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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

MARIA MARCOLINA LIMA CARDOSO

HISTÓRIA DE VIDA DE TILÁPIAS E INFUÊNCIAS PARA PESCA E

ESTADO TRÓFICO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS TROPICAIS

Tese apresentada ao Programa de

Pós-graduação em Ecologia, da

Universidade Federal do Rio Grande

do Norte, como requisito para a

obtenção do título de Doutor em

Ecologia.

Orientador: Dr. José Luiz Attayde

Co-Orientador: Dr. André M. de Roos

Natal – RN

2017

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN

Sistema de Bibliotecas - SISBI

Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof.

Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB

Cardoso, Maria Marcolina Lima.

História de vida de tilápias e influências para pesca e estado

trófico de em lagos e reservatórios tropicais / Maria Marcolina Lima Cardoso. - Natal, 2016.

154 f.: il.

Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.

Orientador: Prof. Dr. José Luiz de Attayde.

Coorientador: Prof. Dr. André M. de Roos.

1. Espécies exóticas - Tese. 2. Onivoria - Tese. 3. Mortalidade seletiva - Tese. 4. Piscivoria - Tese. 5. Pesca -

Tese. 6. Nanismo - Tese. I. Attayde, José Luiz de. II. Roos,

André M. de. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 591.5

II

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

MARIA MARCOLINA LIMA CARDOSO

HISTÓRIA DE VIDA DE TILÁPIAS E INFUÊNCIAS PARA PESCA E

ESTADO TRÓFICO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS TROPICAIS

BANCA EXAMINADORA

_____________________________________

Dra. Vanessa Becker, UFRN

(Examinador Interno)

_____________________________________

Dr. Ronaldo Angelini, UFRN

(Examinador Interno)

_____________________________________

Dr. Gustavo Henrique Gonzaga da Silva, UFERSA

(Examinador Externo)

_____________________________________

Dr. Rodrigo Fernandes, UFERSA

(Examinador Externo)

_____________________________________

Dr. José Luiz Attayde, UFRN

(Presidente da Banca)

III

AGRADECIMENTOS

E sem alongar demais começarei pela gratidão, a todos que de uma forma ou outra

contribuíram para minha formação!

Agradeço primeiro ao Criador, por tão bela natureza nos permitir investigar.

Desde minha infância meus pais não me negaram o prazer da vida no campo, o

caminhar com meu avô em meio as plantações, com carinho colhendo feijão, vendo

borboletas e todas as cores do roçado, se banhando em açudes e se enchendo de

alegria.

Também eternamente grata pela leitura em grupo após o almoço do nosso primeiro

livro "A revolução dos Bichos" e promovido por minha mãe.

Desde de lá, não paramos mais de ler!

Digo isto porque a leitura em conjunto e ver meu pai e minha mãe sempre lendo

foram as maiores contribuições para a minha formação.

E, meu pai com seu amor pela matemática sem dúvida está na base de meu vínculo a

modelagem.

E, não importa o quanto eu respire, meus irmãos são meus amores (Tiago,

Leopoldina, Domitilla e Lourdes), sendo o meu auxílio durante a jornada da vida.

Daniel,

Por toda a sua abnegação e altruísmo estou aqui hoje!

Meus sinceros agradecimentos a seus pais por toda confiança que depositaram em

mim, os quais são as pessoas mais puras que já conheci, sou imensamente orgulhosa

por tê-los ao lado. E, extremamente grata pela máquina de costura, para os

experimentos realizar!

Agradeço imensamente Attayde, pela oportunidade, por acreditar e lutar por mim,

pelas ideias, e mesmo com nosso limitado tempo, auxiliou a definir a tese. Quero

dizer que você sempre me inspirou muito, e está classificado como um cabra da peste!

Agradeço aos meus grandes amigos Pablo, Fabiana, Maricota, Gabizona, e

Danyhelton, galera barra pesada no trabalho e na amizade, e nos cafezinhos (a melhor

parte)! Amo vocês!

Também os amigos Leonardo Teixeira, Wanessa Souza, Fabíola, Camila, Letícia e

outros que ajudaram a embelezar meus dias!

Agradeço a todo o pessoal da EAJ, pelo companheirismo no trabalho, aos professores

Paulo Faria e Karina Ribeiro e especialmente a Nando, e as três técnicas Simone,

Joseane e Ceicinha, fundamentais para o desenvolvimento dos experimentos. São as

técnicas mais fofas do mundo, sem palavras!

Não posso deixar de agradecer a Vanessa Becker, maravilhosa como professora e

como pessoa, muito obrigado por todo seu apoio, por me deixar aperriar no

LARHISSA, e pelos cafezinhos, você é demais!

IV

Também a Giba, sempre com muitas perguntas me ajudou bastante a refletir sobre

meu trabalho.

I have to thank you André de Roos, and his entire working group from University of

Amsterdam. André was essential to my work and academic growth; I am really

blessed to have met him. Thank you, all the working group, and the group of

professor Hall Caswell, for the good discussions, good friendship and perfect parties:

Floor, Vincent, Hanna, Louise, Catalina, Greg, Tom, Charlotte, Silke, Jacques, Nora,

Zepeng and Nienke, and of course Hall, always with us! You are all in my heart and

all are wonderful! A special thanks to Floor for the inspiring discussions about my

work!

Tenho que agradecer as duas pessoas maravilhosas, que encantaram minha vida em

Amsterdam: Cleide, obrigada pela amizade, companheirismo e todo estímulo para

trabalhar! E, Giada! Thanks for the beautiful trahira and tilapia on the cover of this

thesis.

Thanks for all friends on coffee breaks and office time-out: Tomas, my preferred

ducth, Heike (Heikazinha! Best German!), Marian, Rachid, Paula, Nienka, Renske,

Rocio (most cute ever), Nina, Josinaldo, Karen and Livia. All my flatmates for the

cake party histories Manu, Karla, Enrico, Akash and Anu. A special thanks to Anu,

for the weekends and nights working together on the living room!

Finalmente, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e à Capes por todo o suporte

financeiro ao longo dessa jornada, e as professoras Cristina Crispim e Jane Torelli,

por estarem comigo no início de minha carreira e me permitirem utilizar os dados do

PELD/CNPq. Agradeço ao Programa Ecológico de Longa Duração: Caatinga

financiado pelo CNPq, fonte dos dados e questionamentos principais desta tese.

V

SUMÁRIO

RESUMO VII

ABSTRACT VIII

PARA COMEÇAR UMA PROSA... 1

1 INTRODUÇÃO GERAL 6

1.1 Desenvolvimento Ontogenético e Relações Tamanho-Estruturadas 6

1.2 Mortalidade Seletiva, Relaxamento da Competição e Sobrecompensação de Biomassa 8

1.3 Aplicações para a Pesca e Manejo de Populações de Tilápias 9

1.4 Escopo da Tese 11

1.5 Referências 13

2 COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E MUDANÇA NA ESTRUTURA DE

TAMANHO DE TILÁPIAS

18

RESUMO 18

ABSTRACT 19

2.1 INTRODUÇÃO 20

2.2 MÉTODOS 24

2.3 RESULTADOS 27

2.4 DISCUSSÃO 31

2.5 REFERÊNCIAS 37

3. ENRIQUECIMENTO POR NUTRIENTES E O EFEITO ESTABILIZADOR DA

ONIVORIA SOBRE O PLÂNCTON

44

RESUMO 44

ABSTRACT 45

3.1 INTRODUÇÃO 46

3.2 MÉTODOS 49

3.3 RESULTADOS 52

3.4 DISCUSSÃO 59

3.5 REFERÊNCIAS 63

4 HISTÓRIA DE VIDA DA TILÁPIA DO NILO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS

TROPICAIS

69

RESUMO 69

ABSTRACT 70

4.1 INTRODUÇÃO 71

4.2 CARACTERIZAÇÃO DA ESPÉCIE 74

4.3 DESCRIÇÃO DO MODELO 75

4.4 CONJUNTO DE DADOS E ESTIMAÇÃO DOS PARÂMETROS 80

4.5 RESULTADOS 85

4.6 DISCUSSÃO 92

4.7 REFERÊNCIAS 97

APÊNDICE A 102

5 PRESENÇA DE PREDADORES E A FACILITAÇÃO DA PESCA DA TILÁPIA 112

RESUMO 112

ABSTRACT 113

5.1 INTRODUÇÃO 114

5.2 DESCRIÇÃO DO MODELO 118

5.3 RESULTADOS 124

5.4 DISCUSSÃO 133

5.5 REFERÊNCIAS 139

APÊNDICE A 144

APÊNDICE B 145

5 CONCLUSÃO GERAL 149

AS PROVAÇÕES DE UMA TESE 152

I A BRAVURA 152

II A PELEJA E O DESATINO 153

III A PROEZA 154

VI

RESUMO

O tamanho corporal dos indivíduos de uma espécie afeta o potencial competitivo, as

taxas de consumo e as respostas em face a mortalidade e disponibilidade dos recursos.

Além disso, a mudança de dieta com o aumento de tamanho do corpo tem importantes

consequências para a mudança do papel exercido nas teias alimentares. Entender

como as populações e comunidades são estruturadas em relação ao tamanho pode

auxiliar nas práticas de manejo para controle de espécies introduzidas, aumento da

produção de espécies importantes para o comércio e reintrodução ou recuperação de

populações nativas. Entretanto, apenas recentemente as variações intraespecíficas têm

sido levadas em consideração nos estudos de competição e predação. Nesta tese,

temos como objetivo entender os efeitos da predação tamanho seletiva e competição

intraespecífica por recursos sobre as variações na estrutura de tamanho de populações

de peixes onívoros tropicais, como a tilápia-do-Nilo. No primeiro capítulo,

apresentamos resultados empíricos que demonstram o papel da mortalidade tamanho-

seletiva por um predador nativo sobre a mudança de estrutura de tamanho da tilápia-

do-Nilo em corpos aquáticos do Nordeste brasileiro. A predação tamanho-seletiva

sobre alevinos e juvenis aumenta o tamanho máximo e médio das tilápias, ao reduzir a

competição intraespecífica entre juvenis de tilápia. Na ausência de mortalidade

tamanho-seletiva (ausência do piscívoro), as populações de tilápias são caracterizadas

por alta biomassa de juvenis e adultos de pequeno tamanho corporal. O segundo

capítulo apresenta os efeitos diferenciados de consumidores, como as tilápias, que

possuem mudança ontogenética de nicho (planctívoros quando juvenis e filtradores

onívoros quando adultos), sobre a dinâmica dos recursos (zooplâncton e fitoplâncton)

sob baixa e alta concentração de nutrientes para o fitoplâncton. Os resultados deste

trabalho demonstram que a onivoria por tilápias adultas tem um papel estabilizador

sobre o plâncton em contraste ao efeito dos juvenis planctívoros. No terceiro capítulo,

utilizamos um modelo que descreve os padrões de crescimento, reprodução e uso

energético da tilápia ao longo da vida de acordo com a disponibilidade do recurso.

Neste capítulo, encontramos uma alta variabilidade nas taxas de crescimento e

reprodução da tilápia e a adoção de diferentes estratégias de vida nos lagos tropicais,

como possível resposta a disponibilidade de alimento. Finalmente, no último capítulo,

nós exploramos os efeitos da disponibilidade de alimento per capita sobre a dinâmica

e estrutura em tamanho das populações de tilápia ao variar a capacidade suporte dos

recursos e as taxas de mortalidade por predação e por pesca. Nossos resultados

demonstram que a predação sobre juvenis tem um papel de facilitador sobre a pesca,

ou seja, a predação aumenta a biomassa de grandes adultos, alvo da pesca. O nanismo

em tilápias é favorecido pela pesca, na ausência de predação, e aumento da biomassa

do recurso para adultos de tilápias (eutrofização). Nosso modelo corrobora os

resultados empíricos encontrados no capítulo primeiro da tese e, não somente reflete a

história de vida da tilápia, mas também indica os processos importantes na dinâmica

populacional, se tornando uma ferramenta útil para o manejo da espécie.

Palavras-chave: ontogenia, onivoria, mortalidade seletiva, manejo da pesca, modelos

baseados em indivíduos, crescimento populacional, espécies exóticas, produtividade

dos lagos.

VII

ABSTRACT

The individual body size affects the competitive potential, consumption rates and

responses in the face of mortality and resource availability. Also, changing diet with

increasing body size has important consequences for the role played in food webs.

Understanding how populations and communities are structured about size helps in

management practices to control introduced species, increase the production of

species commercial importance, and reintroduction or recovery of native populations.

However, only recently intraspecific variations have been taken into account in

competition and predation studies. In this thesis, we aim to understand the effects of

size-selective predation and intraspecific competition by resources on variations in the

size-structure of populations of tropical omnivorous fish, such as Nile tilapia. In the

first chapter, we present empirical results that demonstrate the role of size-selective

mortality by a native predator on the change in size structure of Nile tilapia in man-

made lakes of Northeast Brazil. Size-selective predation on fingerlings and juveniles

increases the maximum and average size of tilapias in a population by reducing

intraspecific competition among tilapia juveniles. In the absence of size-selective

mortality (absence of piscivorous), tilapia populations are characterized by high

biomass of juveniles and adults of small body size. The second chapter presents the

differentiated effects of consumers, such as tilapias, which undergo ontogenetic niche

shift (planktivores when juveniles and omnivorous when adults), on the dynamics of

the resources (zooplankton and phytoplankton) under a low and high concentration of

nutrients for the phytoplankton. The results of this work demonstrate that the

omnivore tilapia has a stabilizing role on plankton in contrast to the effect of

planktivorous juveniles. In the third chapter, we use a model that describes the

patterns of growth, reproduction and energetic use of tilapia throughout life according

to the availability of the resource. In this chapter, we found a high variability in tilapia

growth and reproduction rates and the adoption of different life-history strategies in

tropical lakes, as a possible response to food availability. Finally, in the last chapter,

we explored the effects of per capita food availability on the dynamics and size-

structure of tilapia populations by varying resource carrying capacity and rates of

mortality from predation and fishing. Our results demonstrate that predation on

juveniles has a facilitating role on fishing, that is, predation increases the biomass of

large adults, the target of fisheries. Dwarfism in tilapias is favored by fishing and

increased biomass of the resource for tilapia adults (eutrophication), in the absence of

predation. Our model corroborates the empirical results found in the first chapter of

the thesis and not only reflects the life-history of the tilapia but also indicates essential

processes in the population dynamics, becoming a useful tool for the species

management.

Keywords: ontogeny, omnivory, size-selective mortality, fishing management,

individual based-models, population growth, exotic species, lakes productivity.

Para começar uma prosa... || 1

PARA COMEÇAR UMA PROSA Maria Marcolina Lima Cardoso

"Pra da ciência sair e o manejo aplicar,

pro pescador pescar e não ter de que reclamar,

nesta tese com poema popular a arte da pesquisa vou explicar!"

"E, num tempo não muito distante,

pra um povo sofrido,

no sertão as grandes secas enfrentar,

um mundo d'água foi barrar,

pra abundância chegar."

"Agora a horta vou sustentar e o cabritinho se esbaldar,

e tem peixe, pequeno e grande que vem embelezar,

e fazer o bucho da gente se aquietar."

"E tem piaba, crumatan e cangati,

e um bicho medonho, com sua mordida a noite aterrorizar.

Seu nome já diz, "traíra",

mas é gostosa de salpicar os beiço!

E, com a injustiça feita em seu nome vou arengar.

Mas mais tarde disso vou tratar."

"E dum lugar muito distante,

numa lenda ouviu-se falar,

e um peixe nas brenhas se foi buscar.

O pilapu, como se chama, a famosa tilápia,

bicho astuto, que espiga ligeiro,

num carece muito cuidado e prolifera desenfreado."

"Em promessa de fartura e de agrado nos açudes foi botado.

Mas que peixe tão bonito, de monte foi dispersado.

E me lembro de criança,

do encher dos olhos de alegria da grande tilápia

pelo povo pescada."

"Pois bem, que passado o tempo muita história diferente foi contada.

Açude de tilápia grande,

e açude de tilápia pixototinha empestada,

açude que num tem mais a beleza da diversidade,

com outros peixes afastados,

e açude esverdeado cujo serviço foi apagado."


"Ao certo só é sabido

que feito retirante entre açudes o pescador migra

a buscar o bom pescado que mais raro fica.

E o milagre da abundância já num se aplica,

Tem tilápia de carrada, mas num da pra uma bicada.

E agora? Como nóis fica?"

"E vamos catar nos livros e fazer arretada pesquisa

que pra isso ciência se aplica

e de ecologia agora vamos prosar"

"Essa é a ciência dos tamanhos, do indivíduo,

que eu num sabia e tratava bicho como tudo igual,

Assim como gente grande e pequena tem carência diferente

bicho grande e pequeno também.

E olhe mais, eles têm gosto e preferência!

Mas se há tempo de escassez, onde a porca torce rabo,

como todo ser vivente vão comer o que tem"

"Assim, nasce a história do indivíduo e seu habitat!

Sua história de vida, que aqui começo a traçar,

e espero não complicar"

"Veja bem, que desde remotos tempos da ecologia

as conversas mais importantes se dão na tal "dinâmica populacional",

que seja quando os bichos de um mesmo tipo

aumentam ou diminuem em abundância,

aparecem ou desaparecem de determinado local.

E isso está ligado as tempestades da vida,

a mortandade que assola,

os gaviões que atacam

e a quantidade de novos bichinhos

que cada calango pode gerar e suportar"

"E apois, vamos tagarelar sobre o indivíduo.

Como se sabe cada ser vivente

nasce de um tamanho e morre de outro.

Da chegada do gavião, é verdade que galinha criada

é mas fácil ser matada que indefeso pintinho?

Da mesma maneira, vai o pescador pro açude

pescar peixe pequeninho?

Na sua jornada, tensão diferenciada cada indivíduo passa,

uns quando grande, outros de pequenos,

e outros ao longo de toda vida.

E isso tem uma influência danada na tal dinâmica da população"


"Se bem pensar, uma coisa vou explicar,

imagine a traíra, carrancuda,

que peixe pequeno vai abocanhar,

quem crescer ligeiro melhor se dá,

ou prole grande tem que botar.

Daí se tira quem vai dominar quando a traíra chegar."

"E olhe só que interessante,

que indivíduos num cresce tudo do mesmo tante,

se comida é escassa, devagar cresce,

se abundante, gigantes logo aparecem

maduros e cheio de vida,

e um mói filhote logo se sucede.

E veja bem que quanto mais cresce,

Mais filhote fornece"

"E mais, quando se cresce, comida diferente se apetece,

assim o pequeninho com o grande não se aborrece,

traíra grande não come mesmo de traíra pequena,

ou tilápia grande come coisas a mais que tilápia pequena.

E matute na seguinte situação:

Se tilápia grande tem abundante alimentação,

ela logo reproduz de montão.

E, se numeroso é o filhote,

e sua comida começa a minguar ele pequeno vai ficar,

e pouca tilápia grande vai formar.

E se tem pouca tilápia grande, comida pra ele vai sobrar,

e mais filhote a somar, um ciclo vicioso e

um estado assombroso vai ficar:

uma multidão de alevino e pouco peixe grande pra pescar“

“Mas a beleza está em diversidade mostrar,

e a natureza sábia pra todo mundo ajudar,

por que o predador surgiu pra o pequeninho predar,

pois rivalidade e peleja por comida vai minimizar,

e pequeninho avolumar,

Assim, o predador tem sua comida e o pescador peixe grande pra pescar.”

“Falei aqui duma mudança catastrófica de estado de uma população,

onde a mortalidade é essencial pro crescimento!

E pense só que interessante,

o papel do bicho predador,

sem mortalidade,

tenho abundância de tilápia pequena

sem interesse pro comercio de alimento,

mas se tenho o predador,

terei abundância de grande tilápia ideal pra suprimento”


“E preste bem atenção,

Que nesses dois estados posso ter mesmo peso total de alimento,

Ou mesmo peso total de pescado,

Mas de uma forma não será desfrutado,

E de outra pode ser comercializado”

... E deste problema surge esta tese,

que pra esmiuçar em seguida vamos tratar...

Capítulo 1

INTRODUÇÃO GERAL

Introdução Geral || 6

1 INTRODUÇÃO GERAL

1.1 Desenvolvimento Ontogenético e Relações Tamanho-Estruturadas

O tamanho do corpo é um dos principais fatores determinantes da história de

vida e requerimentos de um indivíduo. Dependendo da espécie, o tamanho corporal

pode variar entre 2 a 106 desde o nascimento até a maturidade (Hendriks e Mulder

2008). Tal variação em tamanho tem fortes implicações para as características

fisiológicas dos organismos, como as taxas de assimilação e taxas metabólicas as quais

escalam com o tamanho corporal de formas diferentes. Enquanto a taxa metabólica é

uma função do volume do organismo (V) a taxa de assimilação ocorre em função da

área (V2/3

), assim a demanda metabólica aumenta mais rápido com o tamanho corporal

que a assimilação, e menor quantidade de energia é alocada para crescimento e/ou

reprodução em grandes indivíduos (Peters 1983; Persson et al. 1998; de Roos e Persson

2013; Kooijman 2010).

A variação em tamanho corporal determina não somente a demanda energética,

mas também a habilidade de forrageamento sobre certo recurso (Peters 1983; Persson et

al. 1998). A habilidade de visualização e manuseio de uma presa é fortemente

dependente do tamanho do predador e da presa, pequenos predadores têm dificuldade

em manusear grandes presas enquanto grandes predadores podem não visualizar presas

pequenas (Werner 1988; Persson et al. 1998). Devido as mudanças na demanda

energética, habilidade de forrageamento sobre determinado recurso e vulnerabilidade a

predação muitas espécies mudam de hábito alimentar ou habitat à medida que crescem

(Werner e Gilliam 1984). A distribuição de tamanho de uma população, portanto, terá


fortes implicações para a dinâmica da própria população e da comunidade (de Roos e

Persson 2013).

A nível populacional, devido as taxas metabólicas e de forrageamento serem

dependentes do tamanho, indivíduos de uma mesma espécie podem ter habilidades

competitivas diferentes (Persson et al. 1998). Uma reduzida disponibilidade do recurso

pode acarretar uma baixa taxa de crescimento dos indivíduos juvenis quando estes são

competitivamente inferiores, mas não afetar a reprodução dos adultos. Da mesma

maneira, adultos inferiores competitivamente podem apresentar reprodução limitada

quando sujeitos a baixa disponibilidade do recurso, mas os juvenis continuarem

apresentando altas taxas de crescimento individual (de Ross e Persson 2013). A

mudança ontogenética de nicho com o tamanho, neste sentido, pode reduzir a

competição direta por recursos entre juvenis e adultos de uma mesma espécie, assim

como entre diferentes espécies (Werner e Gilliam 1984; Huss et al. 2012).

A nível de comunidade, predadores em geral, exercem um impacto seletivo

sobre uma população ou comunidade de presas. Os exemplos mais conhecidos são a

predação seletiva por peixes planctívoros e filtradores sobre grandes espécies das

comunidades zooplanctônica e fitoplanctônica, favorecendo a dominância de biomassa

de pequenas espécies (Brooks e Dodson 1965; Drenner et al. 1984; Lazzaro 1987;

Lazzaro et al. 1992). Igualmente, predadores piscívoros forrageiam uma extensão

limitada de tamanhos de presas, em geral sobre pequenos indivíduos (Nilsson e

Bronmark 2000; Persson et al. 2007). Tal impacto seletivo dos predadores leva a

redistribuição de tamanhos da população de presas, por exemplo para a dominância de

biomassa de grandes adultos em populações de peixes (Bronmark et al. 1995; van

Leeuwen et al. 2008).


1.2 Mortalidade Seletiva, Relaxamento da Competição e Sobrecompensação de

Biomassa

As populações podem sofrer dois tipos de controle populacional interno:

controle pelo desenvolvimento, quando os juvenis são competitivamente inferiores ou

estão limitados pelo alimento. Neste caso, os indivíduos apresentam baixa taxa de

crescimento somático. E, controle pela reprodução, quando os adultos são inferiores

competitivamente e a reprodução é limitada (de Roos e Persson 2013; Nilsson et al.

2010; Schroeder et al. 2009). O relaxamento da competição no estágio de vida

controlado pode gerar um aumento da produção de biomassa por este estágio e um

grande aumento de biomassa no estágio não controlado. Por exemplo, quando as

populações sofrem o controle da reprodução, qualquer relaxamento da competição no

estágio reprodutivo, leva a um aumento das taxas reprodutivas e consequente aumento

da biomassa de juvenis no sistema. Semelhantemente, o relaxamento da competição em

populações controladas pelo desenvolvimento (controle sobre juvenis) leva ao aumento

das taxas de crescimento somático e aumento da biomassa de adultos no sistema

(Nicholson 1957; Schroeder et al. 2009; Nilsson et al. 2010; de Roos e Persson 2013).

Neste sentido, a mortalidade seletiva tem um importante papel no relaxamento

da competição. O nanismo em populações de peixes, por exemplo, é um caso comum de

regulação pelo desenvolvimento (baixa disponibilidade de recurso para juvenis e

reduzida taxa de crescimento individual), resultando numa dominância de biomassa de

pequenos indivíduos no sistema (Brönmark et al. 1995; van Leeuwen et al. 2008). A

mortalidade seletiva por predadores piscívoros sobre os juvenis, entretanto, leva ao

aumento da biomassa de grandes adultos (Brönmark et al. 1995; van Leeuwen et al.

2008; de Roos e Persson 2013). Este mecanismo beneficia o próprio predador, uma vez

que grandes adultos apresentam maior fecundidade, produzindo alta biomassa de


juvenis, tamanho alvo da predação (de Roos e Persson 2002). O aumento da biomassa

em um estágio de vida como reposta à mortalidade em outro estágio é chamado de

sobrecompensação de biomassa (Schroeder et al. 2009; Nilsson et al. 2010; de Roos e

Persson 2013).

Este mecanismo de regulação populacional baseado na história de vida dos

indivíduos e mortalidade explica, por exemplo, como o colapso de predadores de topo

leva a acumulação de biomassa de pequenos adultos em populações de presas (de Roos

e Persson 2002; van Leeuwen et al. 2008); como predadores de topo falham em

recuperar a população após o colapso pela mudança na estrutura populacional da presa

(van Kooten et al. 2005; Persson et al. 2007); e a ausência de efeitos de cascata tróficas

em virtude das mudanças de nicho do predador e taxas de forrageamento desiguais com

o tamanho (Nilsson et al. 2010; van Leeuwen et al. 2013). Portanto, a ecologia a nível

de indivíduos e a mortalidade estão na base dos efeitos a nível populacional e de

comunidades, e o entendimento e avanço da teoria de populações estruturadas é

fundamental para o manejo de populações e comunidades, reintrodução de espécies (a

exemplo de predadores de topo), controle de espécies invasoras e aumento da produção

de espécies comerciais.

1.3 Aplicações para a Pesca e Manejo de Populações de Tilápias

Nos ambientes tropicais, a introdução de espécies tornou-se uma prática comum

para o aumento da produção pesqueira e melhoria da qualidade da água (Gurgel e

Fernando 1994; Hambright et al. 2002). No Brasil, por exemplo, tornou-se comum, a

partir da década de 70, a estocagem de peixes como tilápias e carpas (filtradores

onívoro), tucunarés e apaiaris (piscívoros) (Zaret e Paine 1973; Fernando 1991; Gurgel

e Fernando 1994; Espínola et al. 2010; Menezes et al. 2012). Os efeitos da introdução


de peixes onívoros filtradores como a tilápia são complexos, podendo tanto apresentar

populações bem estabelecidas sem impacto sobre as espécies nativas, como favorecer o

aumento do estado trófico dos lagos e a redução da produção pesqueira de espécies

nativas (Starling et al. 2002; Canonico et al. 2005; Attayde et al. 2011; Gu et al. 2015).

As tilápias são peixes de rápido crescimento individual, alta fecundidade e fácil

adaptação aos novos ambientes, introduzidos em mais de 90 países com fins de aumento

da produção pesqueira (Philippart e Ruert 1982; Canonico et al. 2005). Alimentam-se

de zooplâncton nos estágios iniciais de vida e incorporam fitoplâncton na dieta, a

medida que crescem (preferencialmente algas filamentosas e coloniais) (Beveridge e

Baird, 2000). Entretanto, as mesmas características que fazem da tilápia um modelo

para a piscicultura e pesca, a tornam propensa a altas densidades populacionais e

nanismo (populações dominadas por pequenos adultos), apresentando grande

variabilidade no tamanho máximo atingido (Fisher e Grant 1995; Yi et al. 1996; Lowe-

McConnell 2000; Ishikawa et al. 2013). Como irei mostrar nesta tese, o nanismo em

tilápias tem sido encontrado, em geral, em pequenos reservatórios eutróficos como é o

caso dos açudes do Nordeste (1º capítulo desta tese), reservatórios na Costa-do-Marfim

(Dupponchelle e Panfili 1998) e outros pequenos reservatórios no continente Africano

(Lowe-McConnel, 2000).

As tilápias são peixes de grande importância econômica no Brasil e no mundo

(Philippart e Ruert 1982; Gurgel e Fernando 1994; Canonico et al. 2005), mas a

variabilidade em seu crescimento e os efeitos negativos sobre espécies nativas e a

produtividade dos lagos tornam imprevisível os reais benefícios de sua introdução a

longo prazo. Apesar de o nanismo ser uma característica comum em populações de

tilápias, elas continuam ainda a serem introduzidas e não há estudos que investiguem as

reais condições nas quais o nanismo em lagos e reservatórios ocorre. Baseado no estudo


da história de vida dos organismos e teoria de populações estruturadas, é possível que a

alta biomassa de recurso para adultos, característica de lagos eutrofizados (como os

açudes do Nordeste, e reservatórios eutrofizados da Costa-do-Marfim) aumente a

fecundidade de tilápias adultas sendo responsável pelas explosões populacionais e

nanismo nestes lagos na ausência de mortalidade sobre juvenis, enquanto a baixa

biomassa algal em lagos pode atuar no controle da reprodução prevenindo as

superpopulações e nanismo.

1.4 Escopo da Tese

Esta tese visa contribuir com o conhecimento sobre populações estruturadas

tendo como questão central o efeito da produtividade do recurso e mortalidade sobre a

dinâmica populacional e estrutura de tamanho de peixes filtradores onívoros, como as

tilápias, nos lagos tropicais. Para isto, a tese foi dividida em 4 seções: dois capítulos de

investigações empíricas sobre o status das populações de tilápia em reservatórios no

Nordeste brasileiro e efeito dos diferentes estágios de vida da tilápia sobre a dinâmica e

estabilidade da biomassa planctônica; e dois capítulos de modelagem experimental,

utilizando uma revisão de literatura para ajustar modelos capazes de explicar e prever a

dinâmica e estrutura populacional das tilápias sob diversas condições de recurso e

mortalidade.

A primeira parte (Capítulo 2) apresenta a distribuição de tamanho das tilápias

com base na presença e ausência de peixes piscívoros em açudes do Nordeste, revelando

que as populações de tilápia exibem completa compensação em biomassa e uma

estrutura populacional composta por tamanhos de maior valor comercial (grande

tamanho dos adultos) em resposta a redução de competição intraespecífica causada pela

predação seletiva por peixes piscívoros. Na ausência de predação ou após o colapso da


população de predadores, a população de tilápias é dominada por adultos de pequeno

porte corporal, “estado de nanismo”. Também demonstramos que a mudança de

estrutura das populações de tilápias (para a dominância de pequenos adultos) pode ser

responsável pela ausência de recuperação da população do predador nativo após seu

colapso. E, discutimos o papel da competição por recurso entre juvenis da presa exótica

e do predador nativo sobre o colapso da população de predadores nativos.

Na segunda parte (Capítulo 3), nós apresentamos o efeito diferencial da

predação e onivoria sobre a estabilidade do plâncton, através de um estudo experimental

manipulando o tamanho do peixe (alevinos de tilápias – zooplanctívoras, e tilápias

adultas – onívoras) e a quantidade de nutrientes. Nós testamos as predições teóricas de

que a onivoria pode estabilizar a dinâmica de consumidores intermediários e recursos ao

enfraquecer a interação presa-predador (Holt e Polis 1997; McCann e Hasting 1997;

McCann et al. 1998; Emmerson e Yearsley 2004; Gellner e McCann 2012), e abafar o

efeito desestabilizador do enriquecimento por nutrientes (Rosenzweig 1971; Attayde et

al. 2010). Nós demonstramos que peixes onívoros (tilápias adultas) estabilizam a

dinâmica do plâncton atenuando o efeito desestabilizador do enriquecimento por

nutrientes, o que não ocorre em ambientes dominados por peixes planctívoros (alevinos

de tilápias), evidenciando o efeito distinto do tamanho dos indivíduos sobre a

estabilidade da comunidade.

Na terceira parte (Capítulo 4), nós realizamos uma extensa revisão de literatura

sobre o status da tilápia no mundo com o objetivo de parametrizar um modelo a nível de

indivíduo capaz de caracterizar as condições fisiológicas da tilápia (taxas reprodutivas e

de crescimento, tamanho de maturação) em resposta a disponibilidade do recurso e as

condições nas quais juvenis e adultos são limitados pelo recurso.


Por último (Capítulo 5), os efeitos da disponibilidade de recursos e tipos de

mortalidade sobre a estrutura e dinâmica de populações de tilápias foram testados

utilizando um modelo de populações estruturadas. Neste capítulo, nós variamos a

biomassa do recurso para juvenis e adultos, e a mortalidade sobre juvenis (presença de

predadores piscívoros) e sobre adultos (presença de pesca), demonstrando que a alta

mortalidade por pesca, na ausência de predação, leva a ocorrência de bi-estabilidade na

população de tilápias, e baixo tamanho corporal dos adultos, enquanto a predação sobre

juvenis estabiliza a dinâmica da população de tilápia e do plâncton e aumenta o tamanho

corporal dos adultos, agindo como facilitador da pesca. Os resultados deste trabalho

confirmam os padrões empíricos encontrados no segundo capítulo e reforçam o impacto

de populações dominadas por juvenis ou adultos de tilápias sobre o plâncton.

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Capítulo 2

COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E A

MUDANÇA NA ESTRUTURA DE TAMANHO

DE TILÁPIAS

Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||18

2 COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E MUDANÇA NA

ESTRUTURA DE TAMANHO DE TILÁPIAS

Cardoso, M.M.L., Torelli, J.ER., Corso, G., Attayde, J.L. & de Ross, A.M.

RESUMO

A predação tamanho-seletiva tem o potencial de relaxar a competição em

populações de presas. A redução da competição entre presas juvenis aumenta as taxas de

crescimento individual e leva ao domínio de grandes adultos com alta taxa reprodutiva,

beneficiando a população de predador. No entanto, uma baixa biomassa do predador não é

capaz de induzir tal resposta compensatória sobre a população de presas, levando ao

domínio de pequenos adultos, altas densidades das populações de presas, e a extinção da

população de predadores via competição entre juvenis, um mecanismo chamado interação

mista de competição-predação. A introdução de espécies de peixes de presas de rápido

crescimento, como é o caso das tilápias, é uma prática comum para aumentar o rendimento

da pesca. No entanto, o domínio de pequenos adultos nessas populações pode ocorrer

devido à baixa mortalidade por predação. Neste capítulo nós avaliamos as diferenças na

estrutura de tamanho das populações de tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus), um peixe

introduzido altamente comercial, e sua relação com a biomassa do predador nativo Hoplias

malabaricus em 7 corpos aquáticos do nordeste do Brasil. Grandes tamanhos corporais de

tilápia foram encontrados na presença de alta biomassa do predador, entretanto populações

densas e com baixo tamanho máximo do adulto foram encontradas em ambientes com

baixa biomassa de captura do predador. A mudança da estrutura de tamanho da tilápia para

uma população dominada por pequenos adultos pareceu inibir uma recuperação ou invasão

subsequente da população do predador nativo, como demonstrado pela ausência sustentada

ou baixa biomassa de predadores ao longo de vários anos de estudo. Concluímos que a

introdução de peixes comerciais, como a tilápia-do-Nilo, em sistemas com baixa

mortalidade sobre juvenis pode resultar em uma população dominada por pequenos adultos,

e a sobrepesca do predador pode operar sobre a mudança na estrutura de tamanho e

densidade populacional das tilápias. Além disso, a ausência de recuperação ou invasão da

população do predador em ambientes com alta biomassa de pequenas tilápias pode ser

devido a intensificação da competição por zooplâncton e insetos entre alevinos de tilápia e

do predador.

Palavras-chave: gargalo competitivo; piscivoria; espécies exóticas; produção de peixe;

mortalidade tamanho-seletiva; nanismo.


ABSTRACT

Size-selective predation has the potential to relax competition in prey populations.

Reduced competition among juvenile prey increases individual growth rates and leads to

the dominance of large adult prey with high reproductive output, benefiting the predator

population. However, low densities of predators are not able to induce such a compensatory

response in a prey population, leading to a dominance of small adult prey and extinction of

the predator population. Introduction of fast-growing prey fish species is a common

practice to increase fisheries yield. However, a dominance of small adults with low

fecundity in these populations may occur because of low predation mortality. Here we

evaluate the differences in Nile tilapia size-structure (Oreochromis niloticus), a highly

commercial introduced fish, and the relation with low and high biomass of the native

predator Hoplias malabaricus in 7 small lakes on northeast Brazil. Nile tilapia reach large

body sizes at high predator biomass but dense stunted populations are found when predator

biomass is low. A change of the prey size-structure into a stunted population seems to

inhibit a subsequent recovery or invasion of the native predator population, as

demonstrated by the sustained absence or low predator biomass over several years of study.

We conclude that the introduction of commercial fish such as Nile tilapia in systems with

low mortality on juveniles may result in a population dominated by small adults and the

overfishing of the predator can operate on the change in size-structure size and population

density of tilapia. Furthermore, the lack of recovery or invasion of the predator population

in environments with high biomass of small tilapia may be due to the intensification of

zooplankton and insect competition between juveniles of tilapia and the predator.

Keywords: competitive bottleneck; piscivory; exotic species; fish yield; size-specific

mortality; stunting.


2.1 INTRODUÇÃO

Predadores podem facilitar a coexistência de diferentes espécies de presas e mudam

o estágio ou classe de tamanho dominante por alterar as interações competitivas entre

presas (Werner & Gilliam 1984; Chase et al. 2002; de Roos & Persson 2013). Ao exercer

uma pressão de mortalidade instantânea, os predadores reduzem a densidade de suas presas

assim como a competição por recurso entre elas. Por sua vez, o relaxamento da competição

aumenta as taxas de crescimento e/ou fecundidade exercendo um efeito indireto positivo

sobre o crescimento da população de presas (Wilbur 1988). Este efeito indireto positivo da

mortalidade sobre processos dependentes do recurso, tais como maturação (crescimento) e

reprodução, levam a uma redistribuição de biomassa de presas sobre determinados estágios

ou classes de tamanho (de Roos et al. 2007; de Roos & Persson 2013) mas a densidade da

biomassa total pode não ser afetada pela mortalidade predatória ("compensação de

biomassa") ou mesmo aumentar a densidade de biomassa de uma classe específica com a

mortalidade ("sobrecompensação de biomassa"). A compensação ou sobrecompensação de

biomassa sobre um estágio específico ou classe de tamanho tem sido documentada para

uma variedade de organismos em resposta a mortalidade dependente do tamanho

(Nicholson 1957; Edley & Law 1988; Moe, Stenseth & Smith 2002; Cameron & Benton

2004; Schröder, Persson & de Roos 2009, Schröder, van Leeuwen & Cameron, 2014).

O mecanismo de sobrecompensação de biomassa revela a importância da

mortalidade dependente do tamanho sobre a sustentabilidade de populações exploradas,

como peixes de importância comercial. A predação sobre pequenos indivíduos, por

exemplo, leva uma rápida taxa de crescimento somático das presas sobreviventes,

aumentando tanto a dominância de presas adultas, que são altamente fecundas, como a

disponibilidade de pequenos juvenis para que os predadores se alimentem (de Roos &

Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008). Em contraste, a


baixa biomassa ou ausência de predadores de topo que selecionam tamanhos específicos de

presas (ex.: peixes piscívoros) parece causar um gargalo competitivo na fase juvenil da

presa impedindo os indivíduos de atingirem grandes tamanhos de adultos, e resultando na

dominância de biomassa de pequenos adultos na população de presa (Tonn, Paszkowski &

Hollopainen 1992; Brönmark et al. 1995; de Roos & Persson 2002; van Leeuwen, de Roos

& Persson 2008). Semelhantemente, se a mortalidade sobre grandes adultos é aumentada, o

relaxamento da competição pode induzir uma resposta compensatória na reprodução

resultando na sobrecompensação de biomassa de juvenis e pequenos adultos no sistema

(Schröder, Persson & de Roos 2009; de Roos & Persson 2013). Em casos como esses, a

ausência de predação seletiva sobre pequenos indivíduos pode reforçar o gargalo

competitivo e causar o nanismo na população de presas, situação não lucrativa para a

indústria pesqueira.

Apesar do importante papel dos predadores sobre a estruturação de populações e

comunidades de presas, muitas populações de predadores de topo têm entrado em colapso

devido a sobrepesca (Hutchings 2000, 2005). Duas consequências importantes têm

emergido do colapso da população de predadores: o nanismo e altas densidades em

diversas populações de presas (comentado anteriormente) e a ausência de recuperação da

população do predador em virtude da mudança de estrutura de tamanho da presa (de Roos

& Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008). Os

mecanismos que explicam a falha na recuperação da população do predador são diversos,

dentre eles estão o “efeito Allee emergente” e a competição por recursos compartilhados

entre juvenis do predador e da presa. O “efeito Allee emergente” consiste no feedback

positivo entre o aumento da densidade do predador e o aumento da disponibilidade de presa

do tamanho preferido, com consequente aumento da taxa de crescimento populacional do

predador (via aumento da fecundidade), entretanto, quando em baixas densidades, o


predador não é capaz de provocar esse efeito positivo sobre à população de presas e si

mesmo (de Roos & Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson

2008; de Roos & Persson 2013). Ao contrário, as altas densidades da presa limitam sua

reprodução reduzindo a quantidade de presas de pequeno tamanho vulneráveis a predação.

Desta maneira, a baixa de disponibilidade de recurso limita a reprodução dos predadores os

quais não conseguem recuperar suas populações. Enquanto este mecanismo limita a

população do predador pela reprodução, o segundo mecanismo (“interação mista

competição-predação”) limita o crescimento e sobrevivência dos juvenis. Neste

mecanismo, o predador quando adulto preda o consumidor, enquanto o predador juvenil

compete com o consumidor por um recurso compartilhado. Essa interação mista também é

um tipo de “predação intraguilda” (Polis et al. 1989; Holt & Polis 1997; Diehl & Feissel

2000) que ocorre através da mudança de dieta do predador ao longo de sua vida (Hin et al.

2011; Person & de Ross 2012; de Ross & Persson 2013). Quando predadores juvenis

competem com suas presas, seu crescimento pode ser limitado quando ele é o competidor

inferior, o que causa sua baixa densidade (demoram a atingir a fase adulta e reproduzir,

passam mais tempo em tamanhos vulneráveis a predação) e ausência de recuperação de

suas populações, o chamado gargalo competitivo de juvenis (Persson & Greenberg 1990;

Byström et al 1998). Em ambas os mecanismos, a alta densidade de presas irá afetar a

persistência da população do predador.

Em lagos e reservatórios tropicais, a estocagem de peixes de rápido crescimento

(como tilápias e carpas) é uma prática comum para aumentar a produção pesqueira. As

tilápias têm sido introduzidas em várias regiões tropicais como medida de alívio da pobreza

e desenvolvimento econômico local (Gurgel & Fernando 1994; Canonico et al. 2005; Gu et

al. 2015). No Nordeste brasileiro, por exemplo, a fauna de peixes nativos é usualmente

composta por pequenas espécies. As maiores espécies são do gênero Leporinus e


Prochilodus (tamanho máximo próximo aos 30cm), dois grupos de espécies migradoras

que dependem da chuva para reproduzir (Gurgel & Fernando 1994). A pesca depende,

portanto, em grande parte, de espécies introduzidas como a tilápia-do-Nilo (Oreochromis

niloticus Linnaeus 1758) (Gurgel & Fernando 1994; Attayde, Brasil & Menescal 2011).

Entretanto, os benefícios da introdução de tilápias em lagos e reservatórios não são tão

claros, enquanto impactos negativos sobre qualidade da água e sobre a pesca de espécies

nativas têm sido reportados (Starling et al. 2002; Canonico et al. 2005; Attayde, Brasil &

Menescal 2011; Gu et al. 2015; Deines et al. 2016). A introdução da tilápia tem sido

atribuída como um dos possíveis fatores da redução na captura de predadores como a traíra

(Hoplias malabaricus malabaricus Bloch 1794), o tucunaré (Cichla ocellaris Bloch &

Schneider 1801) e apaiari (Astronotus ocellatus Agassiz, 1831) (Attayde, Brasil &

Menescal 2011), contudo os mecanismos levam a redução biomassa dos predadores é ainda

são pouco conhecidos.

Neste capítulo, nós investigamos a relação entre o predador nativo (Hoplias.

malabaricus) e a presa introduzida (O. niloticus) em sistemas com alta e baixa biomassa do

predador, discutindo as mudanças em estrutura de tamanho da presa e o colapso do

predador ao longo do tempo com base nas interações tamanho-estruturadas entre presa

exótica e predador nativo. As tilápias são peixes onívoros, que se alimentam de

zooplâncton quando alevinos (até 7 cm) e fitoplâncton quando grandes juvenis e adultos

(acima de 7cm) (Beveridge & Baird 2000). São peixes de altas taxas reprodutivas,

reconhecidos por reduzirem o tamanho de maturação e formarem densas populações de

baixo tamanho corporal quando sob condições de estresse (Hecht & Zway 1984;

Duponchelle & Panfili 1998; Lowe-McConnell 2000). A traíra (H. malabaricus) é o maior

predador dos lagos estudados, é uma espécie de médio porte (tamanho máximo de 65 cm)

caracterizada por crescimento lento e baixas taxas reprodutivas. Como a maioria dos


predadores, a traíra se alimenta de zooplâncton nos estágios iniciais de vida (<2cm), após

passa a consumir insetos (entre 2 e 10cm) e torna-se essencialmente piscívoro acima dos

10cm (Winemiller 1989). Nossa hipótese é de que uma redução na densidade do predador

devido a sobrepesca ou outros fatores, resulta em altas densidades e nanismo das

populações de tilápias. As altas densidades de tilápias evitam a recuperação da população

do predador via competição entre juvenis por zooplâncton (gargalo competitivo juvenil),

mas não via baixa disponibilidade de tamanhos vulneráveis a predação (efeito Allee

emergente), devido as altas taxas reprodutivas das tilápias. Nós mostramos aqui que a

densidade de biomassa da população de tilápia é constituída principalmente por grandes

adultos quando há uma alta densidade de biomassa do predador H. malabaricus. Além

disso, fornecemos evidências empíricas da mudança de estrutura de tamanho da tilápia-do-

Nilo para uma população dominada por pequenos adultos (nanismo) após o colapso da

população do predador e mostramos a falha de recuperação da população do predador na

presença do nanismo na população de tilápias.

2.2 MÉTODOS

A região do Nordeste brasileiro é caracterizada pela irregularidade e escassez de

chuvas (média anual de precipitação entre 500 e 750 mm) e a dominância de rios e riachos

intermitentes (Maltchik & Medeiros 2006; Maltchik et al. 2009). Devido as baixas

precipitações, ao longo período seco o nível da água reduz continuamente levando ao

aumento das concentrações de sais e nutrientes (Bouvy et al., 1999; Barbosa et al. 2012) e

eutrofização de grande parte dos lagos (Barbosa et al. 2006; Crispim et al. 2006; Amaral et

al. 2016). A comunidade de peixes é composta principalmente de espécies de pequeno

porte (pequenos caracídeos e ciclídeos). As espécies nativas de importância comercial são


Prochilodus brevis Steindachner, 1875, Leporinus piau Fowler, 1947, e o piscívoro

Hoplias malabaricus, mas a pesca é baseada principalmente na captura da tilápia

(Oreochromis niloticus) (Gurgel & Fernando 1994; Attayde, Brasil & Menescal 2011).

O estudo foi realizado entre os anos de 2002 a 2010 em corpos aquáticos da região

semi-árida do Nordeste brasileiro. Foram coletadas amostras em 5 açudes (Afogados,

Cachoeira, São José III, Namorado, Soledade) uma lagoa (Lagoa Serrote) e em uma poça

permanente do riacho Avelóz. Nem todos os lagos foram amostrados no mesmo período

por motivos logísticos (Tabela 1). Os lagos foram amostrados 3 a 4 vezes ao ano. Ao final

de 2003 uma seca severa drasticamente reduziu o volume de água dos açudes, secando a

maioria deles.

Tabela 1: Características físicas dos corpos aquáticos estudados: área aproximada,

profundidade máxima, estado trófico. E, o período de coleta dos dados. IET = índice de

estado trófico. Área

(m²)

Prof.

máx. (m)

PT¥

(µg/L)

IET¥ Estado trófico

(Referências)

Período de

coleta

Aç. Soledade 1.514.25 15 515.6 (±1172.0) 74.9 Hipereutrófico¥

Meso-eutrófico†*

2002-2008

Aç. Namorados 241 - 258.0 (±223.9) 72.7 Hipereutrófico¥

Oligo-mesotrófico*

2002-2008

Aç. Afogados 77 - 1658 (±904.2) 85.6 Hipereutrófico¥ 2002-2004

Aç. Cachoeira 10.000.00 - 17.39 (±22.15) 53.45 Mesotrófico¥ 2003-2005

Aç. São José III 750 - 139.7 (±94.7) 70.3 Hipereutrófico¥ 2008-2010

L. Serrote 81 1 655.7 (±672.3) 77.06 Hipereutrófico¥

Mesotrófico†

2003-2008

R. Aveloz 3.6 1 131.3 (±150.7) 67.2 Eutrófico¥ 2003-2008

¥ Valores de fósforo total fornecidos pelo projeto PELD-Caatinga entre os anos de 2002 a 2010. Cálculo do

IET baseado apenas nos valores de fósforo.

†Crispim et al. (2006) – para os anos de 2002 a 2004, resultado baseado nos valores de fósforo e clorofila-a.

* Barbosa et al. (2006) – para os anos de 2004 a 2005, resultado baseado nos valores de fósforo e clorofila-a.

Tarrafas (15 e 20 mm de malhagem) e redes de emalhar (15, 20, 35 e 40 mm de

malhagem) foram utilizadas para as coletas da comunidade íctica. As amostras foram

realizadas principalmente ao dia e algumas amostras à noite. As redes ficaram por um

período mínimo de 2 horas e a quantidade de horas e lances das redes foram registradas. A

análise da abundância de peixes e da biomassa foi padronizada por captura por unidade de

esforço (CPUE), respectivamente como o número de indivíduos e gramas capturados por


rede de emalhar mais tarrafa por hora. A biomassa total de peixes consistiu na soma da

biomassa de todas as espécies capturadas. Os peixes capturados foram identificados e

medidos em laboratório. A estrutura populacional das populações foi avaliada a partir da

determinação do comprimento padrão (SL), do peso total (W) e do tamanho na maturidade.

Os indivíduos de tilápia foram classificados em três classes de tamanho baseados no

estágio de desenvolvimento: alevinos (<7cm de tamanho padrão), juvenis ou pequenos

adultos (entre 7 e 15 cm), e grandes adultos (>15cm) (Tabela 2). A discriminação entre

grandes juvenis e pequenos adultos foi baseada no tamanho de maturidade da população

em cada lago e tempo de coleta. O estágio de maturidade foi avaliado macroscopicamente,

utilizando-se a classificação de Vazzoler (1996), e considerados apenas as fêmeas. O

tamanho de maturação (L50) da população foi estimado como o comprimento no qual 50%

das fêmeas alcançam a maturidade (Vazzoler 1996) e calculado através da função logística

(Lowerre-Barbieri, Chittenden & Barbieri 1996):

)). Sendo %M a fração

de indivíduos maduros por classe de tamanho, L o valor central da classe de tamanho, a

uma constante do modelo e L50 o valor de tamanho de maturação a ser ajustado. O intervalo

de confiança foi calculado utilizando uma abordagem de bootstrap.

Nós dividimos os dados em duas categorias: ambientes com alta e baixa biomassa

do predador. A classificação foi realizada com base na frequência de coletas, considerando

baixa biomassa quando em 70% das coletas o predador não foi capturado. Três ambientes

apresentaram baixa biomassa (Afogados, Cachoeira e São José III) e três apresentaram

baixa biomassa ou completa ausência (Soledade, Serrote e Avelóz). O açude Namorados

foi classificado em 2 períodos: 2002-2003 (com alta biomassa do predador) e 2004-2008

(baixa biomassa), após a seca, quando a biomassa do predador caiu drasticamente.

Os valores médios dos parâmetros populacionais estudados (ex. abundância de

peixes, biomassa e peso médio) em cada ambiente foram usados para as análises


estatísticas. Como as capturas de peixes são altamente variáveis e os tamanhos amostrais

diferem entre os locais de amostragem, nós comparamos as diferenças entre as categorias

(alta e baixa biomassa de piscívoros) utilizando o procedimento de randomização (Manly

1997). As comparações seguiram a rotina a seguir: Primeiro, nós calculamos a média de

cada variável em cada ambiente através de reamostragem. Esse procedimento embaralha os

dados por remover e repetir uma amostra. Segundo, após a reamostragem, a média foi

calculada, e o teste não-paramétrico de Mann-Whitney aplicado para verificar a diferença

entre os grupos. Terceiro, o procedimento foi repetido 1000 vezes e o valor médio de p e t-

score e a proporção de valores de p que foram menores que 0.05, foram calculados. Isso

nos permite reduzir as incertezas associadas a alta variabilidade na captura pesqueira.

Todos os dados foram realizados no software R (R Development Core Team 2016).

Tabela 2: Tamanho de maturidade e intervalo de confiança (IC) da tilápia-do-Nilo em

corpos aquáticos do semiárido brasileiro.

Ambiente L50 (cm) IC- IC+

Alta biomassa do predador Afogados 16.02 15.20 16.72

São José III 11.31 11.22 11.34

Cachoeira 11.26 10.35 12.12

Namorado - Period 1 15.94 13.71 18.52

Baixa biomassa do predador Namorado - Period 2 7.77 5.59 9.54

Aveloz 11.51 9.22 14.74

Serrote 9.09 7.6 10.43

Soledade 10.09 8.82 11.99

2.3 RESULTADOS

Duas diferentes estruturas populacionais de tilápia foram encontradas sob alta e

baixa biomassa do predador: uma população composta por baixa abundância, dominada

pela biomassa de grandes adultos (SL>150mm; W>100g) e alta biomassa do predador (Fig.


1 – painéis em branco); e uma densa população de tilápias, dominada por pequenos adultos

(SL<150mm; W<100g) nos lagos com baixa biomassa do predador (Fig 1. – painéis em

cinza). O primeiro estado populacional foi encontrado nos açudes Afogados, Cachoeira e

São José III (Fig 1 – painéis em branco). O segundo estado ocorreu na poça permanente do

riacho Aveloz, Lagoa de Serrote e açude Soledade predador (Fig 1. – painéis em cinza). O

açude Namorado mostrou a ocorrência das duas estruturas populacionais da tilápia ao longo

do tempo: entre 2002 e 2003, apresentou o primeiro estado populacional, e nos anos

seguintes (2004-2008) a população de tilápias mudou para a dominância de pequenos

adultos, o que coincidiu com o colapso da população do predador (Fig 1 – açude

Namorado). O colapso da população do predador no açude Namorado coincidiu com o

severo período de seca entre 2000 e 2003, no qual a pesca sobre o predador é facilitada

devido ao reduzido nível da água (Fig. 1 – painéis inferiores). Após a seca de 2003, a

biomassa da população do predador permaneceu baixa até o final do estudo (2008).

A abundancia e biomassa capturada do predador diferiram significativamente entre

os dois grupos de lagos (Abundancia: w=15.96, p=0.029, %p=98.0; Biomassa: w=15.76,

p=0.04, %p=81.2) (Fig. 1 e 2a). Foram encontradas diferenças significativas para o

comprimento médio (w = 15.56, p = 0.03, %p = 89%), peso (w = 15.97, p = 0.02, %p =

99%) e número de tilápias capturadas (w = 0.464, p = 0.047, %p = 68%) (Fig. 3a-c), mas

não houve diferença de biomassa total de tilápia capturada (w = 12.46, p = 0.319, %p =

5.1%) em lagos com alta e baixa biomassa do predador (Fig. 2b-d). Ainda, foram

encontradas maiores quantidades de biomassa de pequenos adultos e juvenis para lagos

com baixa biomassa do predador (% Pequenos adultos: w = 0, p = 0.028, %p = 98%;

%Alevinos: w = 0.266, p = 0.03, %p = 75 %), contrastando a alta biomassa de grandes

adultos em lagos com alta biomassa do predador (w = 15.99, p = 0.02, %p = 98%) (Fig. 2g-

i).


A biomassa de presas nativas foi composta principalmente por pequenas presas

(<15 cm de comprimento máximo), como Astyanax bimaculatus (Linnaeus, 1758), Atyanax

fasciatus (Cuvier, 1819), Characidium bimaculatum Fowler, 1941, Cichlassoma orientale

Kullander, 1983, Geophagus brasiliensis Quoy & Gaimard, 1824, Hypostomus sp.,

Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801, Poecilia reticulata Peters, 1859,

Steindachnerina notonota (Miranda Ribeiro, 1937) e as espécies de porte médio,

importantes para o comércio local, P. brevis e L. piau (ver Tabelas 2). A abundância e

biomassa de espécies de presas nativas (Fig. 2e), e o número de espécies encontradas não

diferiu significativamente entre ambientes com alta e baixa biomassa do predador

(Abundância: w=12.46, p=0.28, %p = 0%; Biomassa: w=12.68, p=0.26, %p = 0%; Riqueza

de espécies: w=10.25, p=0.63, %p = 0%). Não houve diferença da biomassa de espécies de

pequenas e grandes espécies entre os ambientes. Todavia a biomassa total de peixes foi

significantemente maior nos ambientes com alta biomassa do predador (w=12.79,

p=0.0002, %p = 99%; Fig. 2f).

Tabela 2: Lista de espécies nativas. AF= Açude Afogados; SJ = Açude São José III; CA=

Açude Cachoeira; N1= Açude Namorado (2002 – 2003); N2= Açude Namorado (2004 –

2008); AV= Poça do riacho Avelóz; SE= Lagoa de Serrote; SO= Açude Soledade. O

gradiente de cores representa a biomassa (de ausência à alta biomassa, branco à preto,

respectivamente).

Espécie AF SJ CA N1 N2 AV SE SO

H. malabaricus

C.menezesi

A. bimaculatus

A. fasciatus

C. bimaculatum

P. reticulata

P. vivipara

C. orientale

G. brasiliensis

Hypostomussp.

S. notonota

P. brevis

L. piau


Figura 1: Dinâmica temporal da biomassa do predador ( ), abundância de tilápias ( ), peso médio ( ), biomassa por estágio de vida

(alevinos - -, juvenis ou pequenos adultos - - e, grandes adultos - -), precipitação ( ), volume de água ( ) nos 7 ambientes estudados

entre 2002-2010. Painéis em branco e cinza representam lagos com alta e baixa biomassa do predador, respectivamente.


Figura 2: Biomassa do predador nos ambientes (a), abundância, peso médio e biomassa total da

tilápia (b, c e d, respectivamente), biomassa de espécies nativas (e), biomassa total de peixes (f) e

razão de alevinos de tilápia (g), grandes juvenis ou pequenos adultos (h) e grandes tilápias

adultas (i). AF= Açude Afogados; SJ = Açude São José III; CA= Açude Cachoeira; N1= Açude

Namorado (2002 – 2003); N2= Açude Namorado (2004 – 2006); AV= poça do riacho Avelóz;

SE= Lagoa Serrote; SO= Açude Soledade. Boxplot azul e verde representam lagos com alta e

baixa biomassa do predador, respectivamente.

2.4 DISCUSSÃO

Nossos dados sugerem que é predação tamanho-dependente é um fator determinante na

mudança de estrutura de tamanho da espécie introduzida tilápia-do-Nilo. A mortalidade por

predação leva a um feedback positivo sobre a biomassa da presa, aumentando tanto a captura de

grandes adultos de tilápia quanto a biomassa total de peixes, enquanto a ausência ou baixa


biomassa do predador leva a uma densa população de tilápias dominada por pequenos adultos.

Tal estado pode prevenir a invasão ou recuperação da população do predador e pode ser a causa

da ausência ou sustentada baixa biomassa do predador nos ambientes estudados por ao menos

dois mecanismos: baixa disponibilidade do tamanho de presa vulnerável aos predadores adultos

(de Roos & Persson 2002; Persson et al., 2007) e competição por recursos compartilhados

(zooplâncton e insetos) entre alevinos de tilápias e do predador – traíra (Winemiller 1989,

Beveridge e Baird 2000), configurando uma situação de gargalo competitivo na fase juvenil

(Byström et al. 1998; Persson & Greenberg 1990; Schroeder et al. 2009).

Uma característica comum entre lagos com populações de tilápia em nanismo é a alta

produtividade do sistema. O nanismo em tilápias é descrito como um mecanismo que permite

suportar condições de estresse (Kolding 1993; Lowe-McConnel 2000), e foi reportado, em geral,

em pequenos lagos produtivos (Duponchelle & Panfili 1998; Lowe-McConnel 2000; Ishikawa,

Shimosi & Tachihara 2013), como é o caso dos ambientes estudados aqui, e uma situação

bastante comum na piscicultura (Pulin 1982; Fisher & Grant 1994). Lagos produtivos podem

elevar a disponibilidade de recurso para os adultos aumentando sua reprodução. O pequeno

tamanho dos lagos aqui estudados e as severas secas parecem ter um papel importante no

favorecimento do nanismo nas populações de tilápias, através do aumento da produtividade do

fitoplâncton. A tilápia-do-Nilo, por exemplo, é um peixe planctívoros que gradualmente muda

de uma dieta baseada em zooplâncton, quando alevino e juvenil, para uma dieta composta

principalmente por algas quando grandes adultos (Beveridge & Baird 2000). Portanto, o

enriquecimento de lagos com consequente aumento da produção de biomassa algal parece

favorecer a fecundidade das tilápias, o que conjuntamente com a reduzida pressão de mortalidade

sobre alevinos e juvenis de tilápias pode explicar as altas densidades populacionais e o nanismo.


Além disso, uma alta pressão da pesca sobre os grandes adultos de tilápia pode diminuir o

tamanho máximo alcançado pelas tilápias ao menos dois mecanismos: redução do tamanho de

maturidade para garantir a prole, reduzindo o investimento de energia em crescimento somático

(Kolding, 1993); E, alta mortalidade sobre adultos pode também levar ao relaxamento da

competição entre adultos e a alta taxas reprodutivas, resultando, a longo prazo, na compensação

de biomassa em pequenos tamanhos de tilápia. A compensação de biomassa em juvenis ou

pequenos adultos em resposta à mortalidade sobre adultos foi demonstrada como consequência

de um estágio adulto competitivamente inferior (Schröder, Persson & de Roos 2009; Nilsson,

Persson & van Kooten, 2010). Portanto, tanto a eutrofização como a alta mortalidade por pesca

pode diminuir a competição entre os adultos e a interação entre esses fatores pode reforçar o

estado de nanismo. No entanto, devido à falta de dados sobre a pressão da pesca e produtividade

dos recursos (zooplâncton e fitoplâncton) apenas podemos supor que esses mecanismos explicam

o nanismo nas populações de tilápias. Entrevistas com pescadores locais revelaram que os lagos

estudados foram sujeitos a algum grau de exploração pela pesca, mas os pescadores usualmente

abandonam a pesca nos locais onde as populações de tilápia se encontram em nanismo. Além

disso, em alguns locais, como é o caso do açude Soledade, o governo local por certo período,

proibiu a pesca supondo que a ausência de grandes tilápias fosse devido a sobrepesca de grandes

adultos, esperando que a redução da pesca permitisse o crescimento das tilápias. Entretanto, a

ausência da pesca sobre os pequenos adultos parece apenas reforçar o estado de nanismo uma

vez que as altas densidades parecem prevenir qualquer aumento em tamanho individual, via

competição por recursos.

As severas secas parecem aumentar a variabilidade na dinâmica das espécies nativas e

sobre a pesca (Gurgel & Fernando 1994). No açude Namorados, por exemplo, devido à forte


redução do volume de água ao final de 2003, a captura do predador aumentou expressivamente.

A facilidade de captura de peixes durante as secas pode ter sido responsável pela sobrepesca das

populações do predador e, juntamente com o aumento da produtividade dos lagos ter provocado

a mudança de estrutura de tamanho das populações de tilápia. Como as traíras apresentam baixas

taxas de crescimento individual e reprodução (Barbieri 1989), a sobrepesca com consequente

mudança na estrutura da tilápia parecem ser responsáveis pelo colapso e ausência de recuperação

da população do predador, o que durou no mínimo os últimos 5 anos de estudo no açude

Namorados, e pode explicar a ausência ou baixa biomassa do predador no açude Soledade,

Lagoa Serrote e na poça do Riacho Aveloz. Semelhantemente, Attayde, Brasil & Menescal

(2011) mostraram um forte declínio nas populações da traíra e outros predadores após o aumento

das capturas da tilápia no reservatório Gargalheiras, em 30 anos de estudo. Apesar da falta de

dados sobre a estrutura de tamanho da tilápia nos estudos de Attayde, Brasil & Menescal (2011),

é possível que uma redução da captura do piscívoro no reservatório Gargalheiras seja uma

consequência da maior abundância da tilápia e aumento da competição por recursos.

A falha na invasão ou recuperação das populações de predadores de topo, tem sido

relacionada a baixa disponibilidade de presas de tamanho vulnerável (de Roos & Persson 2002;

Persson et al. 2007). Esta situação ocorre, usualmente quando a população de presas é dominada

por pequenos adultos (nanismo), cuja fecundidade é baixa. Não corroborando com esta hipótese,

nossos resultados demonstram uma alta biomassa de presas vulneráveis a predação pela traíra

(alevinos <7cm) quando a população está em nanismo. Todavia, como resultado do crescimento

em tamanho muitas espécies mudam de dieta ao longo da vida, e frequentemente os predadores

podem ser competidores de suas presas nos estágios iniciais (Werner & Gilliam 1984; Olson et

al. 1995). Essa interação mista, conhecida também como predação intraguilda, tem sido proposta


para explicar a falta de recuperação de vários estoques pesqueiros (Olson et al. 1995; Waltes &

Kitchell 2001), isto porque usualmente, predadores são sujeitos a maiores modificações

comportamentais e morfológicas para a mudança de dieta, sendo competitivamente inferiores a

presa durante a interação competitiva (Werner & Gilliam 1984; Persson 1988). A tilápia e a

traíra, ambos forrageiam sobre o zooplâncton nos estágios iniciais de vida, entretanto a traíra se

alimenta de zooplâncton apenas até os 2 cm (Winermiller 1989) enquanto a tilápia se alimenta

primariamente de zooplâncton até os 7cm, incluindo outros itens a sua dieta, principalmente

fitoplâncton (Beveridge & Baird 2000), passando por uma mudança menos dramática no

comportamento alimentar. Apesar da ausência de dados sobre a biomassa zooplanctônica, a

baixa biomassa de zooplâncton alvo de predação por planctívoros visuais (grandes cladóceros)

características de lagos eutróficos (Sousa et al. 2008), deve resultar na intensificação da

competição entre os juvenis de traíra e tilápia, o que poderia explicar a ausência e falha de

recuperação das populações do predador nesses sistemas. A exclusão do predador intraguilda,

sob baixa biomassa do recurso compartilhado, é predita pela teoria (Holt &Polis 1997; Diehl &

Feissel 2000; Mylius et al. 2001), sendo a coexistência apenas possível a intermediários de

produtividade do recurso.

A predação tamanho-seletiva não apenas aumenta a biomassa do tamanho adequado a

pesca, como aumenta a biomassa total de peixes. Os resultados mostrados aqui corroboram os

resultados de outro estudo prévio desenvolvidos açudes do semiárido brasileiro, nos quais a

presença de predadores piscívoros aumenta a captura total de peixes em termos de biomassa

(Paiva et al. 1994). Apesar do aumento na biomassa total de peixes, nós não observamos

diferença entre o número de espécies de presas nos dois grupos de lagos. Além disso, uma alta

biomassa de peixes nativos foi encontrada no açude Namorado após o colapso do predador. O


aumento da biomassa de presas nativas neste açude, à primeira vista pode ter sido uma

consequência da liberação da predação. Todavia, outros lagos com baixa biomassa do predador

não mostram o mesmo padrão de aumento da biomassa de espécies nativas na ausência do

predador. Nas regiões semiáridas, como o nordeste do Brasil, a colonização da fauna íctica é

primariamente dependente dos rios permanentes e intermitentes que fluem entre os lagos durante

estação chuvosa (Malthick & Medeiros 2006). Portanto, existe uma aleatoriedade na dispersão e

colonização das espécies nativas relacionada as condições hidrológicas (Medeiros & Maltchik

2001; Arthington et al. 2005; Maltchik & Medeiros 2006). A alta biomassa de espécies nativas

no açude Namorado após o colapso, por exemplo, foi composta por espécies migratórias (L. piau

e S. notonota) que entraram no açude durante os períodos chuvosos. Desta forma é problemático

discernir qualquer efeito da espécie introduzida ou predação sobre a biomassa e riqueza de

espécies nativas.

Nossos resultados indicam uma dicotomia na estrutura das populações de tilápia

relacionadas a predação, sendo relevantes para o manejo da pesca em lagos com espécies

introduzidas, como as tilápias. Apesar de não apresentarmos dados de pesca e produtividade, nós

supomos que alta pressão de pesca e alta disponibilidade de recurso para tilápias adultos elevam

a fecundidade, o que seria responsável pelo aumento da abundância e o nanismo nas populações

de tilápias. Todavia, uma alta biomassa da presa exótica não parece uma garantia de

comercialização em virtude do pequeno tamanho corporal dos adultos. Sendo assim, a predação

tamanho-seletiva parece ser essencial para evitar o nanismo em tilápias, entretanto, uma vez no

estado de densa população da tilápia, o predador parece não ser capaz de recuperar sua

população ou invadir o sistema.


Nós sugerimos que os mecanismos de crescimento depensatório que previnem a invasão

do predador nativo após o colapso operam na relação competição-predação com a presa exótica.

Espécies introduzidas que apresentam crescimento e reprodução dependente da densidade podem

facilmente mudar em estrutura quando a biomassa do predador declina e prevenir recuperação do

predador. A biomanipulação tendo como objetivo o aumento da mortalidade de pequenos

tamanhos da presa, reduzindo sua densidade, podem ajudar na recuperação da população do

predador de topo pela redução da competição interespecífica pelo recurso basal (zooplâncton),

além do aumento do crescimento da presa exótica nesses sistemas. Finalmente, sugerimos que as

interações tamanho-dependentes devem ser consideradas se uma produção máxima da espécie

introduzida, com tamanhos adequados à pesca e com baixo impacto sobre a biomassa do

predador nativo é desejada. Além disso, a pesca sobre o predador nativo deve ser monitorada e

controlada a fim de prevenir seu colapso e a redução da produção pesqueira da espécie exótica e

espécies nativas.

2.5 REFERÊNCIAS

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Capítulo 3

ENRIQUECIMENTO POR NUTRIENTES E

O EFEITO ESTABILIZADOR DA ONIVORIA

SOBRE O PLÂNCTON

Efeito estabilizador da onivoria || 44

3 ENRIQUECIMENTO POR NUTRIENTES E O EFEITO

ESTABILIZADOR DA ONIVORIA SOBRE O PLÂNCTON

Maria M.L. Cardoso & José Luiz Attayde

RESUMO

A onivoria é um comportamento alimentar comum e frequentemente um resultado de

mudanças da dieta ao longo da vida. Neste trabalho nós testamos experimentalmente as

predições teóricas de que a onivoria estabiliza a dinâmica do consumidor intermediário e recurso

por enfraquecer a interação predador-presa. Indivíduos adultos podem apresentar diferentes

comportamentos alimentares que juvenis, e as implicações das distintas estratégias alimentares

durante a vida sobre a comunidade de presas são também investigadas aqui. Nós realizamos um

experimento utilizando fitoplâncton como recurso, zooplâncton como consumidor intermediário

e a tilápia do Nilo como predador em dois estágios de vida: juvenil, predador visual sobre o

zooplâncton, e o adulto, filtrador onívoro, consumindo tanto zooplâncton quanto fitoplâncton.

Adicionalmente, simulamos dois distintas capacidades suporte do sistema através do

enriquecimento com nutrientes. Nossos resultados mostraram que a onivoria apresentou fraco

efeito sobre o zooplâncton e reduziu a variabilidade na dinâmica temporal. Todavia, mesmo com

o estágio adulto agindo como estabilizador, o predador juvenil apresentou forte impacto negativo

sobre a biomassa do zooplâncton, aumentando a variabilidade temporal da biomassa. Tanto a

onivoria quanto a predação apresentaram efeito estabilizador sobre a biomassa do fitoplâncton ao

longo do tempo. Fatores como a dominância de biomassa de zooplâncton de pequeno porte e de

cianobactérias podem ter rompido o efeito de cascata trófica na presença do predador, e um

efeito de compensação, ou seja, troca de espécies dominantes resultando na reduzida

variabilidade da biomassa da comunidade do fitoplâncton com um todo. Não obstante, os

resultados sugerem que sistemas dominados por onívoros podem suportar maior biomassa do

predador com baixo impacto sobre o consumidor intermediário (ex. zooplâncton) mesmo em

sistemas altamente produtivos, entretanto deve se tomar cuidado quando predadores apresentam

diferentes comportamentos alimentares, adicionando complexidade ao sistema.

Palavras-chave: paradoxo do enriquecimento; predador tamanho-estruturado; peixes filtradores;

planctívoros; coeficiente de variação; estabilidade.


ABSTRACT

Omnivory is a common feeding behavior and usually is a result of changes in size during

life of an organism. In this work we experimentally test the theoretical prediction that omnivory

can stabilize the dynamic of intermediate consumers and resource by weaken the predator-prey

interactions. As adult omnivorous may show different feeding behavior when juveniles,

implications of distinct feeding strategies during life history of a predator on its preys are also

investigated. Here we performed an experiment using a closed aquatic system where Nile tilapia

represent the predator with two distinct life-stages (adult omnivorous and juvenile predator),

zooplankton as intermediate consumer and algae, as a basal resource. Nutrient enrichment was

manipulated to simulate distinct carrying capacities of the system. Our results shows that

omnivory by fish has a weak effect on zooplankton and stabilize the plankton biomass. However,

even if the adult stage act as stabilizing, young predator stages (fish fingerlings) has strong

negative and destabilizing effect on zooplankton. Clear difference on resource (phytoplankton)

community was not detected as a result of possible confusing factors such as dominance of

small-sized zooplankton and large cyanobacteria that dampen and change the interaction effects,

as well the abundance and compensation effects. Nevertheless, the results suggest that

omnivorous dominated systems may support a high predator biomass with lower impact on

intermediate consumer (zooplankton) even in high productivities, with important implications for

lakes and reservoirs management. But care should be taken when stage-structured predators

populations occurs adding complexity to the system.

Key words: paradox of enrichment; stage-structured predator; filter-feeding fish; planktivorous

fish; coefficient of variation; stability.


3.1 INTRODUÇÃO

As mudanças de tamanho corporal estão entre as mais importantes forças que dirigem a

dinâmica de populações e comunidades (Polis et al. 1989; Yodzis & Innes 1992). A onivoria é o

forrageamento sobre mais de um nível trófico (ex. sobre o consumidor intermediário e sobre

produtores primários), e frequentemente é um resultado de mudanças do comportamento

alimentar durante a vida (ex. quando um indivíduo consome o consumidor intermediário em um

estágio, e o recurso basal em outro) (Polis et al. 1989; Holt & Polis 1997). Os modelos teóricos

mostram que a onivoria pode amortecer os efeitos da predação e reduzir a variabilidade na

dinâmica do recurso e consumidor intermediário (McCann & Hastings 1997; Gellner & McCann

2012), enquanto predadores não onívoros exercem forte efeito direto sobre a presa, predadores

onívoros podem dividir seus efeitos sobre distintos níveis tróficos, evitando drásticas reduções

nos recursos alimentares e promovendo a coexistência entre predador e consumidor (Polis &

Strong 1996; Holt & Polis 1997; Pimm & Rice 1987). Essas fracas interações reduzem as

flutuações na dinâmica do consumidor intermediário e recurso, promovendo maior persistência e

estabilidade das populações (Emmerson & Yearsley 2004; McCann et al. 1998; McCann &

Hastings 1997).

Por consumirem mais de um nível trófico, os efeitos da onivoria na dinâmica de seus

recursos são complexos e difíceis de prever. Fagan (1997) e Holyoak & Sachdev (1998), por

exemplo, mostraram que cadeias alimentares com onivoria reduzem a resposta da comunidade a

distúrbios, produzindo uma dinâmica mais estável. Diferentemente, Long et al. (2011) mostrou

que a onivoria reduziu a estabilidade do consumidor intermediário, mas não apresentou nenhum

efeito sobre os produtores primários. Segundo Lawler & Morin (1993) e Morin & Lawler (1996),

cadeias alimentares com onivoria nem sempre tem dinâmicas mais estáveis que cadeias com


predadores não onívoros. A onivoria tende a estabilizar a dinâmica de populações e

comunidades, mas existe variabilidade nas respostas que depende da identidade do predador e da

presa (Lawler & Morin 1993; Morin & Lawler 1996; Morin 1999) e da força da interação entre

eles (Vandermeer 2006; Gellner & McCann 2012).

Enquanto a onivoria pode estabilizar a dinâmica de populações em uma comunidade, o

aumento da capacidade suporte do recurso, através do enriquecimento por nutrientes, pode

desestabilizar as dinâmicas levando a ciclos de grande amplitude e comportamento caótico em

cadeias com dois ou três níveis tróficos sem onivoria (Rosenzweig 1971; Abrams & Roth 1994).

Todavia, assumindo que consumidores intermediários são mais eficientes no uso dos recursos do

que onívoros, os modelo teóricos predizem que em sistemas enriquecidos, a coexistência entre

consumidor e predador onívoro só é possível a níveis intermediários de produtividade do recurso

(Polis et al. 1989; Holt & Polis 1997; Diehl & Feißel 2000). Hin et al. (2011), entretanto,

mostrou teoricamente que quando a onivoria ocorre em distintos estágios de vida (juvenis e

adultos consumindo distintos recursos), as condições para coexistência são mudadas, permitindo

a persistência sob uma maior amplitude de produtividade do recurso.

Onivoria é um comportamento comum entre peixes tropicais (González-Bergonzoni et al.

2012; Lazzaro 1987; Meerhoff et al. 2007). Peixes planctívoros e filtradores onívoros co-

ocorrem e tem distintos efeitos sobre a biomassa do plâncton em lagos e reservatórios (Fernando

1994). Planctívoros são predadores visuais, selecionando ativamente o zooplâncton e

promovendo o crescimento do fitoplâncton em lagos (Hambright et al. 1986; Lazzaro et al.

1992). Por outro lado, peixes filtradores succionam e bombeiam a água filtrando o zooplâncton e

algas (Drenner et al. 1984; Lazzaro et al. 1992; Turker et al. 2003). Ao consumirem fitoplâncton

e zooplâncton, os peixes filtradores podem evitar drásticas reduções do zooplâncton e reduzir a


amplitude dos ciclos populacionais permitindo maior persistência do zooplâncton em sistemas

com alta capacidade suporte do recurso (Attayde et al. 2010). Apesar de peixes onívoros e

planctívoros serem abundantes, o papel da onivoria e estágio de vida sobre a variabilidade do

plâncton não foi testado.

Neste trabalho, nós testamos a hipótese de que em cadeias alimentares nas quais a

população do predador é estruturada por tamanho, apresentando distintos comportamentos

alimentares durante a vida, o estágio de predador pode desestabilizar a interação entre

consumidor intermediário e recurso enquanto o estágio onívoro pode reduzir a pressão de

predação e ter um efeito estabilizador mesmo sob alta capacidade suporte do recurso. Nos

utilizamos dois estágios de desenvolvimento do peixe Oreochromis niloticus (Linnaeus 1758), o

qual apresenta mudanças em sua ontogenia, quando alevino é planctívoros visual e quando

juvenil e adulto passa a ser filtrador onívoro (Beveridge & Baird 2000) (Fig. 1). Adicionalmente

nós manipulamos a concentração de nutrientes simulando um constante input de nutrientes e

elevando a capacidade suporte para o fitoplâncton.

Figura 1: Esquema conceitual da onivoria, mostrando a tilápia-do-Nilo (O. niloticus) em dois

estágios: quando adulto, filtrador onívoro, e quando alevino, zooplanctívoro. O consumidor

intermediário (zooplâncton) e o recurso basal (fitoplâncton). Setas pretas contínuas representam

as interações alimentares, linhas tracejadas representam o aumento de tamanho.


3.2 MÉTODOS

Desenho experimental

O experimento teve duração de dois meses, consistindo de um desenho fatorial 3 x 2

(três níveis do fator predador e dois níveis de nutriente), resultando em seis tratamentos: ausência

de predador e de adição de nutriente (C-controle); predador zooplanctívoro sem adição de

nutriente (Z); predador onívoro sem adição de nutriente (O); adição de nutriente e ausência de

predação (N); pedador zooplanctívoro e adição de nutrientes (ZN); e, predador onívoro e adição

de nutrientes (ON). Nos tratamentos com enriquecimento com nutrientes nós adicionamos

fósforo e nitrogênio duas vezes na semana como NaNO3 (4.03 x 10-3

mol/L de N-NO3) e

KH2PO4 (2.62 x 10-4

mol/L de P-PO4). Foram realizadas cinco réplicas de cada tratamento, as

quais foram aleatorizadas em em 30 tanques de fibra de vidro de 250L. Utilizamos a tilápia-do-

Nilo alevino como predador e juvenil como onívoro. Todos os peixes foram medidos ao início e

fim do experimento. Um peixe de 30g (±5.31g) foi inserido em cada tanque dos tratamentos com

onivoria, e 20 alevinos foram inseridos nos tratamentos de predador zooplanctívoro, totalizando

uma biomassa de 30.9g (±5.84g).

Amostras de água para clorofila-a foram realizadas duas vezes na semana, uma amostra

semanal foi realizada para o zooplâncton, e quinzenalmente para fósforo total e nitrogênio. Para

estimar as concentrações de Clorofila-a, nós dividimos a amostra em duas frações de tamanho

através da filtração uma rede de plâncton de 20 µm de forma a obter a concentração de clorofila

do fitoplâncton total e das algas menores que 20 µm, assumida aqui como sendo a fração

palatável para o zooplâncton. As amostras de água total e filtrada foram posteriormente filtradas

em filtro de microfibra de vidro microfiber filter 934-AH Whatman, e o pigmento extraído a


95% de etanol durante 18 horas (Marker et al. 1980; Jespersen & Christoffersen 1987). O fósforo

total foi analisado pelo método do ácido ascórbico após digestão por perssulfato (Eaton et al.

1997), e o nitrogênio total foi analisado usando salicilato de sódio o qual oxida os compostos

nitrogenados em nitrato após a digestão por perssulfato em meio alcalino (Muller & Weidemann

1955; Valderrama 1981).

As amostras de zooplâcton foram coletadas utilizando uma rede de 64 µm, filtrando-se

20L em cada dia de amostragem. O zooplâncton foi preservado em solução de formol a 4% e

contado e identificado até o nível de espécie ou gênero, em sub-amostras de 1ml em lâminas de

Sedwick-Rafter. A densidade foi calculada pela média das sub-amostras divido pelo volume e

volume filtrado em campo. Trinta indivíduos das espécies mais abundantes foram medidos para

o cálculo de biomassa. Para os copépodos e cladóceros, as medidas foram aplicadas em equações

de peso-comprimento resultado no peso seco das espécies (Bottrell et al. 1976). As medidas de

rotíferos foram aplicadas em fórmulas geométricas, obtendo o biovolume (Ruttner-Kolisko

1977). O biovolume foi transformado considerando que 106µm³ equivale a 1µg de peso úmido e

que o peso seco corresponde a 10% do peso úmido (Pace & Orcutt 1981). Finalmente, o

resultado do peso seco foi multiplicado pela densidade do zooplâncton, encontrando-se a

biomassa.

Análise dos dados

Uma anova de um fator foi realizada para testar as diferenças iniciais entre os

tratamentos, para as variáveis reposta: biomassa de fitoplânctom e zooplâncton, concentrações de

fósforo e nitrogênio e biomassa de peixes. Os dados foram sujeitos a transformação (ln) a fim de


reduzir a variância quando necessário. Uma anova de dois fatores com medidas repetidas foi

utilizada para testar os efeitos do predador e adição de nutrientes no tempo sobre a biomassa do

plâncton. E, uma anova de dois fatores simples foi realizada para testar os efeitos sobre a

variabilidade temporal (medida pelo coeficiente de variação de cada réplica) da biomassa de

fitoplâncton e zooplâncton.

Nós utilizamos o método do logaritmo da razão (Osenberg et al. 1997) para quantificar a

força do efeito da predação e onivoria sobre a média e coeficiente de variação da biomassa do

plâncton nos tratamentos com e sem adição de nutrientes.

Magnitude do efeito do peixe = ln(XE/XC)/M

Magnitude do efeito sobre o CV = ln(CVE/CVC)/M

Onde X é a média temporal da biomassa no tratamento com peixe (XE) e seu controle

(XC), CV é o coeficiente de variação no tratamento com peixe (CVE) e seu respectivo controle

(CVC). O experimento consistiu de dois controles foram: C para os tratamentos Z e O, e N para

os tratamentos ON e ZN. Ao se calcular o efeito do peixe sobre a média da biomassa

planctônica, os resultados negativos e positivos significam um efeito de redução e aumento sobre

o plâncton, respectivamente, enquanto o zero representa ausência de efeito. Para a força do efeito

sobre o CV, resultados negativos significam redução da variabilidade (estabilização) enquanto

resultados positivos significam aumento da variabilidade, e o zero significa nenhum efeito. Esta

métrica de força do efeito foi escolhida por não requerer um pressuposto de equilíbrio e

apresentar significativa informação sobre a força das interações ecológicas (Osenberg et al.

1997; Laska et al. 1998; Berlow et al. 1999).

Devido aos diferentes tamanhos (alevinos e juvenis) e número de peixes entre os

tratamentos, a força do efeito foi padronizada dividindo-se pela atividade metabólica total de


peixes (M) específica de cada réplica. A atividade metabólica foi medida como a potência de ¾

do peso (Peters 1983) vezes o número de indivíduos em cada tanque.

Nós também utilizamos um procedimento de permutação para estimar a força do efeito

(Attayde & Hansson 2001). As cinco réplicas de cada tratamento foram combinadas com as

cinco réplicas de seu controle, resultando em 25 combinações de efeitos de cada predador. As 25

combinações formam um vetor sobre o qual estimamos a distribuição que melhor ajusta aos

dados, utilizando o teste de Kolmogorov-Smirmov. Como a distribuição de melhor ajuste foi a

normal, nós utilizamos a média e desvio padrão das combinações para estimar o intervalo de

confiança através de simulação utilizando a técnica de bootstrap (10000 amostras aleatórias). A

técnica de bootstrap é uma aproximação do método de Monte Carlo, que consiste na

reamostragem para acessar as incertezas (Davison & Kuonen 2002). Após a simulação, nós

calculamos a probabilidade de um efeito ser negativo, positivo ou intederminado adotando o

critério de 95% de probabilidade para delimitar se os efeitos são significativos (Attayde &

Hansson 2001).

Todas as análises foram realizadas com o programa R versão 2.13.1 9 (R Development

Core Team, 2011). O ajuste das distribuições foi realizado utilizando as funções fitdist, gofstat e

mgedist do pacote fitdistrplus. A similação de bootstrap e cálculo do intervalo de confiança foi

feito pelo pacote boot através das funções boot and boot.ci.

3.3 RESULTADOS

As condições iniciais foram iguais entre os tratamentos para todas as variáveis estudadas

(p<0.05). Os tratamentos com enriquecimento apresentaram maiores concentrações de nitrogênio

e fósforo (Fig. 2; Tabela 1). A adição de nutrientes aumentou significativamente a biomassa do


fitoplâncton (Fig. 2; Tabela 1). Os tratamentos com juvenis onívoros (O e ON) apresentaram um

padrão similar de aumento da biomassa do fitoplâncton aos tanques controle (C) e com apenas

adição de nutrientes (N), respectivamente. Maior biomassa de fitoplâncton ocorreu no tratamento

com adição de nutrientes e peixe zooplanctívoro (ZN) (Fig. 2).

Os tratamentos controles (C e N) e com peixe onívoro sem adição de nutrientes

apresentaram maior biomassa de zooplâncton total, cladóceros, copépodos e rotíferos (Fig. 2).

Ambos os tratamentos com peixe zooplanctívoro (Z e ZN) e o tratamento com peixe onívoro e

adição de nutrientes (ON) reduziram a biomassa zooplanctônica. Houve efeito de interação

apenas para a biomassa de copépodos e rotíferos, todavia o tempo aumentou significativamente a

resposta do plâncton aos tratamentos (Tabela 1), provavelmente devido à redução no volume da

água nos tanques ao longo do experimento.

Os resultados da força do efeito revelaram que estágio onívoro apresentou efeito positivo

sobre fitoplâncton similar ao tratamento com o estágio zooplanctívoro na ausência de adição de

nutrientes (Fig. 2 - painéis da esquerda). Entretanto, quando foi adicionado nutriente, a onivoria

não apresentou pouco ou nenhum efeito sobre o fitoplâncton (Fig. 2 - painéis da esquerda). O

peixe onívoro não apresentou nenhum efeito sobre zooplâncton total, cladóceros e copépodos na

ausência de adição de nutrientes, mas teve um efeito positivo sobre a biomassa de rotíferos. Com

o enriquecimento por nutrientes, a biomassa de zooplâncton total, cladóceros e rotíferos foi

significativamente reduzida (Fig. 2 - painéis da esquerda). O peixe planctívoros reduziu a

biomassa de todos os grupos de zooplâncton independente da adição de nutrientes.

Apenas os tratamentos com peixe apresentaram efeito sobre a variabilidade temporal do

fitoplâncton, e ambos peixe e adição de nutrientes afetaram a variabilidade do zooplâncton total,

cladóceros e copépodos, mas não houve efeito de interação (Tabela 2). O coeficiente de variação


do fitoplâncton foi mais alto nos tratamentos controle e peixe onívoro, e menor nos tratamentos

com peixe zooplanctívoro e/ou adição de nutrientes (Fig. 3 – painéis do meio). Entretanto, a

onivoria reduziu a variabilidade temporal da biomassa zooplanctônica (zooplâncton total,

cladóceros e copépodos) e a zooplanctivoria aumentou a variação da biomassa de zooplâncton,

sendo seu efeito aumentando com a adição de nutrientes (Fig. 3 – painéis do meio).

A magnitude do efeito sobre o coeficiente de variação indicou que ambos os peixes

apresentaram efeito estabilizador sobre o fitoplâncton, mas a onivoria na ausência de adição de

nutrientes não apresentou efeito sobre a variabilidade do fitoplâncton menor que 20µm (Fig. 3 –

painéis da esquerda). A onivoria teve um efeito estabilizador sobre o zooplâncton total e

copépodos independente da adição de nutrientes, efeito indeterminado sobre os cladóceros na

ausência de adição de nutrientes e estabilizador com o enriquecimento, e efeito desestabilizador

sobre os rotíferos na ausência de adição de nutrientes (Fig. 3 – painéis da esquerda). A

zooplanctivoria desestabilizou a biomassa do zooplâncton total, cladóceros e copépodos,

independentemente da adição de nutrientes, e os rotíferos apenas no tratamento sem adição de

nutrientes.


TABELA 1 Efeito do peixe (F) e nutriente (N) sobre as a biomassa do plâncton e concentração de nutrientes no tempo (T). Resultados da Anova

com medidas repetidas.

Fósforo

total

Nitrogênio

total

Fitoplâncton

total

Fitoplâncton

< 20 µm

Zooplâncton

total

Cladóceros

Copépodos

Rotíferos

Fator df F df F df F df F df F df F df F df F

F 2 12.62** 2 16.11** 2 50.27** 2 70.44** 2 21.8** 2 15.2** 2 43.89** 2 11**

N 1 140.13** 1 25.98** 1 162.8** 1 62.37** 1 14.57** 1 4.37* 1 77.33** 1 15**

F*N 2 4.57* 2 0.13 2 3.35 2 1.48 2 1.93 2 0.31 2 11.17** 2 8**

T 3 14.91** 3 19.10** 12.59 84.86** 15.58 72.95** 6 5.26** 5.48 7.52** 6 3.43** 5.63 4**

T*F 6 1.17 6 1.70 25.18 2.47** 31.16 2.3** 12 2.21* 10.97 1.4 12 1.50 11.25 6**

T*N 3 4.71** 3 0.36 12.59 2.35** 15.58 4.94** 6 0.69 5.48 1 6 1.24 5.63 3*

T*F*N 6 0.96 6 0.61 25.18 1.38 31.16 1.31 12 0.39 10.97 1.46 12 1.18 11.25 1

† Graus de Liberdade foram ajustados pela correção de Huyhn-Feld.

* significância<0.05; **significância<0.01


TABELA 2 Efeito do peixe (F) e nutriente (N) sobre a variabilidade temporal

(Coeficiente de variação) do plâncton.

Variável Fator F P

Fitoplâncton total F 7.82 0.00**

N 2.07 0.16

F*N 3.04 0.07

Fitoplâncton < 20 µm F 5.37 0.01*

N 0.69 0.41

F*N 1.99 0.16

Zooplâncton total F 5.67 0.01*

N 10.43 0.00**

F*N 0.12 0.89

Cladóceros F 9.16 0.00**

N 6.62 0.02*

F*N 1.06 0.36

Copépodos F 10.40 0.00**

N 7.23 0.01*

F*N 0.81 0.46

Rotíferos F 1.20 0.317

N 0.86 0.364

F*N 3.21 0.058

†Graus de liberdade: 2 (Peixe), 1 (Nutriente) e 1 (Peixe x Nutriente).

* significância<0.05; **significância<0.01


Figura 2: Média (±dp) das concentrações de fósforo, nitrogênio e biomassa de

fitoplâncton total, fitoplâncton < 20µm, zooplâncton total, cladóceros, copépodos e

rotíferos. Letras distintas significam diferença significativa entre os tratamentos.


Figura 3: Magnitude do efeito dos peixes onívoros (quadrados brancos) e

zooplanctívoros (quadrados pretos) sobre a média e coeficiente de variação da

biomassa de fitoplâncton total, fitoplâncton < 20µm, zooplâncton total, cladóceros,

copépodos e rotíferos. Letras distintas significam diferença significativa entre os

tratamentos


3.4 DISCUSSÃO

Nossos resultados mostrar efeitos distintos do predador sobre a dinâmica do

plâncton dependendo do estágio de vida do predador. Em nosso sistema, o alevino

consome zooplâncton enquanto o juvenil e adulto são generalistas forrageando sobre

o consumidor intermediário e recurso. Em concordância com a teoria (McCann &

Hastings 1997; Kuijper et al. 2003; Gellner & McCann 2012) a onivoria exercida pelo

predador juvenil e adulto teve um efeito estabilizador sobre a dinâmica do

consumidor intermediário e recurso mesmo em sistemas enriquecidos, enquanto o

predador alevino aumentou a variabilidade da dinâmica da comunidade

zooplanctônica. Os efeitos estabilizadores são atribuídos às interações fracas uma vez

que as mudanças entre as presas diminuem a amplitude das oscilações nas populações

de presas e previnem a extinção de espécies (O’Gorman & Emmerson 2009; Gellner

& McCann 2012).

Na presença de peixes filtradores onívoros, a variabilidade da biomassa do

fitoplâncton e zooplâncton reduziu mesmo em sistemas enriquecidos sugerindo que a

teia alimentar com onivoria é mais estável e permite uma maior biomassa e

persistência do zooplâncton (Attayde et al. 2010). Diferentemente, a predação pelo

alevino zooplanctívoro reduziu a estabilidade levando a uma baixa biomassa do

zooplâncton, entretanto teve um efeito estabilizador sobre a biomassa do fitoplâncton.

O tipo de comportamento alimentar, portanto, modificou as propriedades da

estabilidade das comunidades planctônicas confirmando que a especialização na

predação pode levar a maior variação na biomassa e abundância das espécies (Fagan

1997; Morin & Lawler 1996).

Os mecanismos pelos quais o peixe onívoro afeta a dinâmica do plâncton são

possivelmente diferentes dos causados pelo predador zooplanctívoro. Uma baixa


pressão de predação resultou em uma ausência de feito sobre a biomassa do

zooplâncton. Todavia, a ausência de efeito sobre o zooplâncton não resultou em uma

ausência de efeito sobre o fitoplâncton, mas em um efeito positivo sobre a biomassa

do fitoplâncton de igual magnitude ao efeito do zooplanctívoro, como uma cascata

trófica aparente. A fraca interação do adulto onívoro com o plâncton pode ser

responsável ao menos pelo efeito estabilizador sobre o zooplâncton. Apesar do forte

efeito sobre o zooplâncton, a magnitude do efeito sobre do zooplanctívoro sobre a

biomassa do fitoplâncton foi a mesma do onívoro. Além disso, no nosso estudo, o

efeito desestabilizador do zooplanctívoro no zooplâncton não leva a um aumento da

variabilidade nos produtores primários, o que indica que nem sempre um efeito

estabilizador ou desestabilizador de um predador pode ser traduzido em cascata a

baixo (Halpern et al. 2005). Isso sugere que o efeito estabilizador sobre o fitoplâncton

em ambos os tratamentos de peixes pode estar relacionado a outros mecanismos e não

apenas aos efeitos de cascata, como "efeito de abundância" e "compensação de

espécies" (Bai et al. 2004; Long et al. 2011; Katrina et al. 2012) ou mesmo a uma

fraca interação zooplâncton-fitoplâncton, quando a comunidade é dominada por

zooplâncton de pequeno porte e cianobactérias filamentosas e coloniais, não

palatáveis para o zooplâncton, dominam a biomassa fitoplanctônica (Rondel et al.

2008).

Como nosso trabalho é a nível de comunidade, a biomassa total pode ter

variado pouco porque as diminuições da biomassa de uma espécie podem ter sido

compensadas pelo favorecimento de outra, estabilizando a dinâmica da comunidade

(Tilman et al. 1998; Bai et al. 2004; Ives & Carpenter 2007). Mudanças nas espécies

dominantes do fitoplâncton podem ter resultado no efeito estabilizador do peixe.

Ainda, a alta biomassa fitoplanctônica nos tratamentos com zooplanctívoro pode ter


sido responsável pela estabilidade devido ao “efeito de abundância”, uma vez que

grande abundancia ou biomassa reduz a variabilidade (Bai et al. 2004; Long et al.

2011).

Apesar do enriquecimento poder desestabilizar a dinâmica das populações,

vários mecanismos pode romper o efeito desestabilizador levando a uma dinâmica

mais estável (Abrams & Walters 1996; Roy & Chattopadhyay 2007). O onívoro

reduziu seu efeito positivo sobre o fitoplâncton com o enriquecimento e teve efeito

negativo sobre o zooplâncton, mesmo assim teve um efeito estabilizador sobre ambos

os grupos planctônicos, enquanto o zooplanctívoro manteve o mesmo efeito

independente do enriquecimento. Uma estrutura da comunidade do fitoplâncton

dominada por espécies menos vulneráveis podem ter um importante papel na

estabilidade, uma vez que espécies invulneráveis a herbivoria, como cianobactérias

podem quebrar a dinâmica cíclica (Abrams & Walters 1996; McCauley et al. 1999;

Persson et al. 2001). Portanto, como o efeito desestabilizador do enriquecimento

depende da vulnerabilidade dos recursos, uma grande proporção da biomassa do

fitoplâncton >20µm em nosso estudo pode ter sido responsável pela redução da

variabilidade mesmo nos tratamentos com peixe zooplanctívoro.

Como a instabilidade aumenta as chances de extinção, os estudos de

estabilidade buscam encontrar fatores que reduzam a variabilidade, tendo

consequências importantes para o manejo de ecossistemas. Nossos resultados revelam

que o uso de peixes omnívoros filtradores pode estabilizar e manter a biomassa do

zooplâncton longe de zero ou pode ter um efeito mais fraco sobre o zooplâncton com

enriquecimento (McCann e Hastings 1997; McCann et al. 1998; Attayde et al. 2010)

enquanto o peixe planctivorous visual pode excluir o zooplâncton e aumentar a

probabilidade de florescimento do fitoplâncton. Além disso, nossos resultados


corroboram a análise teórica de Attayde et al. (2010), que mostra que os peixes

omnívoros permitem uma maior persistência do zooplâncton em alta produtividade, e

aumentam ou não a biomassa do fitoplâncton, mas suportam uma maior biomassa de

peixe. As estratégias que permitem a persistência do zooplâncton por mais tempo e

uma alta produção pesqueira devem ser consideradas.

No entanto, devem ser enfatizadas duas restrições para as práticas de manejo:

primeiro, o nosso experimento não conta com a ciclagem de nutrientes por peixe

através da excreção e da bioturbação dos sedimentos. Alguns peixes filtradores são

revolvem o sedimento e podem aumentar a concentração de nutrientes por

ressuspensão, afetando indiretamente a biomassa do fitoplâncton e do zooplâncton,

com um efeito adicional sobre a variabilidade temporal. Segundo, a maioria dos

peixes são planctivoros visuais nos estágios iniciais de vida, consumindo

principalmente zooplâncton. Em nosso trabalho, estimamos o efeito de uma mesmas

espécies de peixes em dois estágios de vida, a tilapia quando alevino forrageia sobre

zooplâncton e quando juvenil e adulto se tornam omnívoros filtrantes, exibindo

efeitos distintos sobre a biomassa e estabilidade do plâncton. Quaisquer estratégias de

biomanipulação que utilizem peixes filtradores devem considerar o desenvolvimento

ontogênico dos peixes e seus efeitos sobre o plâncton e nutrientes. Apesar da grande

abundância de peixes omnívoros em corpos de água doce tropicais com o possível

efeito estabilizador do plâncton, a reprodução contínua de peixes tropicais pode levar

a uma intensa pressão de predação no zooplâncton (van Leeuwen et al. 2007),

portanto, os efeitos dos distintos comportamentos alimentares deve ser levado em

conta nas estratégias de manejo e produção.


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Capítulo 4

HISTÓRIA DE VIDA DA TILÁPIA EM LAGOS

E RESERVATÓRIOS TROPICAIS

História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||69

4 HISTÓRIA DE VIDA DA TILÁPIA DO NILO EM LAGOS E

RESERVATÓRIOS TROPICAIS

Maria Marcolina L. Cardoso & André M. de Roos

RESUMO

A introdução de espécies é uma prática comum que tem levado a perdas nos

serviços prestados pelos ecossistemas. O orçamento energético a nível de indivíduo

tem um forte papel sobre o entendimento dos fatores reguladores das populações de

espécies introduzidas. Neste capítulo, nós realizamos uma extensa revisão da

literatura sobre os atributos da espécie Oreochromis niloticus, como crescimento,

fecundidade, tamanho e idade de maturação, e características ambientais dos

ecossistemas. A partir dos dados de literatura criamos uma rotina para estimar os

parâmetros do modelo de orçamento energético. Nós utilizamos a abordagem teórica

de modelos de orçamento dinâmico criada por Kooijman (2010) e simplificada por

Jager et al. (2013). Nossos resultados mostram que o tamanho máximo, fecundidade e

tamanho de maturação são relacionados positivamente com a área do lago, entretanto

sendo uma função da densidade das tilápias, e competição por alimento/espaço. O

crescimento e fecundidade foram estimados com eficácia pelo modelo, o qual indicou

um baixo investimento em reprodução (15%) quando comparado a outras espécies,

sendo o sucesso das tilápias um resultado do cuidado parental e baixa mortalidade

juvenil. O investimento de energia em crescimento é alto (85%), o que responde pelas

altas taxas de crescimento somático das tilápias. Como a energia requerida para

reprodução é baixa, as tilápias apenas param de reproduzir sob condições alimentares

muito desfavoráveis, e podem sobreviver com reduções de até 80% do recurso

alimentar. Ainda, sob baixa disponibilidade de alimento, as tilápias reproduzem

precocemente, com produção de mais ovos por grama de peixe. Tais características

tornam as tilápias bem sucedidas em ambientes com condições severas, aumentando

sua abundância e impactos sobre outras espécies, além de não trazer benefícios

econômicos de sua introdução. O manejo das populações de tilápias é recomendado

principalmente em lagos pequenos e eutrofizados, para evitar a competição por

espaço e alimento que reduzem as taxas de crescimento das tilápias sem alterar a

reprodução.

Palavras-chave: teoria de orçamento energético, espécies exóticas, ciclídeos,

nanismo, indivíduo.


ABSTRACT

Species introduction is a common practice that has led to losses in ecosystem

services. Energy budget at the individual level plays a strong role in understanding the

regulatory factors of introduced species populations. In this chapter, we carried out an

extensive literature review on the attributes of Oreochromis niloticus, the second most

cultivated fish in word. We extracted data of growth, fecundity, size and age-at-

maturity, and environmental conditions, as lake area and chlorophyll-a. We created a

routine to estimate the parameters of the energy budget model. We use the theoretical

approach of dynamic energy budget models by Kooijman (2010) and simplified by

Jager et al. (2013). Our results show that the maximum size, fecundity and maturation

size are positively related to the area of the lake, however are probably a function of

tilapia density and competition for food/space. The model gave good estimates of

growth and fecundity indicating a low investment in reproduction (15%) when

compared to other species. Tilapia success seems a result of parental care and low

juvenile mortality. Energy investment in growth is high (85%), which accounts for the

high somatic growth rates of tilapia. As the energy required for reproduction is low,

tilapia only ceases reproducing under very unfavorable food conditions, and can

survive with reductions of up to 80% of food resource. Still, under low availability of

food, tilapias reproduce early, producing more eggs per gram of fish. Such

characteristics make tilapia successful in environments with harsh conditions,

increasing their abundance and impacts on other species, as well as not bringing

economic benefits of their introduction. The management of tilapia populations is

recommended mainly in small and eutrophic lakes, to avoid competition for space and

food that reduce tilapia growth rates without altering reproduction.

Key words: energy budget theory, exotic species, cichlids, stunting, individual level

analysis.


4.1 INTRODUÇÃO

O homem tem continuamente introduzido espécies, acidentalmente ou

intencionalmente, com objetivo de proporcionar benefícios no que diz respeito aos

serviços dos ecossistemas, embora uma significante parcela das espécies introduzidas

causem impactos negativos nas comunidades nativas e nos ecossistemas (Zaret e

Paine 1973; Keller et al. 2009; Davis et al. 2011; Barnes et al. 2014). O entendimento

das respostas dos indivíduos as diversas condições ambientais pode ser uma

ferramenta importante para entender as susceptibilidades ou condições que favorecem

a invasão, estabelecimento e proliferação das espécies introduzidas. A nível

individual, o estudo do orçamento energético pode nos auxiliar no entendimento dos

fatores limitantes ao crescimento individual e a reprodução.

O crescimento e reprodução, como processos que demandam energia, são

limitados pela disponibilidade de alimento ou eventos que reduzem a aquisição e

assimilação energética. Desta forma, uma espécie pode apresentar grande

variabilidade em crescimento somático e reprodução em resposta aos mais diversos

cenários ambientais (ex.: baixas temperaturas, presença de predadores, competição,

componentes tóxicos, qualidade do alimento) (Pecquerie et al. 2009; Kooijman 2010;

Jusup et al. 2011; Zimmer et al. 2012; Monaco et al. 2014; Fiechter et al. 2015). A

limitação na assimilação a nível de individuo não somente regula a estrutura em

tamanho como governa as taxas de crescimento populacionais (seja pela

rapidez/demora em atingir o tamanho de maturidade ou pelo aumento/redução da

fecundidade individual) (Roff 1992; Kooijman 2010; Zimmer et al. 2012). O

entendimento de tais fatores reguladores a nível de indivíduo é, portanto, fundamental


para prever respostas das populações a mudanças ambientais, para o manejo de

espécies comercias e controle de espécies introduzidas.

Em populações de peixes, por exemplo, as restrições alimentares comumente

levam ao nanismo (Bronmark et al. 1995; Bertolo & Magnan 2005; Persson et al.

2007; van Leeuwen et al. 2008). O nanismo é caracterizado por uma redução nas

taxas de crescimento individual, tamanho assintótico e tamanho de maturidade como

uma consequência da alta taxa de sobrevivência e competição intraespecífica que

reduzem a assimilação de energia (Diana 1987; Roff 1992; Ylikarjula et al. 1999). Tal

condição não somente prejudica os ganhos com a pesca e aquicultura como pode ser

responsável pelo colapso da pesca de outras espécies (van Leeuwen et al. 2008;

Persson et al. 2007).

As tilápias são um grupo de peixes ciclídeos amplamente introduzidos e de

grande importância comercial (Fernando 1991, Gurgel e Fernando 1994, de Silva et

al. 2004; Canonico et al. 2005; Ojouk et al. 2007; Deines et al. 2016). Sua alta taxa

de crescimento somático, fecundidade, hábito onívoro e agressividade são os

principais fatores responsáveis pelo rápido estabelecimento e alto sucesso sócio-

econômico (Beveridge & Baird 2000; Lowe-McConnell 2000). Todavia, as tilápias

apresentam alta variabilidade em tamanho (máximo e de maturidade), com

populações cujos indivíduos atingem 60cm de comprimento e populações com

indivíduos que não crescem mais do que 15cm (ver Moreau et al. 1986; Ishikawa et

al. 2013; ver primeiro Capítulo). A alta fecundidade torna as populações de tilápia

facilmente propensas a grandes densidades e nanismo, tornando incerto os possíveis

benefícios de sua introdução para a pesca e aquicultura (Iles 1973; de Silva &

Amarasinghe 1989; James & Bruton 1992; Lowe-McConnell 2000; Bwanika et al.

2007). As tilápias são descritas como espécies que podem adotar várias estratégias de


história vida (Kolding 1993; Lorenzen 2000; Ishikawa et al. 2013) e o nanismo tem

sido usualmente explicado como uma consequência de estresses ambientais que

levam a maturação precoce a fim de assegurar a prole às custas do crescimento

individual (Iles 1973; de Silva & Amarasinghe 1989; James & Bruton 1992; Kolding

1993; Duponchelle & Panfili 1998; Lowe-McConnell 2000). Esta visão sugere que o

crescimento e reprodução dos indivíduos competem pelo uso de energia, entretanto

não há evidências que suportem tal interpretação.

Apesar dos possíveis impactos negativos sobre populações de peixes nativos e

eutrofização, as tilápias tem historicamente contribuído para melhorar a produção da

pesca (Fernando 1991; Gurgel & Fernando 1994; Canonico et al. 1995; Casal 2006;

Vitule et al 2009). Portanto, investigar os mecanismos que conduzem a diferentes

estratégias de história de vida das populações de tilápia é essencial para assegurar

uma alta produção pesqueira e mitigar os possíveis efeitos negativos sobre as

comunidades biológicas e ecossistemas. Para entender a variabilidade nos aspectos da

história de vida é necessário descrever o fluxo de energia para crescimento e

reprodução sob um conjunto de cenários ambientais de interesse (ex.: disponibilidade

de alimento, compostos químicos, temperatura). Tentativas prévias de modelar o

orçamento energético da tilápia são baseadas em condições de cultivo para uma

limitada extensão de tempo (duração de um cultivo), com foco majoritário no

crescimento somático, não sendo aplicáveis a dinâmica dos indivíduos e populações

em lagos e reservatórios (Fisher & Grant 1994; Xie et al. 1997ab; Yi 1998; Bocci

1999).

Neste capítulo nós aplicamos um modelo para prever o tamanho máximo,

fecundidade, idade e tamanho de maturação das tilápias de acordo com o nível

alimentar para entender sua dinâmica em lagos e reservatórios. Para isto, nós


realizamos uma extensiva revisão do status da tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus)

em lagos e reservatórios em todo mundo, extraindo os parâmetros da equação de

crescimento de von Bertalanffy, fecundidade, tamanho e idade de maturação nos

lagos, assim como dados de consumo de oxigênio e taxas de ingestão. Utilizando os

dados e parâmetros extraídos nós estimamos a alocação de energia para manutenção,

crescimento e reprodução das tilápias através de um modelo de Orçamento Dinâmico

de Energia (DEB) (Kooijman 2000, 2010). Esta abordagem nos permitiu entender os

processos que limitam o crescimento e reprodução das tilápias a fim de auxiliar no

manejo de suas populações, prevenir o nanismo e aumentar os ganhos com a pesca.

4.2 CARACTERIZAÇÃO DA ESPÉCIE

As tilápias, grupo que inclui os gêneros Oreochromis, Sarotherodon e Tilapia

são peixes nativos da África e Palestina (Trewavas 1933; Canonico et al. 2005),

amplamente introduzidos por mais de 90 países com objetivo de aumentar a produção

da pesca e aquicultura e também o controle de plantas aquáticas (Philippart and Ruert

1982; De Silva et al. 2004; Canonico et al. 2005). Para os propósitos desta análise,

nós utilizamos a espécie tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus) como organismo

modelo. A tilápia-do-Nilo é a segunda espécie de peixe mais cultivada, perdendo

apenas para a Carpa Comum (Cyprinus carpio) e uma das principais espécies de

tilápia introduzidas (De Silva et al. 2004).

A tilápia-do-Nilo é uma espécie de rápido crescimento, cujo tamanho máximo

foi de 71.5cm TL (55.5 cm SL) encontrada no lago Itasy (Moreau et al. 1986). O

tamanho assintótico das tilápias, assim como seu tamanho de maturação são

conhecidos por variarem bastante entre lagos (Lowe-McConnell 1958; Dupponchelle


& Panfilli 1999; Ishikawa et al. 2013). O período de reprodução é longo (de 6 a 8

meses) e com múltiplas desovas (3 a 4 desovas ao ano) (Lowe-McConnell 1958;

Philippart and Ruert 1982). O intervalo entre desovas varia entre 18 a 59 dias (Tabela

2, Apêndice A). As tilápias são em geral espécies onívoras, que se alimentam

principalmente de zooplâncton nas fases iniciais de desenvolvimento (< 5 cm),

passando a incorporar o fitoplâncton em sua dieta a medida que crescem em tamanho,

tornando-se principalmente herbívoras quando grandes adultos (Beveridge and Baird

2000).

4.3 DESCRIÇÃO DO MODELO

Os modelos DEB são uma das ferramentas mais eficientes para explicar o

status de desenvolvimento individual em função das condições ambientais (Kooijman

2000, 2010). Utilizando as leis de conservação de massa e energia, os modelos DEB

retratam a alocação de energia para manutenção, crescimento e reprodução do

indivíduo ao longo de sua história de vida, caracterizando seu estado individual. Neste

trabalho utilizamos uma simplificação do modelo padrão de orçamento de energia

criado por Jager et al. (2013): DEBKiss (Dynamic Energy Budget Keep it Simple

Stupid). Neste modelo é assumido que uma fração k da energia assimilada é alocada

para manutenção e crescimento somático, e o restante (1-k) é alocado para maturidade

e reprodução (Figura 1). Da energia mobilizada para a fração somática, a manutenção

tem a prioridade, e o restante é usado para crescimento. Maturidade e reprodução (1-

k) não competem pela energia com a fração somática, entretanto a energia alocada

para esta fração é revertida para a fração somática se o assimilado não for suficiente

para custear a manutenção. A maturidade é o estado do indivíduo para atingir a


puberdade (por exemplo, a construção do aparelho reprodutor e estruturas que

permitem o indivíduo chegar a maturidade). Após atingir os requisitos para

maturação, o indivíduo inicia a produção de ovos.

Os dois componentes básicos do modelo são o nível alimentar (f) e o tamanho

do indivíduo (L). A assimilação, crescimento em estrutura, reprodução dependem da

disponibilidade do alimento e do tamanho. Todavia, a manutenção depende apenas do

tamanho.

4.3.1 Fatores de conversão

O tamanho é assumido como sendo comprimento volumétrico (L). O

comprimento volumétrico é uma correção do comprimento físico real (Lw) pelo

formato do organismo, uma vez que espécies com mesmo comprimento físico podem

apresentar diferentes alturas e larguras corporais, assim diferentes volumes, e as

diferenças em assimilação ou reprodução, por exemplo, podem ser devidas ao formato

do organismo e não a sua performance (Kooijman 2010; Jager et al. 2013). Assim, a

utilização do comprimento volumétrico, e não comprimento físico, nos permite a

comparação das performances individuais entre espécies.

O comprimento físico (Lw) pode ser traduzido em comprimento volumétrico

(L) através de um fator de correção de forma (

). O fator de correção (δ) é

definido como 1/3 do volume sobre o comprimento estrutural (

), sendo V =

L3. O volume é calculado a partir do peso estrutural (Ww) assumindo-se que cada

espécie possui uma densidade de peso seco da estrutura (dv). Assim, e a

relação peso-comprimento volumétrico é dada por ) . O fator de

correção pode ser estimado pela relação peso-comprimento físico

) . A densidade de peso seco é usualmente próxima de 1 g/cm3.


4.3.2 O fluxo de energia

O fluxo de energia é modelado em termos de massa (peso seco). O modelo

assume que existe uma taxa máxima de assimilação ) e o fluxo de assimilação

ocorre em função da área de superfície do organismo (L2 ou W

2/3) e do nível alimentar

(f):

No qual f corresponde a função hiperbólica que mapeia a taxa de consumo em

função da densidade x do alimento

).

A fração k da energia assimilada é então mobilizada para manutenção ( ), e

o restante para crescimento ( ) com uma certa eficiência de conversão de energia

assimilada em estrutura ( ):

)

é o custo volume-específico da manutenção.

A fração 1-k mobilizada para maturação e reprodução é então definida por:

)

Em que é o custo volume-específico de manutenção da maturidade

(

), e a produção de ovos inicia quando o indivíduo atinge a puberdade

( ).


4.3.3 Regras de fluxo de energia a baixos níveis alimentares

Quando a fração k da assimilação é suficiente para custear apenas a

manutenção ( ), o fluxo de energia para crescimento torna-se zero, mas o

fluxo para reserva e reprodução continua o mesmo. Se a assimilação é suficiente

apenas para pagar a manutenção ( ) , o fluxo para crescimento, reserva e

reprodução iguala a zero. Entretanto, se assimilação não é suficiente para pagar a

manutenção ( ), o indivíduo começa a emagrecer, a estrutura começa a ser

transformada em energia para custear a manutenção, )

, onde é

eficiência de conversão de energia em estrutura para assimilados. Entretanto, existe

um limite de emagrecimento a partir do qual o indivíduo morre.

4.3.4 Resultado do modelo em termos de tamanho e produção de ovos

Os passos anteriores descrevem o fluxo de energia que é alocado para

crescimento, reprodução, reserva e cuja moeda é massa. Precisamos traduzir os fluxo

para crescimento e reprodução em termos de tamanho (centímetros) e número de ovos

produzidos, respectivamente.

O fluxo de energia para o crescimento pode ser facilmente transformado em

termos tamanho através da equação de von Bertalanffy:

)

ou

)

Considerando que a taxa de crescimento (rB) e o máximo comprimento

estrutural (Lm) para uma espécie são dados por:

e


O número cumulativo de ovos é descrito pela massa de energia alocada em

reprodução (JR) vezes a eficiência de conversão de energia assimilada em ovos ( ),

dividido pelo peso de um ovo ( ):

{

4.3.5 Quantidade mínima de recurso para crescimento

Tendo as estimativas de custo volume-específico da manutenção ( ) e taxa

máxima de assimilação ), podemos calcular a quantidade mínima requerida do

recurso para crescimento por tamanho, através da função (ver Kooijman e Metz

1984):

)

Em que, X é a biomassa do recurso (g/L), a eficiência de conversão

alimentar e Ɵ a função que descreve a taxa de forrageamento sobre o recurso

dependente do tamanho:

(

), para o zooplâcton

, para algas

Esta função descreve uma redução da taxa de forrageamento sobre o

zooplâncton com o tamanho, e um aumento do forrageamento sobre o fitoplâncton.

Considerando, o tamanho ao nascer Lb=0.65 e o tamanho de mudança de nicho

alimentar Lza = 6.5cm.

As rotinas para estimação dos parâmetros e simulação do modelo foram

implementadas no Matlab 2011b, utilizando o pacote BYOM


(http://www.debtox.info/debkiss.php) e software R 3.3.0. A extração dos dados da

literatura foi realizada através do software livre PlotReader 1.55.0.0.

Figura 1: Representação esquemática do fluxo de energia no modelo DEBKiss (A),

utilização da energia assimilada no máximo nível alimentar (B) e alocação da energia

assimilada por tamanho (C) e dinâmica do crescimento (D) e reprodução (E) no

tempo para três níveis alimentares (f).

4.4 CONJUNTO DE DADOS e ESTIMAÇÃO DOS PARÂMETROS

Para parametrizar e testar o ajuste do modelo realizamos uma extensiva coleta

de informação sobre os parâmetros de história de vida da tilápia em lagos e

reservatórios: Tamanho assintótico, L∞, e taxa de crescimento, K (equação de von

Bertalanffy), tamanho de maturação (LJ), fecundidade e relação peso-comprimento

(L-W). Todos as medidas de tamanho foram convertidas para comprimento padrão

(SL). Ao todo 54 populações de tilápia-do-Nilo foram encontradas com algum dado

de história de vida (Tabela 1, Apêndice A). Das quais apenas 6 populações

http://www.debtox.info/debkiss.php


apresentam dados para todos os parâmetros necessários (L∞, K, LJ, Fecundidade) e

foram utilizados para a estimação dos parâmetros: Lagos Victoria, Albert, Manzala,

Tana, Wamala e Coatetelco. 42 populações possuem os parâmetros da equação de

von Bertalanffy, L∞ e K. 41 populações possuem dados de tamanho de maturação,

L50, e 20 populações possuem dados de fecundidade. A relação entre tamanho

assintótico e tamanho de maturidade é dada por ( )

baseada nos lagos com ambos os dados e utilizada para estimação quando um dos

dados não foi disponível (Figura 2). Adicionalmente coletou-se dados de mortalidade,

área e produtividade dos lagos (clorofila-a e fósforo total), quando disponíveis.

4.4.1 Fator de correção de forma (δ)

O fator de conversão entre comprimento físico e comprimento volumétrico foi

estimado a partir de dados de peso úmido e comprimento pela fórmula

) , assumindo o coeficiente de densidade de peso seco dv =1 g/cm3. Os dados

brutos de peso e comprimento foram extraídos das relações peso-comprimento

disponíveis na literatura (tabela 1 do apêndice A), resultando em uma estimativa de δ

= 0.345.

4.4.2 Nível alimentar (f)

Nós não seguimos a alimentação explicitamente através de experimentos de

taxa de consumo em função da densidade para diversos níveis alimentares e

tamanhos. Ao invés disso, usamos f como um parâmetro primário do modelo e

assumimos que o tamanho máximo de tilápia encontrado (Lm= 55.65 cm SL) ocorre

em função do maior nível alimentar, assim o nível alimentar foi estimado como razão


entre o tamanho máximo assintótico no lago (em comprimento padrão - SL) e

máximo tamanho descrito para a espécie (f = L∞/Lm) (Figura 2, e Tabela 2 do

Apêndice A). Nós utilizamos esta abordagem por três razões: i) A tilápia é um peixe

onívoro, portanto de difícil estimação do nível alimentar em ambientes naturais; ii)

dados de produtividade do fitoplâncton, zooplâncton e outros recursos alimentares

utilizados pelas tilápias são raros para os lagos e reservatórios estudados; iii) dados

experimentais de crescimento e fecundidade são realizados separadamente utilizando

ração balanceada em cativeiro. Entretanto, os dados experimentais são de curta

duração, não capturando toda ciclo de vida dos indivíduos e não duram até que os

indivíduos atinjam o tamanho assintótico. Da mesma maneira os dados de

fecundidade são de curta duração e limitados a uma pequena faixa de tamanho.

Posteriormente os dados estimados de nível alimentar a partir da razão de tamanho foi

comparado a produtividade dos lagos em termos de biomassa fitoplanctônica

(clorofila-a).

4.4.3 Ingestão e assimilação (

)

A taxa máxima de ingestão área-específica (

) foi calculada a partir de

experimentos de taxa máxima de ingestão do fitoplâncton por tamanho corporal

(extraído de Moriarty & Moriarty 1973 e Lu et al. 2004), resultado em uma estimativa

de ( 0.23 g/g/dia) (Figura 2a). Assumindo uma eficiência de conversão

alimentar de 40% (Moriarty & Moriarty 1973) obtemos a taxa de assimilação área-

específica ( 0.092g/g/dia).

4.4.4 Manutenção ( )

O custo volume-específico da manutenção (

) foi estimado a partir de dados

de consumo específico de oxigênio por tamanho (extraído de Verheyen et al. 1994 e


Yowell & Vinyard 1993) (Figura 2b). Os dados de consumo de oxigênio foram

convertidos para energia, adotando um coeficiente oxi-calórico de 13.6 kJ/g de O2

(Elliot & Davison 1957), um coeficiente de conversão de massa-energia de 7 kJ/g de

peso úmido (Peters 1983) e assumindo o fator de conversão de 2.5 para relacionar o

metabolismo campo com metabolismo de padrão (Brown et al. 2004). O metabolismo

campo consiste no consumo de energia diário para animais em ambientes naturais,

considerado cerca de 2 vezes o metabolismo padrão (Kooijman 2010).

Manipulando a equação de von Bertalanffy e a equação de fluxo de energia

para crescimento (JV) chegamos a equação que descreve a taxa de respiração, da qual

estimamos o custo volume-específico de manutenção:

(

)

Na qual, é uma constate, e α é igual a

estimado da função taxa de

crescimento da equação de von Bertalanffy (

).

Figura 2: Ajuste dos dados de assimilação (A) e manutenção (B) e estimações do

modelo DEB.


4.4.5 Fecundidade e reprodução cumulativa

Os modelos de orçamento de energia (DEB) consideram que a produção de

ovos é a excreção da energia alocada para reprodução na forma de reserva envolta por

uma membrana. Essa conversão para ovos ocorre a uma certa eficiência ( ), e a

excreção é um resultado da acumulação de energia no tempo (ex. diária, anual).

Portanto, o modelo descreve a produção cumulativa de ovos por idade.

Como não se tem dado de fecundidade por idade, mas apenas por tamanho, e

para a maioria dos lagos não há dados de tamanho por idade, nós calculamos a idade

por tamanho pela curva de von Bertalanffy, assumindo que o peixe cresce a uma taxa

de 0.4 ao ano (média da taxa de crescimento de von Bertalanffy para as populações de

tilápias – Tabela 1 do Apêndice A) e o tamanho máximo reportado para o ambiente

como o seu tamanho assintótico. Através dessa abordagem pudemos ter uma

estimativa grosseira da fecundidade por idade quando não disponível.

Ainda, os dados de fecundidade extraídos da literatura (Tabela 1, Apêndice A)

não informam a produção diária/anual de ovos, mas o número de ovos não fertilizado

presentes na gônada da fêmea no período de coleta do dado. Para estimação da

produção cumulativa anual de ovos, a partir dos dados de fecundidade disponíveis na

literatura, nós dividimos o número de ovos por fêmea pelo intervalo entre desovas

(ISI). A produção cumulativa consistiu na soma da quantidade ovos por dia da idade

de maturação (ap) até a atual idade do indivíduo (an):

∑

Assume-se então que uma fêmea madura irá desovar os N ovos contidos em

sua gônada a cada 28 dias (média do intervalo entre desovas extraído da literatura –

Tabela 3, Apêndice A) resultando numa liberação de N ovos por dia. Ajustando a


produção por dia pelo nível alimentar de cada reservatório obtemos a produção

máxima de ovos por dia.

Com esta estimativa inicial de produção de ovos por idade rodamos o modelo.

Com as novas estimativas de nível alimentar e tamanho por idade, corrigimos a

fecundidade por idade. Com o dado corrigido rodamos novamente o modelo. A

correção de tamanho e fecundidade foi realizada até não haver mais mudanças de

estimação para o lago entre a simulação anterior e a atual, o que consideramos ser o

tamanho e fecundidade real aproximado por idade.

Todos dados de fecundidade utilizados para ajuste e simulação do modelo

foram transformados em fecundidade por comprimento padrão (quando fornecidos em

termos de comprimento total ou peso) pelas relações de peso-comprimento fornecidas

pela literatura (Tabela 1 do Apêndice A).

4.5 RESULTADOS

Dados da literatura

As análises dos dados da literatura mostram que existe uma relação positiva

entre tamanho assintótico e tamanho do lago (cor = 0.54, p < 0.001, figura 3a), o que

assumimos ser uma resposta indireta a menor quantidade de recurso per-capita em

pequenos lagos. Das 54 populações de tilápias, 32 possuíam dados de biomassa

fitoplanctônica para os lagos, em termos de concentração de clorofila-a. Nós não

encontramos uma correlação significativa entre o tamanho assintótico fornecido pela

literatura e a biomassa de fitoplâncton (cor = 0.30, p = 0.09) (Figura 3b). Não houve

relação significativa entre a área do lago e concentração de clorofila-a (cor = 0.09, p =

0.609).


O tamanho de maturação aumenta com o tamanho assintótico das tilápias, e

portanto, com o nível alimentar (Figura 4A, B), e houve uma correlação positiva com

a idade de maturação (Figura 4C), entretanto não existe relação entre idade e nível

alimentar (Figura 4D). Ainda assim, podemos estimar o tamanho explicitamente pela

relação tamanho assintótico-tamanho de maturação do dado bruto (

).

Figura 3: Relação entre tamanho assintótico e área do lago (A) e a biomassa

fitoplanctônica (B). No gráfico são mostrados os 6 lagos utilizados para estimação do

modelo DEB (em vermelho – lagos com completo conjunto de dados), demais lagos

com dados disponíveis, mas não utilizados para estimação dos parâmetros (em azul).

Estimação do modelo

Dados de 6 lagos foram utilizados para a parametrização do modelo (Lago

Victoria, Albert, Manzalla, Tana, Wamala e Coatetelco) (Tabela 1, figura 5), o qual

forneceu uma estimativa de 60.35 cm de comprimento padrão máximo (com alimento

abundante f = 1), a uma taxa de crescimento de 0.47 ao ano. Houve um bom ajuste

dos dados de crescimento e reprodução para os 6 lagos, entretanto o modelo não foi

capaz de estimar a idade e tamanho de maturação (Figura 5).


Figura 4: Parâmetros da história de vida das populações da tilápia-do-Nilo. Relação

entre tamanho de maturação e o tamanho assintótico (A), nível alimentar (B), idade de

maturação (C), e relação entre a idade de maturação e o nível alimentar (D). Nível

alimentar estimado pela relação tamanho assintótico/tamanho assintótico máximo

encontrado (Tabela 2, Apêndice A). No gráfico são mostrados os 6 lagos utilizados

para estimação do modelo DEB (em vermelho – lagos com completo conjunto de

dados), demais lagos com dados disponíveis, mas não utilizados para estimação dos

parâmetros (em azul).

Estimação do modelo

Dados de 6 lagos foram utilizados para a parametrização do modelo (Lago

Victoria, Albert, Manzalla, Tana, Wamala e Coatetelco) (Tabela 1, figura 5), o qual

forneceu uma estimativa de 60.35 cm de comprimento padrão máximo (com alimento

abundante f = 1), a uma taxa de crescimento de 0.47 ao ano. Houve um bom ajuste


dos dados de crescimento e reprodução para os 6 lagos, entretanto o modelo não foi

capaz de estimar a idade e tamanho de maturação (Figura 5).

Tabela 1: Estimativa dos parâmetros do modelo de orçamento de energia para tilápia-

do-Nilo. O ajustamento dos parâmetros foi restrito a k, ,

, , , e f.

*O modelo não foi capaz de estimar

Parâmetro Descrição Valor

Inicial

Estimativa Unidade

Conversões

dv Densidade de peso-seco 1.1 - g/cm3

δ Fator de correção de forma 0.345 - -

Parâmetros primários

Taxa máxima de assimilação área-específica 33.9 32.64 g/cm

2/ano

Custo volume-específico da manutenção 1.57 1.446 g/cm

3/ano

Custo volume-específico da manutenção da maturidade 0.06 0.047 g/cm

3/ano

Peso ao atingir puberdade 0.6 * g

WB0 Assimilado em um ovo 0.007 - g

Eficiência de conversão de assimilados em ovos 0.8 0.76 -

Eficiência de conversão de assimilados em estrutura 0.8 - -

Eficiência de conversão de estrutura em assimilados 0.8 - -

Fração do assimilado para fluxo somático 0.8 0.85 -

Tamanho máximo

Lm Máximo tamanho reportado 55.65 60.35 cm

Nível alimentar ajustado

f1 Lago Victoria 0.93 0.82 -

f2 Lago Albert 0.70 0.70 -

f3 Lake Manzalla 0.53 0.55 -

f4 Lago Tana 0.47 0.45 -

f5 Lago Wamala 0.41 0.43 -

f6 Lago Coatetelco 0.32 0.35 -


Figura 5: Crescimento (a) e reprodução (b, c, d, e) da tilápia-do-Nilo em lagos de

acordo com o nível alimentar (f – ver estimativas na tabela 1). Dados extraídos da

literatura (pontos) e ajuste (linhas).

A estimação dos parâmetros nos permite calcular o nível alimentar,

crescimento ou fecundidade para os lagos que só possuíam um dos dados (Figura 6).

Ao todo 16 lagos possuíam apenas dados de fecundidade do qual estimamos o

tamanho por idade (Figura 6A) e 36 lagos apenas dados de crescimento do qual

estimamos a fecundidade por idade (Figura 6B). O tamanho assintótico e nível

alimentar estimados estão disponíveis na Tabela 2 do apêndice A.

As estimativas de tamanho assintótico pelo modelo foram similares ao

descrito pela literatura para os lagos (Figura 7A, B). E encontramos uma correlação

positiva significativa entre o nível alimentar estimado pelo modelo e a biomassa

fitoplanctônica (cor = 0.43, p = 0.01, figura 7C).


Figure 6: Estimação do modelo DEB de tamanho por idade para 16 os lagos que

possuem apenas dados de fecundidade (A) e produção de ovos estimada para 16 lagos

(dos 36 lagos) que apenas possuem dados de crescimento (B). Dados extraídos da

literatura (pontos) e ajuste (linhas).

Figura 7: Parâmetros da história de vida das 54 populações da tilápia-do-Nilo.

Relação entre tamanho assintótico, nível alimentar (A), tamanho assintótico fornecido

pela literatura versus tamanho assintótico calculado pelo modelo (B) e relação entre

nível alimentar estimado pelo modelo e clorofila-a (C). Nível alimentar estimado pelo

modelo (Tabela 2, Apêndice A).

Com a estimativa de produção cumulativa de ovos por idade dada pelo modelo

nós calculamos a fecundidade absoluta e produção diária de ovos por tamanho, a qual

se ajusta dentro do intervalo descrito pelos dados brutos extraídos da literatura de

campo e experimentos (Figura 8A e B). A fecundidade absoluta parece ser maior a


menores níveis alimentares embora a quantidade de ovos por dia seja menor. Todavia

existe uma grande variabilidade nos dados brutos (Figura 8C e D)

Pelo cálculo de recurso mínimo para crescimento nós podemos observar que

pequenas tilápias necessitam de baixa biomassa do zooplâncton para crescerem, ao

contrário de grandes tilápias. Entretanto, as tilápias necessitam de pouca biomassa de

fitoplâncton para crescerem, principalmente entre os tamanhos 7cm e 15 cm (tamanho

a partir do qual o consumo sobre fitoplâncton se torna preponderante).

Figura 8: Fecundidade absoluta (A) e produção máxima de ovos por dia (B) da

tilápia-do-Nilo em 20 populações e a estimativa de reprodução pelo modelo DEBKiss

para vários níveis alimentares (C e D). Os dados experimentais são referentes a

Tabela 3 do apêndice A.


Figura 9: Nível mínimo de recurso (zooplâncton e fitoplâncton) necessário para

crescimento da tilápia.

4.6 DISCUSSÃO

As introduções de peixes, em geral, são realizadas com intuito de aumentar os

serviços ecossistêmicos promovendo a melhoria da produção pesqueira. Nossos

resultados mostram, no entanto, que um conjunto de variáveis podem afetar o

crescimento das tilápias, e ao invés de trazerem mudanças positivas para as

economias locais, podem apenas trazer comprometimentos ao ecossistema, como a

perda de espécies ou redução da produção pesqueira de espécies nativas (Canonico et

al. 2005; Attayde et al. 2011; Deines et al. 2016), além de baixo rendimento da pesca

da tilápia em função do pequeno tamanho dos indivíduos. Entender os fatores que

afetam o balanço entre ganhos e perdas da introdução de espécies se torna, então,

importante para reduzir os efeitos negativos sobre o ecossistema e economias locais.

Neste trabalho nós focamos na variação intraespecífica das características da

tilápia-do-Nilo em função das condições ambientais. Nós mostramos que a tilápia

apresenta uma alta variabilidade em crescimento individual e aspectos reprodutivos,

como tamanho e idade de maturação e a fecundidade, o que provavelmente está

relacionado a disponibilidade de alimento per-capita e/ou competição por espaço.

Através da revisão da literatura nós mostramos que existem uma relação entre o


tamanho máximo atingido pelas tilápias nos ambientes e a área do lago, e uma relação

marginalmente significativa com a concentração de clorofila-a. O tamanho assintótico

das tilápias parece aumentar com o tamanho dos lagos e biomassa algal, mas não

encontramos uma relação entre a biomassa algal e tamanho dos lagos. Além disso, as

tilápias com pequeno tamanho assintótico apresentam pequeno tamanho de

maturação, mas iniciam sua reprodução precocemente. O modelo DEB foi hábil em

estimar os parâmetros e simular a história dos indivíduos em função da

disponibilidade de alimento (crescimento individual e fecundidade), apenas falhando

na estimação da idade de maturação, com consequente falha na estimação do tamanho

de maturação.

A área do lago parece um bom preditor da estrutura populacional de tilápias.

O mesmo padrão de redução do tamanho corporal e de maturação de espécies de

tilápia em lagos pequenos tem sido demonstrado em vários estudos (Lowe-McConnell

1982; de Silva et al. 1989; James e Bruton 1992; Duponchelle e Panfilli 1998). Esta

característica das espécies de tilápia pode tanto estar relacionada a competição por

espaço como a quantidade de alimento per capita. Os dados de biomassa de tilápia

capturada por área poderiam fornecer indicativos da competição por recursos. Em

nosso primeiro capítulo (Cardoso et al. in prep), nós pudemos ver que pequenos lagos

podem apresentar tanto tilápias com pequeno tamanho corporal como tilápias com

grande tamanho corporal, dependendo de sua abundância no lago em função da

presença do predador. Acreditamos que altas densidades seja o fator determinante

para a redução do tamanho das tilápias. E, devido as altas taxas reprodutivas,

características das tilápias, suas populações podem alcançar rapidamente grande

abundância em pequenos lagos. Semelhantemente, a redução do tamanho de

maturação (e consequente redução do tamanho máximo) tem sido atribuída a redução


do volume da água nos lagos (Fryer & Illes 1972; Stewart 1988). Uma junção entre

disponibilidade do recurso, predação, área do lago e hidrologia (Kolding 1998;

Dupponchelle & Panfilli 1998) podem ser responsáveis pela redução do tamanho de

maturação e tamanho máximo das tilápias, via aumento da densidade. Todavia, tais

dados são ausentes na maioria dos estudos sobre estrutura populacional da tilápia.

O modelo foi aplicado para a variação dos atributos da história de vida da

tilápia em função do nível alimentar. Embora seja difícil estimar o nível alimentar

para a tilápia em ambientes naturais, devido ao seu caráter onívoro, nossos resultados

mostram que houve uma relação significativa entre o nível alimentar calculado pelo

modelo e a clorofila-a dos lagos. O que indica que o modelo pode ser utilizado para

extrair os parâmetros da história de vida da tilápia pelos dados empíricos fornecidos

pela literatura. Aqui nós assumimos a abordagem indireta, na qual maiores tamanhos

são alcançados sob maiores níveis alimentares, o que é um pressuposto do modelo, e

os níveis alimentares estimados se relacionaram com a clorofila nos lagos. Todavia,

deve-se tomar cuidado ao discutir os dados de literatura, uma vez que não são levados

em conta atributos populacionais, como a ausência de dados de densidade nos

ambientes, o que inviabiliza a estimações de disponibilidade do recurso per capita

exigido pelos modelos baseados no indivíduo, como o DEB. A termos de exemplo, os

lagos estudados no nosso primeiro capítulo são em sua maioria eutróficos e

hipereutrófico (com bases nos dados de fósforo total) com provável alta biomassa

alga, entretanto, apresentam baixo tamanho corporal dos indivíduos de tilápia, devido

sua alta abundância nos sistemas (Cardoso et al. in prep).

O modelo estimou satisfatoriamente o crescimento e fecundidade por idade da

tilápia, entretanto falhou na estimativa da idade de maturação. Isso porque os modelos

básicos de orçamento energético têm como pressuposto o atraso na maturação com a


redução do nível alimentar (Kooijman et al. 2010; Jager et al. 2013), todavia as

populações de tilápias mostram maturação precoce em função do estresse ambiental,

como as restrições alimentares (James e Bruton 1992; Kolding 1993; Duponchelle et

al. 1998). A alta variabilidade na idade de maturação das tilápias é um resultado de

diferentes estratégias de vida adotadas. Sob baixa pressão ambiental, as tilápias

atrasam sua reprodução e crescem mais, enquanto sob condições de estresse,

reproduzem mais cedo e também aumentam o número de ovos (James e Bruton 1992;

Kolding 1993). Todavia, as diferentes estratégias não necessariamente significam

modificações no uso de energia para crescimento e reprodução. Como o metabolismo

é uma função do volume e a assimilação de alimento é uma função da área do

organismo (Kooijman et al. 2010; Jager et al. 2013), a baixos níveis alimentares, a

quantidade de energia logo não é suficiente para sustentar o crescimento, mas apenas

a manutenção. Desta forma, o crescimento para, mas como energia ainda é

direcionada para reprodução (fração 1-kappa), esta continua até a quantidade de

alimento ser baixa o suficiente para suprir apenas a manutenção do metabolismo. A

diferença consiste em os aparatos reprodutivos estarem prontos para a reprodução

mais cedo. Enquanto na reprodução tardia, a formação dos aparatos parece permitir a

produção de maiores ovos, com maior quantidade de energia por ovo e maior

intervalo entre desovas (James e Bruton 1992; Kolding 1993).

Apesar da falha da estimação da idade e tamanho de maturação, nós podemos

estima-los a partir da função que descreve a relação tamanho assintótico-tamanho de

maturação, e tamanho versus idade de maturação. Além disso, a fecundidade e

número de ovos por dia foram estimados com eficácia pelo modelo. E, apesar da

conhecida alta fecundidade das tilápias, nós encontramos um baixo investimento em

reprodução (15% da energia total, quando geralmente é próximo a 20%) e com uma


baixa conversão em ovos (76%, geralmente próximo a 90%). Outras espécies de peixe

por exemplo, apresentam um investimento de energia de 22%, como a tuna (Jusup et

al. 2011), 35% para a anchova (Pequerie et a. 2009), com alto investimento em

reprodução. Espécies como a perca europeia, também de água doce, igualmente

apresenta baixo investimento reprodutivo (13%, add_my_pet data). O alto sucesso das

tilápias, portanto parece ser mais um resultado do cuidado parental, reduzindo a

mortalidade da prole do que alto investimento em energia. Grande parte da energia é

investida em crescimento e manutenção (85%, fração kappa), o que responde pelas

altas taxas de crescimento somático das tilápias quando sujeitas a alta disponibilidade

do recurso. O modelo também indica a alta tolerância das tilápias as condições

ambientais, no qual as populações sobrevivem e reproduzem com reduções de até

65% do recurso alimentar (Lago Coatetelco) e ao menos sobrevivem (não há dados de

reprodução) com reduções e até 80% do alimento (Reservatório Sorou).

As condições ambientais adversas podem trazer resultados não favoráveis para

pesca e para o ecossistema: primeiro por não atingirem o tamanho ideal para o

mercado, e, segundo por continuarem reproduzindo e aumentando excessivamente de

densidade, o que pode resultar em efeitos deletérios sobre as espécies nativas, e

reforçar o estado de nanismo da população de tilápias. Além disso, pequenas tilápias

adultas dificilmente sofrerão limitação da energia para reprodução, devido a menor

necessidade metabólica (e consequente menor necessidade de consumo do recurso –

fitoplâncton) em relação a grandes adultos. A reprodução precoce, combinada com a

alta eficiência de forrageamento dos recursos, juntamente com alta produtividade dos

lagos (alta disponibilidade de recurso para adultos) pode reforçar o estado de atrofia

nas populações de tilapia. Apesar do nanismo nas populações de tilápias ser relatado

principalmente nos sistemas de aquicultura, ele geralmente ocorre em pequenos lagos


eutróficos (Dupponchelle e Panfilli, 1998 e, como os lagos no primeiro capítulo desta

tese e neste capítulo).

Em virtude das alterações antropogênicas e da necessidade de melhor uso dos

recursos naturais, a construção de modelos baseados no indivíduo pode auxiliar na

predição dos atributos de populações em função de mudanças nas condições

ambientais. A partir dos resultados aqui apresentados, nosso trabalho indica a

necessidade de um esforço maior em controlar as populações de tilápia em ambientes

pequenos, os quais atingem rapidamente a capacidade suporte, para que não ocorra o

nanismo das populações de tilápia. Lagos com grande variação no volume de água e

longos períodos de seca também parecem ter alta probabilidade de nanismo pela alta

densidade (Kolding 1993) e baixo alimento per capita para juvenis com o aumento

das secas.

4.7 REFERÊNCIAS

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APÊNDICE A

Tabela 1: Parâmetros da história de vida da tilápia-do-Nilo (tamanho assintótico SL∞, taxa de crescimento K, tamanho

de maturação SL50, Idade de maturação A50, mortalidade por pesca F, mortalidade natural M, fecundidade e relação

peso-comprimento, LW) em 55 populações em lagos e reservatórios. As fórmulas de fecundidade e relação peso

comprimento foram ajustadas a partir dos dados brutos extraídos (quando disponíveis), e dadas em função do

comprimento padrão SL.

Cont Pais Local SL∞ K SL50 A50

Área

(Km2) F M Fec. LW Espécie Ref

África Bukina Faso R. Boulmigou 18.28 0.29 9.00 2.22 0.6 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1

África Burkina Faso R. Kokologho 18.50 0.69 9.00 0.91 0.6 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1

África Burkina Faso R. Petit Balé 14.60 0.52 9.53* 1.95 2.5 - - No No O. niloticus 1

África Burkina Faso R. Ramitenga 12.10 0.58 9.00 2.25 0.3 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1

África Burkina Faso R. Sambkaha 19.32† - 8.74 - 0.25 - - F=98.3+3.16W

F = 0.7572SL2.4863 No O. niloticus 2,3

África Burkina Faso R. Sourou 10.20 0.75 9.04* 2.81 30 1.22 1.54 No No O. niloticus 1

África Burkina Faso R. Tanguiga 11.60 0.46 9.00 3.12 0.4 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1

África Burkina Faso R. Tapoa 28.8 0.20 12.04 2.59 8.5 0.64 0.92 No W=0.0398 SL3.021 O.niloticus 1,4

África Chade L. Chad 36.80 0.28 18.29* 2.39 1350.0 - - No No O. niloticus 5

África Costa do Mafim R. Solomougou 23.33† - 9.77 - 5.00 - - F=260.5+3.14W


África Costa do Marfim L. Ayame 27.06 0.48 13.50 1.39 140 0.62 1.05 F=92.6+2.50W

F=2.3258SL1.9518 W=0.024 SL2.693 O. niloticus 2,3,6,7

África Costa do Marfim R. Korokaro-S 23.06† - 9.69 - 0.15 - - F=264.2+2.86W


África Costa do Marfim R. Korokaro-T 15.98† - 9.22 - 0.06 - - F=152.5+3.78W


África Costa do Marfim R. Kossou 23.01† - 11.26 - 800.00 - - F=335.2+2.04W


África Costa do Marfim R. Lokpoho 23.54† - 10.56 - 6.20 - - F=368.6+2.01W









Área


África Costa do Marfim R. Tiné 27.21 - 9.31 - 0.45 - - F=476.9+2.2W


África Egito L. High Dam 36.90 0.55 18.35* 1.22 5250 - - No No O. niloticus 8

África Egito L. Manzala 29.40 0.29 16.8 2.84 1000 - - F=2.34 * SL^2.2

F = 11.206SL1.6285 No O. niloticus

9,

Fishbase

África Egito R. Nilo 22.02 0.39 11.0 1.70 - 0.8 1.62 No

W=0.0184*TL3.0082

W= 0.0432 SL2.991 O. niloticus

9,10

Fishbase

África Egito L. Mariout 27.10 0.58 13.05* 1.10 250 - - No No O. niloticus 5,9

África Egito L. Nasser 50.57 0.22 28.54* 3.93 5250 - - No No O. niloticus 5

África Egito L. N. Hydrodrome 29.18 0.21 20.00 5.37 5.04 0.51 0.35

4 No

W=0.0273 TL2.909

W = 0.0618 SL2.8957 O. niloticus

11 Fishbase

África Etiópia L. Awassa 26.16 0.40 14.46 1.95 129 - 0.86 No Log(W)=-5.0+3.11 Log(TL mm)

W = 0.048 SL2.9127 O. niloticus 12,13

África Etiópia L. Chamo 47.37† - 32.71 - 551 - - F=1.944 W-1197.8

F=0.0023SL3.9061

W=0.0217 TL2.986

W=0.0488SL2.9762 O. niloticus 14

África Etiópia L. Koka 34.50 0.41 18.43 1.82 200 - 0.82 No W=0.0261 SL2.89 O. niloticus 15,16

África Etiópia L. Langeno 24.83 0.56 15.16 1.64 241 - 1.09 No W=0.0164 SL3.19 O. niloticus 15,16

África Etiópia L. Tana 26.10 0.50 13.91 1.47 2156 1 0.8 F=234.65+1.51W

F = 2.9644SL1.8308

Log(W)=-1.373+2.742Log(TL)

W = 0.0926 SL2.7253

O. niloticus 17,18

África Etiópia L. Ziway 21.71 0.64 13.91 1.55 434 - 1.21 No W=0.0104 TL2.98

W = 0.0231SL3.2007 O. niloticus 15,16

África Ghana R. Weija 25.62 - 10.31 - - - - F=0.519W+785.4

F = 624.39e0.021SL W=0.0317 SL3.0932

O. niloticus 19

África Ghana R. Botanga 23.63 0.39 9.10 1.18 7.7 0.55 1.35 No No O. niloticus 20,21

África Ghana L. Volta 33.50 0.55 13.50 0.90 8700 0.31 0.9 No W=0.0956 SL2.9077 O. niloticus 22








Área


África Madagascar L. Alaotra 22.80 0.44 11.54* 1.54 900 - - No No O. niloticus 5

África Madagascar L. Itasy 55.56 0.28 17.01* 2.34 35 - - No No O. niloticus 5

África Madagascar L. Mantasoa 27.20 0.50 13.21* 1.28 14.4 - - No No O. niloticus 5

África Nigeria R. Opa 42.90 0.26 22.53* 2.81 1 - - F=0.947 W+315.23

F= 7.5768SL1.454 W=0.115 SL2.6354 O. niloticus 23,24

África Nigéria L. Kainji 54.71 0.29 22.88 2.98 1.237 0.67 0.75 No W=0.0169 TL3.133

W = 0.0404SL3.1217 O. niloticus 25

África Quênia L. Baringo 21.83† - 8.29 - - - - F=0.007 TL3.94

F = 0.0233SL3.8775

W=0.0235 TL2.908

W = 0.0551 SL2.8676 O. niloticus 26

África Quênia L. Turkana 46.80 0.50 30.21 2.05 6405 - 1.03 No W=0.0107 TL3.14

W = 0.026 SL3.1243 O. niloticus 27

África Quênia L. Victoria 51.40 0.35 27.09 2.13 68500 0.99 0.72 F=27.8 W 0.68

F=3.1347SL2.0505

TW=0.022 TL 3.071

W = 0.0524 SL3.0558 O. niloticus 28–32

África Uganda L. Albert 39.00 0.50 17.73 1.18 5659 - - F=0.92W2.25

F= 1.7436SL2.1486 W=0.017 SL3.34 O. niloticus 30

África Uganda L. Kyoga 40.37† - 20.38 - - - - F=40W0.63


África Uganda L. Nabugabo 31.87 0.52 15.00 1.18 24 - - No W=0.0103 TL 3.117

W = 0.025 SL3.0982 O. niloticus 33

África Uganda L. Wamala 23.05 0.68 14.61 1.44 - - - F=6.12TL0.902 (TL mm)

F = 67.844SL 0.8707

W=0.0103 TL 3.117

W = 0.025 SL3.0982 O. niloticus 33

África Zimbabwe L. Kariba 24.22 0.29 12.03* 2.27 5300 - - No No O. niloticus 34

América Brasil R. Barra Bonita 33.60 0.63 16.37* 1.03 - 1.61 1.2 No LnW=-2.8532+2.8835LnSL

W = 0.057 7SL2.8835 O. niloticus 35

América Brasil R. Guarapiranga 22.18 0.51 10.71 1.24 - - - No W=0.0322*TL 2.91

W = 0.3061 SL2.3609 O. niloticus 36,37

América EUA L. Mississippi 28.03 0.82 8.82 0.43 - - - No W=0.07 TL2.6703

W = 0.1496 SL2.6549 O. niloticus 38,39








Área


América México L. Aguamilpa 41.80 0.35 23.00 2.24 109 1.1 0.83 F=51.37 SL0.946

F = 51.376 SL0.9465 W=0.1625 SL2.51 O. aureus 40

América México L. Coatetelco 17.88 0.34 12.00 3.15 2.2 - - F=0.4701 TL2.4808

F=2.5099SL1.9962 W=0.1207 SL2.469 O. niloticus 41,42

América México R. Emiliano Zapata 22.80† - 11.57 - - - - F=38.25 TL0.8835

F=49.744SL0.8715 No O. niloticus 43

Ásia Bangladesh R. Kaptai 42.00 0.39 21.86* 1.84 11000 1.85 0.8 No W=0.0366*TL2.844

W = 0.0805 SL2.8346 O. niloticus 44

Ásia Sri-Lanka R. Kaudulla 41.10 0.35 21.20* 2.03 27.12 1.07 0.75 No No O. niloticus 45

Ásia Sri-Lanka R. Minneriya 41.10 0.43 21.20* 1.65 25.5 2.61 0.87 No No O. niloticus 45

Ásia Sri-Lanka R. Tabbowa 39.90 0.64 20.07 1.07 5.91 0.79 1.17 No No O. niloticus 46

Ásia Japan R. Tabaru 28.10 0.42 13.36 1.48 0.10 - - No No O. niloticus 4

† Maior tamanho descrito para e espécie no local.

* Dado estimado a partir da relação L∞ - LJ. ( )

Obs.: Para análises todos as medidas de tamanho foram convertidas para comprimento padrão (SL).


Tabela 2: Tamanho assintótico (cm SL), e nível alimentar extraídos e estimados da literatura, e

estimações do modelo DEB. Nível alimentar baseado na literatura foi calculado como a razão entre

tamanho assintótico (L∞) e tamanho máximo (Lm) alcançado pela espécie ( ).

Tamanho assintótico ) Nível alimentar

Local Literatura DEB Literatura DEB

Boulmigou R. 18.28 17.21 0.33 0.33

Kokologho R. 18.50 19.30 0.33 0.37

PetitBale R. 14.60 15.12 0.26 0.29

Ramitenga R. 12.10 12.52 0.22 0.24

Sambkaha R. 19.32 23.47 0.35 0.45

Sourou R. 10.20 10.43 0.18 0.20

Tanguiga R. 11.60 11.47 0.21 0.22

Tapoa R. 28.80 23.99 0.52 0.46

Chad L. 36.80 34.42 0.66 0.66

Solomougou R. 23.33 28.16 0.42 0.54

Ayame L. 27.06 25.55 0.49 0.49

Korokaro-S R. 23.06 26.60 0.41 0.51

Korokaro-T R. 15.98 20.34 0.29 0.39

Kossou R. 23.01 27.12 0.41 0.52

Lokpoho R. 23.54 23.47 0.42 0.45

Tine R. 27.21 31.29 0.49 0.60

High Dam L. 36.90 38.07 0.66 0.73

Manzala L. 29.40 27.64 0.53 0.53

Mariout L. 27.10 28.16 0.49 0.54

Nasser L. 50.57 43.81 0.91 0.84

Nile River 22.02 21.90 0.40 0.42

Nozha

Hydrodrome L. 29.18 25.03 0.52 0.48

Awassa L. 26.16 26.08 0.47 0.50

Chamo L. 47.37 42.77 0.85 0.82

Koka L. 34.50 34.42 0.62 0.66

Langeno L. 24.83 25.55 0.45 0.49

Tana L. 26.10 26.08 0.47 0.50

Ziway L. 21.71 22.95 0.39 0.44

Botanga L. 23.63 23.47 0.42 0.45

Volta L. 33.50 34.94 0.60 0.67

Weija R. 25.62 23.47 0.46 0.45

Alaotra L. 22.80 22.95 0.41 0.44

Itasy L. 55.56 51.63 1.00 0.99

Mantasoa L. 27.20 27.64 0.49 0.53

Opa_R. 42.90 27.64 0.77 0.53


Tabela 2: Tamanho assintótico (cm SL), e nível alimentar extraídos e estimados da literatura, e

estimações do modelo DEB. Nível alimentar baseado na literatura foi calculado como a razão entre

tamanho assintótico (L∞) e tamanho máximo (Lm) alcançado pela espécie ( ).

Tamanho assintótico ) Nível alimentar

Local Literatura DEB Literatura DEB

Kainji L. 54.71 51.11 0.98 0.98

Baringo L. 27.72 40.16 0.50 0.77

Turkana L. 46.80 47.98 0.84 0.92

Victoria L. 51.40 47.98 0.92 0.92

Albert L. 39.00 40.16 0.70 0.77

Kyoga L. 35.34 37.03 0.64 0.71

Nabugabo L. 31.87 32.86 0.57 0.63

Wamala L. 23.05 23.99 0.41 0.46

Kariba L. 24.22 22.43 0.44 0.43

Barra_Bonita R. 33.60 35.46 0.60 0.68

Guarapiranga R. 22.18 22.95 0.40 0.44

Mississippi L. 28.03 29.73 0.50 0.57

Aguamilpa R. 41.80 30.89 0.75 0.58

Coatetelco L. 17.88 17.73 0.32 0.34

Emiliano Zapata L. 22.81 21.38 0.41 0.41

Kaptai L. 42.00 41.72 0.75 0.80

Tabaru River 28.10 28.16 0.50 0.54

Kaudulla R. 41.10 40.16 0.74 0.77

Minneriya R. 41.10 41.20 0.74 0.79

Tabbowa R. 39.90 41.72 0.72 0.80


Tabela 3: Intervalo entre desovas (ISI), número de ovos por desova e por dia em experimentos

utilizando a tilápia-do-Nilo em Cultivo.

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SL W ISI Ovos/desova Ovos/dia Ref

11.5 26.7 18.3 226.00 12.35 47

21.5 203.9 19.7 961.30 48.80 47

10.8 38.0 32.0 524.00 16.38 48

13.8 79.0 27.0 681.00 25.22 48

16.4 133.0 36.0 780.00 21.67 48

18.5 189.0 59.0 1083.00 18.36 48

16.9 145.3 20.0 1088.00 54.40 49

17.2 151.8 21.0 1126.00 53.62 49

17.6 161.8 21.0 1312.00 62.48 49

17.8 168.4 21.0 1317.00 62.71 49

18.1 176.6 21.0 1342.00 63.90 49

18.1 178.4 20.0 1388.00 69.40 49

20.9 271.2 20.0 2007.62 100.38 49

22.2 326.9 21.0 2549.80 121.42 49

11.9 50.0 29.0 205.00 7.07 50

11.9 50.0 27.0 301.00 11.15 50

11.9 50.0 26.0 245.00 9.42 50

11.9 50.0 28.0 341.00 12.18 50

11.9 50.0 45.0 309.00 6.87 50

11.9 50.0 26.0 307.00 11.81 50

11.9 50.0 30.0 348.00 11.60 50

24.7 450.0 34.0 933.00 27.44 50

24.7 450.0 23.0 1000.00 43.48 50

24.7 450.0 30.0 700.00 23.33 50

24.7 450.0 50.0 1345.00 26.90 50


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Capítulo 5

PRESENÇA DE PREDADORES E A

FACILITAÇÃO DA PESCA DA TILÁPIA

Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||112

5 PRESENÇA DE PREDADORES E A FACILITAÇÃO DA PESCA

DA TILÁPIA

Maria Marcolina L. Cardoso, José Luiz Attayde & André de Roos

RESUMO

As tilápias são um dos principais grupos de espécies introduzidas por sua alta

taxa de crescimento e facilidade de reprodução, e representam uma importante fonte

alimentar e desenvolvimento local em comunidades de pescadores. Todavia,

mudanças na estrutura em tamanho e tamanho dos estoques de tilápia (de populações

pouco densas com grandes adultos para superpopulações de indivíduos atrofiados)

tem ameaçado não somente a pesca como também parecem ser responsáveis pelos

impactos negativos sobre espécies nativas. Aqui nós investigamos teoricamente o

papel da pesca, predação e capacidade suporte dos recursos sobre a estrutura e

dinâmica populacional da tilápia, com o objetivo de encontrar um balanço entre as

pressões de mortalidade por pesca e predação que garantam a sustentabilidade da

pesca a longo prazo. Nós parametrizamos um modelo de populações estruturadas

(Physiologically Structured Models – PSPM) para a tilápia-do-Nilo, descrevendo a

estrutura populacional para uma série de valores de pressão de pesca e predação, e

variando a capacidade suporte inicial dos recursos. Nossos resultados mostram que

uma alta pressão de pesca pode levar a estados alternativos de equilíbrio, com um dos

estados compostos de tilápias atrofiadas e superpopulosas e outro com grandes

adultos, mas com uma biomassa baixa pesca. A predação por outro lado, parece ser

um facilitador da pesca, aumentando a produção de biomassa de grandes adultos. Nós

entendemos que alta pressão de pesca e eutrofização (que relaxam a competição entre

adultos de tilápias) sob condições de baixa pressão de mortalidade sobre juvenis são

os principais fatores responsáveis pelas superpopulações e nanismo das tilápias. Tais

resultados precisam ser testados empiricamente, mas sugerimos a colheita de juvenis,

em paralelo com a pesca sobre adultos, quando se deseja romper o estado de nanismo

e garantir a sustentabilidade da pesca.

Palavras-chave: espécies exóticas, mudança ontogenética de nicho, história de vida,

manejo da pesca, predação, eutrofização.


ABSTRACT

Tilapia are one of the major groups of species introduced in world representing an

important food source and improving the local development in fishing communities.

However, changes in the size structure of tilapia and abundance of stocks (from dense

populations with large adults to overpopulations of atrophied individuals) have

threatened not only fishing but also appear to be responsible for the negative impacts

on native species. Here we theoretically investigate the role of fishing, predation and

resource carrying capacity on the population structure and dynamics of tilapia, in

order to find a balance between fishing mortality pressures and predation that

guarantee the sustainability of the fishery in long term. We have parameterized a

Physiologically Structured Models (PSPM) model for Nile tilapia, describing the

population structure for a range of fishing pressure and predation values, and varying

the initial support capacity of the resources. Our results show that a high fishing

pressure can lead to alternative states of equilibrium, with one state composed of

stunted and overcrownded tilapia and the other with large adults but with a low

biomass for fishing. Predation on the other hand, seems to be a facilitator of fishing,

increasing the biomass production of large adults. We understand that high fishing

pressure and eutrophication (which relax competition among tilapia adults) under

conditions of low mortality on juveniles are the main factors responsible for the

overcrownding and dwarfism of tilapias. Such results need to be empirically tested,

but we suggest harvesting juveniles, in parallel with fishing on adults, when it is

desired to break the dwarf state and ensure the sustainability of fishing.

Keywords: exotic species, ontogenetic niche shift, life history, fisheries management,

predation, eutrophication.


5.1 INTRODUÇÃO

Um extenso corpo de trabalhos empíricos e teóricos tem demonstrado o papel

da mortalidade seletiva por predadores de topo sobre a estruturação das populações de

presas (Brönmark et al. 1995; de Roos e Persson 2002; Persson et al. 2007; de Roos e

Persson 2013; Myers et al. 2007). Por exemplo, a mortalidade por predação sobre

presas juvenis pode reduzir a competição por recurso neste estágio de vida e gerar um

aumento de biomassa de adultos em consequência do rápido crescimento somático

dos juvenis sobreviventes (Brönmark et al. 1995; Persson et al. 2007; de Roos e

Persson 2013). Em contraste, a mortalidade sobre adultos, ao reduzir a competição,

pode aumentar a fecundidade individual e a assim, a biomassa de juvenis no sistema

(Schröder et al. 2009; Nilsson et al. 2010). Este efeito de relaxamento da competição

pela mortalidade pode ser responsável não apenas por uma mudança de distribuição

de tamanho da população como também a sobrecompensação de biomassa em um

tamanho particular, aumento da biomassa do tamanho de presa preferido pelo

predador e facilitação entre predadores de topo, quando, por exemplo, um predador de

adultos apenas sobrevive no sistema quando há a predação sobre juvenis (Persson et

al. 2007; de Roos et al. 2008; de Roos e Persson 2013).

A sobrecompensação de biomassa consiste no aumento da biomassa em uma

particular classe de tamanho em decorrência do relaxamento da competição (seja por

aumento da mortalidade ou aumento da biomassa do recurso) e ocorre quando um

estágio de vida apresenta vantagem de forrageamento sobre outro (exemplos: juvenis

e adultos forrageiam sobre recursos distintos, taxas desiguais de ingestão) (de Roos e

Persson 2013; Persson e de Roos 2013). Estas diferenças entre estágios de vida ou

classes de tamanho causam uma limitação por um recurso em um estágio de vida, mas


não em outro. O estágio limitado pelo recurso, quando liberado da competição,

apresenta a maior produção de biomassa (de Roos e Persson 2013; Persson e de Roos

2013). Exemplos de limitação de recurso e sobrecompensação de biomassa são vistos

no experimento clássico de Nicholson (1957) com moscas; Cameron e Benton (2004)

demonstraram a acumulação de biomassa de adultos através da colheita de ovos,

juvenis ou adultos em populações de ácaros; Schroeder et al. (2009) demostrou a

ocorrência de sobrecompensação de biomassa em estágios juvenis de peixes

(Heterandria formosa) em decorrência do relaxamento da competição entre adultos.

Em lagos, peixes piscívoros e a pesca são duas fontes de mortalidade sobre as

populações de peixes. Peixes piscívoros selecionam, em geral, pequenos indivíduos,

sendo responsáveis, por exemplo, pela redução do estado de nanismo em populações

de presas e aumento da biomassa de grandes adultos (Bronmark et al. 1995; Tonn et

al. 1992; Cardoso et al. nesta tese), cenário benéfico para a pesca. A pesca por sua vez,

tem como alvo grandes indivíduos adultos. Se os indivíduos adultos experienciam

limitação por recurso, qualquer aumento na mortalidade sobre estes, pode ser

responsável por uma forte liberação da competição, e consequente altas taxas

reprodutivas com acumulo de biomassa no estágio juvenil (Schroeder et al. 2009).

Neste sentido, os estudos de limitação por recursos e dos padrões de resposta à

diferentes tipos mortalidades parecem ser essenciais para o manejo de espécies de

importância comercial e também controle de populações de espécies exóticas.

As tilápias são peixes ciclídeos de grande importância comercial e

amplamente introduzidos nos trópicos, com a finalidade de aumento da produção

pesqueira (Canonico et al. 2005; Gu et al. 2015). Apresentam mudança ontogenética

de nicho, sendo predadores visuais, alimentando-se preferencialmente de zooplâncton

quando alevinos (<7cm) e aumentam gradualmente o consumo de algas a medida que


crescem em tamanho tornando-se filtradores onívoros, mas apresentam alta taxa de

filtração sobre o fitoplâncton quando grandes adultos (Beveridge e Baird 2000).

Apesar de serem peixes conhecidos pela rápida taxa de crescimento individual, e,

portanto, o segundo peixe mais utilizado pela aquicultura mundial, as populações de

tilápias exibem uma alta variabilidade em tamanho máximo alcançado nos lagos,

tanto onde são nativas quanto onde são introduzidas, sendo altamente susceptível a

superpopulações de pequenas tilápias (nanismo) e redução dos ganhos com a pesca

(Ishikawa et al 2013; Cardoso et al., primeiro e terceiro capítulos desta tese). O estado

de nanismo em populações de tilápias tem sido usualmente descrito como uma

resposta a estresses ambientais, como baixa concentração de oxigênio, predação e

pequeno tamanho dos lagos (Kolding 1993; Kolding et al. 2008; Lowe-McConnel

2000). Entretanto, de um ponto de vista teórico, por exemplo, a baixa concentração de

oxigênio e lagos de pequeno porte, não são fatores suficientes para explicar a

ocorrência do nanismo.

Baseado na teoria, em populações com taxas de forrageamento desigual entre

juvenis e adultos, como o caso das tilápias, uma alta biomassa de recurso para adultos

pode ser responsável por uma alta produção de biomassa de alevinos e juvenis,

acarretando em altas densidades e baixa taxa de crescimento individual dos juvenis,

com consequente sobrecompensação de biomassa e nanismo da população. O

Objetivo deste trabalho foi diagnosticar, através da modelagem experimental, as

condições que levam a ocorrência de nanismo nas populações de tilápias. Para isto,

investigamos os seguintes cenários: i) simulação da dinâmica de populações de

tilápias na ausência de predadores piscívoros e pesca; ii) na presença de predador mas

não da pesca; iii) com pesca e ausência de predador; e, iv) sistemas onde a tilápia

sofre a pressão de mortalidade por pesca e por predação. A simulação destes cenários


foi realizada para três cenários de recurso: i) igual biomassa de recurso para juvenis e

adultos; ii) maior biomassa do recurso para juvenis (limitação alimentar na fase adulta

- reprodução); iii) maior biomassa do recurso para adultos (limitação na fase juvenil -

maturação). Esta abordagem nos permite então mapear as combinações de

mortalidade por pesca e predação, e limitação do recurso para as quais o nanismo

pode ocorrer, auxiliando para o manejo da pesca e controle das tilápias em lagos cuja

população é nativa assim como em lagos onde foi introduzida.

Nossa hipótese é que o nanismo ocorre quando adultos não são limitados pelo

recurso, seja pela alta biomassa do recurso no sistema ou alta mortalidade sobre

adultos. Supomos que lagos com alta produtividade do fitoplâncton e alta pressão de

pesca podem ser fatores desencadeadores do nanismo nas populações de tilápias. E,

uma população de tilápias que gere uma pesca sustentável somente será possível na

presença de um predador reduzindo a competição entre juvenis. Neste sentido, a

predação por um peixe piscívoro age como um facilitador para o sustento da pesca.

Figura 1: Cenários mortalidade específica por tamanho sobre a tilápia e produtividade do

recurso. A pesca representa a mortalidade sobre indivíduos adultos (>15cm), enquanto o

predador representa a pressão de mortalidade sobre os juvenis (<10cm). Estes cenários

simulam: i) lagos que não possuem predadores naturais nem há pesca sobre a tilápias; ii)

lagos que possuem predador mas não a pesca; iii) lagos que possuem pesca mas não predador;

iv) lagos onde a tilápia sofre a pressão de mortalidade por pesca e por predação. A simulação

destes cenários foi realizada para três cenários de recurso: i) igual biomassa de recurso para

juvenis e adultos; ii) maior biomassa do recurso para juvenis (limitação alimentar na fase

adulta - reprodução); iii) maior biomassa do recurso para adultos (limitação na fase juvenil -

maturação).


5.2 DESCRIÇÃO DO MODELO

Nós utilizamos um modelo de populações estruturadas (physiological

structured population model – PSPM, Kirkilinois et al. 2001; Dieckman et al. 2003;

de Roos et al. 2008) para investigar as implicações da produtividade dos recursos e

tipos de mortalidade sobre as populações de tilápias e dinâmica da comunidade. Nos

modelos PSPM, as respostas a nível populacional são uma explícita consequência da

condição fisiológica a nível de indivíduo. Primeiramente, capturamos a história de

vida de organismos individuais através de equações de nível individual (Capítulo 3) e

depois traduzimos para os níveis populacionais. A análise do PSPM nos permite

analisar como fatores externos, como disponibilidade de recursos e predação, afetam

características de nível individual, como o comprimento e fecundidade, e as

influências da história de vida do indivíduo sobre a dinâmica da população.

As condições de vida do organismo foram descritas através de um modelo

DEB simplificado (DEBkiss - Dynamic Energy Budget model keep as simple stupid,

Jager et al. 2013). Os modelos DEB usam a lei de conservação da massa e energia

para descrever a alocação de energia para manutenção, crescimento, armazenamento e

reprodução de um indivíduo ao longo da vida (Kooijmam and Metz 1984; Kooijman

2010). Supõe-se que uma fração κ de energia assimilada seja alocada para

manutenção e crescimento somáticos, e o restante (1-κ) é alocado para

armazenamento e reprodução (Jager et al. 2013; Kooijman 2010). A completa

descrição do modelo a nível de indivíduo e a estimação dos parâmetros está

disponível no Capítulo 3 e as equações e estimativas estão disponíveis nas Tabela 1, 2

e 3.


Mortalidade

Em nosso modelo populacional, os indivíduos de uma coorte sofrem quatro

tipos de mortalidade: d0 - mortalidade independente do tamanho; ds - mortalidade

sobre juvenis; dH - mortalidade por pesca; e, dq - mortalidade por fome. A

mortalidade independente do tamanho (d0) reflete a taxa de mortalidade natural não

exercida pela predação ou pesca. A mortalidade dependente do tamanho sobre

pequenos indivíduos é descrita como um declínio exponencial com tamanho

(

) , em que µ é o expoente de mortalidade aplicado, Ls é o tamanho

característico de mortalidade juvenil pelo predador. A mortalidade por pesca foi

modelada como uma função de probabilidade que aumenta sigmoidalmente com o

tamanho do corpo. Caracteriza-se pelo limiar de tamanho de pesca T (medido em cm),

no qual a pesca atinge a metade do seu valor máximo

). A mortalidade

por fome inicia quando a energia gasta em manutenção é maior que a energia

assimilada ( ),

), e aumenta com o tamanho devido a maior

necessidade metabólica de grandes indivíduos. A fração de energia assimilada que é

direcionada para crescimento é dada por k. JA, JM e k foram estimados no capítulo 3.

A mortalidade natural foi estimada a partir de por Njiru et al. (2008), Tah et al.

(2009) e Wudneh (1998) como 0.72, 0.94 e 1.0 por ano, respectivamente, para a

população de tilápias do Nilo em Lagos Victoria, Ayame e Tana, que dão uma

estimativa de 0.002 dia (ou 0.73 ano). As mortalidades por predação e pesca foram

variadas no modelo (

), e assumimos Ls = 5.0cm como o tamanho médio a partir

do qual o consumo sobre juvenis reduz, e T = 15.0cm como a metade do tamanho

médio capturado da tilápia.


Tabela 1: Equações para os processos a nível de indivíduo.

N Descrição Equação

Eqn 1a Forrageamento sobre recurso 1

(Zooplâncton) (

)

Eqn 1b Forrageamento sobre recurso 2

(Fitoplâncton)

Eqn 2a Ingestão sobre o recurso 1

Eqn 2b Ingestão sobre o recurso 2

Eqn 3 Ingestão total

Eqn 4 Assimilação do recurso )

Eqn 5 Manutenção somática )

Eqn 6 Crescimemto em tamanho ) )

Onde:

e

Eqn 7 Reprodução contínua ) )

para

*

Eqn 8 Mortalidade por predação ) (

)

Eqn 9 Mortalidade por pesca )

)

Eqn 10 Mortalidade por fome ) {

† L é descrito em termos de comprimento volumétrico, ou seja, L = Lw*δ, em que Lw é o

comprimento físico e δ o fator de correção de forma.

* O tamanho de maturação foi descrito aqui como uma fração do tamanho máximo (φ) e uma

função do nível alimentar (f).


Tabela 2: Equações para os processos a nível de população. Equações Descrição

) ∫

) ) Dinâmica da biomassa do

zooplâncton

) ∫

) ) Dinâmica da biomassa de

algas

) ) ∫

) ) Reprodução da população

do consumidor

)

) )

) ) )) )

Dinâmica da distribuição

de tamanho do

consumidor

Tabela 3: Descrição dos parâmetros do modelo e valores utilizados para simulação. Parametro Descrição Unidade Valor

Recurso*

Z Densidade da biomassa zooplânctonica g/m3

-

A Densidade da biomassa fitoplanctônica g/m3 -

ρZ Taxa de renovação da biomassa zooplânctonica dia

0.1

ρA Taxa de renovação da biomassa fitoplanctônica dia 0.1

Zmax Capacidade suporte do zooplâncton g/m3 -

Amax Capacidade suporte do fitoplanctôn g/m3 -

HZ Densidade de meia saturação para o zooplâncton g/m3 1

HA Densidade de meia saturação para o fitoplâncton g/m3 1

Consumidor†

L Comprimento cm -

Lb Comprimento ao nascer cm 0.9

Lm Comprimento físico máximo estimado para a espécie cm 60.5

LZA Comprimento físico do corpo para troca de recursos cm 6.5

Lj Comprimento físico de maturação cm -

φ Fração do tamanho máximo para puberdade cm 0.6

Conversões

dv Densidade de peso-seco g/cm3

1

δ Fator de correção de forma - 0.345

Parâmetros primários

Taxa máxima de assimilação área-específica g/cm

2/ano

32.64

Custo volume-específico da manutenção g/cm3/ano 1.446

Custo volume-específico da manutenção da maturidade g/cm3/ano 0.047

Peso ao atingir puberdade g -

WB0 Assimilado em um ovo g 0.007

Eficiência de conversão de assimilados em ovos - 0.76

Eficiência de conversão de assimilados em estrutura - 0.8

Eficiência de conversão de estrutura em assimilados - 0.8

Fração do assimilado para fluxo somático - 0.85

Parâmetros da mortalidade

µ0 Mortalidade independente do tamanho dia 0.002

µs Mortalidade dependente do tamanho para juvenis dia -

µH Mortalidade dependente do tamanho para adultos dia -

µq Mortalidade por fome dia 0.001

Ls Comprimento físico para mortalidade de juvenis cm 5.0

T Tamanho limite para pesca (cm) cm 15.0

* Valores estimados a partir de (Attayde et al. 2010).

† Valores estimados no capítulo 3.

Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||123

Análise do modelo

A dinâmica populacional resultante dos processos a nível individual é estudada com

simulações numéricas utilizando o método de integração desenvolvido por de Roos et al.

(1992). As dinâmicas da comunidade são estudadas em uma ampla gama de mortalidade e

produtividade dos recursos. Construímos um diagrama de bifurcação para cada pequeno

aumento na mortalidade por pesca e predação (ou seja, a cada aumento de 0.001), para uma

variedade de produtividades de recursos. Este procedimento fornece o limite de persistência

do consumidor para uma variedade de pressão de mortalidade e abundância de recursos. O

limite de persistência de uma espécie ocorre no nível de produtividade de recursos para a qual

a população não pode se sustentar e é perdida de uma comunidade.

Para os valores de produtividade e mortalidade de interesse, investigamos o padrão de

dinâmica temporal da população. A dinâmica assintótica do sistema é determinada utilizando

integrações de tempo em períodos de 400 anos, dos quais os primeiros 350 anos de dinâmica

transitória são desconsiderados. Para cada passo no tempo ou para cada valor de

produtividade e mortalidade, podemos descrever os efeitos sobre a estrutura do tamanho da

população e o estado fisiológico dos indivíduos

A simulação foi realizada variando a mortalidade por predação e por pesca para

diferentes níveis de produtividade dos recursos (zooplâncton e alga). Para visualização dos

resultados nós dividimos a população em três estágios: alevinos (<6.5cm), juvenis

(indivíduos maiores que 6.5, mas que não reproduzem) e adultos (indivíduos maiores que 6.5,

mas que reproduzem).


5.3 RESULTADOS

Na figura 2, mostramos todas as combinações de mortalidade para as quais há

crescimento populacional positivo, negativo e regiões de ocorrência de estados alternativos

de equilíbrio. Os estados alternativos apenas ocorrem quando se tem pesca e igual biomassa

inicial do recurso para adultos e juvenis ou os adultos são sujeitos a menor biomassa inicial

do recurso (Figura 2). Em ambos os casos, o estágio adulto parece ser limitado pela biomassa

do recurso. Na ausência de pesca e maior biomassa inicial de recurso para juvenis não

ocorrem estados alternativos (Figura 2).

Figura 2: Combinações de mortalidade para as quais há crescimento populacional positivo

(cinza), extinção (branco) e regiões de ocorrência de estados alternativos – EA - (em

amarelo). As simulações foram realizadas para três cenários do recurso: igual biomassa

inicial do recurso para alevinos e adultos (RJ = 50g/m3, RA = 50g/m

3), menor biomassa inicial

do recurso preferencial dos alevinos (RJ = 5g/m3, RA = 50g/m

3) e menor biomassa inicial do

recurso preferencial dos adultos (RJ = 50g/m3, RA = 5g/m

3).


Efeitos isolados das mortalidades por pesca e predação

A figura 3 apresenta os cenários de sistemas com apenas mortalidade independente do

tamanho (Fig. 3 – Painéis A), apenas mortalidade por predação – sobre juvenis (Fig. 3 –

Painéis B e C) e apenas mortalidade por pesca – sobre adultos (Fig. 3 – Painéis D e E) para

igual capacidade suporte dos recursos (RJ = 50g/m3, RA = 50g/m

3). Os valores isolados de

mortalidade para os quais é possível a invasão da espécie são: para mortalidade independente

do tamanho, entre 0.005 e 0.012 dia-1

, mortalidade por predação (na ausência de pesca) entre

0.01 e 0.093 dia-1

e, mortalidade por pesca (na ausência de predação), entre 0.012 e 0.8 dia-1

.

O aumento da mortalidade independente do tamanho e mortalidade por pesca

aumentam a dominância de biomassa juvenis e/ou alevinos no sistema. Dominância de

biomassa de grandes adultos apenas é encontrada em sistemas com alta mortalidade tamanho

dependente sobre alevinos (predação) na ausência de pesca (Fig. 3 – Painéis B). Alta

mortalidade por pesca, na ausência de predação, leva a ocorrência de bi-estabilidade na

população de tilápias, com dominância de biomassa de alevinos ou juvenis (Fig. 3 – Painéis

C).

O tamanho máximo atingido pelas populações de tilápias aumenta com a mortalidade

independente do tamanho (Fig. 3 – Painéis A) e mortalidade por predação (Fig. 3 – Painéis B).

Mas, na ausência de mortalidade sobre juvenis, grandes tamanhos de tilápias adultas só

ocorrem em condições de alta mortalidade tamanho-independente (Fig. 3 – Painéis A). O

aumento da mortalidade por pesca reduz o tamanho máximo, médio e de maturação das

populações de tilápias na ausência de mortalidade sobre juvenis (Fig. 3 – Painéis C) e cria um

cenário no qual tanto pequenos como grandes adultos podem ocorrer.

Ciclos populacionais ocorrem na ausência de predação e pesca, com um aumento das

flutuações ao longo do tempo (Figura 4). Na presença de pressão de predação ou pesca,

também há ciclos populacionais, contudo a magnitude dos ciclos reduz com o tempo, sendo


que as flutuações reduzem mais rapidamente sob alta pressão de mortalidade por pesca ou

predação. Encontramos grandes adultos de tilápia nas condições isoladas de baixa

mortalidade por pesca ou alta mortalidade por predação. Entretanto, sob baixa pressão de

pesca (0.01 dia-1

), a densidade da biomassa de tilápias no sistema é reduzida (<que 0.003

g/m³), enquanto que sob alta pressão de predação temos alta biomassa de grandes tilápias no

sistema. Sob alta pressão de pesca (0.04 dia-1

) a biomassa de tilápias no sistema é alta,

entretanto o tamanho máximo atingido pelos adultos é pequeno (<15cm).

Os resultados mostrados nas figuras 3 e 4 também revelam a ocorrência de pequenos

adultos no sistema quando a biomassa do recurso para juvenis (zooplâncton) é baixa. Os

resultados das simulações de bifurcação e temporal para diferentes capacidades suporte dos

recursos (RJ = 5g/m3, RA = 50g/m

3 ou RJ = 50g/m

3, RA = 5g/m

3) não diferiram

qualitativamente do mostrado acima. Mas apenas houve um aumento da região de bifurcação,

para condições de baixo recurso para o adulto, como mostrado na Figura 2.


Figura 3: Simulação da biomassa da tilápia e recursos para os cenários de mortalidade por

pesca e predação isolados: A) aumento da mortalidade tamanho-independente na ausência de

mortalidade tamanho-seletiva por predação e por pesca; B) aumento da mortalidade tamanho

seletiva sobre pequenos juvenis (predação) na ausência de pesca sobre adultos; C) aumento

da mortalidade tamanho seletiva sobre adultos (pesca) na ausência de predação sobre juvenis.

Painéis superiores: biomassa de tilápia por estágio de vida. Painéis centrais: tamanho

máximo, tamanho médio do adulto e de maturidade das populações de tilápia. Painéis

inferiores: biomassa dos recursos. Igual biomassa inicial do recurso RJ = 50.0 g cm-3

, e RA =

50.0 g cm-3

. Para a simulação de mortalidade por predação e por pesca utilizamos uma

mortalidade independente do tamanho de 0.002 dia-1

.


Figura 4: Simulação da biomassa da tilápia e recursos, e tamanho médio do adulto, no tempo para os cenários de mortalidade por pesca e predação isolados:

A) mortalidade tamanho-independente na ausência de mortalidade tamanho-seletiva por predação e por pesca; B) e C) mortalidade tamanho seletiva sobre

pequenos juvenis (predação) na ausência de pesca sobre adultos; D e E) mortalidade tamanho seletiva sobre adultos (pesca) na ausência de predação sobre

juvenis. Igual capacidade suporte do recurso RJ = 50.0 g cm-3

, e RA = 50.0 g cm-3

. Valores de mortalidade escolhidos entre os valores mínimos e máximos para

os quais a espécie pode invadir o sistema. Notar diferenças nas escalas.


Efeitos combinados das mortalidades por pesca e predação

Quando há predação, o sistema suporta pressões de pesca entre 0.000 e 0.012 dia-1

(ou

0.0 e 4.38 ano-1

). Investigando um cenário de aumento da mortalidade por predação para três

pressões de mortalidade por pesca (0.002, 0.005, 0.012 dia-1

) (Figura 5), observamos que

qualquer pequeno aumento na pressão de pesca (ex. de 0.000 para 0.002 dia-1

) reduz a

biomassa de adultos quando comparado a sistemas sem pesca (Figura 5A). Grandes tilápias

adultas podem ser encontradas há baixas pressões de pesca (0.002 e 0.005 dia-1

) (Figura 5).

Entretanto, sob alta pressão de pesca (0.012 dia-1

), dois estados alternativos de equilíbrio são

encontrados para uma grande extensão de valores de mortalidade por predação (0.001 a 0.017

dia-1

). Nestas condições, grandes tamanhos adultos ocorrem quando há baixa biomassa de

alevinos (Painéis da esquerda - linha sólida) e alta biomassa zooplanctônica (Painéis da

esquerda - linha sólida). No apêndice A, mostramos o comportamento detalhado das

populações de tilápia em termos de tamanho máximo e idade ao atingir o tamanho máximo

(Figura 1 – apêndice A), e biomassa de alevinos, juvenis e adultos (Figura 2 – apêndice A)

para várias combinações de mortalidade por predação e pesca.

Em todos os cenários de combinação entre mortalidade por predação e pesca o

tamanho máximo dos adultos de tilápia aumentam com o tempo de simulação (Figura 6,

painéis inferiores). Todavia, existem grandes ciclos populacionais sob baixa pressão de

predação e baixas e média pressão de pesca. Sob alta pressão de pesca (tanto para baixa como

alta pressão de predação), há uma redução das flutuações populacionais, entretanto a

densidade de biomassa de juvenis e adultos de tilápia é muito baixa. Sob alta pressão de

predação, e baixa e média pressão de pesca nós encontramos alta biomassa de juvenis e alta

biomassa de adultos. Contudo, sob pressão de pesca mediana encontramos ciclos

populacionais estáveis (Figura 6). Para valores de mortalidade por pesca maiores que 0.006


ao dia, na presença de predação, embora a população de tilápias possa invadir o sistema, ela

não persiste, sendo excluída nos 10 primeiros anos (dados não mostrados aqui).

A dinâmica parece ser dirigida pela reprodução dos adultos, para todas as condições

de mortalidade estudadas aqui. Examinando os ciclos populacionais no tempo, observamos

que sob alta biomassa inicial do recurso para adultos, a fecundidade aumenta levando a uma

sobrecompensação de biomassa juvenil (Figura 6), os quais também sofrem alta biomassa do

recurso e crescem rapidamente para fase adulta, configurando uma queda da biomassa juvenil

e aumento da biomassa adulta, com consequente reprodução e nova entrada de juvenis no

sistema. Esta situação também é evidente para a condição de alta pressão de predação sob

baixa pressão de pesca. Sob alta pressão de pesca, a mortalidade sobre adultos é tão alta que

leva a uma redução drástica tanto de adultos quanto juvenis no sistema, mesmo sob alta

biomassa dos recursos (Figura 6 – últimos painéis).

Os resultados das simulações de bifurcação e temporal para diferentes capacidades

suporte dos recursos (RJ = 5g/m3, RA = 50g/m

3 ou RJ = 50g/m

3, RA = 5g/m

3) não diferiram

qualitativamente do mostrado acima. Mas apenas houve um amento da região de bifurcação,

para condições de baixo recurso para o adulto, como mostrado na Figura 2.


Figura 5: Efeito combinados da pressão de pesca sobre a biomassa e estrutura das populações de

tilápias em um gradiente de mortalidade por predação. Painéis da esquerda: baixa pressão de pesca

0.002 (0.73 ano-1

). Painéis centrais: 0.005 dia-1

(1.82 ano-1

). Painéis da direita: alta pressão de pesca

0.012 dia-1

(4.38 ano-1

). Os valores padrões iniciais de biomassa do recurso foram RJ = 50.0 g cm-3

, RA

= 50.0 g cm-3

e mortalidade independente do tamanho µB = 0.002 dia-1

.


Figura 6: Simulação da biomassa da tilápia e recursos, e tamanho médio do adulto, no tempo para uma combinação de cenários de mortalidade por predação

e pesca: dois cenários de mortalidade por predação, baixo (µs = 0.01 dia-1

) e alto (µs = 0.04 dia-1

) e três cenários de mortalidade por pesca (µh = 0.002 dia-1

, µh

= 0.005 dia-1

e µh = 0.006 dia-1

). Igual capacidade suporte do recurso RJ = 50.0 g cm-3

, e RA = 50.0 g cm-3

. Valores de mortalidade escolhidos entre os valores

mínimos e máximos para os quais a espécie pode invadir o sistema. Notar diferenças nas escalas.


5.4 DISCUSSÃO

Neste estudo, nós descrevemos como os diferentes tipos de mortalidade e capacidade

suporte do recurso dirigem a estrutura de tamanho e dinâmica populacional de peixes onívoros

filtradores como as tilápias. Nós mostramos que a competição intraespecífica por alimento entre

juvenis e adultos tem um papel importante na dinâmica de populações de tilápias. Sob alta

biomassa inicial do recurso para adultos, a fecundidade aumenta, levando a uma

sobrecompensação de biomassa juvenil, os quais, quando há alta biomassa do recurso para

juvenis, rapidamente crescem aumentando a biomassa de adultos e reduzindo a biomassa de

juvenis (tanto pelo aumento da competição entre adultos e redução da fecundidade, como pelo

rápido crescimento dos juvenis), configurando ciclos populacionais na ausência ou baixa pressão

de predação. Entretanto, sob baixa biomassa do recurso para juvenis, eles crescem devagar e a

população é dominada por pequenos adultos. Esses resultados ilustram os clássicos exemplos de

sobrecompensação de biomassa no estágio juvenil, induzidos pelo relaxamento da competição no

estágio adulto (Osenberg et al. 1992; Schröder et al. 2009; de Roos e Persson 2013).

A assimetria ontogenética (taxas de ingestão desiguais ou comportamentos alimentares

diferentes entre estágios de vida), é uma das características responsáveis pela sobrecompensação

de biomassa em um estágio de vida (Persson et al. 1998; de Ross e Person 2013). No caso, nós

representamos uma espécie que apresenta três estágios de vida (juvenis - apenas crescem,

pequenos adultos - que crescem e reproduzem, e grandes adultos - apenas reproduzem) com

taxas desiguais de ingestão sobre os recursos (fitoplâncton e zooplâncton). E, grandes adultos são

ausentes da população quando há apenas a mortalidade natural, se os juvenis forem menos

limitados energeticamente que adultos, e os pequenos adultos irão dominar a biomassa dos

adultos (de Roos e Persson 2013, capítulo 3). Com apenas mortalidade natural, os pequenos


adultos são limitados energeticamente para crescer para grandes tamanhos adultos, mas o

aumento da mortalidade natural relaxa a competição, fazendo possível o crescimento (ver figura

3 e 4A) (de Roos e Persson 2013, capítulo 3). O aumento da mortalidade juvenil, reduz a

biomassa de juvenis e pequenos adultos, mas eleva significativamente a biomassa de grandes

adultos, enquanto que a mortalidade sobre adultos aumenta a biomassa de juvenis mas reduz a

biomassa de pequenos adultos, e implica que a biomassa de grandes adultos também não

aumenta (de Roos e Persson 2013, capítulo 3).

A predação seletiva sobre pequenos indivíduos, portanto, exerce um papel forte sobre a

dinâmica da população, uma vez que um pequeno aumento sobre a mortalidade por predação

redunda em aumento do tamanho do adulto, mesmo na presença da pesca. Nossos resultados

reafirmam o papel dos predadores sobre estruturação das populações de presas (Brönmark et al.

1995; de Roos e Persson 2013; Myers et al. 2007). Além disso, a presença de predadores não

apenas molda a estrutura de tamanho das presas, mas também agrega valor quando as espécies de

presas apresentam importância comercial, ao aumentar a biomassa de grandes adultos. Portanto,

tendo um efeito positivo sobre a pesca. A partir de todos os cenários estudados, nós entendemos

que é necessária uma alta pressão de predação para que ocorra uma biomassa de grandes adultos

que seja suficiente para a pesca, entretanto, a pressão de pesca deve ser baixa (próxima a 0.002

dia-1

ou 0.73 ano-1

). Analisando os dados da literatura (Tabela 1, Figura 1, Apêndice B), sobre a

mortalidade por pesca nós não encontramos relação significativa entre a mortalidade por pesca e

o tamanho assintótico, de maturação ou taxa de crescimento das tilápias. Todavia, alguns

trabalhos atribuem a redução do tamanho de maturação e assintótico, à pesca (Kolding 1993;

Ojuok et al. 2007), o que certamente é um aspecto a ser levado em consideração, uma vez que é

um fenômeno comum em populações exploradas (Roff 2002; Ernande et al. 2004; Hutchings


2005; Lappalainen et al. 2016). Entretanto, baseado nos resultados encontrados no modelo, a

redução do tamanho (tanto maturação como assintótico) parecer ser mais uma consequência da

competição intraespecífica entre juvenis do que um resultado da pesca seletiva sobre grandes

indivíduos. O efeito da predação sobre juvenis em populações de tilápias somente foi explorado

experimentalmente (Fischer e Grant 1994; McGinty 1985; Oylese 2007), e no primeiro capítulo

desta tese (Cardoso et al. in prep.), e os dados de predação sobre as populações de tilápias em

ambientes naturais (presença e biomassa de predadores) são raramente disponíveis. Todavia,

Kolding (1993) investigando a população de tilápias no Lago Turkana, indicou que alta

mortalidade sobre pequenos indivíduos selecionaria grandes tamanhos de tilápias enquanto

pequenos tamanhos corporais de tilápia ocorriam quando havia alta mortalidade sobre grandes

indivíduos.

Os dois estados alternativos na história de vida das tilápias foram encontrados em nossas

simulações apenas na presença da pesca, enquanto a predação seletiva sobre juvenis reduz a

ocorrência de estados alternativos. Com o aumento da pesca, na ausência de predação, pode-se

encontrar tanto populações com dominância de grandes quanto pequenos adultos de tilápia,

entretanto o estado que consiste no grande tamanho corporal das tilápias é composto por baixa

biomassa de peixes adultos no sistema, o que torna tal condição não vantajosa para pesca, pela

imprevisibilidade e grandes oscilações na dinâmica da população. A ocorrência de estados

alternativos é uma das principais consequências da mudança ontogenética de nicho (de Ross e

Persson 2013). A bi-estabilidade ocorre entre os equilíbrios de controle do desenvolvimento e

controle da reprodução. O aumento da mortalidade sobre adultos leva ao relaxamento da

competição, a uma resposta compensatória na reprodução e um grande aumento da biomassa de

juvenis, que em seguida crescem em tamanho, aumentando a biomassa e a limitação por recurso


dos adultos (controle da reprodução). Se houver uma sobrecompensação das taxas reprodutivas,

com a mortalidade sobre adultos, a alta biomassa de juvenis no sistema irá sofrer limitação,

resultando no baixo crescimento e nanismo da população (controle do desenvolvimento). A

ocorrência de estados alternativos em face a mudança ontogenética de nicho foi encontrada por

Schreiber e Rudolf (2008), ao aumentarem da capacidade suporte do recurso para juvenis e

variarem a capacidade suporte do recurso para adultos. Schreiber e Rudolf relatam também que

as variações de mortalidade sobre juvenis e adultos podem resultar no mesmo padrão de resposta

que as variações na capacidade suporte dos recursos. As flutuações populacionais encontradas

neste trabalho, juntamente com as análises de bifurcação, variando a capacidade suporte inicial

dos recursos, revelam que a limitação de recurso para adultos parece ser crucial para a ocorrência

de estados alternativos.

Nossos resultados também indicam que grandes juvenis geralmente dominam a biomassa

dos peixes, independentemente do tipo de mortalidade aplicada. Isso provavelmente é uma

consequência das escalas de forrageamento com o tamanho. Sob baixa produtividade do

zooplâncton, o crescimento individual no estágio visual-predador será afetado, enquanto sob

baixa produtividade do fitoplâncton, a fecundidade dos grandes adultos pode ser limitada. No

entanto, indivíduos que forrageiam bem sobre ambos os recursos (indivíduos que podem

dominar ambos os tipos de comportamento alimentar) podem ser beneficiados quando há baixa

disponibilidade de ambos. Neste caso, uma limitação no crescimento ou reprodução de

indivíduos que se beneficiam de ambos os recursos requer menor disponibilidade de recursos.

Estes resultados indiretos indicam a vantagem de forrageamento dos onívoros em contraste com

os consumidores especializados. Se assumimos as mesmas taxas de ingestão máxima e demandas

metabólicas para consumidores onívoros e especializados, os omnívoros podem ter vantagem e


dominar o sistema. Abordagens de modelagem semelhantes para predadores com múltiplos

turnos ontogênicos e onivoria (Huss et al., 2012; van Leeuwen et al. 2013, 2014) mostram que os

predadores são beneficiados quando podem forragear ambos os recursos. No entanto, em

sistemas com baixa disponibilidade de um dos recursos, pode haver a diminuição do crescimento

individual do predador. As tilápias são capazes de forragear sobre os recursos basais e

alternativos por quase todo seu ciclo de vida, apenas a proporção relativa de ambos os recursos

na dieta muda ao longo do tempo. Mas, as consequências da disponibilidade de apenas um

recurso para o desempenho individual e populacional de tilápia do Nilo ainda não foram

analisadas aqui. No entanto, as características da onivoria podem explicar o rápido

estabelecimento e o domínio das tilápias em ambientes não-nativos, com dominância de grandes

juvenis ou pequenos adultos.

Ainda assim, a interação entre a taxa de forrageamento e o tamanho em que os peixes

começam a reproduzir resulta em regulamentos distintos nas populações. Com base nas

características de nível individual, os indivíduos que começam a se reproduzir precocemente e

sob pequenos tamanhos podem forragear efetivamente em ambos os recursos, os quais

dificilmente sofrerão limitação na reprodução. A reprodução será um fator de regulação na

população apenas se o tamanho da maturidade ocorrer fora da região de tamanho onde há o

forrageamento eficiente sobre ambos os recursos (entre 5 e 15cm) ou ambos os recursos

apresentarem baixa disponibilidade. A reprodução precoce, combinada com a alta eficiência de

forrageamento em ambos os recursos, pode reforçar o estado de nanismo nas populações de

tilápia, e somente uma forte pressão de mortalidade sobre juvenis pode levar a população

dominada por grandes adultos. A eutrofização nos lagos, portanto, pode aumentar a ocorrência

do estado de nanismo nas populações de tilápias, devido à alta disponibilidade de recursos para


adultos. O nanismo nas populações de tilápias é relatado principalmente nos sistemas de

aquicultura, que em geral apresentam alta produtividade do fitoplâncton (Fisher e Grant 1994), e

geralmente ocorrem em pequenos lagos eutróficos (Dupponchelle e Panfilli, 1998 e, como os

lagos no primeiro capítulo desta tese). No entanto, como mostrado no primeiro capítulo, a

pressão de predação pode provocar o relaxamento da competição e romper o estado de nanismo

mesmo sob alta produtividade do fitoplâncton.

Nossos resultados mostram que a predação pode agir como um facilitador da pesca, ao

romper o nanismo nas populações de tilápias. Segundo o princípio básico da exclusão

competitiva, duas espécies não coexistem ao competirem por um recurso compartilhado

(MacArthur e Levins 1967; Volterra 1928), todavia, espécies que apresentam distintos estágios

de vida ou uma estrutura de tamanho bem diferenciada ao longo da vida podem ser alvos de

diversos tipos de predadores. Os peixes, por exemplo, quando alevinos e juvenis são alvos de

predadores piscívoros especializados em pequenos tamanhos, e quando adultos são alvos da

predação de predadores especializados em grandes indivíduos (ex.: outros peixes piscívoros,

homem). Portanto, estes predadores competem pelo mesmo recurso, mas em diferentes estágios

de vida ou tamanho do recurso. Nestas condições, a predação seletiva sobre pequenas presas, ao

relaxar a competição, promove o rápido crescimento das presas sobreviventes e a disponibilidade

de presas para predadores especializados em grandes tamanhos e vice-versa. Em sistemas com

este mecanismo emergente de facilitação, os predadores podem não sobreviver por si só, ou não

invadem o sistema na ausência do outro predador (Huss e Nilsson 2011, de Roos et al. 2008).

Embora nós não tenhamos investigado a dinâmica dos predadores (piscívoro e homem - pesca), a

presença da piscivoria parece ser fator fundamental para a sustentabilidade da pesca da tilápia,

tanto nos ambientes onde é nativa como introduzida. Entretanto, a pesca não parece um fator


essencial para o sustento da população do piscívoro, considerando a espécie introduzida como

principal recurso.

Aqui, mostramos que compreender a história da vida individual é útil não só para

identificar os processos que impulsionam a dinâmica de populações, mas também para apontar

estratégias de manejo, como previsões de estrutura populacional com base no estado do trófico

dos lagos e classes de tamanho que devem ser alvo de mortalidade para produzir populações

viáveis a pesca. A abundância de alimento na fase adulta e limitação para a fase juvenil, são

fatores essenciais que provocam o gargalo competitivo de juvenis e o nanismo em populações de

tilápias afetando a pesca. Em concordância com o primeiro capítulo, a pesca da tilápia, em

ambientes eutróficos, parece não ser sustentável na ausência da piscivoria, e a piscivoria pode ser

um facilitador da pesca. Dados de pesca e estudos empíricos, juntamente com os resultados

teóricos encontrados aqui podem auxiliar na definição de um balanço entre a introdução de

alevinos de tilápias e a pesca de acordo com a biomassa de piscívoros nos ambientes. Na

ausência de predadores piscívoros, nós recomendamos a pesca também sobre juvenis, com fins

de melhoria da produção pesqueira de grandes adultos.

5.5 REFERÊNCIAS

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APÊNDICE A

Resultados adicionais

Figura 1: Tamanho assintótico (A) e idade (B) para um gradiente de pressão de pesca e

predação. Os valores padrões iniciais de biomassa do recurso foram RJ = 50.0 g cm-3

, RA = 50.0 g

cm-3


. Área em coloração amarelo

representa região onde ocorrem os estados alternativos. A extinção ocorre na área branca acima

do limite de extinção.

Figura 2: Biomassa de alevinos (A), juvenis (B) e adultos de tilápia (C) para um gradiente de

pressão de pesca e predação. Os valores padrões iniciais de biomassa do recurso foram RJ = 50.0

g cm-3

, RA = 50.0 g cm-3


. Área em

coloração amarelo representa região onde ocorrem os estados alternativos. A extinção ocorre na

área branca acima do limite de extinção.


APÊNDICE B

Tabela 1: Dados de mortalidade natural (M) e por pesca (F) em populações de tilápia

encontrados na literatura. SL∞, Comprimento padrão assintótico; K, taxa de crescimento; SL50,

tamanho de maturação; A50, idade de maturação; Área, Área do lago; Ref, Referências.

Cont Pais Local SL∞ K SL50 A50 Área

(Km2) F M Ref

África Burkina Faso R. Sourou 10.20 0.75 9.04* 2.81 30 1.22 1.54 1

África Burkina Faso R. Tapoa 28.8 0.20 12.04 2.59 8.5 0.64 0.92 1,4

África Costa do Marfim L. Ayame 27.06 0.48 13.50 1.39 140 0.62 1.05 2,3,5,6

África Egito R. Nilo 22.02 0.39 11.0 1.70 - 0.8 1.62 7, 8

Fishbase

África Egito L. N. Hydrodrome 29.18 0.21 20.00 5.37 5.04 0.51 0.35

4

9

Fishbase

África Etiópia L. Awassa 26.16 0.40 14.46 1.95 129 - 0.86 10, 11

África Etiópia L. Koka 34.50 0.41 18.43 1.82 200 - 0.82 12,13

África Etiópia L. Langeno 24.83 0.56 15.16 1.64 241 - 1.09 12,13

África Etiópia L. Tana 26.10 0.50 13.91 1.47 2156 1 0.8 14,15

África Etiópia L. Ziway 21.71 0.64 13.91 1.55 434 - 1.21 12,13

África Ghana R. Botanga 23.63 0.39 9.10 1.18 7.7 0.55 1.35 16, 17

África Ghana L. Volta 33.50 0.55 13.50 0.90 8700 0.31 0.9 18

África Nigéria L. Kainji 54.71 0.29 22.88 2.98 1.237 0.67 0.75 19

África Quênia L. Turkana 46.80 0.50 30.21 2.05 6405 - 1.03 20

África Quênia L. Victoria 51.40 0.35 27.09 2.13 68500 0.99 0.72 21–25

América Brasil R. Barra Bonita 33.60 0.63 16.37* 1.03 - 1.61 1.2 26

América México L. Aguamilpa 41.80 0.35 23.00 2.24 109 1.1 0.83 27

Ásia Bangladesh R. Kaptai 42.00 0.39 21.86* 1.84 11000 1.85 0.8 28

Ásia Sri-Lanka R. Kaudulla 41.10 0.35 21.20* 2.03 27.12 1.07 0.75 29

Ásia Sri-Lanka R. Minneriya 41.10 0.43 21.20* 1.65 25.5 2.61 0.87 29

Ásia Sri-Lanka R. Tabbowa 39.90 0.64 20.07 1.07 5.91 0.79 1.17 30

Figura 1: Relação entre mortalidade por pesca e o comprimento máximo (A), comprimento de

maturação (B) e taxa de crescimento (C) das tilápias.


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15, 7–20 (2002).

CONCLUSÃO GERAL

Conclusão geral || 149

6 CONCLUSÃO GERAL

As variações no tamanho corporal de predadores e consumidores são os principais fatores

que dirigem a dinâmica das populações de consumidores apresentadas nesta tese. Nós

investigamos o papel das relações de tamanho envolvidas nas interações de predação e

competição intraespecífica sobre a dinâmica populacional de peixes onívoros. Esta tese suporta a

ideia de que taxas desiguais de ingestão, manutenção e mortalidade com o tamanho do corpo são

um dos componentes ecológicos de maior influência sobre a dinâmica de populações e

comunidades e de extrema importância para estratégias de manejo que visem: aumento da

produção de espécies comerciais não somente em termos de biomassa mas também tamanho

favorável ao comércio, assim como o controle de espécies exóticas, e redução da competição

com espécies nativas.

A utilização de predadores, como a traíra, que exercem pressão de mortalidade seletiva

sobre juvenis, demonstra a importância das interações estruturadas por tamanho sobre a

coexistência saudável entre espécies de consumidores nativos e introduzidos. A predação é capaz

de controlar presas exóticas, e ao mesmo tempo gerar uma estrutura de tamanho da presa viável

para ser comercializada e exercer pouco ou nenhum efeito sobre espécies de nativas.

Contrariamente ao princípio de exclusão competitiva, a teoria de populações estruturadas

mostra que dois consumidores/predadores podem forragear sobre uma mesma presa e

mutuamente, ou unilateralmente, proporcionando a coexistência de ambos ou mesmo

inviabilizando a ocorrência de uma espécie na ausência da outra espécie. Neste trabalho, embora

não tenhamos, avaliado a dinâmica da população dos predadores, nós avaliamos o efeito de dois


predadores (peixe piscívoro e homem – pesca) sobre a estrutura e dinâmica populacional da

presa exótica tilápia-do-Nilo. Nós mostramos que a predação sobre juvenis pode agir como

possível facilitador da pesca, uma vez que na ausência de predação o tamanho atingido pelas

tilápias é inviável a pesca, e, em sistemas com apenas pesca, as tilápias, a longo-prazo passam a

não atingir tamanhos comerciais. A facilitação, neste sentido, é unidirecional, desde que a pesca

é um evento externo ao sistema, e o predador é sempre encontrado em coexistência com a tilápia

nos ambientes onde a tilápia é nativa.

No entanto, enquanto a predação pode exercer um papel benéfico para a pesca da tilápia,

a pesca e a produtividade dos lagos podem ser responsáveis pela exclusão de predadores nativos,

como a traíra, quando estes se encontram em baixa biomassa no sistema (como vimos no

primeiro capítulo). Uma característica comum entre predadores é a mudança de comportamento

alimentar ao longo da vida, o que em muitos casos os tornam competidores de suas presas,

quando são juvenis. Essa interação mista de competição e predação é responsável pela exclusão

de muitos predadores quando estes se encontram em baixa densidade no sistema. Tal interação

mista provavelmente explica o colapso da população de traíra mostrado no primeiro capítulo, em

virtude da competição por zooplâncton quando a traíra e a tilápia são alevinos.

Ainda, entendendo o comportamento alimentar do peixe filtrador onívoro, mudança

ontogenética de nicho e taxas de forrageamento sobre os recursos, podemos predizer os impactos

de diferentes estruturas populacionais do consumidor sobre o plâncton. Populações com grande

abundância de adultos onívoros exercerão menor impacto sobre a comunidade planctônica, em

contraste com populações dominadas por juvenis, que exercem forte pressão de predação sobre o

zooplâncton, reforçando o estado eutrófico dos reservatórios e lagos tropicais. A mortalidade

seletiva sobre pequenos indivíduos do consumidor se torna, neste sentido, fundamental não


somente para o aumento da produção pesqueira, mas para a redução do estado trófico de

reservatórios via cascata trófica. Ainda, como mostrado nesta tese, a mortalidade direcionada a

todos os tamanho do consumidor, da tilápia, não é capaz de exercer mudanças benéficas na

estrutura da população do consumidor e sobre o plâncton. Novamente, evidenciado a importância

das interações estruturadas por tamanho nas práticas de manejo.

Nós concluímos que, a tilápia do Nilo tem diferenciado impacto sobre o plâncton no seu

ciclo de vida (consumindo zooplâncton quando pequeno juvenil, zooplâncton e fitoplâncton a

tamanhos intermediários, e grandes adultos forrageiam preferencialmente sobre o fitoplâncton), e

diferente potencial competitivo intra e interespecífico. Juvenis de tilápia afetam mais fortemente

o plâncton via cascata trófica (altas taxas de consumo sobre o zooplâncton), com maior

probabilidade de competição com espécies nativas que forragem sobre o zooplâncton em fases

iniciais de desenvolvimento. Sistema que favorecem alta fecundidade das tilápias adultas, como

lagos eutróficos, irão levar a alta pressão de competição intraespecífica entre alevinos de tilápia,

e também competição intra-específica com espécies nativas. Ainda, a abundância de alimento na

fase adulta e limitação para a fase juvenil, são os fatores essenciais que provocam o gargalo

competitivo de juvenis e o nanismo em populações de tilápias. Todavia, a pressão de mortalidade

sobre juvenis de tilápia é capaz de relaxar a competição intra e interespecífica, e produzir

populações de tilápia viáveis para o mercado.

Nossos resultados indicam que existe a necessidade de uma maior investigação sobre a

dinâmica dos predadores nativos e da pesca face a presença da espécie exótica, tanto

experimentalmente como teoricamente, para a definição de estratégias de manejo que aumentem

a produção da pesca da tilápia com baixo impacto sobre as espécies nativas.

Provações de uma tese || 152

AS PROVAÇÕES DE UMA TESE

I A BRAVURA

Se o negócio é medonho, e cê vê que não é fichinha,

Saiba logo de cara que um doutor não se forma sem marra!

Cê trabalha com a moléstia,

o sol queima,

a formiga pica,

a caranguejeira pula em cima,

a urtiga queima,

o peixe pula,

o peixe é fresco e morre de morte morrida e não de morte matada.

E no final de tudo, a lagrima desce, não se sabe se da dor da picada, do sol, da pereba da urtiga

ou da raiva do peixe morrido.

Mas como se diz o ditado que paraibana é mulher macho, no final de tudo vai ficar é muito

massa!


II A PELEJA E O DESATINO

E como era de se esperar, tenho um cordel pra

encantar as dificuldades e os riscos como grandes

dragões pra se enfrentar.

São dois dragões de diferentes grandezas:

O primeiro não voa, mas pula, em qualquer espaço

vai passar;

Não cospe fogo, mas morde, e com dentes afiados

não quer soltar;

Morde doutorando, morde estagiário, que com medo

vai se espantar.

Bicho difícil de pegar principalmente quando a chuva chegar!

Esse é o menor dragão, digo até que minúsculo, e chega a ser divertido.

O maior, apavora, porque com esse é pesado lidar,

Não é só experimento realizar, nem só dado coletar, e na cadeira sua bunda sentar,

É a realidade de se esforçar, de caminhar, de se estressar,

Num conto em que não há varinha para fazer um tanque se montar,

Nem para o cansaço passar.

De todas profissões você escolheu uma, pesquisador, que será a última a te ocupar,

Porque antes você é pescador, pedreiro, costureiro, montador e tudo que tem direito.

E quando no final de tudo, você tá fedorento, arranhado e com turica, você se lembra que não

devia ser esse tudo que tem direito;

Aí vem a dor, o devaneio, o sofrimento por esse dragão não matar.

E como se intelectuar se esse peso não passar?


III A PROEZA

A proeza do sertanejo é findar o dia com cantoria,

É um mistério,

É seca que assola,

O bucho quebrado de verme,

É rejeitado, não tem porte de doutor,

Mas na sua humilhação é um vencedor,

Sempre sorridente, mas também muito valente,

Nunca se viu negar um prato nem um gole de café,

É critativo, afobado, e observador do mato, do canto do passo,

Encanta com o xaxado e baião,

Com seu próprio linguajar, a Terra vai conquistar,

É esperto e vivido e o mundo vai mudar.

Triste aquele que do Nordeste não se agrada,

Mude seu vento, dê um pinote e vá simbora,

Que aqui frescura não agrada, a porca torce o rabo,

Mas se perrengue nordestino você gosta,

Aqui o coração arrebenta de felicidade!

universidade federal do rio grande do norte … · 3.2 mÉtodos 49 3.3 resultados 52 3.4 discussÃo...

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