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GOVERNO DO ESTADO DE SÃO PAULO SECRETARIA DO MEIO AMBIENTE Organizadoras Márcia Inês Martin Silveira Lopes Mizué Kirizawa Maria Margarida da Rocha Fiuza de Melo P atrimônio da Reserva Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba A ANTIGA ESTAÇÃO BIOLÓGICA DO ALTO DA SERRA Instituto de Botânica São Paulo 2009 31225001 cap1 ao 9.indd 1 4/11/2009 14:40:35

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GOVERNO DO ESTADO DE SÃO PAULOSECRETARIA DO MEIO AMBIENTE

OrganizadorasMárcia Inês Martin Silveira LopesMizué KirizawaMaria Margarida da Rocha Fiuza de Melo

Patrimônio da ReservaBiológica do Alto daSerra de ParanapiacabaA ANTIGA ESTAÇÃO BIOLÓGICADO ALTO DA SERRA

Instituto de BotânicaSão Paulo 2009

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Editoras Responsáveis Márcia Inês Martin Silveira LopesMizué KirizawaMaria Margarida da Rocha Fiuza de Melo

Editora Assistente Maria Tereza Grombone Guaratini

Assistentes de EditoraçãoAndressa Ribeiro dos SantosYukio Hayashi da Silva

Pré-composição GráficaEditora Neotropica

DiagramaçãoMarli Santos de Jesus

Tratamento de ImagensLeonidio Gomes

CapaRobson Minghini

Fotos da CapaArmando Reis TavaresCezar KirizawaIngrid Yasbec Assad LudwigsMarcelo Pinto MarcelliMarlies SazimaMizué KirizawaOlga YanoOtavio Augusto Vuolo MarquesRafael Prezzi IndicattiRosangela Simão BianchiniSergio SakagawaThomas Püttker

Fotos da Dedicatória (pág. 11)Museu PaulistaInstituto de Botânica

Editoração, CTP, Impressão e AcabamentoImprensa Oficial do Estado de São Paulo

Tiragem1.000 exemplares

Ficha catalográfica elaborada pela Seção de Biblioteca do Instituto de Botânica

Lopes, Márcia I.M.S.; Kirizawa, M.; Melo, Maria M. da R.F. de, orgs.Patrimônio da Reserva Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba: a antiga Estação Biológica

do Alto da Serra / Márcia Inês Martin Silveira Lopes, Mizué Kirizawa, Maria Margarida da Rocha Fiuza de Melo –– São Paulo: Instituto de Botânica, 2009.

720 p.: il.

ISBN 978-85-7523-029-9

1. Mata Atlântica. 2. Ambiente físico. 3. Flora e fauna. 4. Ecologia. I. Título

Revisores CientíficosAdriana Fidalgo (IBt)Adriana Maria de Aquino (EMBRAPA-CNPA)Amélia Vera Guimarães de Sousa (UPM-São Paulo)Carlos Eduardo de Mattos Bicudo (IBt)Denise Pinheiro da Costa (IPJBRJ) Eduardo Pereira Cabral Gomes (IBt)Elaine Malosso (UFPE)Elisabete Aparecida Lopes (IBt)Ermelinda Maria De Lamonica Freire (UNIVAG)Francisco Langeani Neto (UNESP-São José do Rio Preto)Gladys Flavia Albuquerque Melo de Pinna (USP-São Paulo) Glauco Machado (UNICAMP-Campinas)Inês Cordeiro (IBt)Isabel Fernandes de Aguiar Mattos (IF)Ivan Sazima (UNICAMP-Campinas)Jaime Bertoluci (USP-ESALQ)Jose Bueno Conti (USP-São Paulo)Lana da Silva Sylvestre (UFRRJ)Lena Geise (UERJ) Lucia Rossi (IBt)Luiz Pedreira Gonzaga (UFRJ)Márcia Balistiero Figliolia (IF) Márcia Inês Martin Silveira Lopes (IBt)Marcio Rossi (IF) Maria Amélia Vitorino Cruz Barros (IBt) Maria Margarida Rocha Fiuza de Melo (IBt)Maria Tereza Grambone Guaratini (IBt)Massanori Takaki (UNESP-Rio Claro) Maurício Sedrez dos Reis (UFSC)Mizué Kirizawa (IBt)Pedro Gnaspini (USP-São Paulo) Regina Maria de Moraes (IBt)Ricardo Pinto da Rocha (USP-São Paulo) Ronaldo B. Francini (UNISANTOS)Rui Marconi Pfeifer (IF)Sandra Farto Botelho Trufem (IBt)Sergio Luiz Pompéia (Consultoria Paulista de Estudos Ambientais)Viviane Stern da Fonseca-Kruel (IPJBRJ)

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PARTE V FAUNA

Vanessa Kruth VerdadeMiguel Trefaut RodriguesDante Pavan

Anfíbios anuros da região da Estação Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba

30CAPÍTULO

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Vanessa Kruth Verdade1

Miguel Trefaut Rodrigues2

Dante Pavan3

Universidade de São Paulo, Instituto de Biociências, Caixa Postal 11.461, CEP 05422-970, São Paulo, [email protected], [email protected], [email protected]

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Anfíbios anuros da região da Estação Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba

ABSTRACT

AnurAnS from de region of The eSTAção biológicA do AlTo dA SerrA de pArAnApiAcAbA

The Reserva Biológica de Paranapiacaba is located in the Atlantic forest of Serra do Mar, one of the most diverse and threatened ecosystems in Brazil. We present herein what should have been the anurofauna of the area before the tragedy caused by the pollution of Cubatão at the late 1970’s. A list of 69 species, 67 rescued from museum collections and literature and two new records registered during visits to this station is presented with comments on their biology. Although in lower levels, pollution still reaches the Reserva Biológica de Paranapiacaba causing acidification of soil and drainage. The low frog abundance and diversity and the low values of pH measured at the Reserva water bodies are tentatively pointed as the cause of declines at Paranapiacaba as well as in the area of the Estação Biológica de Boracéia, a reserve located northward at the Atlantic Plateau.

Key words: Anura, Atlantic Forest, bioindicators, population decline

RESUMO

AnfíbioS AnuroS dA região dA eSTAção biológicA do AlTo dA SerrA de pArAnApiAcAbA

A Reserva Biológica de Paranapiacaba situa-se na Serra do Mar, em área de Mata Atlântica, um dos mais diversificados e ameaçados biomas brasileiros. Apresentamos aqui uma lista do que deve ter sido a fauna de anuros da região, anteriormente à tragédia causada pela poluição oriunda de Cubatão no final da década de 1970. Uma lista de 69 espécies, 67 citadas a partir de informações da literatura e de coleções zoológicas, e dois novos registros para a área, resultantes de visitas à Reserva, é apresentada com comentários sobre sua biologia. Embora em níveis menores, a poluição ainda atinge a Reserva, provocando acidificação do solo e de nascentes. Encontramos baixa diversidade e abundância de anuros na Reserva de Paranapiacaba e os baixos valores de pH medidos nos corpos d’água amostrados são apresentados como possíveis causas dos declínios observados. A acidificação do solo e ambiente aquático também pode ser uma possível causa de degradação na Estação Biológica de Boracéia, que apresenta padrões de declínio semelhantes e localiza-se ao norte, no Planalto Atlântico.

Palavras-chave: Anura, bioindicadores, declínio populacional, Mata Atlântica

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Anfíbios anuros ocorrem em quase todos os hábitats terrestres do globo, estando ausentes somente nas regiões polares e em algumas ilhas oceânicas. É, contudo, nas florestas tro-picais úmidas, e particularmente naquelas situadas em áreas montanhosas, sujeitas à condensação das massas de ar que ascendem pelas encostas, onde apresentam maior diver-sidade e endemismo.

A Reserva Biológica de Paranapiacaba situa-se na Serra do Mar no Estado de São Paulo, em área de Mata Atlântica, bioma que apresenta uma das mais ricas anurofaunas do globo, cerca de 500 espécies (Frost 2008) e que atualmente está reduzido à cerca de 8% de sua cobertura vegetal original. As serras do Mar e da Mantiqueira, na região sudeste, apresentam os maiores índices de diversidade e ende mis mo da Mata Atlântica, provavelmente relacionados a barreiras ao fluxo gênico mantidas pela complexidade do relevo que atuaram ao longo da história da área (Joly & Bicudo 1998, Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001, Myers et al. 2000, Pombal & Gordo 2004). As populações de anfíbios dessa região ainda não foram intensamente estudadas e encontram-se extremamente ameaçadas, seja pela pressão antrópica, seja por declínios provocados por causas ainda em grande parte desconhecidas. Os anfíbios têm se mostrado muito sensíveis às perturbações ambientais, sendo o primeiro grupo a reagir às alterações no ambiente, sendo portanto, considerados ótimos bioindicadores (Gardner 2001).

Comparada às demais áreas do sudeste brasileiro, a região da Reserva Biológica de Paranapiacaba destaca-se por ter sido uma das primeiras áreas estudadas quanto a sua fauna de anfíbios. Desde a fundação da Reserva em 1909, até praticamente o final do século passado, muitos naturalistas visitaram a área com o intuito de amostrar anuros. Destacam-se, entre eles, Adolpho Lutz, Bertha Lutz, Joaquim Venâncio, Werner C.A. Bokermann, Paulo E. Vanzolini, Adão J. Cardoso, Carlos A.G. Cruz, Oswaldo L. Peixoto, Ivan Sazima, e mais recentemente, Ariovaldo Giaretta, Célio F.B. Haddad, José Pombal Jr., Gilda Andrade e Paulo Garcia.

Apesar da área ter sido foco de interesse por parte de tantos pesquisadores, e de ter-se tornado símbolo da luta pela preservação ambiental no final dos anos 1970, quando a tragédia causada pela poluição de Cubatão abateu-se sobre a Reserva, nenhuma sistema-tização desse conhecimento foi até agora realizada. Coleções foram sendo acumuladas ao longo do tempo em vários museus, mas ainda não contamos sequer com uma lista de anuros da região. Essa é uma lacuna muito séria, considerando-se a importância dos anuros como indicadores da qualidade ambiental, e, face a ela, o papel que estes poderiam desempenhar em estudos de monitoramento da degradação das florestas, que se seguiu à implantação do polo petroquímico de Cubatão.

Conhecer a fauna da Reserva é o primeiro passo para verificar possíveis alterações na anurofauna da área causadas pela poluição atmosférica de Cubatão, como também o ponto de partida para estudos de monitoramento de longa duração. Hoje, diante dos declínios que vêm atingindo populações de anfíbios ao redor do globo, monitoramentos de áreas afeta das por fatores conhecidos são estraté-gicos para esclarecer suas causas. Se, por um lado, quan do os efeitos deletérios da poluição de Cubatão começaram a ser percebidos, a questão do declínio de anfíbios ainda não estava suficientemente amadurecida na comunidade herpetológica; por outro, é possível que, se dispuséssemos de uma lista faunística para a Reserva, o despertar para o problema pode-ria ter sido catalisado. Sem a lista e sem a informação comparativa que os registros temporais e geográficos permitiriam, perdemos a oportunidade de tirar lições importantes sobre algumas das causas que podem ter provocado e ainda estar provocando o declínio dos anuros em uma região que se tornou exemplo dos problemas causados à natureza pela industrialização. Infelizmente, não temos como preencher essa lacuna, que se tornou mais lamentável quando, em visitas recentes à Reserva, confirmamos o empobrecimento que hoje caracteriza a fauna da área. É apenas procurando amenizar essa falha e subsidiar

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estudos futuros que aqui nos aventuramos a apresentar uma lista preliminar, procurando reconstruir o que pode ter sido a anurofauna da Reserva Biológica de Paranapiacaba antes do advento do polo petroquímico de Cubatão.

Como não poderia deixar de ser, a lista é composta por observações que fizemos no campo, por registros da literatura e, sobretudo, por material-testemunho depositado nas coleções do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, hoje incluindo a coleção Werner Bokermann, e do Museu de História Natural da Universidade Estadual de Campinas. Foram realizadas três viagens à Reserva, em março, junho e agosto de 2004, e instaladas nove estações de armadilhas de interceptação e queda, com quatro baldes cada uma, distribuídas em três linhas (coordenadas em UTM: L1- 23K0366437, 7369614; L2- 23K0366591, 7369577; L3- 23K0366350, 7369895). Fizemos incursões ao campo durante o dia e a noite e, para efeito comparativo, visitamos também o Parque Natural Municipal, supostamente não atingido pela poluição proveniente de Cubatão. O esforço total aplicado na captura com armadilhas foi de 360 baldes por noite e na procura ativa foi de 70 horas por pesquisador na Reserva e 4,5 horas por pesquisador no Parque Municipal.

Face à escassez de dados georeferen-ciados, que confirmassem a presença das espécies dentro da Reserva, incluímos na lista aque las registradas para as localidades de Paranapiacaba, Alto da Serra, Alto da Serra de Cubatão e Campo Grande da Serra (Bokermann 1966). Espécies ainda não descritas ou identificadas a nível genérico não foram incluídas na lista (Tabela 1). A classificação utilizada segue aquela sumarizada em Frost (2008).

Além das espécies apresentadas na Ta be la 1, Cochran (1955) citou Rhinella dorbignyi (Duméril & Bibron 1841) para o Alto da Serra de Paranapiacaba. Esse registro não foi incluído por ser duvidoso, pois a distribuição conhecida da espécie inclui a porção sul do país, o Uruguai e a Argentina e não existem registros de espécies de Rhinella do grupo granulosa

para o Estado de São Paulo. A associação dessa espécie à região da Reserva Biológica pode ter sido um erro no registro da localidade ou na identificação dos exemplares. Com o intuito de manter a listagem o mais precisa possível, a inclusão desse registro fica adiada até que os exemplares examinados por Cochran possam ser verificados.

A riqueza de espécies da Reserva Biológica de Paranapiacaba (69 spp.) é comparável à da Estação Biológica de Boracéia (67 spp.), localizada mais ao norte no Planalto Atlântico e considerada até então a área de Mata Atlântica com maior diversidade de anuros (Heyer et al. 1990, Bertoluci 1997). Brachycephalus hermogenesi e Cycloramphus acangatan são novos registros para a Reserva, tendo sido observadas nas viagens realizadas em 2004. É importante ressaltar que, certamente em decorrência das visitas constantes que a Reserva recebia de grandes nomes da pesquisa brasileira, 27 espécies válidas ou atualmente sinonimizadas a outras foram descritas para a área. Citada na literatura como Alto da Serra, Alto de Cubatão ou Paranapiacaba, a Reserva Biológica é a localidade-tipo de 21 espécies reconhecidas atualmente (assinaladas com um asterisco na Tabela 1) e de seis outras, consideradas sinônimas de outras espécies (com dois asteriscos na Tabela 1). Além do material-tipo depositado em coleções, que serve como testemunho dessas espécies, as populações presentes na Reserva são fontes de topótipos vivos, permitindo a observação de caracteres taxonômicos de grande importância, como canto e coloração, que não se conservam no material depositado em museu. Assim, a preservação da Reserva e de sua anurofauna tem papel fundamental na taxonomia de anuros no Brasil.

Apesar de relacionar grande parte da diver-sidade real da área, a lista da Tabela 1 está cer tamente subestimada. Microhilídeos não aparecem, apesar de Chismocleis leucosticta e Myersiella microps serem duas espécies da família que provavelmente ocorrem na região. Pode-se dizer o mesmo do centrolenídeo Hyalinobatrachium eurygnathum e dos

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continua

Família e espécie Nome popular CGS PAR 2004

AMPHIGNATHODONTIDAE Flectonotus fissilis perereca-de-pulseira X Flectonotus ohausi perereca-de-bambu X Gastrotheca microdisca** rã-marsupial XBRACHYCEPHALIDAE Brachycephalus ephippium pingo-de-ouro X Brachycephalus hermogenesi sapo-pulga X Ischnocnema gehrti* rã-da-mata X Ischnocnema guentheri rã-da-mata X X Ischnocnema hoehnei* rã-da-mata X Ischnocnema juipoca rã-da-mata X Ischnocnema nigriventris* rã-da-mata X X Ischnocnema parva rã-da-mata X XBUFONIDAE Dendrophryniscus brevipollicatus** sapinho-da-bromélia X Rhinella hoogmoedi sapo-folha X Rhinella icterica sapo-cururu; cururuzão X X Rhinella ornata sapo-cururu-pequeno, sapo-da-mata X X XCENTROLENIDAE Hyalinobatrachium uranoscopum rã-de-vidro X X

CRAUGASTORIDAE Haddadus binotatus rã-da-mata X X

CYCLORAMPHIDAE Cycloramphus acangatan rã-cabeçuda X Cycloramphus dubius* rã-mordedora X Cycloramphus eleutherodactylus* rã-da mata X Cycloramphus semipalmatus* rã-mordedora X Proceratophrys melanopogon* intanha-pequena, sapo-de-chifre X Thoropa taophora* rã-da-pedra, rã-carneiro XHYLIDAE Aplastodiscus albosignatus* perereca-verde X X Aplastodiscus leucopygius perereca-verde X X X Bokermannohyla astartea* perereca-da-mata X Bokermannohyla circumdata perereca-da-mata X X Bokermannohyla hylax perereca-da-mata X X Dendropsophus berthalutzae* pererequinha X X Dendropsophus microps pererequinha X Dendropsophus minutus pererequinha, perereca-ampulheta X X Dendropsophus sanborni pererequinha X Hypsiboas albomarginatus perereca-verde X Hypsiboas albopunctatus perereca-marrom X Hypsiboas bischoffi** perereca X X X Hypsiboas cymbalum* perereca X Hypsiboas faber sapo-ferreiro, rã-martelo, sapo-paneleiro X X X Hypsiboas pardalis perereca-franjada X X Hypsiboas polytaenius perereca-de-pijama X X Hypsiboas prasinus perereca X Phrynomedusa fimbriata* sapo-folha X Phyllomedusa burmeisteri sapo-folha X Scinax alter perereca X Scinax berthae perereca X Scinax brieni* perereca X

Tabela 1. Lista das espécies de anfíbios anuros da Reserva Biológica de Paranapiacaba e entorno. CGS: Campo Grande da Serra; PAR: Vila de Paranapiacaba e Reserva Biológica de Paranapiacaba; 2004: registros obtidos nas viagens realizadas à Reserva em 2004. * Reserva Biológica de Paranapiacaba é a localidade–tipo da espécie assinalada; ** Reserva é a localidade–tipo de espécie que foi sinonimizada à espécie indicada.

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hilídeos Aplastodiscus arildae, Dendropsophus seniculus, Phasmahyla cochranae, Scinax flavoguttatus, S. perereca e Sphaenorhyncus orophilus. Em relação às outras famílias, es-pécies comuns como Proceratophrys boiei ainda não integram a lista, assim como ou-tras mais raras, como Ceratophrys aurita, Ischnocnema spanios, Holoaden luderwaldti e Macrogenioglottus alipioi. Esses acréscimos elevariam o número de espécies de anuros da região de 69 para 83.

A maior parte das espécies listadas para a Reserva, cerca de 75%, é endêmica de áreas de Mata Atlântica, contra cerca de 25% que apresentam distribuição ampla, ul tra passando os limites do bioma. Dentre as espécies endêmicas, praticamente todas encontram-se associadas a áreas serranas de relevo acidentado. As exceções são Hypsiboas albomarginatus e Scinax alter, mais comuns

em áreas da baixada litorânea. Algumas das espécies estão associadas a áreas abertas, como Scinax fuscomarginatus, Leptodactylus furnarius e L. jolyi, registradas para o bairro Campo Grande da Serra, provavelmente nos campos naturais presentes na Reserva. A lista também nos mostra que cerca de 70% das espécies apresenta distribuição ampla no bioma, ultrapassando os limites políticos de pelo menos um Estado; cerca de 30% tem distribuição restrita. Três espécies, Hypsiboas cymbalum, Phrynomedusa fimbriata e Ischnocnema gehrti são conhecidas somente da Reserva Biológica de Paranapiacaba.

Como tipicamente observado para anuros de áreas de Mata Atlântica de encosta, com altos índices de pluviosidade e onde a umidade se mantém em níveis elevados ao longo de todo o ano, verifica-se grande variedade de modos reprodutivos especializados entre as

Tabela 1. Continuação

Família e espécie Nome popular CGS PAR 2004

Scinax crospedospilus perereca X X Scinax fuscomarginatus perereca X Scinax fuscovarius raspa-cuia X Scinax hayii raspa-cuia X X X Scinax perpusillus pererequinha-da-bromélia X X Scinax rizibilis* perereca-risonha XHYLODIDAE Crossodactylus dispar** rãzinha-do-riacho X Crossodactylus gaudichaudii rãzinha-do-riacho X Hylodes asper rã-do-riacho X Hylodes phyllodes rã-do-riacho X Megaelosia massarti* rã X

LEIUPERIDAE Physalaemus bokermanni* sapinho X X Physalaemus cuvieri rã-chorona, rã-cachorro X X Physalaemus maculiventris* rã X X Physalaemus moreirae rã X Physalaemus olfersii rã X

LEPTODACTYLIDAE Leptodactylus flavopictus rã X Leptodactylus furnarius* rã X Leptodactylus gracilis rã X Leptodactylus jolyi* rã X Leptodactylus marmoratus** rãzinha-piadeira X X Leptodactylus ocellatus rã-manteiga, rã-mirim, rã-paulistinha X X Paratelmatobius cardosoi* sapinho X X Paratelmatobius poecylogaster* sapinho X

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espécies da área (Duellman & Trueb 1994, Haddad & Prado 2005). Trinta e quatro das espécies listadas apresentam reprodução que envolve postura e desenvolvimento larval em ambientes lênticos; em 13 delas os ovos são depositados em ninhos onde os girinos se desenvolvem até alcançar ou gotejar sobre o corpo d’água principal. A maioria das espécies (35), no entanto, apresenta modos reprodutivos que não dependem desse tipo de ambiente. Dezessete delas apresentam reprodução associada a riachos, com ovos depositados em tocas nas margens, sobre folhas pendentes, em remansos, ou em ninhos construídos no leito ou sobre rochas emergentes no riacho. Doze espécies apresentam reprodução terrestre, com ovos depositados em tocas, sob troncos ou em meio às folhas da serapilheira, de onde eclodem anuros jovens ou girinos que terminam seu desenvolvimento no ninho. Três espécies apresentam reprodução associada a bromeliáceas e três carregam os ovos no dorso durante parte ou todo o seu desenvolvimento.

Fornecemos a seguir algumas informações sobre a biologia reprodutiva e distribuição geográfica das espécies presentes na Reserva Biológica de Paranapiacaba e entorno. Nosso objetivo é apresentar sucintamente aspectos da biologia dessas espécies que julgamos relevantes para a caracterização da fauna local e para os comentários sobre declínios populacionais e preservação que virão a seguir. Os trabalhos citados representam uma pequena parte do que é encontrado na literatura, privilegiando-se revisões de grupos de espécies e estudos de comunidades de anuros. Informações adicionais podem ser encontradas em Haddad e colaboradores (2008). Sempre que nos referirmos ao porte das espécies, as medidas apresentadas representam valores do comprimento rostro-cloacal dos exemplares, medido da ponta do focinho à cloaca do animal.

Família Amphignathodontidae

Flectonotus fissilis (Miranda-Ribeiro 1920) é uma espécie de perereca de pequeno porte, cerca de 3 cm, de coloração marrom, com uma

faixa escura ao redor do pulso, que vive em bromeliáceas. A fêmea carrega de seis a 16 ovos no dorso, protegidos por uma extensão lateral de pele. Os girinos eclodem no dorso da fêmea e são liberados na água acumulada na base das folhas das bromeliáceas. A espécie ocorre em florestas úmidas do sudeste do Brasil (Duellman & Gray 1983).

Flectonotus ohausi (Wandolleck 1907) é uma espécie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, com coloração acobreada e um padrão dorsal que consiste de uma mancha escura triangular na região interorbital e duas faixas escuras divergentes. Os indivíduos dessa espécie são quase sempre encontrados associados a bambus. As fêmeas carregam os ovos no dorso como ocorre em F. fissilis, mas utilizam a água acumulada em ocos de bambu para liberar os girinos. Distribui-se por áreas serranas dos Estados do Rio de Janeiro e São Paulo (Duellman & Gray 1983).

Gastrotheca microdisca (Andersson 1910) é uma perereca de tamanho mediano, cerca de 6 cm, com amplas expansões digitais que vive sobre a vegetação da Mata Atlântica. É uma espécie rara em coleções. A fêmea apresenta uma bolsa dorsal onde o macho insere poucos ovos, grandes e ricos em vitelo. Nesse “marsúpio” ou bolsa, completa-se o desenvolvimento (Bertoluci 2001, Bertoluci & Rodrigues 2002a). A espécie é conhecida para áreas florestadas dos Estados de Minas Gerais, São Paulo, Paraná e Santa Catarina (Caramaschi & Rodrigues 2007).

Família Brachycephalidae

Brachycephalus ephippium (Spix 1824) é um pequeno sapo alaranjado de comprimento rostro-cloacal inferior a 2 cm que, devido ao seu tamanho e coloração, recebe o nome de pingo-de-ouro. É diurno e vive no folhedo, onde deposita seus ovos, que se desenvolvem diretamente sem apresentar fase larval de vida livre. Além da vocalização, apresenta um sistema de sinalização visual complexo que deve atuar na corte e na defesa territorial (Haddad & Sazima 1992; Izecksohn & Carvalho-

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e-Silva 2001). A dis tribuição conhecida da espécie inclui os Estados da Bahia, Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná. Sabe-se que atualmente o gênero está sendo revisado e será dividido em várias espécies. Provavelmente, B. ephippium não é o nome que será aplicado à população da região da Serra de Paranapiacaba.

Brachycephalus hermogenesi (Giaretta & Sawaya 1998) é um dos menores anu ros conhecidos, não atingindo 1 cm de compri-mento rostro-cloacal. Foi descrito no gêne-ro Psyllophryne, que significa sapo-pulga. É diur no, de coloração castanho-escura com uma marca dorsal em forma de X. Vive na cama da superficial do folhedo, de onde vocaliza. A reprodução também é terrestre, a fêmea deposita um ovo por vez, que se desenvolve diretamente. Sua visualização é extre mamente difícil, por isso tanto a descrição da espécie como seu registro para o Planalto Atlântico são recentes (Verdade et al. 2008). Registros da espécie na litera tu ra res trin-gem-se às proximidades da localidade-tipo (Picinguaba, SP) (Giaretta & Sawaya 1998). Na viagem realizada em março, um único exemplar foi ouvido vocalizando dentro dos limites da estação, enquanto mais de 20 indivíduos vocalizavam nas áreas visitadas no Parque Municipal. Na viagem realizada em junho, cerca de cinco exemplares estavam vocalizando próximo à linha 3, dentro da Reserva.

Ischnocnema gehrti (Miranda-Ribeiro 1926) é uma espécie conhecida somente de um exemplar. Apresenta tamanho pequeno, cerca de 2 cm, e coloração geral escura, com região inguinal, base das coxas e parte inferior dos discos digitais de coloração mais clara. Não apresenta expansão digital no primeiro dedo, os outros três apresentam discos bem desenvolvidos. Nos pés, todos os artelhos apresentam discos bem desenvolvidos. Nada se conhece da biologia da espécie, supõe-se que a desova seja colocada em ambiente terrestre e o desenvolvimento seja direto, como para as outras espécies do gênero. É conhecida somente da localidade-tipo, a Reserva de Paranapiacaba.

Ischnocnema guentheri (Steindachner 1864) é uma espécie de porte médio, cerca de 4 cm, e padrão de coloração bastante variável. O primeiro e segundo dedos apre-sen tam tamanho similar, mas as pernas são proporcionalmente muito mais longas que as da espécie anterior. A parte externa da tíbia apresenta quase sempre uma faixa negra que pode ser contínua ou segmentada. Os machos vocalizam sobre a vegetação baixa, a cerca de 15 cm do solo, em geral no final da tarde e início da noite. Deposita os ovos em tocas no solo e o desenvolvimento é direto. É uma espécie que se encontra amplamente distribuída em áreas florestadas no sudeste e sul do Brasil, do Estado do Espírito Santo ao Rio Grande do Sul (Heyer 1984). Um único indivíduo dessa espécie foi coletado durante a visita ao Parque Municipal.

Ischnocnema hoehnei Lutz 1958 é uma espécie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, apresentando uma máscara escura carac te-rística, que se estende da ponta do foci nho, pela lateral da cabeça e corpo, e termina atrás dos braços. Vive no folhedo em áreas flo restadas e pode escalar troncos, utili zan do o estrato vertical da mata até cerca de 2 m. A re pro -dução é supostamente direta, como para os outros membros do gênero. A distribuição conhecida da espécie inclui somente a região do entorno de Paranapiacaba e Boracéia (Heyer et al. 1990).

Ischnocnema juipoca Sazima & Cardoso 1978 é uma espécie de pequeno porte, cerca de 3 cm, de coloração complexa, que mistura branco, tons de verde, marrom e vermelho. As expansões digitais são quase imperceptíveis. Vive em capoeiras e áreas de borda de mata. Vocaliza principalmente ao entardecer e durante o dia, em dias nublados ou chuvosos. Deposita seus ovos entre gramíneas e o desenvolvimento é direto (Haddad & Sazima 1992). Apresenta ampla distribuição, podendo ser encontrada nos Estados de Minas Gerais, São Paulo e Goiás (Frost 2008).

Ischnocnema nigriventris (Lutz 1925) é uma espécie pequena, cerca de 3 cm, de dorso escuro, que apresenta as regiões ocultas da cintura e coxa amarelas, no animal vivo. Vive

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em áreas florestadas e pode ser encontrada em vocalização sobre a vegetação a cerca de 2 metros do chão. O desenvolvimento é supostamente direto, como ocorre para as outras espécies do gênero. A espécie foi descrita de Paranapiacaba e é conhecida atualmente para Paranapiacaba e Boracéia, embora existam algumas diferenças morfológicas entre essas populações que podem indicar tratar-se de espécies diferentes. Apenas um exemplar foi coletado sobre um samambaiaçu no interior da mata, na viagem realizada em junho de 2004 à Reserva.

Ischnocnema parva (Girard 1853) é uma espécie de pequeno porte, cerca de 2 cm, que possui coloração bege ou cinzenta. Apresenta uma mancha negra muito característica na região posterior do corpo, em torno da cloaca. É abundante no folhedo de matas úmidas e o desenvolvimento é direto (Heyer et al. 1990). Tem distribuição ampla no sudeste do Brasil. Cerca de seis indivíduos dessa espécie foram encontrados no folhiço durante as visitas à Reserva.

Família Bufonidae

Dendrophryniscus brevipollicatus Jimenez de la Espada 1871 é uma espécie de bufonídeo de pequeno porte, cerca de 2 cm, e focinho afilado, diurna ou noturna, geralmente encontrada junto ao folhedo, bromeliáceas ou vegetação arbustiva na Mata Atlântica. Depende da água acumulada no interior de bromeliáceas terrícolas para a reprodução, pois é ali que vocaliza, deposita seus ovos e crescem os girinos (Cochran 1955, Pombal & Gordo 2004). Pode ser encontrado em áreas florestadas do sudeste do Brasil, nos Estados do Rio de Janeiro e São Paulo.

Rhinella hoogmoedi Caramaschi & Pombal 2006 apresenta tamanho médio, cerca de 4 cm, e cristas ósseas na região da cabeça, que, juntamente com a coloração marrom dos indivíduos, lhes confere um aspecto de folha seca. Vivem no folhedo esubosque de áreas florestadas e reproduzem-se em poças temporárias do interior da mata.

Rhinella icterica Spix 1824 é maior do que seus congêneres, ultrapassando 20 cm, é terrestre e noturno. Entre outros caracteres, diferencia-se de Rhinella ornata por apresentar pele mais granulosa e pela forma das glândulas parotóides (protuberâncias localizadas atrás dos olhos), que são muito mais desenvolvidas. Sua biologia reprodutiva assemelha-se à da espécie anterior. É uma espécie de distri-buição relativamente ampla em áreas da costa do Brasil, interiorizando-se no sudeste (Guix et al. 1998).

Rhinella ornata Spix 1824 é um sapo de tamanho médio, cerca de 8 cm, terrestre e noturno. Reproduz-se explosivamente em corpos de água parada ou com pouca cor ren teza, permanentes ou temporários, ge ral mente na borda ou em espaços abertos na mata, es pe cial-mente próximo às margens de rios. A de so va consiste em extensos cordões gelati no sos que alojam pequenos ovos negros. Os girinos são negros, pequenos e formam cardumes (Guix et al. 1998). Apresenta distribuição ampla nos Estados de São Paulo e Rio de Janeiro, no sudeste do Brasil, preferindo os ambientes florestados (Baldissera et al. 2004). Cerca de cinco indivíduos foram encontrados nas excursões realizadas, vocalizando no lago próximo à linha 2.

Família Centrolenidae

Hyalinobatrachium uranoscopum (Muller 1924) (Figura 1) é uma perereca esverdeada, arborícola, com ventre transparente, por isso conhecida como rã-de-vidro, que não ultra pas-sa 2,5 cm de comprimento. Vive na vegetação próxima aos riachos encachoeirados, onde vocaliza. Deposita seus ovos de cor branca amarelada sob folhas acima da água. Após a eclosão, os girinos gotejam na água do riacho onde terminam seu desenvolvimento (Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001). Pode ser encontrada nos Estados do sudeste e sul do país, até Misiones na Argentina (Heyer 1985a). Um indivíduo dessa espécie foi capturado enquanto vocalizava às margens do riacho próximo à linha 3.

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Família Craugastoridae

Haddadus binotatus (Spix 1824) é uma espécie de grande porte para o gênero, atinge 6 cm, não possui dilatações na extremidade dos dedos e artelhos, e quase sempre apresenta um par de manchas negras no meio do dorso. É facilmente diagnosticada na Mata Atlântica por apresentar o polegar muito mais longo que o segundo dedo. Vive no chão da mata, entre a serrapilheira e deposita seus ovos, que se desenvolvem diretamente em pequenos jovens, sob troncos caídos (Heyer et al. 1990). Apresenta ampla distribuição no sudeste do Brasil. Um indivíduo dessa espécie foi encontrado na linha 3 dentro da Reserva e outro durante a visita ao Parque Municipal.

Família Cycloramphidae

Cycloramphus acangatan Verdade & Rodrigues 2003 (Figura 2) é uma espécie de médio porte, cerca de 4 cm, com musculatura da cabeça extremamente desenvolvida e membros curtos, que lhe conferem um aspecto muito peculiar. Apresenta coloração castanho-avermelhada ou escura com pontuações brancas, principalmente na lateral do corpo. Ocorre exclusivamente em ambientes florestais. A desova é depositada em pequenas tocas em barrancos, os girinos eclodem em estágio avançado e sustentam-se exclusivamente da reserva de vitelo do ovo (Verdade et al., dados não publicados). Ocorre em áreas florestadas do Planalto Atlântico de São Paulo, na região da Serra de Paranapiacaba (Verdade & Rodrigues 2003). Um indivíduo dessa espécie foi capturado em agosto em armadilha de interceptação e queda, na linha 1.

Cycloramphus dubius (Miranda-Ribeiro 1920) é uma espécie de tamanho mediano, cerca de 6 cm, de pele granulosa e coloração escura. Apresenta pés com membranas interdigitais desenvolvidas. É uma espécie que está associada a riachos de corredeira de áreas de encosta. Seu canto e girino são conhecidos mas não estão descritos. Os ovos e girinos desenvolvem-se sobre rochas úmidas

emergentes nos riachos, como ocorre em outras espécies do gênero associadas a esses ambientes (Giaretta e Cardoso, 1995). Pode ser encontrada na Serra do Mar da porção sul do Estado de São Paulo (Heyer 1983).

Cycloramphus eleutherodactylus (Miranda-Ribeiro 1920) é uma espécie de tamanho médio, cerca de 5 cm, de coloração marrom-avermelhada com pontos amarelos, principalmente na região lateral do corpo. Apresenta uma mancha escura no dorso em forma de M muito característica. É uma espécie associada a áreas florestadas, encontrada sobre o folhedo. A reprodução dessa espécie ainda não é conhecida, supõe-se que coloque seus ovos no folhedo, de onde eclodem larvas que se desenvolvem fora da água. É a espécie de distribuição mais ampla do gênero, podendo ser encontrada no sudeste do Brasil, nos Estados de Minas Gerais, Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná (Heyer 1983).

Cycloramphus semipalmatus (Miranda-Ribeiro 1920) é uma espécie de porte médio, cerca de 5 cm, com pele granular, coloração marrom e com membranas interdigitais nos pés. Está associada a riachos com corredeira de áreas de encosta e paredões rochosos. Os ovos são depositados fora da água, sobre as rochas úmidas. Os girinos apresentam desenvolvimento semi-aéreo e vivem sobre as rochas úmidas, alimentando-se do material vegetal que aí cresce. A espécie é conhecida somente para a Serra do Mar no norte do Estado de São Paulo (Heyer 1983, Heyer et al. 1990).

Proceratophrys melanopogon (Miranda-Ribeiro 1926) é uma rã de tamanho médio, cerca de 5 cm, que apresenta expansões dérmicas na ponta do focinho e nas pálpebras, que se assemelham a chifres. A coloração geral juntamente com os apêndices dérmicos e o comportamento da espécie tornam os indivíduos praticamente invisíveis em meio às folhas mortas. Os machos vocalizam do chão, próximos a poças no interior da mata. Está presente nos Estados de São Paulo e Rio de Janeiro, em florestas de encosta, nas vertentes voltadas para o Planalto Atlântico (Izecksohn et al. 1998).

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Thoropa taophora (Miranda-Ribeiro 1923) é uma espécie de tamanho grande, cerca de 9 cm, de coloração geralmente marrom, com manchas mais escuras espalhadas pelo dorso. Seu nome popular faz alusão à sua vocalização, similar a um balido. Vive em riachos de fundo pedregoso e paredões rochosos, inclusive em costões ao nível do mar. Os ovos são depositados nas fendas entre as rochas. Os girinos apresentam corpo alongado e cauda musculosa e desenvolvem-se sobre as rochas úmidas (Heyer et al. 1990). Pode ser encontrada no leste do Estado de São Paulo (Feio et al. 2006).

Família Hylidae

Aplastodiscus albosignatus Lutz & Lutz 1938 é uma perereca verde com tons azulados que atinge cerca de 4 cm. Os machos cantam à noite a alturas variáveis sobre a vegetação que margeia os riachos na floresta. O canto assemelha-se ao de uma nota emitida por uma gaita. Os ovos despigmentados são depositados em pequenas tocas construídas pelos machos na margem dos riachos, para onde os girinos vão após a eclosão. É encontrada em áreas de Mata Atlântica dos Estados de São Paulo, Paraná e Santa Catarina (Cruz & Peixoto 1984, Guix et al. 2000).

Aplastodiscus leucopygius Cruz & Peixoto 1984 (Figura 3) é uma perereca de coloração verde e borda externa da íris vermelho-alaranjada, que atinge cerca de 4 cm. Assemelha-se a A. albosignatus quanto ao aspecto, vocalização e ecologia. As diferenças morfológicas entre essas espécies encontram-se principalmente na ornamentação da região no entorno da cloaca e no desenvolvimento dos apêndices calcâneos. A. leucopygius apresenta uma dobra de pele superior à cloaca, ausente em A. albosignatus, e apêndices calcâneos maiores. O comportamento reprodutivo da espécie foi descrito por Haddad & Sawaya (2000); a desova é depositada em tocas construídas pelos machos à margem de riachos em áreas florestadas. Pode ser encontrada em áreas de Mata Atlântica do planalto e serras do Mar e da Mantiqueira, nos Estados de São Paulo

e Rio de Janeiro. Um indivíduo dessa espécie foi coletado enquanto vocalizava próximo à trilha que leva à linha 3.

Bokermannohyla astartea Bokermann 1967 é uma perereca noturna com tons castanho-amarelados que atinge cerca de 4,5 cm. Prefere áreas florestadas ou áreas perturbadas à beira da mata, geralmente próximas a riachos, onde vocaliza nos meses mais quentes e chuvosos do ano (Bertoluci & Rodrigues 2002b). Seus sítios de vocalização preferidos são bromeliáceas de tamanho médio localizadas entre o chão e 3 metros, onde deposita seus ovos sob forma de uma massa globosa e os girinos se desenvolvem (Pavan e colaboradores, dados não publicados). A distribuição conhecida da espécie inclui somente as localidades de Paranapiacaba e Estação Biológica de Boracéia.

Bokermannohyla circumdata (Cope 1871) é uma perereca de porte médio, cerca de 6 cm, de colorido castanho claro que vive nas imediações de riachos florestados de onde vocaliza a alturas variáveis. Os ovos são depositados em pequenas cavidades nas proximidades dos riachos para onde se deslocam os girinos, completando ali seu desenvolvimento (Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001). A espécie é muito semelhante a B. hylax, da qual se diferencia por apresentar tímpano maior e por não apresentar coloração púrpura na face posterior da coxa (Heyer 1985b). Pode ser encontrada em áreas florestadas serranas e do planalto atlântico, dos Estados do Rio de Janeiro, Minas Gerais, São Paulo, Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul.

Bokermannohyla hylax Heyer 1985 é uma perereca de tamanho médio, cerca de 5 cm, e tons castanho-amarelados muito próxima de B. circumdata e de B. astartea. A região inguinal e a face ventral da coxa apresentam colorido púrpura característico (Heyer 1985b). Também vive nas proximidades dos riachos onde vocaliza a alturas variáveis. Deposita uma massa de ovos gelatinosa em cavidades na margem dos riachos, para onde passam os girinos após o nascimento (Bertoluci 2002, Pombal & Gordo 2004). Ocorre na Serra do Mar e planalto atlântico dos Estados de São Paulo, Paraná e Santa Catarina. Quatro indivíduos dessa

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espécie foram coletados e cerca de seis ouvidos nas proximidades da trilha que leva à linha 3.

Dendropsophus berthalutzae Bokermann 1962 (Figura 4) é uma perereca pequena, cerca de 2 cm, de tons oliváceos que vocaliza sobre a vegetação emergente na margem de ambientes lênticos, geralmente na borda da mata. Vocaliza geralmente entre o verão e o outono, quando forma grandes coros. Os ovos são depositados fora da água, sobre a vegetação próxima à superfície da água. Os girinos nadam bem e exploram a coluna d’água (Lutz 1973). Apresenta distribuição ampla no sudeste e sul do país. Cerca de seis indivíduos foram encontrados no lago próximo à linha 2.

Dendropsophus microps Peters 1872 e Dendropsophus minutus Peters 1872 são pererecas com comprimento rostro-cloacal inferior a 3 cm, geralmente muito comuns e associadas a corpos de água parada ou de pouca correnteza, onde cantam sobre a vegetação emergente. D. minutus apresenta um desenho semelhante a uma ampulheta no dorso e D. microps apresenta coloração alaranjada nas superfícies escondidas dos braços e pernas. A desova dessas espécies consiste em uma massa gelatinosa de ovos que são depositados na água ou na vegetação encharcada. Os girinos desenvolvem-se no corpo principal da poça. Ambas espécies formam grandes coros na época reprodutiva (Lutz 1973, Bertoluci 2001). D. minutus apresenta ampla distribuição na América do Sul a leste dos Andes. D. microps apresenta distribuição mais restrita, estando presente nas áreas de serra e baixadas do sudeste e sul do Brasil, nos Estados do Espírito Santo ao Paraná.

Dendropsophus sanborni Schmidt 1944 é uma pequena perereca, com cerca de 2 cm, de corpo alongado e pálpebras transparentes. Vive em corpos de água lênticos onde vocaliza próximo à água em áreas abertas. Forma grandes coros durante a época reprodutiva. Pode ser encontrada em Minas Gerais, São Paulo, Paraná, Santa Catarina, Rio Grande do Sul e Paraguai (Barrio 1962).

Hypsiboas albomarginatus Spix 1824 é uma perereca esverdeada, com tons alaranjados

nas palmas e na face oculta das coxas. Apresenta porte médio, cerca de 7 cm, e é bastante comum em brejos situados na borda das florestas, especialmente aqueles com taboas (Typha spp.). São noturnas e vocalizam formando coros de algumas dezenas de indivíduos. Desovam na água sob forma de uma massa gelatinosa globosa, de onde eclodem os girinos. Apresenta ampla distribuição na Mata Atlântica; estando presente, especialmente, nas restingas da costa do Rio Grande do Norte até Santa Catarina (Cruz & Peixoto 1984).

Hypsiboas albopunctatus Spix 1824 é uma perereca de tamanho médio, cerca de 6 cm, focinho algo afilado e coloração marrom clara no dorso com pontuação amarela característica na face posterior da coxa. Vocaliza na vegetação emergente em corpos de água parada ou com pouca correnteza, onde deposita seus ovos e os girinos se desenvolvem (Lutz 1973, Bertoluci & Rodrigues 2002b). Apresenta ampla distribuição no sudeste do Brasil, incluindo também Estados da região centro-oeste e sul.

Hypsiboas bischoffi Boulenger 1887 (Figura 5) é uma perereca de porte médio, de cerca de 5 cm, apresenta faixas castanhas no dorso e na lateral do corpo. A parte posterior da coxa apresenta desenhos de coloração azul púrpura e a face externa da tíbia coloração esverdeada. Reproduz-se à beira de ambientes lênticos na borda de mata. A população da Reserva Biológica de Paranapiacaba foi descrita como Hyla multilineata Lutz & Lutz 1939, posteriormente considerada subespécie de H. bischoffi por Cochran (1955). A espécie pode ser encontrada em áreas de Mata Atlântica do planalto, no sudeste do Brasil. Três indivíduos dessa espécie foram capturados no lago próximo à linha 2.

Hypsiboas cymbalum Bokermann 1963 é uma espécie de porte médio, cerca de 5 cm, de cor verde escura, com região inguinal e parte posterior das coxas com um reticulado branco com manchas negras. A espécie é conhecida de três exemplares, encontrados vocalizando na beira de um pequeno riacho no interior da mata. A distribuição se restringe à localidade-tipo, Campo Grande da Serra.

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Hypsiboas faber Wied-Neuwied 1821 (Figura 6) é a maior perereca da Mata Atlântica, atingindo cerca de 10 cm. Apresenta coloração marrom, com uma faixa escura na linha vertebral e parte ventral dos braços e região cloacal. A região inguinal apresenta um padrão escuro reticulado em um fundo amarelo. O sapo-ferreiro, como é popularmente conhecida, canta na vegetação situada ao redor de corpos de água lênticos na borda da mata. Os machos são territoriais e constroem ninhos no chão que permanecem isolados do corpo principal da poça. Estas “bacias” de barro com cerca de 20 cm de diâmetro e paredes elevadas recebem a desova; aí desenvolvem-se os girinos nos primeiros dias. Terminada essa fase, ou após a destruição ou inundação do ninho por chuvas mais fortes, estes passam a viver no corpo d’água principal (Martins & Haddad 1988, Bertoluci & Rodrigues 2002a). Ocorre no leste e sul do Brasil, sudeste do Paraguai e em Misiones, na Argentina. Três indivíduos dessa espécie foram encontrados no lago próximo à linha 2.

Hypsiboas pardalis Spix 1824 é uma perereca de grande porte, cerca de 7 cm, e coloração branca esverdeada com padrão liquenoso que se reproduz em poças, lagos ou charcos situados dentro ou na borda de mata. Os machos cantam geralmente do chão em pequenas depressões do terreno que retêm água após fortes chuvas ou em ninhos semelhantes às bacias de H. faber, construídos pelos machos que, como naquela espécie são bastante territoriais. Pode ser encontrada no centro-oeste e leste do Brasil, nos Estados de Goiás, Minas Gerais, São Paulo, Rio de Janeiro e Espírito Santo (Lutz 1973).

Hypsiboas polytaenius Cope 1869 apresenta, como H. bischoffi, um padrão de coloração dorsal com linhas longitudinais, mas é menor, cerca de 4 cm, e possui a face posterior da coxa com coloração uniforme, variando do róseo ao avermelhado claro. A espécie vocaliza da primavera ao outono sobre a vegetação ao redor de corpos de água lênticos na mata ou borda da mata (Bertoluci & Rodrigues 2002b). Segundo Cruz & Caramaschi (1998),

está restrita aos Estados do Rio de Janeiro e Minas Gerais. Aqueles indivíduos até então identificados como H. polytaenia no Estado de São Paulo pertenceriam a uma espécie ainda não descrita.

Hypsiboas prasinus Burmeister 1856 é uma perereca de tamanho médio, cerca de 5 cm, de coloração esverdeada ou marrom. Vocaliza da vegetação emergente em corpos de água parada situados em áreas abertas ou na periferia da mata. A desova e os girinos aí se desenvolvem (Heyer et al. 1990). Ocorre em áreas planálticas do sudeste do Brasil, nos Estados de São Paulo, Rio de Janeiro e Minas Gerais.

Phrynomedusa fimbriata Miranda-Ribeiro 1923 é uma espécie de tamanho médio, cerca de 4 cm, de coloração esverdeada, que apresenta franjas dérmicas nas laterais externas dos antebraços e pés, e um apêndice bem desenvolvido na articulação entre a tíbia e o tarso. Nada se conhece sobre a biologia da espécie; por ser próxima do gênero Phyllomedusa, talvez deposite os ovos em folhas sobre corpos d’água em borda de mata. É conhecida somente da localidade-tipo, a Reserva Biológica de Paranapiacaba.

Phyllomedusa burmeisteri Boulenger 1882 é uma perereca de porte grande, cerca de 7 cm, pupila vertical, coloração predominante verde, com manchas amarelas e azuis nas coxas e flancos. Os indivíduos dessa espécie desovam em uma folha pendente sobre água empoçada. A folha é enrolada pelo casal em reprodução, formando um canudo dentro do qual a desova permanece protegida até que os girinos caiam na água após a eclosão. Os girinos são característicos por adotar posição oblíqua em relação à superfície da água. Quando capturada, a espécie pode entrar em tanatose, um comportamento de defesa que consiste em permanecer imóvel e encolhida, como se estivesse morta (Haddad & Sazima 1992). Apresenta ampla distribuição na Mata Atlântica, presente do nordeste ao sudeste do Brasil (Bertoluci et al. 2005).

Scinax alter (Lutz 1973) é uma espécie de pequeno porte, cerca de 3 cm, de coloração

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acinzentada com duas faixas mais escuras e quase paralelas no dorso. Vive na vegetação próxima a áreas brejosas. Deposita os ovos na água, onde os girinos se desenvolvem. Apresenta distribuição ampla no litoral, sendo conhecida dos Estados de Pernambuco a Santa Catarina (Lutz 1973, Pombal & Gordo 2004).

Scinax berthae (Barrio 1962) é uma espécie de perereca de pequeno porte, cerca de 2 cm, de coloração amarelada nos flancos. Os machos vocalizam em meio a gramíneas, em poças temporárias e depositam os ovos em sua porção submersa. Ocorre no nordeste da Argentina, sul do Paraguai, Uruguai e sudeste e sul do Brasil (Barrio 1962).

Scinax brieni (De Witte 1930) é uma espécie de pequeno porte, cerca de 3 cm, com um padrão dorsal complexo de manchas escuras e claras, com tubérculos esparsos pelo dorso. Reproduz-se em lagoas ou remansos de riachos no interior da mata, onde os machos vocalizam durante a noite empoleirados na vegetação marginal. Os girinos dessa espécie ainda não foram formalmente descritos, desenvolvem-se em ambiente lêntico, sombreado (Heyer et al. 1990). A espécie ocorre em áreas florestadas da Serra do Mar no Estado de São Paulo.

Scinax crospedospilus (Lutz 1925) é uma espécie de perereca de pequeno porte, cerca de 4 cm, apresenta no dorso séries de pares de manchas escuras com bordas mais claras. Os machos vocalizam sobre a vegetação, na bifurcação de troncos ou sobre folhas, ao redor de ambientes lênticos em áreas abertas (Heyer et al. 1990). Está presente em regiões serranas do sudeste do Brasil, nos Estados de Minas Gerais, Rio de Janeiro e São Paulo.

Scinax fuscomarginatus (Lutz 1925) é uma perereca de pequeno porte, cerca de 2 cm, de coloração acinzentada com duas faixas mais escuras na lateral do dorso. Reproduz em ambientes lênticos, em áreas abertas (Lutz 1973). Apresenta distribuição bastante ampla, podendo ser encontrada no centro, leste e sul do Brasil, Paraguai, Bolívia e noroeste da Argentina.

Scinax fuscovarius (Lutz 1925) é uma perereca de porte médio, cerca de 6 cm, de

coloração acinzentada que apresenta manchas retas mais escuras no dorso. Vive sobre a vegetação de pequeno porte, sobre rochas e muito freqüentemente dentro de habitações. Sua reprodução ocorre em ambientes de água empoçada, em áreas abertas. A espécie tem reprodução explosiva e costuma invadir ambientes alterados (Lutz 1973, Bertoluci & Rodrigues 2002b). Possui distribuição ampla, podendo ser encontrada no sul e sudeste do Brasil, norte da Argentina, Paraguai e leste da Bolívia.

Scinax hayii (Barbour 1909) (Figura 7) é uma perereca de médio porte, cerca de 5 cm, com coloração amarelada uniforme. Os machos vocalizam empoleirados sobre troncos e folhagem ao redor de poças temporárias em áreas abertas na borda da mata. Pode ser encontrada na Serra do Mar entre o Espírito Santo e Santa Catarina, e na Serra da Mantiqueira (Haddad & Sazima 1992, Bertoluci 2001). Apenas um indivíduo dessa espécie foi encontrado em vocalização no lago próximo à linha 2.

Scinax perpusillus (Lutz & Lutz 1939) é uma espécie de tamanho pequeno, cerca de 2 cm, de coloração acinzentada. Está associada basicamente a bromélias terrestres. Os machos são territoriais e escolhem uma bromélia, de onde vocalizam. Os ovos são depositados na água acumulada na base das folhas das bromélias, onde os girinos se desenvolvem. Pode ser encontrada no planalto, serras e baixada litorânea dos Estados do Espírito Santo, Rio de Janeiro e São Paulo (Peixoto 1987). Cerca de três indivíduos dessa espécie foram ouvidos durante as visitas à Reserva, na trilha que leva à linha 3 de armadilhas.

Scinax rizibilis (Bokermann 1964) é uma espécie de perereca de pequeno porte, cerca de 2,5 cm, de coloração amarelo-esverdeada, com uma mancha interocular escura. Seu nome científico faz alusão à sua vocalização, semelhante a uma risada. Indivíduos dessa espécie podem ser encontrados em clareiras no interior da mata, inundadas após chuvas fortes. Os machos cantam a uma altura de cerca de 50 cm entre a vegetação herbácea. Os ovos

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são depositados na água, em ninhos de espuma incipientes (Bokermann 1964). É conhecida para a Mata Atlântica do sul do Estado de São Paulo.

Família Hylodidae

Crossodactylus dispar Lutz 1925 e Crossodactylus gaudichaudii Duméril & Bibron 1841 são espécies de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, que apresentam espinhos cornificados no primeiro dedo. Estão associadas a riachos de áreas florestadas e representam algumas das poucas espécies de anuros diurnas. Os machos estabelecem territórios ao longo dos riachos, de onde vocalizam para atrair as fêmeas. Os ovos são depositados e os girinos desenvolvem-se nesses ambientes (Heyer et al. 1990). A sistemática do grupo é complexa e até mesmo caracteres diagnósticos de grupos dentro do gênero são confusos. A distribuição de C. dispar inclui os Estados de Minas Gerais, Rio de Janeiro, São Paulo e Santa Catarina, e a de C. gaudichaudii, os Estados do Rio de Janeiro e São Paulo.

Hylodes asper (Müller 1924) é uma espécie de coloração acinzentada e pele granular que lembra a superfície de uma rocha e atinge cerca de 4 cm. É diurna e está associada a riachos ou pequenos rios de fundo rochoso. Os machos são territoriais e escolhem uma rocha emergente no riacho, de onde vocalizam. Os ovos são depositados em ninhos no leito do riacho, onde se desenvolvem os girinos (Heyer et al. 1990). Ocorre na Serra do Mar dos Estados do Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná.

Hylodes phyllodes Heyer & Cocroft 1986 é menor que H. asper, atingindo cerca de 3 cm. Apresenta coloração castanha e uma faixa clara dorsolateral. Também é uma espécie diurna, associada a riachos, mas utiliza ambientes mais sombreados e corpos d’água de menor porte. Como na espécie anterior, os ovos são depositados em ninhos no leito do riacho, onde se desenvolvem os girinos (Heyer et al. 1990). Pode ser encontrada na Serra do Mar do Estado de São Paulo.

Megaelosia massarti (De Witte 1930) é uma espécie de grande porte, cerca de 11

cm, de coloração escura com pontuações amareladas e dorso levemente granular. Está ativa durante o dia e associada a riachos em áreas de mata. Na região de Paranapiacaba, vive nos mesmos riachos que Hylodes asper e H. phyllodes, espécies das quais também se alimenta. Sua vocalização não é conhecida; os girinos são bastante grandes e desenvolvem-se na água corrente. A distribuição conhecida da espécie inclui as localidades de Paranapiacaba e Estação Biológica de Boracéia, no Estado de São Paulo (Giaretta et al. 1993).

Família Leiuperidae

Physalaemus bokermanni Cardoso & Haddad 1985 é uma espécie de pequeno porte, cerca de 2 cm, desenho dorsal composto por uma flecha marrom. Os ventres de machos e fêmeas são avermelhados. Os machos vocalizam no chão de capoeiras, ao redor de pequenas poças temporárias. São depositados cerca de 50 ovos envoltos por espuma, em cavidades naturais no solo, formadas entre as raízes da vegetação (Cardoso & Haddad 1985). A distribuição conhecida da espécie limita-se à localidade-tipo, no município de Santo André.

Physalaemus cuvieri Fitzinger 1826 é uma espécie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm. Apresenta grande variedade de padrões de coloração e textura do dorso. Os dois padrões mais comuns são aqueles em que o dorso é liso, de cor acinzentada com uma mancha central em forma de ômega e dorso acinzentado com cordões longitudinais escuros. Em vida, os exemplares apresentam uma coloração alaranjada ou avermelhada na região inguinal, na região posterior da coxa e próximo às axilas. Os machos vocalizam flutuando em corpos de água lênticos em áreas abertas. É uma espécie bastante comum encontrada, inclusive, em áreas antropizadas. Os ovos são depositados em ninhos de espuma flutuantes, ancorados à vegetação (Haddad & Sazima 1992). Possui distribuição geográfica bastante ampla, ocor-rendo no nordeste, centro-oeste, sudeste e sul do Brasil, e em Misiones e Entre Rios na Argentina e no leste do Paraguai (Frost 2008).

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Figuras 1-8. Anfíbios anuros da Reserva Biológica de Paranapiacaba. 1. Hyalinobatrachium uranoscopum. 2. Cycloramphus acangatan. 3. Aplastodiscus leucopygius. 4. Dendropsophus berthalutzae. 5. Hypsiboas bischoffi. 6. Hypsiboas faber.7. Scinax hayii. 8. Paratelmatobius cardosoi. (Fotos: Miguel T. Rodrigues).

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Physalaemus maculiventris (Lutz 1925) é uma espécie de tamanho pequeno, cerca de 2 cm, de dorso com fundo castanho, apresentando um padrão de manchas escuras bordeadas por uma linha branca, e ventre claro com manchas pretas centrais. Os machos vocalizam sobre ou sob folhas mortas próximas a poças no interior da mata, onde as fêmeas depositam seus ovos e os girinos se desenvolvem (Heyer et al. 1990). É conhecida para áreas florestadas dos Estados de São Paulo e Rio de Janeiro.

Physalaemus moreirae (Miranda-Ribeiro 1937) é uma espécie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, de coloração acinzentada, que apresenta uma mancha mais escura em forma de seta no centro do dorso e dois pontos negros na região inguinal. A biologia é similar à da espécie anterior, sendo observados machos das duas espécies em coro, nos mesmos sítios reprodutivos (Heyer et al. 1990). A espécie encontra-se distribuída na Serra do Mar do Estado de São Paulo.

Physalaemus olfersii (Lichtenstein & Martens 1856) é uma rã de pequeno porte, cerca de 4 cm, de coloração castanha. Apresenta uma faixa lateral escura que se estende do olho até a região inguinal, margeada por uma linha branca, do olho até a axila. A vocalização é bem característica, semelhante ao canto de uma cigarra. A reprodução ocorre em área aberta e em borda de mata, em ambientes aquáticos lênticos. Os machos cantam fora da água, escondidos entre a vegetação. Os girinos dessa espécie ainda não foram formalmente descritos (Heyer et al. 1990). A espécie pode ser encontrada em áreas de Mata Atlântica do sudeste e sul do Brasil (Frost 2008).

Família Leptodactylidae

Leptodactylus flavopictus Lutz 1926 é uma espécie de grande porte, cerca de 13 cm, que apresenta quatro dobras dérmicas dorsolaterais. Apresenta coloração castanha com manchas mais escuras distribuídas pelo dorso. Vive em áreas de mata próxima a riachos, deposita seus ovos em partes represadas de riachos e poças no interior da mata. É uma

espécie considerada rara e conhecida para áreas de Mata Atlântica do leste do Brasil e é mais abundante em áreas da costa, que do Planalto Atlântico (Heyer 1979, Bertoluci & Rodrigues 2002a).

Leptodactylus furnarius Sazima & Bokermann 1978 é uma espécie de médio porte, cerca de 5 cm, de pernas e focinho lon-gos. O dor so apresenta dobras dérmicas longi-tudinais, algumas vezes marcadas de branco. Vive na vegetação aberta próxima a brejos, onde se reproduz. Os machos vocalizam durante o dia e a noite, no solo encharcado. Os ovos são depositados entre gramíneas ou no interior de tocas de barro que os machos constroem. A es-pécie é encontrada no centro, su deste e sul do Brasil e no Uruguai (Heyer 1978).

Leptodactylus gracilis (Duméril & Bibron 1841) é uma rã de médio porte, cerca de 6 cm, que apresenta listras escuras no dorso e estrias esbranquiçadas nas coxas e tíbias. Os machos vocalizam em áreas alagadiças próximas a poças maiores, dentro de pequenas tocas escavadas na lama. O canto lembra uma gota caindo em uma bacia cheia de água. A desova é depositada nessas tocas sobre uma pequena quantidade de água. Os girinos desenvolvem-se até que as chuvas façam o nível da água da poça subir o suficiente para invadir a toca e permitir que os girinos alcancem a poça maior, onde completam seu desenvolvimento. A espécie pode ser encontrada na Bolívia, sudeste e sul do Brasil, Uruguai e Argentina (Heyer 1978).

Leptodactylus jolyi Sazima & Bokermann 1978 atinge cerca de 4 cm, é superficialmente similar a L. furnarius, mas apresenta corpo mais robusto. Também se reproduz em áreas brejosas. Os machos vocalizam no chão, escondidos entre o capim de áreas mais secas dentro do brejo. A desova é depositada em espuma em um túnel construído pelo macho. Os girinos aí se desenvolvem até que as chuvas elevem o nível da água e conectem a toca ao corpo d’água principal. Pode ser encontrada nas serras do centro e sudeste do Brasil (Eterovick & Sazima 2004).

Leptodactylus marmoratus Fitzinger 1867 é uma espécie terrestre, de pequeno

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porte, cerca de 3 cm. Apresenta coloração amarronzada com faixas mais escuras e, em alguns indivíduos, uma faixa larga dorsolateral de coloração alaranjada. Pode ser encontrada em áreas florestais, borda de mata e em alguns casos até em áreas abertas. Os machos vocalizam à noite ou durante o dia, em dias nublados ou chuvosos (Bertoluci & Rodrigues 2002b). A reprodução é terrestre, os ovos são depositados em um ninho de espuma em uma toca no solo. Os girinos permanecem nessa toca após a eclosão até a metamorfose, alimentando-se das reservas de vitelo do ovo. Ocorre do nível do mar a 850 metros de altitude na região de Mata Atlântica do Sul e Sudeste do Brasil, nos Estados do Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná e Santa Catarina (Heyer 1973). Cerca de cinco indivíduos encontravam-se em vocalização próximos às trilhas que levam às linhas de armadilhas.

Leptodactylus ocellatus (Linnaeus 1758) é uma espécie de grande porte, cerca de 10 cm, de corpo marrom esverdeado com manchas escuras por todo o dorso e uma mancha triangular entre os olhos. É encontrada na proximidade de ambientes aquáticos diversos. Os machos vocalizam na água, abrigados na vegetação. As desovas são depositadas em um ninho de espuma flutuante e a fêmea costuma cuidar de sua prole, permanecendo dentro da água ao lado de sua desova ou de seus girinos que formam cardumes compactos. Sua distribuição geográfica é bastante ampla, associada a áreas de vegetação aberta do norte ao sul do Brasil e Argentina (Haddad & Sazima 1992). Um indivíduo dessa espécie foi encontrado no lago próximo à linha 2.

Paratelmatobius cardosoi Pombal & Haddad 1999 (Figura 8) é uma rã de pequeno porte, cerca de 2 cm, de barriga negra com manchas alaranjadas. É difícil de ser coletada; os machos cantam no chão durante a estação chuvosa, nas proximidades de poças e lagos no interior da mata. A fêmea deposita aproximadamente 20 ovos em grupos no fundo dessas poças, que podem variar de dois a 10 ovos. A espécie é conhecida somente da Mata Atlântica, nas localidades de Paranapiacaba e

Boracéia, no Estado de São Paulo (Pombal & Haddad 1999). Dois indivíduos dessa espécie foram coletados em armadilha de interceptação e queda na linha 3.

Paratelmatobius poecylogaster Giaretta e Castanho 1990 é uma espécie de pequeno porte, cerca de 2 cm, de coloração marrom com pontos esverdeados no dorso. O ventre apresenta fundo negro, com manchas cor de laranja, bordeadas por uma faixa vermelha e uma branca. É encontrada nas proximidades de riachos temporários no interior da mata e se reproduz na água acumulada em meio a aglomerados de rochas. A distribuição conhecida da espécie inclui somente as localidades de Boracéia e Paranapiacaba, no Estado de São Paulo (Pombal & Haddad 1999).

As visitas realizadas à Reserva resultaram no acréscimo de duas espécies à lista de exemplares depositados em coleções e citados na literatura, e na localização de outras 16, das 67 anteriormente conhecidas para a área. Apesar das visitas terem sido realizadas em períodos desfavoráveis do ano e em número reduzido, nossa experiência de campo indica uma fauna depauperada, se não em riqueza, em abundância. Espécies muito comuns em áreas similares como Leptodactylus marmoratus, Haddadus binotatus, Ischnocnema guentheri, I. parva, Aplastodiscus leucopygius e Scinax perpusillus, apesar de registradas, estiveram representadas por poucos indivíduos. Para efeito comparativo, viagens realizadas em outubro a São Bernardo do Campo, e em maio a Juquitiba, no Estado de São Paulo, resultaram em uma riqueza de 29 e 26 espécies de anfíbios, respectivamente.

A própria fisionomia da paisagem mostra fortes indícios de alteração da área. É evidente a diferença de aspecto da mata situada den tro dos limites da Reserva Biológica e a mata do Parque Municipal. Na primeira, sob a influência direta da poluição vinda de Cubatão, restam apenas vestígios das grandes árvores que compunham a mata original, e as bromélias são escassas, estando ausentes as grandes touceiras. Na segunda, mais afastada e aparentemente não afetada pelos

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ventos oriundos de Cubatão, as árvores de grande porte são comuns, assim como são muito abundantes as grandes touceiras de bromeliáceas. As diferenças na fisionomia da mata refletem também diferenças na composição da anurofauna. Um esforço de 360 baldes/noite e 70 horas/pesquisador durante o dia e a noite, na Reserva Biológica, resultou no encontro de apenas 18 espécies. No mesmo período, um esforço de 4,5 horas/pesquisador no Parque Municipal, durante o dia, resultou no registro de três espécies. Brachycephalus hermogenesi, registrado na Reserva por apenas um indivíduo em vocalização na primeira viagem e cerca de cinco indivíduos na segunda, mostrou-se muito mais abundante no Parque Municipal, onde constituía o ruído de fundo nas áreas de mata.

Informações importantes sobre as popu-lações de algumas das espécies da área também podem, ainda que frouxamente, ser resgatadas das visitas regulares realizadas por pesquisadores à Reserva. Werner Bokermann, por exemplo, fez coletas anuais de 1951 até 1969 na Reserva de Paranapiacaba. Os re-gis tros provenientes dessas coletas não pa-re cem indicar qualquer tipo de problema rela cionado à densidade de indivíduos. Quan-tidades similares de exemplares das mesmas espécies foram coletadas ao longo dos anos, sempre em amostras pequenas, de cerca de cinco indivíduos. Espécies dos gêneros Crossodactylus, Cycloramphus e Hylodes, bastante conspícuas e associadas a declínios populacionais na região sudeste do Brasil (Heyer et al. 1988, Weygoldt 1989), foram regularmente coletadas no interior da Reserva até o início da década de 1970. Relatos posteriores, no entanto, nos anos de 1980 e 1990, referem-se apenas à Cachoeira da Pedra Lisa, que, embora situada na região de Paranapiacaba, está localizada fora da Reserva, na vertente do morro não influenciada diretamente pela poluição proveniente do polo petroquímico de Cubatão.

É inquietante perceber que muitas das espécies comumente encontradas em áreas de mata do sudeste, apesar de ocorrerem dentro

de uma unidade de preservação, podem estar seriamente ameaçadas. Mais ainda, saber que informações preciosas sobre espécies de distribuição restrita e raras, cuja biologia é completamente desconhecida, podem estar perdidas. Apesar desse quadro, apenas duas das espécies registradas para a área encontram-se na lista de espécies brasileiras ameaçadas de extinção publicada no site do IBAMA em 2003 - Hypsiboas cymbalum e Phrynomedusa fimbriata. Nenhuma delas encontra-se nas listas oficiais de espécies ameaçadas dos Estados do Rio de Janeiro (Bergalo et al. 2000), Minas Gerais (Machado et al. 1998) ou Paraná (Mikich & Bernils 2004). Hypsiboas cymbalum, Phrynomedusa fimbriata, Crossodactylus dispar, Cycloramphus dubius e Megaelosia massarti passaram a integrar, as três primeiras, a lista de espécies ameaçadas, e as duas últimas, a lista de espécies quase ameaçadas do Estado de São Paulo após a revisão realizada em 2008. Hyalinobatrachium uranoscopum e Cycloramphus eleutherodactylus estão também na lista de espécies provavelmente ameaçadas do Estado do Rio de Janeiro. Dentre essas espécies, H. cymbalum e P. fimbriata apresentam distribuição restrita à Reserva Biológica de Paranapiacaba e Megaelosia massarti distribuição restrita à Reserva e à Estação Biológica de Boracéia. Outra fonte atual importante de informações sobre distribuição e atribuição de categorias de ameaça a espécies do mundo todo encontra-se disponível no site da International Union for Conservation of Nature (IUCN) disponibilizado em 2004.

Embora algumas populações de anuros endêmicos possam potencialmente apre sentar densidades muito elevadas, a despeito de sua pequena área de ocorrência, este fato não assegura sua conservação. As observações na Reserva de Paranapiacaba indicam que fatores externos podem afetar a área fazendo com que a conservação da espécie não esteja garan ti da mesmo em uma unidade de conservação. A prin-ci pal ameaça a essas espécies é certamente a destruição de hábitats, decorrente da proximidade de sua área de ocorrência a grandes centros urbanos do sudeste do país.

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Também são tão ou mais preocupantes as ameaças “invisíveis” que pairam sobre elas.

Atualmente existem na literatura inúmeros trabalhos que tratam de declínios de populações de anfíbios com causas desconhecidas. Esses declínios têm sido verificados em todos os continentes e parecem ser mais comuns em florestas tropicais úmidas de áreas montanhosas (Young et al. 2001). Em estudos realizados principalmente na América Central, observa-se que as espécies de uma mesma localidade afetadas por declínios não respondem da mesma maneira. Aparentemente, espécies associadas a riachos são as mais suscetíveis a declínios populacionais, ao passo que aquelas que se reproduzem em ambientes aquáticos lênticos, são as menos afetadas (Lips et al. 2003). Em algumas espécies, somente populações de áreas montanhosas são afetadas, enquanto populações de terras baixas mantêm flutuações de abundância consideradas normais. São muitas as possíveis causas levantadas para explicar esse fenômeno, incluindo alterações climáticas globais, aumento na incidência de radiação ultravioleta, doenças causadas por fungos e bactérias e sinergismo desses fatores.

Um dos primeiros relatos sobre declínios ocorreu no Brasil, na Estação Biológica de Boracéia, no Estado de São Paulo, localidade intensamente estudada e situada em área de proteção, onde os ambientes estão aparen-temente bem preservados (Heyer et al. 1988,1990). Atribui-se a uma geada muito forte ocorrida em 1979 a causa provável dos declínios populacionais observados na área. Existem semelhanças claras entre os declínios observados em florestas de neblina da América Central e aqueles verificados na Estação Biológica de Boracéia e na Reserva Biológica de Paranapiacaba. As espécies mais afetadas pelos declínios em Boracéia foram aquelas que apresentam reprodu-ção terrestre (Leptodactylys marmoratus, Ischnocnema guentheri e I. parva), associadas a bromélias (Dendrophryniscus brevipollicatus e Scinax perpusillus), ou associadas a riachos (Crossodactylus dispar, C. gaudichaudii, Cycloramphus boraceiensis, C. semipalmatus,

Hylodes asper, H. phyllodes, Hyalinobatrachium eurygnathum e Thoropa taophora) (Heyer et al. 1988). Nenhuma das espécies associadas a riachos que mostraram declínio acentuado ou desapareceram de Boracéia, e que integram a lista da Reserva Biológica de Paranapiacaba, foi coletada recentemente. As demais, apesar de terem sido observadas, apresentaram-se muito raras. Adicionalmente, algumas das espécies que desapareceram na Reserva de Paranapiacaba, são aparentadas a espécies que também desapareceram da Estação Biológica de Boracéia, como por exemplo, Cycloramphus dubius e C. boraceiensis. Quando comparamos as duas áreas sob a ótica das evidências negativas, os resultados são também similares: espécies que não sofreram declínios populacionais em Boracéia continuam também sendo encontradas na Reserva Biológica de Paranapiacaba. A concordância no que diz respeito aos aspectos da biologia entre espécies ou grupos de espécies que sofreram declínio em Boracéia a partir de causas não identificadas, e aquelas que apresentaram declínio na Reserva de Paranapiacaba em conseqüência da poluição, bem como a concordância entre as supostas datas de ocorrência desses declínios (1979-1980), pode ser um indício de que o mesmo fator tenha atuado nas duas localidades. Além disso, espécies cuja distribuição engloba a encosta e a baixada litorânea tiveram populações afetadas diferentemente. Cycloramphus boraceiensis, H. asper, H. phyllodes e T. taophora desapareceram das áreas altas, mas ainda são abundantes nas áreas baixas da Serra do Mar próximas a essas localidades. Isto sugere que as florestas de encosta sejam afetadas de forma diferente das florestas de áreas baixas.

Os efeitos da poluição proveniente do polo petroquímico de Cubatão na área da Reserva ainda são evidentes. As alterações sobre a paisagem foram drásticas e assim devem ter sido para a fauna. Os relatos registrados no Livro de Visitantes da Reserva no final da década de 1970 e início de 1980, mostram, no mínimo, indignação. As medidas legais tomadas no início da década de 1980 parecem ter controlado os altos índices de poluição que atingiram

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a área e a paisagem está aparentemente se recuperando. Mas, apesar de controlada, a poluição que atinge a Reserva ainda é preocupante. Estudos sobre o ciclo da água na região indicaram acidificação generalizada do solo e das águas das nascentes, decorrentes do processo de nitrificação da amônia (Lopes 2001). A acidificação das nascentes indica que a poluição atravessou o solo e atingiu o lençol freático. Os ambientes aquáticos sob influência dos poluentes estariam, portanto, sujeitos não somente à ação das substâncias trazidas pelas chuvas, como também daquelas estocadas no lençol. Esse problema é especialmente importante para a qualidade dos riachos e merece ainda mais destaque se considerarmos que 16 das espécies de anuros registradas para a área reproduzem-se nesse ambiente. Medidas de pH realizadas durante nossas viagens à Reserva revelaram valores médios muito baixos, tanto na água das chuvas (pH 4,4), como em bromeliáceas (pH 4,0), lagoas (pH 4,3) e riachos (pH 3,7). Esses valores alarmantes merecem ainda mais atenção se considerarmos que os valores mínimos para sobrevivência de ovos e larvas de espécies de anfíbios encontram-se ao redor de 4,0 (Pierce 1985, McDiarmid & Altig 1999). Apesar de não terem sido encontradas espécies associadas a riachos no Parque Municipal, o pH dos corpos d’água visitados revelou-se consideravelmente mais alto que aqueles medidos na Reserva (pH 5,9).

A associação direta dos declínios observados na Reserva Biológica de Paranapiacaba à acidificação do sistema ainda precisa ser mais investigada, conforme indicam também outras evidências. Durante uma das visitas à Reserva, um exemplar de Hypsiboas faber e outro de Leptodactylus ocellatus capturados no riacho represado em borda de mata pareceram apáticos à aproximação dos pesquisadores e lentos na resposta à tentativa de captura. Sintomas como esses e também a morte súbita após captura são citados como indícios da presença de compostos químicos na água, principalmente nitratos.

Novos dados provenientes de estudos rea li zados na Estação Biológica de Boracéia

têm demonstrado a existência de populações de anfíbios anuros que desapareceram das pro ximidades da sede de pesquisa em bacias próximas. Além disso, espécies como Hylodes phyllodes ainda se encontram em densida des muito baixas na Estação (Bertoluci 1997). A es-ta bilização dessas populações em densidades abaixo dos valores normalmente observados e a ausência de recolonizações podem ser indícios de que os fatores que causaram os declínios populacionais em Boracéia ainda estejam atuando.

Tanto a Estação Biológica de Boracéia como a Reserva Biológica de Paranapiacaba localizam-se no planalto próximo da escarpa da Serra do Mar e têm em comum altos índices de pluviosidade e incidência freqüente de neblina. Sabe-se que poluentes podem ser transportados pelo vento e pela chuva a quilômetros de seu ponto de origem e que a intensidade de seus efeitos pode não estar diretamente relacionada apenas com a proximidade da fonte poluidora (Davidson et al. 2001). Estudos realizados na Reserva de Paranapiacaba, por exemplo, indicam que a acidez do solo e de água de nascentes localizadas a 800 m de altitude é maior do que aquela registrada a 100 m, apesar da maior incidência de poluentes no último caso (Lopes 2001). Essa diferença pode estar associada ao transporte diferencial de poluentes pelas massas de ar úmidas que sobem a encosta e ali precipitam. Florestas úmidas de encosta em áreas de Mata Atlântica seriam, portanto, mais suscetíveis aos efeitos deletérios da poluição que aquelas localizadas no interior do planalto ou na baixada litorânea. Esse efeito diferencial poderia explicar o desaparecimento de populações de espécies na Reserva de Paranapiacaba e na Estação Biológica de Boracéia que continuam abundantes nas áreas mais baixas da Serra do Mar.

A Reserva Biológica de Paranapiacaba está localizada em um dos cinco biomas mais ameaçados do globo, Mata Atlântica, na área mais densamente povoada do país e, portanto, sujeita a níveis elevados de pressão antrópica. Essa Unidade de Conservação é referência histórica de dados e localidade-tipo de muitas

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espécies de anuros, englobando uma área coberta por florestas úmidas de encosta, de planalto e campos montanos, abrigando grande diversidade e endemismo. Apesar de apenas duas espécies da área integrarem a lista oficial de espécies ameaçadas do IBAMA (site oficial), ocorrem na Reserva outras espécies restritas à região, ou conhecidas somente das Reservas de Paranapiacaba e da Estação Biológica de Boracéia. Ainda que essa distribuição seja reflexo de deficiência de amostragem, a catástrofe que se abateu sobre a área nos anos de 1980 e a ameaça de destruição que ainda paira sobre ela, somada aos declínios populacionais relatados para o sudeste, são muito graves. Embora fisionomicamente o aspecto das matas da Reserva tenha melhorado nos últimos anos, a acidificação silenciosa das águas e do solo que hoje afeta a Reserva parece incompatível com a manutenção da rica fauna de anuros que ali vivia. Não há como escapar da idéia de que o quadro atual da situação exige que sejam tomadas medidas preventivas.

Esperamos que esse esforço, ainda que incompleto, sirva de alerta e de base para estudos que venham a monitorar o destino das populações de anfíbios da Reserva Biológica de Paranapiacaba. Trabalhos comparando a importância relativa de fatores bióticos e abióticos em localidades próximas e afetadas diferencialmente pela poluição podem trazer informações importantes e de alcance mundial para melhor compreendermos as razões do desaparecimento de algumas espécies desse sensível e diversificado grupo de vertebrados.

Esperamos também que esses estudos contribuam para que, em um futuro próximo, possamos recuperar a rica anurofauna e a majestade da floresta primária que existia na área, tão bem descrita por Bertha Lutz no registro que deixou no caderno de visitas da Reserva em 01 de novembro de 1940: “Uma Estação como esta representa um poderoso estímulo ao progresso da sciência e uma colaboração valiosa ao trabalho dos naturalistas. Mais ainda, um santuário refúgio da fauna da região. Bem haja quem idealizou,

quem criou, quem a mantém, como exemplo ao Brasil. Daqui partiram várias das novas espécies descriptas por Adolpho Lutz. Aqui tornamos a encontrá-las, destinando-as às coleções de estudo e comemorativas do grande naturalista. Foi com um sentimento de paz e reverência que percorri a picada Adolpho Lutz, onde as árvores gigantes se elevam rectilíneas como elle viveu (…)”.

Agradecimentos

Este trabalho contou com o apoio irres-trit o da Pesquisadora Rosangela Simão Bianchini, Encarregada da Reserva Biológica de Paranapiacaba, e não teria sido possível sem a atenção e dedicação dos guardas da Reserva, Srs. Antonio Victor da Costa e Antonio Dorival de Souza, a eles nossos sinceros agradecimentos. Noraly Liou, Renata Pardini, Luis Fábio Silveira e Daniel Munari foram nossos companheiros de campo. Hussam Zaher e Carolina Castro-Mello facultaram-nos o acesso à coleção do MZUSP; e Fátima Maria de Souza e Elizabeth Ribas Bilo à do ZUEC. Agradecemos ainda ao CNPQ, FAPESP e CAPES pelas bolsas e o apoio concedidos que permitiram a realização deste estudo e ao IBAMA pelas licenças de coleta.

Referências bibliográficas

Baldissera, F.A.Jr., Caramaschi, U. & Haddad, C.F.B. 2004. Review of the Bufo crucifer species group, with descriptions of two new related species (Amphibia, Anura, Bufonidae). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 62(3): 255-282.

Barrio, A. 1962. Los Hylidae de Punta Lara, Provincia de Buenos Aires. Physis XXII 65: 129-142.

Bergallo, H.G., Rocha, C.F.D., Alves, M.A.S. & Sluys, M.V. 2000. A fauna ameaçada de extinção do Estado do Rio de Janeiro. Editora da Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 166p.

Bertoluci, J.A. 1997. Fenologia e seleção de hábitat em girinos da Mata Atlântica em Boracéia, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, São Paulo, 123p.

Bertoluci, J.A. 2001. Anfíbios Anuros. In: Leonel, C. (org.). Intervales. Fundação para a conservação e a produção florestal do Estado de São Paulo. Fundação Florestal, São Paulo, pp. 159-167.

Bertoluci, J.A. 2002. Dial activity of the tadpoles of Hyla hylax (Anura, Hylidae) at Boracéia, southeastern Brazil. Phyllomedusa 1(2): 93-95.

31225001 cap26 ao 36.indd 601 23/10/2009 16:35:49

Page 26: VERDADE et al, 2009. Anfíbios anuros da região da Estação Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba

602 Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

Bertoluci, J.A. & Rodrigues, M.T. 2002a. Utilização de hábitats reprodutivos e micro-hábitats de vocalização em uma taxocenose de anuros (Amphibia) da Mata Atlântica do sudeste do Brasil. Papéis Avulsos de Zoologia, São Paulo, 42(11): 287-297.

Bertoluci, J.A. & Rodrigues, M.T. 2002b. Seasonal patterns of breeding activity of Atlantic rainforest anurans at Boracéia, Southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 23(2): 161-167.

Bertoluci, J.A., Santos P.S., Canelas, M.A.S. & Cassimiro, J. 2005. The Brazilian Common Walking Leaf-frog Phyllomedusa burmeisteri (Anura, Hylidae, Phyllomedusinae). Reptilia 39: 38-42.

Bokermann, W.C.A. 1964. Uma nova espécie de Hyla da Serra do Mar em São Paulo (Amphibia, Salientia). Revista Brasileira de Biologia 24(4): 429-434.

Bokermann, W.C.A. 1966. Lista anotada das localidades tipo de anfíbios brasileiros. Serviço de Documentação, Universidade de São Paulo, São Paulo, 183p.

Caramaschi, U. & Pombal, J.P.Jr. 2006. A new species of Rhinella Fitzinger, 1826 from the Atlantic Rain Forest, Eastern Brazil (Amphibia, Anura, Bufonidae). Papéis Avulsos de Zoologia 46(23): 251-259.

Caramaschi, U. & Rodrigues, M.T. 2007. Taxonomic status of the species of Gastrotheca Fitzinger, 1843 (Amphibia, Anura, Amphignathodontidae) of the Atlantic Rain Forest of eastern Brazil, with description of a new species. Boletim do Museu Nacional, Zoologia 525: 1-19.

Cardoso, A.J. & Haddad, C.F.B. 1985. Nova espécie de Physalaemus do grupo signiferus (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Revista Brasileira de Biologia 45 (1-2): 33-37.

Cochran, D.M. 1955. Frogs of southeastern Brazil. United States National Museum Bulletin 206, 411p.

Cruz, C.A.G. & Caramaschi, U. 1998. Definição, composição e distribuição geográfica do grupo de Hyla polytaenia Cope 1870 (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Museu Nacional, Zoologia, 392: 1-19.

Cruz, C.A.G. & Peixoto, O.L. 1984. Espécies verdes de Hyla: o complexo albosignata (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro 7: 31-47.

Davidson, C., Shaffer, H.B. & Jennings, M.R. 2001. Declines of the California red-legged frog: climate, UV-B, habitat, and pesticides hypotheses. Ecological Applications 11: 464-479.

Duellman, W.E. & Gray, P. 1983. Developmental biology and systematics of the egg-brooding hylid frogs, genera Flectonotus and Fritziana. Herpetologica 39(4): 333-359.

Duellman, W.E. & Trueb, L. 1994. Biology of Amphibians. The John Hopkins University Press, Baltimore and London, 670p.

Eterovick, P.C. & Sazima, I. 2004. Anfíbios da Serra do Cipó. Amphibians from the Serra do Cipó. Minas Gerais, Brasil. Editora Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais, Belo Horizonte, 150p.

Feio, R.N., Napoli, M.F. & Caramaschi, U. 2006. Considerações taxonômicas sobre Thoropa miliaris (Spix, 1824), com revalidação e redescrição de Thoropa taophora (Miranda-Ribeiro, 1923) (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro 64(1): 41-60.

Frost, D. 2008. Amphibian species of the world: an online reference. Version 5.2. American Museum of Natural History, New York, USA. http://www.research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html (acesso em 15/07/2008)

Gardner, T. 2001. Declining amphibians populations: a global phenomenon in conservation biology. Animal Biodiversity and Conservation 24.2: 25-44.

Giaretta, A.A. & Cardoso, A. 1995. Reproductive behavior of Cycloramphus dubius Miranda-Ribeiro (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Revista Brasileira de Zoologia 12: 233-237.

Giaretta, A.A. & Sawaya, R.J. 1998. Second species of Psyllophryne (Anura, Brachycephalidae). Copeia 1998(4): 985-987.

Giaretta, A.A., Bokermann, W.C.A. & Haddad, C.F.B. 1993. A review of the genus Megaelosia (Anura, Leptodactylidae) with a description of a new species. Journal of Herpetology 27: 276-285.

Guix, J.C., Llorente, G., Montori A., Carretero, M.A. & Santos, X. 2000. Una nueva área de elevada riqueza de anuros en el Bosque Lluvioso Atlantico de Brasil. Boletin de la Associacion Herpetologica Espanola 11(2): 100-105.

Guix, J.C., Montori, A., Llorente, G.A., Carretero, M.A. & Santos, X. 1998. Natural history and conservation of bufonids in four Atlantic rainforest areas of southeastern Brazil. Herpeological Natural History 6(1): 1-12.

Haddad, C.F.B & Prado, C.P.A. 2005. Reproductive modes in frogs and their unexpected diversity in the Atlantic forest of Brazil. Bioscience 55(3): 207-217.

Haddad, C.F.B. & Sawaya, R.J. 2000. Reproductive modes of Atlantic Forest hylid frogs: a general overview and a description of a new mode. Biotropica 32: 862-871.

Haddad, C.F.B. & Sazima, I. 1992. Anfíbios Anuros da Serra do Japi. In: Morellato, P. (org.). História Natural da Serra do Japi. Ecologia e preservação de uma área florestal do sudeste do Brasil. Editora da Universidade Estadual de Campinas, Campinas, pp. 188-211.

Haddad, C.F.B., Toledo, L.F. & Prado, C.P.A. 2008. Anfíbios da Mata Atlântica: guia dos anfíbios anuros da Mata Atlântica. Ed. Neotropica, São Paulo.

Heyer, W.R. 1973. Systematic of the marmoratus group of the frog genus Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Natural History Museum of Los Angeles County Science Contributions 251: 1-50.

Heyer, W.R. 1978. Systematics of the fuscus group of the frog genus Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Natural History Museum of Los Angeles County Science Bulletin 29: 1-85.

Heyer, W.R. 1979. Systematics of the pentadactylus group of the frog genus Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Smithsonian Contributions to Zoology 301: 1-43.

Heyer, W.R. 1983. Variation and systematics of frogs genus Cycloramphus (Amphibia, Leptodactylidae). Arquivos de Zoologia 30: 235-339.

Heyer, W.R. 1984. Variation, systematics, and zoogeography of Eleutherodactylus guentheri and closely related species (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Smithsonian Contributions to Zoology 402: 1-42.

Heyer, W.R. 1985a. Taxonomic and natural history notes on frogs of the genus Centrolenella (Amphibia, Centrolenidae) from southeastern Brazil and adjacent Argentina. Papéis Avulsos de Zoologia, São Paulo, 36: 1-21.

Heyer, W.R. 1985b. New species of frogs from Boracéia, São Paulo, Brazil. Proceedings of the Biological Society of Washington 98(3): 657-671.

Heyer, W.R., Rand, A.S., Cruz, C.A.G. & Peixoto, O.L. 1988. Decimations, extinctions, and colonizations of frogs populations in southeast Brazil and their evolutionary implications. Biotropica 20 (3): 230-235.

31225001 cap26 ao 36.indd 602 23/10/2009 16:35:49

Page 27: VERDADE et al, 2009. Anfíbios anuros da região da Estação Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba

603Anfíbios anuros

Heyer, W.R., Rand, A.S., Cruz, C.A.G., Peixoto, O.L. & Nelson, C.E. 1990. Frogs of Boracéia. Arquivos de Zoologia, São Paulo 31: 231-410.

IBAMA. 2003. Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis. http://www.ibama.gov.br (acesso em 22/08/2004).

IUCN. 2008. IUCN Red List for threatened Species. Amphibians. http://www.iucnredlist.org/amphibians. (acesso em 14/01/2008).

Izecksohn, E. & Carvalho-e-Silva, S.P. 2001. Anfíbios do Município do Rio de Janeiro. Editora da Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 147p.

Izecksohn, E., Cruz, C.A.G. & Peixoto, O.L. 1998. Sobre Proceratophrys appendiculata e algumas espécies afins (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Revista da Universidade Rural, série Ciência e Vida 20: 37-54.

Joly, C.A. & Bicudo, C.E.M. 1998. Biodiversidade do Estado de São Paulo, Brasil. Síntese do conhecimento ao final do século XX. Vertebrados. FAPESP, São Paulo, 71p.

Lips, K.R., Reeve, J.D. & Witters, L.R. 2003. Ecological traits predicting amphibian population declines in central America. Conservation Biology 17: 1078-1088.

Lopes, M.I.M.S. 2001. Fluxo de água, balanço químico e alterações no solo da floresta atlântica atingida pela poluição aérea de Cubatão, São Paulo, Brasil. Tese de Doutorado, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, São Paulo, 188p.

Lutz, B. 1973. Brazilian species of Hyla. University of Chicago Press, Austin, Texas, 265p.

Machado, A.B.M., Fonseca, G.A.B., Machado, R.B., Aguiar, L.M.S. & Lins L.V. 1998. Livro vermelho das espécies ameaçadas de extinção da fauna de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte. http://www.biodiversitas.org.br/f_ameaca/index_lista.htm (acesso em 22/08/2004)

Martins, M. & Haddad, C.F.B. 1988. Vocalizations and reproductive behavior in smith frog, Hyla faber Wied (Amphibia, Hylidae). Amphibia-Reptilia 9: 49-60.

McDiarmid, R.W. & Altig, R. 1999. Tadpoles. The biology of anuran larvae. The University Chicago Press, Chicago and London, 444p.

Mikich, S.B. & Bérnils, R.S. 2004. Livro vermelho da fauna ameaçada no Estado do Paraná. Instituto ambiental do Paraná, Curitiba. CD-Rom.

Myers, N., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., Fonseca, G.A.B. & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: 853-858.

Peixoto, O.L. 1987. Caracterização do grupo perpusilla e reavaliação da posição taxonômica de Ololygon perpusilla e Ololygon perpusilla v-signata (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro 10 (1-2): 37-49.

Pierce, B.A. 1985. Acid tolerance in Amphibians. BioScience 35: 239-243.

Pombal, J. P. Jr. & Gordo, M. 2004. Anfíbios Anuros da Juréia. In: O.A.V. Marques & V. Duleba (eds.). Estação Ecológica Juréia-Itatins. Ambiente físico, Flora e Fauna. Holos Editora, Ribeirão Preto, pp. 243-256.

Pombal, J.P.Jr. & Haddad, C.F.B. 1999. Frogs of the genus Paratelmatobius (Anura: Leptodactylidae) with descriptions of two new species. Copeia 1999: 1014-1026.

São Paulo (Estado). 1998. Secretaria do Estado do Meio Ambiente. Fauna Ameaçada no Estado de São Paulo. Centro de Editoração da Secretaria do Meio Ambiente, série do Programa Estadual para a Conservação da Biodiversidade do Estado de São Paulo, São Paulo, 60p.

São Paulo (Estado). 2008. Secretaria do Estado do Meio Ambiente. Fauna Ameaçada no Estado de São Paulo. Diário Oficial do Estado de São Paulo 118(187).

Verdade, V.K. & Rodrigues, M.T. 2003. A new species of Cycloramphus (Anura, Leptodactylidae) from the Atlantic Forest, Brazil. Herpetologica 59(4): 513-518.

Verdade, V.K., Rodrigues, M.T., Cassimiro, J., Pavan, D., Liou, N. & Lange, M.C. 2008. Advertisement call, vocal activity, and geographical distribution of Brachycephalus hermogenesi (Giaretta & Sawaya, 1998) (Anura, Brachycephalidae). Journal of Herpetology 42(3): 542-549.

Weygoldt, P. 1989. Changes in the composition of mountain stream frog communities in the Atlantic mountains of Brazil: frogs as indicators of environmental deteriorations? Studies on Neotropical Fauna and Environment 243(4): 249-255.

Young, B.E., Lips, K.R., Reaser, J.K., Ibanez, R., Salas, A.W., Cedeno, J.R., Coloma, L.A., Ron, S., La Marca, E., Meyer, J.R., Munoz, A., Bolanos, F., Chaves, G. & Romo, D. 2001. Population declines and priorities for amphibian conservation in Latin America. Conservation Biology 15: 1213-1223.

31225001 cap26 ao 36.indd 603 23/10/2009 16:35:49

Page 28: VERDADE et al, 2009. Anfíbios anuros da região da Estação Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba

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