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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

INFLUÊNCIA DA FRAGMENTAÇÃO NA OCORRÊNCIA DE TRÊS

PRIMATAS NEOTROPICAIS AMEAÇADOS DE EXTINÇÃO NO NORDESTE

DO BRASIL.

MARYANE CHRISTINA SILVA DAMASCENO FERREIRA

Natal-RN

2017




DO BRASIL.

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-graduação em Ecologia da

Universidade Federal do Rio Grande do

Norte, como parte das exigências para a

obtenção do título de mestre em Ecologia.

Orientadora:

Profª. Dra. Adriana Monteiro de Almeida

Co-orientadora:

Profª. Dra. Míriam Plaza Pinto

Natal-RN

2017

II

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN

Sistema de Bibliotecas - SISBI

Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de

Biociências - CB

Ferreira, Maryane Christina Silva Damasceno.

Influência da fragmentação na ocorrência de três primatas neotropicais ameaçados de extinção no

Nordeste do Brasil / Maryane Christina Silva Damasceno Ferreira. - Natal, 2017.

77 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências.

Programa de Pós-Graduação em Ecologia.

Orientadora: Profa. Dra. Adriana Monteiro de Almeida.

Coorientadora: Profa. Dra. Míriam Plaza Pinto.

1. Callicebus barbarabrownae - Dissertação. 2. Callicebus coimbrai - Dissertação. 3. Sapajus

xanthosternos - Dissertação. 4. Cebidae - Dissertação. 5. Pitheciidae - Dissertação. 6. Conservação -

Dissertação. I. Almeida, Adriana Monteiro de. II. Pinto, Míriam Plaza. III. Universidade Federal do Rio

Grande do Norte. IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 574




DO BRASIL.

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-graduação em Ecologia da

Universidade Federal do Rio Grande do

Norte, como parte das exigências para a

obtenção do título de mestre em Ecologia.

PARECER: APROVADA, DADO EM: 15 /05/2017

BANCA EXAMINADORA

Profª. Dra. Adriana Monteiro de Almeida (Orientadora)

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Profª. Dr. Márcio Zikan Cardoso (Membro interno)


Profª. Dr. Leandro Jerusalinsky (Membro externo)

CPB – Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros – ICMBIO

Profª. Dra. Míriam Plaza Pinto (Membro suplente)


Natal-RN

2017

DEDICATÓRIA

À Felipo, meu amor e à minha família, por

me apoiarem e estarem sempre comigo.

III

AGRADECIMENTOS

À minha orientadora Prof.ª Dra. Adriana Almeida pela generosa e ótima orientação,

incentivos e paciência durante essa jornada de um pouco mais de dois anos. Agradeço a

toda atenção, chás, cafés, companhia, risadas e boas conversas.

À minha coorientadora Profª Dra Míriam Pinto por toda ajuda em momentos de dúvida e

apoio durante a concepção do trabalho. Pela sua generosidade e atenção sempre com um

sorriso no rosto.

Ao meu amor Felipo por todo apoio, por sempre cuidar de mim e pela revisão desse

trabalho.

À minha família que sempre me apoiou durante toda a minha vida.

À Emanuel e Priscila pela eterna amizade sincera e pela ajuda na revisão deste trabalho.

À Maria Aparecida e Arthur, minha família de coração, por toda compreensão e carinho.

À Giesta, Thayslanne e Vagner por terem me ajudado a triar e analisar os dados, além da

amizade e apoio.

À Adriana Lima pela amizade, cafés, conversas e pelas dúvidas tiradas. À Kionara pela

amizade e pelas conversas durante essa caminhada.

À Anne Karenine por toda sua simpatia e disponibilidade em tirar minhas dúvidas.

À todos os amigos da turma de 2015 do curso de mestrado em ecologia da UFRN.

À Alexandre Fadigas, Míriam Pinto e Marília Lion pelas contribuições ao avaliarem meu

projeto e a minha qualificação.

À Leandro Jerusalinsky, Márcio Cardoso e Míriam Pinto por aceitarem analisar e avaliar

minha dissertação.

Ao PAN Primatas do Nordeste (PAN PriNE) por todo apoio dado tanto com dados, tanto

com reuniões.

À pós-graduação de ecologia da UFRN pela oportunidade de ingresso no curso de

mestrado.

Ao CNPQ pela concessão da bolsa de estudos. IV

RESUMO

As espécies de primata brasileiros Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai e

Sapajus xanthosternos estão ameaçadas de extinção. Uma das causas desse cenário é a

fragmentação das áreas de ocorrência dessas espécies na Caatinga e Mata Atlântica. Nesse

contexto, o presente estudo objetivou a) caracterizar os fragmentos com ocorrência para

cada uma das três espécies; b) comparar os fragmentos da área de ocupação com os

demais fragmentos de sua extensão de ocorrência onde cada espécie está inserida; c)

compará-los entre si quanto as características dos fragmentos, considerando as diferenças

inerentes a cada espécie e a cada bioma. Para identificar os fragmentos florestais da

extensão de ocorrência de cada espécie e identificar os fragmentos com presença

confirmada utilizou-se registros de ocorrências das espécies obtidas através de

levantamento bibliográfico e imagens de satélite de Índice de Vegetação da Diferença

Normalizada (NDVI) disponibilizadas por Hansen et al (2013). Para caracterizar os

fragmentos foram utilizadas várias métricas da paisagem de forma e isolamento. As três

espécies de primatas ocorreram usualmente em fragmentos pequenos, regulares e com

bordas complexas. Entretanto, quando se comparou com as suas respectivas áreas de

extensão de ocorrência, as três espécies estudadas usualmente ocorreram em fragmentos

com maior área, forma mais regular, bordas mais complexas e muito isolados,

demonstrando que essas características do fragmento são importantes para a ocorrência

desses primatas. Para C. coimbrai o tamanho do fragmento vizinho mais próximo

mostrou-se mais importante que o isolamento. Seus fragmentos com ocorrência tiveram

maior índice de proximidade que os fragmentos de sua extensão de ocorrência, o que

infere em uma maior presença de fragmentos na matriz. Dentre as características

analisadas dos fragmentos a forma (perímetro/área e complexidade da borda) foi a mais

determinante na ocorrência dessas três espécies de primatas em ambientes fragmentados.

Depois da forma, as variáveis explicativas mais importantes foram área e isolamento (para

C. coimbrai). Ao comparar as três espécies, observou-se que C. barbarabrownae habita

fragmentos menores, mais regulares, com bordas menos complexas e mais isolados que

as outras duas espécies, possivelmente por só habitar um bioma com diferente histórico

de ocupação e alteração, a Caatinga, enquanto as outras duas espécies que ocorrem

predominantemente ou somente na Mata Atlântica. C. coimbrai e S. xanthosternos

apresentaram fragmentos com ocorrência com características de forma e isolamento

semelhantes, possivelmente por habitarem um mesmo bioma altamente fragmentado,

embora tenham diferenças tanto no uso como em requerimentos de recursos. Portanto,

esses três primatas requerem a criação de unidades de conservação que protejam

fragmentos que tenham as características de forma, área e isolamento que determinam

suas presenças e a criação de corredores ecológicos para aumentar a conectividade entre

os fragmentos, visto o grande isolamento dos fragmentos de suas respectivas áreas de

ocupação.

Palavras-chave: Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai, Sapajus

xanthosternos, Cebidae, Pitheciidae, Mata Atlântica, Caatinga, Conservação.

V

ABSTRACT

The species of Brazilian primates Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai and

Sapajus xanthosternos are at risk of extinction. One of the causes of this scenario is the

fragmentation of the areas of occurrence of these species in the Caatinga and Mata

Atlântica. In this context, the present study has as objective a) characterize the fragments

with occurrence to each one of these three species; b) compare the fragments of the area

of occupation with the other of its extension of occurrence where each specie is covered;

c) compare the three species about the characteristics of the fragments, taking the inherent

differences to each specie and each biome. To identify the forest fragments of the

extension of occurrence of each species and identify the fragments with confirmed

presence it was utilized records of occurrence of the species and images of satellite of the

Normalized Difference Vegetation Index (NDVI) shared by Hansen at al (2013). To

characterize the fragments were utilized several metrics of the landscape, of form and of

isolation. These three species of primates usually occurred in small, regular and with

complex borders fragments. However, when it was compared with their respective

extension of occurrence areas, the three studied species usually occurred in fragments

with bigger area, more regular form and more complex and too isolated borders,

demonstrating that these primates do not occur by coincidence. To C. coimbrai the size

of the nearest neighboring fragment showed as more important than isolation. Their

fragments with occurrence have bigger rate of proximity than the fragments of extension

of occurrence, what infer in a bigger presence of fragments in the matrix. Among the

analyzed characteristics of the fragments, the form (perimeter/area and complexity of the

border) was the most determined in the occurrence of these three species of primates in

fragmented environments. After the form, the most important explanatory variables were

area and isolation (to C. coimbrai). When the there species were compared, it was

observed that C. barbarabrownae had inhabited smaller and more regular areas, with less

complex borders and more isolated than other two species, possibly because of its

inhabitation in Caatinga, when the other two species predominately or just occurred in

Mata Atlântica. C. coimbrai and S. xanthosternos showed fragments with similar

occurrence about their characteristics of form and isolation, possibly because they have

inhabited the same over-fragmented habitat despite that they have differences not only in

the use, as in the requirement of resources. Thus, these three primates require require the

creation of unites of conservation that protect fragments that has the characteristics of

form, area and isolation that determine their presences and the creation of ecological

corridors to increase the connectivity among the fragments, that has seen the large

isolation of the fragments in their respective areas of occupation.

Keywords: Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai, Sapajus xanthosternos,

Cebidae, Pitheciidae, Mata Atlântica, Caatinga, Conservation.

VI

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990). Fotografia: Russell A.

Mittermeier. ............................................................................................................... 5

Figura 2 - Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999). Fotografia: Eduardo

Lacerda. ..................................................................................................................... 7

Figura 3 - Macho adulto de Sapajus xanthosternos (Wied-Neuwied, 1826). Fotografia:

Luciano Candisani. .................................................................................................... 8

Figura 4 - Área de estudo localizada entre o norte do estado de Minas Gerais e o norte

do estado da Bahia e Sergipe, abrangendo parte dos biomas Mata Atlântica e

Caatinga, Brasil. Os polígonos indicam a extensão de ocorrência de cada uma das

espécies de primatas: C. barbarabrownae (polígono rosa), C. coimbrai (polígono

azul) e S. xanthosternos (polígono laranja). O bioma Mata Atlântica está

representado pela cor verde e o bioma Caatinga pela cor amarela. ........................ 10

Figura 5 - Relação das métricas com os eixos de análises de componentes principais

(PCA) realizadas sobre os fragmentos com ocorrência das espécies: a) C.

barbarabrownae, b) C. coimbrai e c) S. xanthosternos. Códigos das variáveis na

tabela 2. ................................................................................................................... 21

Figura 6 - Mapa dos fragmentos de ocorrência confirmada trabalhados nesse estudo das

espécies C. barbarabrownae (50 fragmentos, amarelo), C. coimbrai (55 fragmentos,

vermelho), S. xanthosternos (18 fragmentos, azul), C. barbarabrownae x S.

xanthosternos (1 fragmento, roxo) e C. coimbrai x S. xanthosternos (5 fragmentos,

verde). O bioma Mata Atlântica está representado pela cor verde e o bioma Caatinga

pela cor amarela. Nesta escala, apenas os fragmentos grandes são bem visualizados..

................................................................................................................................. 22

Figura 7 - Ponto de ocorrência Faz. Corcovado I (Nº 27; Apêndice B) de ocorrência de

C. barbarabrownae. Fragmento com boas características para a ocorrência da espécie,

como grande tamanho de área (50.215,26 ha), baixa razão perímetro/área (0,003),

complexidade de borda (1,424), pequena distância para o vizinho mais próximo

(158,725 m) e proximidade (38.766,85)...................................................................24

Figura 8 - Distribuições de frequência das métricas calculadas para 50 fragmentos com

ocorrência confirmada de C. barbarabrownae. A área em m² (a) em escala

logarítmica, Perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para

o vizinho mais próximo em metros (d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em

escala logarítmica e proximidade (f) adimensional. As setas em vermelho indicam o

local da mediana de cada métrica. Códigos das métricas na tabela 2........................25


ocorrência confirmada de C. coimbrai. A área em m² (a) em escala logarítmica,

Perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho

mais próximo em metros (d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala

VIII

VII

logarítmica e proximidade (f) adimensional. As setas em vermelho indicam o local

da mediana de cada métrica. Códigos das métricas na tabela 2.. ............................ 26


ocorrência confirmada de S. xanthosternos A área em m² (a) em escala logarítmica,

perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho

mais próximo em metros (d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala

logarítmica e proximidade (f) adimensional. As setas em vermelho indicam o local

da mediana de cada métrica. Códigos das métricas na tabela 2.............................27

Figura 11 - Distribuições de frequência de medianas obtidas a partir de 9.999 sorteios de

50 fragmentos e comparação dessa frequência de medianas sorteadas com a mediana

do conjunto de fragmentos com ocorrência de C. barbarabrownae. Área em m² (a),

perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (adimensional) (c) da espécie

dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de C. barbarabrownae. As setas em

vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o

conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2........................29



do conjunto de fragmentos com ocorrência de C. coimbrai. Área em m² (a),


dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de C. coimbrai. As setas em vermelho

indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o conjunto de

medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2.............................................30

Figura 13 - Ponto de ocorrência Usina Aliança (Nº 45; Apêndice C) de ocorrência de C.

coimbrai. Fragmento com boas características para a ocorrência da espécie, tamanho

de área (1.972,62 ha), razão perímetro/área (0,006), complexidade de borda (1,392),

distância para o vizinho mais próximo (248,816 m) e proximidade (142,243)........31



do conjunto de fragmentos com ocorrência de C. coimbrai. Distância para o vizinho

mais próximo em m (a), área para o vizinho mais próximo em m² (b), proximidade

(adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de C.

coimbrai. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior

ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2..32



do conjunto de fragmentos com ocorrência de S. xanthosternos. Área em m² (a),


dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de S. xanthosternos. As setas em

vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o

conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2.........................33

Figura 16 - Ponto de ocorrência Riacho Filo (Nº 39; Apêndice D) de ocorrência de S.

xanthosternos. Esse fragmento possui boas características para a ocorrência da

espécie: tamanho de área (1.582,004 ha), razão perímetro/área (0,006), complexidade

de borda (1,391), pequena distância para o vizinho mais próximo (38,617 m) e uma

grande conectividade visto a proximidade (16.062.607,076)...................................34

Figura 17 - Blox plots da área (a) em m² em escala logarítmica (K-W = 9,323; p = 0,009),

perímetro/área em m/m² (b) (K-W = 4,854; p = 0,088), complexidade da borda

(adimensional) (c) (K-W = 12,188; p = 0,002) dos fragmentos com ocorrência

confirmada de C. barbarabrownae (B), C. coimbrai (C) e S. xanthosternos (X).

Códigos das métricas na tabela 2..............................................................................36

Figura 18 - Blox plots da distância para o vizinho mais próximo (a) em metros (K-W

=34,763; p = 0,0001), área do vizinho mais próximo (b) em m² (K-W = 26,285; p =

0,0001) e proximidade (c) (adimensional) (K-W = 16,246; p = 0,0001) dos

fragmentos com ocorrência confirmada de C. barbarabrownae (B), C. coimbrai (C) e

S. xanthosternos (X). Códigos das métricas na tabela 2............................................37

IX

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Matriz de confusão da imagem de cobertura arbórea do bioma Mata Atlântica

e Caatinga, com os valores de frequência observados da imagem classificada e das

Imagens de satélite do Google Earth ®. ................................................................. 14

Tabela 2 - Métricas de forma e isolamento utilizadas no presente estudo. ................... 16

Tabela 3 - Estatísticas descritivas das métricas dos fragmentos com ocorrência

confirmada das três espécies de primatas ameaçados no nordeste brasileiro, que

ocorrem ao sul do Rio São Francisco. Ver tabela 2 para códigos das métricas.. .... 28

Tabela 4 - Modelos logísticos com as variáveis que melhor predizem a presença de cada

uma das três espécies de primatas em fragmentos. O sinal de cada variável indica a

relação (positiva ou negativa) dela com a presença da espécie.. ............................. 35

X

SUMÁRIO

Resumo............................................................................................................................V

Abstract.........................................................................................................................VI

Listas de Figuras..........................................................................................................VII

Listas de Tabelas............................................................................................................X

Introdução ........................................................................................................................ 2

Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990) .................................................. 5

Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999) .............................................. 6

Sapajus xanthosternos Wied-Neuwied (1826) ...................................................... 7

Materiais e métodos ......................................................................................................... 9

Área de estudo ....................................................................................................... 9

Registros de ocorrência ....................................................................................... 10

Imagem de vegetação arbórea.............................................................................. 12

Validação da Classificação .................................................................................. 13

Fragmentos com ocorrência e fragmentos da extensão de ocorrência ................ 15

Métricas ............................................................................................................... 15

Análises estatística.......................................................................................................18

Resultados ...................................................................................................................... 19

Caracterização geral dos fragmentos com ocorrência confirmada ...................... 23

Comparação das características dos fragmentos com ocorrência confirmada e os

fragmentos da extensão de ocorrência por espécie .............................................. 29

Determinantes de ocorrência .............................................................................. 35

Comparação das características dos fragmentos com ocorrência entre as espécies

de primatas ................................................................................................................... 36

Discussão ........................................................................................................................ 38

Ocorrência de cada Espécie.................................................................................38

Diferenças no uso da paisagem entre as três espécies de primatas......................43

Conclusões ...................................................................................................................... 46

Referências ..................................................................................................................... 47

Apêndice A ..................................................................................................................... 57

Apêndice B ..................................................................................................................... 58

Apêndice C ..................................................................................................................... 62

Apêndice D ..................................................................................................................... 66

2

Introdução

A perda de habitat diminui a área disponível para a biota, os recursos disponíveis

e a diversidade de habitats, o que causa o declínio do tamanho populacional (BENDER

et al., 1998). Por sua vez, um pequeno tamanho populacional aumenta a probabilidade de

haver extinção local, devido ao aumento da vulnerabilidade a eventos estocásticos, à

maior probabilidade de haver endogamia e redução da variabilidade genética (LANDE,

1988).

Outro processo que pode também atuar na alteração dos habitats é a fragmentação

da paisagem, que causa a divisão do habitat em manchas, e dessa forma gera a diminuição

da conectividade entre as áreas de habitat (FAHRIG, 2003). Esse cenário torna-se mais

complexo quando a fragmentação e a perda de habitat atuam em conjunto, causando a

formação de bordas, o que pode causar com o passar do tempo a transformação de uma

floresta contínua em manchas de habitat isoladas e pequenas, que muitas vezes estão

circundadas por matrizes não florestais (TABARELLI; GASTON, 2005).

O efeito de borda é causado principalmente pela criação de bordas artificiais como

consequência da fragmentação dos habitats. Ele modifica a porção mais externa do

fragmento alterando variáveis físicas (luz, intensidade de radiação, intensidade do vento)

e de estrutura, composição e abundância de espécies em comparação à porção interior

mais protegida do fragmento (PARDINI et al., 2009). Além dessas modificações, o maior

contato com a matriz pode propiciar uma maior vulnerabilidade às ameaças antrópicas,

como caça, queimadas e atropelamento por veículos (RODRIGUES; NASCIMENTO,

2006).

O efeito da fragmentação sobre as populações depende de quanto do habitat é

perdido e fragmentado, por esse motivo o estudo da composição e estrutura da paisagem

possibilita um diagnóstico mais efetivo. Dessa forma, insere-se a Ecologia de Paisagem,

área do conhecimento que estuda o efeito da estrutura da paisagem nos processos

ecológicos (METZGER, 2001). A paisagem na abordagem ecológica é considerada como

um mosaico composto por manchas, matriz e corredores condicionados à hierarquia

ecológica trabalhada (população, comunidade ou ecossistema) (FAHRIG, 2003). Para

estudar esse mosaico desenvolvem-se métricas que caracterizam a estrutura da paisagem

e o entendimento e consolidação de seus padrões. Como por exemplo, as métricas da

paisagem compiladas por McGarigal e Marks (1995) no software Fragstats 2.0 de

análises de padrões espaciais para quantificação da estrutura da paisagem.

3

A caracterização e a análise da paisagem permitem entender como o organismo

interage com os mais diferentes cenários de composição e configuração da paisagem.

Dessa forma, tem-se um panorama de quais áreas possuem características favoráveis ou

não a ocorrência das espécies, e se a matriz é favorável ou não ao deslocamento dos

organismos entre as manchas de habitats (FAHRIG, 2003). A caracterização da paisagem

necessita do estabelecimento de critérios e bases de referência para o cálculo das métricas

com eficácia e para isso é necessário conhecer os requerimentos por recursos e condições,

assim como de mobilidade de cada espécie (METZGER, 2001; FISCHER;

LINDENMAYER, 2007). A capacidade de diferentes grupos de organismos persistirem

ou não em um ambiente fragmentado depende de seus requerimentos por recursos, das

características do habitat e do histórico de alterações ao longo do tempo desse habitat

(OFFERMAN et al., 1995). Espécies que vivem em ambientes arbóreos, como os

primatas, são muito afetadas pela fragmentação, por precisarem, para ocorrerem, de

habitats com características mais restritas (ARROYO-RODRÍGUEZ et al., 2007).

Primatas arborícolas apresentam dificuldades de transitar em matrizes não

arbóreas com poucos e/ou isolados fragmentos arbóreos (DIXO et al., 2009). Em

consequência disso, podem ficar isolados em seus fragmentos interrompendo o fluxo

gênico entre as populações (DIXO et al., 2009). Assim, o tamanho da área e a

permeabilidade da matriz são características muito importantes para as espécies de

primatas que habitam áreas fragmentadas e ainda mais para as que possuem uma dinâmica

de migração de juvenis para novas áreas (FAHRIG, 2007; CROUZEILLES et al., 2014).

As diferentes estratégias de forrageamento que os primatas possuem é um dos

fatores que influencia na relevância das características da paisagem para a ocorrência

desse grupo em ambientes alterados (ARROYO-RODRÍGUEZ; MANDUJANO, 2009).

Comportamentos mais flexíveis, como dietas mais generalistas (plantas cultivadas ou

exóticas), possibilitam ao primata uma maior tolerância à fragmentação e propiciam

também sua ocorrência em uma maior extensão de ocorrência (HARCOURT et al., 2002;

NOWAK; LEE, 2013).

No Brasil, muitas das espécies de primatas estão ameaçadas por ocorrerem em

pequenos fragmentos envoltos por matrizes não arbóreas. Inserem-se neste contexto os

primatas que habitam a Mata Atlântica e a Caatinga, biomas com longo histórico de

ocupação humana e alteração da paisagem (LEAL et al., 2005; RIBEIRO et al., 2009).

Por estarem inseridos em ambientes altamente fragmentados, envoltos por matrizes como

pastos, áreas urbanas e pecuária, os primatas tornam-se mais vulneráveis aos mais

4

diferentes tipos de ameaças, como o atropelamento por veículos e a predação por animais

domésticos (FLESHER et al., 2015). Essa maior vulnerabilidade torna algumas

características da paisagem importantes fatores para a ocorrência e persistência de

primatas em ambientes altamente alterados, como um maior tamanho da área, um menor

isolamento, fragmentos mais regulares e com maior complexidade da borda, além de uma

qualidade de matriz que propicie fontes secundárias de recursos e a movimentação dos

primatas através dela (MICHALSKI; PERES, 2005; PINTO et al., 2006; THORNTON et

al., 2011; BOYLE et al., 2013; SILVA et al., 2015).

A área e o isolamento, por exemplo, são fatores importantes para a ocorrência de

Callicebus nigrifrons (Spix, 1823) e Sapajus nigritus (Goldfuss, 1809), em

remanescentes de Mata Atlântica em Minas Gerais, no sudeste do Brasil (SILVA et al.,

2015). Na Amazônia foi visto também um efeito positivo da área e negativo do isolamento

para a riqueza de seis espécies de primatas em fragmentos (BOYLE; SMITH, 2010). Já

Flesher et al. (2015) apontou que a caça é uma das principais ameaças para S.

xanthosternos, por possuir maior tamanho corporal do que as outras duas espécies e assim

ser mais atrativo para os caçadores.

Estratégias alimentares mais generalistas facilitam a persistência de primatas em

ambientes fragmentados, como foi encontrado para as espécies de grupos mais

generalistas de primatas, Sapajus xanthosternos (Wied-Neuwied, 1826), Callicebus

melanochir (Wied-Neuwied, 1820) e Callithrix sp. em áreas agroflorestais e de floresta

no sul da Bahia (FLESHER et al., 2015). Em razão dessas espécies conseguirem se

alimentar de recursos da matriz e deslocarem-se entre fragmentos, elas possuem a

capacidade de habitar áreas fragmentadas (FLESHER et al., 2015). Esse argumento é

confirmado por Boyle e Smith (2010), que estudaram seis espécies de primatas em

fragmentos de floresta Amazônica no Brasil, e encontraram que a predominância de frutas

na dieta é um importante indicador da presença de primatas em fragmentos, além do

tamanho de sua área de vida e isolamento.

No Nordeste do Brasil há cinco espécies de primatas ameaçadas de extinção, das

quais três ocorrem na região ao sul do Rio São Francisco. Na Mata Atlântica dessa região

ocorre a espécie endêmica Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999) e na área

de Caatinga, adjacente de Mata Atlântica, ocorre a espécie endêmica Callicebus

barbarabrownae Hershkovitz (1990). Em uma área mais extensa de Caatinga e também

de Mata Atlântica ocorre a espécie Sapajus xanthosternos, que tem mais registros de

ocorrência nesse último bioma (PRINTES et al., 2011; CANALE et al., 2013). Por

5

habitarem ambientes muito degradados, as três espécies de primatas encontram-se em

perigo de extinção, como será detalhado melhor a seguir.

Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990)

A espécie Callicebus barbarabrownae (guigó, guigó-da-Caatinga, sauá-loiro e

pangola) (Figura 1) é um primata predominantemente frugívoro que se alimenta também

de folhas e pequenos invertebrados (VEIGA et al., 2008b). Seu peso e comprimento

médios é de 1 kg e de 80 cm, respectivamente (VEIGA et al., 2008b). É um primata da

família Pitheciidae, endêmico da Caatinga e que se distribui da Bacia hidrográfica do Rio

Paraguaçu até a margem sul do Rio São Francisco (VEIGA et al., 2008b). Essa espécie

possui uma estrutura social monogâmica de dois a cinco indivíduos (PRINTES et al.,

2007).

De acordo com a International Union for Conservation of Nature and Natural

Resources (IUCN) e com o Ministério do Meio Ambiente (MMA), C. barbarabrownae é

classificada como “Criticamente em perigo” por ter uma pequena população total

distribuída em pequenas subpopulações em áreas em que há o contínuo declínio de seu

habitat natural (VEIGA et al., 2008b; IUCN, 2015; BRASIL, 2014). Além de estar

”Criticamente em perigo”, essa espécie tem uma preferência por ambientes com

vegetação mais madura e conservada, o que restringe ainda mais sua área de ocorrência

já bastante alterada (PRINTES, 2007). Somando-se a esse cenário há ainda as mudanças

Figura 1 - Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990). Fotografia: Russell A.

Mittermeier.

6

climáticas, como mais um fator de ameaça à persistência desse primata. Uma modelagem

sobre mudanças climáticas desenvolvida no estudo de Joner et al. (in prep.) aponta C.

barbarabrownae como uma das espécies com grandes chances de extinção nos próximos

100 anos, devido às mudanças climáticas. Por esse motivo, as mudanças climáticas deve

ser mais um critério em estratégias de conservação dessa espécie de primata.

Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999)

A espécie Callicebus coimbrai (Figura 2), conhecida popularmente como guigó

ou guigó-de-Coimbra-Filho, é um primata frugívoro da família Pitheciidae

(KOBAYASHI; LANGGUTH, 1999; BAIÃO et al., 2015). Os machos pesam cerca de 1

kg e têm 85 cm de comprimento e possuem estruturas sociais monogâmicas com dois a

sete indivíduos (CHAGAS; FERRARI, 2010). Habita áreas de Mata Atlântica entre o

recôncavo baiano e a margem sul do Rio São Francisco, nos estados de Sergipe e da Bahia

(VEIGA et al., 2008a).

É uma espécie encontrada frequentemente em fragmentos pequenos (< 50 ha) e

tem uma área de vida entre 9,8 a 13,5 hectares (SOUZA-ALVES et al., 2013;

JERUSALINSKY, 2013). Durante alguns meses da estação seca, em que as frutas são

mais escassas, essa espécie modifica sua preferência por uma dieta frugívora para uma

predominantemente folívora, composta por lianas (SOUZA-ALVES et al., 2011;

FERRARI et al., 2013).

Segundo a classificação da IUCN (2015) de Brasil (2016), C. coimbrai está “Em

perigo”, em razão de ter uma pequena população em declínio, com aproximadamente

2.000 indivíduos maduros, distribuídos em pequenos fragmentos de Mata Atlântica

(VEIGA et al., 2008a; JERUSALINSKY, 2013; BRASIL, 2014). Essa espécie também é

ameaçada pelo efeito de borda, ocasionado pela fragmentação e pela extração seletiva em

pequena escala é também outro fator que contribui para o declínio das populações dessa

espécie de primata (VEIGA et al., 2008a).

7

Sapajus xanthosternos Wied-Neuwied (1826)

A espécie Sapajus xanthosternos (Figura 3), macaco-prego-do–peito-amarelo,

que se distribui ao sul Rio São Francisco à fronteira entre o sul da Bahia e Minas Gerais,

possui entre 1,3 e 4,8 kg e mede em média 88 cm (CANALE et al., 2013). É uma espécie

da família Cebidae, reconhecida pela IUCN (KIERULFF et al., 2015) como

“Criticamente em perigo” e pelo MMA como “Em Perigo” devido à pequena população

em declínio (menos de 2.500 indivíduos maduros), à pressão de caça, e o alto grau de

degradação e fragmentação de seu habitat (IUCN, 2015; KIERULFF et al., 2015;;

BRASIL, 2014).

Sapajus xanthosternos apresenta a capacidade de habitar uma variedade de

ambientes, como florestas (primárias e secundárias), seringais e cacauais, mas prefere

áreas de floresta madura (CANALE et al., 2013). Essa espécie possui uma dinâmica de

migração dos indivíduos jovens adultos e por isso precisa de áreas maiores que 400 ha e

com fragmentos próximos para seus grupos sociais poligâmicos, com 9 a 27 indivíduos,

possam persistir em ambientes fragmentados (CANALE et al. 2013). É uma espécie com

dieta ampla, incluindo frutas a pequenos lagartos, e que tem um papel importante na

dispersão de sementes, alimentando-se inclusive de espécies vegetais invasoras e de

espécies provenientes de plantações, como cana-de-açúcar e cacau (CANALE et al.,

2013). O maior tamanho de grupo e de corpo aumentam o tamanho da área que esses

primatas precisam para ocorrer. Em ambientes fragmentados o uso da paisagem por

Figura 1 - Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999). Fotografia:

Eduardo Lacerda.

8

Sapajus xanthosternos é facilitada porque esses primatas possuem uma dieta mais diversa

que as outras duas espécies de Callicebus, incluindo cultivares na alimentação, além da

sua capacidade de transitar entre fragmentos próximos.

Figura 2 - Macho adulto de Sapajus xanthosternos Wied-Neuwied (1826). Fotografia:

Luciano Candisani.

Cada uma dessas três espécies de primatas, S. xanthosternos, C. coimbrai e C.

barbarabrownae, possui características próprias que determinam o modo como elas

utilizam o ambiente. Portanto, como são espécies ameaçadas de extinção, o

desenvolvimento de estudos sobre o seu uso da estrutura espacial dentro desses ambientes

degradados e fragmentados são essenciais para que ações como as realizadas pelo Plano

de Ação Nacional para a Conservação dos Primatas do Nordeste (PAN PriNE) possam

ter êxito em evitar seu desaparecimento.

Neste cenário, o presente estudo tem o objetivo de caracterizar e comparar os

fragmentos de ocorrência e da extensão de ocorrência de Callicebus barbarabrownae,

Callicebus coimbrai e Sapajus xanthosternos.

Este trabalho possui como objetivos específicos de a) caracterizar os fragmentos

florestais com ocorrência comprovada de cada espécie. Em seguida, objetiva-se b)

comparar os fragmentos com ocorrência com todos os fragmentos da extensão de

ocorrência de cada espécie; c) comparar os fragmentos florestais de ocorrência das três

espécies entre si, considerando as diferenças inerentes a cada espécie e a cada bioma.

Desta maneira as hipóteses investigadas nesse estudo são:

9

I. As três espécies ocorrem em fragmentos com uma maior área, uma maior

regularidade da forma, bordas mais complexas e menor isolamento que os demais

fragmentos florestais sem registro de ocorrência de suas respectivas áreas de distribuição.

II. C. barbarabrownae e C. coimbrai habitam áreas menores, mais regulares,

menos isoladas e com bordas menos complexas se comparado com S. xanthosternos

III. S. xanthosternos habita fragmentos florestais preferencialmente maiores,

menos regulares, mais isoladas e com bordas mais complexas que os outros dois primatas.

Materiais e métodos

Área de estudo

A área de estudo foi definida a partir da extensão de ocorrência dos pontos de

ocorrência confirmada das três espécies de primatas, C. barbarabrownae, C. coimbrai e

S. xanthosternos, e abrange os biomas Mata Atlântica e Caatinga (10° 33.477'S – 16°

20.998'S; 36° 38.991'O – 44° 2.812'O) (Figura 4). Sua localização se estende do sul do

Rio São Francisco até ao norte do Estado de Minas Gerais.

A Mata Atlântica é uma floresta tropical úmida, hotspot de biodiversidade

(BROOKS et al., 2002) que atualmente possui cerca de 11,7% de sua área original coberta

por remanescentes (RIBEIRO et al., 2009). Esse bioma é composto predominantemente

por floresta, mas também é composto por mangue e restinga e está altamente

fragmentado, com 80% dos fragmentos com áreas menores que 50 ha (RIBEIRO et al.,

2009). Na Mata Atlântica ocorre a espécie endêmica de primata C. coimbrai que está

ameaçada de extinção. Outra espécie de primata ameaçada de extinção que também é

encontrada nesse bioma é S. xanthosternos, que tem 89% de seus fragmentos com

ocorrência, analisados no presente estudo, localizados nesse bioma.

A Caatinga é uma floresta sazonal seca que ocorre na região semi-árida do Brasil,

conhecida pelo período de estiagem severo (ALBUQUERQUE et al., 2012). Também

bastante alterada pela atividade antrópica, tem uma grande parte de sua área fragmentada

pela agricultura, pecuária e estradas (CASTELLETTI et al., 2004). Na Caatinga ocorre a

espécie endêmica de primata ameaçado de extinção C. barbarabrownae. Além dessa

espécie, ocorre também S. xanthosternos que possui 11% de seus fragmentos com

ocorrência confirmada, analisados no presente estudo, localizados nesse bioma.

10

Figura 3 - Área de estudo localizada entre o norte do estado de Minas Gerais e o norte do estado

da Bahia e Sergipe, abrangendo parte dos biomas Mata Atlântica e Caatinga, Brasil. Os polígonos

indicam a extensão de ocorrência de cada uma das espécies de primatas: C. barbarabrownae

(polígono rosa), C. coimbrai (polígono azul) e S. xanthosternos (polígono laranja). O bioma Mata

Atlântica está representado pela cor verde e o bioma Caatinga pela cor amarela.

Registros de ocorrência

Os registros de ocorrência das três espécies de primatas foram obtidos por meio

do levantamento bibliográfico de teses, dissertações e artigos publicados entre 2000 e

2016. A busca foi realizada através dos indexadores Web of Science, Scielo e Google

scholar utilizando como palavras-chave os binômios latinos das espécies e seus

respectivos gêneros. Na revista Neotropical Primates a pesquisa foi realizada através da

revisão de todos os volumes da revista entre 2000 a 2016 para a verificação da presença

de artigos relacionados às três espécies. Na pesquisa sobre S. xanthosternos foi feita a

busca pelo seu nome antigo, Cebus xanthosternos, e pelo seu nome atual, Sapajus

xanthosternos. Até o ano de 2012 o gênero Cebus era considerado um único gênero da

família Cebidae, mas com as análises genéticas de Alfaro et al. (2012) e diferenças

morfológicas já identificadas anteriormente dentro do gênero Cebus (SILVA JR., 2001),

o gênero foi dividido em dois: Cebus (sem tufo) e Sapajus (com tufo). Desta forma, Cebus

xanthosternos por ter a característica do novo gênero (Sapajus) teve seu nome modificado

para Sapajus xanthosternos (ALFARO et al., 2012).

11

Foram considerados apenas registros de presença obtidos por observação direta,

coleta ou vocalização para utilizar apenas dados com maior confiabilidade. Foram

pesquisados artigos a partir do ano 2000 e considerados dados de ocorrência que tivessem

menos de 50 anos para evitar registros que poderiam não ser mais válidos (extinção local),

como por exemplo registros de museus do início do século. Como resultado desta

metodologia, o dado mais antigo foi obtido em 1991, que foi da espécie S. xanthosternos

(PRADO et al., 2002).

Após o levantamento dos registros de ocorrência, foi feita a verificação de todos

os pontos de presença por meio da sobreposição desses pontos sobre imagens recentes de

satélite, disponíveis no software Google Earth ®. Ao realizar a validação foram excluídos

pontos de ocorrência em que os fragmentos não existiam; pontos de ocorrência com

coordenadas erradas e; pontos que ocorreram em áreas de vegetação muito pequenas e

que na classificação da imagem não foram classificadas como vegetação e sim como

matriz (ver abaixo tópico da imagem).

Outra razão que levou à eliminação de registros de ocorrência, foram pontos que

ocorreram em fragmentos com área aumentada pela agregação de plantios arbóreos

próximos, que também foram classificados erroneamente como floresta. Em

consequência disso, essa agregação alterou a configuração original do fragmento e do seu

entorno. Essa classificação equivocada de áreas de plantio arbóreo como floresta,

provavelmente, aconteceu porque ambas são de porte arbóreo e por terem uma refletância

semelhante foram classificadas na mesma classe, floresta. A eliminação desses pontos de

ocorrência gera falsos negativos nos dados trabalhados, mas foi necessária para evitar a

análise de dados totalmente distorcidos.

Houve a transferência de 14 pontos de C. coimbrai em áreas de Caatinga para C.

barbarabrownae, por estarem na extensão de ocorrência desta espécie e por ambas

espécies ocorrerem em ambientes com diferentes amplitudes de altitude, clima e tipos

vegetacionais (JERUSALINSKY, 2013). Essa transferência de pontos de ocorrência foi

realizada porque tanto Jerusalinsky (2013) quanto Beltrão-Mendes (2010) e Santos Jr.

(2010) encontraram que entre as áreas de distribuição de C. barbarabrownae e C.

coimbrai há uma lacuna de 30 a 70 km, com base em registros de ocorrência de

observação direta ou registros de ocorrência dentro das distribuições propostas para cada

espécie. Jerusalinsky (2013) justifica que essa lacuna de ocorrência pode funcionar como

uma barreira ecológica que separa a disseminação das duas espécies. Ele também afirma

que a causa dessa separação é por essa lacuna ser uma área de transição entre os biomas

12

Mata Atlântica e Caatinga, e ter características climáticas e de vegetação distintas das

características das áreas de distribuição propostas para cada espécie.

Com base nesses critérios foram considerados neste estudo 157 pontos de

ocorrência para as três espécies, sendo 52 pontos para C. barbarabrownae, 64 para C.

coimbrai e 41 pontos para S. xanthosternos. Desse total, em três pontos foi observada

coexistência entre S. xanthosternos e C. barbarabrownae e cinco pontos de coexistência

entre S. xanthosternos e C. coimbrai. Não há nenhum registro de coocorrência entre C.

barbarabrownae e C. coimbrai.

Imagem de vegetação arbórea

Para a criação de uma imagem com os fragmentos de vegetação arbórea foram

utilizadas como base imagens disponibilizadas em Hansen et al. (2013). Tais imagens

referem-se à cobertura arbórea mundial do ano 2000 a partir do índice normalizado de

vegetação (NDVI), que permite diferenciar coberturas vegetais com maior acurácia

(KREMER; RUNNING, 1993). Em Hansen et al. (2013) cada pixel foi normalizado para

valores de 0 a 100. As imagens foram obtidas a partir de imagens de satélite Landsat 7 e

Landsat 8 OLI com resolução de 30m (HANSEN et al., 2013). As cenas utilizadas foram

00N_040 w, 00N_050 w, 10S_040 w e 10S_050 w, por englobarem juntas as

distribuições dos pontos de ocorrência das três espécies de primatas. Também foram

utilizadas imagens de perdas e ganhos de vegetação arbórea dos anos de 2000 a 2012

(ganho) e 2000 a 2014 (perda) (HANSEN et al., 2013).

Foi feito o mosaico com as quatro imagens de cobertura arbórea (NDVI) do ano

2000. Em seguida, o mosaico de vegetação para o ano 2000 (HANSEN et al., 2003) foi

subdividido por bioma (Caatinga e Mata Atlântica) usando como referência o bioma Mata

Atlântica (Mapa da Área de Aplicação da Lei nº 11.428, de 2006). Tal subdivisão foi

criada, pois os biomas Caatinga e Mata Atlântica possuem muitas diferenças de clima,

sazonalidade, estrutura e composição da vegetação, resultando em diferentes intervalos

de refletância, com a Mata Atlântica apresentando maiores valores de NDVI. Por esse

motivo, a subdivisão do mosaico por bioma minimiza a influência de um bioma sobre o

outro no momento da classificação.

Para cada imagem do NDVI separadamente por bioma, foi feita a classificação

não supervisionada por K-means com duas classes (vegetação e matriz), no programa

Envi 5.0 (EXELIS VISUAL INFORMATION SOLUTIONS, 2015). As imagens

13

classificadas de cada bioma foram unidas resultando em um único arquivo. Em seguida,

foi feito o recorte da área de trabalho para cada espécie utilizando como feição

delimitadora o polígono criado a partir da extensão de ocorrência dos pontos de

ocorrência de cada espécie (Figura 4). Como resultado, foram obtidas três imagens

classificadas, em vegetação e matriz, da cobertura florestal do ano 2000, referentes a

extensão de ocorrência de sua respectiva espécie.

Cada uma das três imagens classificadas foi somada à imagem de áreas de ganho

de 2000 até 2012 (gain) e em seguida foi subtraída das áreas de perda de vegetação

arbórea (loss) de 2000 até 2014, no software QGIS 2.10 (QGIS DEVELOPMENT

TEAM, 2016). Ao final desses procedimentos foi obtida a imagem classificada em

vegetação arbórea e matriz atualizada para 2014 para perda e 2012 para ganho, com 30

metros de resolução.

Validação da Classificação

Para validar as imagens classificadas de fragmentos de vegetação arbórea para

Caatinga e Mata Atlântica foram criados 1.000 pontos aleatórios na extensão de

ocorrência das três espécies. A validação foi feita verificando se cada ponto, que na

imagem classificada foi considerado fragmento arbóreo ou matriz, era igualmente

fragmento arbóreo ou matriz nas imagens do Google Earth ®. Para cada ponto, foi

observado o tipo de cobertura (vegetação ou matriz) de acordo com imagens de satélite

de alta resolução do software Google Earth ®. Foram consideradas apenas as imagens do

Google Earth ® dos anos mais recentes disponíveis e em alta resolução, ou seja, sem

nuvens e com boa resolução. Do total de pontos, 180 não foram validados pois não tinham

boas imagens disponíveis no Google Earth ®, resultando desta forma, em 820 pontos:

Mata Atlântica (503) e Caatinga (317). Após essa verificação foi elaborada a matriz de

confusão e calculado o índice Kappa (Tabela 1), pela fórmula a seguir (LANDIS E

KOCH, 1977):

𝐾𝑎𝑝𝑝𝑎 =𝑜𝑏𝑠𝑒𝑟𝑣𝑎𝑑𝑜 − 𝑒𝑠𝑝𝑒𝑟𝑎𝑑𝑜

1 − 𝑒𝑠𝑝𝑒𝑟𝑎𝑑𝑜

Obtivemos o índice Kappa para Mata Atlântica (Kappa = 0,58) e para Caatinga

(Kappa = 0,4), que são considerados valores moderados aceitáveis para trabalhos em

escala regional, visto que são iguais ou acima de 0,4 (LANDIS; KOCH, 1977; RIBEIRO

14

et al., 2009). Houve um total de 79,32% de acerto na Mata Atlântica e 79,81% na

Caatinga. Na Mata Atlântica a maior parte dos erros foi de omissão (pontos de vegetação

arbórea que não foram classificados como tal) ao passo que na Caatinga a maioria dos

erros foram de comissão (áreas sem vegetação arbórea classificadas como tal). Os erros

de omissão na maioria dos casos ocorreram em fragmentos de pequeno tamanho (<10 ha).

Decidimos excluir os fragmentos menores de 3 ha, já que eles foram identificados

de difícil classificação por serem muito pequenos, o que ocasionou em alguns casos em

áreas sub representadas pela classificação ou que não foram representadas nem como

matriz nem como vegetação na classificação (RIBEIRO et al., 2009; DANTAS, 2016). A

exclusão dos fragmentos menores que 3 ha também pode influir na análise dos dados por

eliminar uma parcela do universo de áreas ocupadas efetivamente por essas espécies, mas

deve-se destacar que o número de fragmentos com ocorrência eliminados foi no máximo

cinco fragmentos menores que 3 ha para cada espécie.

Essas exclusões de pontos de ocorrência podem enviesar as análises das

características encontradas para os fragmentos com ocorrência. Por esse motivo foi

decidido comparar os fragmentos com ocorrência efetiva contra todos os fragmentos da

extensão de ocorrência acima de 3ha para cada espécie de primata e assim tornar as

análises sobre os dados mais robustas e confiáveis.

Tabela 1. Matriz de confusão da imagem de cobertura arbórea do bioma Mata

Atlântica e Caatinga, com os valores de frequência observados da imagem classificada e

das Imagens de satélite do Google Earth ®.

15

Fragmentos com ocorrência e fragmentos da extensão de ocorrência

Foram considerados fragmentos com ocorrência comprovada aqueles obtidos

através da sobreposição dos pontos de ocorrência de cada espécie sobre a imagem

classificada de vegetação arbórea e posterior extração dos fragmentos selecionados em

uma nova camada. Não se pôde ter certeza da ausência das espécies nos demais

fragmentos sem registro de ocorrência, visto que para C. barbarabrownae e S.

xanthosternos não há levantamento de campo extensivo em toda sua extensão de

ocorrência como foi feito para C. coimbrai (PRINTES, 2007; PRINTES et al., 2011;

JERUSALINSKY, 2013).

Como citado anteriormente, foi utilizado limite de fragmentos com área igual ou

superior a três hectares tanto para os fragmentos com registro de ocorrência como para os

sem registro de ocorrência. Dessa maneira, foram eliminados dos fragmentos de

ocorrência seis fragmentos de C. barbarabrownae, dois fragmentos de C. coimbrai, e um

fragmento de S. xanthosternos.

O número de fragmentos com ocorrência não foi igual aos dos pontos de

ocorrência porque alguns pontos caíram em um mesmo fragmento. Em muitos casos isso

aconteceu porque na escala de trabalho utilizada alguns fragmentos próximos foram

agrupados como um só, como foi o caso do maior fragmento de S. xanthosternos que

abrangeu 20 pontos de ocorrência. Desta forma, foram considerados 50 fragmentos com

ocorrência de C. barbarabrownae, 55 fragmentos com ocorrência de C. coimbrai e 18 de

S. xanthosternos. Quanto ao número total de fragmentos da extensão de ocorrência de

cada espécie com área igual ou acima de três hectares foram: 13.947 fragmentos na

paisagem de C. coimbrai, 52.208 fragmentos na paisagem de C. barbarabrownae e

137.813 fragmentos na paisagem de S. xanthosternos.

Métricas

Para obter as características de forma e isolamento de todos os fragmentos da

extensão de ocorrência de cada espécie, com ou sem ocorrência confirmada, foram

calculadas métricas da paisagem. Foram calculadas as métricas de área (Area), relação

perímetro/área (Paratio), complexidade da borda (Frac_dim), perímetro (Perim), forma

(shape), distância para o vizinho mais próximo (NND), área do vizinho mais próximo

(NND_area) e proximidade (Prox) (Tabela 2). Para o cálculo de proximidade, foram

16

utilizados os fragmentos de ocorrência que possuíam todos os seus fragmentos vizinhos

dentro do alcance de 1.000 metros, por isso alguns fragmentos das extremidades da

extensão de ocorrência foram desconsiderados para essa análise, por ela incluir a área dos

fragmentos da vizinhança em seu índice. Essa distância de 1.000 metros é considerada

limite para o deslocamento das três espécies se locomoverem entre manchas, de acordo

com o valor de deslocamento diário encontrado para algumas das espécies aqui estudadas,

que é próxima de 1.000 m (SANTANA, 2012; JERUSALINSKY, 2013; SOUZA-

ALVES, 2013). Além disso, a visualização do fragmento vizinho é um importante fator

para o deslocamento desses primatas entre fragmentos, dessa forma fragmentos que se

localizam muito distantes possuem uma baixa probabilidade de serem alcançados por

essas espécies de primatas (SOUZA-ALVES, 2013). As métricas foram calculadas

através da extensão V-LATE (LANG; TIEDE, 2003) que utiliza métricas da paisagem

geradas no programa Fragstats (MCGARIGAL; MARKS, 1995).

As métricas de isolamento foram calculadas apenas para os fragmentos com

ocorrência confirmada das três espécies, com exceção de distância para o vizinho mais

próximo e área do vizinho mais próximo que foram calculadas para todos os fragmentos

da extensão de ocorrência apenas de C. coimbrai. Essa espécie foi a que apresentou

paisagem com menor número de fragmentos no total, sendo a única capaz de ser calculada

devido à baixa capacidade de processamento dos computadores disponíveis para realizar

este estudo. Dessa forma, as demais características de isolamento só foram comparadas

entre os fragmentos com registro de ocorrência entre as três espécies.

Tabela 2. Métricas de forma e isolamento utilizadas no presente estudo.

Métricas de forma

Nome Código Descrição

Área Area Área de cada fragmento (m²).

Perímetro/área Paratio

Razão entre o perímetro e a área de cada

fragmento (m/m²). Desta forma, quanto menor

seu valor, menor a quantidade de perímetro

relativamente à área do fragmento, ou seja,

maior a área efetiva, e assim menos suscetível ao

efeito de borda ele será.

17

Complexidade

da borda Frac_dim

Avalia se o fragmento (ij) apresenta borda

simples (valores próximos a 1) ou se apresenta

uma borda complexa (valores próximos a 2). É

descrita pela seguinte equação:

𝐹𝑟𝑎𝑐_𝑑𝑖𝑚 =2 ln(.25𝑃𝑖𝑗)

ln 𝑎𝑖𝑗,

em que “P” é o perímetro, “a” é a área.

Perímetro Perim Perímetro de cada fragmento (m).

Forma Shape

Razão do perímetro do fragmento pela raiz

quadrada da área, ajustado por uma constante

(0.25) a um padrão quadrado:

𝑆ℎ𝑎𝑝𝑒 = . 25𝑃𝑖𝑗

√𝑎𝑖𝑗

em que “a” é a área e “P” é a distância da

mancha focal (ij). Dessa forma, o shape é mais

regular ou quadrado, quando seu valor é igual a

um. Quanto maior o seu valor, mais irregular

será a forma do fragmento.

Métricas de isolamento

Distância para

o vizinho mais

próximo

NND

Grau de isolamento de cada mancha através

da menor distância (m), em linha reta, entre a

mancha focal e seu vizinho mais próximo.

Área do

vizinho mais

próximo

NND_area Área (m²) do vizinho mais próximo do

fragmento alvo.

Proximidade Prox

Grau de isolamento de cada fragmento

obtido a partir da distância e da área de todos os

fragmentos de sua vizinhança.

𝑃𝑟𝑜𝑥 = ∑𝑎𝑖𝑗𝑠

ℎ²𝑖𝑗𝑠

𝑛

𝑠=1

,

18

em que “a” é a área e “h²” é a distância da

mancha focal para os fragmentos vizinhos (ij)

dentro da área de alcance do organismo (neste

estudo definido como 1 km – ver texto). Quanto

maior for o valor da proximidade mais área de

fragmentos há na vizinhança do fragmento e/ou

mais próximos esses fragmentos estão da

mancha focal.

Análises estatísticas

Antes de iniciar as análises estatísticas para comparação de forma de fragmentos,

foi realizada uma Análise de Componentes Principais (PCA) para identificar as

correlações entre as métricas usadas e assim definir o melhor conjunto de variáveis para

a continuidade das análises. Para confirmar as correlações entre as métricas foi calculado

o Coeficiente de Correlação de Spearman (ρ).

A caracterização geral dos fragmentos com ocorrência e dos fragmentos de toda a

extensão de ocorrência de cada espécie, foi obtida através do cálculo das seguintes

medidas descritivas das métricas da paisagem, calculadas para cada espécie: mínimo,

máximo, mediana, média e desvio padrão.

As métricas não apresentaram distribuição normal, e por esta razão foram

utilizadas análises estatísticas não paramétricas para as três espécies. Para comparar

variáveis dos fragmentos com ocorrência dos primatas com os fragmentos de sua extensão

de ocorrência, foi realizada uma análise de Monte Carlo (MANLY, 2006) no programa R

(R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011). No total, foram desenvolvidas 10.000

aleatorizações para cada métrica analisada e calculada a mediana, criando uma

distribuição nula. Para cada espécie, as aleatorizações seguiram o número de fragmentos

com ocorrência. Desta forma, para C. coimbrai foram sorteados 55 fragmentos, 9.999

vezes, enquanto para C. barbarabrownae foram sorteados 50 fragmentos e para S.

xanthosternos foram sorteados 18 fragmentos. Para cada métrica, a mediana dos

fragmentos com ocorrência foi comparada com a distribuição nula, com dois possíveis

resultados: a mediana não difere da distribuição nula, ou seja, os fragmentos com

ocorrência não diferem de todos os fragmentos da paisagem para aquela métrica; ou a

mediana é diferente da distribuição nula, podendo ser maior ou menor em relação à todos

os fragmentos da paisagem para aquela métrica.

19

Para testar se as variáveis de forma e isolamento eram boas para predizer a

presença de cada uma das três espécies de primatas em manchas florestais foram criados

modelos logísticos stepwise no programa R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011).

Nesses modelos logísticos a variável dependente foi a presença (1) ou ausência (0), essa

última composta por todos os fragmentos sem ocorrência da extensão de ocorrência de

cada espécie. Os modelos iniciais foram elaborados com as variáveis área,

perímetro/área, e complexidade da borda para as três espécies, e para C. coimbrai além

dessas três variáveis foram utilizadas as métricas de distância para o vizinho mais

próximo, área do vizinho mais próximo e proximidade. Os melhores modelos foram

escolhidos com base nos menores valores de AIC e uma menor quantidade de variáveis.

Características dos fragmentos com ocorrência também foram comparadas entre

as três espécies analisadas. Cada métrica dos fragmentos com ocorrência das três espécies

foi comparado entre si através do teste Kruskal-Wallis (K-W) no software Systat 12.0

(WILKINSON, 1998). Quando esse teste indicou a existência de diferenças entre as três

espécies foi realizado o teste Mann-Whitney (U) par a par para identificar quais espécies

eram diferentes entre si, também no software Systat.

Resultados

As variáveis área, forma e perímetro estão relacionadas entre si, como foi

observado na análise de PCA feita sobre todas as caraterísticas medidas dos fragmentos

com ocorrência (Figura 5). Isso ocorreu para as três espécies. Observou-se que o primeiro

eixo da PCA, para C. barbarabrownae, explicou 64,6% da variância; para C. coimbrai,

explicou 62,7%; e para S. xanthosternos explicou 43,3% da variância (Figura 5). Esse

eixo é explicado mais pelas variáveis de área, forma e perímetro para as três espécies.

Portanto, foi decidido escolher só uma das três métricas que mais explicaram o primeiro

eixo. Como a métrica de área é uma das mais universais (ARRHENIUS, 1921), decidiu-

se por ser ela a que representaria esse grupo de métricas.

O segundo eixo da PCA foi explicado principalmente por perímetro/área e

complexidade da borda e explicou para C. barbarabrownae 22,9% da variância, para C.

coimbrai explicou 20,51% da variância e para S. xanthosternos explicou 33,3% da

variância. Embora perímetro/área e complexidade de borda explicaram mais o segundo

eixo, essas duas variáveis não são fortemente correlacionadas, como pode ser visto

através do coeficiente de correlação de Spearman (ρ) para essas duas métricas: C.

20

barbarabrownae (ρ = -0,008), C. coimbrai (ρ = -0,001) e S. xanthosternos (ρ = -0,410),

desta forma, as duas foram mantidas.

A PCA para S. xanthosternos apresentou um terceiro eixo que explicou 21,5% da

variância, que teve a forma como variável mais explicativa. Apesar disso, foi decidido

não se trabalhar com a forma (shape) só para a espécie S. xanthosternos, porque essa

variável é altamente correlacionada com a área (ρ = 0,955). Assim, as variáveis de forma

que foram trabalhadas para as três espécies foram área, perímetro/área, complexidade da

borda, além das variáveis de isolamento de distância para o vizinho mais próximo e

proximidade.

21

Figura 5. Relação das métricas com os eixos de análises de componentes principais (PCA) realizadas sobre os fragmentos com ocorrência das espécies: a) C.

barbarabrownae, b) C. coimbrai e c) S. xanthosternos. Códigos das variáveis na tabela 2.

a) C. barbarabrownae b) C. coimbrai c) S. xanthosternos

22

De todos os 123 fragmentos com ocorrência das três espécies somados, 74 foram

localizados na Mata Atlântica e 49 na Caatinga (Figura 6). Na Mata Atlântica foram

localizados 54 fragmentos com ocorrência de C. coimbrai, cinco de C. barbarabrownae

(áreas de Mata Atlântica na Chapada Diamantina) e 15 de S. xanthosternos. Já na

Caatinga foram localizados 45 fragmentos de C. barbarabrownae e três fragmentos de S.

xanthosternos (Figura 6).

Figura 6. Mapa dos fragmentos de ocorrência confirmada trabalhados nesse estudo das

espécies C. barbarabrownae (50 fragmentos, amarelo), C. coimbrai (55 fragmentos,

vermelho), S. xanthosternos (18 fragmentos, azul), C. barbarabrownae x S. xanthosternos

(1 fragmento, roxo) e C. coimbrai x S. xanthosternos (5 fragmentos, verde). O bioma Mata

Atlântica está representado pela cor verde e o bioma Caatinga pela cor amarela. Nesta

escala, apenas os fragmentos grandes são bem visualizados.

23

Caracterização geral dos fragmentos com ocorrência confirmada

Callicebus barbarabrownae teve 50 fragmentos com ocorrência confirmada e

uma extensão de ocorrência de 139.356,293 km², com mediana da área dos fragmentos

de 1.57 km² e valor máximo de 3.744,57 km² (Figura 8a; Tabela 3). A área total de

ocupação confirmada de C. barbarabrownae foi 9.158,20 km² e correspondeu a 23% da

área dos 52.208 fragmentos de sua área de extensão de ocorrência. Observa-se que o

maior fragmento equivaleu a 41% da soma da área de ocupação confirmada. Fragmentos

com ocorrência confirmada de C. barbarabrownae tiveram uma relação perímetro/área

de mediana de 0,01 e valor máximo de 0,046 (Figura 8b; Tabela 3). A complexidade da

borda teve mediana de 1,37 e valor máximo de 1,45 (Figura 8c; Tabela 3).

Os fragmentos com ocorrência confirmada do C. barbarabrownae encontraram-

se bastante isolados de outros fragmentos de vegetação, com a mediana da distância para

o vizinho mais próximo (NND) de 12.516,89 m e valor máximo de 94.545,01 m (Figura

8d; Tabela 3). Dos 50 fragmentos apenas cinco (15%) tiveram vizinhos mais próximos

com distâncias iguais ou menores que 1.000 metros. Os fragmentos vizinhos mais

próximos tiveram a mediana de área (NND_area) de 1,99 km² e valor máximo de

2.776,13 km² (Figura 8e; Tabela 3). Os fragmentos vizinhos mais próximos que se

encontram a 1.000 m dos fragmentos com ocorrência tiveram a mediana da área de 140,47

km². A proximidade (Prox), outra métrica de isolamento, sumariza as distâncias e as

respectivas áreas de todos os fragmentos próximos dentro de um raio de 1.000 m,

previamente definido, representando de maneira mais global o isolamento medido de cada

mancha que a métrica de distância para o vizinho mais próximo. A mediana da

proximidade foi 0,001 e o valor máximo foi de 38.766,85 (Figura 8f; Tabela 3). Esse

valor de mediana 0,001 foi encontrado porque apenas cinco (15%) dos fragmentos

estavam dentro do raio de 1.000 m estipulado, portanto a maioria dos fragmentos estão a

uma distância maior do que a considerada alcançável por essa espécie de primata. Um

exemplo de fragmento de ocorrência de C. barbarabrownae que possui grande tamanho

de área (50.215,26 ha), baixa razão perímetro/área (0,003), complexidade de borda

mediana (1,424) e pequena distância para o vizinho mais próximo (158,725 m) e uma alta

proximidade (38.766,847) é o fragmento (Figura 7) do ponto de ocorrência Faz.

Corcovado I (Nº 27; Apêndice B).

24

Figura 7. Ponto de ocorrência Faz. Corcovado I (Nº 27; Apêndice B) de ocorrência de C.

barbarabrownae. Fragmento com boas características para a ocorrência da espécie, como grande

tamanho de área (50.215,26 ha), baixa razão perímetro/área (0,003), complexidade de borda

(1,424), pequena distância para o vizinho mais próximo (158,725 m) e proximidade (38.766,85).

25

Figura 8. Distribuições de frequência das métricas calculadas para 50 fragmentos com

ocorrência confirmada de C. barbarabrownae. A área em m² (a) em escala logarítmica,

Perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho mais próximo

em metros (d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala logarítmica e proximidade

(f) adimensional. As setas em vermelho indicam o local da mediana de cada métrica. Códigos

das métricas na tabela 2.

C. coimbrai teve 55 fragmentos com ocorrência confirmada com a mediana de

área de 4,12 km² e maior valor de 3.080,68 km² em uma extensão de ocorrência de

21.693,6 km², (Figura 9a; Tabela 3). A área de ocupação total foi 9.158,20 km² e

correspondeu a 54% das áreas dos 13.947 fragmentos de sua extensão de ocorrência.

Observa-se que o maior fragmento equivale a 69% da área de ocupação. Essa é a maior

proporção entre a área do maior fragmento e a área de ocupação entre as três espécies

estudadas. A área de ocupação teve a razão perímetro/área a mediana de 0,009 e o valor

máximo de 0,041 (Figura 9b; Tabela 3). A complexidade de borda dos fragmentos com

ocorrência teve a mediana de 1,40 e o valor máximo de 1,47 (Figura 9c; Tabela 3).

26

A distância para o fragmento mais próximo teve a mediana de 901,24 m e o valor

máximo de 24.280,36 m (Figura 9d; Tabela 3). Dos 55 fragmentos 50,9% deles possuem

fragmentos em seu entorno com distância igual ou menor que 1.000 m. Os fragmentos

vizinhos mais próximos tiveram a mediana de área de 11,05 km² e valor máximo de

3.080,68 km² (Figura 9e; Tabela 3). A mediana da proximidade foi 0,001 e o valor

máximo foi de 4.034.466,38 (Figura 9f; Tabela 3).


ocorrência confirmada de C. coimbrai. A área em m² (a) em escala logarítmica, Perímetro/área

em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho mais próximo em metros

(d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala logarítmica e proximidade (f)

adimensional. As setas em vermelho indicam o local da mediana de cada métrica. Códigos das

métricas na tabela 2.

Os 18 fragmentos com ocorrência confirmada de S. xanthosternos abrangeram

uma extensão de ocorrência de 323.239,716 km², com mediana de 17,54 km² e maior área

de 2.395 km² (Figura 10a; Tabela 3). O somatório das áreas com ocorrência confirmada

correspondeu a 23% da área total dos 137.813 fragmentos de sua extensão de ocorrência,

um total de 28.483,87 km². O maior fragmento equivaleu 84% da soma de suas áreas com

27

ocorrência confirmada. A relação de perímetro/área para os fragmentos com ocorrência

teve mediana de 0,006 e o valor máximo de 0,043 (Figura 10b; Tabela 3). A complexidade

da borda teve a mediana de 1,41 e o valor máximo de 1,46 (Figura 10c; Tabela 3).

A distância para o vizinho mais próximo dos fragmentos com ocorrência

confirmada para S. xanthosternos teve a mediana de 29.861,99 m e o máximo de

228.686,68 m (Figura 10d; Tabela 3). Os fragmentos com presença encontraram-se

bastante isolados de outros fragmentos visto que apenas três fragmentos (16%) dos

fragmentos com ocorrência confirmada tiveram a distância para o vizinho mais próximo

igual ou menor a 1.000 m. A mediana das áreas dos vizinhos mais próximos foi de

3.051,92 km² (Figura 10e; Tabela 3). A mediana das áreas dos três fragmentos vizinhos

que estavam dentro do raio de 1.000 m foi de 23.953,04 km². A outra medida de

isolamento, proximidade, mostrou que os fragmentos com ocorrência confirmada tiveram

a mediana de 0,001 e o valor máximo de 16.062.607,08 (Figura 10f; Tabela 3).


ocorrência confirmada de S. xanthosternos A área em m² (a) em escala logarítmica, perímetro/área

em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho mais próximo em metros (d),

área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala logarítmica e proximidade (f) adimensional.

As setas em vermelho indicam o local da mediana de cada métrica. Códigos das métricas na tabela

2.

28

Tabela 3. Estatísticas descritivas das métricas dos fragmentos com ocorrência confirmada das três espécies de primatas ameaçados no

nordeste brasileiro, que ocorrem ao sul do Rio São Francisco. Ver tabela 2 para códigos das métricas.

Mínimo Máximo Mediana Média Desvio padrão

Callicebus barbarabrownae (50 fragmentos com ocorrência confirmada)

Area (m²) 30.853,24 3.744.570.542,13 1.573.696,89 183.164.054,20 666.559.616,22

Paratio (m/m²) 0,002 0,046 0,01 0,012 0,009

Frac_dim 1,294 1,455 1,369 1,372 0,043

NND (m) 0,0001 94.545,01 12.516,89 18.146,38 14.564,25

NND_area (m²) 132.227,96 2.776.129.383,77 1.999.092,87 400.342.670,62 625.167.009,70

Prox (47 frag.) 0,0001 38.766,847 0,0001 1.249,014 6.301,860

Callicebus coimbrai (55 fragmentos com ocorrência confirmada)

Area (m²) 51.127,49 3.080.682.124,73 4.120.971,42 81.074.230,04 417.400.000

Paratio (m/m²) 0,003 0,041 0,009 0,011 0,007

Frac_dim 1,309 1,474 1,402 1,397 0,036

NND (m) 0,0001 24.280,36 901,24 2.870,53 3.202,51

NND_area (m²) 51.127,49 3.083.825.922 11.045.794,19 208.205.032,20 332.220.263,80

Prox (53 frag.) 0,0001 4.034.466,385 0,0001 80.929,756 553.636,710

Sapajus xanthosternos (18 fragmentos com ocorrência confirmada)

Area (m²) 30.504,99 23.950.000.00 17.543.869,43 1.582.000.00 5.629.000.00

Paratio (m/m²) 0,001 0,043 0,006 0,01 0,01

Frac_dim 1,31 1,461 1,412 1,404 0,039

NND (m) 38,616 228.686,682 29.861,99 53.479,31 53.261,57

NND_area (m²) 1.220.555,37 239.530.359.80 3.051.916.262,45 9.880.710.782,23 10.945.141.820,80

Prox (14 frag.) 0,0001 16.062.607,076 0,0001 1.156.346,265 4.290.426,869

29

Comparação das características dos fragmentos com ocorrência confirmada e os

fragmentos da extensão de ocorrência por espécie

Callicebus barbarabrownae

C. barbarabrownae ocorreu em geral em fragmentos pequenos (Tabela 3), mas os

fragmentos com ocorrência confirmada, ainda assim, são maiores que os fragmentos de

sua extensão de ocorrência (p= 0,0001; Figura 11a). Os fragmentos com ocorrência foram

maiores e possuem menor relação de perímetro/área (p= 0,0001; Figura 11). Embora

tenham perímetro/área menor, os fragmentos com ocorrência não apresentaram uma

complexidade da borda diferente, de modo significativo, das bordas dos fragmentos da

extensão de ocorrência para C. barbarabrownae (p= 0,842; Figura 11c).


50 fragmentos e comparação dessa frequência de medianas sorteadas com a mediana do conjunto

de fragmentos com ocorrência de C. barbarabrownae. Área em m² (a), perímetro/área em m/m²

(b), complexidade da borda (adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de

ocorrência de C. barbarabrownae. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse

ela é maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2.

30

Callicebus coimbrai

Embora C. coimbrai habite fragmentos em geral pequenos, a área dos fragmentos

com ocorrência confirmada foi maior que a área dos fragmentos de sua extensão de

ocorrência (p = 0,001; Figura 12a). Além disso, os fragmentos com ocorrência

confirmada tiveram uma menor proporção de perímetro/área que os fragmentos da

extensão de ocorrência (p = 0,001; Figura 12b). Apesar de os fragmentos com ocorrência

confirmada terem menor perímetro/área que os fragmentos em geral, as bordas dos

fragmentos com ocorrência confirmada possuíram a complexidade da borda maior que os

fragmentos de sua extensão de ocorrência (p = 0,035; Figura 12c), ou seja, tiveram bordas

mais irregulares. Um exemplo de fragmento (Figura 13) que possui boas característica

para a ocorrência desse primata é a localidade Usina Aliança (Nº 45; Apêndice C). Esse

fragmento possui boas características para a ocorrência da espécie, com um tamanho da

área capaz de manter uma população viável (Jerusalinsky, 2013) de 1.972,62 ha, uma

complexidade de forma mais regular (razão perímetro/área (0,006) e complexidade de

borda intermediária (1,392)), e com conectividade com a matriz (distância para o vizinho

mais próximo (248,816 m) e proximidade (142,243)).



de fragmentos com ocorrência de C. coimbrai. Área em m² (a), perímetro/área em m/m² (b),

complexidade da borda (adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de

ocorrência de C. coimbrai. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é

maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2.

Fre

quência

31

Figura 13. Ponto de ocorrência Usina Aliança (Nº 45; Apêndice C) de ocorrência de C. coimbrai.

Fragmento com boas características para a ocorrência da espécie, tamanho de área (1.972,62 ha),

razão perímetro/área (0,006), complexidade de borda (1,392), distância para o vizinho mais

próximo (248,816 m) e proximidade (142,243).

32

O isolamento dos fragmentos com ocorrência confirmada de C. coimbrai foi maior

que o dos fragmentos de sua extensão de ocorrência, visto que a distância para o vizinho

mais próximo dos fragmentos com ocorrência confirmada foi maior (p = 0,001; Figura

14a). Mesmo com essa maior distância para os fragmentos mais próximos, a área dos

fragmentos vizinhos foi maior que as áreas dos vizinhos mais próximos de sua extensão

de ocorrência (p = 0,001; Figura 14b). Esse resultado foi confirmado com a métrica de

proximidade (adimensional) que teve maiores valores para os fragmentos de ocorrência

que para a extensão de ocorrência desse primata, dentro de um raio de 1.000 metros (p =

0,001; Figura 14c). Desta forma, C. coimbrai habita fragmentos que tiveram vizinhos

com áreas maiores que os fragmentos de sua extensão de ocorrência (Figura 14c).



de fragmentos com ocorrência de C. coimbrai. Distância para o vizinho mais próximo em m (a),

área para o vizinho mais próximo em m² (b), proximidade (adimensional) (c) da espécie dos

fragmentos de sua extensão de ocorrência de C. coimbrai. As setas em vermelho indicam a

mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados.

Códigos das métricas na tabela 2.

Sapajus xanthosternos

S. xanthosternos habita áreas maiores que as áreas dos fragmentos com ocorrência

confirmada (p = 0,0001; Figura 15a). Esses fragmentos com ocorrência confirmada

possuíram uma menor proporção de perímetro/área que os fragmentos de sua extensão de

ocorrência (p = 0,0001;

33

Figura 15b). Apesar disso, a borda desses fragmentos foi mais complexa que as

bordas dos fragmentos da extensão de ocorrência (p = 0,0009; Figura 15c).

Figura 15 - Distribuições de frequência de medianas obtidas a partir de 9.999 sorteios de 18

fragmentos e comparação dessa frequência de medianas sorteadas com a mediana do conjunto de

fragmentos com ocorrência de S. xanthosternos. Área em m² (a), perímetro/área em m/m² (b),

complexidade da borda (adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de

ocorrência de S. xanthosternos. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse

ela é maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2.

Das três espécies de primatas, S. xanthosternos é a espécie que possui o maior

fragmento com registro com ocorrência, no qual é formado por uma área de floresta

intercaladas por cultivos agroflorestais de cacau, ao sul da Bahia, abrangendo 20 pontos

com ocorrência no total dessa espécie (CANALE et al., 2013). O fragmento Riacho filo

(Nº 39; Apêndice D) é um fragmento com ocorrência de S. xanthosternos. Esse fragmento

possui boas características para a ocorrência da espécie, apesar da área não manter uma

população a longo prazo (área de 1.582,004 há), ele possui uma complexidade de forma

regular ((razão perímetro/área (0,006) e complexidade de borda (1,392)), e uma alta

conectividade com a matriz (distância para o vizinho mais próximo (38,616 m) e

proximidade (16.062.607,076)), que compensar o tamanho da área.

34

Figura 16. Ponto de ocorrência Riacho Filo (Nº 39; Apêndice D) de ocorrência de S.

xanthosternos. Esse fragmento possui boas características para a ocorrência da espécie: tamanho

de área (1.582,004 ha), razão perímetro/área (0,006), complexidade de borda (1,391), pequena

distância para o vizinho mais próximo (38,617 m) e uma grande conectividade visto a

proximidade (16.062.607,076).

35

Determinantes de ocorrência

Nas três espécies de primatas analisadas as métricas de perímetro/área

(negativamente) e complexidade da borda (positivamente) mostraram-se mais

importantes para explicar a presença desses primatas nos fragmentos com ocorrência

confirmada que as demais métricas (Tabela 4). A área (positivamente) foi a terceira

variável que melhor explicou a presença de C. barbarabrownae e S. xanthosternos

(Tabela 4). Já C. coimbrai teve sua presença explicada pelas duas métricas de forma e

pelo o isolamento (positivamente), distância para o vizinho mais próximo e a área do

vizinho mais próximo. Mesmo que a análise de Monte Carlo tenha mostrado que os

fragmentos de C. coimbrai são maiores que os fragmentos de sua extensão de ocorrência,

essa característica do fragmento não explica a presença desse primata em fragmentos

florestais de modo significativo, (Figura 12; Tabela 3 e 4). Observando-se C. coimbrai é

a única das três espécies a ter métrica de vizinho mais próximo calculada para todos os

fragmentos de sua extensão de ocorrência (Apêndice A).

Tabela 4. Modelos logísticos com as variáveis que melhor predizem a presença de

cada uma das três espécies de primatas em fragmentos. O sinal de cada variável indica a

relação (positiva ou negativa) dela com a presença da espécie.

AIC Variáveis Coeficiente ChiQUAD p < 0,05

Intercepto 1.846e+01

Callicebus

barbarabrownae 625,9

Area 8,256e-10 6,160 0,013

Paratio -2,070e+02 143,373 2,2e-16

Frac_dim 1,145e+01 10,338 0,001


Callicebus

coimbrai 113.4

Paratio -5,055e+02 216.193 2.2e-16

Frac_dim 3,913e+01 28.705 8.43e-08

NND 4,652e-03 182.270 2.2e-16

NND_Area 1,409e-07 74.902 2.2e-16


Sapajus

xanthosternos 249,5

Area 5,613e-10 7,464 0,006

Paratio -2,528e+02 73,565 2.2e-16

36

Comparação das características dos fragmentos com ocorrência entre as espécies de

primatas

Foram encontradas diferenças entre os fragmentos dos três primatas para a métrica

de área (K-W = 9,323; p = 0,009). C. barbarabrownae habita áreas menores que C.

coimbrai (U = 1.013,000; p = 0,020; Figura 17a) e S. xanthosternos (U = 273,000; p =

0,014; Figura 14a), apesar das duas últimas espécies não terem diferido quanto essa

métrica (U = 372,000; p = 0,115; Figura 17a). Não houve diferença de perímetro/área

entre os fragmentos das três espécies de primatas (K-W = 4,854; p = 0,088, Figura 17b).

Para a complexidade da borda também foram encontradas diferenças entre os fragmentos

das três espécies de primatas (K-W = 12,188; p = 0,002). Os fragmentos com ocorrência

confirmada de C. barbarabrownae tiveram bordas menos complexas que os fragmentos

com ocorrência confirmada de C. coimbrai (U = 1013,000; p = 0,020; Figura 17c) e S.

xanthosternos (U = 273,000; p = 0,014; Figura 17c), que tiveram complexidade da borda

semelhantes (U = 411,000; p = 0,282; Figura 17c).

Figura 17. Blox plots da área (a) em m² em escala logarítmica (K-W = 9,323; p = 0,009),

perímetro/área em m/m² (b) (K-W = 4,854; p = 0,088), complexidade da borda (adimensional) (c)

(K-W = 12,188; p = 0,002) dos fragmentos com ocorrência confirmada de C. barbarabrownae

(B), C. coimbrai (C) e S. xanthosternos (X). Códigos das métricas na tabela 2.

As três espécies de primatas diferiram também quanto a métrica do vizinho mais

próximo (K-W =34,763; p = 0,0001). C. barbarabrownae não diferiu quanto a essa

Frac_dim 3,039e+01 24,607 7.028e-07

37

métrica em relação à espécie S. xanthosternos (U = 360,000; p = 0,211; Figura 18a),

apesar dos fragmentos de C. barbarabrownae terem maior distância para o vizinho mais

próximo que C. coimbrai (U = 2235,000; p= 0,0001; Figura 18a). Esse último apresentou

fragmentos menos isolados que S. xanthosternos (U = 230,000; p = 0,001; Figura 18a).

Das três espécies a que teve mais fragmentos com distâncias para o vizinho mais próximo

iguais ou menores de 1.000 m foi C. coimbrai. Quanto a área do vizinho mais próximo

também houve diferenças entre os fragmentos das três espécies (K-W = 26,285; p =

0,0001). C. barbarabrownae teve valores de área do vizinho mais próximo menores que

C. coimbrai (U = 865,000; p = 0,001; Figura 18b) e S. xanthosternos (U = 135,000; p =

0,0001; Figura 18b). C. coimbrai teve menores tamanho de área do vizinho mais próximo

que S. xanthosternos (U = 230,000; p = 0,001; Figura 18b). Desse modo, C. coimbrai

além de ter os fragmentos menos isolados teve uma mediana da área de seus fragmentos

vizinhos intermediária entre as medianas das duas outras espécies de primatas.

Para a métrica de proximidade também foram encontradas diferenças entre os

fragmentos dos três primatas (K-W = 16,246 e p = 0,0001). Entretanto, únicas espécies

que tiveram um isolamento diferente entre si foi C. barbarabrownae e C. coimbrai (U =

779,500; p = 0,0001; Figura 18c), dos quais C. coimbrai foi o menos isolado. Os

fragmentos de S. xanthosternos não diferiram quanto ao isolamento, baseado na variável

proximidade, das outras duas espécies, C. barbarabrownae (U = 282,500; p = 0,150;

Figura 18c) e C. coimbrai (U = 434,500; p = 0,270; Figura 18c).

Figura 18. Blox plots da distância para o vizinho mais próximo (a) em metros (K-W =34,763; p

= 0,0001), área do vizinho mais próximo (b) em m² (K-W = 26,285; p = 0,0001) e proximidade

(c) (adimensional) (K-W = 16,246; p = 0,0001) dos fragmentos com ocorrência confirmada de C.

barbarabrownae (B), C. coimbrai (C) e S. xanthosternos (X). Códigos das métricas na tabela 2.

38

Discussão

Ocorrência de cada Espécie

No estudo da paisagem a escala espacial utilizada influencia diretamente nos

resultados encontrados. Observamos que 50% dos fragmentos de C. coimbrai têm menos

que 412 ha, demonstrando assim que essa espécie habita áreas maiores que a maioria dos

fragmentos encontrados na Mata Atlântica por Ribeiro et al. (2009), que encontrou que

80% dos remanescentes da Mata Atlântica possuem menos que 50 ha. Jerusalinsky (2013)

encontrou que a maioria (73,0%) dos fragmentos de C. coimbrai possuem áreas inferiores

a 100 ha, fragmentos menores que o encontrado no presente estudo. Deve-se considerar

que não utilizamos exatamente os mesmos fragmentos, visto que Jerusalinsky analisou

125 fragmentos dessa espécie enquanto nós utilizamos 55 fragmentos. Outra possível

justificativa é a utilização de diferentes métodos para medição do tamanho da área.

Jerusalinsky (2013) utilizou imagens de satélite e bases cartográficas disponíveis, como

o Google Earth, GPS e dados in situ; enquanto nós utilizamos imagens de satélite com

resolução de 30 m x 30 m, uma escala espacial menos fina. Apesar de, no geral, a área

ser um limitante para a ocorrência dessa espécie, Ferrari et al. (2013) observou a ausência

de C. coimbrai em fragmentos que considerou grandes, que é possivelmente resultado do

histórico de alteração e ocupação de seu bioma que causaram a extinção dessa espécie

nesses grandes fragmentos.

Para a Caatinga, observamos que 94,85% dos fragmentos da extensão de

ocorrência de C. barbarabrownae foram menores que 100 ha, enquanto 50% dos

fragmentos de ocorrência dessa espécie foram maiores que 157 ha. Já outros trabalhos

encontraram tamanhos de fragmentos de Caatinga maiores que os fragmentos trabalhados

nesse estudo, possivelmente por eles utilizarem uma grande resolução espacial. Como

Castelletti et al. (2004) que encontrou para a maioria dos fragmentos de Caatinga uma

área inferior a 5.000 ha, com resolução de 300 m x 300 m; e Schulz et al. (2017) que

encontrou fragmentos da Caatinga em geral com tamanhos de área menores que 10.000

ha, nas áreas mais severamente fragmentadas, com resolução de 500 m x 500 m. Essas

diferenças nos tamanhos dos fragmentos encontrados em diferentes estudos demonstra

mais uma vez que a escala trabalhada influi no resultado, quanto mais fina é a escala mais

próximo se estará da escala local, que é a escala em que a fragmentação mais afeta a

ocorrência de primatas (ARROYO-RODRÍGUEZ et al., 2013).

39

Os três primatas ocorreram geralmente em manchas com menor relação

perímetro/área, ou seja, são mais regulares que os fragmentos de suas respectivas

extensão de ocupação, conforme esperado. Tal resultado sugere que os fragmentos com

ocorrência são mais regulares, aproximando de formas quadradas (MCGARIGAL;

MARKS, 1995) que os encontrados aleatoriamente em suas paisagens. Essa relação entre

ocorrência e regularidade das manchas é devido às áreas mais regulares possuírem maior

área efetiva para a viabilidade das populações e também por permitir mais facilmente a

dispersões dos indivíduos (FISCHER; LINDENMAYER, 2007). Keesen et al. (2017)

simulou o efeito da fragmentação na dinâmica populacional de Sapajus robustus (Kuhl,

1820). Esse trabalho observou que quanto menor a relação perímetro/área, maior

probabilidade de a população de primatas ser viável. Isso ocorre porque as áreas mais

regulares possuem menor efeito de borda e assim proporcionam mais espaço e recursos

para a população (KEESEN et al., 2017).

Para C. barbarabrownae, que é endêmico da Caatinga, o efeito de borda pode não

afetar sua ocorrência como afeta às duas outras espécies que habitam a Mata Atlântica

analisadas no presente estudo. Os trabalhos de Oliveira et al. (2013) e Oliveira et al.

(2015) afirmam que para a Caatinga não há efeito de borda em razão de não haver

diferença significativa entre o ambiente interno e externo dos fragmentos desse bioma. O

argumento defendido é que na Caatinga o dossel é mais aberto que em ambientes de

floresta mais fechada, como na Mata Atlântica (OLIVEIRA et al., 2013; OLIVEIRA et

al., 2015). Além disso, a vegetação da Caatinga possui deciduidade mais intensa das

folhas na estação seca, o que implicaria em uma menor diferença entre as condições

físicas de luz e umidade dentro e fora dos fragmentos (OLIVEIRA et al., 2013;

OLIVEIRA et al., 2015). Independente das áreas na Caatinga terem ou não efeito de

borda, elas, ao criar-se mais bordas por meio da fragmentação e desmatamento possibilita

aumento na área de contato entre o fragmento e a matriz, tornam-se mais suscetíveis ao

desmatamento, queimadas e à caça, além de perigos advindos da urbanização das áreas

rurais, como fios de alta tensão e ataques de cães (PRINTES, 1999; TABARELLI, et al.,

2004; SANTOS, 2008; PRINTES et al., 2011; OLIVEIRA et al., 2013).

Além da proporção da borda, a sua complexidade é um fator importante para

determinar a presença dos primatas nos fragmentos. Para a presença de Alouatta pigra

(Lawrence, 1933), em florestas tropicais no México, foi observado que os fragmentos

mais regulares e com maior complexidade de borda possuem uma área interna do

fragmento mais protegida ao mesmo tempo em que permitem um maior acesso a fontes

40

secundárias de alimento na matriz, aumentando, dessa forma, a conectividade entre o

fragmento e a matriz (EWERS; DIDHAM, 2006; ARROYO-RODRÍGUEZ et al., 2013).

Essa maior complexidade de borda, segundo Arroyo-Rodríguez et al. (2013), deve-se a

fragmentos que acompanham braços de rios e matas ciliares. Que pode ser uma possível

justificativa para essa maior complexidade de C. coimbrai e S. xanthosternos, que estão

presentes em fragmentos com borda mais complexa.

Esse efeito “positivo” de se ter maior acesso a fontes secundárias na matriz

associada à maior complexidade de borda, só é possível se a espécie possuir flexibilidade

na dieta e na locomoção para utilizar essas outras fontes de recurso e se a matriz possuir

uma configuração e composição que favoreça esse uso (THORNTON et al., 2011). No

caso de C. coimbrai e S. xanthosternos seria necessária uma matriz composta por floresta

ou plantações de porte arbóreo. Em casos em que a espécie é muito especializada, o efeito

da fragmentação tende a ser mais severo (THORNTON et al., 2011), como para C.

barbarabrownae e C. coimbrai quando comparado à outra espécie de primata.

Além da forma, constatamos para C. coimbrai que o isolamento (distância para o

vizinho mais próximo) foi maior nos fragmentos da área de ocupação do que nos demais

fragmentos de sua extensão de ocorrência ao acaso. Para a ocorrência dessa espécie a

presença de maiores fragmentos é mais relevante que a proximidade deles com outros

fragmentos, considerando também a distância como um importante limitante para a

ocorrência de C. coimbrai. A proximidade indicou que os fragmentos de ocorrência de C.

coimbrai mesmo tendo um maior isolamento possuem um índice de proximidade maior

que ao acaso. Isso quer dizer que o entorno dos fragmentos de ocorrência, dentro do raio

de 1.000 m, deve possuir um menor grau de fragmentação que os demais fragmentos de

sua paisagem.

Visto o discutido até então, os fragmentos com ocorrência possuem maior área,

menor relação perímetro-área e maior complexidade de borda quando se compara com os

fragmentos de toda a extensão de ocorrência de cada espécie analisada. As paisagens em

que esses primatas ocorrem são muito alteradas e muitas vezes os maiores remanescentes

permanecem conservados por estarem localizados em terrenos de difícil acesso, o que

impossibilita o cultivo e a criação de animais, como foi encontrado por Assis et al. (2016)

para o Cerrado, na ecorregião do Paraná-Guimarães. Nessa região as atividades

antrópicas ocorreram predominantemente nas regiões mais planas, enquanto as áreas

naturais de cerrado foram encontradas com maior frequência nas áreas com maior

declividade, por suas características de relevo não permitirem atividades antrópicas como

41

agricultura e pecuária. A persistência de grandes fragmentos em áreas íngremes também

foi encontrada por Silva et al. (2007) em áreas de Mata Atlântica no platô de Ibiúna/São

Paulo, justamente por elas também serem de difícil acesso a atividades antrópicas.

A forma dos fragmentos, através das variáveis perímetro/área e complexidade da

borda, foi a característica do fragmento mais importante para predizer a ocorrência das

três espécies analisadas, seja na Mata Atlântica ou seja na Caatinga. Para C.

barbarabrownae e S. xanthosternos depois da forma, a característica que mais previu a

ocorrência dessas espécies foi a área, reconhecida em diversos estudos como importante

limitante da ocorrência de primatas em áreas fragmentadas (ARROYO-RODRÍGUEZ et

al., 2005; BOYLE; SMITH, 2010; SILVA et al., 2015). Já para C. coimbrai a segunda

característica que mais previu sua ocorrência foi o isolamento (distância e área para o

vizinho mais próximo).

Outro ponto importante que deve ser discutido é que o cenário atual de ocupação

dessas três espécies pode ser o resultado de extinção, e assim elas podem não ter

necessariamente preferência por essa ou aquela característica da paisagem, mas dentro do

disponível, esses fragmentos são os que elas conseguem “chegar” ou obter o mínimo de

recursos suficientes para se manter. Hilário (2013) observou a extinção de Callicebus

coimbrai em sete fragmentos e quando não estavam extintos em muitos casos não eram

encontrados por estarem em baixa densidade. Esses fragmentos onde ele registrou a

extinção de C. coimbrai não necessariamente estão degradados. O fragmento Lontra, por

exemplo, possui cerca de 3.497 ha e não está devastada. No entanto, há casos de

fragmentos devastados e quanto a esses ele afirma que a densidade do estrato do sub-

bosque pode ser um fator determinante para a extinção dessas espécies além do

desmatamento por si só. 17 outros registros de extinção também foram feitos por

Jerusalinsky (2013), o que demonstra um cenário de extinção em sua extensão de

ocupação. Outro Ponto levantado por ele é que a maioria dos fragmentos estão isolados

de fragmentos fontes de indivíduos o que complica a manutenção do fluxo de indivíduos

entre as populações.

Os fragmentos gerados pela alteração de seus respectivos habitats originais das

três espécies de primatas suportam populações que anteriormente viviam em um

continuum florestal. Por essa razão, essas espécies podem estar em processo de débito de

extinção. Principalmente para as espécies que são mais exigentes quanto ao uso de

recursos, porque após a fragmentação os recursos tornam-se limitados (TILMAN et al.,

1994). Para primatas, o tamanho da mancha é uma das principais variáveis que prever sua

42

ocorrência (BENCHIMOL; PERES, 2014), como é o caso das espécies abordadas neste

trabalho. Mesmo cenário de Callicebus nigrifrons e Sapajus nigritus em que a área

explicou respectivamente, 99% e 94% da ocorrência dessas espécies em remanescentes

de Mata Atlântica, em Minas Gerais (SILVA et al., 2015). Outra espécie de primata que

também tem sua ocorrência relacionada positivamente ao tamanho da mancha foi a

espécie Alouatta palliata mexicana (Merriam, 1902), em florestas tropicais úmidas, no

México (ARROYO-RODRÍGUEZ et al., 2008).

As três espécies de primatas persistem em fragmentos com características

melhores que o disponível em suas respectivas paisagens, apesar de estudos já

comprovarem que a persistência de espécies de primatas em fragmentos pequenos em

longo prazo é desfavorável. Mandujano e Escobedo-Morales (2008), no México fizeram

uma análise de viabilidade populacional para a espécie Alouatta palliata mexicana

(Merriam, 1902) e encontraram que a probabilidade de extinção era exponencialmente

proporcional ao tamanho da área do fragmento. Gilbert (2003) observou em um estudo

na Amazônia, com seis espécies de primatas, que fragmentos com tamanhos iguais ou

menores a 100 ha são insuficientes para sustentar suas populações. Já Montenegro (2011)

estimou que são necessários 952 ha para manter demograficamente e geneticamente

populações mínimas viáveis para a espécie Sapajus flavius (Schreber, 1774) com 70

indivíduos por 100 anos.

Não foi diferente para C. coimbrai e S. xanthosternos que possuem estudos de

viabilidade populacional. Para C. coimbrai, segundo Jerusalinsky (2013), o tamanho do

fragmento necessário para manter populações geneticamente viáveis de 200 indivíduos

por 100 anos é de 1.000 ha. Entretanto, no presente estudo apenas 17 fragmentos (30%)

fragmentos com registro de ocorrência dessa espécie possuem áreas com valores iguais

ou maiores a 1.000 ha. Já para S. xanthosternos seria preciso um fragmento com área de

3.460 ha, no cenário de maior ameaça de caça, para manter uma população viável de 84

indivíduos por 100 anos (SILVA et al., 2016). Em nosso trabalho, apenas oito fragmentos

com registro de ocorrência (44,4%) teriam área para manter populações desse primata em

longo prazo. Portanto, as duas espécies possuem mais da metade de suas áreas de

ocupação com tamanho insuficiente para manter populações em longo prazo.

Para C. barbarabrownae e C. coimbrai, além das características do fragmento que

devem ser consideradas em ações que visem a sua conservação, há ainda a perspectiva

das mudanças climáticas que deve ser analisada. Para essas duas espécies existem

trabalhos de modelagem simulando a disponibilidade e isolamento de seus habitats no

43

cenário de mudanças climáticas. No trabalho de Joner et al. (em prep.) foi modelado

cenários futuros de mudanças climáticas e previu que para a Caatinga haveria escassez de

fragmentos de habitat adequados, com menor área e maior isolamento e indicou a possível

extinção de C. barbarabrownae. Para C. coimbrai, o trabalho de Guy et al. (2016) previu

a extinção dessa espécie no cenário mais pessimista (RCP 8,5) do Painel

Intergovernamental sobre Mudanças Climáticas (IPCC). Nesse cenário o trabalho indicou

a retração das áreas de Mata Atlântica, com 96% de redução da área atual de distribuição

do C. coimbrai e o declínio de 96% de sua população. Salientando que esse cenário

implicaria em um aumento de temperatura entre 2 a 4,5 graus até 2100. Dessa forma,

ações de conservação devem considerar estas possíveis mudanças futuras no clima, de

maneira os esforços no presente não possam ser inviabilizados no futuro.

Diferenças no uso da paisagem entre as três espécies de primatas

C. barbarabrownae ocorreu em áreas menores que as duas outras espécies de

primatas. Esse cenário torna a situação de ameaça de extinção por perda de habitat e

fragmentação desse primata ainda mais crítico, pois essa espécie é a que possui menor

densidade de indivíduos dos três primatas, e é observado em fragmentos mais

conservados (FREITAS, 2010; PRINTES et al., 2011). Entretanto, deve-se destacar que

essa espécie ocorre em fragmentos com área maior que a dos fragmentos disponíveis em

sua extensão de ocorrência, o que mostra ela habita os maiores fragmentos dentre o

disponível.

Além de habitar as menores áreas, os fragmentos com ocorrência de C.

barbarabrownae são os mais isolados, o que provavelmente é resultado do histórico de

ocupação e fragmentação de sua extensão de ocorrência no bioma Caatinga. Uma das

causas desse isolamento é a fragmentação causada pelas rodovias em sua extensão de

ocorrência. Se for considerada uma zona de impacto das estradas de 7 km, a Caatinga tem

o total de 45,3% de área alterada, composta por fragmentos na maioria com menos de

5.000 ha, (CASTELLETTI et al., 2004). Esse cenário de fragmentação e isolamento

causado pelas rodovias nas áreas com ocorrência de C. barbarabrownae foi observado

por Nascimento (2016), que comparou os fragmentos de ocorrência dessa espécie com 45

fragmentos sorteados dentro de sua extensão de ocorrência. Ela observou que essa espécie

possui seus fragmentos com ocorrência localizados em média a 2.618,66 m de distância

de rodovias. Um elemento antrópico da paisagem que causa a fragmentação e aumenta

44

ainda mais a vulnerabilidade desse primata à caça pelo acesso antrópico mais facilitado a

seus fragmentos com ocorrência. A fragmentação por estradas é ainda mais desfavorável

para esta espécie porque, segundo Printes et al. (2011), áreas de agricultura (arbórea e não

arbórea) e de pecuária (reserva legal) compõem a maioria das matrizes alteradas que

circundam as áreas com ocorrência de C. barbarabrownae. Em contrapartida, o estudo

observou que uma boa parte dos fragmentos onde C. barbarabrownae não foi registrado

era circundado por matrizes de cultivo não arbóreo (feijão, milho e mandioca), mostrando

que esse tipo de matriz é um grande limitante para a dispersão desses primatas (PRINTES

et al., 2011).

Existem outras explicações além das já abordadas que podem corroborar para essa

maior diferenciação dos fragmentos por C. barbarabrownae em relação às outras duas

espécies. Um deles é a competição entre as espécies, visto que todas as três possuem parte

de seus nichos ecológicos sobrepostos em razão de serem espécies arbóreas e se

alimentarem de frutos e sementes, apesar de não existir registros de coocorrência entre C.

barbarabrownae e C. coimbrai (SOUZA-ALVES et al., 2011; CHAGAS; FERRARI,

2010; CANALE, 2013). Por sua vez, a coocorrência entre C. barbarabrownae e S.

xanthosternos é rara, apesar do S. xanthosternos sobrepor a extensão de ocorrência desse

primata. Uma possível explicação é a de que os dois primatas tenham se especializado

dentro de suas áreas de distribuição devido a uma relação de competição e/ou predação,

visto que há na literatura, apesar de raro, o relato de Sapajus apela (Linnaeus, 1758)

predando Callicebus moloch (Hoffmannsegg, 1807) (SAMPAIO; FERRARI, 2005).

Quanto às duas espécies de guigós, C. barbarabrownae e C. coimbrai há uma

discussão do porquê essas espécies de mesmo gênero, ocorrerem em áreas próximas, não

coexistirem e habitarem diferentes biomas. Jerusalinsky (2013) em um estudo sobre C.

coimbrai, sugere que há uma lacuna ecológica que não apresenta características

favoráveis à ocorrência de nenhuma das duas espécies, correspondendo aos limites entre

os biomas da Mata Atlântica e Caatinga. Dessa forma, constitui-se em uma barreira

ecológica que divide as espécies por diferenças nas condições ambientais, como altitude,

temperatura, precipitação e dieta, que podem ter sido geradas por especiação causada por

competição no passado (JERUSALINSKY, 2013).

C. barbarabrownae possui maiores distâncias e menores tamanhos de áreas de

vizinhos mais próximos que C. coimbrai. Essa diferença entre os dois guigós pode ser

resultado dos dois habitarem diferentes biomas com distintas características estruturais e

composicionais e distintos históricos de uso e ocupação. A métrica de proximidade

45

confirma esse menor isolamento de C. coimbrai, visto que seus fragmentos de ocorrência

têm uma matriz composta por fragmentos vizinhos mais próximos e maiores que C.

barbarabrownae, em um raio de 1.000 m. Essa importância dos fragmentos vizinhos para

a ocorrência de primatas também foi encontrada para as espécies Leontopithecus

chrysomelas e Callithrix kuhlii (Coimbra-Filho, 1985) que ocorrem na Mata Atlântica

baiana, e para a espécie Macaca silenus em florestas úmidas na Índia (UMAPATHY;

KUMAR, 2000; GUY et al., 2016).

Ao contrário da diferenciação encontrada entre os fragmentos de C.

barbarabrownae e das duas outras espécies, C. coimbrai e S. xanthosternos possuem

fragmentos semelhantes em relação a quase todas as características estudadas de

paisagem, exceto para distância e área do vizinho mais próximo. Esse maior tamanho de

área dos fragmentos mais próximo pode ser ocasionado pelo fato de S. xanthosternos ter

requerimentos por fragmentos com maior área devido ao seu maior tamanho corporal e

maior tamanho de grupo demandarem mais recursos por população que C. coimbrai

(BELTRÃO-MENDES et al., 2011; SOUZA-ALVES et al., 2011). Dessa forma, S.

xanthosternos possui uma maior dependência de áreas vizinhas maiores para sua

população persistir que C. coimbrai, apesar de ambas possuírem dinâmica de migração

de seus juvenis para outras áreas (JERUSALINSKY, 2013; CANALE et al., 2013).

Quanto ao maior isolamento dos fragmentos vizinhos de S. xanthosternos pode ser devido

à disposição espacial desses maiores fragmentos vizinhos na paisagem, resultado do

histórico de uso e ocupação de sua área de ocorrência.

A similaridade dos fragmentos de C. coimbrai e S. xanthosternos quanto às

características da paisagem pode ser justificada porque os dois primatas habitam

fragmentos em um mesmo bioma e compartilham um histórico de ocupação e alteração

da paisagem semelhantes, embora esse fato não implique necessariamente em

coocorrência para as duas espécies (BELTRÃO-MENDES, 2011). Portanto, essa

similaridade dos fragmentos dos dois primatas pode ser resultado da limitação propiciada

pela disponibilidade de fragmentos na Mata Atlântica, na qual encontram-se 89% dos

registros com ocorrência de S. xanthosternos (analisados no presente trabalho). O fato da

coexistência desses dois primatas ser registrada apenas em pouquíssimos fragmentos

indica que apesar de não diferirem quanto as características de forma, há outras variáveis

ou fatores que colaboram para impedir uma maior frequência na coexistência entre as

duas espécies. Beltrão-Mendes et al. (2011) argumenta que a baixa sobreposição pode ser

causada pela maior pressão de caça sobre o S. xanthosternos, por esse primata ter maior

46

tamanho de corpo, o que acarretaria na extinção local dele pela caça em muitos

fragmentos onde hoje só C. coimbrai é encontrado. Outra justificativa para essa baixa

coocorrência é a existência de uma diferenciação no uso do habitat, visto que há registros

de coocorrência em que S. xanthosternos teve maior preferência por fragmentos mais

maduros em comparação a maior preferência de C. coimbrai por áreas de floresta

secundária em fragmentos de coocorrência das duas espécies (CHAGAS; FERRARI,

2010; BELTRÃO-MENDES et al., 2011). Embora existam registros de C. nigrifrons que

também tem preferência por áreas de floresta secundária, em áreas de Mata Atlântica em

São Paulo, sem necessariamente ser resultado de diferenciação de nicho com outro

primata (TREVELIN et al., 2007). Essa diferenciação no uso do habitat, segundo Souza-

Alves et al. (2011), pode ser resultado de uma pressão de predação de S. xanthosternos

sobre C. coimbrai, resultado da competição parapátrica entre duas espécies, o que gera a

baixa coocorrência. Essa pressão de predação foi observada para duas outras espécies dos

respectivos gêneros de C. coimbrai e S. xanthosternos, no estudo de Sampaio e Ferrari

(2005), no qual Sapajus apela predou Callicebus moloch. Para corroborar com essa

hipótese, há ainda registro de observações de comportamentos de evitação de C. coimbrai

em reposta a aproximação de um grupo de S. xanthosternos em dois momentos diferentes

durante um levantamento de campo na fazenda Trapsa, em Sergipe (SOUZA-ALVES et

al., 2011). Indicando, que S. xanthosternos pode representar uma ameaça para C.

coimbrai, justificando a baixa coocorrência estre esses dois primatas.

Além de executar ações que conservem esses primatas efetivamente em longo

prazo, como a priorização da proteção dos maiores fragmentos de cada espécie, deve-se

executar outras ações complementares que aumentem a conectividade entre as

populações. Como por exemplo, a restauração de áreas alteradas, mas estrategicamente

importantes para a conservação da espécie como o aumento da conectividade através da

criação de corredores ecológicos. A conectividade é um dos grandes limitantes à

sobrevivência desses primatas em ambientes fragmentados e por isso deve ser uns dos

focos de ações de conservação.

Conclusões

Nesse trabalho observou-se que a forma é a característica do fragmento que mais

influencia na presença das três espécies em fragmentos florestais, seguida da área (C.

barbarabrownae e S. xanthosternos) e do grau de isolamento (para C. coimbrai), que são

47

importantes fatores para prever a ocorrência dessas três espécies de primatas em

ambientes fragmentados, na Mata Atlântica e na Caatinga. Ao mesmo tempo que as

espécies demonstram tolerância à fragmentação, por conseguirem persistir em ambientes

tão alterados e distintos de seus habitats originais, os tamanhos dos fragmentos

encontrados em grande parte de cada espécie não possuem características mínimas para

manter as populações em longo prazo. Foi observado também que das três espécies a que

mais se encontra ameaçada é C. barbarabrownae por habitar as menores e mais isoladas

áreas, por ter uma menor população. Portanto, o cenário atual da ocorrência dessas três

espécies requer medidas emergenciais de conservação que promovam a proteção,

restauração e a conectividade destas áreas. Como o Pan PRINE é um plano nacional que

tem as três espécies aqui trabalhadas como alvo, acredito que possa utilizar esse trabalho

para embasar mais ainda as tomadas de decisão e aumentar a probabilidade de sucesso

nas estratégias de conservação. Em primeiro lugar há a necessidade de criar unidades de

conservação focando nos fragmentos fontes e em melhor estado de conservação,

considerando primeiramente a forma, depois área e isolamento dos fragmentos. A

inclusão da forma do fragmento como um importante critério de seleção de áreas

prioritárias para essas três espécies é a grande contribuição desse trabalho e que deve ser

incluído nas políticas de conservação do Pan PRINE e de qualquer outra ação de

conservação dessas três espécies de primatas. E em segundo lugar há a necessidade de se

viabilizar o aumento da conectividade desses fragmentos por meio de corredores

ecológicos. Os fragmentos estão muitos isolados inviabilizando o fluxo entre os

fragmentos e assim a sobrevivência das populações.

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Apêndice A - Estatísticas básicas das métricas dos fragmentos da extensão de ocorrência das três espécies de primatas.

Callicebus barbarabrownae (52.208 fragmentos da extensão de ocorrência)

Mínimo Máximo Mediana Média Desvio padrão

Area (m²) 30.002,441 3.745.000.000,000 71.222,459 758.213,286 25.152.381,613

Paratio (m/m²) 0,002 0,068 0,029 0,030 0,011

Frac_dim 1,235 1,496 1,376 1,375 0,039

NND (m) 0,001 94.545,01 12.516,89 18.146,38 14.564,25

NND_area (m²) 132.227,96 2.776.129.383,77 1.999.092,87 400.342.670,62 625.167.009,70

Callicebus coimbrai (13.947 fragmentos da extensão de ocorrência) Mínimo Máximo Mediana Média Desvio padrão

Area (m²) 30.006,198 3.084.000.000,000 69.320,109 593.359,892 26.477.560,982

Paratio (m/m²) 0,002 0,073 0,032 0,032 0,010

Frac_dim 1,262 1,507 1,390 1,388 0,037

NND (m) 0,0001 24.280,363 38,856 128,804 410,420

NND_area (m²) 30.006,198 3.084.000.000,000 112.587,368 1.950.600,078 45.731.468,703

Sapajus xanthosternos (137.813 fragmentos da extensão de ocorrência) Mínimo Máximo Mediana Média Desvio padrão

Area (m²) 30.000,024 23.950.000.000,000 73.477,346 881.781,213 67.520.265,814

Paratio (m/m²) 0,001 0,069 0,029 0,029 0,011

Frac_dim 1,201 1,507 1,375 1,374 0,040

NND (m) 38,62 228.686,68 29.861,99 53.479,30 53.261,57

NND_area (m²) 1.220.555,37 23.953.035.980,40 3.051.916.262,45 9.880.710.782,23 10.945.141.820,80

58

Apêndice B - Localidades de ocorrência efetiva de Callicebus barbarabrownae obtidos de outros estudos, analisadas no presente trabalho. (continua)

Número Localidade Lat (UTM)* Long (UTM)* Número do fragmento Área (ha) Referências

1 Paturi 615439,893 8918603,359 48 40,026 Marques et al. (2013)

2 Serra Azul 624371,964 8920349,049 49 36,012 Marques et al. (2013)

3 Serra da Beleza 625733,591 8922025,223 50 88,706 Marques et al. (2013)

4 Faz. Frei Enoque ou

Mata do Enoc

677222,313 8890298,518 40 17,279 Marques et al. (2013)

5 Faz. São Pedro 675549,533 8889466,092 41 167,554 Jerusalinsky (2013)

6 Faz. João de Lima 667028,168 8892422,551 42 78,056 Marques et al. (2013)

7 Assto. Raimundo

Monteiro

641037,160 8886438,873 38 389,300 Marques et al. (2013)

8 Faz. Floresta 582741,632 8895507,465 44 170,054 Printes et al. (2011)

9 Faz. Mineiro 580532,058 8888944,943 39 21,963 Printes et al. (2011)

10 Lagoa do Nolasco 570415,033 8843553,405 28 147,186 Printes et al. (2011)

11 Antas 575271,213 8845059,471 29 37,139 Printes et al. (2011)

12 Sítio do quinto 581982,978 8866997,350 35 31,108 Printes et al. (2011)

13 Coronel João Sá 605717,880 8868836,756 36 102,121 Printes et al. (2011)

14 Pedro Alexandre 612172,576 8894769,842 43 289,237 Printes et al. (2011)

59



15 Minuim 599161,364 8913612,026 47 1483,367 Printes et al. (2011)

16 Bela Vista ou Boa

Vista

492562,745 8679806,743 11 613,285 Jerusalinsky (2013)

17 Lamarão 510450,852 8692018,499 13 127,899 Printes et al. (2011)

18 Casa Nova 474978,870 8697319,691 14 601,048 Jerusalinsky (2013)

19 Mandacaru 490536,859 8788951,859 19 1062,288 Printes et al. (2011)

20 Mirandela 539918,603 8821037,738 24 376,605 Printes et al. (2011)

21 Faz. Soturno 544878,365 8829265,971 25 33,188 Printes et al. (2011)

22 Contendas 481403,809 8845301,223 30 375,360 Printes et al. (2011)

23 Serra Branca (Monte

Santo)

462669,324 8849346,392 32 199,909 Printes et al. (2011)

24 Itiúba 409634,624 8817279,262 22 1620,857 Printes et al. (2011)

25 Serra Branca

(Canudos)

504127,228 8860837,439 33 7,945 Printes et al. (2011)

26 Faz. Lagoa Funda 349753,746 8845240,997 31 1287,264 Printes et al. (2011)

27 Faz. Corcovado I 266022,582 8461612,818 1 50215,264 Printes et al. (2011)

28 Faz. Trancada II 256887,364 8565596,981 4 95763,606 Printes et al. (2011)

60



29 Estrada para

Remanso

243081,043 8610949,154 15 276805,404 Printes et al. (2011)

30 Faz. Morro Redondo 237319,438 8628024,733 5 3,085 Printes et al. (2011)

31 Marcionílio Souza 345237,650 8558500,556 3 104,153 Printes et al. (2011)

32 Faz. de Garcia 333425,214 8629476,663 6 71599,960 Printes et al. (2011)

33 Faz. Serra Azul

(Mandacaru)

382253,921 8685914,296 12 5017,431 Printes et al. (2011)

34 Faz. Junco (Maxixe) 315013,904 8729171,758 16 46,542 Printes et al. (2011)

35 Faz. Bastião 352236,622 8788028,852 18 899,274 Printes et al. (2011)

36 Faz. Nova Esperança

e Passagem

273783,463 8684829,467 15 276805,404 Printes et al. (2011)

37 Faz. Roça Grande 274041,179 8684490,220 15 276805,404 Printes et al. (2011)

38 Salitre 130926,406 8721184,089 17 374457,054 Printes et al. (2011)

39 Faz. J, Viana 259297,181 8643735,116 7 28,754 Printes et al. (2011)

40 Bandeira de Mello 195543,371 8554901,427 2 55,804 Printes et al. (2011)

41 Serra da baixa fria 487745,355 8667967,463 9 123,437 Printes et al. (2011)

42 Faz. Rei Joel 480044,925 8669753,769 10 27,834 Printes et al. (2011)

61

*Sistema de coordenadas: WGS 1984 UTM Zona 24S

Apêndice B - Localidades de ocorrência efetiva de Callicebus barbarabrownae obtidos de outros estudos, analisadas no presente trabalho. (conclusão)


43 Mata do Mangalô 519938,915 8645794,837 8 2158,247 Jerusalinsky (2013)

44 Faz. Mocambo 600205,598 8804141,220 20 13,223 Sousa et al. (2008)

45 Faz. Vaca Brava 585067,094 8816381,638 21 128,108 Sousa et al. (2008)

46 Mata da Bolandeira 503645,455 8820876,756 23 109,133 Sousa et al. (2008)

47 Raso do Santo 576086,106 8840971,862 26 11,496 Sousa et al. (2008)

48 Mata da Serra Preta 654975,305 8840477,274 27 215,720 Sousa et al. (2008)

49 Faz. Amescla 573087,500 8905570,720 45 15,608 Sousa et al. (2008)

50 Faz. Caimbé 560278,405 8894537,268 46 28005,253 Sousa et al. (2008)

51 Faz. Venturosa 641865,042 8877362,037 37 281,280 Sousa et al. (2008)

52 Faz. Guia 665696,922 8864234,393 34 329,845 Sousa et al. (2008)

62

Apêndice C - Localidades de ocorrência efetiva de Callicebus coimbrai obtidos de outros estudos, analisadas no presente trabalho. (continua)

Número Localidade Lat (UTM)* Long

(UTM)*

Número

do

fragmento

Área (ha) Referências

1 Faz. Trapsa 690828,865 8764947,423 41 937,900 Chagas e Ferrari

(2010)

2 Bugio (Faz. Buji/Faz. Jibóia) 639990,136 8733951,849 33 1249,199 Jerusalinsky (2013)

3 Faz. Capivara/Acampamento Caio Prado 667385,253 8763351,680 40 126,540 Jerusalinsky (2013)

4 Assto. Pau Torto I (Faz. do Pau torto) 663667,745 8741211,795 38 3505,851 Jerusalinsky (2013)

5 Ass. Clenice Alves/Águas Claras 658220,624 8743156,663 36 315,760 Jerusalinsky (2013)

6 Mata da Surucucu 665175,956 8745598,689 38 3505,851 Jerusalinsky (2013)

7 Assto. Chico Mendes 658073,971 8726636,012 28 240,932 Jerusalinsky (2013)

8 Faz. Sabão - Mata leste 656328,131 8728344,511 30 216,968 Jerusalinsky (2013)

9 Mata da Santana/Usina SERAGRO 748048,184 8832877,855 50 355,804 Jerusalinsky (2013)

10 Faz. Arauari (Faz. Santa Clara) 719964,039 8810606,992 45 569,844 Sousa (2003)

11 Mata do Serigy 751697,742 8832851,212 51 1121,235 Sousa (2003)

12 Nova descoberta/ Mata Vermelha 685427,082 8772339,125 42 5059,161 Sousa (2008)

13 Faz. Sabão - Mata oeste 654510,053 8728353,528 31 850,716 Jerusalinsky (2013)

14 Mata do Junco 713383,681 8833578,600 52 799,685 Jerusalinsky (2013)

15 Povoado Convento/Cavaco 669283,695 8732034,348 32 548,775 Sousa (2008)

16 Jandaíra 652637,791 8717301,927 26 41008,150 Sousa (2008)

17 Mata da Bolandeira 721289,206 8820338,058 46 31,100 Sousa (2008)

18 Mata do Castelo - mata I 670131,533 8746281,916 37 2630,225 Sousa (2008)

19 Timbó - mata I 693080,093 8792670,841 44 10372,485 Sousa (2008)

63



(UTM)*

Número

do

fragmento


20 Assto. Rainha dos Anjos 547092,954 8623647,045 7 880,614 Jerusalinsky (2013)

21 Sao José do Aveno Bacell 594341,951 8638258,697 24 308068,212 Sousa (2008)

22 Faz. Coqueiro das aguas (Faz. Boa Nova) 562762,984 8610989,999 4 6527,538 Jerusalinsky (2013)

23 Mata das Tauas 565214,511 8627298,029 10 107,506 Sousa (2008)

24 Faz. Santa Clara 550718,870 8625484,030 9 104,641 Jerusalinsky (2013)

25 Miranga 581555,743 8636438,816 15 1104,579 Sousa (2008)

26 Matas de São Miguel 559791,200 8632839,048 13 129,765 Sousa (2008)

27 Capão Entrada Pedrão 568562,206 8664521,208 22 147,811 Sousa (2008)

28 Faz. Baixa Funda/Pau Lavrado 572888,364 8653452,271 20 52,259 Sousa (2008)

29 Opalma 501573,022 8610829,891 3 13679,142 Jerusalinsky (2013)

30 Assto. Bela vista/Trindade 525728,065 8619810,343 5 7,886 Hilário (2013)

31 Complexo da Serra de São Francisco 519908,402 8601561,968 1 26092,284 Jerusalinsky (2013)

32 Faz. Crasto 672772,503 8743006,951 37 2630,225 Sousa (2008)

33 Assto. Pau Torto 663181,996 8741978,957 38 3505,851 Jerusalinsky (2013)

34 Faz. Escôncio (Assto. 5 de janeiro) 652300,022 8736347,956 34 842,075 Jerusalinsky (2013)

35 Faz. Cruzeiro/Assto. São Roque 642795,031 8724363,006 27 371,096 Sousa (2008)

36 Faz. Bonito (Mata do Conde) 642268,976 8710078,049 26 41008,150 Hilário (2013)

37 Faz. Campina 564814,035 8623882,989 8 5385,964 Sousa (2008)

38 Mata do Cipó 707699,649 8837532,440 53 93,104 Rocha (2011)

64



(UTM)*

Número

do

fragmento


39 Fragmento 4 716817,238 8857429,200 55 92,787 Rocha (2011)

40 Mata da Usina Taquari Sul 712935,565 8824977,892 47 52,062 Rocha (2011)

41 Mata Coqueiro 716963,843 8829899,760 48 639,487 Rocha (2011)

42 Fragmento menor da Mata do Junco 714240,900 8831192,883 49 60,020 Rocha (2011)

43 Mata do Timbó (Assto.) 525342,922 8607086,841 1 26092,284 Jerusalinsky (2013)

44 Brejo do André/Banco de areia 551024,518 8631054,545 12 373,862 Jerusalinsky (2013)

45 Usina Aliança/Faz. Buri 547107,931 8632862,358 14 1972,625 Jerusalinsky (2013)

46 Faz. Pimentel (norte)/ Faz. Margem 547772,327 8625568,778 14 1972,625 Jerusalinsky (2013)

47 Faz. Bálsamo/Pindobeira 547777,815 8639959,983 16 240,879 Jerusalinsky (2013)

48 Faz. Colégio 688414,412 8776332,522 43 1216,578 Jerusalinsky (2013)

49 Faz. Engenho velho 547137,587 8651292,928 18 400,870 Jerusalinsky (2013)

50 Povoado Aldeia 525347,917 8614391,720 2 256,194 Jerusalinsky (2013)

51 Povoado Pitanga/ Faz. Buril 572117,662 8623329,654 6 184,862 Jerusalinsky (2013)

52 Faz. Ladeira Grande/Faz. Orobó 550687,442 8647177,980 17 412,097 Jerusalinsky (2013)

53 Faz. Lagoa da Cabaça 541295,572 8664224,695 23 178,111 Jerusalinsky (2013)

54 Assto. Três Cancelas/Santa Bárbara 746738,984 8847278,292 54 46,055 Jerusalinsky (2013)

55 Faz. Baixa Grande 518297,770 8608836,902 1 26092,284 Jerusalinsky (2013)

56 Lamerão (Minas d'agua) 645302,148 8700938,387 26 41008,150 Jerusalinsky (2013)

57 Assto. São José/Faz. Palha 660020,651 8739386,901 35 2063,139 Jerusalinsky (2013)

58 Rego do Baixão/Povoado de Bacias 621446,126 8711997,662 25 953,365 Sousa (2008)

59 Mata Fome 566930,764 8629868,153 11 966,959 Sousa (2008)

60 Mata do Pau Roxo 543517,026 8654984,529 21 1723,584 Sousa (2008)

65

Apêndice C - Localidades de ocorrência efetiva de Callicebus coimbrai obtidos de outros estudos, analisadas no presente trabalho. (conclusão)


(UTM)*

Número

do

fragmento


61 Faz. Riacho Fundo/Mata de Branco 650873,788 8728371,246 29 368,219 Jerusalinsky (2013)

62 Lamarão do Passé 567759,914 8618353,001 8 5385,964 Printes (2007)

63 Boa União 550149,867 8652836,124 19 5,113 Printes (2007)

64 Faz. Pioneira 639743,455 8762282,081 39 166,591 Printes (2007)


66

Apêndice D - Localidades de ocorrência efetiva de Sapajus xanthosternos obtidos de outros estudos, analisadas no presente trabalho. (continua)


(UTM)*

Número do fragmento


1 Faz. Arauari 719963,874 8810607,878 1 569,844 Hilário e Ferrari (2015)

2 Faz. Barbados 264002,173 8476025,046 2 50215,264 Canale et al. (2009)

3 Faz. Bonito 642269,024 8710078,012 3 41008,452 Hilário e Ferrari (2015)

4 Faz. Buenos Aires 403150,446 8363600,383 4 3,050 Prado et al. (2002)

5 Faz. Campina 564814,047 8623883,038 5 5385,964 Hilário e Ferrari (2015)

6 Faz. dos Matos 33005,439 8189685,085 6 8549,234 Canale et al. (2009)

7 Faz. Santana 746794,039 8832861,102 7 355,804 Hilário e Ferrari (2015)

8 Faz. São José 628667,045 8694305,492 8 308382,592 Prado et al. (2002)

9 Faz. Serra Grande 33115,403 8274508,605 9 122,056 Canale et al. (2009)

10 Itapebi 443727,028 8234953,065 10 39,362 Prado et al. (2002)

11 Itapetinga 371704,618 8297270,344 11 116,440 Prado et al. (2002)

12 Lagoa Comprida 408139,872 8841730,665 12 148,709 Canale et al. (2009)

13 Morro do Muquém 88600,830 8457399,761 13 356,911 Canale et al. (2009)

14 Nova Canaã 377264,500 8354012,571 14 1926,769 Prado et al. (2002)

15 Belmonte 510707,107 8247654,121 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

16 Canavieiras 401185,658 8405994,780 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

17 Faz. Santa Clara 492816,329 8278958,587 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

18 Estação Experimental de Canavieiras

(ESCAN/CEPLAC)

478537,218 8299301,854 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

19 Faz. Bolandeira 499855,802 8302956,564 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

20 Faz. Bolandeira 2 496458,090 8302961,585 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

21 Faz. Pindorama 482072,954 8306605,008 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

22 Estação experimental Lemos Maia (ESMAI) 491087,329 8314020,895 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

67


Apêndice D - Localidades de ocorrência efetiva de Sapajus xanthosternos obtidos de outros estudos, analisadas no presente trabalho. (conclusão)


(UTM)*

Número do fragmento


23 Estação experimental Djalma Bahia

(EDJAB)

494631,761 8310371,943 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

24 Estação experimental Lemos Maia (ESMAI)

2

491088,721 8310370,859 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

25 Faz. Piedade 478516,864 8321423,411 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

26 Reserva Biológica de UNA 494629,225 8321432,618 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

27 Reserva Biológica UNA 2 491082,417 8326961,844 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

28 Reserva Biológica UNA 3 496059,959 8330244,501 15 2395303,598 Canale et al. (2009)

29 Ibicaraí 435348,454 8357195,126 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

30 Ilhéus 496449,792 8358264,301 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

31 Itabuna 469551,794 8360125,562 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

32 Almadina 430022,355 8374754,175 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

33 Uruçuca 469483,592 8385895,992 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

34 Dário Meira 401185,658 8405994,780 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

35 Aurelino Leal (Parque Estadual Serra do

Conduru)

464055,422 8415382,324 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

36 Reserva Ecológica Michelin 481988,619 8470699,810 15 2395303,598 Fresher e Laufer (2013)

37 Cravolândia 422440,362 8507456,845 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

38 Valença 497894,051 8529380,724 15 2395303,598 Prado et al. (2002)

39 Riacho Filo (Gongogi) 426683,808 8418974,776 16 1582,005 Prado et al. (2002)

40 RPPN Pé da Serra 58441,907 8656368,781 17 8228,546 Canale et al. (2009)

41 Serra de São Francisco 519919,978 8600383,013 18 26092,284 Hilário e Ferrari (2015)

universidade federal do rio grande do norte prÓ … · suas presenças e a criação de corredores...

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