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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DINÂMICA ESPAÇO-TEMPORAL EM UMA GUILDA DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NO LIMITE NORTE DA FLORESTA ATLÂNTICA
NORDESTINA.
Mestrando: José Elieudo Dias Barbosa
Natal/RN
2009
José Elieudo Dias Barbosa
DINÂMICA ESPAÇO-TEMPORAL EM UMA GUILDA DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NO LIMITE NORTE DA FLORESTA ATLÂNTICA
NORDESTINA.
Orientador: Profº Dr. Márcio Zikán Cardoso
DBEZ / CB / UFRN
Dissertação apresentada para
defesa pública ao Programa de Pós-
graduação em Ciências Biológicas
do Centro de Biociências da
Universidade Federal do Rio Grande
do Norte.
Natal/RN
Dezembro de 2009
Divisão de Serviços Técnicos
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede Barbosa, José Elieudo Dias.
Dinâmica espaço-temporal em uma guilda de borboletas frugívoras no limite norte da Floresta Atlântica nordestina / José Elieudo Dias Barbosa. – Natal, RN, 2009.
37 f. : il. Orientador: Márcio Zikán Cardoso. Dissertação (mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro
de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas. 1. Borboleta – Brasil, Nordeste – Dissertação. 2. Mata Atlântica – Brasil,
Nordeste – Dissertação. 3. Florestas – Conservação – Dissertação. I. Cardoso, Márcio Zikán. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BCZM CDU 595.78(812/813)(043.2)
AGRADECIMENTOS
Sou imensamente grato ao Márcio Zikán Cardoso pela orientação,
paciência e o apoio desmedido para realização deste trabalho.
Quero postar um agradecimento especial ao Alexandre Vasconcellos pela
ajuda e sugestões com as análises estatísticas e apoio dedicado, a Adriana
Monteiro e Gilberto Corso pelas valiosas observações e sugestões
apresentadas em todas as etapas deste trabalho e Heitor Bruno de Araujo
Souza e Rodrigo Bellezoni, estagiários do LECOB, pela valiosa ajuda com as
análises estatísticas.
Ao Diretor da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte
(EMPARN), Sr. Marcone César Mendonça, por nos conceder permissão e
apoio para desenvolvimento deste projeto em uma das unidades da Empresa e
aos funcionários da fazenda da EMPARN, Srs. Mario Sérgio N. Oliveira,
Antonio de Araújo Monteiro, Marcos Tomaz de Oliveira e Everaldo da Silva
Henrique, pelo apoio e recepção. Um agradecimento especial ao
meteorologista Gilmar Bristot (EMPARN) e sua equipe por nos fornecer os
dados meteorológicos empregados neste estudo.
Ao amigo Lipe Renato pela companhia e apoio durante as coletas e aos
amigos do LECOB, Daniel Oliveira, Emmanuelle Séfora, Luciana Lima, Priscila
Albuquerque, Honara Morgana, Juliana, João Paulo e a todas as pessoas, que
de forma direta e indireta estiveram conosco e acreditaram na importância
deste trabalho.
A minha esposa Elizângela Maria Freire pelo apoio e compreensão.
A CAPES pelo apoio financeiro.
i
SUMÁRIO
1. Resumo ........................................................................................................ 1
2. Abstract ........................................................................................................ 2
3. Introdução .................................................................................................... 3
4. Material e métodos ...................................................................................... 5
4.1. Área de estudo ................................................................................. 5
4.2. Unidades amostrais .......................................................................... 7
4.3. Unidade 1 – Mata Preservada 1 ....................................................... 8
4.4. Unidade 2 – Mata Preservada 2 ....................................................... 9
4.5. Unidade 3 – Área inundável ............................................................. 9
4.6. Unidade 4 – Mata ciliar ..................................................................... 9
4.7. Unidade 5 – Área antropizada .......................................................... 10
4.8. Unidade 6 – Coqueiral ...................................................................... 10
4.9. Procedimento amostral ..................................................................... 10
4.10. Análise dos dados – Descrição da comunidade ............................... 11
4.11. Rarefação ......................................................................................... 12
5. Resultados ................................................................................................... 13
5.1. Abundância ....................................................................................... 13
5.2. Rarefação ......................................................................................... 18
5.3. Sazonalidade .................................................................................... 20
5.4. Análise de agrupamento ................................................................... 23
6. Discussão .................................................................................................... 28
7. Referências bibliográficas ............................................................................ 33
ii
1
RESUMO Um dos hotspots da biodiversidade mundial, a Mata Atlântica encontra-se
reduzida a apenas 7% de sua área original. Ainda assim, apresenta uma das mais
ricas faunas de borboletas do mundo. Borboletas são usadas com freqüência em
avaliação ambiental, pois mostram forte associação com plantas hospedeiras,
microclima e padrões de disponibilidade de recursos, sendo bons indicadores de
diversidade e integridade ambiental. Este trabalho descreve a diversidade,
composição e riqueza de espécies de borboletas frugívoras em um fragmento de
Mata Atlântica do nordeste brasileiro, comparando a composição entre fisionomias
distintas e sua sazonalidade. A área apresenta clima tropical chuvoso com duas
estações bem definidas, seca e chuvosa. As capturas foram feitas com 60
armadilhas do tipo Van Someren-Rydon, instaladas em seis unidades amostrais
(10 armadilhas por unidade), que variaram desde uma área aberta (p. ex.
plantação de coqueiros) até ambientes de interior de mata. As coletas foram feitas
entre janeiro e dezembro de 2008 por cinco dias consecutivos de cada mês.
Foram capturados 12090 indivíduos pertencentes a 32 espécies. As espécies mais
abundantes foram Taygetis laches, Opsiphanes invirae e Hamadryas februa, que
somaram 70% do total das capturas. A análise de similaridade identificou dois
grupos principais, o primeiro composto por unidades mais impactadas e/ou
abertas e o segundo, com as unidades em mata ou áreas mais fechadas. Foi
observado um forte componente sazonal, com menos espécies e menor
abundância no período seco e mais espécies e maior abundância no período
chuvoso. A análise de K-means revelou que as escolhas das unidades
superestimou a percepção da fauna, sugerindo menos unidades distintas. As
espécies Taygetis virgilia, Hamadryas chloe, Callicore pygas e Morpho achilles
sinalizam ambientes menos perturbados, enquanto que Yphthimoides sp, Historis
odius, H. acheronta, Hamadryas feronia e Siderone marthesia potencialmente
indicam ambientes abertos ou impactados. Este trabalho traz informações
importantes para a conservação das espécies de frugívoras, como também servirá
de guia para futuros projetos de monitoramento ambiental.
Palavras chave: Mata Atlântica, sazonalidade, borboletas frugívoras
2
ABSTRACT The extent of the Brazilian Atlantic rainforest, a global biodiversity hotspot,
has been reduced to less than 7% of its original range. Yet, it contains one of the
richest butterfly fauna in the world. Butterflies are commonly used as
environmental indicators, mostly because of their strict association with host plants,
microclimate and resource availability. This research describes diversity,
composition and species richness of frugivorous butterflies in a forest fragment in
the Brazilian Northeast. It compares communities in different physiognomies and
seasons. The climate in the study area is classified as tropical rainy, with two well
defined seasons. Butterfly captures were made with 60 Van Someren-Rydon traps,
randomly located within six different habitat units (10 traps per unit) that varied
from very open (e.g. coconut plantation) to forest interior. Sampling was made
between January and December 2008, for five days each month. I captured 12090
individuals from 32 species. The most abundant species were Taygetis laches,
Opsiphanes invirae and Hamadryas februa, which accounted for 70% of all
captures. Similarity analysis identified two main groups, one of species associated
with open or disturbed areas and a second by species associated with shaded
areas. There was a strong seasonal component in species composition, with less
species and lower abundance in the dry season and more species and higher
abundance in the rainy season. K-means analysis indicates that choice of habitat
units overestimated faunal perceptions, suggesting less distinct units. The species
Taygetis virgilia, Hamadryas chloe, Callicore pygas e Morpho achilles were
associated with less disturbed habitats, while Yphthimoides sp, Historis odius, H.
acheronta, Hamadryas feronia e Siderone marthesia likey indicate open or
disturbed habitats. This research brings important information for conservation of
frugivorous butterflies, and will serve as baseline for future projects in
environmental monitoring.
Key words: Atlantic forest, seasons, frugivorous butterflies.
3
INTRODUÇÃO
A Floresta Atlântica brasileira é um dos biomas mais ricos em biodiversidade do
planeta e um dos mais impactados pela ação antrópica (Franke et al, 2005;
Galindo-Leal & Câmara, 2005), reconhecido como um dos “hotspots” de
biodiversidade mundial (Galindo-Leal & Câmara, 2005). A área da Mata Atlântica,
que cobria cerca de 1,5 milhões de km2 no Brasil (Galindo-Leal & Câmara, 2005;
Silva & Casteleti, 2005; Tabarelli et al, 2005b), está reduzida a aproximadamente
7% do tamanho original (Morellato & Haddad, 2000; Franke et al, 2005; Galindo-
Leal & Câmara, 2005; Guedes et al, 2005; Pinto & Brito, 2005; Tabarelli et al, 2005
a, b, Ribeiro et al 2009), distribuídos em milhares de pequenos fragmentos
(Morellato & Haddad, 2000; Guedes et al, 2005; Tabarelli et al, 2005a). O
processo de fragmentação das paisagens naturais reduz a área de habitats e
aumenta a distância entre eles, levando a perda de diversidade biológica (Grillo et
al 2006). Modificação de paisagens e fragmentação de habitat são considerados
sérios riscos à biodiversidade global (Fischer & Lindenmayer, 2007) e
correspondem a uma das principais causas da atual crise de extinção (Wilcox &
Murphy, 1984). A fragmentação causa, entre outros fatores, diminuição do
tamanho das populações, interrupção de processos migratórios, redução do fluxo
gênico e cria barreiras para a dispersão, deixando populações mais susceptíveis a
perturbações (Roda, 2006). A extinção de espécies causa mudanças em
processos ecossistêmicos e, à medida que os ecossistemas empobrecem, seus
produtos e serviços diminuem (Galindo-Leal et al, 2005). Embora seja possível
restaurar elementos da biodiversidade, a extinção de espécies é definitiva
(Galindo-Leal & Câmara, 2005).
A perda e a fragmentação de habitat têm alterado severamente a
diversidade biológica da Floresta Atlântica e seus remanescentes estão hoje
representados por arquipélagos de pequenos fragmentos florestais imersos em
uma matriz agrícola e urbana (Tabarelli et al 2006). Estima-se que a Floresta
Atlântica ao norte do Rio São Francisco seja a unidade biogeográfica com maior
probabilidade de perdas de espécies em escala regional e global. Para piorar a
4
situação as unidades de conservação nesta região são poucas, pequenas e não
estão devidamente implantadas (Tabarelli et al 2006). No Rio Grande do Norte,
em particular, a Mata Atlântica encontra-se reduzida a vestígios de mata (Franke
et al, 2005; Cestaro, 2002). De acordo com o estudo preliminar de Lima (dados
não publicados), 70% dos fragmentos de Mata Atlântica do estado apresentam
área menor ou igual a 10 hectares e somente 55 destes apresentam área igual ou
superior a 100 ha.
Tendo em vista a crescente perda de habitats e o virtual desconhecimento
das estruturas das comunidades ecológicas ali presentes, estudos de diversidade
de espécies são de vital importância para o entendimento e conservação das
mesmas (DeVries & Walla, 2001). Estudos recentes indicam que as comunidades
de insetos podem ser vulneráveis aos efeitos da fragmentação de habitats,
sofrendo alterações na composição e diversidade de espécies (Shahabuddin &
Terborgh, 1999; Shahabuddin et al, 2000). A Mata Atlântica brasileira, apesar de
altamente fragmentada, apresenta uma das mais ricas faunas de borboletas do
mundo, representando cerca de 2/3 das espécies brasileiras, muitas das quais
raras e difíceis de encontrar, a maioria em fragmentos menores que 1000 hectares
(Brown 1992; Uehara-Prado et al, 2004).
As borboletas (Lepidoptera) têm sido usadas com freqüência para avaliação
ambiental (DeVries, 1987; DeVries et al, 1999; Brown Jr & Freitas, 2000; DeVries
& Walla, 2001; Veddeler et al, 2005; Uehara-Prado et al, 2006) pois, além de
mostrarem forte associação com a abundância de plantas hospedeiras, microclima
e padrões de disponibilidade de recursos (Brown Jr & Freitas, 2000; Barlow et al,
2007), são diversas e relativamente fáceis de serem amostradas. As borboletas
podem ser separadas em duas guildas, considerando os hábitos alimentares dos
adultos (DeVries, 1987): uma que se alimenta de néctar e outra que se alimenta
de frutas fermentadas, excrementos, exsudatos de plantas e animais em
decomposição, comumente chamadas de frugívoras (DeVries, 1987; DeVries et al,
1999; Uehara-Prado et al, 2004, 2006). Borboletas frugívoras são facilmente
capturadas em armadilhas contendo iscas de frutas fermentadas e tem sido
frequentemente usadas como indicadores de diversidade e integridade ambiental
5
(DeVries, 1987; DeVries et al, 1999; DeVries & Walla, 2001; Brown Jr & Freitas,
2002; Uehara-Prado, 2004; Barlow et al, 2007).
O turismo e a expansão do setor imobiliário no Rio Grande do Norte,
especialmente na região metropolitana de Natal, têm sido fortes indicadores de
crescimento humano e modificador das paisagens naturais locais, caracterizando
a perda dos pequenos remanescentes ainda existentes e conseqüente perda da
biodiversidade. O órgão ambiental do estado tem proposto a criação de novas
unidades de conservação no estado, uma iniciativa louvável, mas que esbarra na
falta de informações básicas sobre composição de espécies e informações gerais
sobre as comunidades biológicas em geral. Em particular, a falta de
conhecimentos sobre composição de espécies e descritores ecológicos básicos de
borboletas na região nordeste representa uma importante lacuna. Nossos estudos
têm sido feitos há alguns anos em uma área recentemente designada para a
criação de um parque estadual, o Parque Estadual do Jiqui. Neste sentido,
escolhemos desenvolver um estudo sobre a dinâmica e estrutura da comunidade
de borboletas locais, comparando áreas de floresta com áreas adjacentes. Além
de fornecer dados básicos sobre a diversidade local, nosso estudo poderá ser útil
em programas futuros de monitoramento e manejo da fauna no parque. O objetivo
principal deste trabalho foi caracterizar a diversidade, composição e riqueza das
espécies de borboletas frugívoras em um fragmento de Mata Atlântica,
comparando a composição da assembléia com fisionomias distintas e
correlacionando a sazonalidade com parâmetros físicos ambientais, temperatura e
precipitação.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
A área estudada é um fragmento de Mata Atlântica conhecido como Mata
do Jiqui, localizada no município de Parnamirim (5°56’46” S, 35°11’20” W). A área
pertence à Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte
6
(EMPARN), que possui extensas plantações experimentais próximas à mata
(Figura 1). As áreas circunvizinhas à propriedade da EMPARN correspondem ao
Centro de Lançamento da Barreira do Inferno, sítios e loteamentos recentes. A
altitude média local é de 40 m acima do nível do mar e situa-se a 3 km da orla
marítima. O clima local é do tipo As’, segundo a classificação de Köppen, do tipo
tropical chuvoso e apresenta duas estações bem definidas, a chuvosa, de abril a
setembro, e a seca, de outubro a março (Cestaro, 2002).
Figura 1 – Vista aérea do fragmento estudado (Mata do Jiqui). Ao norte além do limite do
fragmento visualizam-se algumas granjas e chácaras, ao sul parte da mata ciliar do rio
Pitimbu, a oeste área de várzea do Rio Pitimbu e a leste as plantações de coqueiros.
7
A região de Natal apresenta duas estações bem definidas, a estação seca
(de outubro a março) e a estação chuvosa (de abril a setembro). Em 2008, o inicio
das chuvas no local ocorreu em março, apresentando pluviosidade intensa até
agosto. Nesse intervalo a temperatura caiu cerca de 2 graus e a umidade teve um
aumento médio de 5% em relação ao período seco. Com a redução das chuvas a
partir de setembro, a temperatura voltou a subir e a umidade diminuiu, retornando
aos índices verificados em janeiro e fevereiro.
Unidades amostrais
A vegetação da Mata do Jiqui é caracterizada como floresta estacional semi-
decídua (Cestaro 2002), com aproximadamente 150 ha (Administrador do Jiqui
Mário Sérgio Oliveira, comunicação pessoal). O estudo foi realizado em uma área
de cerca de 120 ha, dos quais 80 ha correspondem à mata preservada, e o
restante, a áreas adjacentes à mata nativa. As unidades correspondem a uma
região de várzea do Rio Pitimbu, uma área de mata ciliar, área de plantio de
coqueiros e uma área impactada por desmatamento. Estes locais são separados
da área preservada por uma estrada velha que circunda o fragmento, exceto a
área desmatada, que é uma parcela da mata original. A distância média entre tais
unidades amostrais e a borda da mata nativa é aproximadamente 50 m. Seguindo
esta identificação inicial das principais fisionomias vegetacionais do local, a área
de estudo foi dividida em seis unidades amostrais, cujas descrições seguem
abaixo (Figura 2). Em cada área foram colocadas, aleatoriamente, dez armadilhas.
Os pontos de instalação de cada armadilha foram definidos através do processo
de aleatorização do Excel, onde os pontos foram sorteados a intervalos irregulares
para cada uma das unidades amostrais. A distância média entre as armadilhas de
uma mesma unidade variaram de 20 m a 100 m aproximadamente.
8
Unidade 1 – Mata Preservada 1 (MP 1)
Parcela de floresta bem preservada do fragmento, caracterizada por
árvores antigas e de grande porte, densidade arbórea relativamente alta,
serapilheira espessa e pouca entrada de luz. O solo é arenoso e aparenta ter
baixa capacidade de retenção de água. Neste ambiente há pouca evidência de
ação antrópica recente.
Figura 2 – Localização dos pontos de coleta, separados por unidades ambientais. Os
limites marcados no mapa correspondem a trilhas e seus pontos de marcação. Os pontos
com números ao lado correspondem aos locais aproximados de colocação das
armadilhas (10 por unidade amostral). Escala: 1:10000
9
Unidade 2 – Mata Preservada 2 (MP 2)
Corresponde a uma porção do fragmento semelhante à unidade 1, porém
com árvores de menor porte e menos adensadas, com maior entrada de luz, às
vezes ocorrendo clareiras. O solo também é arenoso, porém raso e pedregoso em
algumas partes e com serapilheira menos espessa que na unidade 1. Nesta
unidade a mata também é bem preservada. A região próxima à borda, no entanto,
sofre maiores pressões antrópicas, sendo frequentemente visitada por pessoas
em busca de frutos, com intenção de caçar, coletar lenha, entre outros. Ao final de
2007, um incêndio deixou uma porção de cerca de 2 hectares desta área
completamente danificada, com muitas árvores queimadas.
Unidade 3 – Área inundável (AI)
O local corresponde a uma área da vazante do rio Pitimbu que é inundada
durante o período chuvoso. Esta área é dominada por Heliconia (Heliconiaceae),
tem algumas árvores esparsas, mas bem sombreada. Na estação seca a área fica
bastante aberta e o solo, preto, rico em matéria orgânica, fica endurecido em
alguns pontos. Por apresentar várias árvores frutíferas (mangueira, jaqueira,
cajueiro, jambeiro), o local parece ter sido um grande pomar no passado, hoje
abandonado. Ao longo do tempo, parte do curso do rio parece ter se desviado,
com a consequente inundação na estação chuvosa. A área inundada une-se à
mata preservada, através da copa das grandes árvores, criando um microclima
diferenciado do resto da mata. Aqui foram instaladas 5 armadilhas no lado
inundável e 5 no lado da floresta (Figura 2).
Unidade 4 – Mata ciliar (MC)
Esta área é uma continuidade da unidade 3, porém não é planície
inundável. O aspecto geral é distinto da área inundável, pois apresenta muitas
10
árvores de grande porte, no entanto espaçadas, bem iluminada e mais seca. A
área apresenta-se bem conservada, sem sinais de perturbação recente.
Unidade 5 – Área Antropizada (AA)
Esta unidade compreende a uma porção impactada, bem aberta, onde
houve corte da mata no passado. A área encontra-se em regeneração, porém
ainda é bastante aberta, com predominância de herbáceas e com poucas árvores.
Unidade 6 – Coqueiral (CQ)
Esta área corresponde a uma extensa plantação de coqueiro, com solo
arenoso coberto por herbáceas. É uma área bastante aberta, com alta incidência
solar e ventos fortes o ano todo. Esse plantio é separado da mata pela estrada
velha da borda e tem aproximadamente 10 ha.
Procedimento amostral
As borboletas foram capturadas utilizando armadilhas do tipo Van Someren-
Rydon (Daily & Ehrlich, 1995), que consistem em uma base de madeira
compensada presa a uma tampa, também de madeira compensada, através de
fios de nylon encerado. Um tecido de filó envolve a estrutura, formando um volume
retangular com cerca de 1 m de altura (Figura 3). Na base deste há uma abertura,
com um espaço de 5 cm entre o tecido e a plataforma, para permitir a entrada dos
insetos. Um pedaço de velcro de 20 cm foi costurado ao tecido da armadilha (a
altura de 50 cm) para facilitar a retirada das borboletas capturadas. No centro da
placa inferior um prato plástico foi posicionado para colocação das iscas de
atração, que consistem em uma mistura de banana com caldo de cana-de-açúcar,
fermentados por dois dias. As armadilhas foram penduradas em galhos ou troncos
das árvores a uma altura aproximada de 1 m do solo.
11
Entre janeiro e dezembro de 2008 as armadilhas foram iscadas por cinco
dias consecutivos em cada mês. As iscas foram colocadas no primeiro dia,
seguido de coletas nos dias subseqüentes, com iscas renovadas diariamente. As
borboletas capturadas foram identificadas, contadas e marcadas com um código
de captura nas asas e, em seguida, soltas. As borboletas não identificadas em
campo foram levadas ao Laboratório de Ecologia e Conservação da
Biodiversidade da UFRN para posterior identificação. As identificações das
espécies foram feitas usando DeVries (1987) e Uehara-Prado et al (2004).
Análise dos dados – Descrição da comunidade
Os dados de abundância total das espécies e abundância por unidade de
estudo foram plotados em gráficos de dominância (Whitakker plot). A análise de
agrupamento foi realizada para avaliar a similaridade entre unidades amostrais e
entre períodos de coleta, usando a distância de Bray-Curtis, por meio de
agrupamentos simples. Para esta análise foi usado o software Primer v 6 (Clarke
& Gorley, 2004).
Para testar se a definição das unidades ambientais refletia a forma como os
organismos percebiam seus habitats, os dados quantitativos obtidos em cada
armadilha, independentes do habitat previamente determinado foram submetidos
a análise de agrupamento, usando a técnica não-hierárquica de “K-means”. As
variáveis foram testadas com 4, 5 e 6 aglomerados, usando 99 repetições no
processo iterativo de busca do centróide que define os aglomerados. A distância
utilizada nesta análise foi a padrão, isto é, euclidiana. As análises foram feitas no
software Statistica (Statsoft 2005).
12
Figura 3 – Armadilha do tipo Van Someren-Rydon em campo, com várias borboletas
capturadas (Hamadryas). A distância entre a base e o topo da armadilha é de cerca de
1m.
Rarefação
Dados qualitativos (presença e ausência) de riqueza de espécies, obtidos
de cada unidade amostral nos doze meses de coleta, bem como os dados de
riqueza da área total, foram examinados usando o software EstimateS (Colwell,
2005) e submetidos a 500 aleatorizações para construção das curvas de
rarefação. A riqueza de espécies estimada foi obtida a partir da amostra de cada
unidade e da amostra global, levando-se em consideração todos os estimadores,
porém somente a curva de espécies observadas (Sobs) e seus respectivos
desvios padrão foram considerados.
13
RESULTADOS
Entre janeiro e dezembro de 2008 foram feitas 12 amostragens de cinco dias
consecutivos, contabilizando 60 dias e 1152 horas de coletas. Foram capturados
12090 indivíduos, todos pertencentes à família Nymphalidae, e registradas 26
espécies e 6 morfoespécies (Tabela 1), distribuídas em 20 gêneros e 6
subfamílias (Satyrinae, Charaxinae, Biblidinae, Nymphalinae, Brassolinae e
Morphinae). A riqueza média foi de 23 espécies, variando entre 17 e 28 espécies
para os meses de menor e maior riqueza, respectivamente. As unidades amostrais
com maior número de espécies foram a “mata preservada 2 (MP 2)” e “vazante
inundável (AI)”, com 29 e 28 espécies, respectivamente. As demais unidades
“coqueiral (CQ)”, “mata preservada 1 (MP 1)”, “mata ciliar (MC)”, “mata
antropizada (AA)”, todas apresentaram 25 espécies. Foram 3452 recapturas,
novamente as três espécies mais abundantes (Taygetis laches - Satyrinae;
Opsiphanes invirae – Brassolinae, Hamadryas februa – Biblidinae, foram também
as mais recapturadas.
Abundância
A subfamília mais comum nas coletas foi Satyrinae, com 5813 capturas
(48% da amostra total), seguida de Brassolinae (2882 indivíduos; 24%), Biblidinae
(1853; 15%), Nymphalinae (834; 7%), Charaxinae, (644; 5%) e Morphinae (64;
0,5%) (Tabela 2). Várias espécies foram registradas em todos os ambientes de
estudo, sendo que Taygetis laches (Satyrinae) foi a mais abundante,
representando mais de 66% das capturas em uma única unidade amostral (MP 1)
e 39% da abundância total, com 4670 indivíduos. Opsiphanes invirae
(Brassolinae) foi a segunda espécie mais comum, com 2498 capturas (21%),
seguida por Hamadryas februa (Biblidinae), com 1348 (11%), Cissia sp2
(Satyrinae) com 387 (3%), Colobura dirce, com 348 indivíduos (3%) e Historis
odius (Nymphalinae), com 314 (3%). As três espécies mais abundantes (Taygetis
laches, Opsiphanes invirae, Hamadryas februa), somadas, constituíram 8516
14
indivíduos capturados, ou 70% da amostra total de borboletas. As espécies Biblis
hyperia, Dynamine mylitta e Eunica sp (Biblidinae) tiveram menos de 10
organismos capturados e, juntamente com as espécies “singletons” Smyrna Tabela 1: Espécies de borboletas frugívoras (Lepidoptera: Nymphalidae) capturadas em
seis unidades amostrais da mata do Jiqui. A tabela lista o número de indivíduos coletados
em cada unidade, a soma total por unidade e a soma total de espécies capturadas. Os
códigos referem-se às unidades amostrais e podem ser conferidos na figura 2.
Unidades Amostrais
MP1 MP2 AI MC AA CQ Total
Subfamília / espécies
SATYRINAE
Taygetis laches 1025 630 1424 533 719 339 4670
Taygetis virgilia 14 10 1 0 0 0 25
Cissia sp1 9 55 146 56 28 16 310
Cissia sp2 11 28 308 38 1 1 387
Cissia sp3 2 12 82 66 56 2 220
Cissia sp5 0 0 1 0 0 0 1
Yphthimoides sp 4 12 38 13 16 117 200
CHARAXINAE
Archaeoprepona demophon 19 19 23 11 19 2 93
Prepona omphale 9 15 16 43 57 5 145
Prepona pylene 12 8 6 29 37 3 95
Siderone marthesia 3 6 8 14 27 32 90
Memphis sp1 12 22 21 36 44 24 159
Memphis sp2 1 4 4 8 6 3 26
Zaretis itys 2 8 8 4 4 9 35
Hipna sp 0 0 1 0 0 0 1
BIBLIDINAE
Hamadryas chloe 35 11 5 0 4 0 55
15
Hamadryas feronia 14 30 38 51 66 58 257
Hamadryas februa 19 202 108 110 197 712 1348
Hamadryas amphinome 19 16 23 23 30 23 134
Callicore pygas 11 12 13 2 4 1 43
Biblis hiperia 0 1 3 1 1 3 9
Eunica sp 0 0 0 2 0 1 3
Dynamine mylitta 0 2 0 0 0 2 4
NYMPHALINAE
Historis odius 6 40 39 75 96 58 314
Historis acheronta 2 16 16 31 73 33 171
Colobura dirce 65 71 106 72 29 5 348
Smyrna blomfildia 0 1 0 0 0 0 1
BRASSOLINAE
Opsiphanes invirae 194 95 380 236 952 641 2498
Opsiphanes cassiae 18 19 30 26 35 26 154
Caligo illioneus 11 61 98 31 18 10 229
Caligo brasiliensis 0 1 0 0 0 0 1
MORPHINAE
Morpho achilles 32 18 10 1 3 0 64
Total de capturas 1549 1425 2957 1512 2522 2126 12090
Riqueza total 25 29 28 25 25 25
16
blomfildia (Nymphalinae), Hypna sp (Charaxinae), Cissia sp5 (Satyrinae) e Caligo
brasiliensis (Brassolinae) foram as espécies de menor abundância na amostra. A
distribuição de abundâncias por unidade de coleta não evidenciou nenhuma
diferença marcante entre elas (Figura 4). Apesar de nenhum ajuste ter sido feito
às curvas, a inspeção visual sugere uma lognormal.
Figura 4 – Gráfico de dominância de espécies de borboletas frugívoras coletadas na Mata
do Jiqui. As curvas referem-se às diferentes unidades de coleta. Os códigos referentes às
áreas de coleta podem ser vistos na figura 2.
17
Tabela 2: Distribuição do número de espécies capturadas, abundância e abundância
relativa em cada subfamília de borboletas frugívoras na Mata do Jiqui e arredores.
Subfamília Número de espécies Abundância Abundância relativa (%)
Satyrinae 7 5813 48
Brassolinae 4 2882 24
Biblidinae 8 1853 15
Nymphalinae 4 834 7
Charaxinae 8 644 5
Morphinae 1 64 0.5
Total 32 12090 100
O número total de capturas variou entre as unidades ambientais. O menor
número de coletas foi observado na “mata preservada 2 (MP 2)”, com 1425
indivíduos, seguido pela “mata ciliar (MC)”, com 1512 borboletas e “mata
preservada 1 (MP 1)” (1549). Um número maior foi encontrado no “coqueiral (CQ)“
(2126) e “área antropizada (AA)” (2522). O setor com maior número de capturas
foi a “vazante inundável (AI)”, com 2957 capturas. A curva de acúmulo de
espécies mostrou crescimento contínuo ao longo do período de estudo. Em todos
os períodos de coleta novos organismos foram adicionados à lista, o que sugere
que ainda há espécies novas por descobrir na área (Figura 5).
18
Figura 5 – Curva de acúmulo de espécies de borboletas frugívoras coletadas na Mata do
Jiqui e arredores ao longo de 2008.
Rarefação
As curvas de rarefação obtidas a partir dos dados anuais da amostra total
(Figura 6) apontam insuficiência do esforço de coleta para inventariar todas as
espécies da área, visto que o Sobs (espécies observadas) não parece tender a
uma assíntota. O Sobs sugere um valor de aproximadamente 36 espécies, que
coincide com a estimativa obtida em Jacknife1. As curvas de cada unidade de
coleta seguem o mesmo padrão dos dados da curva global (Figura 7).
19
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58 61
Número de amostras
10
12
14
16
18
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38N
úmer
o de
esp
écie
s
Figura 6 – Curva de rarefação referente ao Sobs (curva central) e ± desvio padrão da
amostra total de borboletas frugívoras coletadas na Mata do Jiqui.
20
MP 1
1 22 43 64 85 106
Número de amostras
0
5
10
15
20
25
30
35N
úmer
o de
esp
écie
sMP 2
1 22 43 64 85 106
Número de amostras
05
10152025303540
Núm
ero
de e
spéc
ies
AI
1 22 43 64 85 106
Nùmero de amostras
0
5
10
15
20
25
30
35
Núm
ero
de e
spéc
ies
MC
1 22 43 64 85 106
Número de amostras
0
5
10
15
20
25
30
35
Núm
ero
de e
spéc
ies
AA
1 22 43 64 85 106
Número de amostras
0
5
10
15
20
25
30
35
Núm
ero
de e
spéc
ies
CQ
1 22 43 64 85 106
Número de amostras
0
5
10
15
20
25
30
35
Núm
ero
de e
spéc
ies
Figura 7 – Curvas de rarefação referente ao Sobs (± desvio padrão) das espécies de
borboletas frugívoras para as seis unidades amostrais da Mata do Jiqui.
Sazonalidade
As espécies capturadas na mata do Jiqui seguem o ciclo de distribuição das
chuvas, ocorrendo aumento da riqueza e da abundância com o aumento dos
índices pluviométricos, conforme observado por Brown Jr & Freitas, 2000. A
abundância média das espécies aumentou nos meses mais úmidos do ano,
apresentando redução acentuada na composição durante a estação seca (Figura
21
8). Similarmente, o número de espécies aumenta ao longo do ano, com um pico
atrasado em relação ao período de chuvas.
Figura 8 – Distribuição da abundância média mensal e do número de espécies de
borboletas frugívoras capturadas por mês na mata do Jiqui durante o ano de 2008. A barra
em destaque acima das linhas corresponde ao intervalo do período chuvoso.
22
Dentre os períodos com o maior número de espécies de máxima
abundância, outubro se destaca com 10 espécies, sendo janeiro o período com o
maior número de espécie em abundância mínima (Figura 9). Nestas análises foram
consideradas espécies com abundância maior que 25 indivíduos.
Figura 9 – Número de espécies que apresentam valores extremos (máximo ou mínimo)
de abundância em função do mês de coleta. Por exemplo, nenhuma espécie apresentou
valor máximo em janeiro e 13 apresentaram valores mínimos nesta época. Por outro lado,
em outubro, dez espécies apresentaram valores máximos de abundância neste mês.
Entre julho e outubro nenhuma espécie apresentou valor mínimo de abundância.
Observa-se que a fauna de borboletas frugívoras na mata do Jiqui é
fortemente influenciada pelas variações sazonais. As espécies Hamadryas februa,
Taygetis laches, Opsiphanes invirae e Cissia sp2, são os melhores representantes
destas observações. Por exemplo, Hamadryas februa, em apenas dois meses
(fevereiro a abril) apresenta um aumento de quase 1000 vezes na abundância,
23
verificando brusca redução nos meses seguintes. T. laches mostra abundância
máxima em maio, porém suas capturas permanecem relativamente altas durante
quase todo o ano, mas também mostra significativa redução na estação seca.
Análise de agrupamento
A análise de similaridade das unidades amostrais identificou dois blocos
principais (Figura 10), que correspondem às áreas abertas e impactadas (CQ e
AA) e às áreas de mata (MP1, MP2, MC e AI). Neste segundo grupo as áreas
MP2 e AI são mais parecidas e apresentam cerca de 80% de similaridade,
enquanto que as unidades MP1 e MC mostram-se moderadamente distintas. Uma
análise baseada em meses de coleta claramente identifica os meses secos,
chuvoso e de transição (abril), conforme indicado nos agrupamentos mostrados na
figura 11.
Figura 10 – Análise de agrupamento das seis unidades amostrais da Mata do Jiqui em
função das espécies de borboletas frugívoras coletadas, baseado na distância de Bray-
Curtis. As legendas dos códigos referem-se às unidades amostrais e podem ser vistas na
figura 2.
24
Figura 11 – Análise de agrupamento das amostras de borboletas frugívoras coletadas em
seis unidades amostrais na Mata do Jiqui baseado na similaridade de Bray-Curtis entre as
coletas mensais.
A análise de agrupamento das armadilhas individuais usando K-means
revelou que algumas das unidades pré-definidas foram consistentes, ao passo que
outras não os foram. Por exemplo, a unidade coqueiral foi consistentemente
identificada como única em todos os três conjuntos de agrupamentos testados (4,
5 ou 6 agrupamentos) (Figuras 12 a 14). Do mesmo modo, as áreas antropizadas
(AA) e inundada (AI) também foram reconhecidas em todos os níveis. Porém, nem
todas as armadilhas destas unidades mantiveram-se como pertencendo ao setor,
agrupando-se, algumas delas, com as armadilhas de interior de mata. Outra
unidade bastante consistente foi a mata ciliar (MC). Porém esta assemelha-se
muito a unidade MP2 e, juntas, formam um único grupo nos três agrupamentos
testados. Por último, dois grupos se formaram, ligando principalmente as coletas
25
das regiões de mata. Embora a consistência interna deste grupo ainda não tenha
sido identificada, claramente refletem as coletas de interior e borda de mata.
Figura 12 – Mapa da área de estudo da Mata do Jiqui, com a localização das armadilhas,
agrupadas de acordo com a análise de agrupamento para quatro grupos.
26
Figura 13 – Mapa da área de estudo da Mata do Jiqui, com a localização das armadilhas,
agrupadas de acordo com a análise de agrupamento para cinco grupos.
27
Figura 14 – Mapa da área de estudo da Mata do Jiqui, com a localização das armadilhas,
agrupadas de acordo com a análise de agrupamento para seis grupos.
28
DISCUSSÃO
A mata do Jiqui apresentou uma riqueza de espécies considerável,
similares a outros ambientes de Mata Atlântica próximos. Assim, em estudo
realizado em Pipa (100 km ao sul da nossa área), usando metodologia similar a
deste estudo, França (2006) registrou 26 espécies de frugívoras. No entanto, a
menor diversidade deste setor da Mata Atlântica evidencia-se quando
comparamos com áreas de floresta mais “centrais”, como no registro de 70
espécies de frugívoras na Reserva de Morro Grande, em São Paulo (Uehara-
Prado et al 2006) ou entre 67 e 85 espécies em mosaicos floresta-agrofloresta no
sul da Bahia (Cambuí et al MS, Vasconcelos et al MS). As curvas de rarefação
indicam que a riqueza de espécies de borboletas frugívoras encontradas na mata
do Jiqui não foi completamente estudada e que não há mudanças significativas
entre as unidades amostrais. Da mesma forma, Uehara-Prado, et al (2006)
observaram que não houve diferença significativa entre a riqueza da Reserva
Morro Grande e os fragmentos analisados. A análise faunística mostra claras
diferenças de composição entre áreas de floresta e áreas mais abertas e/ou
impactadas. A fauna de borboletas no coqueiral e na área de mata impactada é
diferente das outras áreas de mata, embora a quantidade de espécies capturadas
tenha sido semelhante. As áreas de mata, a despeito de diferenças em sua
fisionomia, mostram grau razoavelmente alto de similaridade faunística. É possível
que proximidade por si só explique a similaridade entre as áreas. No entanto, tanto
o coqueiral quanto a área impactada são contíguas às áreas de mata, o que
enfraquece a hipótese da similaridade por proximidade. De fato, as diferenças de
habitat parecem explicar as diferenças entre os resultados das unidades
ambientais. Embora não tenha sido quantificada, a diferença visual entre as áreas
abertas e de mata apóia esta separação. Estas observações mostram claramente
a diferença entre habitats favoráveis e desfavoráveis e escolha de habitat das
espécies.
A análise de agrupamento usando K-means revelou que algumas
armadilhas da unidade AI apresentam forte semelhança com as unidades de mata
29
preservada de modo que essas armadilhas e as da unidade MP2 formam um
único cluster. Somente metade das armadilhas em cada uma dessas unidades é
realmente diferente do que havíamos previsto. A unidade fisionômica definida
inicialmente como mata ciliar (MC) formou um agrupamento com a unidade MP2,
mesmo ocorrendo uma separação entre a unidade (MC) e o fragmento
preservado. Conclui-se que algumas unidades amostrais, definidas inicialmente
com base na fisionomia vegetacional das áreas, não são de fato diferentes entre
si. Deste modo, seria conveniente considerar que a área de estudo é um complexo
formado por quatro ou cinco agrupamentos e não seis como foram pré-
estabelecidos.
As populações das borboletas variaram sensivelmente ao longo do ano,
com redução significativa no número de capturas na estação seca e incremento na
estação chuvosa, corroborando a hipótese que correlação sazonal com chuvas é
típica das comunidades de insetos tropicais (DeVries & Walla, 2001). Neste
trabalho foi registrada uma abundância grande entre os meses de abril e outubro
(período chuvoso), sendo a máxima ocorrendo no mês de julho e a mínima em
fevereiro. Essa mesma condição foi observada em Pipa (França 2006). Na
estação seca todas as unidades recebem mais luz em seu interior, devido à queda
de folhas das árvores. Concomitante, há um aumento na temperatura local e
redução da umidade, o que leva a reduções na abundância. Rodrigues et al
(1993), verificaram que a intensidade luminosa e habitats urbano secos atuam
como forte barreira às borboletas de floresta, especialmente as frugívoras. Nossas
observações mostram que devido a essas condições (o surgimento de “janelas de
luz”), espécies consideradas de áreas abertas, como Historis odius, Opsiphanes
invirae são encontradas com mais freqüência em áreas de floresta.
Assim como outros estudos em ambientes tropicais, algumas poucas
espécies foram comuns em todas as áreas e com altas abundâncias. Apesar de
variar de estudo para estudo, o gênero Hamadryas parece ser dominante em
comunidades de frugívoros, pois foi comum também em ambientes de floresta
Amazônica (Barlow et al 2008). Membros da subfamília Satyrinae, por sua
associação com gramíneas, parecem ser bem sucedidos também. No nosso
30
estudo, Taygetis laches (Satyrinae) foi a espécie mais abundante. Em estudo
realizado no Parque Nacional de Lore Lindu (Indonésia), em uma área rica em
espécies endêmicas, Veddeler et al (2005) observaram que uma espécie de
Satyrinae, Melanitis leda foi encontrada em todos os ambientes e teve abundância
acima de 80% dos indivíduos totais.
O padrão de abundância encontrado no Jiqui é semelhante ao observado
em Pipa, onde as três espécies mais abundantes do nosso estudo, T. laches, O.
invirae e H. februa, com 70% da amostra total, foram também ali dominantes, com
72% dos indivíduos capturados (França 2006). Daily & Ehrlich (1995) observaram
que aproximadamente 70% das espécies de Satyrinae foram capturadas em áreas
abertas ou em bordas de florestas. Neste trabalho observa-se que as espécies de
Satyrinae estão distribuídas de forma relativamente homogênea entre as unidades
estudadas, com 22% dos Satyrinae ocorrendo apenas em áreas abertas
(desconsiderando bordas), cerca de 30% em ambiente de mata preservada e 47%
ocorrem em todos os ambientes.
Estudos com comunidades de borboletas têm revelado com freqüência sua
importância como indicadores ambientais, neste estudo verifica-se a espécie
Cissia sp2 ocorrendo preferencialmente na unidade AI (cerca de 80%), tal
observação corrobora com Brown Jr & Freitas (2000) de que algumas espécies
variam em presença e abundância entre diferentes ambientes mostrando
preferências por certos habitats e recursos. Nossos resultados sugerem algumas
espécies indicadoras para áreas de Mata Atlântica nordestina. Assim, por
exemplo, as espécies Taygetis virgilia, Hamadryas chloe, Callicore pygas e
Morpho achilles apresentaram uma relação bem estreita com as unidades de mata
preservada (área MP1, MP2, parte da unidade AI), sugerindo-as como indicadoras
de ambientes fechados ou bem preservados (Tabela 3). O mesmo foi observado
em Pipa (França 2006), onde as espécies H. chloe e M. achilles foram associadas
a ambientes de mata fechada ou mais preservados. No outro extremo, Hamadryas
februa e Yphthimoides sp apresentaram maior freqüência na área do coqueiral
(CQ). Assim como observado por Shahabuddin et al (2000), H. februa ocorre
preferencialmente em áreas abertas. Em nosso estudo H. februa foi capturada em
31
todas as unidades, de modo que sua mera presença não significa indicação de
perturbação, mas sim pela elevada abundância relativa nas áreas abertas. Já a
presença de Yphthimoides sp denota áreas abertas e potencialmente mais
perturbadas. Espécies potencialmente indicadoras de ambientes abertos, ou de
proximidade a eles, são Historis odius, H. acheronta, Hamadryas feronia e
Siderone marthesia (Tabela 3).
Tabela 3: Distribuição de capturas de espécies por unidade ambiental e sua indicação
como potenciais espécies indicadores de tipo de habitat. Grupo 1: espécies indicadores
de ambientes de floresta preservada. Grupo 2: espécies indicadoras de áreas abertas ou
impactadas.
Unidades amostrais Espécie MP1 MP2 AI MC AA CQ Grupo 1 Taygetis virgilia 14 10 1 0 0 0 Hamadryas chloe 35 11 5 0 4 0 Callicore pygas 11 12 13 2 4 1 Morpho achilles 32 18 10 1 3 0 Grupo 2 Hamadryas februa 19 202 108 110 197 712 Yphthimoides sp 4 12 38 13 16 117 Historis odius 6 40 39 75 96 58 Hamadryas feronia 14 30 38 51 66 58 Historis acheronta 2 16 16 31 73 33 Siderone marthesia 3 6 8 14 27 32
A exploração imobiliária nas áreas circunvizinhas, a invasão por populares,
o assoreamento do rio Pitimbu e a manutenção de uma linha de transmissão
energética que atravessa o fragmento, bem como incêndios, caça e a exploração
de lenha e de frutos são os principais riscos enfrentados pela mata do Jiqui.
Diante do desenvolvimento da zona metropolitana e da exacerbada exploração do
32
turismo na região, a área vem enfrentando fortes e constantes pressões
antrópicas. Esse pequeno fragmento é um dos poucos remanescentes de Mata
Atlântica que se mantém conservado nos arredores da cidade do Natal
apresentando uma riqueza considerável de espécies da fauna e flora regional.
Felizmente, está prevista a implantação de uma unidade de conservação
englobando a mata do Jiqui, um estímulo à sua preservação. No entanto, o
elevado isolamento deste fragmento, em função da ocupação imobiliária na
vizinhança da fazenda nos leva a crer que a área ficará progressivamente imersa
numa matriz urbana e potencialmente isolada de outros ambientes de mata. Além
disso, a possível redução dos ambientes úmidos em função da redução da vazão
do Pitimbu pode colocar em risco espécies restritas a ambientes preservados ou
típicas de uma determinada unidade amostral. Já o coqueiral (CQ), uma forma de
plantação comum nas paisagens do Rio Grande do Norte, mostrou-se inadequado
para a sustentação da maioria das espécies de borboletas, embora não saibamos
ainda o potencial desta área como facilitador de movimento.
Desta forma, vê-se que a mata do Jiqui é um fragmento valioso e de
importância fundamental para a conservação de uma parcela da fauna Atlântica
no nordeste brasileiro. Este trabalho fornece informações científicas importantes
para a implantação e manejo para a unidade de conservação que será criada na
área e para a elaboração de futuros programas de monitoramento e conservação
ambiental na área.
33
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