alocação interanual de recursos em copaifera langsdorffii ... · resultado da realocação...
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Fernanda Vieira da Costa
Alocação interanual de recursos em Copaifera langsdorffii (Fabaceae):
reprodução, crescimento, defesa e ataque de herbívoros
Montes Claros
Minas Gerais - Brasil Março - 2010
Fernanda Vieira da Costa
Alocação interanual de recursos em Copaifera langsdorffii (Fabaceae): reprodução,
crescimento, defesa e ataque de herbívoros
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de
Montes Claros, como requisito parcial necessário para a
obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas.
Orientador: Prof. Dr. Marcílio Fagundes
Co-orientador: Prof. Dr. Ronaldo Reis Júnior
Montes Claros Minas Gerais - Brasil
Março- 2010
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Vieira, Fernanda da Costa.
V657a Alocação interanual de recursos em Copaifera langsdorffii (Fabaceae) [manuscrito]: reprodução, crescimento, defesa e ataque de herbívoros / Fernanda da Costa Vieira. – 2010.
40 f. : il.
Bibliografia: f. 33-38. Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Montes Claros –
Unimontes, Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas/PPGCB, 2010.
Orientadora: Prof. Dr. Marcílio Fagundes. Co-orientador: Prof. Dr. Ronaldo Reis Júnior.
1. Reprodução de plantas. 2. Crescimento das plantas. 3. Insetos. I. Fagundes, Marcílio. II. Reis Júnior, Ronaldo. III. Universidade Estadual de Montes Claros. IV. Título: Alocação interanual de recursos em Copaifera langsdorffii (Fabaceae): reprodução, crescimento, defesa e ataque de herbívoros.
Catalogação Biblioteca Central Prof. Antônio Jorge
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O Cerrado atravessa o tempo
Que atravessa as coisas – e no meio da travessia
Mantém suas folhas verdes...
Outros ficam amarelos,
Outros se despem totalmente delas.
Assim, o Cerrado não se comporta
Ele engana, disfarça, renasce nos mais belos rios
Entretidos na idéia dos lugares de saída e de chegada.
E no meio dele, o sol despeja sua luz no chão, queima...
De longe, capins mortos
E alguns pequenos bocados de plantas secas - feito cabeleira sem cabeça
Adiante um vermelho-terra: eis que brota
Graciosa
Copaíba!
Folhas brilhantes de um verde intrigante
Bem alta e grande... Grande a se perder de vista
Sombra acolhedora que abraça o que alcança
Bem-vindos passarinhos
Macaquinhos
Besouros e borboletas...
Copaíba alimenta e cura
Ano verde, esperança inteira, no Cerrado traiçoeiro!
Luiza Lelis
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“Somos do tamanho dos nossos sonhos...”
(Fernando Pessoa)
À minha família que me ensina todos os dias o que é o amor,
dedico...
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Agradecimentos
Mesmo sabendo que palavras não são suficientes para expressar os sentimentos,
gostaria de deixar meus sinceros agradecimentos a todos que me ajudaram no
desenvolvimento deste trabalho. Contei com o apoio de pessoas incríveis que se
descrevem pelo companheirismo. Desde a organização das idéias, trabalhos de campo e
laboratório, análises dos dados, escrita ou simplesmente pela companhia e incentivo.
Ao meu orientador Marcílio Fagundes pela amizade, oportunidade e confiança.
Sempre serei grata por todo o apoio e ensinamentos transmitidos durante esses quatro
anos de parceria. Grande parte do que sei hoje é devido à sua orientação e dedicação.
Ao meu co-orientador Ronaldo Reis Júnior, pelas valiosas sugestões e apoio,
especialmente nas análises estatísticas.
Aos companheiros da equipe pau d’óleo, Antônio e Maria Luiza, pela dedicação,
disposição e bom humor sempre que necessário. Este estudo simplesmente não seria
possível sem a ajuda de vocês! Muito Obrigada!
Aos demais colegas e amigos dos laboratórios de Biologia da Conservação
(Suélen, Camila, Magnel, Renata, Leonardo, Fabiene, João e Prof. Maurício), Ecologia
Evolutiva (Jhonathan, Karla, Betão e Prof. Mário), Métodos Analíticos (Perácio, Maria
Fernanda e Prof. Dario), Ecologia Vegetal (Diego) e Botânica (Prof. Geraldo) que direta
ou indiretamente me ajudaram durante o desenvolvimento desse estudo. Gostaria de
agradecer especialmente ao Prof. Fred pela amizade, ajuda e incentivo. Obrigada por
poder contar com a ajuda de todos vocês!
Aos colegas e amigos da turma do mestrado (Luiz, Karla, Dudu, Renan e Leila)
pelo companheirismo e apoio durante esses dois anos.
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À minha família, em especial a minha mãe Fátima pelo exemplo de vida, amor e
dedicação. Por sempre se interessar pelo meu trabalho, pelas saídas de campo e sempre
ouvir com muita atenção e paciência. No fundo, sei que ela compreende o objetivo
principal desse estudo. Praticamente uma bióloga! Ao meu pai Dai e minha irmã Fabi
pelo carinho e torcida. Aos meus tios Rita e Marco, amigos que sempre me acolheram e
ajudaram quando preciso.
À família Lelis (Lídia, Élcio, Luiza, Maria e Tina) pelo imenso carinho durante
todos esses anos. Vocês simplesmente são minha grande família de Montes Claros.
Serei eternamente grada por tudo!
Aos verdadeiros amigos que conquistei em Montes Claros (especialmente “A
turma dos Grandes”, Camila, Aline, Malu e Sarete) e aos demais amigos de Ponte Nova,
Viçosa e Belo Horizonte que sempre transmitiram muito carinho e torceram para que
tudo desse certo.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (PPGCB) da
Universidade Estadual de Montes Claros (UNIMONTES) pela oportunidade e apoio.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes) pela
concessão da bolsa de estudos durante o mestrado.
À Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo
financiamento do projeto de mestrado.
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Alocação interanual de recursos em Copaifera langsdorffii (Fabaceae): reprodução,
crescimento, defesa e ataque de herbívoros
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Fernanda Vieira da Costa1, Marcílio Fagundes1, Ronaldo Reis Júnior1
1. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Montes
Claros, Laboratório de Biologia da Conservação, Montes Claros, Minas Gerais, Brasil. Av.
Ruy Braga s/n, Caixa postal 126, CEP 39.401-089.
Autor correspondente: Marcílio Fagundes, Programa de Pós-Graduação em Ciências
Biológicas, Departamento de Biologia Geral, Universidade Estadual de Montes Claros,
Montes Claros, Minas Gerais, Brasil. Av. Ruy Braga s/n, Caixa postal 126, CEP 39.401-
089, Telefone: +55.38.3229.8192, e-mail: [email protected]
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Resumo As plantas possuem recursos limitados para investir em reprodução, crescimento
e defesa contra herbívoros. Trade-offs na alocação de recursos produzem mudanças nas
características das plantas que podem afetar os níveis tróficos superiores. O objetivo deste
estudo foi caracterizar variações interanuais na alocação de recursos para reprodução,
crescimento, defesa e seus efeitos no ataque de herbívoros em Copaifera langsdorffii.
Assim, 35 indivíduos arbóreos de C. langsdorffii foram monitorados durante dois anos para
avaliação do investimento diferencial na produção de frutos, atributos vegetativos,
concentração de taninos, resistência da planta e ataque de herbívoros entre anos de alto e
baixo investimento reprodutivo. A população de C. langsdorffii estudada apresentou
grande variação interanual na frutificação. Contudo, esta estratégia reprodutiva não afetou
a produção de biomassa vegetativa total, mas afetou todos os demais atributos vegetativos.
Estes resultados demonstram a importância de se avaliar diferentes componentes do
desenvolvimento da planta para caracterizar variações no investimento vegetativo de uma
espécie. O trade-off entre reprodução e crescimento afetou a produção de taninos e a fauna
de herbívoros. A resistência da planta e o ataque de galhas foram positivamente
influenciados pelos taninos e biomassa foliar. Além disso, a biomassa foliar afetou de
forma positiva a sobrevivência das galhas e negativamente a área foliar perdida por
folivoria. Portanto, C. langsdorffii possui um padrão de frutificação em massa com efeitos
no desenvolvimento da planta e no ataque de herbívoros. A compreensão deste importante
componente da interação animal-planta é imprescindível para decifrar histórias de vida
coevolutivas e o papel da herbivoria na reprodução de plantas supra-anuais.
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Palavras-chave: demanda conflitante, frutificação em massa, investimento diferencial,
insetos galhadores, taninos.
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Abstract Plants have limited resources to invest in reproduction, growth and defense 51
against herbivores. Trade-offs in resource allocation produce changes in plant traits that 52
may affect the higher trophic levels. The aim of this study was to characterize inter-annual 53
variations in resource allocation to reproduction, growth, defense, and their effects on 54
herbivory attack in host plant Copaifera langsdorffii. Thus, 35 trees were monitored during
two studied years to assess differential investment in reproduction, vegetative growth,
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tannins concentration, plant resistance and insect herbivores attack between years of
different reproductive effort. The studied population showed high inter-annual variation in
fruiting. The reproductive strategy observed in C. langsdorffii did not affect the total
vegetative biomass. However, all other evaluated traits (number of branch, growth, leaf
biomass and shoot biomass) changed between reproductive and non reproductive years.
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TT62 hese results demonstrate the importance of evaluating different attributes of plant
development to characterize variations in vegetative investment. In addition, trade-off 63
between reproduction and growth affected tannins production and insect herbivores 64
associated with C. langsdorffii. Plant resistance and galls attack were positively influenced 65
by tannins and leaf biomass. Moreover, the leaf biomass positively affected galls 66
survivorship and negatively leaf herbivory. Therefore, C. langsdorffii has a pattern of 67
masting fruiting with effects on plant growth and herbivore attack. Understanding this
important component of animal-plant interaction is essential to elucidate co-evolutionary
life histories and the role of herbivory in supra-annual plant cycles.
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Key words: differential investment, galling insects, masting fruiting, tannins, trade-off.
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As plantas possuem recursos limitados para investir em reprodução, crescimento e
defesa contra herbívoros ou patógenos (Bazzaz et al. 1987; Herms & Mattson 1992; Stamp
2003). Geralmente, a demanda de recursos para estes três processos não pode ser atendida
simultaneamente, gerando uma demanda conflitante (trade-off) na alocação de recursos
entre diferentes rotas fisiológicas (Herms & Mattson 1992; Obeso 2002; Weiner et al.
2009). A alocação diferencial de recursos produz mudanças nas características das plantas
(e.g. arquitetura, crescimento, concentração de compostos de defesa), que podem estender
seus efeitos para os níveis tróficos superiores (Bazzaz et al. 1987; Obeso 2002; Stamp
2003; Imaji & Seiwa 2010). Trade-offs na alocação de recursos são especialmente
importantes em plantas com frutificação supra-anual em massa, pois o investimento na
produção de frutos é elevado e limitado a um curto período de tempo (Janzen 1971;
Newstrom et al. 1994; Kelly 1994). Assim, períodos de intensa frutificação freqüentemente
estão associados à redução ou paralisação de outros processos fisiológicos da planta, como
resultado da realocação interna de recursos (Isagi et al. 1997; Obeso 2002).
Trade-off entre reprodução e crescimento parece ser um fenômeno comum em
plantas superiores. Durante o desenvolvimento dos frutos as plantas podem reduzir ou até
cessar o crescimento, porque os frutos são drenos mais fortes de nutrientes (Abrahamson &
Caswell 1982; Larcher 1995). Trabalhos experimentais com diferentes espécies
demonstraram que a remoção de estruturas reprodutivas aumenta o crescimento vegetativo
das plantas (Obeso 2002). O investimento diferencial em crescimento e reprodução
também afeta a produção de compostos de defesa (e.g. Jin & Coley 1990; Imaji & Seiwa
2010). De fato, o aumento na produção de enzimas responsáveis pela formação de
compostos secundários aumenta a resistência à herbivoria e reduz a produção de sementes
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em Brassica rapa (Brassicaceae) (Mitchell-Olds et al. 1996). Além disto, é comum
observar que plantas estressadas nutricionalmente investem preferencialmente na
reprodução em detrimento do crescimento (Abrahamson & Caswell 1982; Chapin 1991;
Obeso 2002) e são preferencialmente mais atacadas por insetos herbívoros (White 1969).
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A alocação diferencial de recursos para a reprodução ou crescimento pode afetar o
conteúdo fenólico dos tecidos foliares, uma vez que estas atividades fisiológicas interferem
no balanço carbono/nutrientes das plantas (Bryant et al. 1983; Herms & Mattson 1992).
Sob condições favoráveis, as plantas preferencialmente alocam carbono para o
crescimento, reduzindo a concentração de compostos de defesa à base de carbono. Por
outro lado, quando a disponibilidade de nutrientes é restrita, o carbono em excesso é
direcionado para a síntese de compostos de defesa à base de carbono (Bryant et al. 1983;
Coley et al. 1985; Herms & Mattson 1992; Stamp 2003). Dentre as defesas químicas a base
de carbono, os taninos estão entre as mais eficientes contra herbívoros mastigadores (Coley
1986). São compostos de defesa constitutiva que possuem efeito dose dependente (Feeny
1976; Coley 1986), e constituem barreiras para a alimentação dos herbívoros (Coley 1986;
Kraus et al. 2003), pois atuam na precipitação de proteínas no trato intestinal, dificultando
a digestão (Coley & Barone 1996). Contudo, como os insetos herbívoros apresentam
distintas formas de alimentação na planta (e.g. mastigadores, sugadores, galhadores e
minadores), mudanças nas características do hospedeiro devem afetar diferentemente essas
guildas alimentares (Koricheva et al. 1998).
A performance dos insetos herbívoros especialistas e generalistas varia entre
plantas que se diferenciam na qualidade de seus tecidos (Strong 1984; Neves et al. 2010).
Assim, a resistência a compostos de defesa dose dependente (e.g. taninos), pode variar
entre essas distintas guildas de herbívoros (Roslin & Salminen 2008). Geralmente, insetos
mastigadores generalistas são diretamente afetados por mecanismos de defesas químicas
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quantitativas (Feeny 1976; Ribeiro et al. 1999; Neves et al. 2010). Por outro lado, insetos
indutores de galhas são herbívoros especialistas que dificilmente são afetados pela
qualidade química da planta, pois são capazes de manipular os tecidos e constituintes
químicos da planta a seu favor (Hartley 1998). Entretanto, esta guilda de herbívoros é
sensível a defesas induzidas. Recentemente alguns estudos têm demonstrado a importância
das reações de hipersensitividade (HRs) na regulação de populações de insetos indutores
de galhas (Fernandes 1990; Fernandes & Negreiros 2001). HR é um tipo de defesa
induzida localizada que ocorre na área adjacente à oviposição do inseto. O mecanismo de
ação da HR inclui alterações morfológicas e histológicas que causam a necrose do tecido
após o ataque do inseto galhador, impedindo o seu desenvolvimento (Fernandes 1990;
Fernandes & Negreiros 2001).
Espécies perenes que apresentam frutificação supra-anual em massa oferecem um
bom modelo para testes de hipóteses relacionadas à alocação diferencial de recursos
(Norton & Kelly 1988; Kelly & Sork 2002). Esse padrão de frutificação é caracterizado
pela intensa produção de frutos seguida por anos de pouca ou nenhuma frutificação (Kelly
1994; Isagi et al. 1997; Pedroni et al. 2002). Teoricamente, espera-se que variações
interanuais na produção de frutos pelas plantas afetem o crescimento vegetativo e a
produção de defesas, com amplos efeitos nos níveis tróficos superiores (veja Bazzaz et al.
1987; Obeso 2002; Stamp 2003). Contudo, poucos estudos examinam simultaneamente
trade offs entre reprodução, crescimento, defesa e seus efeitos na herbivoria.
O objetivo deste trabalho foi caracterizar as variações interanuais na alocação de
recursos para reprodução, crescimento e defesa, e seus efeitos no ataque de herbívoros em
Copaifera langsdorffii. Dessa forma, duas hipóteses foram testadas:
(i) Considerando que C. langsdorffii possui reprodução supra-anual, é esperado que
o alto investimento reprodutivo afete negativamente a alocação de recursos para o
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investimento vegetativo. Além disso, devido ao trade-off entre crescimento e defesa é
esperado um aumento na produção de compostos secundários no ano de menor
investimento vegetativo.
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(ii) Considerando a importância da disponibilidade de recursos para o sucesso dos
insetos herbívoros, é esperado que o investimento vegetativo afete positivamente o ataque
de herbívoros. Em contrapartida, devido ao papel das diferentes estratégias de defesa na
redução da herbivoria, é esperado que o investimento em defesas provoque um efeito
negativo no ataque de insetos herbívoros.
MATERIAIS E MÉTODOS
Espécie estudada
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae: Caesalpinioideae) é uma espécie arbórea
tropical que atinge até dez metros de altura em áreas de Cerrado sentido restrito.
Conhecida popularmente como copaíba ou pau d’óleo é uma espécie de grande
plasticidade ecológica encontrada principalmente em áreas de Cerrado (Carvalho 2003). A
planta apresenta deciduidade marcante na estação seca do ano (julho a setembro), e o
brotamento ocorre imediatamente após a queda das folhas produzidas no ano anterior
(Pedroni et al. 2002; Carvalho 2003). O florescimento não é anual e normalmente ocorre
de novembro a março (Pedroni et al. 2002, Carvalho 2003). A frutificação é supra-anual,
alternando anos de intensa produção de frutos seguidos por anos de pouca ou nenhuma
frutificação (Pedroni et al. 2002). Além disso, C. langsdorffii apresenta a mais rica fauna
de insetos herbívoros galhadores dos neotrópicos (Costa et al. 2010) e uma alta diversidade
de insetos herbívoros de vida livre (Silva et al. 2009).
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O estudo foi desenvolvido em um fragmento de cerrado sentido restrito (16o
40’26’’ S e 43o 48’44’’ W) localizado na saída norte da cidade de Montes Claros, norte do
Estado de Minas Gerais, Brasil. Fisionomicamente, a região está inserida na transição entre
os domínios do Cerrado e da Caatinga (Rizzini 1997). Geralmente, o Cerrado ocorre em
solos com baixa disponibilidade de nutrientes que afetam as características da vegetação
(Haridassan 1992) e sua fauna de herbívoros (Neves et al. 2010). O clima local é do tipo
semi-árido, com estações secas e chuvosas bem definidas. A temperatura média anual é de
23º C, com precipitação de aproximadamente 1.000 mm/ano, com chuvas concentradas
principalmente nos meses de novembro a janeiro (Santos et al. 2007).
Desenho experimental
Durante o mês de março de 2008, 35 indivíduos de C. langsdorffii, em estágio
inicial de frutificação, foram selecionados e marcados na área de estudo. Estes indivíduos
apresentavam de cinco a sete metros de altura, copa abundante e bom estado fitossanitário.
Todas as plantas selecionadas para o estudo foram monitoradas mensalmente durante os
anos de 2008 e 2009 para determinação da presença de flores ou frutos, caracterizando
assim a ocorrência do estágio reprodutivo. Todos os indivíduos marcados produziram
frutos no ano de 2008, enquanto nenhum deles produziu flores ou frutos em 2009 (esse
padrão fenológico foi comum para toda a população de C. langsdorffii presente na área de
estudo). Assim, neste estudo, 2008 foi considerado o ano reprodutivo e 2009 o ano não
reprodutivo de C. langsdorffii.
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Durante o mês de maio (período que antecede a queda de folhas e cessa o
crescimento vegetativo da espécie) de cada ano de estudo, foram coletados dez ramos
terminais de todas as 35 plantas selecionadas. Os ramos foram coletados em diferentes
pontos da copa da árvore, procurando-se obter amostras de toda a planta. Estes ramos
tinham aproximadamente 30 cm de comprimento que correspondem à última estação de
crescimento da planta, ou seja, do brotamento à completa expansão e amadurecimento
foliar. Estes ramos foram levados para o laboratório onde foram determinados os seguintes
parâmetros: número de frutos, biomassa de frutos, biomassa foliar, biomassa lenhosa,
número total de ramificações terminais, crescimento, riqueza e abundância de galhas,
ataque e sobrevivência do inseto galhador e número de resistências. Um total de 30 folhas
por árvore foi coletado para determinação da área foliar perdida por folivoria e da
concentração de taninos nos tecidos foliares.
Investimento reprodutivo e vegetativo
O número de frutos produzidos pelas plantas foi determinado contando-se os frutos
presentes nos dez ramos amostrados em cada planta. Todos os frutos dos ramos foram
pesados em balança eletrônica de precisão para determinação da biomassa. Similarmente,
todas as folhas presentes nestes dez ramos foram destacadas e pesadas para determinação
da biomassa foliar. Além disso, determinou-se a biomassa lenhosa e o número de
ramificações de cada de cada ramo amostrado nas 35 plantas. Para determinação da
biomassa, o material foi previamente seco em estufa a 70 ºC durante 72 horas. O
crescimento vegetativo da planta foi determinado através da média do crescimento dos
últimos módulos de crescimento de cada ramo (Fig. 1).
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Figura 1. (A) Aspecto geral da planta hospedeira, C. langsdorffii, com destaque no ramo
terminal correspondente à última estação de crescimento, (B) o ramo terminal de
crescimento com destaque no último módulo e, (C) o módulo de crescimento com
evidência na cicatriz ou nó de crescimento.
Ataque de herbívoros
A riqueza e a abundância das galhas foram determinadas contando-se o número de
galhas presentes nos dez ramos coletados em cada planta. A morfologia externa das galhas
foi usada na caracterização e definição dos morfotipos. Este procedimento foi adotado
porque características morfológicas das galhas representam alta fidelidade com a espécie
de inseto galhador em um a planta hospedeira particular (Stone & Schönrogge 2003). A
caracterização e determinação dos morfotipos de galhas estão de acordo com Costa et al.
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(2010) e Anexo 1. Além disso, também foi determinado o número de resistências, número
de ataques do galhador (abundância de galhas foliares + resistências) e a sobrevivência das
galhas (abundância de galhas foliares/ataque*100) presentes em cada ramo. Nesse estudo,
foi considerada como resistência da planta a reação de hipersensibilidade (HR)
caracterizada por um halo claro formado por necrose foliar provocada após o ataque do
inseto galhador (Fernandes 1990; Faria & Fernandes 2001; Fernandes & Negreiros 2001).
Para determinação do ataque e sobrevivência foram incluídas somente galhas foliares nas
análises, pois nessa espécie as HRs só podem ser visualizadas no tecido foliar. O dano
foliar causado por herbívoros mastigadores foi determinado em 30 folhas por planta
através da porcentagem de área foliar perdida. As folhas coletadas foram digitalizadas e
sua área total e área removida foram estimadas através do software ImageJ.
Investimento em defesa
A concentração de taninos foliares foi usada como medida do investimento em
defesa. Utilizou-se o método de difusão radial para determinar a concentração de taninos
nas folhas de C. langsdorffii (Hagerman 1987). Assim, 30 folhas maduras foram coletadas
de cada planta e dessecadas em estufa a 45 ºC por 72 horas. Neste método, o sobrenadante
das amostras (50 mg com 1 ml de metanol 50 %), após centrifugação (11.000 RPM/15
minutos) foi aplicado diretamente na difusão em gel: 20 μL do extrato, adicionados à placa
petri contendo uma mistura de ágar e proteína (albumina bovina). O extrato foi colocado
em círculos uniformes de 2,8 mm de diâmetro e eqüidistantes 1,5 cm perfurados na
agarose. As placas foram seladas com parafilme e incubadas a 30 ºC por 96 horas. O
extrato de tanino após reação com a albumina forma um precipitado opaco no qual o
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diâmetro ao quadrado é proporcional à concentração de taninos no extrato. Utilizou-se
ácido tânico para a construção da curva padrão (para mais detalhes, ver Hagerman 1987).
Análises estatísticas
Para testar as predições das hipóteses propostas neste estudo foram construídos
modelos lineares de efeitos mistos (LME) (Crawley 2007). O modelo é dito misto porque é
composto de variáveis explicativas com efeitos fixos e aleatórios. Os efeitos fixos são
variáveis explicativas associadas à população inteira ou a determinados tratamentos
experimentais repetíveis. Estes efeitos influenciam apenas a média da variável resposta e
são estimados a partir dos dados. Os efeitos aleatórios são associados com unidades
experimentais individuais retiradas ao acaso da população e governam a estrutura de
variância-covariância da variável resposta. A coleta de dados de forma repetida nas
mesmas 35 plantas nos dois anos de estudo e a autocorrelação temporal das amostragens
em datas subseqüentes viola o pressuposto da independência das amostras. Assumir
independência quando esta não ocorre infla os graus de liberdade do erro e pode levar a
significância espúria (erro do tipo I).
Os LMEs são recomendados para lidar com a estrutura de erros correlacionados
presente neste tipo de desenho amostral. Para contornar este problema, os dados obtidos
neste estudo foram agrupados por planta e as variâncias dos erros calculadas para cada
grupo diferente. Neste caso, a resposta não é a medida individual e sim a seqüência de
medidas em um indivíduo (Crawley 2002). Portanto, os grupos resultantes do agrupamento
dos dados por planta foram tratados como efeito aleatório (ano de estudo/planta). Os
modelos mínimos adequados foram obtidos com a retirada das variáveis não significativas
(P > 0,05) dos modelos completos e, em seguida, foram utilizadas análises de resíduos para
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verificar a adequação dos modelos e das distribuições de erros utilizadas (Crawley 2007).
Todas as análises foram realizadas com o auxílio do software R (R Development Core
Team 2008).
Para testar a predição da primeira hipótese, a biomassa reprodutiva, biomassa
vegetativa total, biomassa foliar, biomassa lenhosa, número de ramificações e crescimento
dos ramos foram utilizadas como variáveis resposta nos modelos LME e, o ano de estudo,
foi utilizado como variável explicativa. Além disso, foi construído um modelo no qual a
variável resposta foi a concentração de taninos e as variáveis explicativas foram o ano de
estudo, biomassa foliar, biomassa lenhosa e a interação entre estas variáveis.
Para testar a predição da segunda hipótese foram construídos modelos completos,
nos quais as variáveis resposta foram abundância total de galhas, riqueza total de galhas,
abundância de galhas foliares, riqueza de galhas foliares, abundância de galhas caulinares,
riqueza de galhas caulinares, número de resistências, número de ataques, sobrevivência das
galhas, área foliar perdida e, as variáveis explicativas, o ano de estudo, biomassa foliar,
biomassa lenhosa, concentração de taninos e a interação entre estas variáveis.
RESULTADOS
Variações interanuais na alocação de recursos em Copaifera langsdorffii
A população de C. langsdorffii estudada apresentou um padrão de frutificação
supra-anual em massa, com intensa produção de frutos no primeiro ano de estudo (2008),
seguido por ausência de frutificação no ano subseqüente (2009) (Fig. 2). Em 2008 foram
produzidos 13,3 ± 5,8 (média ± EP) frutos e 139,5 ± 53,8 g (média ± EP) de biomassa de
21
frutos por ramo coletado. Esta biomassa de frutos equivale a 57,6 % da biomassa
vegetativa total produzida por indivíduo de C. langsdorffii em 2008.
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Figura 2. Biomassa vegetativa total (foliar e lenhosa) e biomassa de frutos produzidas por 323
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O investimento em biomassa vegetativa total (folhas + ramos) não variou entre os
anos reprodutivo e não reprodutivo (Tabela 1; Fig. 2). Contudo, quando analisados
individualmente, todos os parâmetros vegetativos variaram entre os períodos estudados
(Tabela 1). De fato, a biomassa foliar foi 28,9 % maior no ano não reprodutivo (Fig. 3A) e
a biomassa dos ramos foi 19,0 % maior no ano reprodutivo (Fig. 3B). O número de
ramificações foi 30,5 % maior no ano não reprodutivo (Fig. 3C), enquanto que o
crescimento dos ramos foi 28,9 % maior no ano reprodutivo (Fig. 3D).
C. langsdorffii no ano reprodutivo e não reprodutivo (média ± EP; n = 35).
22
Tabela 1. Modelos mínimos adequados utilizados para avaliar as variações interanuais na 331
332
333
Variá F P
alocação de recursos entre reprodução, crescimento e defesa, e seus efeitos no ataque de
herbívoros em C. langsdorffii (n = 35; GLden = graus de liberdade do resíduo).
veis resposta Variáveis explicativas GLden
Biomassa vegetativa 0,004 52Ano de estudo 34 0,9
Biomassa foliar Ano de estudo 34 13,795 < 0,001
Biomassa lenhosa Ano de estudo 34 17,502 < 0,001
Número de ramificações Ano de estudo 34 25,984 < 0,001
Crescimento dos ramos Ano de estudo 34 11,852 0,001
Taninos Ano de estudo 32 62,341 < 0,001
Biomassa lenhosa
omassa lenhosa
bundância total de galhas <
32 2,490 0,124
Ano de estudo x bi 32 5,148 0,030
A Ano de estudo 34 13,507 0,001
Riqueza total de galhas Ano de estudo 34 4,626 0,039
Abundância de galhas foliares Ano de estudo 34 8,895 0,005
Riqueza de galhas foliares Ano de estudo 34 3,023 0,091
Abundância de galhas caulinares Ano de estudo 34 4,310 0,049
Riqueza de galhas caulinares Ano de estudo 34 0,760 0,389
Número de resistências Ano de estudo 31 8,131 0,008
Biomassa foliar
foliar x taninos
úmero de ataques
31 3,701 0,081
Taninos 31 1,895 0,178
Biomassa 31 6,241 0,015
N Ano de estudo 31 9,228 0,005
Biomassa foliar
foliar x taninos
obrevivência das galhas
31 3,699 0,064
Taninos 31 2,029 0,164
Biomassa 31 6,240 0,018
S Ano de estudo 32 1,960 0,171
Biomassa foliar
biomassa foliar
rea foliar perdida <
32 0,127 0,724
Ano de estudo x 32 5,528 0,025
Á Ano de estudo 32 34,459 0,001
Biomassa foliar
biomassa foliar
32 10,815 0,002
Ano de estudo x 32 5,744 0,023
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A concentração de orffii diferiu entre os anos334
estudad335
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Figura 3. Biomassa foliar (A), biomassa lenhosa (B), número de ramificações (C), 341
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taninos nas folhas de C. langsd
os, apresentando-se 157,14 % maior no ano reprodutivo (Fig. 3E). Além disto,
observou-se que a concentração de taninos foi influenciada pela interação entre ano de
estudo e biomassa lenhosa (Tabela 1). No ano reprodutivo, a biomassa lenhosa afetou
negativamente a concentração de taninos, enquanto que no ano não reprodutivo, esse feito
foi inverso (Fig. 4).
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crescimento dos ramos (D) e concentração de taninos (E) produzidos por C. langsdorffii no
ano reprodutivo e não reprodutivo (média ± EP; n = 35).
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igu C. 357
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locação de recursos e ataque de herbívoros 361
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No ano reprodutivo (2008) foram amostradas 952 galhas distribuídas em 18 363
morfot364
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dorffii foram, 368
respectivamente, 34,3 % e 85,7 % maiores no ano não reprodutivo (Tabela 1; Fig. 5A e B). 369
F ra 4. Efeito interanual da biomassa lenhosa na concentração de taninos em
langsdorffii. As curvas foram construídas a partir dos parâmetros obtidos no modelo
mínimo adequado (LME) (Tabela 1; n = 35).
A
ipos em C. langsdorffii. No ano não reprodutivo (2009) foram coletadas 1772 galhas
pertencentes a 19 morfotipos. Os morfotipos 3 e 13 foram os mais abundantes nos dois
anos de estudo (Anexo 1). Estes dois morfotipos corresponderam a 55,57 % da abundância
total de galhas amostradas em 2008 e 55,76 % da abundância total de 2009.
A riqueza e a abundância total de galhas associadas a C. langs
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Similar370
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cias e o número de 377
ataques378
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de estudo e biomassa foliar (Tabela 1). No ano reprodutivo, a biomassa 385
foliar a386
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mente, a abundância de galhas foliares, a abundância de galhas caulinares, o
número de resistências e o número de ataques foram, respectivamente, 115,1 %, 53,6 %,
46,0 % e 47,6 % maiores no ano não reprodutivo (Tabela 1; Fig. 5C, D, E e F). Contudo, a
sobrevivência total das galhas, caracterizada como performance dos insetos galhadores,
não diferiu entre os períodos estudados. Além disto, observou-se que a área foliar perdida
por folivoria foi 100 % maior no ano reprodutivo (Tabela 1; Fig. 5F).
A riqueza e a abundância de galhas não se relacionaram com a biomassa vegetativa
ou com a concentração de taninos. Entretanto, o número de resistên
foram afetados pela interação entre biomassa foliar e concentração de taninos
(Tabela 1). Assim, nos dois anos de estudo, observou-se que a biomassa foliar e a
concentração de taninos afetaram positivamente o número de resistências e o ataque dos
galhadores (Fig. 6). Portanto, plantas que apresentaram maior biomassa foliar e alta
concentração de taninos tiveram mais tentativas de ataque de herbívoros e apresentaram
maior resistência.
A sobrevivência das galhas e a área foliar perdida por folivoria foram afetadas pela
interação entre ano
fetou negativamente a sobrevivência das galhas. Contudo, no ano subseqüente, o
efeito foi inverso (Fig. 7A). Além disto, nos dois anos de estudo a biomassa foliar afetou
negativamente a área foliar perdida por folivoria, porém de forma mais intensa no ano
reprodutivo (Fig. 7B).
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Figura 5. Riqueza total de galhas (A), abundância total de galhas (B), abundância de 397
galhas foliares (C), abundância de galhas caulinares (D), número de resistências (E), 398
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número de ataques (F) e área foliar perdida por folivoria (G) em C. langsdorffii no período
reprodutivo e não reprodutivo. As barras verticais representam as médias por planta (média
± EP; Tabela 1; n = 35).
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Figura 6. Efeito da concentração de taninos e da biomassa foliar no número de resistências 405
e ataque de insetos galhadores em C. langsdorffii. (A = ano reprodutivo, B = ano não 406
reprodutivo; Tabela 1; n = 35). 407
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Figura 7. Efeito interanual da biomassa foliar na sobrevivência das galhas (A) e na área
foliar perdida por herbívoros mastigadores (B) em C. langsdorffii. As curvas foram
construídas a partir dos parâmetros obtidos no modelo mínimo adequado (LME) (Tabela 1;
n = 35).
DISCUSSÃO
Trade-off entre reprodução, crescimento e defesa: primeira hipótese
Os resultados desse trabalho mostram uma alta variação interanual na produção de
frutos em Copaifera langsdorffii. De fato, esse padrão de frutificação supra-anual
caracterizado pela produção sincrônica e intermitente de grande quantidade de frutos por
uma população parece ser comum no gênero Copaifera (veja Leite & Salomão 1992; Dias
& Oliveira-Filho 1996; Pedroni et al. 2002). Diversos trabalhos foram realizados com o
objetivo de compreender a alocação interna de recursos necessária para manter os custos
dos ciclos reprodutivos supra-anuais (e.g. Norton & Kelly 1988; Isagi et al. 1997; Satake &
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Iwasa 2000; Monks & Kelly 2006). Contudo, estudos que procuram caracterizar o papel
ecológico da frutificação supra-anual de espécies tropicais e seus efeitos na alocação de
recursos dentro do indivíduo, extrapolando seus efeitos para diferentes níveis tróficos,
ainda são inexistentes.
Avaliar e interpretar os efeitos da frutificação supra-anual no desenvolvimento de
plantas perenes é difícil. Primeiro, a alocação de recursos para a frutificação pode refletir
efeitos nos atributos vegetativos de anos subseqüentes (e.g. Ishihara & Kikuzawa 2009;
Sandvik & Eide 2009). Segundo, a planta pode compensar os custos da reprodução através
de reservas acumuladas em anos anteriores à reprodução ou através do aumento da
assimilação de recursos (Dostál et al. 2009; Sandvik & Eide 2009). Finalmente, a
compreensão de todas as rotas metabólicas das plantas ainda é limitada, dificultando a
interpretação dos resultados (Baldwin et al. 1998; Mole 1994). Apesar da alta variação
interanual na produção de frutos, C. langsdorffii investiu similarmente na produção de
biomassa vegetativa total entre os dois anos de estudo. Entretanto, o crescimento e a
biomassa dos ramos foram maiores no ano reprodutivo. Por outro lado, C. langsdorffii
apresentou maior número de ramificações e biomassa foliar no ano não reprodutivo.
Assim, a frutificação intermitente não afetou o investimento de recursos para a produção
de biomassa vegetativa total, mas alterou o padrão de desenvolvimento da planta,
indicando que a alocação de recursos na planta é complexa e pode refletir em diferentes
componentes do crescimento vegetativo.
A concentração de taninos nas folhas de C. langsdorffii foi maior no ano
reprodutivo. Geralmente, plantas que apresentam alta taxa de crescimento investem menos
na produção de compostos de defesa a base de carbono porque o carbono é alocado
prioritariamente para o crescimento (Herms & Mattson 1992). Estes resultados são
condizentes com a variação interanual na biomassa foliar e número de ramificações de C.
30
langsdorffii observados neste estudo. De fato, no ano reprodutivo observou-se baixo
investimento nesses atributos vegetativos e maior investimento em taninos. Resultados
opostos foram observados no ano não reprodutivo (Fig. 3A, C e E). Além disso, a interação
entre biomassa lenhosa e os anos de estudo afetou a concentração de taninos das folhas de
C. langsdorffii. A biomassa lenhosa afetou negativamente a concentração de taninos no
ano reprodutivo e positivamente no ano não reprodutivo. Neste caso, é provável que o
investimento na produção de frutos limitou os recursos que seriam investidos no
crescimento e defesa no ano reprodutivo, o que leva a uma demanda conflitante entre estes
dois processos fisiológicos. Por outro lado, no ano não reprodutivo, os recursos foram
suficientes para serem investidos em crescimento e defesa, justificando a relação positiva
entre biomassa lenhosa e a concentração de taninos (veja também Baldwin et al. 1998;
Cornelissen & Fernandes 2001; Haring et al. 2008; Imaji & Seiwa 2010).
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Alocação diferencial de recursos e ataque de herbívoros: segunda hipótese
Copaifera langsdorffii possui uma das mais ricas faunas de insetos galhadores dos
neotrópicos, caracterizando a espécie como super-hospedeira de insetos galhadores (Costa
et al. 2010). Neste estudo foi amostrado um total de 19 morfotipos de galhas associadas a
C. langsdorffii (18 morfotipos em 2008 e 19 morfotipos em 2009). O elevado estresse
ambiental e baixa pressão exercida por inimigos naturais têm sido usados para explicar a
alta diversidade de galhas em plantas de Cerrado (Fernandes & Price 1992). Por outro lado,
as percentagens de área foliar perdida por folivoria encontradas nesse estudo foram
relativamente baixas (cerca de 6,0 % em 2008 e 3,0 % em 2009), mas similares a outros
estudos realizados com plantas de Cerrado (e.g. Fowler & Duarte 1991: 4.6 a 9.3 %;
Marquis et al. 2001: 5,0 % a 6,8 %; Neves et al. 2010: 2,0 %). A baixa disponibilidade de
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nutrientes no solo e o alto índice de esclerofilia foliar justificam a baixa herbivoria foliar
causada por insetos mastigadores em plantas de Cerrado (Neves et al. 2010).
O ataque de insetos galhadores e a herbivoria em folhas de C. langsdorffii variaram
entre os anos reprodutivo e não reprodutivo. Apesar desta variação interanual no ataque de
herbívoros, apenas a interação entre taninos e biomassa foliar afetaram o número de
resistências e o número de ataques por galhadores. De fato, nos dois anos de estudo, o
número de resistências e o número de ataques do galhador foram maiores nas plantas que
apresentaram maior biomassa foliar e alta concentração de taninos (Fig. 6A e B). As folhas
são recursos fundamentais para a oviposição do inseto galhador, justificando o maior
número de ataque em plantas que possuem maior biomassa foliar (veja Faria & Fernandes
2001). Além disto, plantas que possuem maior concentração de compostos de defesa
devem ser mais resistentes aos ataques de herbívoros e patógenos, apresentando maior
número de HRs (e.g. Westphal et al. 1981; Hartley 1998), justificando os resultados deste
estudo. Contudo, poucos estudos relatam o papel da HR na dinâmica das populações de
insetos galhadores.
Finalmente nós observamos que a sobrevivência dos galhadores e a herbivoria
foliar foram afetadas pela interação entre ano de estudo e biomassa foliar. No ano
reprodutivo observou-se uma a relação negativa entre sobrevivência e biomassa foliar,
enquanto que no ano não reprodutivo esta relação foi inversa (Fig. 7A). A biomassa foliar
foi menor no ano reprodutivo, indicando menor disponibilidade de recursos para os
galhadores de folhas neste ano. Assim, poderíamos hipotetizar a competição como uma
possível causa para explicar esse padrão de sobrevivência dos galhadores (Hess et al.
1996). Neste contexto, no ano não reprodutivo a competição por recurso (folhas) seria
baixa e a sobrevivência dos galhadores seria maior nas plantas que apresentarem maior
disponibilidade de recursos, ocorrendo o contrário do observado no ano anterior. A área
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foliar perdida por folivoria foi maior no ano reprodutivo e mostrou relação negativa com a
biomassa foliar nos dois anos de estudo (Fig. 7B). Assim, plantas que apresentaram maior
biomassa foliar tiveram menor área foliar removida por folivoria. Possivelmente, este
resultado pode ser devido à maior diluição das injúrias provocadas pelos insetos
mastigadores quando o recurso é mais abundante.
Nossos resultados confirmam que C. langsdorffii possui um padrão de frutificação
supra-anual em massa. Esta estratégia reprodutiva provocou diversificados efeitos no
desenvolvimento da planta, demonstrando a importância de se avaliar diferentes atributos
do desenvolvimento da planta para caracterizar variações no investimento vegetativo de
uma espécie. Além disso, outros componentes do investimento vegetativo como a
biomassa e arquitetura radicular devem ser quantificados em estudos sobre trade-off entre
reprodução e crescimento (Imaji & Seiwa 2010). Outro aspecto importante seria avaliar as
reservas acumuladas pelas plantas durante os períodos não reprodutivos. Somente quando
estes conhecimentos forem desvendados poderemos construir modelos e fazer previsões
mais acuradas sobre os fatores que desencadeiam os eventos reprodutivos supra-anuais.
A frutificação supra-anual em massa também afeta a produção de compostos de
defesa e a fauna de herbívoros associada a C. langsdorffii. Estudos que enfocam
investimento diferencial em defesas e seu papel na herbivoria em plantas supra-anuais
ainda são raros. A compreensão deste importante componente da interação animal-planta
será imprescindível para decifrar histórias de vida coevolutivas e o papel da herbivoria na
reprodução de plantas supra-anuais e vice versa. Desta forma, poderemos avaliar padrões
locais de diversidade e traçar estratégias adequadas para a conservação.
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Agradecemos a A. C. M. Queiroz, M. L. B. Maia, S. Antunes, C. R. O. Leal e R. A.
Andrade pelo auxílio no trabalho de campo. F. V. Costa agradece a bolsa de estudos
concedida pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes).
M. Fagundes agradece à Fundação de Amparo a Pesquisa de Minas Gerais (FAPEMIG), e
R. Reis-Júnior agradece ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) pelas bolsas de incentivo à pesquisa. Esse trabalho foi conduzido com
o suporte financeiro da FAPEMIG (APQ-01231-09).
REFERÊNCIAS
Abrahamson WG, Caswell H (1982) On the comparative allocation of biomass, energy,
and nutrients in plants. Ecology 63: 982-991.
Baldwin IT, Gorham D, Schmelz EA, Lewandowski CA, Lynds GY (1998) Allocation of
nitrogen to an inducible defense and seed production in Nicotiana attenuata.
Oecologia 115: 541 - 552.
Bazzaz FA, Chiariello NR, Coley PD, Pitelka LF (1987) Allocating resources to
reproduction and defence. BioScience 37: 58 – 67.
Bryant JP, Chapin FS, Klein DR (1983) Carbon/Nutrient Balance of Boreal Plants in
Relation to Vertebrate Herbivory. Oikos 40: 357- 368.
Cornelissen TG, Fernandes GW (2001) Defence, growth and nutrient allocation in the
tropical shrub Bauhinia brevipes (Leguminosae). Austral Ecol 26: 246–253.
Carvalho PER (2003) Espécies arbóreas brasileiras. Brasília: Embrapa informação
tecnológica; Colombo, PR: Embrapa Florestas.
34
555
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576
577
578
Chapin FS (1991) Integrated responses of plants to stress. BioScience 41: 29-36.
Coley PD, Bryant JP, Chapin FS (1985) Resource Availability and Plant Antiherbivore
Defense. Science 230: 895-899.
Coley PD (1986) Costs and benefits of defense by tannins in a neotropical tree. Oecologia
70: 238-241.
Coley PD, Barone JA (1996) Herbivory and plant defenses in tropical forests. Annu Rev
Ecol Syst 27: 305-35.
Costa FV, Fagundes MF, Neves FS (2010) Arquitetura da planta e diversidade de galhas
associadas à Copaifera langsdorffii (Fabaceae). Ecología Austral, 20: 9-17.
Crawley MJ (2007) The R Book. John Wiley & Sons. 951pp.
Dias HCT, Oliveira-Filho AT (1996) Fenologia de quatro espécies arbóreas de uma
floresta estacional semidecídua em Lavras, MG. Cerne 2: 66 - 88.
Dostál P, Vendula H, Jorritsma-Wienk LD, Eriksson O, Herben T (2009) Interspecific
competition changes reproductive output but does not increase reproductive costs in
a grassland perennial. Basic Appl Ecol 10: 525 – 534.
Faria M, Fernandes GW (2001) Vigour of a dioecious shrub and attack by a galling
herbivore. Ecol Entomol 26: 37 – 45.
Feeny P (1976) Plant apparency and chemical defense. Recent Adv Phytochem 10: 1– 40.
Fernandes GW (1990) Hypersensitivity: a neglected plant resistance mechanism against
insect herbivores. Environ Entomol 19: 1173–1182.
Fernandes GW, Price PW (1992) The adaptative significance of insect gall distribution:
survivorship of species in xeric and mesic habitat. Oecologia 90: 14 - 20.
Fernandes GW, Negreiros D (2001) The occurrence and effectiveness of hypersensitive
reaction against galling herbivores across host taxa. Ecol Entomol 26: 46 – 55.
35
Fowler HG, Duarte LC (1991) Herbivore pressure in a Brazilian Cerrado. Naturalia 16: 99
- 102.
579
580
581
582
583
584
585
586
587
588
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594
595
596
597
598
599
600
601
602
603
Hagerman AE (1987) Radial diffusion method for determining tannin in plant extracts. J
Chem Ecol. 13: 437- 449.
Haridasan M (1992) Observations on soils, foliar nutrient concentrations, and floristic
composition of cerrado and cerradão communities in central Brazil. 171-184. In:
Proctor J, Ratter JA, Furley PA (eds.) The Nature and Dynamics of forest-savanna
boundaries. Chapman & Hall, London. 616pp.
Haring DA, Huber MJ, Suter D, Edwards PJ, Scher ALU (2008) Plant enemy-derived
elicitors increase the foliar tannin concentration of Onobrychis viciifolia without a
trade-off to growth. Ann Bot 102: 979–987.
Hartley SE (1998) The chemical composition of plant galls: are levels of nutrients and
secondary compounds controlled by the gall-former? Oecologia 113: 492 - 501.
Herms DA, Mattson WJ (1992) The dilemma of the plants: To grow or to defend. Q Rev
Biol 67: 283–335.
Hess MD, Abrahamson WG, Brown JM (1996) Intraspecific Competition in the Goldenrod
Ball-Gallmaker (Eurosta solidaginis): Larval Mortality, Adult Fitness, Ovipositional
and Host-Plant Respose Am Nat 136: 121-133.
Imaji A, Seiwa K (2010) Carbon allocation to defense, storage, and growth in seedlings of
two temperate broad-leaved tree species. Oecologia 162: 273–281.
Isagi Y, Sugimura K, Sumida A, Ito H (1997) How does masting happen and synchronize?
J Theor Biol 187: 231–39.
Ishihara MI, Kikuzawa K (2009) Annual and spatial variation in shoot demography
associated with masting in Betula grossa: comparison between mature trees and
saplings. Ann Bot 104: 1195 – 1205.
36
604
605
606
607
608
609
610
611
612
613
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617
618
619
620
621
622
623
624
625
626
Janzen DH (1971) Seed predation by animals. Ann Rev Ecol Syst 2: 465 – 492.
Jing SW, Coley PD (1990) Dioecy and herbivory: the effect of growth rate on plant
defense in Acer negundo. Oikos 58: 369 - 377.
Kelly D (1994) The evolutionary ecology of mast seeding. Trends Ecol Evol 9: 465–70.
Kelly D, Sork VL (2002) Mast seeding in perennial plants: why, how, where? Annu Rev
Ecol Syst 33: 427-47.
Koricheva J, Larsson S, Haukioja E (1998) Insect performance on experimentally stressed
woody plants: a meta-analysis. Ann Rev Entomol 43:195–216.
Kraus TEC, Dahlgren RA, Zasoski RJ (2003) Tannins in nutrient dynamics of forest
ecosystems - a review. Plant Soil 256: 41– 66.
Larcher W (1995) Physiological Plant Ecology. Springer Verlag, Berlin. 506pp.
Leite AMC, Salomão NA (1992) Estrutura populacional de regenerantes de copaíba
(Copaifera langsdorffii Desf.) em mata ciliar do Distrito Federal. Acta Bot Bras 6:
123 - 134.
Marquis RJ, Diniz IR, Morais HC (2001) Patterns and correlates of interspecific variation
in foliar insect herbivory and pathogen attack in Brazilian Cerrado. J Trop Ecol 17:
127 - 148.
Mitchell-Olds T, Siemens DH, Pedersen D (1996) Physiology and costs of resistance to
herbivory and disease in Brassica. Entomol Exp Appl 80: 231-237.
Mole S (1994) Trade-Offs and Constraints in Plant-Herbivore Defense Theory: A Life-
History Perspective. Oikos 71: 3 - 12.
Monks A, Kelly D (2006) Testing the resource-matching hypothesis in the mast seeding
tree Nothofagus truncata (Fagaceae). Aust Ecol 31: 366 – 375.
37
627
628
629
630
631
632
633
634
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636
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641
642
643
644
645
646
647
648
649
650
Neves FS, Araújo LS, Fagundes M., Espírito-Santo MM, Fernandes GW, Sánchez-
Azofeifa GA, Quesada M (2010) Canopy herbivory and insect herbivore diversity in
a dry forest-savana transition in Brazil. Biotropica 42: 112 – 118.
Newstrom LE, Frankie GW, Baker HG (1994) A New Classification for Plant Phenology
Based on Flowering Patterns in Lowland Tropical Rain Forest Trees at La Selva,
Costa Rica. Biotropica 26: 141-159.
Norton DA, Kelly D (1988) Mast seeding over 33 years by Dacrydium cupressinum Lamb.
(rimu) (Podocarpaceae) in New Zealand: the importance of economies of scale.
Funct Ecol 2: 399 - 408.
Obeso JR (2002) The costs of reproduction in plants. New Phytol 155: 321-348.
Pedroni F, Sanchez M, Santos AM (2002) Fenologia da copaíba (Copaifera langsdorffii
Desf. - Leguminosae, Caesalpinioideae) em uma floresta semidecídua no sudeste do
Brasil. Rev Bras Bot 25: 183-194.
R Development Core Team (2008) R: A language and environment for statistical
computing. http://www.r-project.org. Último acesso em 21 Oct 2009.
Ribeiro SP, Braga OA, Silva CHL, Fernandes GW (1999) Leaf polyphenols in brazilian
melastomataceae: sclerophylly, habitats, and insect herbivores. Ecotropica 5: 137-
146.
Rizzini CT (1997) Tratado de Fitogeografia do Brasil: Aspectos Ecológicos, Sociológicos
e Florísticos. Âmbito Cultural, Rio de Janeiro. 747pp.
Roslin T, Salminen JP (2008) Specialization pays off: contrasting effects of two types of
tannins on oak specialist and generalist moth species. Oikos 117: 1560-1568.
Sandvik SM, Eide W (2009) Costs of reproduction in circumpolar Parnassia palustris L.
in light of global warming. Plant Ecol 205: 1–11.
38
651
652
653
654
655
656
657
658
659
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662
663
664
665
666
667
668
669
670
671
Santos RM, Vieira FA, Fagundes M, Nunes YRF, Gusmão E (2007) Riqueza e
similaridade florística de oito remanescentes florestais no norte de Minas Gerais. Rev
Árvore 31: 135-144.
Satake A, Iwasa Y (2000) Pollen coupling of forest trees: forming synchronized and
periodic reproduction out of chaos. J Theor Biol 203: 63 – 84.
Silva JO, Jesus FM, Fagundes M, Fernandes GW (2009) Esclerofilia, taninos e insetos
herbívoros associados a Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae: Caesalpinioideae)
em área de transição Cerrado - Caatinga no Brasil. Ecología Austral 19: 197-206.
Stamp S (2003) Out of the Quagmire of Plant Defense Hypotheses. Q Rev Biol 78: 23-55.
Stone GN, Schönrogge K (2003) The adaptive significance of insect gall morphology.
Trends Ecol Evol 18: 512-522.
Strong DR, Lawton JH, Southwood TRE (1984) Insects on Plants: Community Patterns
and Mechanisms. Blackwell Scientific Publication, London.
Weiner J, Campbell LG, Pino J, Echarte L (2009) The allometry of reproduction within
plant populations. J Ecol 97: 1220–1233.
Westphal E, Bronner R, Le Ret M (1981) Changes in leaves of susceptible and resistant
Solanum dulcamara infested by the gall mite Eriophyes cladophthirus (Acarina,
Eriphyoidea). Can J Bot 59: 875 – 882.
White TCR (1969) An Index to Measure Weather-Induced Stress of Trees Associated With
Outbreaks of Psyllids in Australia. Ecology 50: 905 - 909.
39
Anexo 1. Morfotipos de galhas (1 a 23) associadas a C. langsdorffii em uma área de
Cerrado (Montes Claros, Minas Gerais, Brasil). Os valores entre parênteses correspondem
à abundância total de galhas amostradas em 2008 e 2009, respectivamente. As setas
indicam a localização das galhas na planta hospedeira (modificado de Costa et al. 2010).
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