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Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Programa de Pós-graduação Stricto Sensu
Dissertação de Mestrado
Estrutura das assembleias de macroalgas de três lagunas
urbanas após anos
Hanna Brum François Amaral
Rio de Janeiro
2014
ii
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Programa de Pós-graduação Stricto Sensu
Estrutura das assembleias macroalgas de três lagunas
urbanas após anos
Hanna Brum François Amaral
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica, Escola Nacional de
Botânica Tropical, do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, como
parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Mestre em Botânica.
Orientadora: Dra. Renata Perpetuo Reis
Rio de Janeiro
2014
iii
Estrutura das assembleias de macroalgas de três lagunas urbanas
após anos
Hanna Brum François Amaral
Dissertação submetida ao corpo docente da Escola nacional de Botânica
Tropical, Instituto de pesquisas Jardim botânico do Rio de Janeiro – JBRJ,
como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre.
Aprovada por:
Profª. Dra. Renata Perpetuo Reis (orientadora) ___________________
Profª. Dra. Yocie Yoneshigue Valentin _________________________
Profª. Dra. Maria Beatriz Barros Barreto ________________________
em ___/___/2014
Rio de Janeiro
2014
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Amaral, Hanna Brum François.
A485a Estrutura das assembleias de macroalgas de três lagunas urbanas após
anos / Hanna Brum François Amaral. – Rio de Janeiro, 2014.
IX, 76f.: il. ; 28 cm.
Dissertação (mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio
de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical, 2014.
Orientadora: Renata Perpetuo Reis.
Bibliografia.
1.Lagoas costeiras 2. Salinidade. 3. Araruama, Lagoa de (Araruama, RJ).
5. Rodrigo de Freitas, Lagoa (Rio de Janeiro, RJ). 6. Tijuca, Lagoa da (Rio de
Janeiro, RJ) I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.
CDD 589.3098153
v
“Se as coisas são inatingíveis... ora!
Não é motivo para não querê-las...
Que tristes os caminhos se não fora
a mágica presença das estrelas!”
Mário Quintana – Espelho Mágico
vi
AGRADECIMENTOS
Á minha querida orientadora Dra. Renata Perpetuo Reis que aqui faltariam linhas
para expressar todo o meu carinho, admiração e gratidão. Muito obrigada pela paciência,
dedicação e profissionalismo, pelos ensinamentos e conselhos que me fizeram amadurecer
tanto nesses dois anos e principalmente por acreditar em mim e neste trabalho;
Ao Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro pela infraestrutura e
apoio logístico e a todos os funcionários que tornaram a realização deste trabalho mais
tranquila e prazerosa;
Á todos os funcionários da Escola Nacional de Botânica Tropical, sempre
atenciosos nos momentos em que precisei;
Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado;
Aos Professores e colaboradores das disciplinas cursadas na ENBT pelo
conhecimento transferido e dedicação;
As Professoras Drª Yocie Yoneshigue Valentin e Drª Maria Beatriz Barros Barreto
por aceitarem participar da banca e pelas valiosas sugestões;
Ao Profº Drº Alexandre Gusmão Pedrini pelo carinho, atenção e ensinamentos
durante a identificação das macroalgas, além das valiosas sugestões;
A Profª Drª Márcia Figueiredo Creed pelos ensinamentos e fornecimento dos dados
pretéritos da Lagoa da Tijuca, os quais foram essenciais para a elaboração deste trabalho;
Ao Prof. Drº Gustavo Duque Estrada pela paciência, ensinamentos e confiança
durante estágio em docência;
Ao Drº Rafael Rodrigues Loureiro pelo fornecimento dos dados pretéritos da Lagoa
Rodrigo de Freitas, essenciais para a elaboração deste trabalho;
Á Msc. Maria Carolina M. de O. Henriques pela ajuda com as análises estatísticas
no Primer Versão 6.1.13;
Á todos os amigos da pós pela companhia, momentos de discussão e descontração
ao longo desses dois anos;
Aos amigos de laboratórios Bia, Rafael, Iris e Aline pelas críticas construtivas e
sugestões, pelo auxílio e paciência nos trabalhos de campo, pelo carinho e incentivo. Em
especial a amiga e companheira de mestrado Carol pela amizade, companheirismo,
cumplicidade, incentivo mútuo, sorrisos e prantos compartilhados;
vii
Á minha família por estarem sempre do meu lado me apoiando, em especial à
minha mãe meu porto seguro e meus avós que contribuíram muito na minha formação e
me deram força e carinho para o fechamento deste ciclo;
Ao Rodrigo pela paciência e companheirismo, por partilhar os momentos bons e os
nem tanto, de minha vida, sempre a tornando mais gostosa de viver.
À Deus, por me conceder paciência, perseverança, sabedoria e determinação nesta
etapa tão importante de minha vida, pelas pessoas e coisas que me deu ao longo desses
dois anos, por tudo que me negou e pelo futuro que me reserva.
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Resumo
As lagoas costeiras são ecótonos de extrema importância ecológica, social e
econômica. Devido à litoralização, estes ambientes estão sujeitos a impactos
antropogênicos que alteram a comunidade lagunar, com alteração da riqueza e/ou a
abundância da fauna e flora. As macroalgas bentônicas são utilizadas mundialmente para
diagnosticar o nível de degradação ambiental. Para verificar alterações nas assembleias de
macroalgas de três lagoas costeiras do estado do Rio de Janeiro, as assembleias de
macroalgas destas foram caracterizadas e comparadas com dados pretéritos. As três lagoas
apresentaram redução da riqueza florística e domínio de espécies oportunistas. A Lagoa da
Tijuca apresentou maior perda de espécies (55%) após 27 anos, mas não ocorreu variação
da biomassa. A Lagoa de Araruama apresentou redução de 26% e a Lagoa Rodrigo de
Freitas 14 %, após 26 e 7 anos, respectivamente. Nesta ultima houve redução significativa
da biomassa. Ocorre o domínio de Chlorophyta, principalmente algas de gêneros
oportunistas nas Lagoas da Tijuca e de Araruama enquanto que na Lagoa Rodrigo de
Freitas ocorreu o domínio da Rhodophyta Polysiphonia subtilissima, também considerada
oportunista. Através das análises de MDS e PCA os sítios de pertinentes a cada lagoa
foram agrupados. A Lagoa de Araruama, provavelmente pela sua hipersalinidade, foi mais
distinta das outras, que por sua vez foram mais semelhantes. Desse modo, concluí-se que
salinidade, disponibilidade de substrato e temperatura são fatores que influenciam o
crescimento destas macroalgas no ambiente lagunar. Estas três lagoas apesar de possuírem
características distintas tiveram as suas assembleias de macroalgas alteradas, com redução
da riqueza e domínio de espécies oportunistas, possivelmente pela ocupação desordenada
de seu entorno, o que consequentemente altera toda a comunidade lagunar.
Palavra chave: Lagoa de Araruama, Lagoa da Tijuca, Lagoa Rodrigo de Freitas, lagoas
costeiras, salinidade.
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Sumário
1. Introdução ...................................................................................................................... 1
1.1. Lagoas costeiras (Definição e geomorfologia) ........................................................... 2
1.2. Algas e bioindicadores ................................................................................................ 5
1.3. Estudos de algas pluricelulares em lagoas costeiras ................................................... 8
1.4. Lagunas costeiras fluminenses .................................................................................. 10
2. Objetivo Geral ............................................................................................................. 11
2.1. Objetivos Específicos ........................................................................................... 11
3. Hipóteses ..................................................................................................................... 11
4. Metodologia ................................................................................................................. 12
4.1. Área de estudo .......................................................................................................... 12
4.1.1. Lagoa de Araruama ........................................................................................... 14
4.1.2. Lagoa da Tijuca ................................................................................................. 23
4.1.3. Lagoa Rodrigo de Freitas .................................................................................. 26
4.2. Dados abióticos ......................................................................................................... 31
4.3. Inventário taxonômico .............................................................................................. 31
4.4. Caracterização das assembleias de macroalgas das lagoas ....................................... 32
4.5. Índice de Avaliação Ecológica (EEI) ........................................................................ 33
4.6. Análise estatística ..................................................................................................... 33
5. Resultados .................................................................................................................... 34
5.1. Salinidade e temperatura nas lagoas ..................................................................... 34
5.2. Riqueza e abundância do fitobentos nas lagoas. ....................................................... 36
5.2.1. Lagoa de Araruama ........................................................................................... 39
5.2.2. Lagoa da Tijuca ................................................................................................. 42
5.2.3. Lagoa Rodrigo de Freitas .................................................................................. 44
5.3. Avaliação do estado ecológico das lagoas ................................................................ 47
5.4. Avaliação das lagoas em relação à riqueza, salinidade e temperatura ...................... 47
6. Discussão ......................................................................................................................... 49
7. Conclusão ........................................................................................................................ 58
8. Referências Bibliográficas ............................................................................................... 59
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1. Introdução
As lagoas costeiras são ecossistemas de transição entre o ambiente marinho e o
costeiro (Esteves 1998), representam quase que 15% da faixa litorânea mundial
(Lamptey 2011), ocorrendo desde ambientes tropicais a polares (Loureiro 2010),
englobando aproximadamente 332.000 km² (Knoppers 1994) e as lagoas neotropicais
correspondem a 12,2% do litoral sul americano (Esteves et al. 2008). Além da
importância ambiental, possuem importância econômica e social, pelas atividades
desenvolvidas nestes ecossistemas como a pesca, aquicultura e o turismo (Esteves et al.
2008; Nicolodi et al. 2009).
Atualmente a população mundial é estimada em aproximadamente 7 bilhões de
pessoas (ONU 2014). Em 1990, 23% da população humana habitavam áreas costeiras e
estimativas recentes mostram que 1,2 bilhões de pessoas vivem a menos de 100 km do
oceano com a maior densidade populacional ocorrendo dentro dos próximos 10 km, e
em altitudes abaixo de 100m, onde a densidade populacional é três vezes maior do que a
média global (Nicholls & Small 2002; Small & Nicholls 2003). O homem tem ocupado
massivamente o entorno destes ecossistemas aquáticos e intensificado o uso de seus
recursos (Esteves et al. 2008). Em países em desenvolvimento, as margens das lagoas
costeiras são densamente povoadas e estão entre os ecossistemas mais impactados do
mundo (Porcher et al.). Desta maneira, este ecossistema está sob pressão ambiental, tais
como: urbanização, industrialização e produção agrícola. Consequentemente, a estrutura
e dinâmica das comunidades biológicas deste ambiente estão passando por mudanças
negativas, as quais podem ser irreversíveis decorrentes destas ações antrópicas, como
despejos domésticos e industriais, assoreamentos, erosão do solo entre outras ações
(Nicolodi et al. 2009).
Devido ao processo de urbanização nos últimos anos, as lagoas costeiras estão
passando por um processo gradativo de eutrofização, com efeitos negativos na
diversidade e na distribuição das espécies no ambiente (Gorostiaga e Díez 1996), em
geral, com a simplificação da estrutura das comunidades. A entrada de esgoto in natura
na lagoa, além de causar maior aporte de nutrientes, altera a salinidade. Tanto as
alterações na quantidade de nutrientes quanto na salinidade atuam como filtros
ambientais (Díez et al. 1999; Leaf & Chatterjee 1999).
As regiões tropicais, caracterizadas por sua alta biodiversidade, são as mais
afetadas pelas ações antrópicas (Blackburn & Gaston 1996; Hawkins 2001). Apesar da
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importância ecológica, social e econômica que estes ecossistemas fornecem e do grande
impacto antropogênico que vem sofrendo, ainda há uma lacuna do conhecimento sobre
as consequências de impactos antropogênicos sobre a estrutura e função das lagoas
costeiras em todo o mundo. No Brasil, os estudos sobre lagoas costeiras se
concentraram na região sudeste e sul e a maioria destes abordou análises físico-químicas
e sobre a hidrodinâmica destas lagoas. Nos trabalhos sobre a biota, foram poucos os
casos de iniciativas bem sucedidas voltadas para a recuperação e proteção desses
ecossistemas (Esteves et al. 2008).
1.1. Lagoas costeiras (Definição e geomorfologia)
As lagoas costeiras são corpos de água orientados paralelamente à linha da costa,
separadas do oceano por cordões litorâneos, isoladas permanentemente ou
intermitentemente com o mar por um ou mais canais (Kjerfve 1986; Kjerfve & Magil
1989). Além da comunicação com o mar pelos canais, pode ocorrer permeabilidade
pelos cordões arenosos. A separação destes corpos de água com o oceano ocorre por
uma restinga, por ilhas de barreiras ou por recifes (Bird 1994).
Por fazerem interseção entre dois ecossistemas diferentes, o ambiente terrestre e
o marinho, as lagoas costeiras são consideradas ecótonos. Pela sua posição entre esses
dois ambientes, estão sujeitas as influencias dos dois sistemas, o que as torna altamente
dinâmicas. Geralmente são formados por espécies encontradas nos dois ecossistemas
que divide ou ainda por espécies endêmicas, e com isso apresentam grande diversidade.
Apesar de as lagoas costeiras representarem ecótonos bastante conectados ao ambiente
adjacente, elas desenvolveram mecanismos próprios de regulação funcional e estrutural,
conferindo uma maior produtividade e capacidade de suporte em relação aos ambientes
circundantes (Esteves 2008 et al.). A maioria das lagoas costeiras se encontra entre os
ambientes naturais de mais alta produtividade primária e secundária (Knoppers 1994)
Existem diversos critérios para a classificação das lagoas costeiras, em geral,
estas estão relacionadas com a conectividade da lagoa com o mar. Esteves (1998)
classificou como lagunas, as que são conectadas com o oceano - por fluxo e refluxo - e
de lagos ou lagoas aquelas isolados do mar - sem refluxo. Apesar desta classificação
neste estudo optamos por utilizar o termo lagoa ao invés de laguna, por ser utilizado em
sua denominação e por seu amplo uso.
3
Além desta classificação, o mesmo autor classifica as lagoas costeiras de acordo
com a sua gênese. As lagoas estudadas foram formadas na última transgressão marinha
(no período do Holoceno) pelo isolamento de enseada marinha ou de braços de mar por
cordões arenosos (Esteves 1998).
Kjerfve (1986) atualizando e estendendo as definições previamente postuladas
por Cameron & Pritchard (1963) dividiu as lagunas em três tipos geomorfológicos de
acordo com sua troca de água com o oceano adjacente. As classes lagunares propostas
foram: “sufocada” (“chocked”), “restrita” (“restricted”) e vazada (“leaky”) (Fig. 1),
respectivamente, da mais isolada para a de maior intercâmbio com as águas oceânicas,
Figura 1: Representação esquemática de lagoas costeiras de acordo com a classificação
de Kjerfve (1986).
O canal que faz a ligação entre a lagoa e o oceano geralmente é chamado
estuário. Define-se um estuário como um corpo de água costeiro com ligação livre com
o mar e que se estende para montante, até onde são sentidos os efeitos da maré
(Pritchard 1967). Os estuários são ecossistemas cujas variações dos fatores abióticos
são bem mais pronunciadas do que nas lagoas e em mar aberto, o que limita a
distribuição horizontal e vertical de várias espécies.
As lagoas do tipo vazadas são caracterizadas pela presença de numerosas
enseadas e pela presença de um ou mais canais largos com correntes acentuadas,
intensificando, assim, as trocas de água com oceano. O que resulta num menor tempo de
residência da água e em uma salinidade próxima da oceânica relativamente constante.
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Enquanto que as lagoas do tipo restritas geralmente possuem dois ou mais canais de
ligação, que permanecem conectados com o mar em tempo integral e tendem a
apresentar algum transporte de água em direção ao mar. Esses sistemas são mais
submetidos à variação das marés do que as lagoas sufocadas e com isso tendem a ser
bem misturadas. Essas lagoas são fortemente influenciadas por ventos, o que geram
correntes na superfície e produzem mistura na coluna d’água.
Segundo a classificação de Kjerfve (1986), a maioria das lagoas do litoral
fluminense é classificada como sufocada, caracterizada por uma ligação estreita e longa
com o mar. A força da maré na entrada do canal para o interior da lagoa é atenuada e
sua dinâmica definida essencialmente pelos ventos. Neste ambiente, a acumulação de
sedimentos é rápida e a granulometria é fina, rica em matéria orgânica de origem
autóctone e alóctone, principalmente em razão da diminuição da energia das marés,
ondas e correntes (Machado 1989). As características biogeoquímicas deste ambiente
são diferentes de outros corpos de água, devido à limitada troca de água com o oceano e
dos constantes impactos antropogênicos está sujeito a maior acumulação de sedimentos
e à eutrofização (Kjerfve 1986; Kjerfve & Magil 1989; Miranda et al. 2002).
A contribuição de água doce, geralmente é baixa e como sua conectividade com
o mar é restrita, o padrão de circulação de água ocorre principalmente por movimentos
na forma de ondas geradas por vento ou correntes de maré (Boggs 1995; Rangel 2002).
Os parâmetros físico-químicos variam espacialmente e temporalmente de acordo com a
interação entre os fatores meteorológicos, as características regionais dos sedimentos e
as atividades antropogênicas (Seelinger et al. 1998), além de variar de acordo com a
geomorfologia de cada local e sua posição em relação ao mar (Dyer 1986).
Um dos principais parâmetros físico-químicos indicativos dessa diferenciação é
a salinidade. A salinidade nas lagoas costeiras pode variar desde a de um lago de água
doce costeiro para a de uma lagoa com alta concentração de sal (NaCl), dependendo do
equilíbrio hídrico (Esteves 1998), que pode variar de acordo com a taxa de precipitação;
de evaporação, muitas vezes ocasionada pela quantidade e intensidade de ventos; aporte
fluvial e pela frequência de renovação de água oceânica que pode ocorrer por canais ou
percolação pela barreira de areia (Bird 1994; Smith 1994).
A classificação das lagoas quanto à salinidade é de hipohalinas para lagoas com
baixa salinidade e de hiperhalinas para aquelas com altas salinidades (Miranda et al.
2002). A salinidade pode variar desde limnética (< 0,5ups) a hiperhalina (>40ups)
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(Ab’Saber et al. 1987). Essa variação pode ocorrer entre lagoas costeiras ou dentro da
mesma lagoa, com gradiente crescente de salinidade desde a porção mais continental em
direção à comunicação com o mar que interfere na distribuição horizontal de
representantes de fauna e flora (Domingos et al. 2012).
A salinidade é um fator importante na distribuição da fauna e da flora. Segundo
Santoro & Enrich-Prast (2009), as condições de salinidade de um sistema lagunar
podem ser rapidamente alteradas com consequentes mudanças nas assembleias fitais,
por isso organismos que habitam esse ecossistema precisam ser tolerantes a essas
mudanças.
Em geral, os sistemas lagunares com comunicação permanente com o mar, nos
quais a salinidade é semelhante com a marinha, a diversidade é mais alta do que nos
sistemas lagunares hiperhalinos ou hipohalinos, uma vez que a salinidade atua como
filtro biológico para o estabelecimento de determinados organismos aquáticos, como
macrófitas (Esteves 1998), zooplâncton (Schallenberg et al. 2003), peixes (Andreata et
al. 2002, 2012a,b), macroalgas (Reis-Santos 1990, Reis & Yoneshigue-Valentin 1996) e
outros.
Desta maneira, observa-se que as variações ambientais podem causar diversos
tipos de impactos nas comunidades de macroalgas. Estas podem ser positivas ou
negativas, como flutuações no número de táxons de um determinado local com
eliminação dos menos adaptados e consequentemente com redução na diversidade de
espécies local (Gorostiaga e Díez 1996; Esteves 1998; Díez et al. 1999; Leaf &
Chatterjee 1999; Esteves et al. 2008; Nicolodi et al. 2009).
1.2. Algas e bioindicadores
O fitoplâncton, macroalgas e macrófitas aquáticas são os responsáveis pela
produtividade primária em ambientes lagunares (Esteves 1998). As algas compreendem
um agrupamento de organismos fotossintetizantes, que não tem origem monofilética,
conforme demonstrado, em especial, pela teoria da endossimbiose dos cloroplastos e
das mitocôndrias e por estudos bioquímicos e de biologia molecular. Possuem ampla
diversidade de formas, podendo variar de unicelular a pluricelulares, funções e
estratégias de sobrevivência. São predominantemente aquáticos e são desprovidos de
um tecido constituído de células estéreis envolvendo os órgãos de reprodução
(gametângios ou esporângios uni ou pluricelulares) e de um sistema diferenciado para a
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condução de água (Raven et al. 2007; Menezes & Bicudo 2010). As algas pluricelulares
estão divididas em dois grandes grupos filogenéticos: Archaeplastida, na qual estão
incluídas as algas verdes (Chlorophyta) e vermelhas (Rhodophyta) e o grupo
Stramenopiles, onde estão incluídas as algas pardas (Heterokontophyta) (Fehling et al.
2007; Baldauf 2008; Lane & Archibald 2008). A nomenclatura utilizada foi a proposta
por Guiry & Guiry (2013), no qual as algas verdes são incluídas no filo Chlorophyta, as
vermelhas no filo Rhodophyta e as pardas no filo Ochrophyta.
Esses organismos liberam seus elementos de reprodução na água, fazendo parte
temporariamente do fitoplâncton, depois os mesmos se fixam ao substrato consolidado
iniciando a sua fase bentônica. Quando os propágulos crescem agrupados constroem as
populações e estes por sua vez irão fazer parte da comunidade aquática.
As espécies pertencentes ao mesmo grupo taxonômico (ordem, família, gênero,
etc) que ocorrem no mesmo habitat são chamadas de assembleias. As assembleias de
macroalgas bentônicas são formadas por grupos que apresentam grande importância
ecológica em águas costeiras e desempenham papel fundamental na manutenção dos
ecossistemas aquáticos. Fornecem abrigo para larvas e juvenis de animais, inclusive
alguns de interesse comercial (Pereira & Soares-Gomes 2002). Além disso, contribuem
de maneira significativa na produtividade primária, na fixação de carbono e na produção
de oxigênio (Lüning 1990; Ramus 1992). Desta maneira, alterações nas estruturas das
assembleias de macroalgas certamente acarretarão alterações na comunidade lagunar
por estas serem a base da cadeia alimentar.
Comunidades e populações bentônicas vêm sendo utilizadas em estudos de
avaliação ambiental como indicadores biológicos, nos quais a presença ou ausência de
uma determinada espécie pode indicar o estado ambiental daquele ecossistema
(Teixeira, 1987; Chapman 1989; Steneck & Dethier 1994; Taouil & Yoneshigue-
Valentin 2002; Oliveira & Qi 2003; Loureiro 2007; Horta et al. 2008). Muitas vezes, a
abundância e a distribuição da espécie bioindicadora sinalizam a magnitude do impacto
ambiental. Os organismos ideais para serem utilizados como bioindicadores em
ambientes aquáticos devem ser: de ampla distribuição, séssil, com biomassa suficiente
para detectar possíveis alterações no ambiente, com sua classificação taxonômica
definida, de preferência com ciclo de vida curto e que possam ser utilizados em
bioensaios (Díez et al. 1999; 2012; Buss 2003).
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A utilização de bioindicadores se baseia nas respostas dos organismos em
relação aos estímulos do meio onde vivem (Ortega 2000). Esta resposta pode ser
individual (modificações bioquímicas e fisiológicas), populacional, comunitária ou
ecossistêmica, e sua intensidade varia com o tempo, a proporção e a natureza da
perturbação (Pinilla 2000). As condições ambientais e a disponibilidade de recursos
impõem limitações a estes organismos que acarretam diferentes estratégias ecológicas.
Logo, condições ambientais restritivas, como por exemplo, temperatura e salinidade
extremas e pouca disponibilidade de recursos, devem diminuir o estabelecimento e a
permanência destes indivíduos em um dado local e, assim, atuam como filtros
ambientais (Keddy 1992; Weiher & Keddy 1999). Os indicadores biológicos são
melhores do que as variáveis físicas e químicas da água, pois estas indicam apenas as
condições no momento da mensuração, enquanto que os biológicos refletem os efeitos a
médio e longo prazo (Whitton et al. 1991).
As macroalgas marinhas têm sido utilizadas por diversos países como
ferramenta para diagnosticar a degradação ambiental, como por exemplo, na Ásia
(Reopanichkul et al. 2009), na costa da Irlanda, Escócia e Inglaterra (Wilkinson et al.
2007; Wells et al. 2007), na costa da Espanha (Juanes et al. 2008; Gorostiaga & Díez,
1996), no mar do Caribe (Littler et al. 2010), no mar Vermelho (Bahartan et al. 2010),
no Mediterrâneo (Orfanidis et al. 2001; Terlizzi et al. 2002; Ballesteros et al. 2007;
Orfanidis et al. 2007) e em Portugual (Lima 2013). No Brasil, destacam-se os estudos
realizados nas baías de: Guanabara (Teixeira et al. 1987; Taouil & Yoneshigue, 2002),
de Santos (Berchez & Oliveira 1992; Oliveira & Qi 2003), de Sepetiba (Amado Filho et
al. 2003), de Todos os Santos (Marins-Rosa et al. 2005; Marins et al. 2008) e na Lagoa
Rodrigo de Freitas (Loureiro 2007).
Para facilitar o diagnóstico ambiental, as macroalgas podem ser classificadas em
grupos morfofuncionais como proposto por Steneck & Dethier (1994). Eles
classificaram as macroalgas de acordo com suas adaptações morfológicas, fisiológicas e
ecológicas ao nível do distúrbio ambiental, assim como, com as diferentes etapas do
desenvolvimento do ecossistema. Uma vez que neste trabalho não foi analisada a
fisiologia das macroalgas marinhas e foi observada a sua morfologia, utilizamos o termo
morfótipo em vez de morfofuncional.
Orfanidis et al. (2001, 2011) classificou as macroalgas bentônicas em dois
principais grupos de estados ecológicos (ESG), em ambientes de águas transicionais
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(lagoas, rios, estuários) e em águas costeiras. Esta classificação foi baseadas em estudos
morfológicos (morfologia externa, anatomia interna, textura), fisiológicos (relação
superfície/volume, relação fotossintética/não fotossintética, desempenho fotossintético,
crescimento e adaptação a luz) e da história de vida (longevidade e sucessão)
juntamente com dados de distribuição em diferentes gradientes de eutrofização.
O grupo de estado ecológico I (ESG I) compreende espécies perenes, com baixas
taxas de crescimento e de potencial reprodutivo, consideradas não oportunistas e de
final de sucessão e o grupo de estado ecológico II (ESG II) compreende as espécies
anuais, com altas taxas de crescimento e de reprodução, consideradas como algas
oportunistas (Orfanidis et al. 2001), como uma adaptação da terminologia tipo r e K de
MacArthur e Wilson (1967). Sendo assim, os ambientes degradados são dominados por
espécies ESG II, ao passo que os ambientes não degradados são dominados por espécies
ESG I (Orfanidis et al. 2011).
A partir do percentual de cobertura de cada grupo de estado ecológico, este
mesmo autor criou o Índice de Avaliação Ecológica (EEI) desenvolvido para avaliar o
estado ecológico de águas costeiras e de águas transicionais (lagoas, rios, estuários).
Este índice é um número que varia de 2 a 10 e que indica o estado ecológico global das
águas de transição e costeiras. O EEI indica o estado ecológico global desses ambientes,
subsidiando assim que gestores de recursos hídricos comparem, classifiquem e definam
as prioridades de gestão a nível regional e nacional (Orfanidis et al. 2001; 2003; 2011).
O EEI e outros índices para avaliar o estado ecológico de ambientes aquáticos
foram criados em diversos países europeus, decorrente da política sustentável da água
enquadrada pela Diretiva Quadro da Água (DQA), estipulada pela União Européia, cujo
objetivo é que todos os corpos de água europeus devem atingir pelo menos o estado
ecológico de “boa qualidade” até 2015. E esta avaliação será feita segundo o estado de
diferentes indicadores biológicos e suportado por elementos de qualidade físico-química
e hidromorfológica (PEC 2000; Borja et al. 2004 a, b).
1.3. Estudos de algas pluricelulares em lagoas costeiras
Em 1834, Saint-Hilaire cita a primeira ocorrência de algas em um ambiente
lagunar no Brasil, na Lagoa de Saquarema, RJ. Apesar da ciência da ocorrência de algas
nestes ambientes, poucos estudos foram realizados a fim de preencher esta lacuna do
conhecimento. Entre eles, a maioria foi desenvolvida na região sul e sudeste e,
9
geralmente, são listagens de espécies. O segundo trabalho que cita algas em ambiente
lagunar foi o trabalho de Montagne (1839) na Lagoa de Saquarema e o de Martens, em
1871, na mesma Lagoa e na Lagoa Rodrigo de Freitas. Em 1876, Zeller cita a nova
variedade Enteromorpha ramulosa Hooker var. elongata Zeller para a Lagoa da Tijuca.
Posteriormente, foram realizados outros levantamentos florísticos em lagoas
costeiras brasileiras como nas lagoas fluminenses: a. Lagoa de Piratininga (Pedrini et al.
2002); b. Itaipu (Pedrini et al. 1996); c. Lagoa de Saquarema (Oliveira & Krau 1955); d.
Lagoa de Maricá (Oliveira et al. 1955); e. Lagoa de Marapendi (Pedrini et al. 1997) e f.
Lagoa de Araruama (Reis-Santos 1990, Reis & Yoneshigue-Valentin 1996) e nas lagoas
da região sul: a. Lagoa dos Patos e Lagoa do Peixe (Baptista 1977); b. Lagoa de
Tramandaí (Biancamano 1995); c. Lagoa dos Patos (Nieva et al. 1997); d. Lagoa da
Conceição (Boker et al. 2009) e e. no estuário da Lagoa dos Patos (Seeliger & Cordazzo
2002).
O primeiro trabalho ecológico relacionado com as comunidades algáceas em
ambientes lagunares no Brasil foi realizado na Lagoa dos Patos (Coutinho 1982), no
qual foi observado que o percentual Chlorophyta se manteve constante ao longo dos
sítios amostrais, mas havendo substituição de espécies. Também foi observada a
diminuição gradativa da porcentagem relativa total de Rhodophyta para o interior da
lagoa, e com baixa participação de Ochrophyta. Ainda nesta lagoa, foram realizados
outros trabalhos (Seeliger & Knak 1982; Coutinho & Seeliger 1984; 1986).
As lagoas costeiras fluminenses que tiveram estudos ecológicos foram: a Lagoa
de Marapendi (Pedrini & Silveira 1985; Coutinho et al 1999), Lagoa de Piratininga
(Cunha 1996), Lagoa de Guarapina (Moreira & Knoppers 1990), Lagoa de Saquarema
(Moreira 1989; Carneiro et al. 1994), Lagoa de Araruama (Reis & Yoneshigue-Valentin
1996), Lagoa Imboassica (Silva et al. 2007), Lagoa Rodrigo de Freitas (Loureio &
Nassar 2003; Loureiro 2007; Loureiro & Reis 2008), Lagoa da Tijuca (Wallner et al.
1986) e no Complexo Lagunar de Jacarepaguá (Figueiredo et al. 1989).
Apesar das macroalgas serem consideradas boas bioindicadoras e da sua
importante contribuição na base da cadeia alimentar dos ecossistemas lagunares, poucas
pesquisas avaliaram as alterações destes organismos após tantos anos como neste que
avaliou em uma lagoa após sete anos e as outras duas após 26 e 27 anos.
10
1.4. Lagunas costeiras fluminenses
O litoral brasileiro abriga uma grande diversidade de ecossistemas com
significante importância ecológica e econômica. Muitos destes estão concentrados na
região sudeste brasileiro, entre o sul do estado do Espírito Santo e o Cabo de Santa
Marta. Dentre estes, desde Cabo Frio à ilha de Marambaia, existe uma faixa de cordões
litorâneos compreendendo várias lagoas (Muehe 1998). Segundo Amador (1997), no
estado do Rio de Janeiro existia mais de 300 lagunas costeiras, algumas das quais, com
o aumento da urbanização foram aterradas, como as de Copacabana, de Botafogo e do
Flamengo.
Neste trabalho foram estudadas três lagoas fluminenses: a Lagoa de Araruama, a
Lagoa da Tijuca e a Lagoa Rodrigo de Freitas. A primeira está localizada na região dos
lagos, uma região de veraneio e as duas últimas estão situadas na cidade do Rio de
Janeiro, segunda maior metrópole brasileira. Estas lagoas, assim como outras lagoas
urbanizadas recebem efluentes de esgotos domésticos que causam impacto ambiental
(Loureiro 2007, Esteves et al. 2008).
O assoreamento e a eutrofização são fenômenos naturais que ocorrem em lagos e
lagoas costeiras. Os sedimentos se acumulam nas lagoas e estas naturalmente se
transformam em brejos, e tendem a desaparecer ao longo de milhares de anos. Este é
fenômeno natural e lento, mas devido às ações antrópicas, que aceleram este processo,
está se tornando um fenômeno artificial e rápido. As lagoas estudadas, assim como em
outras lagunas urbanas, este processo tem sido acelerado devido às obras costeiras mal
feitas, aterros, remoção da vegetação do seu entorno e do desmatamento das bacias
contribuintes (CILSJ 2013).
Além do assoreamento, dados na mídia e científicos (Domingos et al. 2012)
citam constantemente mortandades de peixes que são atribuídas, principalmente, a
queda da taxa de oxigênio dissolvido na coluna da água. A última mortandade na Lagoa
da Tijuca ocorreu em 21 de agosto de 2013, quando foram retiradas cerca de 10
toneladas de peixes mortos (O Globo 2013a). Na Lagoa Rodrigo de Freitas, também foi
citado mortandades em 2013, de 72 toneladas de peixes e em 2009 de mais de 100
toneladas (O Globo 2013b). Na Lagoa de Araruama, foi citada em 2009 cerca de 40
toneladas de peixes mortos (O Globo 2013c), apesar das associações de pescadores da
região calcular um valor bem superior, de 700 toneladas (Ecodebate 2013). Além disso,
em todas as saídas de campo deste estudo foram visualizados peixes mortos.
11
Segundo Esteves et al. (2008), são essenciais estudos multidisciplinares para ações
conservacionistas direcionadas às lagoas costeiras. Por isso, devem ser incentivados
estudos multidisciplinares de modo a preencher as lacunas do conhecimento sobre estes
ambientes. Entre estes, é de suma importância avaliar mudanças nas assembleias de
macroalgas nestes ambientes lagunares visto que são considerados organismos
indicadores e variações temporais nestas assembleias pode indicar as alterações nestes
ambientes.
As lagoas estudadas foram escolhidas por serem três lagunas urbanas com mesma
formação geológica, por estarem localizadas relativamente próximas, por apresentarem
parâmetros hidrológicos e climáticos distintos, e principalmente, por possuírem dados
pretéritos de macroalgas coletadas na Lagoa da Tijuca em 1985-6 por Mourão (1988),
na Lagoa de Araruama em 1988-9 por Reis-Santos (1990) e na Lagoa Rodrigo de
Freitas em 2005-6 por Loureiro (2007).
2. Objetivo Geral
Verificar as variações nas assembleias de macroalgas bentônicas em três lagoas
costeiras urbanas, com salinidades distintas, após anos.
2.1. Objetivos Específicos
Caracterizar a assembleia de macroalgas bentônicas das Lagoas de Araruama, da
Tijuca e da Rodrigo de Freitas após anos;
Comparar a riqueza das macroalgas amostradas na Lagoa de Araruama em 2012 com
a amostrada a 26 anos dos estudos realizados e
Comparar a riqueza e a abundância de macroalgas amostradas nas Lagoas da Tijuca e
Rodrigo de Freitas em 2012 com aquelas amostradas na primeira a 27 anos e na
segunda a sete anos dos estudos realizados.
3. Hipóteses
Partindo do pressuposto que: a presença de rios, esgoto in natura e a variação da
precipitação podem alterar a salinidade, que influência a produtividade das macroalgas
em ambientes estuarinos; que as condições ambientais e a disponibilidade de recursos
determinam a composição das assembleias de macroalgas e que a perda de habitat
12
ocasionado pela sua degradação é uma das principais causas da perda da biodiversidade,
este trabalho propõe as seguintes hipóteses:
A composição específica e a abundância das macroalgas apresentam variações após
o período analisado (26 anos na Lagoa de Araruama, 27 anos na Lagoa da Tijuca e
sete anos na Lagoa Rodrigo de Freitas);
A estrutura das assembleias de macroalgas de lagoas urbanas vem sofrendo
alterações nos últimos anos com consequente diminuição da sua diversidade;
As espécies de macroalgas mais representativas nas três lagoas são tolerantes a
mudanças na salinidade e
As estruturas das assembleias de macroalgas destas lagoas, apesar da salinidade
distinta, são dominadas por espécies eurihalinas, representadas principalmente por
clorofíceas.
4. Metodologia
4.1. Área de estudo
A área de estudo abrange três lagoas localizadas no estado do Rio de Janeiro: a
Lagoa da Tijuca e a Lagoa Rodrigo de Freitas que estão inseridas na região hidrográfica
da baía de Guanabara e a Lagoa de Araruama que está inserida na região hidrográfica
dos Lagos São João (INEA 2013). Segundo Kjerfve (1986), essas lagoas são
classificadas como do tipo sufocada.
Estas lagoas foram escolhidas pelo acesso às planilhas de dados das macroalgas
marinhas bentônicas de levantamentos florísticos realizados por Mourão (1988), na
Lagoa da Tijuca, por Reis-Santos (1990), na Lagoa de Araruama e por Loureiro (2007),
na Lagoa Rodrigo de Freitas.
Neste estudo foram amostrados oito sítios na Lagoa de Araruama (Fig. 2A), três
sítios na Lagoa da Tijuca (Fig. 2B) e cinco na Lagoa Rodrigo de Freitas (Fig. 2C). As
coletas foram realizadas durante as marés baixas (0.0 a 0.4).
Os dados pretéritos utilizados para analisar as possíveis alterações nas estruturas
das assembléias de macroalgas destas lagoas foram coletados trimestralmente durante os
anos de 1985 e 1986 por Cláudia de Britto Mourão na Lagoa da Tijuca (Mourão 1988),
por cinco diferentes preríodos durante os anos de 1986 e 1987 por Renata Perpetuo Reis
na Lagoa de Araruama (Reis-Santos 1990; Reis & Yocie-Valentin 1996) e mensalmente
13
durante os anos de 2005 e 2006, por Rafael Loureiro Lagoa Rodrigo de Freitas
(Loureiro 2007). Desta maneira, neste estudo foram verificadas variações nas
assembléias de macroalgas que ocorreram após 27 anos na Lagoa da Tijuca, 26 anos na
Lagoa de Araruama e sete anos na Lagoa Rodrigo de Freitas.
Os períodos amostrais dos estudos anteriores foram indicados por 1985 para
representar as coletas realizadas por Mourão (1988); 1986 para os realizados por Reis-
Santos (1990), 2005 para os realizados por Loureiro (2007) e 2012 para aqueles
amostrados neste estudo.
A escolha dos sítios amostrais foi baseada em coletas realizadas nos mesmo
sítios em trabalhos pretéritos. Alguns locais coletados anteriormente não foram
amostrados neste estudo pela mudança brusca no local de coleta, como construção,
aterramento e não foi encontrada algas. Nos estudos anteriores foram amostrados vinte e
oito sítios na Lagoa de Araruama, quatro na Lagoa da Tijuca e dez na Lagoa Rodrigo de
Freitas e neste estudo foram amostrado oito, três e cinco sítios respectivamente.
Figura 2 – Mapa da Lagoa de Araruama (A), da Lagoa da Tijuca (B) e da Lagoa
Rodrigo de Freitas (C). Os números em amarelo indicam os sítios amostrais de cada
lagoa. Foto adaptada do Google Earth.
1
2
3
1 2
3
4 5
6
7
8
14
4.1.1. Lagoa de Araruama
A Lagoa de Araruama (22°49’30” a 22°56’36”S e 42°02’01” a 42°23’20”W,
Fig. 2A), localizada à leste do estado do Rio de Janeiro, abrange seis municípios:
Saquarema, Araruama, Iguaba Grande, São Pedro da Aldeia, Arraial do Cabo e Cabo
Frio. Sua bacia hidrográfica possui 404 km² e população de aproximadamente 260 mil
habitantes. A lagoa possui forma alongada paralela à linha costeira e separada do
oceano por um cordão litorâneo, a restinga de Massambaba, com 48 km de
comprimento. Possui espelho de água de aproximadamente 220km², volume de 636
milhões de m³, 190 km de perímetro, profundidade média de 2,5m com máxima de 19
metros e salinidade média 52 (SEMADS 2001; Bidegain & Bizerril 2002; CILSJ 2013).
A característica marcante desta lagoa é a alta salinidade, sendo considerado o
maior ecossistema lagunar hiperhalino permanente do mundo (Kjerfve 1986). Existem
outras lagoas hiperhalinas, como a Coorong (Austrália); Dawhat as Sayh, (golfo Árabe);
Bardawill (costa leste do Mediterrâneo); Madre do Texas e Torrey Pines (EUA); Madre
de Tamaulipas e Ojo de Liebre (México) e Enriquillo (República Dominicana)
(Bidegain & Bizerril 2002), mas nenhuma delas mantém seu espelho de água constante
durante o ano. Esta alta salinidade é devido a um balanço hídrico negativo. O volume
médio de água despejada pelos rios é de apenas 2,3 m3s
-1, os principais rios são: das
Moças, Mataruna, Salgado, Cortiço, Iguaçaba e Ubá, entretanto, apenas os dois
primeiros são perenes. Sua única comunicação com águas oceânicas ocorre pelo canal
de Itajurú, com 39,7 km, localizado no extremo leste da cidade de Cabo Frio. A
renovação da água é lenta (50% do volume da lagoa é trocado cada 84 dias, e depende
do nível de mistura horizontal decorrente dos ventos), a região é marcada por paisagem
com poucas colinas baixas, intensa ação dos ventos do quadrante nordeste e baixa
precipitação, que caracteriza o clima como semiárido, que por sua vez, intensifica a
evaporação, com consequente salinização da lagoa, apesar da contínua extração de sal
nas salinas (Bidegain & Bizerril 2002).
Bidegain & Bizerril (2002) dividiram a lagoa em três compartimentos
ambientais combinando características hidrológicas, de qualidade da água, dos
sedimentos e, principalmente, de salinidade. Reis-Santos (1990) e Reis & Yoneshigue
(1996) também dividiram em três áreas, porém com base no resultado da análise de
agrupamento da presença de macroalgas bentônicas nestes sítios.
15
A Lagoa de Araruama possui alto valor ecológico, social e econômico. Apesar
de ser uma lagoa urbana, também é fonte de renda para muito moradores locais que
vivem da pesca artesanal de peixes e camarões, onde 20 mil famílias são beneficiadas
com a renda do pescado (O Globo 2013c), coleta de invertebrados em manguezais;
navegação (transporte de passageiros por pequenas embarcações); turismo (passeio de
barcos, marinas, bares e hotéis na orla) e recreação, esporte e lazer (banhos, esportes
náuticos, pesca amadora) principalmente na época do veraneio quando a população
duplica.
Uma das principais fontes econômicas da região é a produção de sal. Até fins do
século XIX a Lagoa de Araruama foi o maior produtor de sal do país (CILSJ 2013).
Nesta época, a produção de sal foi de 70 a 150 toneladas por hectare por ano e de
acordo com as condições climáticas produzia anualmente até 470.000 toneladas. A
primeira salina brasileira industrial foi Salinas Perynas, construída em 1823.
Atualmente, 33 empresas atuam nesta lagoa e produzem 85.700 toneladas de sal por ano
que rende 1,7 milhões de reais. Outra característica da Lagoa de Araruama é o depósito
das conchas de Anomalocardia brasiliana, com estimativa, em 1929, de 37 milhões de
toneladas de conchas. Este depósito foi explorado desde o século XIX, porém foi a
partir de 1959, com a implantação da Companhia Nacional de Álcalis (CNA) que a
produção assumiu escala industrial para a produção de barrilha. Até 2003, com a
determinação da paralisação da extração das conchas, pelo órgão ambiental da época
(FEEMA), estima-se que foram retiradas cerca de 14 milhões de toneladas de conchas
(CILSJ 2013).
Atualmente no entorno desta lagoa estão incluídas várias unidades de
conservação ambiental federais, estaduais e municipais. A faixa marginal da lagoa e
suas águas foram decretadas como Área de Preservação Permanente (Artigo 268, inciso
I, da Constituição do Estado do Rio de Janeiro), além disso, em seu entorno encontra-se
a APA da Massambaba, APA de Sapiatiba, Reserva Ecológica de Jacarepiá, Reserva
Ecológica de Massambaba, além de Áreas Tombadas pelo Instituto Estadual do
Patrimônio Cultural (Fig. 3). Além de vários empreendimentos, como o Aeroporto de
Cabo Frio, a Adutora de Juturnaíba (Prolagos), a Base Aeronaval de São Pedro da
Aldeia e Ilhas Perynas Resort (em implantação) (CILSJ 2013; Bidegain & Bizerril
2002).
16
Figura 3: Lagoa de Araruama e as áreas de proteção ambiental de seu entorno. Fonte:
Consórcio Intermunicipal Lagos São João.
O Decreto Estadual n° 42.929 de 18 de abril de 2011 criou o Parque Estadual da
Costa do Sol, com área total aproximada de 9.840,90 hectares, que abrangem terras dos
municípios de Saquarema, Araruama, Arraial do Cabo, São Pedro da Aldeia, Cabo Frio
e Armação de Búzios. Este parque enquadra-se no grupo de unidades de proteção
integral, que permite apenas o uso indireto dos recursos naturais das áreas que compõem
a Unidade. Um dos objetivos para a criação do parque é a preservação das lagoas e
lagunas e neste decreto também fica estabelecido o prazo máximo de cinco anos, a
partir da data de publicação deste decreto, para a elaboração do plano de manejo do
Parque Estadual da Costa do Sol.
Apesar de sua importância social, econômica e ambiental, esta lagoa vem sendo
degradada, principalmente pelo despejo esgoto in natura, lixos sólidos e assoreamento
(Bidegain & Bizerril 2002). A Lagoa de Araruama está inserida no Consórcio
Intermunicipal Lagos São João 2013, criado em 1999, no qual estão envolvidas todas as
prefeituras dos seis municípios de seu entorno e tem como objetivo, realizar ações de
preservação e recuperação ambiental das bacias hidrográficas da região (CILSJ 2013).
Apesar da criação do parque estudos demonstraram que importantes áreas do
ponto de vista ecológico, ambiental e paisagístico não foram enquadradas na proposta
17
inicial de delimitação da unidade de conservação, comprometendo os objetivos de sua
instituição (Corrêa & Fontenelle 2012).
Cabe ressaltar que o município de Armação de Búzios não está ao redor da
Lagoa de Araruama e sua prefeitura não está envolvida no Consócio Intermunicipal
Lagos São João, mas este município faz parte do Parque Estadual Costa do Sol.
Enquanto que o município de Iguaba Grande na está inserida no Parque Estadual Costa
do Sol, mas se localiza no entorno da lagoa e sua prefeitura participa do Consócio
Intermunicipal Lagos São João.
Os sítios amostrais escolhidos nesta lagoa foram visitados: duas vezes no
período chuvoso (15/02/12 e 11/12/12) e uma vez em período seco (15/08/12).
Para a comparação da riqueza de algas bentônicas da Lagoa de Araruama após
26 anos, foi utilizada a dissertação de Renata Perpetuo Reis, orientada pela Dra. Yocie
Yoneshigue Valentin (Reis-Santos 1990).
4.1.1.1. Descrição dos sítios amostrais da Lagoa de Araruama
Sítio 1 - Praia das Palmeiras (22º52’17,25”S e 42º02’48,7”W), fig. 4: Sítio localizado
no município de Cabo Frio. Local com presença de alguns barcos ancorados. Coletas
realizadas em matacões, visibilidade de até 1m, fundo arenoso com conchas, é possível
perceber a movimentação da água na maré vazante e enchente. Salinidade mínima de 42
no verão e máxima de 45 no inverno. Este sítio aparentemente possuía uma biomassa
maior do que os demais sítios amostrais, entretanto é comum o uso de arrastão por
pescadores artesanais para coleta de camarão para utilizar como isca de peixe, que
consequentemente descaracterizariam este sítio. Temperatura média de 29°C.
18
Figura 4: Sítio 1 da Lagoa de Araruama, Praia das Palmeiras - Detalhe dos seixos que
servem de substrato para as algas. Foto Renata Reis.
Sítio 2 - Saco do Sorita (22º51’45,8”S e 42º03’25,3”W), fig.5 – Sítio localizado no
município de Cabo Frio. Algas coletadas em substrato consolidado, fundo arenoso com
conchas e pequenos matacões, com visibilidade de 0,5m. Em frente ao local de coleta há
um condomínio de prédios com grande movimento de carros e pessoas no verão e sem
nenhum no inverno, com nítida saída de esgoto para a lagoa, que provavelmente
influencia na riqueza e biomassa das algas neste sítio, pois no verão o local estava
visivelmente com muita lama que cobria as conchas e matacões observadas no inverno.
Salinidade máxima no inverno 50 e mínima de 39 no verão. Temperatura média de
29°C.
19
Figura 5: Sítio 2 da Lagoa de Araruama, Saco do Sorita. Detalhe da praia onde pode ser
observada turbidez da água e lixo na praia. Foto Renata Reis.
Sítio 3 – Salcisne (22º52’41,4”S e 42º04’00,5”W), fig.6 – Sítio localizado no
município de Cabo Frio, ao lado da empresa Salcisne. Algas coletadas em substrato
consolidado (matacões). Local com pequenas ondas geradas por vento, mas que causava
um impacto considerável nos matacões, provavelmente por isso a água não era muito
transparente (visibilidade de 0,5m). Local com muita espuma e lixo sólido, como
madeira e pneus. Salinidade mínima de 39 no verão e máxima de 43 no inverno.
Temperatura média de 30°C.
20
Figura 6: Sítio 3 da Lagoa de Araruama, Salcisne. Detalhe da água turva e espécies de
Ulva misturadas com o lixo. Seta vermelha mostra o transecto para coleta de biomassa
com quadrados. Foto Renata Reis.
Sítio 4 - Enseada da Massambaba (22º56’32,6”S e 42º06’03,4”W), fig.7 - localizada
na Restinga da Massambaba, com água transparente e visibilidade de 1m, fundo
arenoso. Não foram encontradas macroalgas neste sítio provavelmente pela ausência de
substrato propício para seu estabelecimento. A salinidade mínima de 48 no inverno e
máxima de 54 no verão. Temperatura média de 28°C.
21
Figura 7: Sítio 4 da Lagoa de Araruama, Enseada da Massambaba. Aspecto geral do
sítio (A) com espuma oriunda da salinidade e detalhe da ausência de algas neste sítio
(B). Foto Renata Reis.
Sítio 5 - Enseada dos Coroinhas (22º55’05,7”S e 42º15’05”W), fig. 8 - As
características ambientais são semelhantes ao sítio 4, inclusive com ausência de algas.
Temperatura média de 26°C.
Figura 8: Sítio 5 da Lagoa de Araruama, Enseada dos Coroinhas. Aspecto geral do sítio
amostral. Foto Renata Reis.
22
Sítio 6 - Praia de Araruama (22º52’29,2”S e 42º16’52,1”W), fig. 9 – Localizada no
município de Araruama. Algas coletadas em substrato não consolidado com poucos
matacões soltos, local abrigado, água transparente com visibilidade de 1m. Salinidade
mínima de 46 no inverno e máxima de 52 no verão. Temperatura média de 28°C.
Figura 9: Sítio 6 da Praia de Araruama, Lagoa de Araruama. Aspecto geral do sítio (A)
e Ulvaceae e Cladophoraceae fixadas na rocha (B). Foto Renata Reis.
Sítio 7 - Praia Seca (22º55’08,3”S e 42º13’29,3”W), fig. 10 – Localizada na restinga
da Massambaba, no Município de Araruama. Algas coletadas em substrato consolidado,
em cima de uma rocha grande e em um cano de concreto, provavelmente de saída de
esgoto ou água pluvial. A mesma rocha estava parcialmente coberta por areia no verão,
provavelmente por causa dos ventos fortes. Visibilidade de 1m e fundo arenoso.
Salinidade mínima de 45 no inverno e máxima de 52 no verão. Temperatura média de
27°C.
Figura 10: Sítio 7 da Lagoa de Araruama, Praia Seca. Aspecto geral do sítio (A) e
detalhe de pedras com algas (B). Foto Renata Reis.
23
Sítio 8 - Ponte dos leites (22º53’23”S e 42º20’56,7”W), fig. 11 – Localizado no
Município de Araruama. Algas coletadas em substrato consolidado. Local com
significante ação de ondas que batia no costão onde ocorreu a coleta. Visibilidade de
1m, fundo arenoso e com saída de esgoto próximo. Sítio mais interno da lagoa com
salinidade mínima de no inverno 45 e máxima de 53 no verão. Temperatura média de
30°C.
Figura 11: Sítio 8 da Lagoa de Araruama, Ponte dos Leites. Aspecto geral do sítio
mostrando canos com saída de água (A) e detalhe dos seixos com Ulvaceae e
Cladophoraceae (B). Foto Renata Reis.
4.1.2. Lagoa da Tijuca
A Lagoa da Tijuca (23º00’57’’ a 22º54’10’’S e 43º17’49’’ a 43º21’02’’W, Fig.
2B) localizada a oeste da cidade do Rio de Janeiro, RJ, está inserida na bacia
hidrográfica da baixada de Jacarepaguá, com 300 km2 e população de aproximada de
875mil habitantes (SMMA 1998; IBGE 2010). Nesta bacia encontra-se o complexo
lagunar de Jacarepaguá, formado pelas lagoas de Jacarepaguá, Camorim, Tijuca,
Marapendi e Lagoinha, que juntas, formam um espelho de 13 km2. A Lagoa da Tijuca
possui forma alongada perpendicular à linha costeira e faz ligação com as Lagoas de
Marapendi e Camorim e com águas oceânicas pelo canal da Joatinga. Possui
aproximadamente 4,8 Km2, 32 km de perímetro, profundidade média de 2m (SEMADS
2001).
Os rios que deságuam são os rios das Pedras, Retiro, Carioca, Muzema,
Itanhanguá, Leandro, Cachoeira, Tijuca, Barra, Gávea Pequena, Jacaré e Córrego Santo
Antônio, cuja contribuição chega a 0,58m³.s-1
(SMMA 1998). A região da baía é
delimitada pelos maciços montanhosos da Tijuca à leste, da Pedra Branca à oeste e pelo
24
Oceano Atlântico ao sul. O clima da região segundo a classificação de Köppen, é do
tipo Am, com precipitação média anual de 1116,4 mm, temperatura média anual do ar
de 24,6oC e predominantemente úmido, com pequeno período seco no mês de agosto.
(Soares 1999).
Segundo Mourão (1988) a salinidade média desta lagoa era 18 e segundo Zee
(1992), a salinidade varia entre 5,5 e 28,8, a qual está associada a variações de maré
(quadratura e de sizígia) e variações na profundidade, podendo ser classificada como
uma lagoa hipohalina.
Em relação à recuperação ambiental desta lagoa, a Secretaria do Estado do
Ambiente (SEA) desenvolveu um projeto de dragagem e recuperação do sistema
lagunar de Jacarepaguá. Este projeto faz parte do “Caderno de Encargos das Olimpíadas
de 2016” que propõe dragar e recuperar a região da Lagoa de Marapendi, Tijuca,
Camorim e Jacarepaguá. O orçamento foi de 602 milhões e as obras iniciaram no
segundo semestre de 2013. Apesar deste grande passo, no processo de recuperação
ambiental do complexo lagunar de Jacarepaguá, não existe um projeto de tratamento de
esgoto sanitário (SEA 2013).
Os sítios de coleta escolhidos nesta lagoa foram visitados: duas vezes no período
chuvoso (05/04/2012 e 10/01/2013) e uma vez em período seco (31/08/12). Foi
utilizado o ano 2012 para representar todas as coletas realizadas nos períodos citados
para cada lagoa.
Para a comparação da riqueza e abundância das macroalgas bentônicas da Lagoa
da Tijuca após 27 anos, foi adotado o relatório da Cláudia de Britto Mourão (Mourão
1988), orientada pela Dra. Márcia Figueiredo, as quais analisaram estrutura das
populações de Ulva desta lagoa, através da amostragem de quatro sítios em 1985 e 1986
e utilizaram a mesma metodologia adotada neste trabalho. Além disto, realizou
amostragem qualitativa e elaborou uma listagem de espécies.
4.1.2.1. Descrição dos sítios amostrais da Lagoa da Tijuca
Sítio 1 – Viaduto (23º00’47,45”S e 43º17’42,9”W), fig. 12 – Localizado em baixo do
viaduto na saída do Elevado do Joá. Algas coletadas no substrato consolidado, no pilar
do viaduto. Local mais próximo ao oceano, com nítido movimento da água pela ação
da maré vazante e enchente, sombreado, com visibilidade de 1m e fundo arenoso.
25
Salinidade mínima de 25 no inverno e máxima de 32 no verão. Temperatura média de
24°C.
Figura 12: Sítio 1 da Lagoa da Tijuca (Viaduto). Aspecto geral do sítio amostral, onde
as algas crescem sobre a base do viaduto. Foto Hanna Brum.
Sítio 2 - Ilha dos Pescadores (23º00’20”S e 43º18’26”W), fig. 13 – Localizado no
interior da lagoa. Algas coletadas em substrato consolidado, matacões e raízes de
árvores. Local com pouco movimento de água, sombreado, com visibilidade de 0.5m e
com fundo arenoso. Salinidade mínima de 23 no inverno e máxima de 26 no verão.
Temperatura média de 24°C.
Figura 13: Sítio 2 da Lagoa da Tijuca, Ilha dos Pescadores. Coleta de algas no muro de
pedras e nos pneumatóforos de Laguncularia racemosa. Foto Renata Reis.
26
Sítio 3 - Ilha da Gigóia (23º0’4,57”S e 43º18’36,5”W), fig. 14 – Sítio mais interno da
lagoa. Algas coletada em substrato consolidado, muro, matacões e cano de PVC. Local
com pouco movimento de água, exposto ao sol, com visibilidade de 0,5m e com fundo
arenoso. Salinidade mínima de 17 no verão e máxima de 26 no inverno. Temperatura
média de 30°C. Temperatura média de 25°C.
Figura 14: Sítio 3 da Lagoa da Tijuca, Ilha da Gigóia. Aspecto geral do sítio amostral
composto por paredão de concreto (A) que serve de substrato para o crescimento das
Chlorophyta (B). Foto Renata Reis.
4.1.3. Lagoa Rodrigo de Freitas
A Lagoa Rodrigo de Freitas (22º57’02”S a 22º58’09”S e 043º11’09” a
043º13’03”W, Fig. 2C) está localizada na zona sul da cidade do Rio de Janeiro. Sua
bacia hidrográfica de 32 km², conta com os rios Macacos, Rainha e Cabeça que drenam
áreas de Mata Atlântica e de ocupação urbana e está localizada numa área de alta
densidade populacional (Domingos et al. 2012). Estes rios desembocam no canal das
Tábuas, próximo à ilhota do Piraquê e suas áreas de drenagem variam devido ao nível
de assoreamento desses rios (rio dos Macacos - 7,2 km², rio Rainha - 4,3 km² e rio
Cabeças - 1,9 km²). Ao redor da lagoa estão localizados os bairros mais valorizados da
cidade do Rio de Janeiro, como: Ipanema, Leblon, Lagoa, Humaitá, Jardim Botânico e
Gávea.
A lagoa apresenta um espelho de água de 2,2 km2, de perímetro de 7,8 Km e
volume de 6,2x106m
3 (INEA 2013). A profundidade média é de 2,81m, mas pode
alcançar até 10m (Andreata et al. 2002). A água é salobra, com salinidade média de 17,
com mínima de 1 e máxima de 25 (Loureiro 2007, 2010). Sua comunicação com o mar
é através do canal do Jardim de Alah, com cerca de 800m de comprimento e largura
27
entre 10 e 18m (Araujo 2008). A abertura da comporta do canal é controlada pela
Secretaria Municipal do Meio Ambiente do Rio de Janeiro, desde 1º de fevereiro de
2012, anteriormente realizada pelo INEA. Além desta comporta, a lagoa possui outras
duas localizadas no Canal do Leblon e no Canal Piraquê.
Devido à intensa ocupação de seu entorno, nos dois últimos séculos, um terço do
espelho de água desta lagoa diminuiu (Marca & Andreata 2001), como observado na
figura 15.
Figura 15: Desenhos do entorno da Lagoa Rodrigo de Freitas em sua forma original e
foto com o espelho da água diminuído após ser urbanizada.
Nesta lagoa foram realizadas duas coletas, uma vez no período chuvoso
(25/01/2012) e uma vez no período seco (22/08/13). Será utilizado o ano de 2012 para
representar todas as coletas realizadas no período citado.
Para verificar as variações nas assembleias de macroalgas da Lagoa da Rodrigo
de Freitas após sete anos, foi utilizada a dissertação de Rafael Rodrigues Loureiro
(Loureiro 2007), orientado pela Dra. Renata Perpetuo Reis. Este caracterizou as
assembleias de macroalgas desta lagoa, através de amostragens qualitativas e
quantitativas em dez sítios nos anos de 2005 e 2006 e foi utilizada a mesma
metodologia adotada neste trabalho.
28
4.1.3.1. Descrição dos sítios amostrais da Lagoa Rodrigo de Freitas
Sítio 1 – Parque dos patins (22º58’22,86”S e 43º12’57,47”W), fig. 16 – As algas
foram coletadas em substrato consolidado, no píer no parque dos patins. Com
visibilidade de 1m e salinidade mínima de 15 no verão e 18 no inverno. Temperatura
média de 27°C.
Figura 16: Sítio 1 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Parque dos Patins. Detalhe de
Polysiphonia subtilissima fixada no píer. Foto Hanna Brum.
Sítio 2 – Píer do vasco (22º57’48,42”S e 43º12’34,87”W), fig. 17 - As algas foram
coletadas em substrato consolidado, no píer do Vasco. Com visibilidade de 1m e
salinidade mínima de 14 no verão e 19 no inverno. Temperatura média de 28°C.
29
Figura 17: Sítio 2 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Píer do Vasco. O píer serve de substrato
para fixação de Polysiphonia subtilissima. Foto Hanna Brum.
Sítio 3 – Rebolças (22º52’17,25”S e 43º02’48,7”W), fig. 18 - As algas foram coletadas
em substrato consolidado, concreto. Parte do local onde foi colocado o transecto estava
sombreado por árvores. Com visibilidade de 1m e salinidade mínima de 15 no verão e
18 no inverno. Temperatura média de 27°C.
30
Figura 18: Sítio 3 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Rebouças. Detalhe da construção de
concreto que serve de substrato para a fixação das algas. Foto Hanna Brum.
Sítio 4 - Cantagalo (22º58’26,59”S e 43º12’12,39”W), fig. 19 – As algas foram
coletadas em substrato consolidado, em matacões e raízes das árvores. Local sombreado
por árvores. Com visibilidade de 1m e salinidade mínima de 14 no verão e 18 no
inverno. Temperatura média de 27°C.
Figura 19: Sítio 4 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Cantagalo. Detalhe dos matacões que
servem de substrato para a fixação das algas. Foto Hanna Brum.
31
Sítio 5 - Caiçaras (22º58’49,13”S e 43º12’34,08”W), fig. 20 - As algas foram
coletadas em substrato consolidado, em uma rampa de concreto. Do lado desta rampa
existe uma saída da galeria pluvial grande e uma menor, provavelmente de esgoto. Com
visibilidade de 1m e salinidade mínima de 13 no verão e 16 no inverno. Temperatura
média de 28°C.
Figura 20: Sítio 5 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Caiçaras. Detalhe das Ulvales,
Cladophorales e de Polysiphonia subtilissima. A última espécie também ocorre sobre a
construção de concreto. Foto Hanna Brum.
4.2. Dados abióticos
Foram mensuradas amostras pontuais de salinidade com refratômetro portátil
(precisão de uma unidade) e de temperatura da água com termômetro de mercúrio, e
comparados com os dados pretéritos mensurados de maneira semelhante. Além desses
fatores, foi medida a transparência da água em cada sítio amostral com uso de disco de
secchi.
4.3. Inventário taxonômico
A cada coleta foram realizadas amostragens qualitativas. Os táxons foram
identificados através da análise de seus caracteres morfológicos internos e externos,
com auxílio de estereomicroscópio e microscópio óptico. Os principais trabalhos
utilizados na classificação dos táxons foram os de Joly (1965), Joly & Oliveira Filho
(1967), van den Hoek et al. (1995), Koeman (1985), Reis-Santos (1990), Burrows
32
(1991) e Gestinari et al. (2010). A nomenclatura adotada foi a de Guiry & Guiry (2013).
O material foi incluído no Herbário Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB).
4.4. Caracterização das assembleias de macroalgas das lagoas
O domínio amostral de cada lagoa englobou os sítios e os períodos amostrais.
Foram comparadas as riquezas das macroalgas bentônicas das amostragens anteriores
realizadas nas três lagoas com as amostradas neste estudo. A abundância das Ulvaceae
da Lagoa da Tijuca foi comparada após 27 anos. Em relação à Lagoa Rodrigo de Freitas
tanto a riqueza quanto a abundância das macroalgas foram comparadas após sete anos.
Foi adotado o método destrutivo de amostragem de macroalgas, com uso de
quadrados aleatórios (De Wreede 1985), que fornece a estimativa da dominância
de algas no tempo e na área estudada. Em cada sítio amostral foi colocado uma linha
horizontal, com 10m (transecto) na faixa de ocorrência das algas, na qual foram
dispostos quadrados, com sua localização escolhida em uma tabela de números
aleatórios, de modo a serem independentes. Foram usados quadrados com 100 cm² de
área (10x10 cm), partindo do pressuposto que são algas de pequeno porte (em geral
menores que 5cm), como é comum em ambientes lagunares (Chapmam 1986; De
Wreede 1985).
As algas foram retiradas do substrato com o auxílio de espátula de pedreiro e
acondicionadas em sacos plásticos com etiquetas e preservadas em uma solução de
formaldeído diluído a 4% em água do mar, para posterior triagem. Foram utilizados 10
quadrados em cada sítio amostral. O cálculo do número de repetições (quadrados)
necessárias para a estimativa da média da população foi realizado na primeira coleta,
através da representação gráfica da média acumulada da biomassa (massa seca) contida
em dez quadrados, em relação ao número acumulado de amostras. O número mínimo
das amostras foi estimado quando a média acumulada da biomassa tornou-se pouco
variável com o aumento do número de quadrados (De Wreede 1985, Chapman 1986).
Após triagem e identificação das algas de cada amostragem, parte do material foi
tombada no herbário do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB) e a outra parte foi
lavada em água corrente e seca em estufa a 60°C, até a obtenção de massa seca
constante expressa em gramas para análise de biomassa. A identificação das algas
seguiu o mesmo procedimento descrito no inventário taxonômico. As espécies do
gênero Ulva e de Cladophora foram agrupadas em Ulva spp. e Cladophora spp.,
33
respectivamente uma vez que possuem mesma função ecológica (Steneck e Dethier
1994).
4.5. Índice de Avaliação Ecológica (EEI)
Para avaliar o estado ecológico de cada lagoa foi utilizado o Índice de Avaliação
Ecológica (EEI) criada por Orfanidis et al. (2001), onde o ambiente é classificado em
cinco categorias ecológicas: alta, boa, moderada, baixa ou ruim. Para tal avaliação
utiliza-se o percentual de cobertura de cada grupo de macroalgas (ESG I e ESG II). O
grupo de estado ecológico I (ESG I) compreende espécies perenes, com baixas taxas de
crescimento e potencial reprodutivo, consideradas não oportunistas e de final de
sucessão e o grupo de estado ecológico II (ESG II) compreende as espécies anuais, com
altas taxas de crescimento e reprodução, consideradas algas oportunistas (Orfanidis et
al. 2001). Sendo assim os ambientes degradados são dominados por espécies ESG II ao
passo que os ambientes não degradados são dominados por espécies ESG I (Orfanidis et
al. 2011).
4.6. Análise estatística
Os dados foram verificados quantos às premissas de normalidade (teste de
Shapiro-Willk's) e homogeneidade (teste de Cochran ou Levène) e quando necessário
foram transformados seguindo as recomendações de Zar (1996). Valores abaixo de
0,01g não foram contabilizados nas análises estatísticas, mas foram colocados nas
listagens de táxons.
As diferenças da salinidade de cada lagoa entre 2012 e após anos de amostragem
foram avaliadas pelo teste Student (teste t) e a variação da salinidade entre os sítios de
cada lagoa foi identificada pela análise de variância unifatorial (ANOVA) e as
diferenças entre estas médias foram separadas pelo teste de Tukey.
A diferença na variação da biomassa entre os sítios amostrais da Lagoa de
Araruama foi verificada pela ANOVA, enquanto que as das demais lagoas foram
verificadas pelo teste de Kruskal-Whalis por serem não paramétricos e estas diferenças
foram separadas pelo teste posterior de comparações múltiplas de categoria média para
todos os grupos. Para verificar se houve diferença significativa entre as biomassas da
Lagoa da Tijuca e da Lagoa Rodrigo de Freitas encontrada em 2012 com as encontradas
em estudos pretéritos, considerando a média de todos os períodos e sítios amostrados
34
em cada lagoa em cada ano, foi utilizado o teste de Mann-Whitney, uma vez que os
dados não atingiram as premissas para análises paramétricas.
Para realizar análise de Componentes Principais (PCA) e Análise de
Escalonamento Multidimensional (MDS) os dados (riqueza, salinidade e temperatura)
foram normalizados e transformados em raiz quadrada e para estas análises foi utilizada
a distância euclidiana.
Os dados foram apresentados em valores (mínimo) média ± desvio padrão
(máximo) e o intervalo de confiança para os testes de significância foi de 95% (p = 0,05).
Para as análises estatísticas foram utilizados os programas Statistica da StatSoft (Versão
6.0) e Primer (Versão 6.1.13).
5. Resultados
5.1. Salinidade e temperatura nas lagoas
As salinidades medidas neste estudo e as citadas nos trabalhos de Reis-Santos
(1990) e Reis & Yoneshigue-Valentin (1998) relativas a 1986; as de Mourão (1988)
relativas a 1985 e as de Loureiro (2007) referentes a 2005, encontram-se na tabela 1.
Como pode ser observado nesta tabela, quando comparadas às salinidades médias na
Lagoa de Araruama, a de 2012 foi menor do que encontrada há 26 anos, sem diferença
significativa entre os sítios para o interior da lagoa (F = 2,65; p = 0,05). Na Lagoa da
Tijuca, em 2012 a salinidade aumentou em relação à salinidade há 27 anos e de maneira
semelhante à Lagoa de Araruama não houve diferença significativa da salinidade entre
os sítios (F = 3,50; p = 0,10). Na Lagoa Rodrigo de Freitas a salinidade foi semelhante à
encontrada há sete anos sem alteração da mesma entre os sítios amostrais (F = 0,22; p =
0,92).
35
Tabela 1: Salinidade encontrada na Lagoa de Araruama (LA), na Lagoa da Tijuca (LT)
e na Lagoa Rodrigo de Freitas (LRF) em 2012 nos dois períodos estudados e diferença
estatística entre os anos em cada lagoa.
Local Ano (mín.) média ± desvio padrão (máx.) Teste t Valor p Resultado
LA 2012 (30,00) 45,38 ± 5,77 (54,00)
2,55 0,02 2012<1986 1986 (31,00) 52,03 ± 11,82 (82,00)
LT 2012 (17,00) 24,78 ± 4,35 (32,00)
-2,61 0,02 2012>1986 1985 (8,00) 17,33 ± 7,33 (28,00)
LRF 2012 (13,00) 16,00 ± 2,11 (19,00)
1,70 0,10 2012=2005 2005 (14,00) 18,20 ± 3,33 (22,00)
Quando comparadas as salinidades das três lagoas em 2012 (F= 176,68, p < 0,001,
p, Fisher LSD test) e nos períodos anteriores (F= 91,24, p < 0,001, Fisher LSD test),
observou-se que a Lagoa de Araruama é a mais salina em ambos os períodos e que,
anteriormente, as outras duas lagoas tinham salinidades semelhantes e atualmente são
distintas, sendo a Lagoa da Tijuca mais salina que a Lagoa Rodrigo de Freitas (Fig. 21).
Figura 21: Média (quadrado pequeno), erro padrão (retângulo) e desvio padrão (barras
verticais) outiliers (círculos) e valores extremos (asteriscos) das salinidades na Lagoa de
Araruama (LA), na Lagoa da Tijuca (LT) e na Lagoa Rodrigo de Freitas (LRF) em 2012
e nos anos anteriores de estudo.
36
Em 2012 ao avaliar a temperatura da água das três lagoas (F = 5,68, p = 0,007,
teste de Tukey, Fig. 22), a temperatura da Lagoa de Araruama [(21,00) 28,29± 3,70
(35,00) oC] e da Lagoa Rodrigo de Freitas [(24,00) 27,25± 2,55 (30,00)
oC] foram
semelhantes e a da Lagoa da Tijuca foi mais baixa [(21,00) 24,06± 2,24 (26,50) oC].
LA LT LRF
sítios
20
22
24
26
28
30
32
34
36
Te
mp
era
tura
da
ág
ua
(oC
)
Figura 22: Média (quadrado pequeno), erro padrão (retângulo) e desvio padrão (barras
verticais) outiliers (círculos) e valores extremos (asteriscos) das temperaturas da água na
Lagoa de Araruama (LA), na Lagoa da Tijuca (LT) e na Lagoa Rodrigo de Freitas
(LRF) em 2012.
Ao avaliar a visibilidade das três lagoas, a Lagoa Rodrigo de Freitas apresentou
visibilidade média de 0,5m, enquanto que as Lagoas de Araruama e da Tijuca possuem
visibilidade próxima de 1m.
5.2. Riqueza e abundância do fitobentos nas lagoas.
Na tabela 2, estão listados os táxons coletados em 2012 e aqueles coletados em
estudos anteriores por Reis-Santos (1990) e Reis & Yoneshigue-Valentin (1998); por
Mourão (1988) e por Loureiro (2007). Foram excluídos os táxons encontrados nos sítios
externos às lagoas, uma vez que a intenção da inclusão destes na ocasião foi de verificar
os táxons marinhos que estariam na lagoa enquanto que neste estudo foi verificar
alterações da riqueza das lagoas após anos.
Comparando as três lagoas estudadas, a Lagoa de Araruama apresentou maior
riqueza, representada por 21 táxons, em seguida a Lagoa da Tijuca representada por 15
37
táxons e a Lagoa Rodrigo de Freitas com apenas cinco táxons. Entre estas a Lagoa da
Tijuca foi a que perdeu maior número de espécies (18), enquanto que as outras, Lagoa
de Araruama e Lagoa Rodrigo de Freitas, perderam seis e uma, respectivamente.
38
Tabela 2: Táxons de macroalgas marinhas bentônicas encontradas na Lagoa de
Araruama, Lagoa da Tijuca e Lagoa Rodrigo de Freitas, nos períodos analisados.
Táxon Tijuca Araruama Rodrigo de
Freitas
1985 2012 1986 2012 2005 2012
Chlorophyta
Acetabularia calyculus J.V.Lamouroux 0 0 1 0 0 0
Acetabularia schenckii K.Möbius 0 0 1 0 0 0
Boodleopsis pusilla (F.S.Collins)
W.R.Taylor, A.B.Joly & Bernatowicz
0 0 1 0 0 0
Chaetomorpha brachygona Harvey 1 1 1 1 1 1
Chaetomorpha linum (O.F.Müller) Kützing 1 0 1 1 0 0
Chaetomorpha minima F.S.Collins &
Hervey
1 1 1 1 0 0
Chaetomorpha nodosa Kützing 1 0 0 0 0 0
Cladophora brasiliana G.Martens 1 0 1 1 1 1
Cladophora montagneana Kützing 1 1 1 1 0 0
Cladophora rupestris (Linnaeus) Kützing 1 1 0 0 0 0
Cladophora vagabunda (Linnaeus) Hoek 0 0 1 1 1 1
Rhizoclonium riparium (Roth) Harvey 1 1 1 1 1 1
Rhizoclonium tortuosum (Dillwyn) Kützing 0 0 1 1 0 0
Rhizoclonium africanum Kützing 0 0 1 1 0 0
Ulva chaetomorphoides (Børgesen) Hayden,
Blomster, Maggs, P.C.Silva, M.J.Stanhope
& J.R.Waaland
0 0 1 1 0 0
Ulva clathrata (Roth) C.Agardh 1 0 1 0 1 0
Ulva compressa Linnaeus 1 0 0 0 0 0
Ulva flexuosa Wulfen 1 1 1 1 1 1
Ulva flexuosa subsp. paradoxa (C.Agardh)
M.J.Wynne
0 0 1 1 0 0
Ulva lactuca Linnaeus 1 1 1 1 0 0
Ulva linza Linnaeus 1 0 0 0 0 0
Ulva rigida C.Agardh 0 0 1 1 0 0
Total 13 7 18 14 6 5
39
Continuação da tabela 2
Táxon Tijuca Araruama Rodrigo de
Freitas
1985 2012 1986 2012 2005 2012
Ochrophyta
Bachelotia antillarum (Grunow) Gerloff 1 0 0 0 0 0
Total 1 0 0 0 0 0
Rhodophyta
Acanthophora spicifera (M.Vahl) Børgesen 0 0 1 1 0 0
Bostrychia radicans (Montagne) Montagne 1 1 0 0 0 0
Bryocladia thyrsigera (J.Agardh) F.Schmitz 1 0 0 0 0 0
Caloglossa leprieurii (Montagne) G.Martens 1 0 0 0 0 0
Caloglossa ogasawaraensis Okamura 1 0 0 0 0 0
Centroceras clavulatum (C.Agardh)
Montagne
1 1 0 0 0 0
Ceramium dawsonii A.B.Joly 1 0 0 0 0 0
Ceramium vagans P.C.Silva 1 0 0 0 0 0
Chondracanthus teedei (Mertens ex Roth)
Kützing
1 0 0 0 0 0
Gelidium pusillum (Stackhouse) Le Jolis 1 1 0 0 0 0
Gracilaria cervicornis (Turner) J.Agardh 0 0 1 0 0 0
Gracilariopsis tenuifrons (C.J.Bird &
E.C.Oliveira) Fredericq & Hommersand
0 0 1 0 0 0
Grateloupia filicina (J.V.Lamouroux)
C.Agardh
1 1 0 0 0 0
Grateloupia doryphora (Montagne)
M.A.Howe
1 0 0 0 0 0
Gymnogongrus griffithsiae (Turner) Martius 1 1 0 0 0 0
Hypnea cornuta (Kützing) J.Agardh 0 0 1 1 0 0
Polysiphonia subtilissima Montagne 1 1 0 0 1 1
Porphyra pujalsiae Coll & E.C. Oliveira 1 0 0 0 0 0
Pyropia acanthophora (E.C.Oliveira & Coll)
M.C.Oliveira, D.Milstein & E.C.Oliveira
1 0 0 0 0 0
Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey 0 0 1 1 0 0
Total 15 6 5 3 1 1
Total geral 29 13 23 17 7 6
5.2.1. Lagoa de Araruama
Dentre as assembleias de macroalgas marinhas bentônicas, foram identificados
Foram identificados 17 táxons, distribuídos em 14 Chlorophyta [Chaetomorpha
brachygona Harvey, Chaetomorpha linum (O.F.Müller) Kützing, Chaetomorpha
minima F. S. Collins & Hervey, Cladophora brasiliana G. Martens, Cladophora
montagneana Kützing, Cladophora vagabunda (Linnaeus) Hoek, Rhizoclonium
40
riparium (Roth) Harvey, Rhizoclonium tortuosum (Dillwyn) Kützing, Rhizoclonium
africanum Kützing, Ulva chaetomorphoides (Børgesen) Hayden, Blomster, Maggs, P.
C. Silva, M. J. Stanhope & J. R. Waaland, Ulva flexuosa subsp. paradoxa (C.Agardh)
M. J. Wynne, Ulva flexuosa Wulfen, Ulva lactuca Linnaeus e Ulva rigida C. Agardh)] e
três Rhodophyta [(Acanthophora spicifera (M. Vahl) Børgesen, Hypnea cornuta
(Kützing) J. Agardh e Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey]. Não foram coletadas
Ochrophyta (Tab. 2).
Quando comparada a riqueza da Lagoa de Araruama obtida há 26 anos com as
coletadas em 2012, ocorreu redução de 26% da riqueza, com o desaparecimento de
quatro gêneros e totalizando ausência de seis espécies, sendo quatro Chlorophyta
[Acetabularia calyculus J. V. Lamouroux, Acetabularia schenckii K. Möbius,
Boodleopsis pusilla (F. S. Collins) W. R. Taylor, A. B. Joly & Bernatowicz e Ulva
clathrata (Roth) C.Agardh] e duas Rhodophyta [Gracilaria cervicornis (Turner) J.
Agardh e Gracilariopsis tenuifrons (C. J. Bird & E. C. Oliveira) Fredericq &
Hommersand]. Próximo à entrada da lagoa, permaneceram os representantes de
Chlorophyta e Rhodophyta enquanto que, nos sítios para o interior da lagoa, foram
encontrados apenas representantes de Chlorophyta (Fig. 4) de modo semelhante ao
observado por Reis-Santos (1990) e Reis & Yoneshigue-Valentin (1998).
Considerando todos os sítios e períodos amostrais (Tab. 3), a biomassa (média ±
desvio padrão) encontrada na Lagoa de Araruama em 2012 (37,00 ± 43,71 g.m-2
) variou
significativamente entre os sítios amostrais (F=10,27, p < 0,001), com tendência a
diminuir para o interior da lagoa (Fig. 23). Nesta lagoa não foi possível verificar
variações na biomassa após anos por falta de dados pretéritos.
41
Tabela 3: Biomassa (g.m-2
) obtida no domínio amostral (sítios e períodos amostrais) em
cada lagoa em 2012 e nos estudos anteriores (1985 e 2005).
Sítio Ano Mediana Média ± desvio
padrão
Valor
mínimo
Valor
máximo
Lagoa de Araruama 2012 19,90 37,00 ± 43,71 0,00 154,54
Lagoa da Tijuca 1985 4,83 28,35 ± 43,22 0,00 162,75
2012 10,93 13,66 ± 12,83 0,75 53,62
Lagoa Rodrigo de
Freitas
2005 132,76 149,29 ± 37,72 105,14 230,54
2012 31,15 40,41 ± 33,31 3,22 149,66
Figura 23:Mediana (quadrado), 25-75% (retângulo), valores mínimos e máximos
(linhas) e extremos (asterisco) das massas totais de macroalgas marinhas bentônicas ao
longo da Lagoa de Araruama em 2012, da Lagoa da Tijuca (1985 e 2012) e da Lagoa
Rodrigo de Freitas (2005 e 2012).
As espécies mais representativas na Lagoa de Araruama foram: Ulva spp.,
Cladophora spp., Acanthophora spicifera, Hypnea cornuta e Spyridia filamentosa e a
que apresentou maior percentual de contribuição foram as Ulva spp. (Fig. 24).
42
Figura 24: Percentual de ocorrência das macroalgas marinhas bentônicas na Lagoa de
Araruama, nos sítios de coleta e nos períodos coletados (período 1 - fevereiro; período 2
- agosto de 2012 e período 3 - dezembro de 2012).
5.2.2. Lagoa da Tijuca
Dentre as assembleias de macroalgas marinhas bentônicas, foram identificados
13 táxons de macroalgas marinhas bentônicas, distribuídas em sete Chlorophyta
[Chaetomorpha brachygona Harvey, Chaetomorpha minima F. S. Collins & Hervey,
Cladophora montagneana Kützing, Cladophora rupestris (Linnaeus) Kützing,
Rhizoclonium riparium (Roth) Harvey, Ulva flexuosa Wulfen e Ulva lactuca Linnaeus]
e seis Rhodophyta [Bostrychia radicans (Montagne) Montagne, Centroceras clavulatum
(C. Agardh) Montagne, Gelidium pusillum (Stackhouse) Le Jolis, Grateloupia filicina
(J.V.Lamouroux) C. Agardh, Gymnogongrus griffithsiae (Turner) Martius e
Polysiphonia subtilissima Montagne]. Não foram coletadas Ochrophyta (Tab. 2).
Ao comparar a riqueza obtida em 2012 com a encontrada há 27 anos, foi
observado que ocorreu redução de 55% da riqueza, com o desaparecimento de sete
43
gêneros, totalizando a ausência de 16 espécies, sendo seis Chlorophyta [Chaetomorpha
linum (O. F. Müller) Kützing, Chaetomorpha nodosa Kützing, Cladophora brasiliana
G. Martens, Ulva clathrata (Roth) C. Agardh, Ulva compressa Linnaeus e Ulva linza
Linnaeus], 9 Rhodophyta [Bryocladia thyrsigera (J.Agardh) F. Schmitz, Caloglossa
leprieurii (Montagne) G. Martens, Caloglossa ogasawaraensis Okamura, Ceramium
dawsonii A.B.Joly, Ceramium vagans P. C. Silva, Chondracanthus teedei (Mertens ex
Roth) Kützing, Grateloupia doryphora (Montagne) M. A. Howe, Porphyra pujalsiae
Coll & E. C. Oliveira e Pyropia acanthophora (E. C. Oliveira & Coll) M. C. Oliveira,
D. Milstein & E. C. Oliveira] e uma Ochrophyta Bachelotia antillarum (Grunow)
Gerloff.
Considerando todos os sítios e períodos amostrais (Tab. 3), ao comparar a biomassa
(média ± desvio padrão) de Ulva spp. encontrada na Lagoa de Tijuca em 2012 (13,66 ±
12,83g.m-2
) com a biomassa amostrada há 27 anos (28,35 ± 43,22 g.m-2
), a biomassa
não variou significativamente (Z = -0,83, p = 0,41, n=30). Entretanto, ao longo da lagoa,
em 2012, a biomassa variou significativamente (H= 16,35, p < 0,001, n = 30) com
diminuição para o interior de maneira semelhante ao observado há 27 anos (H= 26,8, p
< 0,001, n = 30, Fig. 5).
As espécies mais representativas na Lagoa da Tijuca foram: Ulva sp., Gelidium sp.,
Rhizoclonium riparium, Bostrichia radicans, Polysiphonia sp. e Cladophora sp.. Entre
estas, o maior percentual de ocorrência foi de Ulva spp. (Fig. 25).
44
Figura 25: Percentual de ocorrência das macroalgas marinhas bentônicas na Lagoa da
Tijuca nos períodos coletados (período 1 - abril; período 2 - agosto de 2012 e período 3
- janeiro de 2013).
5.2.3. Lagoa Rodrigo de Freitas
Dentre as assembleias de macroalgas marinhas bentônicas, foram identificados
seis táxons de algas marinhas bentônicas, distribuídas em cinco Chlorophyta
45
[Chaetomorpha brachygona Harvey, Cladophora brasiliana G. Martens,
Cladophora vagabunda (Linnaeus) Hoek, Rhizoclonium riparium (Roth) Harvey e Ulva
flexuosa Wulfen], uma Rhodophyta Polysiphonia subtilissima Montagne e ausência de
Ochrophyta (Tab. 2). Ao comparar a riqueza obtida nas coletas de 2012 com as coletas
pretéritas (Tab. 3) foi observada ocorreu redução de 14% da riqueza com a ausência de
uma espécie, Ulva clathrata (Roth) C.Agardh.
Considerando todos os sítios e períodos amostrais (Tab. 3), quando comparada à
biomassa (média ± desvio padrão) na Lagoa Rodrigo de Freitas em 2012 (40,41 ±
33,31g.m-2
) com a de 2005 (149,29 ± 37,72 g.m-2
), a biomassa diminuiu
significativamente (Z = 5,86, p < 0,001, n=25). Em relação à variação da biomassa ao
longo da lagoa, a biomassa diminuiu nos sítios distantes da entrada de água na lagoa
(Fig. 2 e 5), tanto em 2012 (F = 11,22, p < 0,001) quanto em 2005 (F = 30,19, p <
0,001).
As espécies mais representativas na Lagoa Rodrigo de Freitas foram:
Polysiphonia subtilissima, Ulva spp., Rhizoclonium riparium, Cladophora vagabunda e
Chaetomorpha brachygona. Entre estes, Polysiphonia subtilissima apresentou maior
percentual de ocorrência (Fig. 26).
46
Figura 26: Percentual de ocorrência das macroalgas marinhas bentônicas na Lagoa
Rodrigo de Freitas nos períodos de coletados (período 1 – Janeiro 2012 e período 2 -
agosto de 2013).
A maioria dos táxons encontrados nas três lagoas foi considerada como
eurihalina, por ter sido coletada em mais de uma lagoa que possuem salinidades
distintas (tabela 4).
47
Tabela 4: Macroalgas marinhas bentônicas eurihalinas encontradas na Lagoa de
Araruama (LA) e/ou na Lagoa da Tijuca (LT) e/ou na Lagoa Rodrigo de Freitas (LRF) e
as salinidades encontradas nestas lagoas.
Táxon LT LA LRF (mín) méd. ± desvio padrão (máx)
(17)25±4(32) (30)45±6(54) (13)16±2(19)
Chaetomorpha brachygona Harvey x x x
Chaetomorpha minima F.S.Collins & Hervey x x
Cladophora brasiliana G.Martens x x
Cladophora montagneana Kützing x x
Cladophora vagabunda (Linnaeus) Hoek x x
Rhizoclonium riparium (Roth) Harvey x x x
Ulva flexuosa Wulfen x x x
Ulva lactuca Linnaeus x x
Polysiphonia subtilissima Montagne x x
5.3. Avaliação do estado ecológico das lagoas
Utilizando a metodologia proposta por Orfanidis et al. (2011), as três lagoas
possuem contribuição de mais de 60% de macroalgas classificadas pelo autor como
ESG II. Sendo assim, estas três lagoas foram classificadas como estado ecológico ruim.
5.4. Avaliação das lagoas em relação à riqueza, salinidade e temperatura
Ao analisar as três lagoas em relação à salinidade, temperatura e riqueza através
da análise de componentes principais (PCA) (Fig. 27), foram obtidos quatro
agrupamentos, três que estiveram de acordo com as suas características de riqueza,
salinidade e temperatura de cada lagoa e um grupo isolado caracterizado pela ausência
de espécies. O eixo x explica a diferença entre as lagoas pela salinidade e o eixo y pela
temperatura.
48
Figura 27: Análise de Componentes Principais (PCA) da Lagoa de Araruama (LA),
Lagoa da Tijuca (LT) e Lagoa Rodrigo de Freitas (LRF) com os dados de salinidade, da
temperatura da água e da riqueza do fitobentos coletados em 2012, com uso de distância
euclidiana.
De maneira semelhante, pela análise de escalonamento multidimensional (Fig.
28), foram obtidos quatro grupos dos quais três foram agrupados de acordo com a
riqueza, salinidade e temperatura de cada lagoa e outro contendo os sítios 4 e 5 da
Lagoa de Araruama que correspondem a ausência de algas nesse sítio.
49
Figura 28: Análise de Escalonamento Multidimensional (MDS) da Lagoa de Araruama
(LA), Lagoa da Tijuca (LT) e Lagoa Rodrigo de Freitas (LRF) com os dados de
salinidade, da temperatura da água e da riqueza do fitobentos coletados em 2012, com
uso de distância euclidiana.
6. Discussão
Conforme estabelecido na hipótese deste trabalho, a composição específica e a
abundância das macroalgas apresentaram variações após o período analisado, com
diminuição da sua diversidade nos últimos anos. Isto foi observado quando comparadas
as riquezas de 2012 das três lagoas com as identificadas em estudos anteriores (Mourão
1988; Reis-Santos 1990; Reis & Yoneshigue-Valentin 1998 e Loureiro 2007) e
constatada a redução da riqueza de algas nestas lagoas. Levantamentos florísticos
realizados em outras lagoas costeiras fluminenses mostraram que a riqueza nestes
ambientes é variável de acordo com as características do ambiente. Algumas
apresentaram maior riqueza do que outras, mas em todas foi comum a ocorrência de
gêneros oportunistas como Ulva, Cladophora, Rhizoclonium e Polysiphonia (Sá &
Guimarães 1984; Pedrini et al. 1997; 2002), os mesmos encontrados nas três lagoas aqui
estudadas.
50
Acredita-se que os principais fatores abióticos responsáveis pelas variações nas
assembléias de macroalgas nestas lagoas, foram mudanças na salinidade da água,
aumento de nutrientes por esgoto doméstico e a disponibilidade de substrato que pode
ser negativa, como a retirada excessiva de conchas para barrilha da Lagoa de Araruama,
ou positiva, quando do aumento de substrato como canos, muros entre outros usados no
processo de urbanização. Pelo IBGE (2014), em 2010, após uma década, a população
nos municípios do entorno da Lagoa de Araruama dobrou (252 mil para 511 mil
habitantes) e foi superior a 10% no Município do Rio de Janeiro (5,5 milhões para 6,3
milhões de habitantes). Por outro lado, não houve aumento proporcional de tratamento
de esgoto (IBGE 2014), consequentemente, maior entrada de nutrientes nas lagoas. De
fato, em ambientes lagunares, a poluição orgânica é conhecida por favorecer o
aparecimento de espécies oportunistas, em geral, com ciclo de vida curto, que dominam
a área reduzindo a diversidade da biota marinha (Sousa & Cocentino 2004).
Apesar de não ter sido mensurada a concentração de nutrientes nas lagoas
estudadas vem sendo reportado que estas lagoas urbanas, não receberam um saneamento
adequado com o aumento da litoralização, receberam maior quantidade de esgoto in
natura e vêm passando por um processo de assoreamento e eutrofização com constante
mortandade de peixes (O Globo 2013a,b,c; SEA 2013; Sondotecnica 2013; Lima et al.
2014;). A eutrofização é um fenômeno causado pelo excesso de nutrientes na massa de
água, este fenômeno é recorrente em águas costeiras mundiais e é atualmente um dos
principais responsáveis pela deterioração dos ecossistemas marinhos com distúrbios que
alteram a diversidade (Arévalo et al. 2007; Gorostiaga & Díez 1996).
O maior ou menor aporte de efluentes, com ou sem esgoto, altera a salinidade e
também pode alterar a transparência da água. A turbidez da água também pode estar
associada à entrada de matéria orgânica. A Lagoa de Araruama e Lagoa da Tijuca
apresentaram visibilidade maior do que a Lagoa Rodrigo de Freitas. Esta também
apresentou menor salinidade entre as três lagoas. Ramus (2013) comenta que o efeito da
salinidade é importante na floculação dos sedimentos, e, portanto, na velocidade de
queda dos mesmos. Também comenta que a salinidade causa um impacto significativo
na sedimentação de partículas finas, ume vez que na água doce predominam as forças
de repulsão, devido à existência de poucos íons positivos. No entanto, a água salgada é
composta por íons eletropositivos, como os de sódio, Na+, o qual aumenta a coesão
entre as partículas devido ao predomínio das forças atrativas. Sendo assim, com o
51
aumento da salinidade, aumentam-se as propriedades coesivas entre as partículas em
suspensão (matéria orgânica, argila entre outras), aumentando a floculação e
conduzindo a uma elevada velocidade da queda dos sedimentos, resultando em uma
água mais transparente.
Dentre os principais fatores conhecidos por influenciar o crescimento e a
distribuição das algas estão a salinidade, os nutrientes, temperatura e o substrato
(Coutinho 1982; Chapman 1986; Kirst 1989; Lüning 1990; Jahnke & White 2003;
Parida & Das 2005; Lee et al. 2007). Esses fatores variam naturalmente de acordo com
o regime de chuvas, ventos, marés, saídas fluviais entre outros fatores, entretanto
também podem ser alterados por ações antropogênicas. Nos últimos anos, os fatores
abióticos estão sendo alterados por ações antropogênicas ocasionadas, principalmente,
pelo processo desordenado de ocupação no entorno desses corpos de água. O maior
aporte de efluentes altera a salinidade, muitas vezes estes estão associados ao esgoto in
natura, o qual aumenta o aporte de nutrientes e consequentemente reduz a transparência
da água. Os aterros e construções nas margens da lagoa podem modificar a
disponibilidade de substrato e por vezes modificar a movimentação da água e a
disponibilidade de luz.
A estrutura das assembleias de macroalgas das lagos estudadas, apesar de
apresentarem salinidades distintas (hipohalina a hiperhalina), possui características
semelhantes quanto a sua riqueza. Como esperado em nossa hipótese, estas lagoas são
dominadas por espécies eurihalinas e oportunistas, que são espécies tolerantes a
mudanças na salinidade e na qualidade de água. A consequência do aumento da
urbanização é conhecida por causar alterações na biota (Esteves et al. 2008). Espécies
de Ulva dominaram nas lagoas de Araruama (70,46%) e da Tijuca (66,41%), enquanto
que na Lagoa Rodrigo de Feitas Polysiphonia subtilissima foi a mais abundante
(67,80%). Nesta última lagoa, diferente do previsto em nossa hipótese a espécie mais
representativa não foi uma clorofícea, entretanto é uma rodofícea oportunista.
Táxons de Ochrophyta não foram encontrados nestas lagoas, provavelmente por
serem considerados sensíveis à variação de salinidade e nutrientes (Reis & Yoneshigue-
Valentin 1996; Loureiro & Reis 2008). A presença de compostos orgânicos de origem
antropogênica, pode interferir no ciclo de vida destas espécies e causar essa resposta
(Soares & Fujii 2012). Segundo Berchez e Oliveira (1992), estas algas são sensíveis à
poluição, enquanto que as Chlorophyta são mais tolerantes.
52
Segundo a classificação das espécies de macroalgas em grupos morfótipos
proposta por Steneck e Dethier (1994), as espécies de Ulva são identificadas como
foliáceas e Polysiphonia como filamentosas, que são considerados táxons oportunistas.
Sousa & Cocentino (2004) concluíram que as espécies Ulva flexuosa (=Enteromorpha
flexuosa), Ulva lingulata (= Enteromorpha lingulata), Ulva fasciata e Ulva lactuca são
espécies oportunistas e de ciclo de vida curto e que quando dominam uma área
caracterizam este ambiente como eutrófico.
Em relação ao gradiente de salinidade entre a entrada e o interior da lagoa, as
lagoas apresentaram comportamento semelhante sem gradiente de salinidade ao longo
dos sítios amostrais. Além disso, foi observada uma tendência de diminuição da riqueza
e/ou da abundância de algas para o interior da lagoa, ou seja, distante do local de troca
de água oceânica. Este fato também foi observado em estudos anteriores (Mourão 1988;
Reis-Santos 1990; Reis 1990/92; Reis & Yoneshigue-Valentin 1998) quando foi
constatada dominância de espécies oportunistas no interior da lagoa e maior diversidade
nos sítios próximos ao mar. Loureiro (2007) observou riqueza semelhante entre os sítios
da Lagoa Rodrigo de Freitas, entretanto com diferentes biomassas entre os sítios, de
acordo com o tipo de substrato, nutrientes e salinidade.
Segundo Middelboe et al. (1998), a diversidade de espécies de macroalgas
marinhas e outros organismos tendem a diminuir da entrada para o interior das baías e
estuários. O mesmo foi observado na Baía de Guanabara (Teixeira et al. 1987) e na Baía
de Santos (Berchez & Oliveira 1992) onde os locais com maior poluição são dominados
por clorofíceas oportunistas como Cladophora e Ulva. Este padrão de distribuição tem
sido explicado por restrições fisiológicas devido à diminuição da salinidade para as
partes mais internas de estuários (Kautsky 1995) e de lagoas costeiras (Coutinho e
Seeliger 1984; Orfanidis et al. 2008). Reis & Yoneshigue-Valentin (1996) comentam o
mesmo padrão de distribuição de algas no ambiente hiperhalino e sua semelhança com o
hipohalino. A maioria das espécies encontradas nas três lagoas estudadas foi
classificada como eurihalinas de acordo com a sua distribuição em mais de uma lagoa.
Com o aumento da salinidade na Lagoa da Tijuca, mais próxima a salinidade
marinha, esperava-se um aumento da riqueza total após 27 anos e não a diminuição de
16 espécies de macroalgas, no qual sete gêneros desapareceram. Apesar desta
diminuição, a biomassa total de Ulva spp. não variou significativamente.
Provavelmente, ocorreu substituição das espécies menos tolerantes por táxons
53
oportunistas. A abundância de Ulva spp. com o aumento da salinidade mostra a
tolerância deste gênero à variação de salinidade, como constatado em investigações
realizadas em outros países, nos quais espécies deste gênero toleraram salinidade de 5 a
128 (Liu et al. 2000; Van Alstyne et al. 2003; Xia et al. 2004; Lu et al. 2006; Kakinuma
et al. 2006; Loureiro 2007; Sung et al. 2009; Pires 2009; Luo & Liu 2011).
De maneira diferente, a biomassa na Lagoa Rodrigo de Freitas diminuiu após
sete anos e a salinidade não variou significativamente entre os anos analisados.
Inclusive, Polysiphonia subtilissima continuou a ser a espécie dominante nesta lagoa,
como observado por Loureiro (2007). Esta espécie foi considerada como um ecótipo por
estar adaptada à baixa salinidade que ocorre nesta lagoa, constatado através de
experimentos in vitro no qual ela apresentou maior produtividade na salinidade 15
(Loureiro 2007, Loureiro & Reis 2008).
O gênero Polysiphonia é considerado um gênero oportunista e comum em
ambientes impactados (Pedrini et al. 1997; Pedrini et al. 2002; Orfanidis et al. 2003). P.
subtilissima é encontrada freqüentemente em áreas de salinidade reduzida e amplamente
distribuída no litoral brasileiro, citada na maioria dos trabalhos florísticos, desde o
Maranhão até o Rio Grande do Sul (Guimarães et al. 2004). Além disso, por ser uma
Rhodophyta, seus cloroplastos contem clorofila a, carotenos e ficobilinas (ficoeritrina,
ficocianina e aloficocianina), pigmentos acessórios que são responsáveis pela coloração
avermelhada destas algas e capazes de absorver a luz com menores comprimentos de
onda peculiares as águas profundas. Há registros de algas coralináceas crostosas em até
268 metros de profundidade, aonde chega apenas 0,0005% da quantidade de luz
disponível na superfície (Littler et al. 1985). Esses pigmentos possibilitam a
sobrevivência destas algas em locais com baixa irradiância, como em águas ricas em
matéria orgânica em suspensão.
As espécies de Polysiphonia são conhecidas por controlar a pressão de turgor em
suas células. Reed (1983; 1984), observou que o ajuste do potencial osmótico das
células deste gênero é auxiliado por mudanças no volume celular. Este mesmo autor ao
comparar espécimes marinhos de Polysiphonia lonosa (L.) Tandy de áreas estuarinas
com marinhas, foi observado que os espécimes estuarinos tinham paredes celulares mais
finas e menos rígidas, que permitia que a célula regulasse seu potencial osmótico com
mais facilidade. Desta maneira, uma vez que a biomassa de P. subtilissima diminuiu
nesta lagoa, acredita-se que outro fator além da salinidade tenha ocasionado esta
54
resposta. Provavelmente, algum fator relacionado ao processo de urbanização
desordenado, como falta de tratamento de esgoto.
Apesar de não ter sido possível verificar a variação da biomassa da Lagoa de
Araruama após 26 anos, por falta de dados pretéritos de biomassa, foi observado que a
salinidade e a riqueza total diminuíram. Segundo Reis-Santos (1990) e Reis &
Yoneshigue-Valentin (1998), Acetabularia calyculus e Acetabularia schenckii ocorriam
em densas populações em vários sítios na lagoa sobre conchas como substrato,
atualmente não foram encontradas nesta lagoa.
De maneira semelhante, Hypnea cornuta e Acanthophora spicifera também
usavam conchas como substrato e ocorriam em densas populações em cerca de dez
sítios. Em 2012, alguns espécimes foram observados, em vez de densas populações, e
foram encontradas em sítios localizados mais para o interior da lagoa, quando
anteriormente a salinidade era mais alta (31,00) 52,03 ± 11,82 (82,00). Acredita-se que
com a diminuição da salinidade, apesar de ainda ser hiperhalina (30,00) 45,38 ± 5,77
(54,00), essas espécies conseguiram penetrar na lagoa. A falta de substrato adequado
para colonização deve ter sido outro fator que alterou a distribuição destas espécies.
Ressalta-se que quase metade dos estoques de conchas da lagoa foi retirada para
produção de barrilha pela companhia Álcalis durante 63 anos (CILSJ 2013).
A disponibilidade de substrato na distribuição das algas também foi observada
na Lagoa da Tijuca, entretanto de maneira inversa, ocorreu aumento de substrato com
aumento de biomassa. Em 2012, a biomassa total foi maior do que a encontrada em
1985. Atualmente, existe um cano no sítio 3, que serviu de substrato para a colonização
das Ulvaceae, não encontrada anteriormente na mesma abundância. Por outro lado, no
sítio 2, onde era esperada uma biomassa intermediaria devido ao gradiente de
salinidade, a biomassa foi a menor, provavelmente pela menor disponibilidade de
substrato, apenas os pneumatóforos de Laguncularia racemosa encontrados neste sítios.
O substrato nas lagoas estudadas foi outro fator limitante para o crescimento das
macroalgas bentônicas. Uma vez que o fundo das três lagoas é lodoso, em geral com 50
cm a 1 m de visibilidade, observou-se que a maioria dos substratos que ocorrem nestes
locais é propícia à fixação de macroalgas. Nos sítios sem substrato, não foram
encontrados macroalgas, enquanto que os locais com substrato como conchas, pedras,
troncos de árvores, canos de PVC entre outros estavam colonizados, com raras
exceções. Alguns trabalhos explicam o aumento da biodiversidade de acordo com os
55
diferentes substratos para colonização (Klavestad 1978; Mathieson et al. 1981;
Coutinho e Seeliger 1984). Por exemplo, em substratos rochosos a capacidade de
colonização é maior com maior diversidade (Coutinho e Seeliger 1984; Middelboe et al.
1998). Além disso, em todos os sítios onde com substrato instável, como as raízes de L.
racemosa, a biomassa foi menor, provavelmente devido à fatores relacionados à
biologia desta planta, como decomposição da casca.
Pelo resultado das análises multivariadas (MDS e PCA) foi possível observar
que cada lagoa possui características próprias de acordo com a salinidade, riqueza e
temperatura. Prova disto foi que os sítios de cada lagoa foram agrupados nas lagoas a
que pertencem, com exceção dos sítios sem algas da Lagoa de Araruama (4 e 5), que
formaram um grupo separado. Os sítios com ausência de macroalgas foram agrupados
separadamente pelas duas análises. Através dessas análises, também foi possível
observar que a da Lagoa da Tijuca é mais semelhante com a da Lagoa Rodrigo de
Freitas do que com a Lagoa de Araruama. Provavelmente devido à salinidade e
temperatura, já que a lagoa Rodrigo de Freitas possui menor visibilidade da água e a
Lagoa da Tijuca menor temperatura.
A temperatura é um dos fatores ambientais mais importantes que limitam a
distribuição latitudinal e o crescimento das algas marinhas (Lüning 1990; Bravin &
Yoneshigue-Valentin 2002). Também em ecossistemas aquáticos continentais, é
considerada como uma variável chave em estudos ecológicos de algas bentônicas em
diferentes escalas espaciais e temporais (Junior et al. 2008).
A Lagoa de Araruama foi dividida em três compartimentos ambientais de acordo
com as suas características hidrológicas, de qualidade da água, dos sedimentos e,
principalmente, de salinidade (Bidegain & Bizerril 2002). De maneira semelhante, teve
a mesma divisão através de análise de agrupamento da presença de macroalgas
bentônicas nestes sítios (Reis-Santos 1990; Reis & Yoneshigue 1996). Neste estudo,
não foi analisada a área 1 da Lagoa de Araruama proposta por Reis-Santos (1990) e
Reis & Yoneshigue (1996), por ser uma área de mar aberto e a intenção foi verificar
mudanças no interior da lagoa. Entretanto, as duas outras áreas que eram distintas em
relação à riqueza de macroalgas e a salinidade, atualmente não diferem mais, tanto em
relação à riqueza quanto à salinidade. A queda da salinidade mesmo que dentro da faixa
de hiperhalina, indica entrada de matéria orgânica com consequente aumento da
turbidez.
56
O conhecimento da estrutura das comunidades de macroalgas tem servido de
base para a avaliação do impacto da poluição no ambiente marinho (Liu et al. 2007;
Connell et al. 2008). Algumas espécies de macroalgas têm sido empregadas como
indicadoras biológicas de poluição, tanto por sua tolerância quanto por sua sensibilidade
aos poluentes (Kindig & Littler 1980; Castilla 1996). Diversos autores têm relacionado
à proporção de espécies perenes e oportunistas ao estado ecológico dos ecossistemas
(Orfanidis et al. 2001; Krause-Jensen et al. 2007; Guinda et al. 2008) e sugerem que: a)
a maior abundância de espécies sensíveis à poluição e b) a menor proporção de espécies
oportunistas são indicadoras de boa qualidade ecológica do ambiente.
Caso esta sugestão seja aplicada a este estudo, observou-se que a maioria das
espécies encontradas em 2012 nas três lagoas foram espécies eurihalinas, oportunistas e
de estágio inicial de sucessão, como espécies do gênero Ulva, Cladophora,
Rhizoclonium, Chaetomorpha e Polysiphonia (Littler & Littler 1980; Orfanidis et al.
2011), que mostra que essas lagoas estão sendo impactadas. De acordo com as
recomendações para melhoramento da qualidade de água feita pela “Diretiva Quadro da
Água da União Européia”, na qual são utilizados bioindicadores, as comunidades
dominadas por algas verdes, principalmente Ulva spp., como indicativas de locais com
“estado ecológico ruim” (Pideno et al. 2007). Desta forma, novamente estas três lagoas
se enquadram neste estado ecológico.
Ortega (2000), ao estudar algas bentônicas indicadoras da qualidade de água no
México, fez referência a muitas espécies indicadoras de contaminação em ambientes
aquáticos continentais, como afluentes contaminados por refinarias de petróleo e em
ambientes marinhos, como portos e lagoas costeiras. Dentre as espécies citadas por este
autor: Centroceras clavulatum é tolerante a processos de alteração e U. flexuosa U.
fasciata e U. lactuca são indicadoras de águas com altos conteúdos de matéria orgânica.
Esses gêneros foram encontrados nas lagoas estudadas, confirmando que a grande
biomassa destas espécies se deve a alguma fonte de nutrientes, vinda provavelmente da
drenagem terrestre ou esgotos domésticos. Neste trabalho também foram encontradas
outras algas que pertencem aos mesmos gêneros registrados no México (Ortega 2000),
que indicam que a sua presença está associada aos locais com distúrbios ambientais,
como por ex: Chaetomorpha, Chondrachanthus, Cladophora, Gelidium e Hypnea.
Devido à necessidade de avaliar o estado ecológico das massas de água, a fim de
melhorar a qualidade ambiental até 2015, decorrente da política sustentável da água
57
enquadrada pela Diretiva Quadro da Água (DQA), estipulada pela União Européia (PEC
2000) alguns índices de avaliação ecológica foram criados, entre eles o proposto por
Orfanidis et al. (2001), no qual se utilizam macroalgas como indicadoras ambientais.
Sendo assim, os ambientes marinhos degradados são habitados por espécies anuais com
altas taxas de crescimento e reprodução (oportunistas, ESG II), ao passo que os
ambientes não degradados são dominados por espécies perenes com baixas taxas de
crescimento e potencial reprodutivo (final de sucessão, ESG I). Muitos autores (Murray
& Littler 1978; Duarte 1995; Schramm 1999) documentaram este padrão.
Seguindo a classificação proposta por Orfanidis et al. (2011), a maior
contribuição das macroalgas encontradas nas lagoas estudadas neste trabalho, se
enquadram no grupo ESG II, como as espécies de Rhizoclonium, Cladophora,
Chaetomorpha, Ulva e Polysiphonia que são algas oportunistas, de ciclo de vida curto e
de estágio inicial de sucessão. As espécies do ESG I, que são algas de estágio tardio de
sucessão e não são oportunistas, foram as principais espécies que desaparecerem após
os períodos analisados (27, 26 e 7 anos) nas lagoas. Das poucas espécies do ESG I
encontradas neste estudo, apresentaram biomassa ínfima e foram coletadas no início da
lagoa onde ocorre maior troca de água com o mar. As espécies de Acanthophora e
Chondrachanthus, também encontradas neste estudo, foram classificadas como ESG II,
por serem dominantes em ambientes degradados (Casabianca et al. 1997; Lazaridou et
al. 1997; Orfanidis et al. 2001).
De acordo com a metodologia proposta por Orfanidis et al. (2011), as três lagoas
estudadas podem ser classificadas como em estado ecológico ruim, com mais de 60%
de algas ESG II. A maioria das espécies que desapareceram da Lagoa de Araruama e da
Tijuca, foram espécies ESG I, que confirma as alterações negativas na estrutura das
assembleias de macroalgas destas lagoas nestes últimos anos. Esta metodologia
proposta para analisar águas costeiras e de transição na Europa e no mundo (Orfanidis et
al. 2001) se aplicou bem neste estudo e poderá ser utilizada em estudos de
monitoramento ambiental brasileiros.
Além disto, nossos resultados estão de acordo com a descrição de grupos
morfótipos (Littler & Littler 1980, 1984; Steneck & Dethier 1994) é indicada maior
abundância de algas com estrutura de talo mais complexa e ciclo de vida longo em
ambientes expostos a um menor grau de distúrbios físicos e/ou biológicos e as de menor
complexidade para locais impactados. Geralmente, as algas verdes dominam os
58
ambientes costeiros que estão em processo de eutrofização (Fletcher 1996). Segundo
Taouil & Yoneshigue-Valentin (2002), as algas verdes U. fasciata e Ulva compressa
são espécies potencialmente indicadoras de poluição orgânica e locais com distúrbio. De
maneira semelhante, Figueiredo et al. (2004) utilizaram o grupos de morfótipos para
caracterizar as assembleias de macroalgas em Paraty, RJ, e verificaram que as espécies
coriáceas e calcárias articuladas, ou seja, de talo mais complexo e de ciclo de vida
longo, indicaram regiões de baixo distúrbio.
Os estressores de origem antrópica promovem um intenso impacto sobre as
comunidades, em especial nos organismos bentônicos, que geralmente são sésseis ou
semi-sésseis, os quais refletem diretamente a qualidade ambiental. Em ambientes
expostos a perturbações antrópicas, como as lagoas estudadas, as espécies mais
vulneráveis tendem a desaparecer enquanto que as espécies mais tolerantes tendem a
ocupar o espaço destas (Eriksson et al. 2002). Acarretando assim, a degradação da flora,
base da cadeia alimentar, e consequente levando a simplificação da estrutura das
comunidades, com redução da riqueza de espécies, aumento na abundância de espécies
efêmeras oportunistas, com alta capacidade reprodutiva e tolerância à poluição
(Gorostiaga & Díez 1996). Os distúrbios antropogênicos além de diminuir a
diversidade, comprometem a manutenção das comunidades bentônicas dos ambientes
costeiros, o que afeta consequentemente o equilíbrio e a resiliência desses ecossistemas
(Martins 2011).
7. Conclusão
O presente estudo demonstra que ocorreu redução da riqueza de macroalgas nas
três lagoas estudadas após anos, com perda de espécies tardias e de ciclo de vida longo e
domínio de espécies de ciclo de vida curto e oportunistas. A Lagoa da Tijuca é a mais
afetada com perda de mais da metade (55%) de sua flora, seguida pela Lagoa de
Araruama com quase 1/3 de perda e a Lagoa Rodrigo de Freitas com a menor perda
(14%). As assembleias de macroalgas das lagoas de Araruama e da Tijuca são
dominadas por espécies de Ulva enquanto que as da Lagoa Rodrigo de Freitas
por Polysiphonia subtilissima. Independente da salinidade da lagoa, desde hipo a
hiperhalina, as respostas das algas aos distúrbios ambientais são semelhantes. A
salinidade, disponibilidade de substrato e temperatura são fatores que influenciam o
59
crescimento destas macroalgas no ambiente lagunar. O aumento populacional com
urbanização desordenada no entorno das lagunas fluminenses vem sendo crescente e
interferindo nestes na qualidade da água com consequente redução na diversidade de
macroalgas nas lagoas estudadas.
Recomendação
As macroalgas são boas bioindicadoras e devem ser usadas em programas de
monitoramento em longo prazo de modo identificar o estado ecológico-ambiental do
ecossistema lagunar e assim subsidiar ações conservacionistas. Além disso, para que
estas ações sejam efetivas é necessário o estabelecimento de parcerias em áreas de
pesquisas multidisciplinares, além do envolvimento com o Governo para o
estabelecimento de políticas públicas.
Perspectivas
Este estudo servirá de base para outras investigações sobre a avaliação de
mudanças ambientais ao longo do tempo; sobre os processos envolvidos na fisiologia de
algas eurihalinas, principalmente das espécies de Ulva e de Cladophora, uma vez que
essas foram dominantes em todas as lagoas, e de Polysiphonia subtilissima, que foi a
espécie dominante na Lagoa Rodrigo de Freitas.
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