universidade federal do rio de janeiro centro de …livros01.livrosgratis.com.br/cp095012.pdf · 2)...

i

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO

CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE INSTITUTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

O BIVALVE INVASOR Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) E SEU PAPEL NAS COMUNIDADES DE ENTREMARÉS ROCHOSO NA REGIÃO DE

RESSURGÊNCIA DO CABO FRIO, RJ.

MARÍA SOLEDAD LÓPEZ

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do grau de Doutor em Ciências Biológicas (Ecologia).

Orientador: RICARDO COUTINHO PhD.

RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL JUNHO 2008

Livros Grátis

http://www.livrosgratis.com.br

Milhares de livros grátis para download.

ii

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO/UFRJ INSTITUTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA-PPGE CX.POSTAL 68.020 – ILHA DO FUNDÃO CEP: 21941-590 – RIO DE JANEIRO – RJ – BRASIL TEL./FAX: (21) 290-3308 TEL.: (21) 562-6320

O bivalve invasor Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) e seu papel nas comunidades de entremarés rochoso na região de ressurgência do Cabo Frio, RJ.

MARÍA SOLEDAD LÓPEZ

Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do

grau de Doutor em Ciências Biológicas (Ecologia).

Defendida em 30 de junho de 2008

APROVADA POR:

________________________________________________Prof. Ricardo Coutinho, Ph.D.

________________________________________________Prof. Jean Louis Valentin, Dr.

________________________________________________Prof. Bernardo Antônio Perez da Gama, Dr.

________________________________________________Cláudia Alves de Magalhães, Drª.

________________________________________________Prof. Augusto Valero Flores, Dr.

iii

Ficha Catalográfica

MARÍA SOLEDAD LÓPEZ O bivalve invasor Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) e seu papel nas comunidades

de entremarés rochoso na região de ressurgência do Cabo Frio, RJ.[Rio de

Janeiro] 2008 227p. 29,7 cm (Instituto de Biologia/UFRJ,

D.Sc., Ecologia, 2008) Tese-Universidade Federal do Rio de

Janeiro, PPGE 1.Bioinvasão 2.Isognomon bicolor

3.Comunidade entremarés 4.Meroplâncton I. IB/UFRJ II. Título (série)

iv

Agradecimentos

Como boa “espécie exótica” que eu sou, reconheço que este trabalho não teria

sido possível sem a “facilitação” da comunidade nativa de incrustantes do Laboratório

de Bioincrustação que participou de todas as etapas e me acolheu com tanto carinho,

além das várias “interações positivas” (sorte que as negativas não foram muitas) com as

pessoas do Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira que de alguma forma

direta ou indireta ajudaram neste trabalho. Assim, a lista é longa e espero não esquecer

de ninguém.

Primeiro, gostaria de agradecer ao meu orientador Ricardo Coutinho pela

possibilidade de desenvolver este trabalho, com o qual cresci muito em todos os

aspectos, pela paciência, confiança, e incentivo constantes, por acreditar que eu era

capaz e me convencer sobre isso. No pessoal, obrigada a você, Regina e seus pais pela

força com todos os preparativos do casamento, pela ótima acolhida de minha família em

Saquarema e a possibilidade de passar esses inesquecíveis dias junto às nossas famílias

(de Serginho e minha)!

A nossa chefa do Departamento de Oceanografia, Dra Eliane Gonzalez, pelo

apoio e pela força de sempre.

A Capes pela concessão da bolsa de estudos que me permitiu realizar o

doutorado.

Ao Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira pelo apoio logístico

em todas as etapas do estudo.

Ao incansável Gil Rilov, pelo incentivo para fazer os experimentos de predação

de campo, empréstimo de material, dicas, aprendizados enormes, e discussões

extremamente enriquecedoras.

Ao pessoal que ajudou em TANTAS coletas de campo, principalmente no

costão, já que sem a ajuda de cada pessoa não teria conseguido. Se existe uma coisa da

qual não posso reclamar é da boa disposição para ajudar dos colegas do laboratório!.

Obrigada bioincrustantes! Acho que todas as pessoas do laboratório foram a campo

comigo e sou muito grata pela boa vontade sempre demonstrada: Lu Brito (nunca

vamos esquecer as emoções fortes na saída com raios e dilúvio no Sonar!!), Serginho,

Isabel, Fernanda, Felipe, Lu Granthom, Guga, Estevão, Cadú, Valéria, Lu Lage, Laura,

Suelen, Ana Carolina, Fabio Musta, Cristininha, Hérick, Sávio...alguém mais? Com

certeza deve ter, mas não me lembro agora...

v

Especialmente agradeço minha companheira “imprescindível” Alexa Ravelo que

dedicou suas férias a acordar de madrugada, com frio, calor, chuva, sol, no final de

semana, feriados enfim... foi uma ajudante nota 20 no costão durante dois meses de

trabalho muito intensos, alegres e divertidos.

Às pessoas que ajudaram nas coletas de plâncton, ufffff! que trabalho! Muito

obrigada à tripulação da Legue 10, Biro-biro, Dica, Marinho, Edgar, Lauro, Felício,

Uribe que puxaram tantas redes (mais de 700 sabiam?!)!. Obrigada Márcio, Guga, Lu

Brito, e Lu Grathom por fazer algumas das coletas.

Às pessoas que ajudaram a triar em laboratório, contar, medir, abrir bivalves

para separar a parte mole, colar bivalves nas placas de predação, etc., Maiara, Valéria,

Cristina, Hérick, Ana Carolina, Louisi, Fernanda, Estevão, Lu Brito. Especialmente

gostaria de agradecer a Isabel, uma pessoa com muita garra, que foi incansável,

dedicada e sempre estava disponível para trabalhar com alegria, Muito Obrigada Isa!

não sei o que seria de mim sem você!.

A Jurema, nossa querida Juju do Laboratório de Bioincrustação, que me ensinou

com muita paciência, carinho e didática a identificar as larvas meroplanctônicas e

sempre ficou do meu lado quando precisei tirar dúvidas. Tampouco posso esquecer da

Wandinha, que nunca duvidou nem um minuto sequer em parar seu trabalho para me

auxiliar na identificação.

A Elizabeth pelas dicas para o cultivo das larvas de Isognomon e ao Luciano

pelos cultivos de microalgas para alimentar as larvas.

Ao encarregado da Divisão de Química do IEAPM, Comandante William, e aos

técnicos que fizeram as análises das amostras de água, Laudemir, Marcos, Márcia,

Casarin. Muito obrigada a Márcia e Pedro da seção de Química Orgânica do IEAPM

pelas análises da composição bioquímica dos bivalves.

Ao pessoal da oficina do IEAPM que ajudou a construir as gaiolas para o

experimento de predação, em especial o Sargento Edgar e Heleno.

A todos os colegas/amigos do Dpto de Oceanografia que ajudaram fazendo com

que os dias de trabalho sejam muito mais agradáveis e divertidos, Karen, Julieta, Flávio,

Edu, Tânia, Maria Helena, Gaelzer, Louise, Rogério.

À professora Yocie Yoneshigue pelo empréstimo do “inclinômetro”.

Ao Comandante Bentes pelo incentivo constante, a força e por acreditar na

Argentina que caiu de paraquedas neste instituto.

vi

A: Estevão (Veio, Aurélio, Borá), Serginho, Bárbara e Lu Brito pelas correções

de português e discussões enriquecedoras sobre o conteúdo da tese.

A Gilberto Manzatto da UNIR (Universidade de Rondônia), Bárbara Lage e

Serginho que ajudaram com as Análises Multivariadas.

Aos amigos que, aqui no Brasil, ficaram do meu lado, em todos os momentos

bons e ruins, pelos conselhos, incentivo, amizade e carinho, Lu Brito e Fabián, Zé bola

(e Bruninha bola), Bárbara, Ana Laura e Abel, Cadú, Lu Granthom, Guga, Veio

(Estevão), Fernanda e Felipe, Sávio.

A minha sogrinha querida, que sempre me acolhe com muito carinho no Rio e,

me protege como a uma filha. Obrigada Cléa pelo apoio sempre incondicional.

Aos meus queridos amigos argentinos que desde centenas de quilômetros

sempre me enviaram energias positivas, Luchili, Sole Allier, Ferfer, Cande, Jael, Regi,

Ladri, Sole Perez, Ivi, Vero, Cris, sou o que sou graças a todos vocês, adoro vocês.

Especialmente minhas queridas amigas do coração, Vero e Cris que são irmãs postiças,

aquelas que a vida coloca no nosso caminho e a gente escolhe para sempre.

Finalmente, gostaria de fazer dois agradecimentos muito especiais:

1) Para minha família, aos meus pais, Cristina e Miguel que com muito trabalho

e sacrifícios me deram uma ótima educação, com valores e princípios, que tento manter,

embora não seja uma tarefa fácil, a trabalhar duro, com alegria e amar o que se faz. Aos

meus irmãos, Yani, Cari e Gusti, minha madrinha “Madri” e Tio Luis, por sempre me

ensinar e estimular a “perseguir” meus sonhos, utopias (embora isso signifique que

devamos viver separados), a dar sempre o melhor de sim sempre. E aos meus sobrinhos

Leo, Ignácio e Franquito, que são a alegria e luz desta família!. Nunca teria conseguido

nada sem o incentivo e amor de todos vocês, minha família adorada!.

2) Minha família brasileira, cunhadas (Tricia e Cynthia), sogro (Zé Carlos),

sobrinhos postiços (Leo, Bruna, Thiago e Bia), tias postiças (especialmente, Maria Célia

e Dina), pela torcida e o carinho sempre demonstrado.

Em especial ao meu marido Serginho pela ajuda em todas as etapas deste

trabalho, principalmente no campo durante os finais de semana e feriados! pela

paciência e amor durante estes anos todos (especialmente durante a etapa final), por

agüentar as ausências e por escutar tantas vezes a frase “depois da tese....”; parece que

finalmente vai chegar essa hora amor!

E....... a todas as pessoas que, na correria, esqueci de colocar!

Muito Obrigada!!!!

vii

Resumo

Muitos ecossistemas foram invadidos por várias espécies em diferentes períodos de tempo, sendo estabelecidas uma série de novas e complexas interações biológicas nessas comunidades. Na costa sudeste do Brasil têm sido identificadas várias introduções (históricas e recentes), incluindo o bivalve Isognomon bicolor que domina a região de entremarés. O presente estudo visou avaliar alguns dos fatores ambientais (influência da ressurgência, ação das ondas) e biológicos (predação, interações positivas não tróficas) que podem influenciar na inserção das populações do bivalve I. bicolor na estrutura e dinâmica das comunidades de entremarés na região de Cabo Frio. Em 2005 e 2006, foram amostrados oito costões, dois deles localizados no lado externo da baía de Arraial do Cabo apresentando maior influência da ressurgência (+R) e exposição às ondas e seis locais internos eram sujeitos a influência indireta da ressurgência (-R), sendo três moderadamente expostos às ondas e três protegidos. Ao longo do ano de 2005, foram avaliadas semanalmente as características hidrológicas (temperatura, nutrientes, material particulado, clorofila a) da água de superfície próxima aos costões. No mediolitoral inferior (M.I.) e na franja do infralitoral (F.I.) do costão, onde ocorre o bivalve invasor, foi avaliada a porcentagem de cobertura das espécies bentônicas e a densidade e estrutura de tamanhos das populações do bivalve. Em geral, o bivalve invasor foi o organismo séssil mais abundante (cobertura e densidade), no M.I. e nos locais internos à baía. Isto pode dever-se à maior influencia da ressurgência e/ou da ação das ondas nos locais externos, onde estes fatores não puderam ser analisados isoladamente. A comunidade bentônica da F.I. parece estar mais influenciada pelo grau de batimento do que pela ressurgência, havendo maior cobertura do bivalve P. perna em locais expostos (+R) e moderadamente expostos (-R), e de algas em locais protegidos (-R). Apesar do bivalve invasor estar presente nesta faixa em todos os locais internos, a ocorrência de densos bancos de I. bicolor foi observada apenas nos locais com maior cobertura do bivalve no M.I.. Ainda, na F.I., os resultados indicaram que a presença das frondes da macroalga nativa Sargassum sp. favorecem a sobrevivência dos indivíduos de I. bicolor fixados embaixo destas. Na primavera de 2006 foi registrado um evento inédito de mortalidade em massa, quando a população do invasor diminuiu mais de 80%. A estrutura de tamanho dos bivalves por faixa e por local mostrou uma menor freqüência de recrutas (menor de 4 mm) no verão. Recrutas menores que 2 mm, foram mais freqüentes na F.I. do que no M.I., no outono e inverno. Houve uma grande variação espaço-temporal da comunidade de larvas meroplanctônicas na água superficial próxima aos costões de estudo. Parece existir uma associação das larvas de mitilídeo e náuplio de cirripédio com água de baixa temperatura e alto teor de nutrientes (época da ressurgência). Larvas de I. bicolor e cipris parecem estar associadas com massas d’água quentes com pouco material em suspensão (época da subsidência). A intensidade de predação, por predadores nativos de diferentes guildas, foi maior no bivalve P. perna (introdução histórica) do que em I. bicolor (introdução mais recente). Em laboratório os gastrópodes predadores mais abundantes no entremarés da região, Stramonita haemastoma e Trachypollia nodulosa, preferiram P. perna e I. bicolor, respectivamente. Todos os resultados obtidos sugeriram a estabilidade das populações do invasor I. bicolor, inserido na dinâmica da comunidade através de distintas interações com as espécies nativas. Entretanto, a inesperada mortalidade em massa registrada neste estudo apontou a existência de fatores ainda não identificados, capazes de regular essas populações. Os resultados deste trabalho junto a estudos futuros que acompanhem o desenvolvimento da comunidade nativa após o evento de mortalidade, podem contribuir para a reconstrução da história de invasão nos costões da região e como subsídio para estabelecer planos de controle das populações de I. bicolor.

viii

Abstract Many systems have been invaded over time by multiple species and a number of complex novel interactions could be established in invaded communities. On the southern Brazilian coast many historical and recent introductions have been identified, among them Isognomon bicolor may dominate the rocky intertidal. This study aimed to assess some of the environmental (upwelling influence and wave action) and biological (predation, non-trophic positive interactions) factors that may influence the introduction of populations from I. bicolor on the structure and dynamics of the intertidal communities at Cabo Frio region. In 2005 and 2006, we sampled eight rocky shores, two of them located at the outside of Arraial do Cabo Bay, where there is more upwelling (+R) and from wave exposure influence, and six located inside the bay, indirectly affected by the upwelling (-R): three of them moderaly exposed to wave action and the other three sheltered shores. In 2005, we assessed the hydrologic characteristics (temperature, nutrients, particulate material, chlorophyll a), of the surface water next to the rocky shore. Cover percentage of the benthic species, density and size structure of I. bicolor were assessed at the intertidal zones where the invader bivalve occurs, mid and low midlittoral zones. In general, the invader bivalve was the most abundant organisms (cover and density) at the mid zone mainly at sites located inside the bay. The main structuring factor could be the effect of the upwelling and/or wave action outside the bay, where these factors could not be isolated. On the other hand, the low intertidal zone, seems to be more affected by wave exposure than by the upwelling, because these areas showed higher cover of the bivalve P.perna at the exposed (+R) and moderately exposed (-R) sites, and algae dominated on sheltered ones. Although the invader occurred in all inside Bay sites, dense beds were developed on the low zone only at the sites with higher bivalve coverage at the mid zone. At low zone, it was observed higher survivorship of the I. bicolor individuals which are fixed under native macroalgae Sargassum sp. canopies. In the spring of 2006, we observed a mass mortality event when invader bivalve population dropped more than 80%. Size structure, by zone and site, showed a lower recruit frequency during summer (lower than 4mm). Recruits shorter than 2mm were more frequent at the low zone than mid zone, in autumn and winter. A high spatio- temporal variation of meroplanctonic larvae, from surface water near to the studied shores, was detected. It seems that there was an association between both mytilids and cirriped nauplius larvae with low temperature and high nutrient water (upwelling season). The I. bicolor and cypris larvae seem to be related to warm water masses with few suspended material (subsidence season). Predation was found to be more intense on P. perna (historical invasion) than on I. bicolor (more recent invader). In laboratory, the most abundant whelks at the intertidal in the region, Stramonita haemastoma and Trachypollia nodulosa, selectively preyed on P. perna and I. bicolor, respectively. All the results suggested stability of the occupation of I. bicolor populations, which were incorporated in the intertidal communities’ dynamics as evidenced by distinct interactions with the native community. However, the unexpected mass mortality pointed out that other factors, that were not yet identified, could regulate I. bicolor populations. These results together with future studies that follow the development of the native community after mortality events can contribute to the rebuilding of the I. bicolor invasion history at the rocky shores and as a tool to establish control strategies of the population of this invader.

ix

Índice

Introdução Geral 1

Apresentação da tese 9

Área de Estudo 10

Locais de estudo 13

Comunidade entremarés rochoso em Arraial do Cabo 14

Referências Bibliográficas 15

Capítulo 1: O bivalve invasor Isognomon bicolor na comunidade entremarés de costões sob

regimes diferenciados de ressurgência e hidrodinamismo, Arraial do Cabo, RJ.

22

1.1 Introdução 22

1.2 Objetivos 26

1.3 Hipóteses 26

1.4 Material e Métodos 27

1.4.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo 27

1.4.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés 28

1.4.3 Comunidade entremarés

1.4.3.1 Cobertura dos organismos sésseis dominantes no mediolitoral inferior e na

franja do infralitoral

1.4.3.2 Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e na


29

30

1.4.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve invasor Isognomon

bicolor

30

1.4.5 Densidade de Isognomon bicolor 31

1.4.6 Estrutura de tamanho de Isognomon bicolor 32

1.4.7 Proporção de sexos de Isognomon bicolor 32

1.4.8 Analise dos dados 33

1.4.8.1 Comunidade entremarés 33

1.4.8.2 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon

bicolor na região entremarés

34

1.4.8.3 Densidade de Isognomon bicolor 34

x

1.4.8.4 Tamanho médio de Isognomon bicolor 35

1.5 Resultados 35

1.5.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo 35

1.5.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés 42

1.5.3 Comunidade entremarés 47

1.5.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon bicolor na

região entremarés

65


1.5.6 Estrutura de tamanho de Isognomon bicolor 74

1.5.7 Proporção sexual 81

1.6 Discussão 82

1.6.1 Padrão de zonação 82

1.6.2 Comunidade entremarés 83

1.6.3 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon bicolor na

região entremarés

91


1.6.5 Estrutura de tamanho e proporção de sexos de Isognomon bicolor 98

1.7 Referências bibliográficas 102

Capítulo 2: Distribuição espacial e temporal em escala local das larvas meroplanctônicas

numa região tropical sob influência de ressurgência

109

2.1 Introdução 109

2.2 Objetivos 114

2.3 Hipóteses 114

2.4 Locais de estudo 115


2.5.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas 115

2.5.2 Densidade de larvas 116

2.5.3 Análise dos dados 118

2.6 Resultados 120

2.6.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas 120

2.6.2 Densidade de larvas 124

2.6.3 Relação entre as variáveis hidrobiológicas e a densidade de larvas 152

xi

2.7 Discussão 154


Capítulo 3: Predação sobre uma nova (Isognomon bicolor) e uma antiga (Perna perna) presa

invasora em dois costões subtropicais de Brasil: perspectiva ecológica e evolutiva.

174

3.1 Introdução 174

3.2 Hipóteses 179


3.3.1 Área de Estudo 179

3.3.2 Espécies de estudo 180

3.3.3 Características da comunidade séssil da região entremarés 181

3.3.4 Intensidade da predação em experimentos de campo 181

3.3.5 Densidade dos predadores 182

3.3.6 Preferência alimentar e características das presas 182

3.3.8 Análise dos dados 185

3.4 Resultados 186

3.4.1 Características da comunidade séssil da região entremarés 186

3.4.2 Intensidade da predação em experimentos de campo 187

3.4.3 Densidade dos predadores 190

3.4.4 Preferência alimentar 191

3.4.5 Comportamento de forrageamento de Stramonita haemastoma e características das presas

193

3.5 Discussão 195


Discussão Geral 208

Referências Bibliográficas 216

Conclusões 220

Anexos 224

1

Introdução Geral

Os ecossistemas costeiros estão sendo alterados rapidamente pela introdução de

espécies. A bioinvasão é definida como a chegada, estabelecimento e difusão de uma

espécie em uma área onde antes não existia (Carlton,1987). Em comparação aos

ecossistemas terrestres e de água doce, onde o impacto destas espécies sobre as

comunidades locais tem sido mais estudado, o conhecimento do efeito das espécies

introduzidas nos sistemas marinhos é ainda escasso (Groshloz et al., 2000). Quando

uma espécie nova entra num ecossistema, como resultado de uma bioinvasão, pode

gerar mudanças em distintos aspectos de sua estrutura, organização e funcionamento

(Rilov et al., 2002; Grosholz e Ruiz, 1996; Orensanz et al., 2002; Griffiths et al., 1992;

Grosholz et al., 2000; Crooks, 1998; Crooks, 2002; Shea e Chesson, 2002).

Em seu livro The ecology of invasions by animals and plants, publicado em

1958, Charles Elton apresentou uma série de exemplos de invasões biológicas e suas

conseqüências. A partir dos padrões identificados, o autor desenvolveu algumas

hipóteses que ainda são testadas no contexto de bioinvasão, como a “resistência biótica”

das comunidades nativas, que diminui o sucesso de introdução e expansão de uma

espécie exótica e a idéia do “nicho vago” nas comunidades nativas, que favoreceria o

ingresso de espécies exóticas. Atualmente, um dos principais focos de atenção dos

estudos em biologia das invasões está sendo o de avaliar o impacto das espécies

invasoras sobre as comunidades nativas (Ruiz et al., 1999; Miller et al., 2002), e

identificar os fatores naturais que oferecem resistência ou facilitam a introdução de

novas espécies.

Muitos ecossistemas foram invadidos por várias espécies ao longo do tempo e,

consequentemente, as espécies nativas têm sido expostas aos invasores por diferentes

períodos de tempo (Eastwood et al., 2007; Wasson et al., 2005). Dependendo do tempo

2

de contato entre as espécies, uma série de novas e complexas interações é estabelecida

nestes ambientes invadidos, não apenas entre espécies nativas e invasoras, mas também

entre as próprias espécies invasoras (Dudas et al., 2005; Grosholz, 2005; Matern e

Brown, 2005; Pratt e Grason, 2007; MacDonald et al., 2007). Maior atenção tem sido

voltada para as interações negativas (Ruiz et al., 1999; Crooks, 2002) como competição

(Race, 1982; Byers, 2000; Diederich, 2006) e predação (Kimmerer et al., 1994;

Grosholz e Ruiz, 1996; Grosholz et al., 2000). Apesar de ter sido menos documentadas,

as interações positivas do tipo facilitação, entre espécies nativas e exóticas foram

registradas em estudos recentes (Reusch e Williams, 1998; Ceccherelli e Cinnelli, 1999;

Crooks, 2002; Rodríguez, 2006; Ruesink, 2007). Interações deste tipo têm o potencial

de favorecer a expansão da distribuição de espécies introduzidas ou incrementar sua

abundância ao ponto de se tornarem invasoras.

Outro tipo de impacto das espécies invasoras são as mudanças na estrutura física

na comunidade podendo aumentar ou diminuir a complexidade do sistema (Crooks,

2002). O termo “engenheiro ecossistêmico” foi introduzido por Jones et al. (1994) e

refere-se a um organismo capaz de mudar a paisagem, criando ou eliminando a

heterogeneidade natural do local. Algumas espécies invasoras são engenheiras

ecossistêmicas como o poliqueta Ficopomatus enigmaticus (Schwindt et al., 2001), e o

bivalve Musculita senhousia (Crooks e Khim, 1999). Assim, as modificações no

ambiente geradas por espécies exóticas podem ocasionar um efeito em cascata, uma vez

que elas podem facilitar novas introduções determinando o chamado invasional

meltdown (Grosholz, 2005).

Por outro lado, a comunidade nativa pode ter certa resistência à entrada de

espécies novas e esta resistência estaria relacionada à diversidade de espécies na

comunidade receptora, sendo que, quanto maior a diversidade menor a probabilidade de

3

estabelecimento de uma população de uma espécie exótica (Elton, 1958, Stachowicz et

al., 1999). Por outro lado, uma maior quantidade de nichos não utilizados, ou que não

são utilizados de forma eficiente, utilizados sazonalmente ou com baixa freqüência

pelas espécies nativas pode oferecer uma “oportunidade” para uma espécie exótica se

estabelecer com sucesso, caso ela seja eficiente na utilização deste recurso (Elton, 1958,

Shea e Chesson, 2002; Stachowicz e Byrnes, 2006).

Independente da invasão por espécies exóticas, a força de atuação de alguns

fatores abióticos e bióticos geram variabilidade nas comunidades de entremarés. Vários

modelos de regulação das comunidades têm sido propostos como o modelo de estresse

ambiental proposto por Menge e Sutherland (1987) e modificações deste como o

modelo de regulação pelos consumidores, conhecido como top down, descendente na

cadeia alimentar, e posteriormente o de regulação top down que incorpora a intensidade

de recrutamento. Outro tipo de regulação é conhecido como bottom up, ascendente na

cadeia alimentar, que considera o efeito dos nutrientes e da produtividade primária na

estrutura das comunidades (Menge e Branch, 2001). A predominância de fatores tipo

top down ou do tipo bottom up na regulação e estruturação das comunidades entremarés

é um assunto em discussão que continua sendo foco de muitos estudos nos ambientes

marinhos (Menge, 2000; Schiel, 2004).

Os organismos são influenciados por diferentes fatores físicos, e na região

entremarés detacam-se mudanças de temperatura, exposição às ondas e ao ar, dentre

outros. A exposição às ondas é considerada uma das forças estruturantes mais

importantes na estruturação de comunidades entremarés, já que diferentes graus de

batimento de ondas determinam o tempo de submersão e exposição ao ar, a retenção de

partículas e larvas, recrutamento e as interações biológicas (predação e competição)

(Menge e Sutherland, 1976; Roughgarden et al., 1987; Magalhães e Coutinho, 1995;

4

Lavrado, 1992; Rocha, 2002). De maneira geral, o modelo de estresse ambiental

(Menge e Sutherland, 1987) propõe que, ao longo de um gradiente de estresse

ambiental, a estrutura das comunidades nas regiões com condições físicas mais

rigorosas (mais estressantes) estará diretamente determinada pelo efeito dessas

condições ambientais. Já em regiões com condições ambientais mais amenas, a

competição e predação (fatores bióticos) seriam as principais forças estruturantes.

Muitos dos organismos bentônicos de costões têm ciclos de vida que incluem

uma fase planctônica (Young, 2002). Para organismos sésseis ou com baixa mobilidade,

esta fase pode ser a única forma da espécie se dispersar. Muitas dessas larvas podem

passar até meses na coluna d’água e ficam sujeitas às condições oceanográficas e

correntes que podem transportá-las até regiões afastadas da população original (Shanks,

1995). Assim, durante esta fase de vida planctônica existe uma alta taxa de mortalidade

(Morgan, 1995).

Estudos das larvas de organismos bentônicos vêm sendo realizados há várias

décadas, desde a sua liberação na coluna d’água até o recrutamento, no intuito de avaliar

sua importância na estrutura e dinâmica das comunidades (McEdward, 1995; Rodríguez

et al., 1993). Assim, o recrutamento é um fator biológico importante na estruturação das

comunidades bentônicas definido pelo suprimento larval e pela mortalidade pós-

assentamento (Connell, 1985). A necessidade do estudo do suprimento larval foi

reforçada por Lewin (1986), quem propôs o conceito de supply-side ecology,

enfatizando a importância que os estágios iniciais (propágulos e larvas) exercem na

estrutura e dinâmica das comunidades bentônicas (Underwood e Fairweather, 1989). Os

padrões de correntes e as marés podem alterar as concentrações das larvas na coluna

d´água e, conseqüentemente, gerar uma variabilidade espacial e temporal no

5

recrutamento e nas populações adultas das espécies bentônicas (Hawkins e Hartnoll,

1982; Hunt e Scheibling, 1996).

Por outro lado, a variabilidade no recrutamento pode também ser atribuída a

outros fatores. Uma vez que a larva é transportada até áreas costeiras e entra em contato

com o substrato, fatores que atuam em uma escala espacial pequena adquirem

relevância para o assentamento (Rodriguez et al., 1993). O assentamento pode ser

influenciado por: 1) qualidade fisiológica da larva (conteúdo energético, competência)

(Jarret e Pechenik, 1997), e 2) comportamento da larva frente a estímulos tais como,

fluxo d’água, tipo de substrato e textura (Wethey, 1986, Abelson e Denny, 1997,

Walters et al., 1999), sinais químicos (Steinberg et al, 2002), biofilme (Miron et al.,

1999, Thiyagarajan et al., 2006), composição da comunidade residente (Osman e

Whitlatch, 1995; Jenkins e Hawkins, 2003), presença de co-específicos (Toonen e

Pawlik, 1994).

Com relação à predação, tem sido amplamente demonstrado que diferentes graus

de batimento de ondas podem mudar o comportamento de predadores em aspectos tais

como taxa de alimentação (rate of feeding), tamanho e tempo de manipulação das presas

(Palmer, 1984; Fairweather, 1988a; Richardson e Brown, 1990; Boulding et al., 1999),

e isto pode modificar o efeito da predação na distribuição e abundância das presas

(Fairweather, 1988b). Numerosos trabalhos realizados na zona entremarés dos costões

rochosos consideram a predação como um dos principais fatores estruturadores das

comunidades sésseis (Connell, 1970; Menge, 1976; McQuaid, 1985, ver revisão em

Menge, 2000), principalmente a partir do estudo de Paine (1966), que desenvolveu o

conceito de predador-chave. No entanto, poucos estudos abordaram o impacto de uma

espécie exótica, potencial presa, sobre aspectos tróficos nas comunidades entremarés,

como também o possível efeito negativo dos predadores nativos sobre as populações

6

das espécies introduzidas. Rilov et al. (2002) propuseram a regulação do processo de

colonização do bivalve introduzido Brachidontes pharaonis pela predação por S.

haemastoma, já que a espécie invasora constituiu-se no item principal na dieta do

predador. Entretanto, existem inúmeras interações como a competição interespecífica

entre invasoras-nativas, principalmente por substrato, que podem diminuir o efeito

indireto positivo, nas espécies nativas, da predação de exóticas por predadores nativos

(Rilov et al., 2002).

Na zona entremarés rochosa da região de Cabo Frio (Estado do Rio de Janeiro),

é observada a ocorrência de uma espécie que não tinha sido registrada em estudos

anteriores, o bivalve Isognomon bicolor (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992; Santos,

1996). Este bivalve da família Isognomonidae tem se estabelecido com densas

populações na faixa de entremarés antes ocupada por Perna perna e Tetraclita

stalactifera (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992, Rocha, 2002, López, 2003). Indivíduos

do gênero Isognomon, mas específicamente da espécie I. alatus tinham sido registrados

no Brasil, porém um estudo realizado por Domaneschi e Martins (2002), permitiu

confirmar que a espécie deste gênero encontrada em altas densidades na região sul e

sudeste do Brasil é I. bicolor. Isognomon bicolor é originária do Caribe e pode ter sido

introduzida de forma involuntária na região de Cabo Frio via incrustações nos cascos de

navios ou em plataformas de petróleo que chegam ao Porto do Forno na cidade de

Arraial do Cabo (Ferreira et al., 2004). Informações sobre a espécie na região de origem

são escassas, principalmente as de cunho ecológico, fato que já foi apontado por

Martins (2000). Em comunicação pessoal, os professores Dr. César Lodeiros

(Universidade de Cunamá, Venezuela), e Dr. Jaime Polanía (Universidade Nacional de

Colombia, Colômbia) informaram que a espécie não é muito abundante, sendo

encontrados alguns indivíduos nos agregados da espécie mais abundante I. alatus, que é

7

comumente encontrada fixada às raízes de mangue. Possivelmente devido a essa baixa

abundância de I. bicolor nas áreas de distribuição nativa, a informação sobre esta

espécie se restringe às citações em listagens de espécies (Vilardy e Polania, 2002,

Villafranca e Jiménez, 2006).

Na região de Cabo Frio, um estudo experimental sobre o recrutamento e

sucessão de Isognomon bicolor no mediolitoral inferior do entremarés, onde o bivalve

apresentava maior abundância, concluiu que esta espécie invasora não recruta em

substrato vazio, ocorrendo tardiamente na sucessão (depois de 13-16 meses) e

posteriormente ao estabelecimento da espécie pioneira, o cirripédio Tetraclita

stalactifera (Rocha, 2002). Aparentemente, esta espécie nativa pioneira facilita o

recrutamento da espécie invasora proporcionando estrutura física para seu

estabelecimento. Uma vez registrados os primeiros recrutas de I. bicolor, sua densidade

aumentou rapidamente (Rocha, 2002) provavelmente devido ao recrutamento

preferencial sobre os co-específicos (fato registrado para outras espécies de bivalves)

(Fernandes, 1981; Bownes e McQuaid, 2006). Embora esse experimento fosse realizado

ao longo de 19 meses, não houve tempo suficiente para chegar ao estádio sucessional

equivalente ao controle, onde I. bicolor era a espécie dominante (Rocha, 2002).

Um dos recursos limitantes em costões rochosos, e que intensifica a competição

inter e intraespecífica, é a disponibilidade de substrato (Paine, 1966, 1974; Souza,

1984). Na região de Cabo Frio, por exemplo, foi possível detectar reduções

significativas na abundância e distribuição de espécies sésseis nativas como

conseqüência direta ou indireta da entrada de I. bicolor (López, 2003). A autora

detectou diferenças no padrão de zonação principalmente pela definição de novas faixas

dominadas pelo invasor I. bicolor e uma diminuição de quase 50% na abundância do

8

cirripédio nativo T. stalactifera. Rocha (2002) também propôs uma interferência entre

T. stalactifera e I. bicolor devido à competição por substrato e alimento.

Na região de Cabo Frio, López (2003) verificou o consumo de I. bicolor pelo

principal gastrópode predador da zona entremarés, Stramonita haemastoma. Esta presa

constituiu o segundo item em ordem de importância, já que o predador manteve sua

preferência pelo mexilhão P.perna. Ferreira-Silva (2008) observou indivíduos de S.

haemastoma manipulando I. bicolor no costão da Praia Vermelha, RJ. Entretanto, nesse

trabalho não foram observados eventos de predação efetiva do invasor pelo gastrópode

predador. Assim, para conhecer o impacto da predação sobre as populações do invasor

são necessários mais estudos observacionais complementados com trabalhos

experimentais.

A partir dos trabalhos de Rocha (2002), López (2003), Ramos (2004) e Rapagnã

(2004) realizados na região do Cabo Frio surgiram perguntas e hipóteses que ao serem

abordadas podem proporcionar informações para futuros planos de manejo e restauração

destes ambientes. Apesar da área ser uma Reserva Extrativista Marinha, criada em

1997, impactos antrópicos podem ser observados, como o ocasionado pelas próprias

invasões de espécies exóticas, que podem afetar o equilíbrio ecológico e a diversidade

da região.

Objetivo geral

O presente estudo visou avaliar alguns dos fatores ambientais (influência da

ressurgência, ação das ondas) e biológicos (predação, interações positivas, suprimento

larval) que podem influenciar as populações do bivalve I. bicolor e sua inserção na

dinâmica das comunidades entremarés.

9

Apresentação da tese

Esta tese consiste de três capítulos que visam, em conjunto, descrever a estrutura

e dinâmica das comunidades entremarés e das populações do bivalve invasor

Isognomon bicolor, assim como a possível relação com distintos fatores ambientais e

biológicos.

O capítulo 1 inclui a quantificação sazonal, ao longo dos anos 2005 e 2006, da

porcentagem de cobertura das espécies bentônicas nos níveis do costão de ocorrência do

bivalve invasor, a região entremarés. Além disso, nesta região foi estudada a variação

temporal e espacial da densidade e estrutura de tamanhos das populações do bivalve

invasor. Ainda, por meio de um experimento de curta duração foi estudada a interação

positiva entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve invasor.

O capítulo 2 trata da variação espaço-temporal da comunidade de larvas

meroplanctônicas na água superficial próxima aos costões de estudo e sua relação com

mudanças nas variáveis abióticas (temperatura, nutrientes, material particulado) e a

clorofila a, em decorrência do fenômeno da ressurgência.

No capítulo 3 foi avaliada a intensidade de predação em duas espécies de

bivalves, I. bicolor (invasor mais recente) e P. perna (introdução histórica) por

diferentes guildas de predadores nativos, por meio de experimentos em campo e em

laboratório. Os resultados deste capítulo são discutidos a partir de duas perspectivas: 1)

evolutiva, considerando o tempo de contato entre as presas invasoras e os predadores

nativos e; 2) ecológica, considerando as diferenças da morfologia da concha, da

abundância e distribuição das presas nos costões.

Por último, os diferentes assuntos estudados nos três capítulos foram discutidos,

de maneira geral, no marco dos modelos ecológicos de regulação de comunidades

entremarés, que consideram: a influência dos fatores ambientais nas interações

10

biológicas (stress model), os fatores ascendentes (bottom up) descendentes (top down) e

o suprimento larval (supply side ecology).

Área de Estudo

Arraial do Cabo se localiza no estado de Rio de Janeiro, região sudeste do

Brasil. A costa irregular e a presença da Ilha de Cabo Frio definem a formação de

pequenas enseadas mais protegidas da ação de grandes ondas de mar aberto. As estações

de amostragem localizaram-se no lado interno e externo da Ilha de Cabo Frio que define

a formação da baía de Arraial do Cabo (Figura 1). A conexão da baía com o oceano

aberto através da passagem pelo Boqueirão (um canal de aproximadamente 120 m) no

sudoeste e pela Ponta Leste no nordeste (entre Ponta Leste e Ilha dos Porcos: 1500 m)

define a circulação da água em sentido Boqueirão-Ponta Leste com ventos do quadrante

SO e no sentido contrário quando o vento é NE (Valentin et al., 1975). Pouco se

conhece sobre a circulação dentro da Baía de Arraial do Cabo, porém, estima-se que as

enseadas dos Anjos e do Forno, por serem áreas com menor influência direta desta

corrente, teriam padrões de circulação próprios definidos pela interação entre a

intensidade da corrente principal antes mencionada e as correntes de maré, o que

determinará a taxa de renovação da água nesses locais (completa ou apenas da camada

superficial). Estudos em andamento no Departamento de Oceanografia, Divisão de

Física do Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira (IEAPM) visam

modelar a direção e velocidade das correntes nesta área em diferentes condições de

vento e maré (Dr. Rogério Candela, com. pess.).

11

Figura 1: Mapa com a localização dos locais de coleta em Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, Brasil. Os círculos indicam os locais internos da baía de Arraial do Cabo e as estrelas os locais externos. O círculo sem preenchimento indica um local mais protegido da ação das ondas no costão PA onde foram realizados os experimentos incluidos no capítulo 3 desta tese. IP: Ilha dos Porcos; PA: Praia dos Anjos; PF: Ponta da Fortaleza; PV: Pedra Vermelha; FNC: Forno Cultivo; FNF: Forno Flutuante; So: Sonar; PC: Ponta da Cabeça. 1=Enseada dos Anjos; 2= Enseada do Forno.

Segundo Valentin (1984), devido à presença do fenômeno de ressurgência

costeira ligada principalmente ao vento local e época do ano, o litoral dessa região é

banhado por águas que são resultado da alternância, superposição ou mistura de massas

d’água de três origens diferentes. A Corrente do Brasil ou Águas Tropicais do Atlântico

Sul, são águas quentes (> 25ºC) e de alta salinidade (>36%). Estas águas tropicais

2 3 ° S

N

Arr

aial

do

Cab

o

Brasil

IP

PA

Ilha Cabo Frio

PF PC

PV

FNC FNF

Boqueirão

Ponta Leste

Baía de Arraial do Cabo

So

1

2

1,5km

12

misturam-se com águas profundas ou costeiras também quentes (>18ºC). Essa água

costeira (AC) apresenta salinidade inferior a 35, sendo mais freqüente na área quando

prevalecem os ventos SO. Águas Centrais do Atlântico Sul (ACAS) são águas de

origem profunda, frias (<180C) e ricas em nitratos e fosfatos que afloram próximo da

costa de Arraial do Cabo, resultando no fenômeno da ressurgência. Valentin (1984)

considera três fatores básicos que favorecem a presença da ressurgência na região: a

topografia do litoral (mudança da direção da linha da costa), a posição da Corrente do

Brasil em relação à costa e o regime dos ventos. Este fenômeno tem maior efeito no

lado externo da baía e é mais freqüente durante a primavera e o verão, estando

associado a uma maior intensidade de ventos NE (Valentin et al., 1975). O fenômeno da

ressurgência na região de Arraial do Cabo pode ser dividido em três fases segundo

Valentin et al. (1987) e Gonzales-Rodrigues (1991): 1) ressurgência que ocorre nos

meses de primavera e verão onde predominam os ventos dos quadrantes E e NE, que

possibilita a subida das águas frias e ricas em nutrientes; 2) aumento da produtividade

primária e da diversidade fitoplanctônica e zooplanctônica com decréscimo da

concentração de nutrientes; 3) diminuição na intensidade e freqüência dos ventos E-NE

nos meses de outono e inverno, e predominância dos ventos de So, trazendo a água

superficial quente para regiões próximas da costa, que geralmente apresentam

características mais oligotróficas. Nesta época eventos de ressurgência podem

acontecer, mas são menos freqüentes e intensos.

13

Locais de estudo

Os locais onde foram realizadas as amostragens do presente estudo, estão

representados nas figuras 1 e 2. No capítulo 1, o trabalho foi desenvolvido em oito

costões com diferente grau de hidrodinamismo e influência da ressurgência. Os seis

locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo, Forno Cultivo (FNC), Forno

Flutuante (FNF), Ponta da Fortaleza (PF), Praia dos Anjos (PA), Ilha dos Porcos (IP),

Pedra Vermelha (PV) (Anexo 1), apresentam menor influência da ressurgência. Estes

locais foram separados pelo grau de hidrodinamismo em dois níveis: protegido (FNC,

FNF, IP), e; moderadamente exposto (PF, PA, PV) à ação das ondas. A classificação foi

baseada na orientação e grau de exposição dos costões em relação aos ventos

predominantes de direção NE. Os locais Sonar (So) e Ponta da Cabeça (PC), além de

sofrerem influência direta da ressurgência, são expostos a forte ação das ondas. Devido

à exposição direta ao oceano aberto dos costões com influência direta da ressurgência,

não foi possível encontrar locais protegidos da ação das ondas, que permitam separar o

possível efeito de cada fator nas comunidades entremarés. Assim, estes locais

apresentam maior influência da ressurgência e do batimento quando comparados aos

outros locais.

O estudo no capítulo 2 incluiu amostragens de zooplâncton de superfície em

zonas adjacentes a sete dos oitos locais antes mencionados, já que devido a problemas

logísticos e meteorológicos não foi possível coletar no local PC. O estudo de predação

apresentado no capítulo 3 foi realizado nos locais IP, PA, PF e PC. O local identificado

como PA no capítulo 3 situa-se no mesmo costão, porém, a uma distância de

aproximadamente 30 metros, e mais protegido da ação das ondas que o local amostrado

no capítulo 1 (Figura 1). Foram utilizados esse local em PA e o local IP nos

14

experimentos de predação do capítulo 3 por apresentarem maiores semelhanças no grau

de exposição às ondas, inclinação do costão e heterogeneidade do substrato.

Comunidade de entremarés rochoso em Arraial do Cabo

Estudos realizados nos costões da região têm evidenciado um padrão geral de

zonação na região entremarés (Lavrado, 1992; Santos, 1996). Estes estudos encontraram

que a franja do infralitoral encontra-se dominada pelos cirripédios Megabalanus spp., e

o bivalve Perna perna. A partir desta, em direção ascendente no costão, é definido o

mediolitoral com dominância de Tetraclita. stalactifera na porção inferior,

Brachidontes solisianus na porção média e Chthamalus bisinuatus na porção superior.

Já no supralitoral, o gastrópode Nodilittorina lineolata é o organismo dominante.

Mudanças neste padrão de distribuição estão sendo registradas como conseqüência da

invasão do bivalve I. bicolor que ocorre principalmente no mediolitoral inferior e parece

ter ocasionado a diminuição da craca T. stalactifera em alguns locais (López, 2003). A

autora também observou que no verão o invasor estendeu sua distribuição até a franja

do infralitoral.

15

Tabela 1: Caracterização das estações de coleta em Arraial do Cabo, RJ, Brasil.

Local Localização (coordenadas)

Hidrodinamismo (ondas)

Influência da ressurgência

Inclinação***

Forno Flutuante (FNF)

22º 57’ S 42º 008’ W*

Fraco Baixa 25,5º

Forno Cultivo (FNC)

22º 58’ S 42º 00’ W*

Fraco Baixa 28º

Ilha dos Porcos (IP)

22º 57’ S 41º 59’ W*

Fraco Baixa 27º

Ponta da Fortaleza (PF)

22º 58’ S 42º 00’ W*

Moderado Baixa 24,5º

Pedra Vermelha (PV)

22º 59’ S 41º 59’ W*

Moderado Baixa 25,2º

Ponta da Praia dos Anjos (PA)

22º 58’ S 42º 00’ W*

Moderado Baixa 22º

Ponta da Cabeça (PC)

22° 59’ S 42° 03’ W**

Forte Alta 18º

Sonar (So) 22° 59’ S 42° 01’ W**

Forte Alta 25º

* Cordenadas obtidas com GPS III Plus Garmin ** Cordenadas obtidas a partir da carta náutica. *** Média da inclinação ao longo do perfil vertical do costão Referências bibliográficas

ABELSON, A., DENNY, M., 1997, “Settlement of marine organisms in flow”, Annual Review Ecology and Systematics, v.28, pp.317-339.

BOULDING, E.G., HOLST, M., PILON, V., 1999, “Changes in selection on gastropod shell size and thickness with wave-exposure on Northeastern Pacific shores”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.232, pp.217–239.

BOWNES, S.J., MCQUAID, C.D., 2006, “Will the invasive mussel Mytilus galloprovincialis Lamarck replace the indigenous Perna perna L. on the south coast of South Africa?”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.338, pp.140–151.

BYERS, J.E., 2000, “Competition between two estuarine snails: implications for invasions and of exotic species”, Ecology, v.81, pp.1225-1239.

CARLTON, J.T., 1987, “Patterns of transoceanic marine biological invasions in the Pacific ocean”, Bulletin of Marine Science, v.41, n.2, pp.452-465.

CECCHERELLI, G., CINELLI, F., 1999, “Effects of Posidonia oceanica canopy on Caulerpa taxifolia size in a north-western Mediterranean bay”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.240, pp.19–36.

16

CONNELL, J.H., 1970, “A predator-prey system in the marine intertidal region. I. Balanus glandula and several predatory species of Thais”, Ecological Monographs v.40, pp.49-78.

CONNELL, J.H., 1985, “The consequences of variation in initial settlement vs. post-settlement mortality in rocky intertidal communities”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.93, pp.11-45.

CROOKS, J.A., 1998, “Habitat alteration and community-level effects of an exotic mussel, Musculita senhousia”, Marine Ecology Progress Series, v.162, pp.137-152.

CROOKS, J.A., 2002, “Characterizing ecosystem-level consequences of biological invasions: the role of ecosystem engineers”, Oikos, 97: 153-165.

CROOKS, J.A., KHIM, H.S., 1999, “Architectural vs. biological effects of a habitat-altering, exotic mussel, Musculita senhousia”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.240, pp.53-75.

DIEDERICH, S., 2006, “High survival and growth rates of introduced Pacific oysters may cause restrictions on habitat use by native mussels in the Wadden Sea”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v. 328, n.2, pp. 211-227.

DOMANESCHI, O., MARTINS, C.M., 2002, “Isognomon bicolor (C.B.Adams) (Bivalvia, Isognomonidae): primeiro registro para o Brasil, redescrição da espécie e considerações sobre a ocorrência e distribuição de Isognomon na costa brasileira”, Revista Brasileira de Zoologia, v.19, n.2, pp.611-627.

DUDAS, S.E., MCGAW, I.J., DOWER. J.F., 2005, “Selective crab predation on native and introduced bivalves in British Columbia”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.325, pp.8-17.

EASTWOOD, M.M., DONAHUE, M.J., FOWLER, A.E., 2007, “Reconstructing past biological invasions: niche shifts in response to invasive predators and competitors”, Biological Invasions, v.9, pp.397-407.

ELTON, C.S., 1958, The Ecology of invasions by animals and plants, with a foreword by Simberlof, D. Chicago and London, The University of Chicago Press.

FAIRWEATHER, P.G., 1988a, “Movements of intertidal whelks (Morula marginalba and Thais orbita) in relation to availability of prey and shelter”, Marine Biology, v.100, pp.63-68.

FAIRWEATHER, P.G., 1988b, “Correlations of predatory whelks with intertidal prey at several scales of space and time”, Marine Ecology Progress Series, v.45, pp.237-243.

FERNANDES, F.C., 1981, Aspectos biológicos e ecológicos do mexilhão Perna perna (Linné, 1758) da região de Cabo Frio, Brasil. Tese DSc, Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil.

FERREIRA, C.E.L., GONÇALVES, J.E., COUTINHO, R., 2004, “Cascos de navios e plataformas como vetores na introdução de espécies exóticas (capitulo 11)”. In: Silva, JSV e Souza, RCC, eds. Água de Lastro e Bioinvasão. Editora Interciência. Brasil.

17

FERREIRA-SILVA, M. A. G., 2008, Variação temporal da estrutura e das relações interespecificas na comunidade bentônica invadida por Isognomon bicolor (ADAMS, 1845) (Mollusca: Bivalvia) no costão rochoso da Praia Vermelha (RJ, Brasil). Dissertação MSc., Museu Nacional, UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.

GONZALES-RODRIGUES, E., 1991, “A ressurgência de Cabo Frio (RJ, Brasil): fertilidade e fatores limitantes da biomassa fitoplanctônica”. Revista Brasileira de Biologia, v. 51, pp. 471-486.

GRIFFITHS, C.L., HOCKEY, P.A.R., VAN ERKOM SCHURINK, C., LE ROUX, P.J., 1992, “Marine invasive aliens on south African shores: implications for community structure and trophic functioning”. South African Journal of Marine Science, v.12, pp.713-722.

GROSHOLZ, E.D., 2005, “Recent biological invasion may hasten invasional meltdown by accelerating historical introduction”, PNAS, v.102, n.4, pp.1088-1091.

GROSHOLZ, E.D., RUIZ, G.M., 1996, “Predicting the impact of introduced marine species: lessons from the multiple invasions of the European green crab Carcinus maenas”. Biological. Conservation, v.78, pp.59-66.

GROSHOLZ, E.D., RUIZ, G.M., DEAN, C.A., et al., 2000, “The impacts of a nonindigenous marine predator in a California Bay”, Ecology, v.81, n.5, pp.1206-1224.

HAWKINS, D.A., HARTNOLL, R.G., 1982, “Settlement patterns of Semibalanus balanoides (L.) in the Isle of Man (1977-1981)”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.62, pp.271-283.

HUNT, H.L., SCHEIBLING, R.E., 1996, “Physical and biological factors influencing mussel (Mytilus trossulus, M. edulis) settlement on a wave-exposed rocky shore”, Marine Ecology Progress Series, v.142, pp.135-145.

JARRET, J.N., PECHENIK, J.A., 1997, “Temporal variation in cyprid quality and juvenile growth capacity for an intertidal barnacle”, Ecology, v.78, n.5, pp.1262-1265.

JENKINS, S.R., HAWKINS, S.J., 2003, “Barnacle larval supply to sheltered rocky shores: a limiting factor?”, Hydrobiologia, v.503, pp.143–151.

JONES, C.G., LAWTON, J.H., SHACHAK, M., 1994, “Organisms as ecossistem engineers”, OIKOS, v.689, pp.373-386.

KIMMERER, W.J., GARTSIDE, E., ORSI, J.J., 1994, “Predation by an introduced clam as the likely cause of substantial declines in zooplankton of San Francisco Bay”. Marine Ecology Progress Series, v.113, pp.81-93.

LAVRADO, H.P., 1992, Seleção de presas pelo gastrópodo Thais haemastoma (L.) na região de Arraial do Cabo, RJ. Dissertação de MSc. Unicamp. São Paulo. Brasil.

LEWIN, R., 1986, “Supply-side ecology”, Science, v.234, pp.25-37.

LÓPEZ, M.S., 2003, Efecto de la potencial presa exótica Isognomon bicolor (1845) sobre la ecología trófica de Stramonita haemastoma (Kool, 1987) en el intermareal rocoso de Arraial do Cabo, RJ, Brasil. Dissertação MSc. Universidad Internacional de Andalucía. Sede Antonio Machado de Baeza. Espanha.

18

MACDONALD, J.A., ROUDEZ, R., GLOVER, T., WEIS, J.S., 2007, “The invasive green crab and Japanese shore crab: behavioural interactions with a native crab species”, Biological Invasions, v.9, pp.837–848.

MAGALHÃES, C.A., COUTINHO, R., 1995, “Distribution of three species of predatory gastropods: patterns and adaptations to wave impact in the rocky shore”, Publicação Instituto Oceanografia de São Paulo, v.11, pp.123-131.

MARTINS, C.M., 2000, Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) (Bivalvia, Isognomonidae): ocorrência, redescrição e anatomia descritiva e funcional, Tese DSc., Instituto de Biociências, USP, São Paulo, Brasil.

MATERN, S.A., BROWN, L.R., 2005, “Invaders eating invaders: exploitation of novel alien prey by the alien shimofuri goby in the San Francisco Estuary, California”, Biological Invasions, v.7, pp.497–507.

MC EDWARD, L., 1995, Ecology of Marine Invertebrate Larvae. CRC Press.

MCQUAID, C.D., 1985, “Differential effects of predation by the intertidal whelk Nucella dubia (K.r) on Littorina africana knysnaensis (Phillipi) and the barnacle Tetraclita serrata Darwin”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.89, pp.97-107.

MENGE, B.A., 1976, “Organization of the New England rocky intertidal community: role of predation, competition, and environmental heterogeneity”, Ecological Monographs, v.46, pp.355-393.

MENGE, B.A., 2000, “Top-down and botton-up community regulation in marine rocky intertidal habitats”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.250, pp.257-289.

MENGE, B.A., BRANCH, G.M., 2001, “Rocky Intertidal Communities”. In: M.D. Bertness, S.D. Gaines e M.E. Hay, (ed.), Marine community ecology. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Maine.

MENGE, B.A., SUTHERLAND, J.P., 1976, “Species diversity gradients: synthesis of the roles of predation, competition and temporal heterogeneity”, American Naturalists, v.110, pp.351-369.

MENGE, B.A., SUTHERLAND, J.P., 1987, “Community regulation: variation in disturbance, competition and predation in relation to environmental stress and recruitment”. American Naturalists, v.130, pp.730-757.

MILLER, T.E., KNEITEL, J.M., BURNS, J.H., 2002, “Effect of community structure on invasion success and rate”, Ecology, v.83, n.4, pp.898-905.

MIRON, G., BOUDREAU, B., BOURGET, E., 1999, “Intertidal barnacle distribution: a case study using multiple working hypotheses”, Marine Ecology Progress Series, v.189, pp.205-209.

MORGAN, S.G., 1995, “The timing of larva release”. In: MacEdward, L. R. (ed.) Ecology of Marine Invertebrate Larvae. CRC Press. USA.

ORENZANS, J.M., SCHWINDT, E., PASTORINO, G., et al., 2002, “No longer the pristine confines of the world ocean: a survey of exotic marine species in the southwestern Atlantic”, Biological Invasions, v.4, pp.115-143.

19

OSMAN, R.W., WHITLATCH, R.B., 1995, “The influence of resident adults on larval settlement: experiments with four species of ascidians”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.190, pp.199-220.

PAINE, R.T., 1966, “Food web complexity and species diversity”, American Nauralist, v.100, pp.65-75.

PAINE, R.T., 1974, “Intertidal community structure: experimental studies on the relationship between a dominant competitor and its principal predator”, Oecologia (Berlin), v.15, pp.93-120.

PALMER, A.R., 1984, “Prey selection by thaidid gastropods: some observational and experimental field tests of foraging models”, Oecologia, v.62, pp.162-172.

PRATT, C.M., GRASON, E.W., 2007, “Invasive species as a new resource: does a nudibranch predator prefer eating an invasive bryozoan?”, Biological Invasions, v.9, pp.645-655.

RACE, M.S., 1982, “Competitive displacement and predation between introduced and native mud snails”, Oecologia, v.54, pp.337-347.

RAMOS, A.B., 2004, “Distribuição, abundância relativa e estrutura populacional de Isognomon bicolor (Adams, 1845) no litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil”. Dissertação MSc. IB/UFRJ. Rio de Janeiro, Brasil.

RAPAGNÃ, L.C., 2004, “Estudo da estrutura das populações dos bivalves Isognomon bicolor (CB Adams, 1845), Perna perna (Linnaeus, 1758) e Pinctada imbricata (Roding, 1798) nos costões rochosos de Arraial do cabo, Rj, Brasil”, Dissertação MSc. Biologia Marinha, Universidade Federal Fluminense, Rio de Janeiro, Brasil.

REUSCH, T.B.H., WILLIAMS, S.L., 1998, “Variable responses of native eelgrass Zostera marina to a non-indigenous bivalve Musculista senhousia”. Oecologia, v.113, pp.428-441.

RICHARDSON, T.D., BROWN, K.M., 1990, “Wave exposure and prey size selection in an intertidal predator”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.142, pp.105-120.

RILOV, G., GASITH, A., BENAYAHU, Y., 2002, “Effect of an exotic prey on the feeding pattern of a predatory snail”. Marine Environmental Research, v.54, pp.85-98.

ROCHA, F.M., 2002, “Recrutamento e sucessão de uma comunidade bentônica de mesolitoral dominada pela espécie invasora Isognomon bicolor (Bivalvia: Isognomidae) C.B. Adams, 1748 em dois costões rochosos submetidos a diferentes condições de batimento de ondas”. Dissertação MSc. PPGE/UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.

RODRIGUEZ, L.F., 2006, “Can invasive species facilitate native species? Evidence of how, when, and why these impacts occur”, Biological Invasions, v.8, pp.927–939.

RODRÍGUEZ, S.R., OJEDA, F.P., INESTROSA, N.C., 1993, “Settlement of benthic marine invertebrates”. Marine Ecology Progress Series, v.97, pp.193-207.

ROUGHGARDEN, J., GAINES, S.D., PACALA, S.W., 1987, “Supply side ecology: the role of physical transport processes”. In: Gee, J.H.R. e P.S. Giller (eds.). Organization of the communities- Past and Present. pp. 491—518. Blackwell Scientific Publications Oxford,

20

RUESINK, JL., 2007, “Biotic resistance and facilitation of a non-native oyster on rocky shores”, Marine Ecology Progress Series, v.331, pp.1–9.

RUIZ, G.M., FOFONOFF, P., HINES, A.H., GROSHOLZ, E.D., 1999, “Non-indigenous species as stressors in estuarine and marine communities: assessing impacts and interactions”, Limnology and Oceanography, v.44, pp.950-972.

SANTOS, D.P., 1996, “Variação espacial e temporal dos propágulos de macroalgas marinhas e sua relação com o recrutamento na região de Arraial do Cabo e adjacências, Rio de Janeiro”. Tese DSc. Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil.

SHANKS, A.L., 1995, “Mechanisms of cross-shelf dispersal of larval invertebrates and fish”. In: McEdward, L. ed. Ecology of Marine Invertebrate Larvae. CRC Press.

SCHIEL, D.R., 2004, “The structure and replenishment of rocky shore intertidal communities and biogeographic comparisons”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.300, pp.309-342.

SCHWINDT, E., BORTOLUS, A., IRIBARNE, O., 2001, “Invasion of a reefbuilder polychaete: direct and indirect impacts on the native benthic community structure”, Biol. Invas., v.3, pp.137-149.

SHEA, K., CHESSON, P., 2002, “Community ecology theory as a framework for biological invasions”, Trends Ecology and Evolution, v.17, n.4, pp.170-176.

SOUZA, W.P., 1984, “Intertidal mosaics: patch size, propagule availability and spatially variable patterns of sucession”, Ecology, v.65, n.6, pp.1918-1935.

STACHOWICZ, J.J., BYRNES, J. E., 2006, “Species diversity, invasion success, and ecosystem functioning: disentangling the influence of resource competition, facilitation, and extrinsic factors”, Marine Ecology Progress Series, v.311, pp.251–262.

STACHOWICZ, J.J., WHITLATCH, R.B., OSMAN, R.W., 1999, “Species diversity and invasion resistance in a marine ecosystem”, Science, v.286, pp.577–1579.

STEINBERG, P.D., DE NYS, R., KJELLEBERG, S., 2002, “Chemical cues for surface colonization”, Journal of Chemical Ecology, v.28, n.10, pp.1935-1951.

THYJAGARRAN, V., LAU, S.C.K., CHEUNG, S.C.K., QIAN, P.Y., 2006, “Cypris habitat selection facilitated by microbial films influences the vertical distribution of subtidal barnacle Balanus trigonus”, Microbial Ecology, v.51, pp.431-440.

TOONEN, R.J., PAWLIK, J.R., 1994, “Foundations of gregariousness”, Nature, v.370, pp.511-512.

UNDERWOOD, A.J., FAIRWEATHER, P. G., l989, “Supply-side ecology and benthic marine assemblages”, Trends in Ecology and Evolution, v.4, n.1, pp.16-20.

VALENTIN, J.L., 1984, “Analyse des paramètres hydrobiologiques dans la remotée de Cabo Frio (Brésil) ”. Marine Biology, v.82, pp.259-276.

VALENTIN, J.L., ANDRÉ, D.L., JACOB, S.A., 1987, “ Hydrobiology in the Cabo Frio (Brazil) upwelling: two dimensional structure and variability during a wind cycle”. Continental Shelf Research, v .7, n. 1, pp. 77-88.

21

VALENTIN, J.L., MACEDO, F.E., MONTEIRO, W., MUREB, M.A., 1975, “Análise comparativa entre duas estações da baía de Arraial do Cabo e uma estação fixa”, Publicação do Instituto de Pesquisas da Marinha, n.86, Ministério da Marinha. Rio de Janeiro. Brasil.

VILARDY, S., POLANÍA, J., 2002, “Mollusc fauna of the mangrove root-fouling community at the Colombian Archipelago of San Andrés and Old Providence”, Wetlands Ecology and Management, v.10, pp.273–282.

VILLAFRANCA, S., JIMÉNEZ, M., 2006, “Comunidad de moluscos asociados al mejillón verde Perna viridis(Mollusca: Bivalvia) y sus relaciones tróficas en la costa norte de la Península de Araya, Estado Sucre, Venezuela”, Revista de Biología Tropical, v.54, n.3, pp.135-144.

WALTERS, L.J., MIRON, G., BOURGET, E., 1999, “Endoscopic observations of invertebrate larval substratum exploration and settlement”. Marine Ecology Progress Series, v.182, pp.85-108.

WASSON, K., FENN, K., PEARSE, J.S., 2005, “Habitat differences in marine invasions of central California”. Biological Invasions, v.7, pp.935–948.

WETHEY, D.S., 1986, “Ranking of settlement cues by barnacle larvae: influence of surface contour”, Bulletin of Marine Sciences, v.39, n.2, pp.393-400.

YOUNG C.M., 2002, “A Brief history and some fundamentals”. In: Young, C.M; Sewell, M.A. and Rice, M.E eds. Capitulo 1. Atlas of Marine Invertebrate Larvae. Academic Press USA. USA.

22

Capítulo 1

O bivalve invasor Isognomon bicolor na comunidade entremarés de costões sob

regimes diferenciados de ressurgência e hidrodinamismo, Arraial do Cabo, RJ.

1.1 Introdução

Historicamente os costões rochosos, em especial os ambientes entremarés, têm

sido de grande interesse em estudos ecológicos. Além do fácil acesso, os costões

possuem gradientes ambientais em pequenas escalas espaciais que determinam padrões

de zonação vertical dos organismos bentônicos (Stephenson e Stephenson, 1949),

tornando esses locais importantes para o desenvolvimento de trabalhos observacionais,

manipulativos e experimentais. Esses ambientes permitiram entender padrões e

processos ecológicos, como o conceito do predador chave proposto por Paine (1966)

que, muitas vezes, foram estendidos a outros ambientes (Underwood, 2000). Dentre os

diversos organismos que habitam a região entremarés rochosa, invertebrados sésseis

têm destaque, uma vez que eles dominam diferentes níveis do entremarés gerando o

padrão de zonação característico destes ambientes. Cracas e mexilhões são comumente

encontrados como organismos dominantes do entremarés em diversas regiões de clima

temperado e tropical (Stephenson e Stephenson, 1949; Suchanek, 1986, Menge e

Branch, 2001).

O grau de exposição às ondas pode exercer forte influência na estrutura das

comunidades entremarés. Por exemplo, mexilhões geralmente formam densos bancos

em locais mais expostos ao batimento e são menos abundantes em locais protegidos

(Suchanek, 1986). Locais com maior exposição às ondas são caracterizados, em geral,

por uma maior oxigenação d’água, maiores quantidades de material particulado em

suspensão e possivelmente uma maior disponibilidade de propágulos e larvas.

23

Indiretamente, o grau de hidrodinamismo pode afetar as interações bióticas como tem

sido observado para predadores bentônicos que são menos ativos nestas condições

devido ao risco de serem retirados do substrato (Boulding et al., 1999; Rilov et al.,

2005).

Os ambientes costeiros vêm sofrendo diversos impactos pelas atividades

humanas como poluição, exploração de espécies para consumo (mexilhões, ouriços) e

introdução de espécies exóticas (Vitousek et al., 1997). O estudo dos efeitos de espécies

invasoras nos ecossistemas marinhos tem aumentado nos últimos anos, no entanto este

conhecimento é ainda incipiente quando comparado a sistemas terrestres e de água doce

(Groshloz, 2002).

Quando uma espécie exótica se estabelece em um novo ambiente surgem novas

interações entre estas e as espécies nativas. Maior atenção tem sido voltada para as

interações negativas (Ruiz et al., 1999) como competição (Race, 1982; Byers, 2000) e

predação (Kimmerer et al., 1994; Grosholz e Ruiz, 1996; Grosholz et al., 2000). Porém,

interações positivas entre nativas e exóticas foram observadas (Cecherelli e Cinelli,

1999, Crooks, 2002, Stachowicz et al., 2007). Estas podem favorecer a expansão da

distribuição da espécie introduzida resultando em aumento populacional e maior

potencial de invasibilidade. No entanto, este tipo de interações positivas não tróficas são

menos documentadas para costões rochosos (Bruno e Bertness, 2001) especialmente no

cenário das bioinvasões marinhas.

Outro tipo de impacto das espécies invasoras são as mudanças na estrutura física

(heterogeneidade) que podem aumentar ou diminuir a complexidade do sistema

(Crooks, 2002). O termo “engenheiro ecossistêmico” foi introduzido por Jones et al.

(1994) e refere-se a organismos capazes de mudar a paisagem, aumentando ou

eliminando a heterogeneidade natural do local. Macroalgas, gramas marinhas e bivalves

24

são exemplos de engenheiros ecossistêmicos já que são capazes de formar extensos e

complexos bancos (Bégin et al., 2004; Borthagaray e Carranza, 2006). Algumas

espécies invasoras funcionam como engenheiras ecossistêmicas já que aumentando a

complexidade estrutural dos ambientes invadidos têm incrementado a diversidade local

(Crooks, 2002; Stachowicz et al., 2007).

Por outro lado, foi proposto que a resistência da comunidade nativa às espécies

exóticas reside na diversidade de espécies residentes, ou seja, quanto maior a

diversidade menor a probabilidade de estabelecimento de uma população de uma

espécie exótica (Elton, 1958, Stachowicz et al., 1999). Uma maior quantidade de

recursos não utilizados de forma eficiente pelas espécies nativas pode possibilitar que

uma espécie exótica se estabeleça com sucesso, caso ela seja mais eficiente que as

nativas na utilização do recurso (Elton, 1958, Shea e Chesson, 2002; Stachowicz e

Byrnes, 2006). Em alguns ambientes foi observada a resistência por parte da

comunidade nativa à invasão por espécies exóticas por meio da predação intensa por

predadores nativos. As altas taxas de predação não permitiram o estabelecimento,

proliferação e/ou aumento da distribuição das populações de espécies exóticas como no

caso do bivalve Musculita senhousia no sudeste da Califórnia (Reusch, 1998) e do

caranguejo Carcinus maenas na costa leste de U.S.A (De Rivera et al., 2005).

O impacto real das espécies invasoras é difícil de ser detectado nos sistemas

marinhos, principalmente pela falta de dados pretéritos à introdução. Uma forma para

tentar conhecer as modificações geradas por estas espécies nas comunidades residentes,

e as limitações ambientais e bióticas à invasão, é por meio de comparações de locais

relativamente próximos, invadidos e não invadidos. Programas de monitoramento da

distribuição e abundância de espécies invasoras são importantes para uma rápida

25

detecção de novas introduções o que aumentaria a probabilidade de sucesso numa

tentativa de erradicação e controle.

Algumas espécies introduzidas foram identificadas na região do Cabo Frio como

o cirripédio Megabalanus coccopoma (Young, 1994) e o bivalve Perna perna (Souza et

al., 2003). Perna perna pode ser resultado de uma introdução histórica na época de

transporte de escravos da África para o Brasil (Souza et al., 2003) e as populações desta

espécie já estão bem estabelecidas e inseridas na dinâmica das comunidades residentes.

Recentemente (segunda metade dos anos 90), no entanto, foi identificado um bivalve

exótico na região entremarés dos costões de Arraial do Cabo. Trata-se de um bivalve da

família Isognomonidae, a espécie Isognomon bicolor (Domaneschi e Martins, 2002),

que invadiu a zona antes ocupada por Tetraclita stalactífera (Fernandes, 1981; Lavrado,

1992, Rocha, 2002, López, 2003). A orígem da espécie é a região do Caribe e algumas

áreas na costa dos Estados Unidos e México (Domaneschi e Martins, 2002). Esta

bioinvassão pode ser resultado de uma introdução involuntária via plataformas de

petróleo ou por incrustações nos cascos de navios que transitam pelo Porto do Forno na

cidade de Arraial do Cabo (Ferreira et al., 2004).

Devido à sua expansão e dominância nos costões da região sudeste do Brasil,

esta espécie foi alvo de diversos estudos que avaliaram as variações espaciais e

temporais das populações (Ramos, 2004; Rapagnã, 2004; Teixeira, 2006), o

recrutamento ao longo da sucessão ecológica (Rocha, 2002), o efeito da

heterogeneidade do substrato no recrutamento e abundância dos adultos (Moysés, 2005)

e a predação por predadores nativos (López, 2003; Ferreira e López, 2007; Ferreira-

Silva, 2008). Entretanto, estes estudos não avaliaram vários fatores bióticos e abióticos

simultaneamente os quais, em conjunto ou de forma complementar, poderiam explicar o

sucesso (estabelecimento e expansão) desta espécie. Desta forma, este trabalho visou

26

estudar a distribuição espaço-temporal dos organismos sésseis dominantes da

comunidade entremarés, com especial ênfase na estrutura e dinâmica da população do

bivalve invasor I. bicolor, em costões com grau diferenciado de ação das ondas e

influência de ressurgência em Arraial do Cabo.

1.2 Objetivos

• Observar a variação sazonal da porcentagem de cobertura dos organismos

dominantes na franja do infralitoral e mediolitoral inferior da região de

entremarés e a densidade de I. bicolor em locais com diferente exposição às

ondas e regimes de ressurgência.

• Analisar as características hidrológicas da água de superfície próxima aos

costões de estudo.

• Detectar e testar interações entre espécies nativas e o bivalve invasor I. bicolor.

• Analisar a variação espacial (faixas e locais) e sazonal da estrutura de tamanhos

e do tamanho médio de I. bicolor nos diferentes locais de estudo.

• Observar a proporção de sexos da população de I. bicolor nos diferentes locais

de estudo.

1.3 Hipóteses

• Diferentes condições de hidrodinamismo e influência da ressurgência definem

estrutura distinta nas comunidades entremarés.

• As características da água de superfície definem condições distintas nos locais,

decorrentes do efeito da ressurgência e circulações locais, relacionadas com a

cobertura das comunidades invadidas e com a densidade de I. bicolor.

27

• A presença da macroalga Sargassum sp. diminui a mortalidade dos indivíduos

de I. bicolor na região entremarés.

• A densidade de I. bicolor varia entre faixas da região entremarés e este padrão

muda de forma sazonal nos diferentes locais de estudo.

• A estrutura de tamanho varia ao longo do ano sendo possível identificar a época

de recrutamento pelo aumento da freqüência de indivíduos menores.

1.4 Material e Métodos

1.4.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo

No período de 01/04/2005 até 28/03/2006, foram realizadas coletas semanais de

água de mar entre as 9:00 e 12:00 hs. Foram coletados a cada amostra cinco litros de

água do mar da superfície para descrever as características físico-químicas d’água

adjacente a cada um dos oito locais de estudo quanto a: temperatura (medida ainda em

campo), clorofila a, nutrientes (nitrato, nitrito, amônia e fosfato), material particulado

em suspensão (MPS) e material orgânico em suspensão (MO). A salinidade não foi

medida devido a imperfeitos no aparelho. Todas as análises químicas foram realizadas

por técnicos do Laboratório de Química Inorgânica do Departamento de Oceanografia,

Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira, Marinha do Brasil, utilizando os

procedimentos já padronizados por este laboratório:

a) A temperatura foi medida, ainda em campo, utilizando termômetro de mercúrio

de inversão.

b) Para as análises de nutrientes foi utilizada a metodologia descrita por Strickland

e Parsons (1972).

28

c) Para estimar a quantidade de clorofila a, aproximadamente 1,5 l de água foram

filtrados através de filtros de acetato de celulose com tamanho do poro de 0.45

µm. Após dissolução e centrifugação, as amostras foram analisadas por

espectrofotometria e a concentração de clorofila foi estimada pelas equações de

SCOR-UNESCO (1966).

d) Entre 1,0 e 2,0 l de água foram filtrados através de filtros de fibra de vidro GF/C

(Whatman) (tamanho do poro de aproximadamente 1,2 µm) para análise do

material particulado em suspensão (MPS) e material orgânico particulado

(MOP). Uma vez pesados e secados em estufa, os filtros com o MPS foram

colocados em uma mufla a 400ºC durante 24 h para a queima da matéria

orgânica e, após este procedimento, os filtros foram pesados novamente. A

diferença entre o peso inicial e final do filtro corresponde ao valor de matéria

orgânica presente na amostra.

1.4.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés

Na região entremarés dos costões da região podem ser identificados diferentes

níveis ou faixas de acordo com a dominância dos organismos sésseis, mas, algumas

faixas podem apresentar diferenças (presença, largura, organismo dominante que define

a faixa) de local para local. Por isso, no início do estudo foi caracterizado cada local em

relação ao padrão de zonação. Foram identificadas as faixas de dominância amostrando

um transecto perpendicular à linha d’água onde foram posicionados quadrados

contíguos até o limite inferior do supralitoral. Os quadrados de 20 cm de lado

continham um gride de 100 pontos eqüidistantes e os organismos sob 30 pontos

aletaórios foram quantificados. A partir destes dados foi calculada a porcentagem de

29

cobertura de cada organismo por quadrado. Uma avaliação prévia mostrou que a

porcentagem de cobertura dos organismos dominantes estimada de quadrates com 30 ou

100 pontos não apresentavam diferenças significativas (López, dados não publicados) e,

portanto foi escolhido o método que requer menor esforço amostral, em função da

limitação de tempo pela subida da maré.


1.4.3.1 Cobertura dos organismos sésseis dominantes no mediolitoral inferior e

na franja do infralitoral

A porcentagem de cobertura dos principais organismos sésseis do mediolitoral

inferior e da franja do infralitoral da região entremarés, onde o bivalve invasor ocorre,

foi estimada em oito locais de coleta que apresentaram diferente grau de

hidrodinamismo e influência da ressurgência. Em maio e junho de 2004 foi realizado

um estudo piloto para definir o número de quadrados por faixa que eram possíveis de

serem realizados em função do período da maré baixa. Em cada nível foram

posicionados aleatoriamente dez quadrados de 20 cm de lado e a porcentagem de

cobertura foi estimada com o mesmo método utilizado para avaliar o padrão de zonação

(item anterior).

Em cada local, as amostragens foram repetidas duas vezes em cada estação ao

longo do ano 2005 e ao longo do ano 2006. Desse modo, três a quatro

(aproximadamente uma por estação do ano) contagens foram realizadas em cada local.

30

1.4.3.2 Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e

na franja do infralitoral

Durante a quantificação da cobertura dos organismos sésseis realizada na

primavera de 2005 em seis costões (protegido: FNC e IP; moderadamente exposto: PF e

PA; exposto com ressurgência: So e PC) foi também estimada a densidade dos

principais organismos móveis bentônicos. As coletas em cada local foram realizas em

dias diferentes entre 15 de outubro e 13 de dezembro de 2005 (Anexo 2). Em cada faixa,

foram identificados e quantificados todos os indivíduos presentes em quadrados de 20

cm de lado, com dez repetições.

1.4.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve invasor

Isognomon bicolor

Durante as amostragens realizadas durante 2005 foi observada uma aparente

associação entre a cobertura da macroalga de Sargassum spp. e a do bivalve I. bicolor.

A presença da macroalga nos costões da região é sazonal, associada principalmente ao

período de ressurgência (primavera e verão). Os bancos desta macroalga praticamente

desaparecem em outras épocas do ano. Esta macroalga é comumente observada no

sublitoral, porém em alguns costões sua distribuição pode se estender até a franja do

infralitoral da região entremarés, se tornando a macroalga mais conspícua durante a

primavera e verão (López, obs. pess.). Embaixo da macroalga e, principalmente

aderidos ao apresório, foi observada a presença de vários indivíduos de I. bicolor. A

partir destas observações, e para testar se as algas exerciam um efeito positivo na

sobrevivência dos bivalves, foram delimitados 6 quadrados de 25 cm de lado na franja

do infralitoral. Em três quadrados foram cortadas as “frondes” das macroalgas deixando

31

os bivalves totalmente expostos (tratamento) e nos outros três quadrados a comunidade

não foi manipulada (controle). Em intervalos de 1 ou 2 dias foi quantificada a

porcentagem de cobertura de I. bicolor em cada quadrado durante 11 dias, utilizando o

método utilizado na descrição do padrão de zonação. No tratamento e controle, foi

estimada a cobertura do apresório da macroalga e, adicionalmente, no controle foi

estimada visualmente a cobertura do estrato secundário formado pelo talo de Sargassum

sp. O estudo foi realizado no final do verão de 2006 em IP.

1.4.5 Densidade de Isognomon bicolor

Em cada faixa da região entremarés dos locais de estudo situados dentro da baía

de Arraial do Cabo foram raspados quatro quadrados aleatórios de 10 cm de lado. Nos

locais PC e So, situados fora da baía, a abundância foi muito baixa e os indivíduos

encontravam-se distribuídos em forma agregada em frestas e depressões do substrato, o

que dificultou a padronização da metodologia de coleta utilizada nos outros locais e,

consequentemente as comparações. Uma amostragem em cada estação ao longo do ano

de 2005 foi realizada no mediolitoral inferior. Na franja do infralitoral, as amostragens

foram realizadas no verão e outono de todos os locais e no inverno de quatro (FNF,

FNC, PV, PA) dos seis locais. Adicionalmente, uma coleta foi realizada na primavera

de 2006 no mediolitoral inferior dos locais internos da baía de Arraial do Cabo, após a

observação de uma quantidade importante de indivíduos mortos em alguns locais. Os

organismos coletados eram acondicionados em sacos plásticos, transportados para o

laboratório e congelados para posterior triagem e contagem sob microscópio

estereoscópico (para facilitar a visualização dos indivíduos menores).

32

1.4.6 Estrutura de tamanhos de Isognomon bicolor

Uma vez quantificados todos os indivíduos de cada amostra, aproximadamente

60 indivíduos foram aleatoriamente separados para realizar medições de comprimento,

largura da concha e comprimento da charneira, totalizando 240 indivíduos por estação

do ano, local e faixa. Entretanto em algumas ocasiões (locais, faixas e estações do ano)

não foi possível mensurar essa quantidade devido à baixa abundância desta espécie. No

local So, os indivíduos localizados em diferentes frestas e depressões foram

cuidadosamente coletados e medidos.

As medidas de largura e comprimento da concha de I. bicolor são altamente

variáveis em função de sua densidade e da de outros organismos ou do local onde eles

crescem (Martins, 2000, Rapagnã, 2004). Além disso, as valvas desta espécie possuem

uma região marginal fina e frágil que, muitas vezes, quebra durante a manipulação e o

transporte das amostras. Por estes motivos, adicionalmente às medições comumente

utilizadas para a caracterização populacional de alguns bivalves (largura e

comprimento), foi mensurado o comprimento da charneira (Anexo 3) como em Ramos

(2004) que pode ser uma medida mais conservativa e confiável.

1.4.7 Proporção de sexos de Isognomon bicolor

Aproximadamente 30 indivíduos das coletas realizadas no verão de 2005 em

cada local foram examinados para identificação do sexo. A observação macroscópica

permitiu diferenciar gônadas de colorações amarelo forte, branco e cinza. Contudo, uma

exploração inicial não permitiu associar essas colorações com o sexo, sendo necessário

examinar sob microscópio porções da gônada de todos os indivíduos.

33

1.4.8 Análise dos dados

1.4.8.1 Comunidade entremarés

Cobertura dos organismos sésseis dominantes na franja do infralitoral e no

mediolitoral inferior

A variação da estrutura das comunidades da franja do infralitoral e do

mediolitoral inferior do entremarés rochoso foi explorada com a análise não-métrico de

escalonamento multidimensional nMDS. Para todas as análises, foi utilizada uma matriz

de similaridade utilizando o índice de Bray-Curtis, apartir dos dados não transformados

de porcentagem de cobertura já que a representação gráfica foi mais satisfatória (menor

estrese) que utilizando dados transformados para logaritmo ou raiz.

Foi utilizado o teste estatístico ANOSIM para comparar a comunidade séssil

entremarés de cada nível entre todos os locais analisados e entre os grupos formados por

locais que apresentavam diferente grau de exposição às ondas e intensidade da

ressurgência. Em geral, o valor do R global obtido no teste ANOSIM varia entre 0 e 1

indicando o grau de discriminação entre os grupos. Valor de 0 indica a mesma

similaridade entre e dentro dos grupos predeterminados enquanto um valor igual a 1

indica que todas as similaridades dentro do grupo são maiores que qualquer

similaridade entre os grupos. A significância do R global é calculada por meio de um teste

de permutação no qual a distribuição obtida é comparada com o valor de R observado.

Assim, o valor R observado é estatisticamente significativo se ele não pertence a essa

distribuição aleatória. O teste SIMPER é uma análise exploratória que calcula a

contribuição de cada espécie para a similaridade dentro do grupo e para a

34

dissimilaridade entre os grupos (Clarke e Warwick, 2001). As três análises (nMDS,

ANOSIM e SIMPER) foram realizadas utilizando o programa PRIMER 5.0.

Densidade dos organismos móveis bentônicos na franja do infralitoral e no

mediolitoral inferior

A densidade de cada espécie em cada faixa da região entremarés foi comparada

entre os locais de estudo por ANOVAs unifatoriais (fator: local). A homogeneidade das

variâncias foi verificada com o teste de Cochran e quando as variâncias foram

heterogêneas os dados foram transformados para √ x + 1 (Zar, 1999). Quando

encontradas diferenças significativas, foi realizado o teste a posteriori de Neuman-

Keuls. O nível de significância foi de 0,05 para todas as análises.

1.4.8.2 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon


A porcentagem de cobertura de I. bicolor observada no controle e tratamento ao

final do experimento foi comparada pelo teste t de Student, após transformação dos

dados para o arcoseno da raiz quadrada da proporção (Zar, 1999). A homogeneidade das

variâncias foi testada com o teste de Cochran. O nível de significância foi de 0,05.

1.4.8.3 Densidade de Isognomon bicolor

Para observar variações temporais (entre as estações do ano) da densidade de I.

bicolor em cada faixa da região entremarés (mediolitoral inferior e franja do infralitoral)

de cada local foi realizada análise de variância unifatorial (ANOVA). A variação

espacial dentro de cada local foi analisada comparando a densidade do bivalve nas duas

faixas com test t de Student. A diferença da densidade por faixa e estação do ano entre

35

os seis locais foi avaliada por ANOVA unifatorial. O mesmo conjunto de dados foi

utilizado para fazer diferentes análises estatísticas, por isso o valor de alfa observado foi

corrigido com o método de Bonferroni, considerando k=3 (número de análises). Não se

optou por realizar uma ANOVA trifatorial (fatores: tempo, local e faixa) devido à

ausência de replicação em todos os níveis dos tratamentos. A homogeneidade das

variâncias foi testada com o Teste de Cochran e quando estas foram heterogêneas os

dados foram transformados para √x+1. Quando encontradas diferenças significativas,

foi realizado o teste a posteriori de Neuman-Keuls. O nível de significância foi de 0,05

para todas as análises.

1.4.8.4 Tamanho médio de Isognomon bicolor

O comprimento total médio dos indivíduos de I. bicolor nos diferentes locais de

estudo foi comparado com o teste Kruskal-Wallis. Optou-se pelo teste estatístico não

paramétrico devido ao número desigual de amostras coletadas em cada local

(principalmente no local IP) (Zar, 1999). Para estas análises só foram considerados os

indivíduos juvenis e adultos, considerados no presente estudo como aqueles indivíduos

que atingiram um comprimento total maior que 4 mm.

1.5 Resultados

1.5.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo

A seguir são descritos os resultados das variáveis ambientais que correspondem

a este capítulo e ao capítulo 2 desta tese.

36

Temperatura

A temperatura variou entre 20 e 27ºC nos locais situados dentro da baía de

Arraial do Cabo (PF, FNF, FNC, IP, PV, PA), ou seja, em locais menos expostos ao

efeito da ressurgência e entre 15,4 e 26ºC nos locais que têm maior influência da

ressurgência (PC, So) (Figura 1.1). Entre os meses de abril e agosto houve menor

variação na temperatura, sendo registradas apenas duas quedas mais intensas de

temperatura nos locais de maior influência da resurgência. Já de setembro a março,

foram registrados sete eventos em que a água apresentou uma temperatura menor que

18ºC nos dois locais mais expostos à ressurgência. Durante estes eventos, a temperatura

da água de superfície dos locais internos da baía diminuiu menos intensamente, não

sendo registradas temperaturas menores que 20ºC durante as coletas.

Nutrientes e clorofila a

Acompanhando o decréscimo da temperatura, foram observados valores

elevados de todos os nutrientes medidos (Figuras 1.2 a 1.4), principalmente do fosfato e

do nitrato. As concentrações de clorofila a (Figura 1.5) apresentaram variações ao longo

do ano, com os maiores picos acompanhando os picos de maior concentração de

nutrientes. Os resultados de temperatura, nutrientes e clorofila a obtidos ao longo do

ano de estudo (2005/2006) são semelhantes aos descritos para a região por Valentin

(1984), com exceção da amônia que foi elevada no local PA, influenciado

eventualmente (em situação de chuvas muito fortes e aumento de população) pelo

esgoto da cidade. O pico de clorofila a registrado no dia 07/04/2005 está relacionado ao

bloom de fitoplâncton do gênero Trichodesmium sp. (Dra Maria Helena Baeta-Neves,

com. pess.) Nessa ocasião, as estações de coleta PV, PF, PA, FNF, e So apresentaram

37

valores de clorofila a superiores a 5 mg/m3, que foi o valor máximo encontrado por

Valentin (1984).

Material particulado em suspensão (MPS) e matéria orgânica (MO)

A quantidade de MPS e MO registrados nos diferentes locais de coleta foram

maiores do final de maio de 2005 até o final de fevereiro de 2006 (Figura 1.6 a, b).

Durante os meses de abril/maio 05 e março 06 houve uma diminuição da quantidade de

material particulado. A fração orgânica foi baixa nos meses de abril, maio e junho 05

representando entre 0-1% do MPS. Nos meses de julho e agosto a quantidade de MO foi

muito variável, sendo registrados picos de até 5 mg/l e em outras semanas diminuindo

para valores menores que 1 mg/l.

38

15

17

19

21

23

25

27

1-4

8-4

15-4

22-4

29-4 6-5

13-5

20-5

27-5 3-6

10-6

17-6

24-6 1-7

8-7

15-7

22-7

29-7 5-8

12-8

19-8

26-8 2-9

9-9

16-9

23-9

30-9

7-10

14-1

021

-10

28-1

04-

1111

-11

18-1

125

-11

2-12

9-12

16-1

223

-12

30-1

26-

113

-120

-127

-1 3-2

10-2

17-2

24-2 3-3

10-3

17-3

24-3

Tempo

Tem

pera

tura

(º

C)

FNF FNC IP PF PV PA So PC

0,00

0,50

1,00

1,50

2,00

2,50

3,00

30-3

13-4

27-4

11-5

25-5 8-6

22-6 6-7

20-7 3-8

17-8

31-8

14-9

28-9

12-1

0

26-1

0

9-11

23-1

1

7-12

21-1

2

4-1

18-1 1-2

15-2 1-3

15-3

29-3

Tempo

PO

4 (u

g/l)


Figura 1.1: Temperatura (ºC) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) nos costões estudades em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.

Figura 1.2: Concentração de fosfato (µgat/l) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima dos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.

2005 2006

2005 2006

39

Figura 1.3: Concentração (µgat/l) de nitrito (a) e amônia (b) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.

0,00

0,20

0,40

0,60

0,80

1,00

1,20

1,40

Tempo

NO

2 (u

gat/l

)

a

b

0,00

2,00

4,00

6,00

8,00

10,00

12,00

14,00

30-3

13-4

27-4

11-5

25-5

8-6

22-6

6-7

20-7

3-8

17-8

31-8

14-9

28-9

12-

10

26-

10

9-11

23-

11

7-12

21-

12

4-1

18-1

1-2

15-2

1-3

15-3

29-3

Tempo

NH

4 (u

gat/l

)


b

2005 2006

40

Figura 1.4: Concentração (µgat/l) de nitrato registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça. Figura 1.5: Concentração (mg/m3) de clorofila a registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.

0,0

5,0

10,0

15,0

20,0

25,0

30-3

13-4

27-4

11-5

25-5 8-6

22-6 6-7

20-7 3-8

17-8

31-8

14-9

28-9

12-1

0

26-1

0

9-11

23-1

1

7-12

21-1

2

4-1

18-1 1-2

15-2 1-3

15-3

29-3

Tempo

Cl a

(m

g/m

3)


2005 2006

0,0

1,0

2,0

3,0

4,0

5,0

6,0

7,0

8,0

9,0

10,0

30-3

13-4

27-4

11-5

25-5 8-6

22-6 6-7

20-7 3-8

17-8

31-8

14-9

28-9

12-1

0

26-1

0

9-11

23-1

1

7-12

21-1

2

4-1

18-1 1-2

15-2 1-3

15-3

29-3

Tempo

NO

3 u

g/l

FNF FNC IP FT PV PA S PC

2006 2005

41

Figura 1.6: Concentração (mg/l) de material particulado em suspensão (MPS) (a) e matéria orgânica (MO) (b) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.

0,0

2,0

4,0

6,0

8,0

10,0

12,0

14,0

30

-3

13

-4

27

-4

11

-5

25

-5

8-6

22

-6

6-7

20

-7

3-8

17

-8

31

-8

14

-9

28

-9

12

-10

26

-10

9-1

1

23

-11

7-1

2

21

-12

4-1

18

-1

1-2

15

-2

1-3

15

-3

29

-3

Tempo

MO

(m

g/l)

FNF FNC IP PV PF PA So PC

0,0

2,0

4,0

6,0

8,0

10,0

12,0

14,0

30

-3

13

-4

27

-4

11

-5

25

-5

8-6

22

-6

6-7

20

-7

3-8

17

-8

31

-8

14

-9

28

-9

12

-10

26

-10

9-1

1

23

-11

7-1

2

21

-12

4-1

18

-1

1-2

15

-2

1-3

15

-3

29

-3

Tempo

MP

S (

mg/

l)

a

b

2005 2006

42

1.5.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés

Apesar de mudanças quanto à largura da região entremarés devido ao diferente

grau de inclinação dos costões, foi observado claramente um padrão de zonação em

cada local (Figuras 1.7 a 1.9). As principais características de cada faixa são descritas a

seguir considerando os locais por grau de hidrodinamismo e influência da ressurgência:

1) Locais mais expostos à ação das ondas e com maior influência da ressurgência, So e

PC, onde foram identificados quatro níveis:

a) Franja do Infralitoral: dominado pelo bivalve P. perna e algas, principalmente

do tipo calcárea articulada e, no local So as Gelidiales. Em ambos os locais a craca

Megabalanus spp. e o poliqueta Phragmatopoma sp. estiveram presentes com cobertura

inferior a 25%.

b) Mediolitoral inferior: dominado pela craca Tetraclita stalactifera, e o bivalve

P. perna. Substrato vazio neste nível foi de até 40% sendo sua quantidade maior em PC.

O bivalve invasor esteve presente neste nível com baixa cobertura, podendo ser

visualizado somente no gráfico de PC, devido à baixa cobertura em So.

c) Mediolitoral médio: caracterizado pelas espécies Brachidontes solisianus e

Chthamalus bisinuatus.

d) Mediolitoral Superior: dominado principalmente pela craca C. bisinuatus.

2) Locais moderadamente expostos à ação das ondas e com menor influência da

ressurgência, PV, PA, PF:

a) Franja do Infralitoral: em todos os locais as algas calcáreas articuladas foram

um dos organismos com maior cobertura, porém existiram diferenças entre os locais

quanto à cobertura dos invertebrados sésseis. Em PF e PA dominou o bivalve invasor I.

bicolor e P. perna enquanto em PV foram P. perna e Megabalanus spp. Em PV, I.

43

bicolor esteve presente nesta faixa (na parte superior da faixa) porém com baixa

cobertura.

b) Mediolitoral inferior: dominada principalmente por I. bicolor e em menor

grau por T. stalactifera.

As faixas do mediolitoral médio e superior e superior foram definidas pelos mesmos

organismos dominantes que em PC e So.

3) Locais protegidos da ação das ondas e com menor influência da ressurgência, FNC,

FNF, IP:

a) Franja do Infralitoral: em IP esta faixa se caracterizou pela dominância de

algas (calcária articulada, Sargassum sp. e outras) e menor cobertura de Megabalanus

spp. e I. bicolor. Em FNC e FNF dominaram algas calcáreas articuladas e em FNF

também a craca Megabalanus spp.

b) Mediolitoral Inferior: em FNF e FNC o organismo dominante foi I. bicolor

com menor cobertura de T. stalactifera. Em FNF, parece existir uma subdivisão dentro

desta faixa com maior cobertura da craca na parte inferior e do bivalve na parte

superior. Em IP, T. stalactifera definiu a faixa de dominância e I. bicolor esteve

presente com baixa cobertura.

c) Mediolitoral Médio: esta faixa, semelhante às dos outros locais de estudo, só

esteve definida em FNF e FNC devido à baixa cobertura de B. solisianus em IP.

d) Mediolitoral Superior: semelhante aos demais locais de estudo, porém com

maior quantidade de substrato vazio em FNC e IP.

44

Figura 1.7: Distribuição vertical da porcentagem de cobertura dos principais organismos sésseis da região entremarés dos locais mais expostos ao efeito da ressurgência e das ondas, Sonar (So) e Ponta da Cabeça (PC). O quadrate número 1 foi posicionado no início da faixa inferior da região entremarés (franja do infralitoral) e o ultimo quadrate na franja do supralitoral.

100

Phr

agm

atop

oma

Per

na

Meg

abal

anus

Vazio

Tet

racl

ita

Bra

chid

onte

s

Cht

ham

alus

Isog

nom

on Calcare

a a

rticu

lada

100 -60 40 -20 0 40 60 80

PC

Cal

cária

arti

cula

da

-100-6

0

-202060100

Pern

a

Cht

ham

alus

Isog

nom

on

Meg

abal

anus

Tetra

clita

Brac

hido

ntes

Vazi

o

Phra

gmat

opom

a

So

1

20

1

16

Escala da porcentagem de cobertura

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o

Cal

cária

art

icul

ada

C

alcá

ria a

rtic

ulad

a

45

Figura 1.8: Distribuição vertical dos principais organismos sésseis da região entremarés dos locais internos da baía moderadamente expostos à ação das ondas, Praia dos Anjos (PA), Pedra Vermelha (PV) e Ponta da Fortaleza (PF). O quadrate número 1 foi posicionado no início da faixa inferior da região entremarés (franja do infralitoral) e o ultimo quadrate na franja do supralitoral.

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o

2

Vazi

o

Meg

abal

anus

Isog

nom

on

Per

na

Bra

chid

onte

s

Tet

racl

ita

Cht

ham

alus

Calc

are

a

100 40 0 40 100

Sarg

assu

m

PA

1

25

16

Per

na

Meg

abal

anus

Isog

nom

on

Tet

racl

ita Vazi

o

Calc

are

a ar

ticul

ada

100 40 0 40 100

Bra

chid

onte

s

Cht

ham

alus

PV

1

Per

na

Meg

abal

anus

Isog

nom

on

Calc

are

a arti

cula

da

100 40 0 40 100

Vazi

o

Tet

racl

ita

Bra

chid

onte

s

Chh

tam

alus

1

FT 22 PF

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o


PF

Cal

cária

art

icul

ada

C

alcá

ria a

rtic

ulad

a

Cal

cária

art

icul

ada

46

Figura 1.9: Distribuição vertical da porcentagem de cobertura dos principais organismos sésseis da região entremarés dos locais internos da baía e protegidos da ação das ondas, Ilha dos Porcos (IP), Forno cultivo (FNC) e Flutuante (FNF). O quadrate número 1 foi posicionado no início da faixa inferior da região entremarés (franja do infralitoral) e o ultimo quadrate na franja do supralitoral.

0 100 40 40 100

Meg

abal

anus

Cal

care

a a

rtic

ulad

a

Isog

nom

on

Tet

racl

ita B

rach

idon

tes

Cht

ham

alus

Vaz

io

FNF

1

13

Tet

racl

ita

Cal

care

a ar

ticul

ada

100 40 0 40 100

Isog

nom

on

Vaz

io

Bra

chid

onte

s

Cht

ham

alus

FNC

1

10

IP

100 -80 40 40 0 100

Per

na

1 Cal

care

a a

rtic

ulad

a

Pern

Meg

abal

anus

Tet

racl

ita

Isog

nom

on

Bra

chid

onte

s

Cht

ham

alus

Sarg

assu

m

Va

zio

15

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o

Nú

mer

o d

e q

uad

rad

o


Cal

cária

art

icul

ada

Cal

cária

art

icul

ada

Cal

cária

art

icul

ada

47


Cobertura dos organismos sésseis dominantes no mediolitoral inferior e na franja do

infralitoral

Mediolitoral Inferior: durante o ano de 2005, nos locais com maior efeito da

ressurgência, o organismo dominante foi T. stalactifera (média (%) + EP: PC: 38,01 +

7,51; So: 56,38 + 6,91). Os bivales P. perna, I. bicolor e B. solisianus ocorreram nesta

faixa com menor cobertura que a craca (entre 3,5 e 12,7%). Isognomon bicolor foi o

organismo dominante nos locais com menor influência da ressurgência (média (%) +

EP: PV: 46,97 + 5,81; PA: 50,13 + 3,2; PF: 45,34 + 2,98; FNF: 52,48 + 3,03; FNC:

43,22 + 5,37), a exceção de IP onde a cobertura foi baixa (5,67 + 1,77) predominando T.

stalactifera e algas (principalmente do tipo calcária incrustante). Brachidontes

solisianus e P. perna estiveram presentes nesta faixa, porém com baixa cobertura

(menor que 5%) (Figura 1.10a).

Isognomon bicolor apresentou uma diminuição abrupta da cobertura em todos os

locais na primavera de 2006 (PV: de 62,32 e 6,25%; PF: de 59,69 e 6,12%; FNF: de

53,69 e 8,35%, no outono e primavera de 2006, respectivamente) e a quantidade de

substrato vazio e cobertura de algas aumentou mais de 50% (Figura 1.10b).

Franja do Infralitoral: durante o ano 2005, independente da influência da

ressurgência e do grau de exposição às ondas as algas apresentaram alta cobertura nesta

faixa em todos os locais (1.11a). A craca Megabalanus spp. esteve presente em todos os

locais e estações do ano. O mexilhão P. perna ocorreu em todos os locais de estudo,

mas foi dominante principalmente nos locais com maior hidrodinamismo (porcentagem

de cobertura de até 50,9% na PV), com aumento de sua cobertura na primavera em So,

48

PC e PV. PF apresentou uma baixa cobertura deste bivalve (média + EP: 9,86 + 0,67) e

maior cobertura do bivalve invasor I. bicolor (média + EP: 35,49 + 0,72) que também

foi abundante no local PA. Já nos locais mais protegidos da ação das ondas foi

observada porcentagem de cobertura variável dos bivalves, sendo IP e FNC os locais

com menor e maior cobertura de bivalves (P. perna e I. bicolor), respectivamente.

Em geral, no verão e outono do ano de 2006 o padrão de cobertura foi

semelhante ao de 2005 (Figura 1.11b). Já na primavera foi observada uma diminuição

drástica da porcentagem de cobertura de I. bicolor dentro da baía de Arraial do Cabo

(PV: 17,4% e ND (não detectado); PF: 27,43% e 2,6%; FNF: 10,0% e 0,66%, outono e

primavera de 2006, respectivamente).

49

Figura 1.10: Porcentagem média (n=10) de cobertura dos principais organismos sésseis no mediolitoral inferior da região entremarés por estação do ano de 2005 (a) e 2006 (b) em oito costões de Arraial do Cabo que apresentam diferente grau de exposição às ondas e influência da ressurgência. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; I= inverno; P= primavera.

a

Local por estação do ano

0%

20%

40%

60%

80%

100%

V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P

P.C So P.V PA FT IP FNC FNF

0%

20%

40%

60%

80%

100%


PC S PV PA FT IP FNC FNF

I. bicolor Algas T. stalactiferaMegabalanus spp. P.perna B. solisianusVazio OutrosC

ob

ertu

ra (

%)

b

PF

PF

50

Figura 1.11: Porcentagem média (n=10) de cobertura dos principais organismos sésseis na franja do infralitoral da região entremarés por estação do ano de 2005 (a) e 2006 (b) em oito costões de Arraial do Cabo que apresentam diferente grau de exposição às ondas e influência da ressurgência. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; I= inverno; P= primavera.

Local por estação do ano

b

a C

ob

ertu

ra (

%)

0%

20%

40%

60%

80%

100%


PC S PV PA FT IP FNC FNF

I. bicolor Algas T. stalactiferaMegabalanus spp. P.perna B. solisianusVazio Outros

0%

20%

40%

60%

80%

100%


P.C So P.V PA FT IP FNC FNFPF

PF

51

Análises multivariadas

No mediolitoral inferior, não foram detectadas mudanças sazonais significativas

na comunidade entremarés em cada local de estudo (R global= 0,036; p=0,07), porém as

amostras da primavera do ano de 2006 ficaram separadas das demais amostras do

próprio local, ficando mais próximas às amostras do local IP que apresentaram menor

cobertura da espécie I. bicolor (Figura 1.12).

A comunidade do mediolitoral inferior dos diferentes locais de estudo foi

significativamente diferente (ANOSIM: Rglobal=0,595; p=0,001). A análise de ordenação

nMDS formou três grupos, locais com maior influência da ressurgência (So, PC), os

locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo (PV, PA, PF, FNC, FNF), e o local

interno da baía IP. A maior cobertura de I. bicolor nos locais internos da baía (exceto

em IP) e de P.perna nos locais externos da baía parece definir os grupos. O local IP

formou um grupo separado pela alta cobertura de algas e baixa cobertura dos bivalves

(Figuras 1.12, 1.14; 1.15 e 1.17)

Considerando o hidrodinamismo e influência da ressurgência (Figura 1.13), os

grupos formados pela ordenação dos locais foram significativamente diferentes

(ANOSIM: R global= 0,48; p= 0,001), especificamente entre locais expostos à ação das

ondas e com maior influência da ressurgência (+R) e protegidos com pouca influência

da ressurgência (-R) (R= 0,618; p= 0,001); e entre os expostos (+R) comparados aos

moderadamente expostos (-R) (R=0.938; p=0,001). A espécie responsável pela maior

dissimilaridade entre locais com diferente hidrodinamismo foi I. bicolor que foi mais

abundante em locais moderadamente expostos, seguido por locais protegidos sendo

pouco abundante nos locais expostos com maior influência da ressurgência (Figura

1.14; Tabela 1.1). A cobertura de algas e do cirripédio T. stalactifera também foram

diferentes entre estes locais contribuindo para a dissimilaridade (Figuras 1.16 e 1.17;

52

Tabela 1.1). A cobertura da craca foi maior em locais mais expostos à ação das ondas e

sob maior influência da ressurgência, seguidos pelos locais com menor influência da

ressurgência; protegidos e moderadamente batidos.

Os locais So e PC são os mais expostos à ação das ondas e têm maior influência

da ressurgência, portanto os dois fatores atuando conjuntamente podem estar

influenciando na diferenciação deste grupo. Por isso, locais protegidos e

moderadamente expostos situados no lado interno da baía de Arraial do Cabo foram

comparados separadamente dos locais expostos. Foram detectadas diferenças

significativas entre locais com diferente exposição às ondas e pouca influência da

ressurgência, porém o fator teve baixo poder explicativo (R global= 0,137; p= 0,001).

53

P

ME

E

Stress: 0,09

FNF FNC

IP PF

PA PV

PC S

FNF-V06

FNF-O06

FNF-P06

FNC-V06

FNC-Inv06

FNC-O06

FNC-P06IP-V06

IP-Inv06

IP-P06

PF-V06

PF-O06

PF-P06

PA-V06

PA-O06

PA-P06

PV-V06

PV-O06

PV-P06

PC-V06

PC-O06 So-V06

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2PC-In1

PC-In2

PC-P1

PC-P2

So-V1

So-V2

So-O1So-O2

So-In1

So-In2

So-P1

PV-V1

PV-V2

PV-O1

PV-O2PV-In1

PV-In2

PV-P1

PV-P2

PA-V1

PA-V2 PA-O1

PA-O2PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1FP-V2

PF-O1

PF-O2PF-In1

PF-In2

PF-P1

PF-P2

IP-V1 IP-V2

IP-O1

IP-O2

IP-In1IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1

FNC-O2FNC-In1

FNC-In2

FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2

FNF-O1FNF-O2

FNF-In1

FNF-In2

FNF-P1FNF-P2

Stress: 0,09

Figura 1.12: Representação da análise nMDS da porcentagem de cobertura do mediolitoral inferior de oito costões em Arraial do Cabo. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006.

Figura 1.13: Representação gráfica da análise nMDS da porcentagem de cobertura do mediolitoral inferior em oito costões em Arraial do Cabo de acordo ao grau de exposição às ondas. P=protegido (locais FNF, IP, FNC); ME= moderadamente exposto (locais PA, PV, PF); E= exposto (So, PC).

54

FNF-V06

FNFO-06

FNF-P06

FNC-V06

FNC-In06

FNC-O-06

FNC-P06IP-V06

IP-In06

IP-P06

PF-V06

PF-O-06

PF-P06

PA-V06

PA-O-06

PA-P06

PV-V06

PV-O-06

PV-P06

PC-V06

PC-O06 So-V06

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2PC-In1

PC-In2

PC-P1

PC-P2

So-V1

So-V2

So-O1So-O2

So-In1

So-In2

So-P1

PV-V1

PV-V2

PV-O1

PV-O2PV-In1

PV-In2

PV-P1

PV-P2

PA-V1

PA-V2 PA-O1

PA-O1PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1PF-V2

PF-O1

PF-O2PF-In1

PF-In2

PF-P1

PF-P2

IP-V1 IP-V2

IP-O1

IP-O2

IP-In1IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1

FNC-O2FNC-In1

FNC-In2

FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2

FNF-O1FNF-O2

FNF-In1

FNF-In2

FNF-P1FNF-P2

Stress: 0,09

P. perna

Pcmax= 21,2%

FNF-V06

FNFO-06

FNF-P06

FNC-V06

FNC-In06

FNC-O-06

FNC-P06IP-V06

IP-In06

IP-P06

PF-V06

PF-O-06

PF-P06

PA-V06

PA-O-06

PA-P06

PV-V06

PV-O-06

PV-P06

PC-V06

PC-O06 So-V06

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2PC-In1

PC-In2

PC-P1

PC-P2

So-V1

So-V2

So-O1So-O2

So-In1

So-In2

So-P1

PV-V1

PV-V2

PV-O1

PV-O2PV-In1

PV-In2

PV-P1

PV-P2

PA-V1

PA-V2 PA-O1

PA-O1PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1PF-V2

PF-O1

PF-O2PF-In1

PF-In2

PF-P1

PF-P2

IP-V1 IP-V2

IP-O1

IP-O2

IP-In1IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1

FNC-O2FNC-In1

FNC-In2

FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2

FNF-O1FNF-O2

FNF-In1

FNF-In2

FNF-P1FNF-P2

Stress: 0,09

I. bicolor

Pcmax= 67,6%

Figura 1.14: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição da espécie I. bicolor (porcentagem de cobertura) no mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; FT=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006.. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho. Figura 1.15: Representação gráfica da análise de contribuição da espécie Perna perna no nMDS para o mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Siglas iguais às da figura 1.14.

55

FNF-V06

FNFO-06

FNF-P06

FNC-V06

FNC-In06

FNC-O-06

FNC-P06IP-V06

IP-In06

IP-P06

PF-V06

PF-O-06

PF-P06

PA-V06

PA-O-06

PA-P06

PV-V06

PV-O-06

PV-P06

PC-V06

PC-O06 So-V06

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2PC-In1

PC-In2

PC-P1

PC-P2

So-V1

So-V2

So-O1So-O2

So-In1

So-In2

So-P1

PV-V1

PV-V2

PV-O1

PV-O2PV-In1

PV-In2

PV-P1

PV-P2

PA-V1

PA-V2 PA-O1

PA-O1PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1PF-V2

PF-O1

PF-O2PF-In1

PF-In2

PF-P1

PF-P2

IP-V1 IP-V2

IP-O1

IP-O2

IP-In1IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1

FNC-O2FNC-In1

FNC-In2

FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2

FNF-O1FNF-O2

FNF-In1

FNF-In2

FNF-P1FNF-P2

Stress: 0,09

Algas

Pcmax= 58,7%

Figura 1.16: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição das espécies T. stalactifera (porcentagem de cobertura) no mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; FT=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho.

Figura 1.17: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição das algas (porcentagem de cobertura) no mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Siglas iguais às da figura 1.16.

FNF-V06

FNFO-06

FNF-P06

FNC-V06

FNC-In06

FNC-O-06

FNC-P06IP-V06

IP-In06

IP-P06

PF-V06

PF-O-06

PF-P06

PA-V06

PA-O-06

PA-P06

PV-V06

PV-O-06

PV-P06

PC-V06

PC-O06 So-V06

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2PC-In1

PC-In2

PC-P1

PC-P2

So-V1

So-V2

So-O1So-O2

So-In1

So-In2

So-P1

PV-V1

PV-V2

PV-O1

PV-O2PV-In1

PV-In2

PV-P1

PV-P2

PA-V1

PA-V2 PA-O1

PA-O1PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1PF-V2

PF-O1

PF-O2PF-In1

PF-In2

PF-P1

PF-P2

IP-V1 IP-V2

IP-O1

IP-O2

IP-In1IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1

FNC-O2FNC-In1

FNC-In2

FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2

FNF-O1FNF-O2

FNF-In1

FNF-In2

FNF-P1FNF-P2

Stress: 0,09

Pcmax = 68,6%

T. stalactifera

56

Tabela 1.1: Mediolitoral inferior: contribuição relativa (%), obtida pela análise SIMPER, dos organismos e do substrato vazio, na dissimilaridade da comunidade séssil em diferentes situações de exposição às ondas e ressurgência. P=protegido com baixa influência da ressurgência; ME=moderadamente exposto com baixa influência da ressurgência; E=exposto com alta influência da ressurgencia. Av. Cob.=cobertura média; Contrib.=contribuição na dissimilaridade entre os grupos.

Mediolitoral Inferior Grupo P vs. ME

Dissimilaridade= 31,62 Espécies Grupo P Grupo ME Av.Cob Av.Cob Contrib% Isognomon 33,26 45,33 36,29 Algas 22,27 24,07 23,33 Tetraclita 30,38 18,39 22,72 Vazio 8,12 5,43 8,86

Grupos P vs. E Dissimilaridade= 47,85 Grupo P Grupo E Espécies Av.Cob Av.Cob Contrib% Isognomon 33,26 4,00 30,95 Tetraclita 30,38 47,76 20,41 Algas 22,27 7,45 17,63 Vazio 8,12 15,14 9,14 Perna 1,59 9,06 8,39 Outros 3,32 9,91 7,09

Grupos ME vs. E Dissimilaridade = 60,52 Grupo ME Grupo E Espécies Av.Cob Av.Cob Contrib% Isognomon 45,33 4,00 34,16 Tetraclita 18,39 47,76 24,58 Algas 24,07 7,45 14,93 Vazio 5,43 15,14 9,19 Perna 2,17 9,06 6,26 Outros 2,68 9,91 6,04

Analisando a franja do infralitoral, a comunidade entremarés foi

significativamente diferente entre os locais de estudo (Rglobal= 0,67; p= 0,0001). A

análise de ordenação desta faixa não mostra um padrão de agrupamento dos locais tão

claro como no mediolitoral inferior, porém podem ser identificados alguns grupos

gerais (Figura 1.18). Os locais FNF e IP parecem formar um grupo que apresentou alta

cobertura de algas e baixa cobertura de bivalves (I. bicolor e P.perna) (Figuras 1.20;

1.21; 1.22). As amostras de PF formaram um grupo separado e mais distante do grupo

57

formado pelas amostras de So e PC devido à maior cobertura de I. bicolor (Figura 1.22)

em PF e de outros invertebrados (principalmente o poliqueta Phragmatoma sp.) em PC

e So (Figura 1.24). Interesante salientar que a amostra do local IP coletada em verão de

2006 ficou dentro do grupo definido pelas amostras de PF, devido a um aumento na

cobertura de I. bicolor nessa estação do ano. Os locais PV e PA apresentaram as

maiores coberturas de P. perna (Figura 1.21) sendo que PA teve maior cobertura de I.

bicolor que PV. Assim como foi observado no mediolitoral inferior, as comunidades da

franja do infralitoral em condições de hidrodinamismo e ressurgência foram

significativamente diferentes (R global= 0,45; p= 0,0001) sendo os locais expostos à ação

das ondas e com ressurgência (+R) diferentes dos locais protegidos (-R) (R= 0,64; p=

0,0001) e moderadamente batidos (-R) (R= 0,25; p= 0,0002) (Figura 1.19). Os locais

protegidos e moderadamente expostos com pouca influência da ressurgência foram

significativamente diferentes (R global= 0,46; p= 0,0001) quando foram comparados

separadamente dos locais expostos (+R). A cobertura de algas e da espécie P. perna foi

diferente entre costões protegidos e moderadamente expostos à ação das ondas

contribuindo com mais de 50% da dissimilaridade entre estes grupos (Figuras 1.20 a

1.24; Tabela 1.2). A cobertura de algas foi maior nos locais protegidos e a de P.perna

foi maior em locais moderadamente expostos. O mesmo padrão foi observado para as

diferenças entre costões protegidos (-R) e expostos (+R) (Tabela 1.2). As espécies I.

bicolor e P. perna tiveram a maior contribuição na dissimilaridade entre locais expostos

(+R) e moderadamente expostos (-R), devido a uma maior cobertura de I. bicolor em

locais moderadamente expostos (-R) e de P. perna nos locais expostos (+R).

58

E

ME

P

Stress: 0,09

PC S

PV PA

PF IP

FNC FNF

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2

PC-In1

PC-In2

PC-P1PC-P2

So-V1

So-V2So-O1

So-O2So-In1

So-In2 So-P1

PV-V1PV-V2

PV-O1 PV-O2

PV-In1 PV-In2 PV-P1

PV-P2PA-V1

PA-V2

PA-O1

PA-O2

PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1

PF-V2

PF-O1PF-O2

PF-In1PF-In2PF-P1

PF-P2

IP-V1

IP-V2

IP-O1IP-O2IP-In1

IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1FNC-O2

FNC-In1

FNC-In2FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2 FNF-O1

FNF-O2FNF-In1FNF-In2

FNF-P1FNF-P2FNF-V06

FNF-O06

FNF-P06

FNC-V06FNC-P06

IP-V06

IP-O06

IP-P06

PF-V06

PF-O06

PF-P06

PA-V06

PA-O06

PA-P06

PV-V06

PV-O06

PV-P06

PC-V06PC-O06

S-V06

Stress: 0,09

Figura 1.18: Representação gráfica da análise nMDS da porcentagem de cobertura da franja do infralitoral em oito costões em Arraial do Cabo. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). ). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006.

Figura 1.19: Representação gráfica da análise nMDS da porcentagem de cobertura da franja do infralitoral da região entremarés em oito costões em Arraial do Cabo de acordo ao grau de exposição às ondas. P=protegido (locais FNF, IP, FNC); ME= moderadamente exposto (locais PA, PV, PF); E= exposto (So, PC).

59

Figura 1.20: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de algas (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho. Figura 1.21: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de P. perna (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Siglas iguais às da figura 1.20

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2

PC-In1

PC-In2 PC-P1

PC-P2 So-V1

So-V2 So-O1 So-O2 So-In1

So-In2 So-P1

PV-V1 PV-V2 PV-O1 PV-O2

PV-In1 PV-In2 PV-P1

PV-P2 PA-V1

PA-V2 PA-O1

PA-O2

PA-In1

PA-In2 PA-P1

PA-P2

PF-V1 PF-V2

PF-O1PF-O2

PF-In1 PF-In2 PF-P1 PF-P2

IP-V1 IP-V2

IP-O1 IP-O2 IP-In1 IP-In2

IP-P1 IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1 FNC-O2

FNC-In1 FNC-In2

FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2 FNF-O1

FNF-O2 FNF-In1 FNF-In2

FNF-P1 FNF-P2 FNF-V06

FNF-O06

FNF-P06

FNC-V06 FNC-P06

IP-V06

IP-O06

IP-P06

PF-V06

PF-O06

PF-P06

PA-V06

PA-O06

PA-P06

PV-V06 PV-O06

PV-P06

PC-V06 PC-O06

S-V06

Stress: 0,09

Pcmax= 95,6%

Algas

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2

PC-In1

PC-In2

PC-P1PC-P2

So-V1

So-V2 So-O1

So-O2 So-In1

So-In2So-P1

PV-V1PV-V2

PV-O1PV-O2

PV-In1PV-In2PV-P1

PV-P2PA-V1

PA-V2

PA-O1

PA-O2

PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1

PF-V2PF-O1

PF-O2PF-In1 PF-In2

PF-P1PF-P2

IP-V1

IP-V2

IP-O1IP-O2 IP-In1

IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1FNC-O2

FNC-In1

FNC-In2FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2FNF-O1


FNF-P1FNF-P2FNF-V06

FNF-O06

FNF-P06

FNC-V06FNC-P06

IP-V06

IP-O06

IP-P06

PF-V06

PF-O06

PF-P06

PA-V06

PA-O06

PA-P06

PV-V06

PV-O06

PV-P06

PC-V06 PC-O06

S-V06

Stress: 0,09

Pcmax= 56,29%

P. perna

60

Figura 1.22: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de I. bicolor (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho.

Figura 1.23: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição gênero Megabalanus na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Ver siglas na figura1.22

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2

PC-In1

PC-In2

PC-P1PC-P2

So-V1

So-V2 So-O1So-O2 So-In1

So-In2So-P1

PV-V1PV-V2

PV-O1PV-O2

PV-In1PV-In2PV-P1

PV-P2PA-V1

PA-V2

PA-O1

PA-O2

PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1PF-V2

PF-O1PF-O2

PF-In1 PF-In2PF-P1

PF-P2

IP-V1

IP-V2

IP-O1IP-O2 IP-In1

IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1FNC-O2

FNC-In1

FNC-In2FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2FNF-O1


FNF-P1FNF-P2FNF-V06

FNF-O06

FNF-P06

FNC-V06FNC-P06

IP-V06

IP-O06

IP-P06

PF-V06

PF-O06

PF-P06

PA-V06

PA-O06

PA-P06

PV-V06

PV-O06

PV-P06

PC-V06 PC-O06

S-V06

Stress: 0,09

Pcmax=37,1%

I. bicolor

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2

PC-In1

PC-In2

PC-P1PC-P2

So-V1

So-V2 So-O1

So-O2 So-In1

So-In2So-P1

PV-V1PV-V2

PV-O1PV-O2

PV-In1PV-In2PV-P1

PV-P2PA-V1

PA-V2

PA-O1

PA-O2

PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1

PF-V2PF-O1

PF-O2PF-In1 PF-In2

PF-P1PF-P2

IP-V1

IP-V2

IP-O1IP-O2 IP-In1

IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1FNC-O2

FNC-In1

FNC-In2FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2FNF-O1


FNF-P1FNF-P2FNF-V06

FNF-O06

FNF-P06

FNC-V06FNC-P06

IP-V06

IP-O06

IP-P06

PF-V06

PF-O06

PF-P06

PA-V06

PA-O06

PA-P06

PV-V06

PV-O06

PV-P06

PC-V06 PC-O06

S-V06

Stress: 0,09

Pcmax=25,9%

Megabalanus spp.

61

Figura 1.24: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de outros invertebrados (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho.

PC-V1

PC-V2

PC-O1

PC-O2

PC-In1

PC-In2

PC-P1PC-P2

So-V1

So-V2 So-O1

So-O2So-In1

So-In2So-P1

PV-V1PV-V2

PV-O1PV-O2

PV-In1PV-In2PV-P1

PV-P2PA-V1

PA-V2

PA-O1

PA-O2

PA-In1

PA-In2

PA-P1

PA-P2

PF-V1

PF-V2

PF-O1PF-O2

PF-In1 PF-In2PF-P1

PF-P2

IP-V1

IP-V2

IP-O1IP-O2 IP-In1

IP-In2

IP-P1

IP-P2

FNC-V1

FNC-V2

FNC-O1FNC-O2

FNC-In1

FNC-In2FNC-P1

FNC-P2

FNF-V1

FNF-V2FNF-O1


FNF-P1FNF-P2FNF-V06

FNF-O06

FNF-P06

FNC-V06FNC-P06

IP-V06

IP-O06

IP-P06

PF-V06

PF-O06

PF-P06

PA-V06

PA-O06

PA-P06

PV-V06

PV-O06

PV-P06

PC-V06 PC-O06

S-V06

Stress: 0,09

Pcmax=22,8%

Outros invertebrados

62

Tabela 1.2: Franja do Infralitoral: contribuição relativa (%), obtida pelo análise SIMPER, dos organismos e do substrato vazio na dissimilaridade da comunidade séssil em diferentes situações de exposição às ondas e ressurgência. P=protegido com baixa influência da ressurgência; ME=moderadamente exposto com baixa influência da ressurgência; E=exposto com alta influência da ressurgência. Av. Cob.=cobertura média; Contrib.=contribuição na dissimilaridade entre os grupos.

Franja do Infralitoral

Grupo P vs. ME Dissimilaridade= 38,09 Espécies Grupo P Grupo ME Av.Abund Av.Abund Contrib% Algas 64,51 36,04 38,82 Perna 7,90 28,82 29,72 Isognomon 10,29 19,38 18,40 Megabalanus 12,25 9,64 7,01

Grupos P vs. E

Dissimilaridade = 37,38 Grupo P Grupo E Espécies Av.Abund Av.Abund Contrib% Algas 64,51 41,57 33,06 Perna 7,90 30,34 31,38 Isognomon 10,29 1,13 12,71 Outros 2,50 10,93 11,47 Megabalanus 12,61 12,25 7,96

Grupos ME vs. E

Dissimilaridade = 31,99 Grupo ME Grupo E Espécies Av.Abund Av.Abund Contrib% Isognomon 19,38 1,13 28,71 Perna 28,82 30,34 25,60 Algas 36,04 41,57 21,87 Outros 4,16 10,93 11,39 Megabalanus 9,64 12,61 9,05

Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e inferior

Foram identificados oito táxons de organismos bentônicos móveis: os

gastrópodes Collisella subrugosa e Fissurella clenchi, Nodilittorina lineolata,

Stramonita haemastoma e Trachypollia nodulosa, os caranguejos Pachygrapsus

transversus e Eriphia gonagra, e o ouriço Echinometra lucunter. A densidade destes

63

organismos variou entre os locais de estudo de acordo com a espécie analisada (Figura

1.25). Na franja do infralitoral os organismos mais conspícuos foram o ouriço E.

lucunter e o patelideo F. clenchi que são herbívoros e o muricídeo S. haemastoma que é

carnivoro. Já no mediolitoral inferior, predominou em todos os locais o patelídeo C.

subrugosa.

Analisando cada faixa separadamente, a densidade dos diferentes organismos foi

significativamente diferente entre os locais de estudo. Na franja do infralitoral, houve

diferenças na densidade do patelideo C. subrugosa entre os locais (F= 5,63; gl=5;

p<0,05) sendo significativamente mais abundante em PA e PC do que nos demais

locais. Já a densidade de F. clenchi não foi diferente entre os locais de estudo (F=0,73;

gl=5; p>0,05). A densidade do ouriço E. lucunter diferiu entre costões (F=37,26; gl=5;

p<0,05) apresentando uma diminuição de acordo ao grau de exposição às ondas (SNK a

posteriori: PC=So<PA=PF<IP=FNC). O caranguejo P. transversus foi

significativamente menos abundante (não detectado) nos locais So e PC (F= 7,35; gl= 5;

p<0,05; SNK a posteriori: PC=So<PA=PF=IP=FNC). O gastrópode Nodilittorina

lineolata foi detectado apenas em PF e FNC, com maior densidade em PF (F=25,09;

gl=5; p<0,05; SNK a posteriori PF>FNC>restantes locais). O carangueijo Eriphia

gonagra, e o gastrópode Trachypollia nodulosa foram encontrados apenas nos locais

protegidos da ação das ondas (IP e FNC), sendo o gastrópode significativamente mais

abundante em IP (F=5,26; gl=5; p<0,05; SNK a posteriori IP> restantes locais),

entretanto diferenças na densidade do caranguejo entre os locais não foram detectadas

estatisticamente (F=0,84; gl=5; p>0,05). Stramonita haemastoma foi mais abundante

nos locais com maior exposição à ação das ondas independente da influência da

ressurgência (F=31,88; gl=5; p<0,05). A maior densidade deste gastrópode foi

64

0

100

200

300

400

500

600

So PC PA PF IP FNC

Herbívoros Carnívoros

observada em PC, com abundância intermediária em So,PA, e PF, e menor densidade

em IP e FNC.

Figura 1.25: Densidade média (número de indivíduos / m2) (+ EP) dos organismos bentônicos móveis na franja do infralitoral (F.I.) e no mediolitoral inferior (M.I.) e densidade total destes organismos por grupo trófico (herbívoros e carnívoros) em seis costões de Arraial do Cabo, na coleta de primavera de 2005. A linha pontilhada separa a faixa inferior da média e o requadro cinza inclui os locais com influência da ressurgência e mais expostos à ação das ondas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). ND= não detectado.

Local

Collisella

050

100150200250300350400

So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC

Faixa Inferior Faixa média

Fissurella

0

20

40

60

80

100

120



Nodilittorina

0

20

40

60

80

100

120



Echinometra

0

100

200

300

400

500



Pachygrapsus

0

20

40

60

80

100

120



Stramonita

050

100150200250300350400



Trachypollia

0

20

40

60

80

100

120



Eriphia

0

2

4

6

8

10



Nú

mer

o d

e in

div

ídu

os

/ m2

ND ND ND

ND ND

F.I. M.I.

F.I. M.I.

65

Já no mediolitoral inferior, a densidade dos patelideos apresentou diferenças

entre locais, sendo C. subrugosa significativamente menor em PF (F= 5,69; gl=5;

p<0,05) e F. clenchi foi maior em PA, IP e FNC (F=7,35; gl=5; p<0,05; SNK a

posteriori: PA=IP=FNC> PF=PC=So). As maiores densidades de P. transversus foram

observadas em FNC, não sendo detectada esta espécie nos locais So e PC (F=32,49;

gl=5; p<0,05; SNK: FNC>PA=IP>PF=So=PC). Por último, a densidade de S.

haemastoma foi diferente entre os locais (F=3,63; gl=5; p<0,05) sendo maior em PA.

Pode ser observada uma tendência a maior densidade total de consumidores nos

locais protegidos da ação das ondas situados na parte interna da baía de Arraial do

Cabo. Quando separados por grupos tróficos, existe maior proporção de carnívoros

(representados apenas pela espécie S. haemastoma) nos locais externos que apresentam

influência direta da ressurgência e maior exposição às ondas, sendo esta proporção

menor nos locais mais protegidos, onde predominaram os herbívoros.

1.5.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon


Variação temporal da cobertura na região entremarés

Na franja do infralitoral da região entremarés de IP foi observada a presença de

um banco de Sargassum sp., macroalga dominante principalmente nas partes mais rasas

do sublitoral dos substratos consolidados da região. No ano de 2005, a cobertura desta

macroalga no local de estudo foi maior de 40% no verão apresentando uma diminuição

progressiva no final de outono e inverno e aumento na primavera. No ano de 2006, a

cobertura foi semelhante e superior a 30% no verão e outono observando-se uma queda

na primavera quando a cobertura foi menor que 10% (Figura 1.26). Já a cobertura do

66

bivalve I. bicolor apresentou uma grande variação intra e interanual, mas o padrão

exibido se assemelha mais ao da macroalga Sargassum sp. Ao longo do ano de 2005, a

cobertura deste bivalve se manteve entre 1,2% (início da primavera) e 11% (início do

verão). No ano 2006, a cobertura do bivalve chegou a 20% no verão e diminuiu

drasticamente no outono (3,2%). As algas calcárias articuladas tiveram um padrão

inverso ao de Sargassum sp. e I. bicolor com baixas coberturas (<10%) no início do

verão, aumento da cobertura do final do verão até o inverno e diminuição progressiva na

primavera e início do verão (do ano seguinte).

Figura 1.26: Variação sazonal da porcentagem de cobertura média (n=10) (+ EP) de Sargassum sp., alga calcária e I. bicolor na franja do infralitorad do entremarés rochoso da Ilha dos Porcos (IP). Ao longo do ano 2005 estão representadas duas amostragens por estação do ano (V=verão; O= outono; Inv=inverno; P= primavera), uma próxima ao inicio da estação (1) e outra mais próxima ao final (2). No ano 2006 estão representadas três estações do ano com uma contagem em cada uma delas.

Experimento de campo de curta duração

A cobertura do bivalve I. bicolor no tratamento (sem fronde de Sargassum sp.)

diminuiu de 24% a 1,1% do início ao final do experimento, respectivamente (Figura

1.27). A cobertura no controle (sem manipulação da cobertura de Sargassum sp.) foi

maior que no tratamento ao longo do tempo, inclusive após a diminuição registrada a

partir da metade do experimento. Ao final do estudo a cobertura do bivalve no controle

foi quase seis vezes maior que no tratamento, porém a diferença não foi estatisticamente

0

10

20

30

40

50

60

V1 V2 O1 O2 Inv1 Inv2 P1 P2 V O P

2005 2006Tempo

Cob

ertu

ra (

%)

I. bicolor Sargassum sp. Calcarea articuladaCalcária articulada

67

significativa (t=2,76; gl= 4; p= 0,051) possivelmente devido ao baixo poder estatístico.

Já para outros organismos como Sargassum sp., (cobertura do apresório) algas calcárias

articuladas e Megabalanus spp. não foi observada diminuição da cobertura ao longo do

experimento (Figura 1.27). A cobertura do estrato secundário formado por frondes da

macroalga apresentou diminuição na cobertura de aproximadamente 30% ao longo de

todo o período de experimento (Figura 1.27 e 1.28).

Figura 1.27: Variação da porcentagem de cobertura média (n=3) (+ EP) de quatro organismos presentes franja do infralitoral da região entremarés rochosa da Ilha dos Porcos no mês de março de 2006, em quadrados nos quais foram retiradas as “frondes” da macroalga Sargassum sp. (Tratamento; n=3) e em quadrados sem manipulação (Controle; n=3). Controle 1º é a cobertura apenas dos apresórios de Sargassum sp. nos quadrados controle (estrato primário). Controle 2º é a cobertura da fronde (talo e folíolos) de Sargassum sp. nos quadrados controle (estrato secundário).

Tempo

Cob

ertu

ra (

%)

Sargassum sp.

010

2030

405060

7080

90100 Tratamento

Controle 1ºControle 2º

I. bicolor

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

Tratamento Controle

Calcária articulada

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50Tratamento Controle

Megabalanus sp.

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

3-3

5-3

7-3

9-3

11-3

13-3

15-3

17-3

19-3

21-3

23-3

25-3

27-3

29-3

31-3 2-

4

Tratamento Controle

68

Figura 1.28: Variação da cobertura de I. bicolor numa das três réplicas do tratamento sem “frondes” de Sargassum sp. (fotografias à esquerda) e do controle (fotografias à direita), na franja do infralitoral do entremarés do costão em IP nos dias 03-05 de março de 2006. Os círculos vermelhos indicam agregados do bivalve que vão desaparecendo ao longo do tempo.

Dia 1

Dia 3

Tratamento Controle

Dia 2

69

Figura 1.28 cont.: Variação da cobertura de I. bicolor numa das três réplicas do tratamento sem “frondes” de Sargassum sp. (fotografias à esquerda) e do controle (fotografias à direita), na franja do infralitoral do entremarés do costão em Ilha dos Porcos nos dias 08, 13 de março e 01 de abril de 2006. Os círculos vermelhos indicam agregados do bivalve que vão desaparecendo ao longo do tempo

Dia 6

Dia 11

Dia 27

Tratamento Controle

70


Variação temporal em cada local

Apesar de serem observadas variações sazonais da densidade de I. bicolor ao

longo do ano de 2005 das duas faixas analisadas (Figura 1.29), foram detectadas

diferenças estatisticamente significativas no mediolitoral infeiror entre o inverno e as

demais estações em PA (F=16,95; gl=4; pψ<0,017), entre a primavera de 2006 e as

demais estações do ano em PF (F=12,55; gl=4; pψ<0,017), PV (F= 10,24; gl=4;

pψ<0,017) e FNC (F=9,38; gl=4; pψ<0,017).

Variação espacial (entre locais e faixas)

Para avaliar a variação espacial da densidade de I. bicolor foram comparadas por

um lado, as faixas (mediolitoral inferior e franja do infralitoral) dentro de um mesmo

local para cada estação do ano e, por outro, cada faixa entre os locais de estudo. Embora

a densidade no mediolitoral inferior fosse maior que na franja do infralitoral em todos

os locais, estas diferenças somente foram significativas em PV em todas as estações do

ano, em PA no verão e inverno, em FNC no outono e inverno e em PF apenas no outono

(Tabela 1.3).

No mediolitoral inferior, no verão e outono de 2005, a densidade de I. bicolor foi

significativamente maior em PF, PV e FNC e menor em IP. Já no inverno e primavera

só foi detectada menor densidade em IP quando comparado aos demais locais (Tabela

1.4). Na primavera de 2006 não foram encontradas diferenças significativas entre os

locais analisados.

pψ<0,017= nível de significância após correção de Bonferroni para k=3

71

Na franja do infralitoral, a densidade do bivalve no verão foi diferente entre os

locais, com maiores valores em PF e FNC. Durante as outras estações do ano analisadas

os locais não foram significativamente diferentes quanto à densidade de I. bicolor.

Faixa média (vivos)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

V

O I P

Méd

ia T

P06 V

O

I P

Méd

ia T

P06 V

O

I P

Méd

ia T V

O

I P

Méd

ia T

P06 V

O

I P

Méd

ia T

P06 V

O

I P

Méd

ia T

P06

FNC FNF IP PF PV PA

Faixa inferior

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

V

O I P

Méd

ia T V

O

I PM

édia

T V

O I P

Méd

ia T V

O

I PM

édia

T V

O I P

Méd

ia T V

O

I PM

édia

T

FNC FNF IP PF PA PV

Figura 1.29: Densidade média de I. bicolor (indivíduos vivos) (n=4) (+ EP) no mediolitoral inferior e na franja do infralitoral em diferentes estações do ano, em seis costões de Arraial do Cabo. Ano 2005: V=verão; O= outono; I= inverno; P= primavera. Ano 2006: P06= primavera. Média T= média da densidade de todas as estações do ano 2005. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. A linha dupla indica ausência de dados para essa estação do ano.

Nú

mer

o d

e in

div

idu

os

/ 100

cm2

Locais por estação do ano

Mediolitoral Inferior

Franja do Infralitoral

72

Tabela 1.3: Resultado do teste t para as comparações da densidade de I. bicolor entre a franja do infralitoral (F.I) e o mediolitoral inferior (M.I) considerando cada estação do ano e local. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. * indica valores significativos para o pψ<0,017 obtido após correção de Bonferroni para k=3; gl= graus de liberdade. Tabela 1.4: Resultado da Análise de Variância Unifatorial para as comparações da densidade de I. bicolor, por faixa (Franja do Infralitoral-F.I; Mediolitoral Inferior-M.I)e estação do ano, entre locais de estudo. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. *

indica valores significativos para o pψ<0,017 obtido após correção de Bonferroni para k=3

Época

Local (F.I vs. M.I)

t

gl

p

Verão FNC 2,95 6 0,025 FNF 1,94 6 0,1 IP 2,04 6 0,087 PF 2,99 6 0,024 PA 3,36 6 0,015*

PV 5,02 6 0,002*

Outono FNC 3,74 6 0,009*

FNF 1,73 6 0,13 IP 0,18 6 0,86 PF 3,92 6 0,008*

PA 0,89 6 0,41 PV 5,03 6 0,002*

Inverno FNC 4,12 6 0,009*

FNF 2,46 6 0,048 PA 13,41 6 0,00004*

PV 8,22 6 0,0002*

Época

Faixa

F

gl

p

SNK (a posteriori)

Verão M.I 13,03 5 0,00002* PF=FNC=PV>FNF=PA>IP F.I 8,72 5 0,0002* PF=FNC>FNF=PA=PV=IP

Outono M.I 11,87 5 0,00004* PF=FNC=PV>FNF=PA>IP F.I 3,54 5 0,024

Inverno M.I 11,34 5 0,00005* PF=FNC=FNF=PV=PA>IP F.I 4,27 3 0,034

Primavera M.I 7,92 4 0,0012* PF=FNC=FNF=PV=PA>IP Primavera 06 M.I 1,86 4 0,172

73

Ao longo do ano de 2005, houve pouca variação sazonal da proporção de

indivíduos mortos (Figura 1.30b). Na primavera de 2006, maior número de indivíduos

mortos foi observado no mediolitoral inferior (Figura 1.30a), que representaram entre

60 e 95% de todos os indivíduos coletados em cada local (Figura 1.30b).

Figura 1.30: Densidade média (+ EP) (a) e proporção (em porcentagem) (b) de indivíduos mortos de I. bicolor observados no mediolitoral inferior da região entremarés em diferentes estações do ano costões de Arraial do Cabo. Ano 2005: V=verão; O= outono; I= inverno; P= primavera. Ano 2006: P06= primavera. Média T= média da densidade de todas as estações do ano 2005. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. A linha dupla indica ausência de dados para essa estação do ano.

Porcentagem de mortos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

V

O I P

P06 V

O I P

P06 V

O I P

P06 V

O I P

P06 V

O I P

P06

FNC FNF PF PV PA

Por

cent

agem

Locais por estação do ano

b

Faixa média

0

100

200

300

400

500

600

700

800

V

O I P

Méd

ia T

P06 V

O I P

Méd

ia T

P06 V

O I P

Méd

ia T V

O I P

Méd

ia T

P06 V

O I P

Méd

ia T

P06 V

O I P

Méd

ia T

P06

FNC FNF IP PF PV PA

Núm

ero

de in

divi

duos

/ 10

0 cm2

a

74

1.5.6 Estrutura de tamanhos de Isognomon bicolor

A estrutura de tamanhos de I. bicolor, considerando o comprimento total da

concha, variou entre os locais amostrados e entre as duas faixas analisadas em cada

local (Figura 1.31 e 1.32). Além disso, podem ser observadas variações sazonais na

estrutura de tamanhos principalmente relacionadas às mudanças no número de

indivíduos entre 0 e 4 mm considerados neste trabalho como recrutas, por apresentar, na

maioria dos casos, a concha pouco calcificada (Anexo 4). O tamanho máximo foi de

3,67cm, registrado em apenas um indivíduo no local PF no outono.

No mediolitoral inferior do So e IP, locais com baixa densidade do bivalve, a

distribuição foi unimodal em todas as estações do ano. Em So, predominaram os

indivíduos entre 8 a 20 mm no verão e outono. No inverno e primavera os indivíduos

mais abundantes tiveram 14 a 16 mm. Indivíduos maiores que 28 mm só estiveram

presentes na primavera e os recrutas recentes foram mais abundantes no outono, inverno

e primavera. Já em IP, os indivíduos se concentraram em classes de tamanho menores (6

a 8 mm no verão, 10 a 12 no outono, 8 a 10 no inverno, 8 a 12 na primavera) sendo que

os recrutas foram mais abundantes no outono. Indivíduos maiores que 18 mm só

estiveram presentes no outono em baixas quantidades (Figura 1.31).

De forma geral, nos demais locais analisados, que apresentaram maior densidade

dos bivalves, foi observada distribuição de tamanhos bimodal no outono e inverno. Os

indivíduos mais freqüentes na primeira moda tinham entre 6 e 10 mm, sendo que a

segunda moda variou de acordo ao local entre os tamanhos de 16 a 22 mm. Indivíduos

das classes de maior tamanho, entre 30 e 38 mm, foram menos freqüentes ocorrendo

apenas em PF e PA sendo que um indivíduo entre 34 e 36 mm ocorreu em FNC

somente na primavera (Figura 1.31). Pode se dizer que, de maneira geral, os recrutas

entre 2 e 4 mm estiveram presentes em todas as estações do ano, com a única exceção

75

do verão em PV. Estes recrutas foram mais abundantes no inverno e primavera, porém,

o aumento destes foi observado a partir do outono em todos os locais. Indivíduos entre 0

e 2 mm não foram detectados no verão em nenhum dos locais e as maiores abundâncias

foram encontradas na primavera em PA, FNC e FNF. Cabe salientar que os recrutas

eram encontrados fixados principalmente no bisso de co-específicos de maiores

dimensões e no interior das carapaças de cirripédios mortos da espécie Tetraclita

stalactifera, quando estes estiveram presentes (Figura 1.31).

Na franja do infralitoral, a distribuição de tamanhos em geral foi unimodal,

porém, as classes com maior número de indivíduos foram diferentes nos locais e

estações do ano, mostrando maior variabilidade espaço-temporal do que observado no

mediolitoral inferior (Figura 1.32). Indivíduos maiores que 30 mm foram pouco

abundantes sendo observados apenas em PF e FNC. Recrutas menores que 2 mm foram

mais freqüentes que no mediolitoral inferior e ocorreram principalmente em PA no

outono e em FNF no outono e inverno. Indivíduos entre 2 e 4 mm foram mais

abundantes em PA no inverno. Entretanto, também foi registrada maior freqüência

destes recrutas em FNC no verão, FNF no outono, PV no inverno. Baixo número de

recrutas foi registrado em PF nas estações do ano analisadas (verão e outono). Assim

como no mediolitoral inferior, em todos os locais, os recrutas nesta faixa eram

encontrados frequentemente fixados ao bisso de juvenis e adultos. No entanto, foi

comum também encontrar indivíduos fixados às algas calcárias articuladas. A

distribuição de freqüência a intervalos de 1 mm, considerando o comprimento da

charneira, apresentou um padrão semelhante ao obtido com as medições do

comprimento total, tanto na franja do infralitoral como no mediolitoral inferior (Figura

1.31 a 1.34)

76

Figura 1.31: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (2 mm) do comprimento total da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, no mediolitoral inferior de sete costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos, So=Sonar.

Núm

ero

de in

divi

duos

Comprimento total (mm)

FT Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

FT outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

FT inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

FT primavera

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PV Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PV outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PV inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PA Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PA outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PA inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PA primavera

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

FNC Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

FNC outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

FNC inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

FNC primavera

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

FNF Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

FNF outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

FNF inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

FNF primavera

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

IP Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

IP outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

IP inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

IP primavera

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38

So Verão

01020304050

2 6 10 14 18 22 26 30 34 38

So Outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 6 10 14 18 22 26 30 34 38

So Inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 6 10 14 18 22 26 30 34 38

So Primavera

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 6 10 14 18 22 26 30 34 38

PF verão n= 240

PF outono n= 240

PF inverno n= 235

PF primavera n= 240

PV verão n= 240

PV outono n= 240

PV inverno n= 247

PA verão n= 240

PA outono n= 240 PA inverno

n= 237

PA primavera n= 212

FNC verão n= 181

FNC outono n= 240 FNC inverno

n= 240 FNC primavera n= 240

FNF verão n= 240

FNF outono n= 220 FNF inverno

n= 217

FNF primavera n= 250

IP verão n= 170

IP outono n= 101

IP inverno n= 67

IP primavera n= 70

So verão n= 200

So outono n= 200

So inverno n= 200

So primavera n= 200

77

Figura 1.32: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (2 mm) do comprimento total da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, na franja do infralitoral de seis costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos.

PV Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PV outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PV Inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PA Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PA outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PA Inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

Núm

ero

de in

divi

duos

Comprimento total (mm)

FNF Verão

0

10

20

30

40

50

2 6 10 14 18 22 26 30 34 38

FNF outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 6 10 14 18 22 26 30 34 38

FNF Inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 6 10 14 18 22 26 30 34 38

FNC Outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

FNC Inverno

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

FNC Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

IP Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

IP outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

FT Verão

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36

FT outono

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38

PF verão n= 180

PF outono n= 210

PV verão n= 179

PV outono n= 187

PV inverno n= 219

PA verão n= 135

PA outono n= 240

PA inverno n= 240

FNC verão n= 240

FNC outono n= 134

FNC inverno n= 202

FNF verão n= 240

FNF outono n= 162

FNF inverno n= 142

IP verão n= 48

IP outono n= 32

78

Figura 1.33: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (1 mm) do comprimento da charneira da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, no mediolitoral inferior de sete costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos, So=Sonar. As classes compreendem intervalos de tamanho de 1 mm.

FT Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FT outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FT inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FT primavera

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PV Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PV outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FT inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PA Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PA outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PA inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PA primavera

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNC Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNC outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNC inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNC primavera

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNF Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNF outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNF inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNF primavera

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

IPVerao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

IP outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

IP inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

IP primavera

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

So Primavera

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18So Inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

So Outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

So verao

01020304050

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PF verão n= 240

PF outono n= 240

PF inverno n= 235

PF primavera n= 240

PV verão n= 240

PV outono n= 240

PV inverno n= 247

PA verão n= 240

PA outono n= 240

PA inverno n= 237

PA primavera n= 212

FNC verão n= 181

FNC outono n= 240 FNC inverno

n= 240 FNC primavera n= 240

FNF verão n= 240

FNF outono n= 220

FNF inverno n= 217

FNF primavera n= 250

IP verão n= 170

IP outono n= 101

IP inverno n= 67

IP primavera n= 70

So verão n= 200

So outono n= 200

So inverno n= 200

So primavera n= 200

Comprimento da charneira (mm)

Núm

ero

de in

divi

duos

79

Figura 1.34: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (1 mm) do comprimento da charneira da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, na franja do infralitoral de seis costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos.

FT Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FT outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PV Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PV outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PV inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PA Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PA outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PA inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNC outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNC inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNC Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNF Verao

01020304050

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNF outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

FNF inverno

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

IP Verao

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

IP outono

0

10

20

30

40

50

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

PF verão n= 180

PF outono n= 210

PV verão n= 179

PV outono n= 187

PV inverno n= 219

PA verão n= 135

PA outono n= 240

PA inverno n= 240

FNC verão n= 240

FNC outono n= 134

FNC inverno n= 202

FNF verão n= 240

FNF outono n= 162

FNF inverno n= 142

Núm

ero

de in

divi

duos

Comprimento da charneira (mm)

80

Independentemente da sazonalidade, foram observadas diferenças do tamanho

médio dos indivíduos de I. bicolor (maiores de 4 mm) coletados ao longo do ano de

2005 entre os locais de estudo (KW= 170,6; p<0,05; Figura 1.35). Em geral, o tamanho

médio dos indivíduos foi maior nos locais mais expostos à ação das ondas (incluindo o

local So que tem maior influência da ressurgência) (teste Dunn p< 0,05). O tamanho

médio dos indivíduos do local IP foi significativamente menor quando comparado aos

outros locais (teste Dunn p<0,05). Os locais protegidos FNC e FNF não foram

significativamente diferentes (teste Dunn p> 0,05).

Figura 1.35: Comprimento total (mm) de indivíduos de I. bicolor coletados ao longo do ano de 2005 em três locais protegidos da ação das ondas com baixa influência da ressurgência (FNC; FNF; IP), três locais moderadamente expostos com baixa influência da ressurgência (PA; PF; PV) e um local exposto à ação das ondas com influência direta da ressurgência (So). Não foram incluídos os recrutas (indivíduos menores de 4 mm).

Mediana 25%-75% Minimo e máximo FNC FNF IP PA PF PV So

Local

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Com

prim

ento

Tot

al (

mm

)

n=786 n=838 n=372 n=862 n=853 n=686 n=758

81

1.5.7 Proporção sexual A proporção sexual observada nos organismos da franja do infralitoral e do

mediolitoral inferior foi semelhante. Um total de 151 indivíduos foram examinados

sendo encontrada uma proporção fêmeas:machos de 1,4:1 que não foi

significativamente diferente da proporção esperada de 1:1 (teste χ2, p>0,05). Entretanto,

com a única exceção do local Sonar (So), foi observada uma tendência a uma maior

proporção de fêmeas, em todos os locais analisados (Figura 1.36).

Figura 1.36: Proporção de sexos observada em indvíduos de I. bicolor, no verão de 2005, no mediolitoral inferior (a) e na franja do infralitoral (b) de costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos. F: fêmeas; M: machos

So

46%

54%

0%

F M

FNC

57%

43%

0%

F M

FNF

60%

40%

0%

F M

PC

70%

30% 0%

F M

PF

70%

30%0%

F M

PV

59%

41%

F M

PA

60%

40%

0%

F M

PF

68%

32%

F M

PV

52%

48%

F M

FNC

58%

42%

F M

FNF

53%

47%

F M

b

a

82

1.6 DISCUSSÃO

1.6.1 Padrão de zonação

Os resultados deste estudo mostraram um padrão de zonação claro em todos os

locais de estudo. Entretanto, o mediolitoral inferior e a franja do infralitoral foram

diferentes entre os locais, devido principalmente à presença (com menores porcentagens

de cobertura) do bivalve invasor I. bicolor em locais com menor influência da

ressurgência. Mudança no padrão de zonação por causa da dominância desse bivalve

invasor tem sido descrito para o local protegido da ação das ondas, Forno Cultivo

(FNC), e o moderadamente exposto, Ponta da Fortaleza (PF), a partir de comparações

com dados prévios à introdução (López, 2003). Já a distribuição vertical dos organismos

sésseis em um dos locais sob efeito direto da ressurgência e com baixa abundância do

invasor, So, foi semelhante ao encontrado em trabalhos anteriores à introdução (Santos,

1996; Coutinho, dados não publicados). Diferentes zonas caracterizadas pela

distribuição vertical e dominância de organismos constituem um dos padrões mais

conspícuos observados na região entremarés rochosa (Stephenson e Stephenson, 1949),

contudo mudanças no padrão de zonação de costas rochosas, como conseqüência da

dominância de espécies invasoras, estão sendo registradas recentemente em outras

regiões do mundo. Alguns exemplos podem ser citados como o das cracas introduzidas

Elminius modestus na Irlanda (Lawson et al., 2004), Balanus glandula na Argentina

(Schwindt, 2007) e Japão (Kado, 2003), e do mitilídeo Mytilus galloprovincialis na

África (Zardi et al., 2006).

83


Neste estudo foram observadas variações espaciais na comunidade de

organismos sésseis da franja do infralitoral e do mediolitoral inferior devido

principalmente a mudanças quantitativas dos grupos dominantes analisados. Os

organismos que mais contribuíram com as diferenças observadas entre os costões

estudados foram os bivalves P. perna e I. bicolor, e em menor medida o cirripédio T.

stalactífera e as algas em geral.

No mediolitoral inferior, a maior cobertura de T. stalactifera e do bivalve P.

perna observada em locais com maior influência da ressurgência pode estar relacionada

a vários fatores, dentre outros, um maior suprimento larval, maior quantidade/qualidade

do alimento; menor intensidade de predação, menor dessecação devido ao maior grau de

batimento, ou menor competição interespecífica com o bivalve invasor I. bicolor,

espécie que chega a dominar esta faixa em locais com menor intensidade de

ressurgência.

Em relação ao fator suprimento larval, Skinner (2003) observou maior

quantidade de larvas cipris num local com influência direta da ressurgência, quando

comparado a outro local situado do lado interno da baía de Arraial do Cabo. Assim, em

períodos de subsidência, a massa d’água superficial mais quente que se aproxima da

região costeira pode trazer grandes quantidades de larvas que teriam o primeiro contato

com os costões diretamente expostos a estas condições (PC e So neste estudo). As

larvas competentes não teriam limitação de espaço para o assentamento já que, no

presente estudo, foi observado substrato disponível (substrato vazio) ao longo de todas

as estações do ano.

84

As espécies que dominaram na franja do infralitoral e no mediolitoral inferior

dos costões de Arraial do Cabo são cirripédios e bivalves que podem ser incluídas no

grupo trófico dos suspensívoros, ou seja, o seu alimento é material particulado que está

em suspensão na coluna d’água. A quantidade ou qualidade deste material em

suspensão poderia exercer regulação bottom up da estrutura das comunidades por

limitar ou favorecer o crescimento e reprodução de diferentes espécies de suspensívoros

(Menge, 2000). Entretanto, Helson et al. (2007) apontaram o fato de que poucos estudos

têm demonstrado a existência destes efeitos em ecossistemas marinhos. Devido a sua

dinâmica, locais de ressurgência reúnem as condições ideais para testar estas hipóteses

em campo. Nosso estudo mostrou que os locais com menor influência da ressurgência,

internos na baía, têm concentrações equivalentes de matéria orgânica e clorofila a que

locais com maior influência deste fenômeno. Possivelmente o padrão de circulação em

períodos de relaxamento da ressurgência, onde a massa d’água superficial contendo

altas quantidades de material particulado decorrente da intensa atividade biológica

durante a ressurgência, se desloca para os locais internos, poderia indicar uma baixa

heterogeneidade espacial na regulação bottom up na região de estudo.

A intensidade de predação pode ser diferente entre locais com maior e menor

influência da ressurgência. As altas densidades de carnívoros, principalmente do

gastrópode S. haemastoma, observadas nos locais externos à baía, indicariam uma forte

regulação das populações de bivalves e cracas por predação. Entretanto, um estudo

recente demonstrou que uma diminuição na temperatura da água de mar devido a

eventos de ressurgência reduz a taxa de predação que, provavelmente, se refletirá em

menor impacto nas populações de presas (Sanford, 1999). Desta forma, apesar das altas

densidades de carnívoros, estes podem ter sua atividade diminuída em função dos

períodos de ressurgência, quando a temperatura apresenta importantes quedas,

85

reduzindo a pressão de predação. Por outro lado, estes locais foram também os mais

expostos à ação das ondas, fator que pode também diminuir a intensidade de predação

por alguns predadores do entremarés (Richardson e Brown, 1990; Boulding et al.,

1999).

Não existem estudos que demonstrem de forma experimental a existência de

competição interespecífica dos organismos da comunidade residente com o bivalve

invasor I. bicolor. Porém, a formação de extensos bancos monoespecíficosno

mediolitoral inferior por esse bivalve, monopolizando o substrato que estaria disponível

para o assentamento das espécies residentes, pode ser um indicativo de competição por

interferência que deve ser testado em futuros estudos.

A baixa cobertura de I. bicolor observada nos locais mais expostos ao efeito da

ressurgência e às ondas pode estar relacionada à baixa resistência da espécie a

temperaturas inferiores de 20 graus (que não foram observadas no lado interno da baía

onde a espécie é mais abundante). A origem desta espécie exótica é o Caribe, onde

variações muito acentuadas da temperatura d’água não são comuns (Siung, 1980) e, por

tanto, baixas temperatura d’água podem representar um estresse ambiental limitante.

Por outro lado, pode existir uma baixa resistência de I. bicolor ao intenso

batimento destes locais, que explicaria a concentração dos poucos indivíduos presentes

nos locais PC e So em microhabitats como fendas, poças de maré e pequenas depressões

do substrato. A força de fixação pelo bisso de I. bicolor pode não ser suficiente para

evitar o deslocamento dos indivíduos em eventos de fortes tempestades que são

frequentemente observadas com a chegada de frentes frias nos locais externos. A alta

cobertura do bivalve P. perna nestes locais indicaria maior força de fixação. Um estudo

recente realizado nas costas de África do Sul mostrou forte fixação de P. perna ao

substrato e maior resistência ao hidrodinamismo, gerado pela ação das ondas, do que o

86

mexilhão invasor Mytilus galloprovincialis (Zardi et al., 2008). Zardi et al. (2008)

observaram que o padrão de distribuição, abundância e a interação competitiva destas

espécies variaram ao longo do ano devido à maior mortalidade do invasor M.

galloprovincialis nos meses de maior estresse ocasionado pela ação das ondas. Estudos

que avaliem de forma experimental a força de fixação pelo bisso de P. perna e I.

bicolor, e sua resistência às baixas temperaturas, ajudariam a explicar a distribuição

destas espécies nos costões de Arraial do Cabo.

As comunidades que ocupavam o mediolitoral inferior em locais internos da baía

foram semelhantes, com exceção do local IP que ficou mais próximo aos locais externos

à baía (PC e So). A semelhança entre esses locais internos foi devida à dominância do

bivalve invasor I. bicolor nesta faixa. O grau de exposição às ondas, que variou de

protegido a moderadamente exposto, parece não exercer um forte papel na estruturação

destas comunidades nos locais internos da baía.

Conjuntamente com o um aumento da cobertura de algas no verão foi observada,

embora não quantificada, uma intensa epibiose nos indivíduos de I. bicolor. Algas

filamentosas (principalmente dos gêneros Hinksia spp., Ceramium spp., Centroceras

clavulatum) foram normalmente observadas sobre o banco formado pelo bivalve

invasor, principalmente no verão (López, obs. pess.). A presença desta epibiose pode ter

efeitos negativos. Por exemplo, em locais mais expostos à ação das ondas, O`Connor et

al. (2006) observaram que a presença de algas epibiontes no bivalve Mytilus edulis

aumentou a mortalidade dos bivalves, devido ao maior atrito da água gerado pela

presença das algas o que, consequentemente, aumentou a remoção dos indivíduos do

costão pela ação das ondas. Por outro lado, a epibiose por algas durante o verão pode ser

um fator favorável para a sobrevivência de I. bicolor já que elas criariam um

87

microhabitat mais úmido e protegido da intensa insolação típica dessa época do ano que

pode ter efeitos negativos durante a maré baixa diurna.

Uma intensa epibiose por P. perna e Ulva sp. nos indivíduos de I. bicolor foi

observada no costão da Praia Vermelha no Rio de Janeiro (Ferreira-Silva, 2008). Nesse

costão, o mexilhão. P. perna aumentou sua distribuição vertical (que era na franja do

infralitoral) para níveis superiores por meio do recrutamento sobre indivíduos de I.

bicolor que dominavam o estrato primário (diretamente fixados à rocha). Embora

houvesse uma intensa ocupação do substrato por I. bicolor no mediolitoral inferior dos

costões de Arraial do Cabo, ao longo do período de estudo não foi observada epibiose

por P. perna nesta faixa. Para conhecer o efeito da epibiose por algas e outros

invertebrados nos indivíduos do bivalve invasor devem ser realizados futuros estudos

experimentais.

As comunidades do local IP, onde houve baixa influência da ressurgência e

exposição às ondas, foram mais semelhantes aos locais externos da baía que apresentam

características abióticas contrastantes às de IP. Este fato demonstra que, mesmo numa

escala espacial pequena (centenas de metros), o padrão de distribuição e abundância das

espécies nos costões é determinado por uma complexa interação de fatores, como já tem

sido mostrado por outros estudos (ver revisão em Menge, 2000; Westerbom et al.,

2008). A alta cobertura de T. stalactifera, de algas (principalmente do tipo incrustante) e

baixa cobertura do bivalve invasor I. bicolor observadas em IP, podem estar mais

relacionadas a fatores bióticos (predação e competição) do que abióticos, considerando

que haveria menos estresse físico neste local, concordando com o modelo de estresse

ambiental de Menge-Sutherland que foi testado em comunidades entremarés de clima

tropical por Menge et al. (1986).

88

Na franja do infralitoral, a estrutura das comunidades foi diferente

principalmente devido à mudanças na cobertura de algas, P. perna e I. bicolor. Os

resultados encontrados neste estudo sugerem que o grau de exposição às ondas é um

importante fator estruturador das comunidades na franja do infralitoral, não sendo

encontradas diferenças tão acentuadas, como as observadasno mediolitoral inferior entre

locais expostos e moderadamente expostos, com e sem exposição à ressurgência,

respectivamente.

A maior cobertura do mexilhão P. perna em locais expostos e moderadamente

expostos à ação das ondas coincide com estudos realizados com esta espécie em outras

locais (McQuaid e Lindsay, 2000; Zardi et al., 2008). A menor porcentagem de

cobertura do mexilhão observada no local moderadamente exposto, PF, pode estar

relacionada ao extrativismo intenso que sofrem os bancos de mexilhão por moradores e

turistas, já que este é um local de fácil acesso. O bivalve I. bicolor pode estar se

beneficiando desta perturbação, que libera grandes extensões de substrato, para

colonizar e estender sua distribuição para os níveis inferiores do costão.

Este estudo mostrou que a presença de I. bicolor na franja do infralitoral é

freqüente nos costões de Arraial do Cabo. Porém, o local com maior cobertura foi PF.

Estudos anteriores neste local registraram a presença do bivalve invasor nesta faixa em

PF (López, 2003; Rapagnã, 2004), porém, com menor cobertura em comparação à

registrada no presente estudo. A estabilidade ao longo do ano do banco de I. bicolor

formado na franja do infralitoral em PF sugere que, ao menos neste local, a espécie

estendeu sua distribuição vertical e se encontrava bem estabelecida. A maior ocupação

do substrato (menor porcentagem de substrato vazio) e uma maior diversidade de

organismos (algas e invertebrados), quando comparado ao mediolitoral inferior,

poderiam estar restringindo e retardando a invasão do bivalve nesta faixa. Comunidades

89

mais diversas podem exercer maior ressistência à invasão (Elton, 1958, Stachowicz et

al., 1999), e/ou uma utilização eficiente pela comunidade nativa dos recursos limitantes

diminui a chance das espécies invasoras de se estabelecerem com sucesso em novos

ambientes (Elton, 1958, Shea e Chesson, 2002).

Em relação à variação sazonal, nos costões com bancos de mexilhões na franja

do infralitoral, foi observado um aumento da cobertura de P. perna que, em geral,

aconteceu na primavera/verão e esteve relacionada a picos de recrutamento e,

subseqüente crescimento dos indivíduos já estabelecidos (observação pessoal). Já no

local IP, foi observado um aumento da cobertura de algas e do bivalve invasor I. bicolor

no verão. Esta aparente associação será discutida em detalhe na próxima seção.

A diminuição da cobertura de I. bicolor observada na primavera do ano de 2006

foi causada pela mortalidade em massa registrada nas duas faixas do entremarés. A

extensão e as possíveis causas da mortalidade serão discutidas em maior detalhe na

seção que discutirá sobre densidade de I. bicolor nesta discussão.

Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e na


Nossos resultados mostraram menor densidade total de organismos bentônicos

móveis nos locais externos da Baía de Arraial do Cabo que sofrem influência direta da

ressurgência e são mais expostos à ação das ondas. Devido à falta de costões protegidos

do batimento, nossos resultados não permitem identificar qual destes dois fatores (ondas

ou ressurgência) exerce maior influência na estrutura destas comunidades. Futuros

estudos experimentais deverão ser desenvolvidos para elucidar as causas do padrão

observado. Porém, algumas considerações podem ser feitas baseadas nas características

90

dos organismos móveis e da estrutura da comunidade de organismos sésseis observada

neste estudo.

A diminuição da densidade de T. nodulosa com o aumento do batimento

observada no presente estudo coincide com os dados de Magalhães e Coutinho (1995)

que observaram menor força de aderência ao substrato quando comparada a do

gastropode S. haemastoma.

As densidades de Stramonita haemastoma e Collisella subrugosa nos locais

externos indicam uma resistência a oscilações bruscas de temperatura. Por outro lado, a

ampla superfície pedal pode conferir maior força de adesão ao substrato e

conseqüentemente maior resistência ao deslocamento pelas ondas, fato já testado com S.

haemastoma por Magalhães e Coutinho (1995). Para C. subrugosa Tanaka et al. (2002)

observaram que a área da superfície pedal e o formato da concha variaram em locais

com maior exposição às ondas.

Outra explicação sería que nestes costões há uma maior oferta de alimento. No

caso de S. haemastoma, Lavrado (1992) obsevou que a sua presa preferida foi o

mexilhão P. perna. Este gastrópode apresentou as maiores densidades na franja do

infralitoral de locais expostos ou moderadamente expostos à ação das ondas, onde o

bivalve P. perna foi, também, mais abundante. No caso de C. subrugosa, que é um

herbívoro raspador de microalgas, a sua maior abundância nos locais externos à baía

pode estar relacionada com a maior quantidade de “substrato vazio” onde estes

organismos forrageam. No local PF, interno à baía, onde este patelídeo apresentou as

menores densidades, houve menor quantidade de “substrato vazio” ao longo do estudo,

devido principalmente à densa ocupação nessa faixa pelo bivalve invasor I. bicolor.

Iwasaki (1999) observou que a existência de gaps dentro dos bancos de bivalves é um

fator importante para o comportamento de forrageo do patelídeo Patella flexuosa.

91

A densidade total de herbívoros nos locais externos (So e PC) foi baixa, fato que

pode estar relacionado com a baixa cobertura de macroalgas observada em ambas as

faixas do entremarés. Ao contrário, os locais protegidos apresentaram a maior

diversidade e densidade total de herbívoros, possivelmente relacionado ao menor

estresse ambiental e a uma maior disponibilidade de alimento evidenciado pelos altos

valores de cobertura de macroalgas.

Em geral, independente do efeito da ressurgência, locais mais expostos às ondas

apresentaram maior cobertura de P. perna e do seu predador S. haemastoma, enquanto

locais protegidos tiveram menor abundância destas espécies, sendo observadas maiores

densidades de herbívoros e de cobertura de macroalgas. Em ambas as situações e apesar

da alta densidade de consumidores (herbívoros e carnívoros), as “presas” foram muito

abundantes indicando uma rápida reposição da biomassa conumida.

1.6.3 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon


O presente estudo indicou uma associação inédita entre a macroalga nativa

Sargassum sp. e o bivalve invasor I. bicolor na região de estudo. Um levantamento

qualitativo da macrofauna associada a Sargassum sp. no sublitoral da Ilha da Queimada

em São Paulo já tinha reportado a presença de I. bicolor (dentre outros bivalves como

Modiolus carvalhoi e Musculus viator) (Jacobucci et al., 2006). O mexilhão Perna

perna que, em outros costões, domina a faixa inferior do entremarés não foi observado

embaixo das frondes da macroalga ao longo do período de estudo.

Na abordagem experimental, os resultados apontaram uma diminuição da

porcentagem de cobertura dos bivalves ao longo do tempo e essa diminuição foi maior

92

nas áreas de remoção da cobertura de Sargassum sp. quando comparada às áreas

controle (com cobertura da macroalga). A diminuição da cobertura do bivalve invasor

nas áreas controle pode estar relacionada a uma diminuição da cobertura da macroalga

também observada nesses quadrados. Este é um processo natural decorrente da etapa

final do ciclo de vida da alga observado nestes ambientes. Em geral, ao final do verão as

algas perdem progressivamente os folíolos e, subseqüentemente, desaparece o talo

inteiro restando apenas o apressório fixado ao substrato (Gonçalves, 1998).

Ao longo do experimento de curto prazo não foram detectadas variações na

cobertura das algas calcárias articuladas, entretanto quando é avaliada a variação

sazonal da cobertura no costão se observa o incremento da cobertura deste tipo de algas

nas épocas em que a cobertura de Sargassum sp. diminuiu, ou seja, o padrão contrário

ao observado com I. bicolor. Outros estudos observaram aumento da cobertura de algas

calcárias articuladas após a remoção das frondes de diferentes tipos de macroalgas que

formam um estrato secundário (Bulleri et al,. 2002) e essas algas calcárias se tornaram o

organismo bentônico dominante nessas áreas (Lilley e Schiel, 2006). Este resultado

pode ser explicado pelas mudanças das condições embaixo das frondes, como a

diminuição de insolação, fluxo d’água e temperatura e o aumento da abrasão pelo talo

das macroalgas ou uma interação de todos esses fatores (Irvin e Connell, 2006; Russell,

2007).

Duas explicações não excludentes e que devem ser testadas em estudos futuros,

podem ser propostas para a associação entre a macroalga e I. bicolor. A cobertura de

Sargassum sp. pode facilitar o assentamento de larvas de I. bicolor e/ou aumentar a

sobrevivência dos recrutas e adultos, seja pela proteção contra predadores ou pelas

condições ambientais criadas nesse microhabitat (menor insolação, maior umidade,

etc.). Apesar da baixa abundância de I. bicolor no local de estudo, a proteção contra

93

dessecação e insolação não seria uma hipótese muito plausível visto a dominância deste

bivalve no mediolitoral inferior da região entremarés em outros locais.

O bivalve também ocorreu na franja do infralitoral de outros locais protegidos da

ação das ondas, porém com menores densidades. A interação positiva de I. bicolor com

algumas espécies da faixa inferior poderia facilitar a invasão nesse habitat menos

explorado pelo bivalve. Geralmente os bivalves não são espécies pioneiras na

colonização, precisando da presença de outras espécies como cracas e algas

filamentosas para o seu assentamento. Moreno (1995) observou que o recrutamento de

bivalves em macroalgas filamentosas diminuiu a predação por gastrópodes, permitindo

às presas alcançar tamanho suficiente para escapar da predação. Já, Bertness et al.

(1999) observaram um incremento do efeito dos predadores embaixo das frondes de

macroalgas nas faixas inferiores do entremarés. No presente estudo não foram

observados eventos de predação nem sinais (furos, conchas quebradas) que indicassem

consumo dos bivalves por predadores bentônicos. É possível que as frondes de

macroalgas estejam diminuindo a visualização de predadores não bentônicos, como

peixes e aves. Estes predadores têm maior mobilidade e levam menos tempo de

manipulação deste tipo de presas que os predadores bentônicos, o que explicaria a

rápida remoção dos bivalves inteiros das áreas sem cobertura da macroalga.

É possível, ainda, que a sazonalidade de Sargassum sp. explique a diminuição da

cobertura de I. bicolor na franja do infralitoral nas estações do ano em que a macroalga

não está presente (outono, inverno e início da primavera). Cabe salientar a importância

de uma sincronia entre o desenvolvimento do banco de Sargassum sp. e a dispobilidade

de larvas de I. bicolor. Por isso, a consistência interanual do padrão observado deve ser

avaliada por meio de monitoramento em longo prazo, incluindo a fase larval do invasor.

Futuros estudos serão realizados com o objetivo de avaliar a associação da espécie

94

nativa e invasora ao longo do período inteiro de desenvolvimento dos bancos da

macroalga e o papel dessa interação na intensidade de recrutamento e predação no

bivalve invasor.

Diferentes espécies do gênero Sargassum se distribuem formando densos bancos

nos costões do litoral sudeste do Brasil (Széchy e Paula, 2000). É importante investigar

a ocorrência da associação entre esta macroalga e I. bicolor em outros locais do litoral

onde as espécies co-ocorrem, já que essa interação pode aumentar a vulnerabilidade de

ambientes ainda não invadidos.


Assim como a porcentagem de cobertura, a densidade média de I. bicolor

apresentou variação entre os locais de estudo, sendo PF e FNC onde foram observados

os maiores valores, tanto na franja do infralitoral quanto no mediolitoral inferior. Estes

locais ficam na Enseada do Forno, porém se diferenciam quanto ao grau de exposição às

ondas, sendo PF comparativamente mais exposto. Outros locais moderadamente

expostos (PV e PA) apresentaram valores intermediários de densidade média e os

protegidos (FNF e IP) menores densidades, no entanto a densidade em IP foi

significativamente menor. Este cenário sugere que o hidrodinamismo exerce pouca

influência neste parâmetro populacional da espécie I. bicolor pelo menos no período

analisado. Contudo, a maior variabilidade da densidade em costões protegidos pode

indicar maior variabilidade nestes ambientes das condições favoráveis para a invasão

por I. bicolor, que pode estar relacionada às interações interespecíficas ou a maior

variabilidade no suprimento de larvas nessas condições de batimento.

95

O padrão sazonal na densidade de I. bicolor não foi consistente entre os locais

com diferente grau de batimento. Contudo parece existir um aumento da densidade no

inverno em locais moderadamente expostos às ondas. Já os locais protegidos foram

altamente variáveis sem exibir um padrão claro. Estas variações sazonais observadas

podem ser determinadas por suprimento de larvas ou mortalidade diferencial nas épocas

do ano. A mortalidade variou entre 3 e 7% ao longo do ano de 2005 e não foram

observadas variações expressivas na proporção de indivíduos mortos nas estações do

ano. Este resultado, no entanto, deve ser avaliado com cautela por ser derivado da

contagem de conchas vazias presentes no banco de I. bicolor, que foram amostrados

uma vez em cada estação do ano. As conchas vazias de indivíduos mortos poderiam ser

facilmente removidas em locais mais expostos à ação das ondas quando comparados aos

protegidos ou em bancos menos densos e, portanto com menor complexidade para reter

as conchas, levando a uma subestimação deste parâmetro nesses locais.

O evento de mortalidade observado na primavera de 2006 ocorreu no mês de

setembro e, nos locais protegidos da ação das ondas, foi observada uma alta proporção

de indivíduos mortos que ainda se encontravam fixados ao costão. Nas áreas antes

ocupadas por extensos bancos do bivalve invasor em locais mais expostos às ondas,

apenas os bissos permaneceram fixados ao costão.

Em alguns locais, foram observadas pequenas manchas mistas de indivíduos

mortos e vivos que, subseqüentemente, foram desaparecendo, possivelmente removidos

pelas ondas. Isto indica que o fator que causou a mortalidade não chegou a atingir todos

os indivíduos da população, porém, a instabilidade do banco gerada pelos indivíduos

mortos, que eram facilmente removidos do substrato, pode ter ocasionado o

desprendimento dos sobreviventes.

96

A mortalidade abrangeu uma ampla área geográfica na costa do Brasil, sendo

registrada em outros costões do estado de Rio de Janeiro como Itaipu e Praia Vermelha

(Ferreira-Silva, 2008; Teixeira et al., 2007), Cabo Frio e Búzios (López, obs. pess.) e

em São Paulo (A.C. Mazzuco, com. pess.). Já no Espírito Santo, as populações de I.

bicolor não sofreram diminuição drástica de sua abundância durante esse período (G.

Zamprogno, com. pess.). Após aproximadamente 20 meses do evento de mortalidade,

não foi observada a recuperação dos bancos de I. bicolor, confirmando a sua baixa

capacidade como colonizadora primária do substrato já observada na região (Rocha,

2002; Rapagnã, 2004; López dados não publicados). Atualmente, podem ser observados

alguns indivíduos agregados em pequenas manchas em locais abrigados. Este pode ser

um exemplo de invasão com longo intervalo (prolonged lag), variável de acordo a

características da espécie e o ambiente invadido, entre a introdução e a explosão da

população da espécie exótica. Este processo foi observado no bivalve invasor

Brachidontes pharaonis na costa de Israel (Rilov et al., 2004).

Apesar de não ter sido possível elucidar a causa da mortalidade, algumas

possíveis explicações podem ser propostas, como mudança na temperatura, doença e

envelhecimento dos bancos. No período em que aconteceu a mortalidade, sensores de

temperatura colocados no costão da Praia dos Anjos registraram baixas temperaturas do

ar que coincidiram com marés noturnas muito baixas (-0,1), alternadas com temperatura

alta em dias subseqüentes (F. Siviero, com. pess.). Um estudo experimental foi

realizado após o evento de mortalidade, utilizando indivíduos que sobreviveram a este

evento no Forno de Arraial do Cabo e na Praia Vermelha no Rio de Janeiro. Foram

simuladas as condições registradas nesse período e observada a taxa de mortalidade.

Nenhum dos indivíduos morreu ao longo do experimento, indicando que as condições

ambientais simuladas no laboratório não gerariam uma mortalidade em massa. Contudo,

97

cabe salientar que os indivíduos utilizados no experimento tinham sobrevivido à extensa

mortalidade podendo ter maior resistência ao fator analisado.

Doenças geradas por parasitas e bactérias têm sido apontadas como responsáveis

por eventos de mortalidade em massa de invertebrados marinhos (Brady e Scheibling,

2005; Cai et al., 2006) e não podem ser descartadas como possível causa da mortalidade

de I. bicolor.

Embora seja uma espécie invasora, I. bicolor tornou-se um importante (várias

relações interespecíficas com as espécies nativas) componente nas comunidades do

mediolitoral inferior do entremarés antes do evento de mortalidade. Os bancos formados

por Isognomon bicolor abrigavam uma diversa fauna (crustáceos, outros bivalves,

poliquetas, etc.) (Robles, 2003; Fernandes et al., 2004), sugerindo um papel de espécie

engenheira (sensu Jones et al., 1994) aumentando a complexidade destes ambientes e

com isso a diversidade em escala local. Este bivalve invasor era consumido por

predadores nativos, sendo um dos itens principais da dieta de Stramonita haemastoma

principalmente quando sua presa preferida, P. perna, se encontrava em baixa

abundância (López, 2003). Em costões com menor exposição à ação das ondas

Isognomon bicolor foi a presa mais consumida por Trachypollia nodulosa (Ferreira e

López, 2007). As conseqüências sobre a comunidade residente a partir da drástica

diminuição da espécie invasora devem ser avaliadas. O presente estudo registrou alguns

parâmetros populacionais do bivalve invasor e interações com a comunidade nativa ao

longo de um ano antes do evento da mortalidade, o que servirá como referência para

futuros estudos realizados com esta espécie na região que acompanhem a re-colonização

por esta espécie.

98

1.6.5 Estrutura de tamanho e proporção de sexos de Isognomon bicolor

A proporção de sexos não foi estatisticamente diferente da proporção esperada

(1:1), o que indica um equilíbrio na população. Entretanto, houve uma leve tendência a

maior proporção de fêmeas que de machos à exceção de um dos locais externos (So). O

mesmo resultado já tinha sido encontrado por Rapagnã (2004) para indivíduos de I.

bicolor coletados nos costões internos à baía, Ponta da Fortaleza e Anjos e, no local

externo, Sonar.

A estrutura de tamanhos foi altamente variável entre faixas, locais e estações do

ano. Porém, no mediolitoral inferior, onde o bivalve foi mais abundante, foi observada a

tendência da estrutura ser unimodal no verão e bimodal principalmente no outono e

inverno. Na franja do infralitoral, a estrutura populacional foi unimodal nas estações do

ano analisadas, exceto no inverno em PV, FNF e PA onde houve maior número de

indivíduos das classes menores, indicando um aumento no recrutamento. Contudo, em

ambas as faixas analisadas, foi registrada a presença de recrutas em todas as estações do

ano, com menores quantidades no verão em todos os locais e aumento no outono e

inverno dependendo do local analisado.

Apenas os resultados obtidos em todas as estações do ano nos locais que

apresentaram baixa densidade de I. bicolor (IP e So) e os obtidos no verão e outono dos

locais com maior densidade do bivalve durante o presente estudo, coincidem com os de

Rocha (2002). O autor avaliou mensalmente a estrutura das populações de I. bicolor no

mediolitoral inferior de dois dos costões também utilizados neste estudo, PF e FNC, e

encontrou populações com estrutura unimodal sendo as classes intermediárias as mais

freqüentes. Devido ao baixo recrutamento sobre os co-específicos registrado por Rocha

(2002), o autor propôs que altas taxas de recrutamento não seriam responsáveis pela

dominância do bivalve nos costões e, sim um recrutamento regular baixo que é bem

99

sucedido devido à alta sobrevivência dos recrutas. Os dados do presente estudo no

inverno (em ambas as faixas) e primavera (no mediolitoral inferior) mostraram uma alta

freqüência de indivíduos das classes de menor tamanho, com diminuição do número de

indivíduos nas classes subseqüentes. Estes resultados indicam que os períodos mais

favoráveis para o recrutamento são inverno e primavera, possivelmente relacionados a

um maior número de larvas na água, a condições mais favoráveis para o assentamento

no substrato ou uma combinação de ambos os fatores nessas épocas do ano.

McMahon (2002) propôs que espécies invasoras tendem a ter características de r

estrategistas, como alta fecundidade, taxas reprodutivas e crescimento, o que lhes

confere uma alta capacidade competitiva. Alguns bivalves invasores que expandiram

rapidamente sua distribuição, como Mytilus galloprovincialis na África do Sul, parecem

apoiar essa tese (Griffiths et al., 1992). Por exemplo, o bivalve invasor M.

galloprivincialis apresentou uma estrutura populacional assimétrica (skewed) com alta

densidade de recrutas e menores densidades de indivíduos das classes de tamanho

maiores. Este padrão indicaria altas taxas reprodutivas e sucesso no assentamento,

porém um forte efeito dos processos pós-assentamento nas populações do bivalve. Na

região de estudo, Fernandes (1981) observou uma estrutura populacional do mexilhão

P. perna semelhante à observada para M. galloprovincialis, ao longo do ano inteiro. Já

o padrão observado para I. bicolor mudou sazonalmente. Porém, nenhum estudo até o

presente analisou a variabilidade no espaço e tempo do investimento reprodutivo do

bivalve invasor I. bicolor, sendo esta informação fundamental para avaliar o tipo de

estratégia utilizada pelo bivalve (r ou k). O número de recrutas pode não ser uma boa

estimativa do esforço reprodutivo já que intensa mortalidade das larvas na coluna

d’água ou falta de condições apropriadas para a fixação no substrato poderiam estar

determinando o baixo recrutamento observado em alguns locais.

100

A hipótese da limitação por recrutamento estabelece que a abundância de

indivíduos nas populações adultas é determinada pela taxa de chegada de larvas ou

propágulos (Chesson, 1988). No presente estudo, a freqüência de recrutas observada nas

duas faixas analisadas sugere que a baixa densidade de I. bicolor na franja do

infralitoral na maioria dos costões analisados não se deve a baixo número de larvas e

mais provavelmente à mortalidade pós-assentamento. Resultados semelhantes foram

encontrados por Bownes e McQuaid (2006) na África do Sul. Os autores sugerem a

existência de segregação de habitat entre duas espécies de bivalves, sendo a espécie

nativa P. perna dominante na franja do infralitoral e o invasor M. galloprovincialis no

mediolitoral inferior. A co-existência entre estes mexilhões estaria favorecida pela

mortalidade diferenciada do invasor na franja do infralitoral, o que diminuiria a

competição interespecífica entre os bivalves.

Nos costões moderadamente expostos à ação das ondas em Arraial do Cabo é

observada uma segregação de habitat entre I. bicolor e P. perna semelhante à observada

na África do Sul. Porém, em alguns dos locais analisados foi observado um aumento da

cobertura de I. bicolor na franja do infralitoral quando comparado com estudos

anteriores (López, 2003; Rapagnã, 2004) o que indicaria uma mudança na taxa de

assentamento ou de sobrevivência pós-assentamento do bivalve invasor. Assim, a

aparente co-existência entre estas espécies poderia tornar-se comprometida com a

formação de bancos por I. bicolor na faixa de dominância de P. perna. Embora não

quantificado neste estudo, foram observados alguns indivíduos de P. perna fixados

sobre as agregações de I. bicolor na franja do infralitoral em PF. Assim como aconteceu

na Praia Vermelha no Rio de Janeiro (Ferreira-Silva, 2008), a epibiose por P. perna

pode ser uma nova forma de co-existência entre as espécies ante uma diminuição da

mortalidade pós-recrutamento de I. bicolor o que favoreceria a invasão da franja do

101

infralitoral em costões moderadamente expostos. Devido ao evento de mortalidade de I.

bicolor esta hipótese não pôde ser testada.

Em síntese, os resultados mostraram que:

(i) Antes do evento de mortalidade, I. bicolor era uma espécie bem estabelecida

no mediolitoral inferior da região entremarés na maioria dos costões internos da baía,

com bancos estáveis (em termos de densidade e cobertura) ao longo do tempo, com

presença de recrutas em todas as estações do ano.

(ii) A ausência de densos bancos nos locais externos indicou uma aparente

resistência ambiental à invasão pelo efeito direto ou indireto da ressurgência e/ou maior

grau de exposição às ondas. Já nos locais internos da baía de Arraial do Cabo, o grau de

exposição às ondas avaliados neste estudo parece não ser um forte fator estruturador das

comunidades no mediolitoral inferior dominado pelo bivalve invasor. As comunidades

da franja do infralitoral parecem estar mais estruturadas pelo fator exposição às ondas

que pela influência da ressurgência. A menor densidade do invasor nesta faixa parece

não estar ocasionada por baixas quantidades de larvas já que houve alta freqüência de

recrutas principalmente no outono e inverno.

(iii) O local interno à baía (IP), protegido da ação das ondas, apresentou menor

cobertura do bivalve no mediolitoral inferior e um aumento da cobertura do invasor na

franja do infralitoral, possivelmente favorecido pela interação positiva com a macroalga

nativa Sargassum sp. As frondes da macroalga aumentaram a sobrevivência dos

bivalves e isto pode estar relacionado à proteção da predação por peixes e aves. Assim,

uma intensa pressão de predação poderia ser uma das explicações da baixa cobertura

observada nos costões deste local (em ambas as faixas). O efeito da predação neste local

será abordado em detalhe no capítulo 3 desta tese.

102

(iv) Um evento de mortalidade em massa diminuiu drasticamente as populações

de I. bicolor nas duas faixas dos costões de estudo. Após 20 meses de acontecido esse

evento não foi observada a re-colonização por I. bicolor aos níveis observados antes da

mortalidade.

1.7 Referências bibliográficas

BÉGIN, C., JOHNSON L.E., HIMMELMAN, J.H., 2004, “Macroalgal canopies: distribution and diversity of associated invertebrates and effects on the recruitment and growth of mussels”, Marine Ecology Progress Series, v.271, pp.121-132.

BERTNESS, M.D., LEONARD, G.H., LEVINE, J.M., et al., 1999, “Testing the relative contribution of positive and negative interactions in rocky intertidal communities”, Ecology, v.80, n.8, pp.2711-2726.

BORTHAGARAY, A.I., CARRANZA, A., 2006, “Mussels as ecosystem engineers: Their contribution to species rich ness in a rocky littoral community”, Acta Oecologica, v.31, pp.243-250.

BOULDING, E.G., HOLST, M., PILON, V., 1999, “Changes in selection on gastropod shell size and thickness with wave-exposure on Northeastern Pacific shores”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.232, pp.217–239.

BOWNES, S. J., MCQUAID, C. D., 2006, “Will the invasive mussel Mytilus galloprovincialis Lamarck replace the indigenous Perna perna on the south coast of South Africa?”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.338, pp.140-151.

BRADY S. M., SCHEIBLING, R.P., 2005, “Repopulation of the shallow subtidal zone by green sea urchins (Strongylocentrotus droebachiensis) following mass mortality in Nova Scotia, Canada”, J. Mar. Biol. Ass. U.K., v.85, pp.1511-1517.

BRUNO, J.F., BERTNESS, M.D., 2001, “Habitat modification and facilitation in benthic Marine Communities”. In: M.D. Bertness, S.D. Gaines e M.E. Hay, (ed.), Marine community ecology. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Maine. USA.

BULLERI, F., BENEDETTI-CECCHI, L., ACUNTO, S., et al., 2002, “The influence of canopy algae on vertical patterns of distribution of low-shore assemblages on rocky coasts in the northwest Mediterranean”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.267, pp.89–106.

BYERS, J.E., 2000, “Competition between two estuarine snails: implications for invasions and of exotic species”, Ecology, v.81, pp.1225-1239.

CAI, J., HAN, Y., WANG, Z., 2006, “Isolation of Vibrio parahaemolyticus from abalone (Haliotis diversicolor supertexta L.) postlarvae associated with mass mortalities”, Aquaculture, v.257, pp.161–166.

103

CECCHERELLI, G., CINELLI, F., 1999, “Effects of Posidonia oceanica canopy on Caulerpa taxifolia size in a north-western Mediterranean bay”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.240, pp.19–36.

CHESSON, P.L., 1998, “Recruitment limitation: a theoretical perspective”, Australian Journal of Ecology, v.23, pp.234-240.

CLARKE, K. R., WARWICK, R. M., 2001, Change in marine communities: an approach to statistical analysis and interpretation. PRIMER-E Ltd. 2a. edição. Plymouth.

CROOKS, J.A., 2002, “Characterizing ecosystem-level consequences of biological invasions: the role of ecosystem engineers”, Oikos, 97: 153-165.

DE RIVERA, C.E., RUIZ, G.M., HINES, A.H., JIVOFF, P., 2005, “Biotic resistance to invasion: native predator limits abundance and distribution of an introduced crab”, Ecology, v.86, n.12, pp.3364-3376.

DOMANESCHI, O., MARTINS, C.M., 2002, “Isognomon bicolor (C.B.Adams) (Bivalvia, Isognomonidae): primeiro registro para o Brasil, redescrição da espécie e considerações sobre a ocorrência e distribuição de Isognomon na costa brasileira”, Revista Brasileira de Zoologia, v.19, n.2, pp.611-627.

ELTON, C.S., 1958, The Ecology of invasions by animals and plants, with a foreword by Simberlof, D. Chicago and London, The University of Chicago Press.


FERNANDES, F.C., RAPAGNÃ, L.C., BUENO, G.B.D., 2004, “Estudo da população do bivalve exótico Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) (Bivalvia, Isognomonidae) na Ponta da Fortaleza em Arraial do Cabo-RJ”. In: Silva, J. S. V. e Souza, R. C. C. L. (org). Água de lastro e Bioinvasão. Editora Interciência. Rio de Janeiro, Brasil.

FERREIRA, C.E.L., GONÇALVES, J.E., COUTINHO, R., 2004, “Cascos de navios e plataformas como vetores na introdução de espécies exóticas (capítulo 11)”. In: Silva, JSV e Souza, RCC, eds. Água de Lastro e Bioinvasão. Editora Interciência. Brasil.

FERREIRA, I. C. C., LÓPEZ, M. S., 2007, “Seleção de Presas pelos Gastrópodes Stramonita haemastoma (Linnaeus, 1767) e Trachypollia nodulosa (C. B. Adams, 1845) em dois costões com diferentes abundâncias do bivalve invasor Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) em Arraial do Cabo, RJ”. Resumo VII Encontro de Bioincrustação, Ecologia Bêntica e Corrosão, Arraial do Cabo, RJ, Brasil.

FERREIRA-SILVA, M. A. G., 2008, Variação temporal da estrutura e das relações interespecificas na comunidade bentônica invadida por Isognomon bicolor (ADAMS, 1845) (Mollusca: Bivalvia) no costão rochoso da Praia Vermelha (RJ, Brasil). Dissertação MSc., Museu Nacional, UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.

GONÇALVES, J.E.A., 1998, “Influência da luz e nutrientes (N e P) na dinâmica populacional de Sargassum furcatum Kuetzing (Phaeophyta: Fucales) na Ilha de Cabo Frio, Arraial do Cabo, RJ”. Dissertação de MSc. IBCCF/UFRJ, RJ, Brasil.

GRIFFITHS, C.L., HOCKEY, P.A.R., VAN ERKOM SCHURINK, C., LE ROUX, P.J., 1992, “Marine invasive aliens on south African shores: implications for

104

community structure and trophic functioning”. South African Journal of Marine Science, v.12, pp.713-722.

GROSHOLZ, E.D., RUIZ, G.M., 1996, “Predicting the impact of introduced marine species: lessons from the multiple invasions of the European green crab Carcinus maenas”. Biological. Conservation, v.78, pp.59-66.

GROSHOLZ, E.D., RUIZ, G.M., DEAN, C.A., et al., 2000, “The impacts of a nonindigenous marine predator in a California Bay”, Ecology, v.81, n.5, pp.1206-1224.

GROSHOLZ, E.D., 2002, “Ecological and evolutionary consequences of coastal invasions”, Trends in Ecology and Evolution, v.17, n.1, pp.22-27.

HELSON, J.G., PLEDGER, S., GARDNER, J.P.A., 2007, “Does differential particulate food supply explain the presence of mussels in Wellington Harbour (New Zealand) and their absence on neighbouring Cook Strait Shores?”, Estuarine Coastal and Shelf Science, v.72, pp.223-234.

IRVING, A.D., CONNELL, S.D., 2006, “Physical disturbance by kelp abrades erect algae from the understorey”, Marine Ecology Progress Series, v.324, pp.127-137.

IWASAKI, K., 1999, “Short- and long-term movements of the patellid limpet Patella flexuosa within gaps in intertidal mussel beds”, Journal of Molluscan Studies, n. 65, pp. 295-301.

JACOBUCCI, G.B., GÜTH, A.Z., TURRA, A., et al., 2006, “Levantamento de Mollusca, Crustacea e Echinodermata associados a Sargassum spp. na Ilha da Queimada Pequena, Estação Ecológica dos Tupiniquins, litoral sul do Estado de São Paulo, Brasil”, Biota Neotropica, v.6, n2. http://www.biotaneotropica.org.br/v6n2/pt/abstractinventory+bn02706022006

JONES, C.G., LAWTON, J.H., SHACHAK, M., 1994, “Organisms as ecossistem engineers”, OIKOS, v.689, pp.373-386.

KADO, R., 2003, “Invasion of Japanese shores by the NE Pacific barnacle Balanus glandula and its ecological and biogeographical impact”, Marine Ecology Progress Series, v.249, pp.199–206.

KIMMERER, W.J., GARTSIDE, E., ORSI, J.J., 1994, “Predation by an introduced clam as the likely cause of substantial declines in zooplankton of San Francisco Bay”. Marine Ecology Progress Series, v.113, pp.81-93.


LAWSON, J., DAVENPORT, J., WHITAKER, A., 2004, “Barnacle distribution in Lough Hyne Marine Nature Reserve: a new baseline and an account of invasion by the introduced Australasian species Elminius modestus Darwin”, Estuarine Coastal Shelf Science, n.60, pp.729-735.

LILLEY, S.A., SCHIEL, D.R., 2006, “Community effects following the deletion of a habitat-forming alga from rocky marine shores”, Oecologia, v.148, pp.672–681.

LÓPEZ, M.S., 2003, Efecto de la potencial presa exótica Isognomon bicolor (1845) sobre la ecología trófica de Stramonita haemastoma (Kool, 1987) en el intermareal rocoso de Arraial do Cabo, RJ, Brasil. Dissertação MSc. Universidad Internacional de Andalucía. Sede Antonio Machado de Baeza. Espanha.

105

MARTINS, C.M., 2000, Isognomon bicolor (C.B.Adams, 1845) (Bivalvia, Isognomonidae): ocorrência, redescrição e anatomia descritiva e funcional, Tese DSc., Instituto de Biociências, USP, São Paulo, Brasil.

MAGALHÃES, C.A., COUTINHO, R., 1995, “Distribution and zonation of three species of predatory gastropods: patterns and adaptations to wave impact in the rocky shore”, Publicação Especial do Instituto Oceanográfico, v.11, pp.123-131.

MCMAHON, R.F., 2002, “Evolutionary and physiological adaptations of aquatic invasive animals: r selection versus resistance”, Canadian Journal of Fish Aquatic Science, n.59, pp.1235-1244.

MCQUAID, C.D., LINDSAY, J.R., 2000, “Interacting effects of wave exposure, tidal height and substratum on spatial variation in densities of mussel Perna perna plantigrades”, Marine Ecology Progress Series, v.301, pp.173-184.


MENGE, B.A., BRANCH, G.M., 2001, “Rocky Intertidal Communities”. In: M.D. Bertness, S.D. Gaines e M.E. Hay, (ed.), Marine community ecology. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Maine.

MENGE, B.A., LUBCHENCO J., GAINES, S.D., ASHKENAS, L.R., 1986, “A test of the Menge-Sutherland model of community organization in a tropical rocky intertidal food web”, Oecologia (Berlin), v.71, pp.75-89.

MORENO, C. A., 1995, “Macroalgae as a refuge from predation for recruits of the mussel Choromytilus chorus (Molina, 1782) in Southern Chile”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecologv, v.191, pp.181-193.

MOYSES, D. N., 2005, Influência da heterogeneidade do substrato no recrutamento de invertebrados bentônicos e sucessão ecológica do médiolitoral do costão rochoso da Ilha do Brandão, Angra dos Reis – RJ. Dissertação MSc. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil.

O’CONNOR, N.E., CROWE, T.P., MCGRATH, D., 2006, “Effects of epibiotic algae on the survival, biomass and recruitment of mussels, Mytilus L. (Bivalvia: Mollusca)”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecologv, v.328, pp.265-276.

PAINE, R.T., 1966, “Food web complexity and species diversity”, The American Naturalist, v.100, pp.65-75.

RACE, M.S., 1982, “Competitive displacement and predation between introduced and native mud snails”, Oecologia, v.54, pp.337-347.

RAMOS, A.B., 2004, Distribuição, abundância relativa e estrutura populacional de Isognomon bicolor (Adams, 1845) no litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Dissertação MSc. IB/UFRJ. Rio de Janeiro, Brasil.

RAPAGNÃ, L.C., 2004, Estudo da estrutura das populações dos bivalves Isognomon bicolor (CB Adams, 1845), Perna perna (Linnaeus, 1758) e Pinctada imbricata (Roding, 1798) nos costões rochosos de Arraial do cabo, Rj, Brasil, Dissertação MSc. Biologia Marinha, Universidade Federal Fluminense, Rio de Janeiro, Brasil.

106

REUSCH, 1998, “Native predators contribute to invasion resistance to the non-indigenous bivalve Musculista senhousia in southern California, USA” . Marine Ecology Progress Series, v.170, pp.159-168.

RICHARDSON, T.D., BROWN, K.M., 1990, “Wave exposure and prey size selection in an intertidal predator”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.142, pp.105-120.

RILOV, G., GASITH, A., BENAYAHU, Y., 2004, “Prolonged lag in population outbreak of an invasive mussel: a shifting-habitat model”, Biological Invasions, n.6, pp.347-364.

RILOV, G., GASITH, A., BENAYAHU, Y., 2005, “Effect of disturbance on foraging: whelk activity on wave-exposed rocky shores with minimal tidal range”. Marine Biology, v.147, pp.421–428.

ROBLES, F.R., 2003, O banco de Isognomon bicolor Adams 1845: estrutura da comunidade e processo sucesional inicial. Tese de DSc., Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil.

ROCHA, F.M., 2002, Recrutamento e sucessão de uma comunidade bentônica de mesolitoral dominada pela espécie invasora Isognomon bicolor (Bivalvia: Isognomidae) C.B. Adams, 1748 em dois costões rochosos submetidos a diferentes condições de batimento de ondas. Dissertação MSc. PPGE/UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.

RUIZ, G.M., FOFONOFF, P., HINES, A.H., GROSHOLZ, E.D., 1999, “Non-indigenous species as stressors in estuarine and marine communities: assessing impacts and interactions”, Limnology and Oceanography, v.44, pp.950-972.

RUSSELL, B.D., 2007, “Effects of canopy-mediated abrasion and water flow on the early colonization of turf-forming algae”, Marine and Freshwater Research, v.58, n.7, pp.657-665.

SANFORD, E., 1999, “Regulation of Keystone Predation by Small Changes in Ocean Temperature”, Science, v.283 n.5410, pp.2095 – 2097.

SANTOS, D.P., 1996, Variação espacial e temporal dos propágulos de macroalgas marinhas e sua relação com o recrutamento na região de Arraial do Cabo e adjacências, Rio de Janeiro. Tese DSc. Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil.

SCHWINDT, E., 2007, “The invasion of the acorn barnacle Balanus glandula in the south-western Atlantic 40 years later”, J. Mar. Biol. Ass. U.K., v.87, pp.1219–1225.

SCOR-UNESCO, 1966, “Determinations of photosynthetic pigments in sea water”, Monogr. Oceanogr. Method, 1. UNESCO Publ. Center, New York.



SIUNG, A.M., 1980, “Studies on the biology of Isognomon alatus Gmelin (Bivalvia: Isognomonidae) with notes on its potential as commercial species”, Bulletin of Marine Science, v.30, n.1, pp.90-101.

107

SKINNER, L.F., 2003, “Processos determinantes da estrutura populacional dos crustacean: cirripedia Chthamalus bisinuatus e Tetraclita stalactifera na área de influência da ressurgência do Cabo Frio, RJ, Brasil”. Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil.

SOUZA, R.C.C.L., FERNANDES, F.C., SILVA, E.P.A., 2003, “A study on the occurrence of the brown mussel Perna perna on the sambaquis of the Brazilian coast”, Revista do Museo de Arqueologia e Etnologia, Sao Paulo, v.13, pp.3- 24.


STACHOWICZ, J.J., BYRNES, J. E., 2006, “Species diversity, invasion success, and ecosystem functioning: disentangling the influence of resource competition, facilitation, and extrinsic factors”, Marine Ecology Progress Series, v.311, pp.251–262.

STACHOWICZ, J.J, BRUNO, J.F., DUFFY, J.E., 2007, “Understanding the Effects of Marine Biodiversity on Communities and Ecosystems”, Annual Review Ecology, Evolution and Systematics, v.38, pp.739–66.

STEPHENSON, T. A., STEPHENSON, A., 1949, “The universal features of zonation between tidemarks on rocky coasts”, Journal of Ecology, v.37, pp.289-305.

STRICKLAND, I.D.H., PARSONS, T.R., 1972, “A practical handbook of seawater analysis”, Bull. Fish. Res.Can., v.167, pp.1-310.

SUCHANEK, T.H., 1986, “Mussels and their role in structuring rocky shore communities”. In: Moore PG, Seed R (eds), The Ecology of Rocky Coasts. Columbia University Press, New York, USA.

SZÉCHY, M. T. M., PAULA, E. J., 2000, “Padrões estruturais quantitativos de bancos de Sargassum C. Agardh (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos estados do Rio de Janeiro e São Paulo, Brasil”, Revista Brasileira de Botânica, v.23, pp.121–132.

TANAKA, M. O., DUQUE-ESTRADA, T. E. M., MAGALHAES, C. A., 2002, “Dynamics of the acmaeid limpet Collisella subrugosa and vertical distribution of size and abundance along a wave exposure gradient”, Journal of Molluscan Studies, v. 68, pp. 55-64.

TEIXEIRA, R. M., 2006, Variação temporal da densidade e biometria de Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) em três costões rochosos do litoral do estado do Rio de Janeiro. Monografia de Bacharelado em Ciências Biológicas. Universidade Federal Fluminense, RJ, Brasil.

TEIXEIRA, R. M.; BARBOSA, J. S. P., VILLACA, R. C., 2007, “Mortalidade em massa do bivalve invasor Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) no estado do Rio de Janeiro”, Resumos do VII Encontro de Bioincrustação, Ecologia Bêntica e Biocorrosão, Arraial do Cabo, RJ.

UNDERWOOD, A.J., 2000, “Experimental ecology of rocky intertidal habitats: what are we learning?” Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.250, pp.51-76.

VALENTIN, J.L., 1984, “Analyse des paramètres hydrobiologiques dans la remotée de Cabo Frio (Brésil) ”, Marine Biology, v.82, pp.259-276.

108

VITOUSEK, P. M., MOONEY, H. A., LUBCHENCO, J., MELILLO, J. R., 1997, “Human domination of Earth’s ecosystems”, Science, v.277, pp.494–499.

WESTERBOM, M., MUSTONEN, O., KILPI, M., 2008, “Distribution of a marginal population of Mytilus edulis: responses to biotic and abiotic processes at different spatial scales”, Marine Biology, n. 153, pp.1153-1164.

YOUNG, P. S., 1994, “Superfamily Balanoidea Leach (Cirripedia, Balanomorpha) from the Brasil Coast”, Boletim do Museu Nacional, v.356, pp.1-36.

ZAR, J.H., 1999, Biostatistical analysis. Prentice Hall, Upper Saddle River, New Jersey.

ZARDI, G. I., NICASTRO, K. R., MCQUAID, C. D., et al., 2006, “Hydrodynamic stress and habitat partitioning between indigenous (Perna perna) and invasive (Mytilus galloprovincialis) mussels: constraints of an evolutionary strategy”, Marine Biology, v.150, pp.79–88.

ZARDI, G. I., NICASTRO, K. R., MCQUAID, C. D., et al., 2008, “Sand and wave induced mortality in invasive (Mytilus galloprovincialis) and indigenous (Perna perna) mussels”, Marine Biology, v.153, n.5, pp.853-858.

109

Capítulo 2

Distribuição espacial e temporal em escala local das larvas meroplanctônicas em

uma região tropical sob influência da ressurgência

2.1 Introdução

Estudos sobre a distribuição espaço-temporal da comunidade meroplanctônica

são importantes para entender a dinâmica das populações adultas. Na década de 50,

Thorson (1950) já havia proposto que a variabilidade espacial e temporal da quantidade

de larvas na coluna d’água poderia exercer uma forte influência na quantidade de

recrutas e, conseqüentemente, na abundância dos indivíduos adultos que compõem as

comunidades de costões rochosos. Contudo, medições do suprimento de larvas se

tornaram mais comuns nos estudos sobre recrutamento quando Gaines et al. (1985) e

Gaines e Roughgarden (1985) identificaram uma correlação entre a disponibilidade de

larvas de Balanus glandula (cirripédio) na coluna d’água com a distribuição e

abundância das populações bentônicas. Posteriormente, Lewin (1986) chamou de

“ecologia do suprimento larval” (supply-side ecology) ao conjunto dos processos pré-

fixação que modificam o suprimento de larvas (por exemplo, mortalidade de larvas,

condições hidrodinâmicas). A medida da concentração de larvas pode, em alguns casos,

ser um bom indicativo do suprimento, porém, o suprimento depende do fluxo d’ água e

turbulências que modificam o transporte das larvas para as áreas de assentamento (Yund

et al., 1991).

A maioria dos organismos que habitam os costões rochosos possui ciclos de vida

complexos, envolvendo uma fase adulta bentônica e uma fase larval planctônica com

um ou vários estágios de desenvolvimento. Dos 31 filos de animais presentes em

ambientes marinhos, aproximadamente 23 apresentam desenvolvimento indireto a partir

110

de larvas que diferem dos adultos quanto a tamanho, forma, habitat, nutrição e/ou

mobilidade (Young, 2002). As larvas dos invertebrados marinhos podem permanecer na

fase planctônica por horas ou anos. Por exemplo, algumas espécies de ascídias,

briozoários, esponjas e corais apresentam estágio planctônico que varia de horas até

menos de 2 meses. Cirripédios e bivalves de regiões temperadas levam entre 4 a 6

semanas de desenvolvimento, enquanto alguns poliquetos, outros bivalves, gastrópodes

e decápodes desde vários meses até anos (Levin e Bridges, 1995). Segundo Todd

(1998), o potencial de dispersão de uma larva é muitas vezes inferido a partir do tempo

e tipo de desenvolvimento. Larvas planctotróficas podem ser transportadas por maiores

distâncias já que, normalmente, permanecem mais tempo na coluna d’água até se

tornarem competentes. Já as larvas lecitotróficas, dependem das reservas internas e

normalmente sofrem metamorfose em poucos minutos ou dias, apresentando menor

potencial de dispersão. Independente do tipo de desenvolvimento, uma vez liberadas na

coluna d’água as larvas ficam expostas a diferentes fluxos de água como os laminares e

turbulentos (Eckman, 1996). Dependendo destes fluxos d’água, as larvas podem ser

transportadas para regiões afastadas da costa por meio de processos chamados de

offshore (Shanks, 1995), e posteriormente retornar para áreas costeiras por mecanismos

de transporte onshore (Pineda, 2000) em diferentes pulsos, ou podem ficar retidas em

regiões próximas à costa (Wing et al., 1998). A intensidade de cada um desses

processos dependerá das condições oceanográficas e do comportamento de natação da

larva tanto em direção horizontal quanto vertical, e estes fatores em conjunto definirão o

suprimento de larvas em uma determinada região (Young, 1995; Shanks, 1995; Pineda,

2000).

A falta de correlação positiva entre esforço reprodutivo e a intensidade de

assentamento ou recrutamento em um determinado local pode estar relacionada à

111

mortalidade ou à dispersão das larvas para outras regiões. A partir destas observações,

as populações marinhas são consideradas como “sistemas abertos” existindo constante

troca de larvas e propágulos entre regiões (Caley et al. 1996) e sendo influenciadas por

fatores oceanográficos que atuam no transporte e dispersão (Levin 2006). Uma revisão

realizada por Shanks (1995) abordou o efeito de diferentes condições oceanográficas

sobre o transporte e dispersão de larvas e o efeito que o comportamento destas poderia

exercer para maximizar a oportunidade de chegar ao local de assentamento. O autor

concluiu que a maioria das larvas com baixa velocidade de locomoção seria

transportada como partículas passivas e sua dispersão não estaria modificada pela

natação da larva contra o fluxo horizontal. Diferentes formas de locomoção conferem às

larvas diferentes velocidades de natação. Por exemplo, larvas ciliadas se movimentam

na ordem de milímetros por segundo (Chia et al., 1984). Velocidades desta magnitude, e

ausência de fortes fluxos turbulentos, permitem as larvas migrarem verticalmente na

coluna d’água, mas não são suficientes para vencer a velocidade de correntes costeiras

(na ordem de centímetros por segundo). Tem sido observada a capacidade das larvas de

controlar a posição vertical na coluna d‘água o que permite evitar predadores,

aperfeiçoar o comportamento alimentar (incrementando qualidade e/ou quantidade), e

permanecer expostas a diferentes fluxos horizontais que predominam nas diferentes

profundidades, comportamento que aumentaria ou diminuiria a dispersão (Young, 1995)

e o retorno às áreas costeiras para o assentamento (Pineda, 1994; Wing et al., 1998). A

distribuição espacial das larvas, principalmente as com baixa velocidade de locomoção,

será influenciada pelas correntes do local que, por sua vez, são determinadas por

diversos fatores, como ação do vento, mudanças de maré, formação e deslocamento de

frentes e topografia (Shanks, 1995).

112

O efeito da ressurgência vs subsidência no transporte de larvas foi amplamente

estudado na costa de Califórnia e mais recentemente na costa do Chile (Roughgarden et

al., 1988, Garland et al., 2002, Poulin et al., 2002, Menge et al, 2003, Wing et al., 2003,

Navarrete et al., 2005, Shanks e Brink, 2005). O padrão esperado é um transporte

passivo de advecção para fora da costa durante períodos de ressurgência (Roughgarden

et al., 1988) e em direção à costa em períodos de subsidência (Farrell et al. 1991).

Padrões diferentes têm sido encontrados em relação à dispersão ou retenção de larvas

por fenômenos de ressurgência, dependendo do local e grupo taxonômico em estudo.

Por exemplo, Wing et al. (2003) encontraram relação positiva entre períodos de

ressurgência com o assentamento de alguns grupos de decápodes enquanto o

assentamento de ouriços e de outros grupos de decápodes foi mais intenso em períodos

de subsidência, porém os autores não estimaram a concentração de larvas na coluna

d’água. Alguns processos oceanográficos favorecem a concentração e retenção de larvas

em regiões próximas à costa e o recrutamento nos locais de origem (self-recruitment).

Recentemente, foi demonstrada a capacidade das larvas de permanecer em regiões

próximas à costa, independente da intensidade de ressurgência (Poulin et al., 2002) e

Shanks e Brink (2005) propuseram um modelo pelo qual a natação contra o fluxo

vertical predominante, inclusive de larvas que não têm uma grande capacidade natatória

(bivalves), permitiria às larvas permanecerem perto da costa. Levin (2006) revisou

recentemente estudos realizados sobre dispersão e concluiu que os processos de

retenção são comuns e as populações são geneticamente menos abertas do que é

esperado dentro do paradigma anterior, no qual se considerava constante troca de larvas

e propágulos entre áreas.

Durante os últimos anos, o aumento de estudos da dinâmica das larvas

meroplanctônicas na coluna d‘água visa explicar sua relação com o assentamento,

113

recrutamento e com a variação espacial e temporal das populações adultas (Todd, 1998;

Levin, 2006). Entender essas relações e o seu grau de variabilidade pode ajudar a aplicar

estes conceitos em planos de manejo e conservação de ambientes costeiros

(Fairweather, 1991).

Uma aplicação mais recente da teoria do suprimento larval é no contexto de

bioinvasão, um dos impactos humanos mais preocupantes nos ecossistemas marinhos e

que, nos últimos anos, está concentrando esforços da comunidade científica. Por

exemplo, o estudo dos processos que modificam a concentração e transporte de larvas e

propágulos de espécies exóticas permitem conhecer o potencial de dispersão dessa

espécie para outras regiões ainda não invadidas (MacQuaid e Phillips, 2000). Na região

do presente estudo, os costões rochosos apresentam diferente abundância do bivalve

invasor Isognomon bicolor, e um dos fatores determinantes poderia ser o efeito das

condições hidrodinâmicas na concentração de larvas na água adjacente aos costões.

Estimar o suprimento larval em um determinado local não é simples e várias

metodologias estão sendo testadas com o intuito de mensurá-lo de forma mais precisa.

Conhecer a variação da densidade de larvas meroplanctônicas numa região constitui

uma primeira abordagem exploratória que auxilia na identificação de áreas de maior ou

menor concentração larval; o que, por sua vez, pode definir futuros estudos

experimentais que visem explicar a dinâmica das populações adultas bentônicas

incluindo os processos pré-fixação. Assim, este estudo objetivou avaliar a variação

espacial e temporal da densidade de larvas meroplantônicas na água de superfície

próxima a costões sujeitos a diferentes condições hidrodinâmicas.

114

2.2 Objetivos

• Avaliar a variação temporal (ao longo de um ano) da concentração de larvas na

água de superfície próxima a costões que, pela sua localização dentro ou fora de

enseadas e pela orientação em relação aos ventos predominantes, estariam

sujeitos a diferentes padrões de circulação d’água.

• Comparar a densidade das larvas meroplantônicas entre as épocas de

ressurgência e subsidência.

• Mensurar a variação espacial da concentração das larvas meroplantônicas na

água de superfície próxima a costões com diferente influência da ressurgência e

da circulação.

• Identificar locais e épocas de maior concentração de larvas na água de superfície

com ênfase nas larvas do bivalve invasor Isognomon bicolor.

• Relacionar a densidade de diferentes tipos de larvas com as variáveis ambientais

(nutrientes, temperatura, clorofila a, material particulado em suspensão e matéria

orgânica) medidas ao longo do período de estudo.

2.3 Hipóteses

1) Na água de superfície, a concentração de larvas varia ao longo do ano de acordo

com as variações das características abióticas da água decorrentes do fenômeno

da ressugência.

2) Os locais de estudo apresentam diferentes comunidades de larvas

meroplanctônicas na água de superfície devido a: diferente exposição à

ressurgência e à circulação que é influenciada pela direção dos ventos

(principalmente de nordeste e sudoeste).

115

2.4 Locais de estudo

Neste estudo foram amostrados sete locais, seis situados na parte interna da baía

de Arraial do Cabo (Praia dos Anjos (PA), Ponta da Fortaleza (PF), Ilha dos Porcos

(IP), Pedra Vermelha (PV), Forno Cultivo (FNC) e Forno Flutuante (FNF)) que têm

menor influência da ressurgência, e um local externo (Sonar-So) que sofre influência

direta da ressurgência. Dos locais da baía de Arraial do Cabo, quatro estão situados nas

Enseadas dos Anjos e do Forno (PA, PF, FNC e FNF) e dois locais (IP e PV) estão fora

dessas enseadas e em áreas de passagem das águas externas para dentro da baía de

Arraial do Cabo. Adicionalmente, quando o vento predominante é nordeste, os locais

internos da baía de Arraial do Cabo podem ser separados por sua maior ou menor

exposição à ação das ondas, sendo os locais mais batidos PA, PV e PF e os mais

protegidos FNC, FNF e IP. Quando o vento é sudoeste, em geral todos os locais

internos ficam menos batidos, e, dependendo da intensidade do vento, as correntes

internas podem circular no sentido Boqueirão-Ponta Leste (ver Figura 1 na Área de

estudo e em Valentin et al., 1975). Nestas condições de vento sudoeste, o local So

(externo) fica muito exposto à ação das ondas. Maiores detalhes das características dos

locais de estudo estão na seção “Área de estudo” desta tese.


2.5.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas

Foram medidos: temperatura, nutrientes (nitrato, nitrito, amônia e fosfato),

Clorofila a, material particulado em suspensão (MPS) e matéria orgânica (MO)

utilizando as metodologias já descritas na seção de materiais e métodos do Capítulo 1.

116

Vento e maré

Os dados de direção e intensidade de vento (mensurados três vezes ao dia nos

horários de 12, 18 e 24hs) foram obtidos na Estação Meteorológica da Base Aero-Naval

de São Pedro, RJ. Os dados de maré foram obtidos na Diretoria de Navegação e

Hidrografia da Marinha do Brasil (DHN) para o Porto do Forno, Arraial do Cabo (22º

58’,3S; 42º 00,8’W).

2.5.2 Densidade de larvas

Em sete dos oito locais, concomitantemente às coletas de água de mar, foram

realizados arrastos horizontais da água de superfície com rede de plâncton de 100 µm de

malha e 40cm de diâmetro. Um fluxômetro (General Oceanics Environmental) acoplado

à rede permitiu estimar o volume de água filtrado em cada arrasto. Em cada local foram

coletadas três réplicas quinzenalmente e nas semanas intercaladas foi realizado apenas

um arrasto para se ter registros de eventuais picos na abundância das larvas. Estes

arrastos foram paralelos à linha da costa e próximos ao costão (entre 20 e 100 m). As

coletas no local situado na parte externa da Ilha de Cabo Frio, Sonar, foram realizadas

quando as condições do mar permitiam e sempre foram realizados três arrastos. Não foi

possível realizar os arrastos no outro local externo à baía, Ponta da Cabeça, devido a

dificuldades logísticas (embarcação, distância e condições adversas do mar).

Foram coletadas e quantificadas 705 amostras em total. Em cada um dos seis

locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo local, foram coletadas 78 amostras

com réplicas e no local externo foram 81 amostras. Já as coletas sem réplica, nas quais

apenas um arrasto foi realizado em cada local dentro da baía, totalizaram 156 amostras,

sendo 26 por local, ao longo do período de estudo.

117

Cada arrasto teve dois minutos de duração e, ainda em campo, as amostras foram

fixadas em uma solução de 4 % de formol neutralizado com bórax e, posteriormente,

transportadas ao laboratório para contagem. Em laboratório, cada amostra foi levada a

um volume de 200 ml e, após homogeneização, foi extraída uma subamostra de 2,68 ml

com pipeta de Stemple e colocada em uma cuba de Dollfus para contagem das larvas

sob microscópio estereoscópico. Apesar do termo meroplâncton abranger larvas de uma

grande variedade de organismos, incluindo até larvas de peixes, neste estudo só serão

consideradas as larvas meroplanctônicas de invertebrados bentônicos. Dada a

dificuldade da identificação das larvas meroplanctônicas ao nível de espécie, estas

foram quantificadas por grandes grupos (ex.: cirripédios, bivalves não identificados,

mitilídeos, ostra). A única larva identificada ao nível de espécie foi a do bivalve invasor

Isognomon bicolor.

A densidade de cada tipo de larvas por metro cúbico foi estimada por meio da

fórmula:

Volume filtrado (VF) (m3)= G × 0,003 (constante)

Densidade na amostra (DA) = N × VA / SA

Densidade na amostra (larvas / m3) (D)= DA / VF

Sendo:

G= número de giros do fluxômetro

N= quantidade de larvas

VA= Volume da amostra em laboratório (200 ml)

SA= Volume da subasmostra (2,68 ml)

118


Variáveis ambientais

Além da descrição dos dados a partir dos gráficos realizados para cada variável

abiótica mensurada (Capítulo 1), foi utilizada uma Análise em Componentes Principais

(matriz de correlação) com o objetivo de sumarizar as variáveis abióticas e ordenar as

amostras em diferentes locais e época do ano (ressurgência e subsidência) ao longo do

período de estudo. Com o objetivo de evidenciar os padrões graficamente, a análise foi

realizada utilizando a média das amostras semanais dos parâmetros mensurados em

cada local e época (ressurgência ou subsidência). Foi utilizado o programa Statistica

6.0. A época de maior e menor influência da ressurgência foi definida a partir dos dados

de temperatura e quantidade de nutrientes obtidos durante o período de estudo. Assim, a

época de maior influência da ressurgência incluiu o período de setembro de 2005 a

fevereiro de 2006 e a época de subsidência os meses de abril a agosto de 2005 e março

de 2006.

Variáveis biológicas: densidade de larvas meroplantônicas

Análise univariada

Para comparar a densidade média de larvas entre os locais (considerando todo o

período de estudo) foi utilizado o teste não-paramétrico de Kruskal-Wallis (ao nível de

significância de 0,05). A análise não-paramétrica foi escolhida por dois motivos: 1)

após transformação dos dados as variâncias continuaram sendo heterogêneas e 2) menor

número de réplicas no local Sonar (desenho desbalanceado) (Zar, 1999).

119

Análise multivariada

A variação na comunidade de larvas meroplantônicas nas épocas do ano mais

contrastantes na região (ressurgência e subsidência) foi explorada com a análise não

paramétrica de escalonamento multidimensional nMDS. Para todas as análises, foi

utilizada uma matriz de similaridade com o índice de Bray-Curtis. Como este índice

outorga maior importância às espécies dominantes, os dados de densidade foram

transformados para log (x+1) de modo a compensar a contribuição das espécies menos

abundantes na análise (Clarke e Warwick, 2001).

Considerando que o vento e as marés podem ser fatores importantes na variação

espacial de larvas, já que podem modificar os padrões de circulação local (Shanks,

1995), para cada época do ano foram realizadas análises multivariadas nMDS que

ordenaram as amostras (média por local) de acordo à direção do vento do dia, quadrante

E-NE (de agora em diante chamado apenas de NE) e S-SO (de agora em diante

chamado apenas de SO), que foram os mais freqüentes nos dias de coleta ao longo do

período de estudo, e em relação à maré (enchente e vazante).

Foi utilizado o teste estatístico ANOSIM para comparar a comunidade

meroplantônica entre as duas épocas do ano, entre os tipos de vento (NE e SO) e entre

as condições de maré (enchente e vazante). Em geral, o valor do R global obtido no

teste ANOSIM varia entre 0 e 1 indicando o grau de discriminação entre os grupos.

Valores de 0 indicam a mesma similaridade entre e dentro dos grupos predeterminados,

enquanto valor igual a 1 indica que todas as similaridades dentro do grupo são maiores

que qualquer similaridade entre os grupos. A significância do R global é calculada por

meio de um teste de permutação no qual a distribuição obtida é comparada com o valor

R observado. Assim, o valor R observado é estatisticamente significativo se ele não

pertence a essa distribuição aleatória. O teste SIMPER é uma análise exploratória que

120

calcula a contribuição de cada espécie para a similaridade dentro do grupo e para a

dissimilaridade entre os grupos (Clarke e Warwick, 2001). As três análises (nMDS,

ANOSIM, SIMPER) foram realizadas utilizando o programa PRIMER 5.0.

Com o objetivo de buscar possíveis relações entre as variáveis biológicas

(densidade dos diferentes tipos de larvas) com as características hidrológicas

(nutrientes, temperatura, material particulado em suspensão, matéria orgânica e clorofila

a) foi realizada uma Análise Canônica de Correspondência (ACC). A matriz das

variáveis ambientais foi a mesma utilizada para a análise em componentes principais.

Para as variáveis biológicas, foi construída uma matriz baseada na densidade média de

cada tipo de larva por local nas duas épocas do ano (ressurgência e subsidência). Foi

testada a significância dos eixos canônicos de correlação entre espécies e variáveis

ambientais pelo teste de Monte Carlo, com 999 permutações. A análise foi realizada

com o programa PCORD 4.0.

2.6 Resultados

2.6.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas

A variação dos parâmetros ambientais ao longo do período de estudo foi descrita

no Capítulo 1 desta tese.

Freqüência de ventos e marés

Durante as coletas semanais realizadas no período de 01/04/2005 até 28/03/2006

(n=52) predominaram ventos do quadrante NE (n=14) e ENE (n=17) com velocidade

variando entre 1,9 a 18,2 nós (3,5-33,3 km/h) para ambos (Figura 2.0). Ventos do

quadrante SSO foram menos freqüentes (n=9) e a velocidade foi menor variando entre

121

1,2 a 7,0 nós (2,2-12,7 km/h). Em relação à maré, 34 coletas coincidiram com maré

enchente e 18 com maré vazante.

-20,00

-15,00

-10,00

-5,00

0,00

5,00

10,00

15,00

20,00

25,00

30-3

-05

25-4

-05

30-5

-05

26-6

-05

17-7

-05

6-8-

05

29-8

-05

18-9

-05

11-1

0-05

31-1

0-05

21-1

1-05

10-1

2-05

4-1-

06

23-1

-06

11-2

-06

7-3-

06

27-3

-06

Vel

ocid

ade

(nós

)

Figura 2.0: Direção e intensidade de vento na região de Cabo Frio durante o período de estudo (01/04/2005 até 28/03/2006), considerando os quatro dias anteriores a cada coleta semanal. Os valores negativos indicam direção do quadrante ENE e os positivos do SSO. A linha horizontal indica a época de maior influência da ressurgência.

Análise em Componentes Principais das variáveis ambientais por época do ano

Foi utilizada uma matriz com as médias por local e por época do ano

(ressurgência e subsidência) dos dados ambientais (6 variáveis e 14 objetos). Os dois

primeiros fatores explicaram mais de 80% da variabilidade dos dados ambientais dos

locais e época do ano. As variáveis fostato e nitrogênio total (somatório das

concentrações de nitrato, nitrito e amônia) apresentaram correlação positiva entre elas e

negativa com a temperatura (Figura 2.1). Estas variáveis estiveram altamente

correlacionadas com o fator 1 (que explicou 50,68% da variação) estando a temperatura

correlacionada positivamente e os nutrientes negativamente (Tabela 2.1). O segundo

fator teve correlação negativa com o MPS e MO, sendo que a variável quantidade de

fosfatos apresentou correlação positiva também com este fator. A variável clorofila teve

122

baixa correlação com dois primeiros fatores, mas uma alta correlação negativa com o

fator 3 (que explicou 14,78% da variabilidade) (Tabela 2.1).

Os dois primeiros fatores dividiram as amostras (média por local e época do ano)

em três grupos principais, um formado pelo local So nas duas épocas e, os outros dois

grupos incluíram os demais locais separados por época do ano (Figura 2.2). Em So, por

ser o local mais exposto à influência da ressurgência, foi observada menor temperatura

média (19-21ºC) e maior quantidade de nutrientes que nos locais situados dentro da

Enseada de Arraial do Cabo, e este resultado foi consistente entre as duas épocas do

ano. A separação dos locais menos expostos à influência da ressurgência por época do

ano relaciona-se a uma maior quantidade de MPS e MO na época de ressurgência

quando comparada à época de subsidência. O local Praia dos Anjos na ressurgência

(PA-R) ficou separado do grupo devido a uma maior associação com a quantidade de

nutrientes em especial amônia. O local Forno flutuante na época de subsidência (FNF-

S) ficou mais próximo ao grupo de locais na época de ressurgência devido a alta

concentração de MPS e MO observada nesta área.

Tabela 2.1: Resultado obtido pela Análise em Componentes Principais referente a correlação das variáveis ambientais com os fatores e à porcentagem de variância total explicada por cada autovalor. MPS= material particulado em suspensão. MO= matéria orgânica. N total= nitrogênio inorgânico total (somatório de nitrato, nitrito e amônia). Clorof. a = clorofila a.

Número do Fator Autovalor % variância

total Fator 1 Fator 2 Fator 3

1 3,041 50,684 Temp. 0,894 -0,288 -0,144

2 1,809 30,147 PO4 -0,758 0,606 -0,098

3 0,886 14,775 Clorof. a 0,313 0,413 -0,851

4 0,146 2,449 MO mg/L -0,692 -0,641 -0,279

5 0,091 1,528 MPS mg/L -0,475 -0,837 -0,232

6 0,024 0,416 N total -0,929 0,274 -0,018

123

Figura 2.1: Análise em componentes principais da água de superfície em sete locais e duas épocas do ano (ressurgência e subsidência) ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. Representação gráfica das variáveis ambientais nos plano definido pelos dois primeiros componentes (fatores). MPS= material particulado em suspensão. MO= matéria orgânica. N total= nitrogênio inorgânico total (somatório de nitratos, nitrito e amônia). Clorof. a = clorofila a. Figura 2.2: Representação gráfica da ordenação no plano, definido pelos dois primeiros fatores, dos sete locais em duas épocas do ano, ressurgência (-R) e subsidência (-S), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006 resultante da Análise em Componentes Principais das variáveis ambientais. FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. So= Sonar.

Projection of the variables on the factor-plane ( 1 x 2)

Active

Temperatura

PO4

Clorof. a

MO mg/L

MPS mg/L

N total

-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0

Factor 1 : 50,68%

-1,0

-0,5

0,0

0,5

1,0

Fac

tor

2 : 3

0,15

%

Fat

or

2

Fator 1 Ativo

Projection of the cases on the factor-plane ( 1 x 2)

Active

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-R

S-S

S-R

-7 -6 -5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4

Factor 1: 50,68%

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

Fac

tor

2: 3

0,15

%

Fat

or

2

Fator 1

Ativo

So-R

So-S

PF-R

PF-S

124

2.6.2 Densidade de larvas

Os tipos de larvas meroplanctônicas identificadas e quantificadas nas amostras

de plâncton foram: poliqueta, briozoário, ascídia, equinoderma, decápoda, cirripédia em

estágio de náuplio e cipris, bivalve em estágio prodisoconcha I (que devido ao formato

arredondado com charneira reta é comumente chamado de bivalve em D, e será assim

chamado de agora em diante), bivalve em estágio prodisoconcha II (as larvas

apresentam o umbo em formação, e serão chamadas de agora em diante como bivalve

umbonado), mitilídeo, ostra, Isognomon bicolor, e bivalves não identificados. As larvas

de bivalves que foram identificadas como mitilídeo, ostra e I. bicolor se encontravam

num estágio tardio de desenvolvimento que permitia visualizar diferenças no formato

das valvas que são características de cada grupo. Embora sejam descritos os resultados

obtidos para todos os tipos de larvas identificados, o presente estudo estará focalizado

nos dados referentes às larvas de invertebrados sésseis dominantes na região de

entremarés (cirripédios e bivalves).

Distribuição temporal nos locais de estudo

A análise descritiva dos gráficos permite observar as variações na distribuição

temporal das larvas e os picos de maior densidade registrados ao longo do período de

estudo. São consideradas unicamente as coletas quinzenais com réplicas já que

permitem visualizar comparativamente os padrões ao longo do tempo.

Cirripédios

Os náuplios de cirripédios estiveram presentes em todas as estações de coleta

realizadas e ao longo de todo o estudo (Figura 2.3 e 2.4), porém picos de maior

densidade (2000-4000 larvas / m3) foram observados, de maneira geral, nos meses de

125

setembro, outubro e novembro nos locais PA, PV e FNF. O maior pico de larvas cipris

foi de 250 larvas / m3 registrado em junho/05 no local FNF (Figura 2.3 e 2.4). Já nos

demais locais, as densidades médias foram menores que 80 larvas / m3 e os maiores

valores se concentraram nos meses de abril (em todos os locais) e, de forma geral, picos

menores foram registrados nas coletas dos meses de junho, outubro e novembro. No

Sonar, náuplios de cirripedia apresentaram densidades menores que 900 larvas / m3 e os

principais picos foram registrados nos meses de abril, julho, agosto, outubro e janeiro.

Em todos os locais, incluindo o local situado fora da baía de Arraial do Cabo,

So, as menores densidades de cipris foram observadas entre os meses de dezembro e

fevereiro (Figura 2.3 e 2.4). A densidade de cipris no local So foi menor que 50 larvas /

m3 e os principais picos foram registrados em julho, agosto e outubro (Figura 2.4).

Bivalves

A concentração de larvas de bivalves variou ao longo do ano de acordo com o

tipo de larva considerado (Figuras 2.5 a 2.11). As larvas de bivalves em D estiveram

presentes praticamente em todas as coletas quinzenais na superfície da coluna de água

com números de até 2300 indivíduos / m3 entre os meses de setembro e fevereiro/05. Já

as larvas umbonadas (um estágio mais avançado de desenvolvimento larval) atingiram

quantidades de até 400 larvas / m3 entre abril e maio, principalmente nos locais PV e

PA. Mitilídeos e ostras estiveram presentes nas amostragens quinzenais ao longo do

estudo, porém com aumento de densidade nos meses de outubro, novembro 05 e

janeiro-março/06 para mitilídeos e nos meses de dezembro/05 e janeiro/06 para ostras.

Com exceção do local FNF, em todos os locais foi observado um pico de maior

abundância de larvas de I. bicolor no mês de março de 2006 e outros picos menores nos

meses de abril, junho e novembro/05. A densidade foi muito baixa ou não foram

126

detectadas larvas do bivalve durante os demais meses analisados. Nos locais PA, PV e

IP foram registradas as maiores concentrações de larvas desta espécie durante os meses

de pico larval. Cabe salientar que o local mais exposto ao efeito da ressurgência

apresentou baixa densidade (menor que 20 larvas / m3) ou quantidades não detectadas

de larvas deste bivalve ao longo do período de estudo, entretanto picos de maior

densidade foram observados em abril, junho e dezembro de 2005.

127

0

10

20

30

40

50

60

70

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

PV

0

10

20

30

40

50

60

70

80

30-3

30-4

30-5

30-6

30-7

30-8

30-9

30-1

0

30-1

1

30-1

2

30-1

28-2

30-3

Figura 2.3: Densidade média (+ EP; n=3) de larvas de Cirripedia (náuplios e cipris) presentes na água de superfície durante as coletas quinzenais realizadas no período 01/04/2005-28/03/2006 em locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo. FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. O eixo que representa a densidade está em escalas diferentes. A linha dupla indica a época de ressurgência.

Den

sid

ade

(lar

vas

/ m3 )

Tempo

0

200

400

600

800

1000

1200

PF

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

4000

4500

FNF

Nauplio de Cirripedia

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

FNC

Cipris

0

5

10

15

20

25

30

0

50

100

150

200

250

300

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

0

20

40

60

80

100

120

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

IP

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

4000

4500

30-3

30-4

30-5

30-6

30-7

30-8

30-9

30-1

0

30-1

1

30-1

2

30-1

28-2

30-3

PA

Náuplio de Cirripedia Cipris

2006 2006 2005 2005

128

Figura 2.4: Densidade média (+ EP; n=3) de larvas de Cirripedia (náuplios e cipris) presentes na água de superfície no período 01/04/2005-28/03/2006 no local situado fora da baía de Arraial do Cabo, Sonar. O eixo que representa a densidade está em escalas diferentes. A linha dupla indica a época de ressurgência.

Figura 2.5: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de FNC (Forno Cultivo), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.

Sonar

0100200300400500600700800900

1000

30/03/

05

30/04/

05

30/05/

05

30/06/

05

30/07/

05

30/08/

05

30/09/

05

30/10/

05

30/11

/05

30/12/

05

30/01/

06

28/02/

06

30/03/

06

0

10

20

30

40

50

60

70

30/03

/05

30/04

/05

30/05

/05

30/06

/05

30/07

/05

30/08

/05

30/09

/05

30/10

/05

30/11

/05

30/12

/05

30/01

/06

28/02

/06

30/03

/06

Náuplio de Cirripedia Cipris

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

Tempo

Tempo

Bivalvia (larva em D)

0

500

1000

15002000

2500

3000

3500

FNC

I. bicolor

0

50

100

150

200

250

300

Mytilidae

0

100

200

300

400

500

Ostreidae

050

100

150200250300350

400450500

30/03/

2005

30/04/20

05

30/05/20

05

30/06/

2005

30/07/20

05

30/08/20

05

30/09/

2005

30/10/

2005

30/11/20

05

30/12/20

05

30/01/

2006

28/02/20

06

30/03/

2006

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

129

Figura 2.6: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de FNF (Forno Flutuante), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.


0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500FNF

I. bicolor

0

100

200

300

400

500

600

700

800

900

Mytilidae

0

50

100

150

200

250

300

350

400

450

500

Ostreidae

050

100150200250300350400450500

30/03

/200

5

30/04

/200

5

30/05

/200

5

30/06

/200

5

30/07

/200

5

30/08

/200

5

30/09

/200

5

30/10

/200

5

30/11

/200

5

30/12

/200

5

30/01

/200

6

28/02

/200

6

30/03

/200

6

tempo

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

130

Figura 2.7: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de IP (Ilha dos Porcos), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.


0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

IP

I. b icolor

0

100

200

300

400

500

600

700

800

900

Mytilidae

0

50100

150200

250

300350

400450

500

Ostreidae

050

100150200250300350400450500

30/0

3/200

5

30/0

4/200

5

30/0

5/20

05

30/0

6/20

05

30/0

7/20

05

30/0

8/20

05

30/0

9/20

05

30/1

0/200

5

30/1

1/20

05

30/1

2/20

05

30/0

1/20

06

28/0

2/20

06

30/03

/200

6

Tempo

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

131

Figura 2.8: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de PV (Pedra Vermelha), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.


0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

PV

I. bicolor

0

100

200

300

400

500

600

700

800

900

Mytilidae

0

50

100

150

200

250

300

350

400

450

500

Ostreidae

050

100150200250300350400450500

30/03

/05

30/04

/05

30/05

/05

30/06

/05

30/07

/05

30/08

/05

30/09

/05

30/10

/05

30/11

/05

30/12

/05

30/01

/06

28/02

/06

30/03

/06

Tempo

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

132

Figura 2.9: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de PF (Ponta da Fortaleza), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.


0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

PF

I. bicolor

0

50

100

150

200

250

300

Mytilidae

0

50

100

150

200

250

300

Ostreidae

0

50

100

150

200

250

300

30/03

/05

30/04

/05

30/05

/05

30/06

/05

30/07

/05

30/08

/05

30/09

/05

30/10

/05

30/11

/05

30/12

/05

30/01

/06

28/02

/06

30/03

/06

Tempo

PF

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

133

Figura 2.10: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de PA (Praia dos Anjos), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.


0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

PA

I. bicolor

0

100

200

300

400

500

600

700

800

900

Mytilidae

0

50

100

150

200

250

300

Ostreidae

0

50

100

150

200

250

300

30/03

/05

30/04

/05

30/05

/05

30/06

/05

30/07

/05

30/08

/05

30/09

/05

30/10

/05

30/11

/05

30/12

/05

30/01

/06

28/02

/06

30/03

/06

Tempo

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

134

Figura 2.11: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de So (Sonar), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.

Bivalve em D

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

I. bicolor

0

5

10

15

20

25

30

Mytilidae

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

Ostreidae

0102030405060708090

100

30/03/05

30/04/05

30/05/05

30/06/05

30/07/05

30/08/05

30/09/05

30/10/05

30/11/05

30/12/05

30/01/06

28/02/06

30/03/06

Den

sid

ade

(lar

vas

/m3 )

Tempo

135

Outros grupos

Em locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo (PA, PF, FNF, FNC, IP e

PV) os maiores picos de densidade de larvas de poliqueta, briozoário, ascídia,

ocorreram nas coletas do mês de março de 2006. FNF e FNC obtiveram as maiores

densidades para poliquetos; PF e IP para ascídias e PV para briozoários. Nos demais

locais de estudo foram registrados alguns picos, porém menores, na concentração destes

tipos de larvas em diferentes épocas do ano; picos que se alternaram com períodos de

baixa densidade (menor que 10 larvas / m3) (Figura 2.12). Não foram detectadas larvas

de Echinodermata no mês de abril de 2005 em nenhum dos locais de estudo, havendo

picos de abundância no mês de março na PA, de outubro principalmente em FNC e IP e

no mês de janeiro na PV (Figura 2.12). Larvas de decápodes (estágios zoea +

megalopas) estiveram presentes ao longo de todo o período de coleta com o maior pico

registrado no mês de setembro em FNC (Figura 2.12).

No local mais exposto à influência da ressurgência, o Sonar, os tipos de larvas

mais abundantes foram de poliqueta e decápodes. Picos na abundância de larvas de

poliqueta aconteceram ao longo do período de estudo, com diminuição nos meses de

junho, julho e janeiro. Larvas de decápodes apresentaram um aumento na concentração

no mês de setembro e não foram detectadas na água de superfície nas coletas de maio,

junho, novembro e dezembro. Já as larvas de ascídia, briozoário e equinóide ocorreram

em baixa concentração, sendo registrado um aumento na densidade de briozoários e

ascídia na coleta do mês de maio (Figura 2. 13).

136

Figura 2.12: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Polychaeta, Bryozoa, Ascídia, Echinoderma e Decapoda (zoea + megalopa) na água de superfície dos locais menos expostos à influência da ressurgência localizados na parte interna da baía de Arraial do Cabo, ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. A linha dupla indica a época de ressurgência.

Tempo

Den

sid

ade

(larv

as /

m3 )

Bryozoa

0

50

100

150

200

250

30/03

/05

30/04

/05

30/05

/05

30/06

/05

30/07

/05

30/08

/05

30/09

/05

30/10

/05

30/11

/05

30/12

/05

30/01

/06

28/02

/06

30/03

/06

Ascidias

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180 FNF FNC IP PF PV PA

Echinoderma

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

30/03

/05

30/04

/05

30/05

/05

30/06

/05

30/07

/05

30/08

/05

30/09

/05

30/10

/05

30/11

/05

30/12

/05

30/01

/06

28/02

/06

30/03

/06Zoea + Megalopas

0

50

100

150

200

250

30/03

/05

30/04

/05

30/05

/05

30/06

/05

30/07

/05

30/08

/05

30/09

/05

30/10

/05

30/11

/05

30/12

/05

30/01

/06

28/02

/06

30/03

/06

Polychaeta

0

100

200

300

400

500

600

700

800

900 FNF FNC IP PF PV PA

137

Figura 2.13: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de poliqueta, briozoário, ascídia, equinoderma e decápodes (zoea + megalopa) na água de superfície ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006, no local mais exposto à influência da ressurgência, So (Sonar).

Distribuição espacial

Para comparar a densidade média de larvas nos locais de estudo foram

consideradas as amostras coletadas nas 52 semanas (réplicas) ao longo de todo o

período de estudo.

Os sete tipos de larvas identificadas estiveram presentes nos sete locais de

estudo. Quando considerada a densidade de larvas de cirripédios, em estágio náuplio e

cipris, não foi observada diferença significativa entre os locais (Cirripedia: KW=8,31;

p>0,05 e Cipris: KW=7,66; p>0,05) (Figura 2.14). Embora variável, pode ser observada

uma menor densidade média de cipris no IP (Figura 2.14 b).

A densidade dos bivalves em D foi diferente entre os locais de estudo

(KW=29,29; p<0,05) sendo mais abundantes nos locais FNF, PA e PF e menos

abundantes no FNC, IP e S (Dunn p<0,05). O estágio mais avançado de

desenvolvimento, identificado pela presença do umbo, foi menos abundante que as

larvas de bivalve em D em todos os locais. A densidade deste tipo de larva foi

0

50

100

150

200

31/03

/05

30/04

/05

31/05

/05

30/06

/05

31/07

/05

31/08

/05

30/09

/05

31/10

/05

30/11

/05

31/12

/05

31/01

/06

28/02

/06

31/03

/06

L. de Polychaeta L. de Ascidiacea L. de Equinoderma

L. Bryozoa L. de DecapodaD

ensi

dad

e (la

rvas

/m3 )

Tempo

138

estatisticamente diferente entre os locais (KW= 29,36; p<0,05) onde se evidencia uma

menor abundância média no local FNC em relação aos locais FNF, PA e PV (teste a

posteriori de Dunn, p<0,05) (Figura 2.15a).

Não foram detectadas diferenças estatísticas significativas na densidade de

larvas de mitilídeos (KW=9,91; p>0,05) e I. bicolor (KW=9,74; p>0,05) entre os locais

de estudo (Figura 2.15b). Porém, parece existir maior concentração de larvas de

mitilídeos no local PV e de larvas de I. bicolor nos locais PV e PA. O local So

apresentou menor concentração média de larvas de I. bicolor. A densidade de ostras foi

diferente entre locais (KW=14,11; p<0,05) com diferenças entre FNF e IP (teste a

posteriori de Dunn p<0,05) que apresentaram maior e menor a concentração de larvas,

respectivamente (Figura 2.15b).

139

Figura 2.14: Densidade média de larvas de Cirripedia, náuplios (a) e cipris (b) (+ EP) presentes na água de superfície próxima a sete costões de Arraial do Cabo durante o período 01/04/2005-28/03/2006. As médias foram calculadas a partir de coletas semanais nos locais FNC, FNF, IP, PA, PV, PF (n=52) e Sonar (n=27). FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos.

a

b

Nauplio de Cirripedia

0

100

200

300

400

500

600

700

FNC FNF IP PV PA FT Sonar

Cipris

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20


Den

sida

de m

édia

de

larv

as (

indi

vídu

os /

m3 )

Local

PF

PF

a

b

140

Figura 2.15: Densidade média de larvas de bivalves (+ EP) em estágios iniciais (em D e com umbo em formação) (a) e estágio final de desenvolvimento (b), presentes na água de superfície próxima a sete costões de Arraial do Cabo durante o período 01/04/2005-28/03/2006. As médias foram calculadas a partir de coletas semanais nos locais FNC, FNF, IP, PA, PV, PF (n=52) e Sonar (n=27). FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. Bivalve NI: bivalve não identificado

a

b Bivalves (estágio final)

0102030405060708090

FNC FNF IP PV PA FT SonarMytilidae Isognomon Ostreidae Bivalve NI

Bivalves (estágios larvais)

0

100

200

300

400

500

600


Bivalve em D Bivalve umbonado

Den

sida

de m

édia

de

larv

as (

indi

vídu

os /

m3 )

Local

PF

PF

a

b

141

Variabilidade da densidade de larvas considerando a época do ano, local,

vento e maré.

A análise nMDS separou as amostras (locais) em dois grupos que

corresponderam às duas épocas do ano de maior e menor influência da ressurgência

(Figura 2.16). As diferenças entre os grupos foram estatisticamente significativas pelo

teste ANOSIM (R global=0,44; p<0,05).

Figura 2.16: Representação gráfica da ordenação realizada pela análise nMDS baseado na média (de cada local por época do ano) transformada para log(x+1) e similaridade de Bray-Curtis. Os símbolos do local estão separados por hífen do símbolo da época. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).

A abundância de cada tipo de larva variou entre os locais e épocas (Figura 2.17).

Os estágios iniciais de desenvolvimento de larvas de cirripédios e bivalves (náuplios e

larva em D) foram mais abundantes na época de ressurgência nos locais PV, PA, FNF,

So. Os náuplios de cirripédios também foram abundantes no Sonar na época de

subsidência. Cipris foram abundantes na época de subsidência principalmente na PV,

PA, FNF, PF e Sonar, e na PA na época de ressurgência. Larvas de Ostreidae estiveram

mais concentradas no local FNF na época de ressurgência.

S

R

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RSo-S

So-R

Stress: 0,1

142

Figura 2.17: Representação gráfica da contribuição de cada tipo de larva para a análise de nMDS (Figura 2.24). O incremento do tamanho dos círculos indica maior quantidade de larvas. Em cada gráfico a escala varia de acordo ao maior valor de densidade média (Dmáx)(número de larvas / m3) de cada tipo de larva registrado por local e época do ano (representado abaixo à direita de cada gráfico). Os símbolos do local estão separados por um traço do símbolo da época. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; S= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RS-S

S-R

Stress: 0,1

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RS-S

S-R

Stress: 0,1

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RS-S

S-R

Stress: 0,1

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RS-S

S-R

Stress: 0,1

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RS-S

S-R

Stress: 0,1

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RS-S

S-R

Stress: 0,1

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-RS-S

S-R

Stress: 0,1

Bivalve em D Bivalve umbonado

Mytilidae Ostreidae

I. bicolor

Náuplio de cirripédios Cipris

Dmáx=16,9 Dmáx= 509,5

Dmáx= 662,3 Dmáx= 170,7

Dmáx= 62,9 Dmáx=41,6

Dmáx= 101,18

143

A densidade de larvas de mitilídeos foi maior na ressurgência nos locais PV,

FNF, So e no local PV na subsidência. Isognomon bicolor apresentou um padrão claro

de maior abundância em época de subsidência, embora apenas três dos sete locais

contribuíssem com esta alta abundância, PA, PV e IP. Por meio da análise SIMPER foi

identificada uma baixa dissimilaridade media entre os grupos (épocas do ano), 9,82%,

sendo a espécie I. bicolor a que mais contribuiu (27,75%) para esta diferença.

Considerando todos os locais internos da baía, a densidade total média

(somatório da densidade média de todos os tipos de larvas) de larvas foi maior na época

de ressurgência (5149 larvas/m3) quando comparado à época de subsidência (4133

larvas/m3). Já no local externo, So, foi observado o padrão inverso com maior

quantidade de larvas na época de subsidência (920 larvas/m3) que na ressurgência (453

larvas/m3).

Para observar a variação espacial das larvas foram também realizadas análises de

agrupamento para cada época do ano a partir da matriz de densidade média de cada tipo

de larva em cada local (Figura 2.18). Na época de ressurgência foram identificados três

grupos. Entretanto, estes três grupos foram bastante semelhantes (Figura 2.18a), sendo o

local com maior influência da ressurgência separado inicialmente dos locais internos da

baía de Arraial do Cabo com aproximadamente 87% de similaridade. Os locais internos

da baía, por sua vez, ficaram separados em dois grupos, um deles incluiu o local FNC e

IP que estão mais próximos da entrada nordeste da baía.

A análise de agrupamento dos locais considerando a época de subsidência

separou primeiro o grupo formado pelos locais PA e PV. Com 95% de similaridade

separou um grupo com IP e FNC, outro formado apenas pelo local externo à baía, So, e

um terceiro grupo com PF e FNF (locais situados na Enseada do Forno) (Figura 2.18b).

144

Figura 2.18: Dendrograma da análise de agrupamento dos locais nas épocas de maior influência da ressurgência (a) e de subsidência (b) utilizando o método pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Os símbolos do local estão separados por um traço do símbolo da época. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; S= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).

Figura 2.18: Dendrograma da análise de agrupamento dos locais nas épocas de maior influência da ressurgência (a) e de subsidência (b) utilizando o método pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Os símbolos do local estão separados por um traço do símbolo da época. Locais internos na baía FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; Local externo à baía, So= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).

Na época da ressurgência foram detectadas diferenças na comunidade de larvas

coletadas na água de superfície nas duas condições de vento (NNE e SSO), entretanto, o

fator teve baixo, porém significativo, poder de explicação (Figura 2.20a; ANOSIM: R

global=0,21; p<0,05). Já na época de subsidência, a comunidade de larvas presentes na

So

-R

FN

C-R

IP-R

FN

F-R

PA

-R

PV

-R

FT

-R

100

95

90

85S

imila

rity

PV

-S

PA

-S

FN

C-S

IP-S

So

-S

FN

F-S

FT

-S

100

98

96

94

92

90

Sim

ilari

tya

b

Sim

ilarid

ade

de B

ray-C

urtis

So

-R

FN

C-R

IP-R

FN

F-R

PA

-R

PV

-R

PF

-R

So

-S

FN

C-S

IP-R

FN

F-S

PA

-S

PV

-S

PF

-S

a

b

145

água de superfície foi significativamente diferente entre as condições de vento

analisadas e o poder de explicação do fator foi maior (Figura 2.19a; ANOSIM: R global

0,51; p<0,05). O teste SIMPER estabeleceu uma dissimilaridade média entre os dois

grupos (vento NE e SO na época de subsidência) de 48,8%. As larvas que mais

contribuíram para essas diferenças foram náuplio de cirripédios, umbonados e I. bicolor

que apresentaram maior densidade em condições de vento NE e larvas de bivalve em D

que ocorreram, predominantemente, com vento SO (Tabela 2.2). A partir dos dados

coletados neste estudo não foi possível detectar diferenças na comunidade

meroplanctônica entre maré enchente e vazante na época de ressurgência (Figura 2.19b;

ANOSIM: R global=0,06; p>0,05) nem na época de subsidência (Figura 2.20b; ANOSIM:

R global= 0,002; p>0,05).

Na época de ressurgência e com vento nordeste, foram identificados dois grupos

principais com similaridade de 90%, um deles corresponde ao local mais exposto à

influência da ressurgência (So) e o outro grupo contém os locais internos da Baía de

Arraial do Cabo (Figura 2.21a). Os tipos de larvas presentes no So foram iguais aos

demais locais, entretanto no So houve dominância de náuplios de cirripédios enquanto

nos demais locais as larvas com maior densidade foram os bivalves em D (exceto na PV

onde náuplios de cirripédios foram mais abundantes) (Figura 2.23b). Em condições de

vento sudoeste, o agrupamento é diferente (Figura 2.21b) formando dois grupos (com

90% de similaridade), um deles incluiu IP que apresentou uma menor densidade total de

larvas e os náuplios de cirripédios foram mais abundantes, enquanto nos demais locais

(que formaram o segundo grupo) foram os bivalves em D os que predominaram.

Na época de subsidência com vento NE (Figura 2.22a), pode ser observada a

separação do local FNC que apresentou menor densidade de todos os tipos de larvas

(Figura 2.23b). O local mais exposto à ressurgência, So, foi agrupado com locais

146

internos da baía. Locais que apresentaram uma maior densidade de larvas de I. bicolor

foram IP, PA e PV que formaram um subgrupo. Já com vento SO houve formação de

quatro grupos (90% de similaridade), um deles formado por PA, PV, e PF com maior

densidade de larvas, principalmente bivalve em D e náuplio de cirripédios (Figura

2.23a). Cada um dos outros três grupos incluem apenas um local e todos apresentaram

menor densidade de larvas, porém com diferentes abundâncias relativas de tipos de

larvas (Figura 2.23a). Em IP o tipo de larva dominante foi bivalve em D, em FNC foram

náuplio de cirripédios e bivalve em D. Em FNF as larvas predominantes foram bivalves

em D, não sendo detectadas larvas cipris (que estiveram presentes em todos os locais).

Considerando apenas os locais situados dentro da baía, na época de ressurgência,

foi observada maior densidade média total de larvas em condições de coleta de vento

NE (6263 larvas /m3) quando comparado às de vento SO (3658 larvas /m3). Já na época

de subsidência, o número total de larvas variou pouco entre as duas condições

(SO=3782 larvas /m3 e NE= 3947 larvas /m3).

147

Figura 2.19: Representação gráfica da ordenação das amostras da época de ressurgência (média por local, tipo de vento e maré) utilizando a análise nMDS. Os dados foram transformados para log(x+1) e similaridade de Bray-Curtis. Os símbolos do local estão separados por hífen do símbolo da época. SO= vento predominante do quadrante sul-Sudoeste. NE= vento predominante do quadrante leste-nordeste. Dc= maré descendo. Sb= maré subindo.

SW

NE

Stress: 0,14

S

D

Stress: 0,14

Dc

Sb

SO

148

Figura 2.20: Representação gráfica da ordenação das amostras da época de subsidência (média por local, tipo de vento e maré) utilizando a análise nMDS. Os dados foram transformados para log(x+1) e similaridade de Bray-Curtis. A matriz continha 6 variáveis (tipos de larvas) e 27 amostras. SO= vento predominante do quadrante sul-Sudoeste. NE= vento predominante do quadrante leste-nordeste. Dc= maré descendo. Sb= maré subindo.

SW

NE

Stress: 0,09

S

D

Stress: 0,09

Dc

Sb

SO

149

So-R-NE

FNF-R-NE

IP-R-NE

PV-R-NE

PA-R-NE

FNC-R-NE

FT-R-NE

85 90 95 100

Similarity

IP-R-SW

FNF-R-SW

FT-R-SW

PA-R-SW

FNC-R-SW

PV-R-SW

75 80 85 90 95 100

Similarity

Tabela 2.2: Contribuição relativa (%) dos diferentes tipos de larvas para a dissimilaridade da comunidade de larvas na água de superfície em condições de vento de direção NE e SO na época de ressurgência.

Vento NE

Vento SO

Tipo de larva

Densidade média

Densidade média

Contribuição (%)

Náuplio de Cirripedia

146,16

266,82

36,33

Bivalve em D 272,63 238,25 35,31 Bivalve umbonado 24,01 73,88 10,60

I. bicolor 5,91

58,28 9,35

Figura 2.21: Dendrograma obtido da análise de agrupamento dos locais na época de maior influência da ressurgência sob diferente direção de vento (a) leste-nordeste (NE) (b) sul - sudoeste (SO) utilizando o método de agrupamento pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.

PF-R-NE

FNC-R-NE

PA-R-NE

PV-R-NE

IP-R-NE

FNF-R-NE

So-R-NE

PV-R-SO

FNC-R-SO

PA-R-SO

PF-R-SO

FNF-R-SO

IP-R-SO

Similaridade Bray-Curtis

b

a

150

FNC-S-NE

PV-S-NE

PA-S-NE

IP-S-NE

So-S-NE

FT-S-NE

FNF-S-NE

85 90 95 100

Similarity

IP-S-SW

FNC-S-SW

FNF-S-SW

PV-S-SW

FT-S-SW

PA-S-SW

70 75 80 85 90 95 100

Similarity

Similaridade Bray-Curtis

a

b

Figura 2.22: Dendrograma obtido da análise de agrupamento dos locais na época de subsidência (S) sob diferente direção de vento (a) leste-nordeste (NE) (b) sul - sudoeste (SO) utilizando o método de agrupamento pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.

PA-S-SO

PF-S-SO

PV-S-SO

FNF-S-SO

FNC-S-SO

IP-R-SO

151

Figura 2.23: Densidade média (número de larvas / m3) de larvas meroplanctônicas nos locais de estudo coletadas sob condição de vento de direção leste-nordeste (NE) e sul-sudoeste (SO) em duas épocas do ano. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.

Núm

ero

de la

rvas

/ m3

Locais x vento

Subsidência

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

2000

NE NE NE NE NE NE NE SO SO SO SO SO SO

FNC FNF IP PF PA PV So FNC FNF IP PF PA PV

Náplio de cirripédio Bivalve em D CiprisMytilidae Ostreidae I. bicolorBivalve umbonada

Ressurgência

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

2000

NE NE NE NE NE NE NE SO SO SO SO SO SO

FNC FNF IP PF PA PV So FNC FNF IP PF PA PV

152

2.6.3 Relação entre as variáveis hidrobiológicas e a densidade de larvas

Os dois primeiros eixos da Análise Canônica de Correspondência explicaram um

total de 72,7 % da variação dos dados biológicos e estes eixos foram significativos. As

correlações entre as variáveis biológicas e ambientes foram elevadas (Tabela 2.3). O

terceiro eixo teve um valor de correlação de 0,751, mas não foi significativo (Teste de

Monte Carlo com 999 permutações: p>0,05).

Tabela 2.3: Resumo do resultado da Análise de Correspondência Canônica para os locais de estudo em duas épocas do ano (ressurgência e subsidência). Os valores de correlação espécie-ambiente dos dois primeiros eixos foram significativos segundo o teste de permutações de Monte Carlo.

Eixo 1 Eixo 2 Variância total Autovalores 0,061 0,043 0,1419 % Variância

acumulada para dados de espécies

43,2

72,7

Correlação entre espécie e variáveis

ambientais

0,953

0,881

Teste de permutação de

Monte Carlo (999 permutações); p

0,03

0,03

A representação gráfica desta análise mostra uma possível associação das larvas

de mitilídeo e náuplio de cirripédios em condições de baixa temperatura d’água e alto

teor de nutrientes, ficando mais próximas das amostras do Sonar e da PV na

ressurgência (Figura 2.23).

153

Figura 2.23: Diagrama de ordenação obtido da Análise Canônica de Correspondência mostrando a distribuição, nos dois primeiros eixos, dos locais por época do ano (triángulos) e dos diferentes tipos de larvas correlacionados com as variáveis ambientais (setas). A matriz principal (larvas) e a secundária (variáveis ambientais) consistiram de valores médios das amostras semanais para cada época em cada local. FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.

Larvas de I. bicolor e, em menor medida, as larvas cipris e umbonadas, parecem

estar associadas com massas d’água quentes e com baixa quantidade de MPS e MO. A

proximidade no plano destas variáveis biológicas (larvas) com as amostras dos locais

PV, IP, PA e FNC na época de subsidência confirma os resultados obtidos pela análise

FNF-S

FNF-R

FNC-S

FNC-R

IP-S

IP-R

PV-S

PV-R

FT-S

FT-R

PA-S

PA-R

S-S

S-R

Náuplio de cirripédio

CiprisBivalve em D

Mitilídeo

Ostreidae

I. bicolor

Bivalve umbonado

Temperatura

PO4

MO

MPS

N total

PF-R

PF-S

154

nMDS. Larvas de ostras e bivalves em D ficaram associadas com água de superfície

ricas em MPS e MO, condição encontrada principalmente na época de ressurgência nos

locais FNF e PF.

2.7 Discussão

Os resultados do presente trabalho evidenciaram a existência de alta

variabilidade espacial e temporal da comunidade de larvas meroplanctônicas,

principalmente em termos quantitativos, na região de Arraial do Cabo. A distribuição

temporal parece estar relacionada a mudanças nas características da água de superfície

de acordo com a época do ano, especificamente, as épocas de maior e menor intensidade

do fenômeno da ressurgência. A distribuição espacial das larvas variou em relação a

diferentes condições de vento, entretanto o padrão foi diferente para as épocas de

ressurgência e subsidência. Vários estudos têm sido realizados em outras regiões do

mundo sobre a relação entre a distribuição de zooplâncton e/ou larvas meroplanctônicas

e as variáveis ambientais, abordando diferentes escalas espaciais e temporais (incluindo

outras áreas de ressurgência) (Albaina e Irigoien, 2007; Belgrano et al., 1995; Gaard,

1999; Rawlinson et al., 2005) e demonstraram padrões complexos de associação entre

as variáveis bióticas e abióticas analisadas. Esses estudos permitiram levantar hipóteses

sobre possíveis mecanismos de transporte dos organismos. O presente estudo é de

caráter descritivo, porém os resultados obtidos servirão de base para futuros testes de

hipóteses mais específicas sobre transporte de larvas na região interna e externa da baía

(influência da topografia da linha da costa) em uma região sob influência de

ressurgência.

155

Características hidrobiológicas

No local So, os resultados deste estudo coincidiram com trabalhos já realizados

numa estação fixa na parte externa da baía, onde temperaturas menores que 18ºC

observadas mais frequentemente nos meses de primavera-verão evidenciaram a

influência direta de águas profundas (maior influência da ressurgência) (Valentin, 1983;

1984).

Baseado nas características de temperatura e salinidade, Valentin (1983) descreveu

três tipos de massas d’água na região, sendo estas:

a) Águas de ressurgência de afloramento recente: temperatura <18ºC e salinidade

<36

b) Águas da corrente do Brasil: temperatura >18ºC e salinidade >36

c) Água costeira: temperatura >18ºC e salinidade <36%o. Estas águas podem ter

origem nas águas profundas reaquecidas (18-22ºC, 35,5) ou águas costeiras

quentes (>22ºC, <36).

Segundo essa classificação de Valentin (1983), no presente trabalho podem ser

diferenciadas apenas duas massas d’água separadas pela variável temperatura (devido à

falta de dados de salinidade), a de ressurgência (com temperatura menor que 18ºC) e

não-ressurgência (costeira e/ou tropical) (de temperatura maior que 18ºC). Águas

oligotróficas, com baixa quantidade de material particulado em suspensão e clorofila a,

foram observadas principalmente nos meses de abril de 2005 e março de 2006 em todos

os locais de coleta e junto ao registro de temperaturas elevadas (maiores que 24ºC)

sugerem a presença de águas com características tropicais na região costeira.

Nas estações de coleta localizadas dentro da baía de Arraial do Cabo, durante as

coletas semanais realizadas ao longo de um período anual, não foram observadas águas

profundas ressurgidas recentemente na camada de água superficial. Este fato ficou

156

evidenciado pelas temperaturas da água de superfície registradas que nunca foram

menores que 18ºC nestas estações de coleta, nem mesmo nos dias em que foi registrada

água de ressurgência no local mais exposto a este fenômeno, Sonar. Porém, a água de

ressurgência tem influência dentro da baía de Arraial do Cabo. O ingresso da massa

d’água na baía de Arraial do Cabo acontece principalmente pelo fundo e é favorecido

pelos ventos NE que deslocam a água superficial e permite a entrada de águas externas

principalmente com maré enchente, sendo freqüente a ocorrência de uma termoclina

nestas condições. Os locais de passagem de massas d’águas como IP e PV

apresentaram maior freqüência de influência das águas de ressurgência (Coelho-Souza

et al., 2007). Já na camada superficial, são mais freqüentes as águas de ressurgência

reaquecidas (maiores que 20º) que possuem um menor teor de nutrientes e maiores

quantidades de matéria orgânica e/ou clorofila a, resultado do maior desenvolvimento

fito e zooplanctônico (Valentin, 1988). Neste estudo, a separação das estações internas

(na baía) em dois grupos segundo a época de maior e menor influência da ressurgência,

em função do material particulado em suspensão e a matéria orgânica, pode indicar a

freqüência de ocorrência de diferentes tipos de massa d’água dentro da baía.

Comunidade meroplanctônica

A presença de diferentes tipos de larvas na coluna d’água pode ser reflexo da

produção local das larvas e/ou do transporte de larvas (por diversos mecanismos) a

partir de outras regiões. O presente trabalho descreveu a distribuição de larvas em vários

locais ao longo de um ano, explorando a relação da comunidade meroplantônica e as

características hidrológicas, o que é pouco conhecido no interior da baía de Arraial do

Cabo. A maioria dos estudos sobre distribuição e abundância de zooplâncton foi

157

realizada em locais com maior influência da ressurgência (fora da baía de Arraial do

Cabo).

Valentin (1983) estudou a distribuição da comunidade zooplanctônica (incluindo

as larvas meroplanctônicas) na coluna d’agua (superfície e 50m de profundidade) em

uma estação fixa com forte influência da ressurgência (características semelhantes ao

local denominado “So” neste trabalho) ao longo do ano 1973. Este autor descreveu a

distribuição de larvas de bivalves e cirripédios, sem separar os estágios de

desenvolvimento de cada tipo larval, e encontrou que as larvas de bivalves estiveram

presentes em altas densidades (maiores de 2000 indivíduos/m3) ao longo do ano e em

todas as profundidades da coluna d’água. Valentin (1983) mencionou ser a espécie

Perna perna (mitilídeo) e as ostras os bivalves mais abundantes nos costões da região e

que, possivelmente, a maioria das larvas de bivalves observadas poderiam pertencer a

estas espécies. Essas larvas não ficaram associadas a uma massa d’água em particular,

com exceção das águas com temperatura superior a 24ºC, nas quais estas larvas

estiveram em baixa abundância ou ausentes. No presente trabalho, os estágios iniciais

de desenvolvimento de larvas de bivalves (larva em D) estiveram presentes ao longo do

ano inteiro, porém foram mais abundantes na época de ressurgência. As larvas de

mitilídeos não estiveram associadas a uma época do ano em particular, entretanto,

parece existir uma tendência de maior abundância em águas de ressurgência (com

menor temperatura).

Os resultados obtidos no presente trabalho, onde foi observada disponibilidade

de larvas de mitilídeos em épocas de ressurgência e subsidência, coincidem com

resultados de estudos anteriores. Por exemplo, Monteiro-Ribas e Mureb (1991)

encontraram correlação negativa entre a concentração de larvas de mitilídeo e a

temperatura d’água nas enseadas do Forno e Anjos (baía de Arraial do Cabo), entretanto

158

alguns picos de larvas isolados e menores foram observados em épocas de subsidência.

Fernandes (1981) registrou uma alta variabilidade interanual na quantidade de larvas de

P. perna recentemente fixadas em diferentes costões dessas mesmas enseadas. As larvas

recentemente assentadas ocorreram ao longo do ano, porém o autor identificou dois

picos principais de fixação, no mês de janeiro (época de ressurgência) e no período de

junho a setembro (época da subsidência). A falta de um padrão de associação de larvas

de mitilídeos com um tipo de massa d’água observado no presente estudo pode estar

relacionado com as diferentes épocas de desova de P. perna e Brachidontes solisianus,

as duas espécies de mitilídeos dominantes na região ao longo deste estudo, ou a picos

adicionais de liberação de larvas como resposta a outros fatores ambientais diferentes da

temperatura como salinidade e disponibilidade de alimento.

O local FNC está localizado em frente a uma área de cultivo de mexilhão (P.

perna) e ostras (Crassostrea gigas). Contudo, a densidade de larvas de mitilídeos nesse

local foi menor quando comparada aos outros locais de estudo, sugerindo que a

circulação local deve transportá-las para outras áreas. Deste modo, os resultados obtidos

neste estudo permitem fazer algumas recomendações para aumentar a captação de

sementes. A instalação de coletores artificiais no local FNF (que fica bem próximo ao

cultivo) na época de ressurgência e PV na época de subsidência e ressurgência

aumentariam a probabilidade de captação de larvas do mexilhão.

Os bancos naturais de P. perna sofrem extrativismo intenso pela população local

e turistas. Dados da variação espacial na disponibilidade larval e recrutamento do

mexilhão nos costões podem auxiliar, desta forma, no zoneamento para utilização

sustentável deste recurso natural. A freqüência e intensidade de exploração permitida

podem ser diferentes em costões com maior suprimento larval e recrutamento, que

teriam uma resiliência maior, e menor em áreas com limitação por recrutamento, já que

159

estas levam mais tempo para sua recuperação. O modelo de metapopulação de fonte–

escoadouro (Pulliam 1988) aplicado a ecossistemas marinhos estabelece que condições

mais favoráveis (disponibilidade e qualidade de alimento) determinam que algumas

populações locais produzam uma maior quantidade de larvas ou que estas sejam de

melhor qualidade, assim essas áreas atuariam como fonte de propágulos (populações-

fonte), se a circulação as transporta para áreas circunvizinhas. Outras populações, as

quais produzem menores quantidades de larvas atuam como ‘escoadouro’ recebendo

este excedente (Underwood e Keough 2001). Assim, áreas onde mexilhões apresentam

alta taxa reprodutiva poderiam ser mantidas sem extrativismo e serviriam com fonte de

propágulos em épocas em que os bancos são mais explorados (devido ao maior tamanho

atingido pelos indivíduos adultos).

No presente estudo, larvas do bivalve Isognomon bicolor estiveram associadas a

estas águas quentes que são mais freqüentes na época de subsidência. Entretanto, ao

longo de 1973, não foram observadas larvas de bivalves em águas com temperatura

maior que 24ºC (Valentin, 1983). O bivalve I. bicolor tem distribuição nativa no Caribe

sendo uma espécie introduzida nos costões da região. Baseado em estudos anteriores

desenvolvidos nos costões da região, nos quais não foi detectada a presença do bivalve

(Lavrado, 1992; Fernandes, 1981), estima-se que a introdução data de,

aproximadamente, 20 anos. Durante o período de estudo, esta espécie foi dominante na

região de entremarés dos costões na maioria dos locais de estudo dentro da baía de

Arraial do Cabo, apresentando baixa abundância apenas no local IP e, fora da baía, no

local So (Capítulo 1 desta tese). A maior densidade das larvas em águas mais quentes

pode estar refletindo a afinidade tropical desta espécie. Uma possibilidade seria que

temperaturas mais elevadas da água estimulam a emissão de gametas por parte dos

160

adultos e/ou aumentam a sobrevivência das larvas na coluna d’água, porém estudos

devem ser realizados.

Não existem trabalhos publicados sobre o ciclo reprodutivo desta espécie no

local de origem, portanto não se conhecem as variáveis ambientais que podem servir

como estímulo para a liberação dos gametas. O bivalve Isognomon alatus apresenta

ampla distribuição no Caribe com altas densidades em ecossistemas de manguezal, onde

vive fixado às raízes das árvores (Siung, 1980). Em algumas regiões, esta espécie é

simpátrica com I. bicolor (Márquez e Jimenez, 2002; Vilardy e Polanía, 2002). Siung

(1980) estudou a biologia de I. alatus e indicou a queda na salinidade (ao inicio da

estação chuvosa) como o principal fator estimulante para a liberação dos gametas,

possivelmente perante a ausência de flutuações importantes da temperatura na região do

Caribe. Na nossa área de estudo, o invasor I. bicolor parece responder às mudanças

(aumento) na temperatura d’água para a sua reprodução, indicando uma alta capacidade

adaptativa ante estas flutuações ambientais “novas” para a espécie. As larvas de I.

bicolor são planctotróficas e sua associação com águas de temperatura elevada e com

pouco material em suspensão poderia significar uma desvantagem para o

desenvolvimento destas. Entretanto, Coelho-Souza et al., (2007) mostraram que águas

destas características apresentam uma maior atividade bacteriana, que se correlaciona

positivamente com a quantidade de partículas do nano e picofitoplâncton. É possível

que as larvas de I. bicolor estejam aproveitando este recurso alimentar para completar

com sucesso seu desenvolvimento.

Em relação às larvas de cirripédios, Valentin (1983) observou que foram menos

freqüentes e abundantes que as larvas de bivalves, ocorrendo principalmente nas águas

de superfície, e apresentaram picos esporádicos a 15 m de profundidade, associados às

águas frias. Em geral, o autor encontrou estas larvas em maior abundância entre os

161

meses de fevereiro e abril em águas de temperatura variável (16-26ºC). Skinner e

Coutinho (2002) realizaram um estudo de assentamento de cirripédios num local com

forte influência da ressurgência e estimaram diariamente (de janeiro a maio de 2000) a

disponibilidade de larvas de dois estágios diferentes, náuplio e cipris. As larvas no

estágio náuplio foram mais abundantes nos meses de janeiro e fevereiro e se

correlacionaram de forma negativa com a temperatura d’água, indicando uma possível

associação destas larvas com massas d’água de ressurgência. Para o estágio larval cipris,

a densidade se correlacionou positivamente com a temperatura, indicando uma maior

densidade em períodos de subsidência. No presente estudo, esse padrão foi encontrado

na maioria dos locais que sofrem menor influência de ressurgência situados dentro da

baía de Arraial do Cabo. Uma exceção é o local PA (interno da baía) onde houve maior

concentração de cipris na época da ressurgência e que será discutido mais adiante.

Entretanto, os resultados encontrados no local mais exposto à ressurgência neste

trabalho (So) se corresponderam ao encontrado por Skiner (2003) apenas para as larvas

em estágio cipris.

A liberação de larvas de Cirripedia pode ser estimulada por diferentes fatores

como temperatura, fotoperíodo, salinidade e disponibilidade de alimento (Anderson,

1994). Nos estágios iniciais de desenvolvimento as larvas são planctotróficas e

atravessam diferentes fases do estágio larval de náuplio. Após aproximadamente 24h, as

águas ressurgidas apresentam um aumento do fitoplâncton (Valentin e Coutinho, 1990)

que poderia servir de alimento para os náuplios de cirripédios. Assim, estas águas

seriam favoráveis para o desenvolvimento de larvas planctotróficas (Boidron-Métairon,

1995) e, dependendo também da qualidade do alimento disponível, podem garantir

energia para atravessar a metamorfose das sucessivas fases até chegar ao estágio final

de cipris.

162

Durante o período de ressurgência, as larvas que se encontram na água de

superfície podem ser transportadas para regiões mais afastadas da costa. O efeito de

ressurgência vs subsidência no transporte de larvas tem sido amplamente estudado na

costa de Califórnia e mais recentemente na costa do Chile (Roughgarden et al., 1988;

Garland et al., 2002; Poulin et al., 2002; Menge et al., 2003; Wing et al., 2003;

Navarrete et al., 2005; Shanks e Brink, 2005). O padrão esperado é um transporte de

advecção para fora da costa durante períodos de ressurgência (Roughgarden et al.,

1988) e em direção à costa em períodos de relaxamento da ressurgência ou subsidência

(Farrell et al., 1991). Porém, persistência de longos períodos de ressurgência pode levar

à perda de larvas que não conseguem voltar para os locais de assentamento (Connolly e

Roughgarden, 1999) principalmente se o tempo de duração do evento de ressurgência

ultrapassa o tempo de vida das larvas. Embora tenha sido demonstrado que larvas cipris

de algumas espécies conseguem retardar a metamorfose em ausência de estímulos para

o assentamento, isto pode trazer conseqüências negativas para a população, refletindo

uma menor sobrevivência e/ou taxa de crescimento dos juvenis (Pechenick et al., 1993;

Wendt, 1996; Jarret, 2003). Por este motivo, para a dinâmica da população adulta é

extremamente importante para o retorno das larvas (competentes) aos locais propícios

ao assentamento, a sincronia entre o tempo de desenvolvimento larval e os processos

oceanográficos. No presente estudo foi observado uma maior densidade total de larvas

no período de subsidência no local externo da baía, So. A maior densidade de cipris

encontrada na época da subsidência na maioria dos locais de estudo pode indicar um

padrão de transporte esperado em locais que sofrem influência intermitente da

ressurgência (com alternância de ressurgência e subsidência). A alta concentração de

náuplios de cirripédios observada na época de subsidência no local mais exposto à

ressurgência (Sonar) poderia indicar o transporte de larvas de outros locais mais

163

distantes ou um pico extra de liberação no próprio local. Além disso, existem quatro

espécies de cirripedia com maior abundância nos costões da região, Megabalanus

cocopoma, M. tintinabulum, Tetraclita stalactifera e Chthamalus bisinuatus, que podem

ter períodos reprodutivos em épocas diferentes, gerando diferentes picos de abundância

de larvas náuplio e cipris.

Nossos resultados sugerem que diferentes tipos de larvas estão associados a

massas d’água distintas (águas recentemente ressurgidas e mistura de outras massas

d’água), o que pode modificar a direção do seu transporte, principalmente no local

externo à baía, mais exposto à ressurgência. Shanks e Brink (2005) propuseram um

modelo pelo qual a natação contra o fluxo vertical predominante, inclusive de larvas que

não tem uma grande capacidade natatória (como bivalves), permitiria às larvas explorar

diferentes fluxos horizontais que as manteriam perto da costa. Recentemente, Genin et

al. (2005) demonstraram, por meio de filmagens, a capacidade de diferentes organismos

zooplanctônicos de nadar ativamente contra o fluxo vertical e se manter a diferentes

profundidades. Esses resultados alertam sobre a importância de realizar cuidadosas

amostragens sobre a distribuição horizontal e vertical das larvas em vez de assumir que

elas serão transportadas para fora da costa durante os períodos de ressurgência.

A formação de frentes e vórtices durante períodos de ressurgência pode

favorecer a concentração de alguns grupos de larvas, que serão transportadas em direção

ou ao longo da costa durante períodos de relaxamento da ressurgência (Wing et al.,

1998; Shanks et al., 2002). O grau de retenção ou dispersão dos diferentes organismos

dependerá do comportamento de natação e migração vertical de cada tipo de larva, o

que modificará a sua localização vertical em relação à frente. McCullock e Shanks

(2003) observaram a formação de uma frente ao longo da entrada de uma pequena baía

na costa da Califórnia em períodos com predominância de ventos de direção noroeste

164

que favorecem eventos de ressurgência. A frente atuou como barreira para a dispersão

das larvas de mitilídeos em direção à costa, entretanto não representou uma barreira

para cipris. As larvas cipris ficaram mais concentradas na linha da frente e em períodos

de subsidência e, foram transportados pela frente que se movimentou em direção à

costa. Nossos resultados não incluíram amostragens em diferentes profundidades da

coluna d’água mas, um estudo em desenvolvimento está abordando este aspecto no

campo de provas do IEAPM situado na entrada sudoeste da Baía de Arraial do Cabo

(Mazzuco com. pess).

Características topográficas e geomorfológicas (profundidade, irregularidades da

linha da costa, baías, enseadas, penínsulas) alteram o padrão de circulação e favorecem

a formação de giros e frentes, processos que podem modificar a emigração e imigração

de larvas ou favorecer a retenção próxima à costa (MacCullock e Shanks, 2003). No

local PA, situado dentro de uma pequena enseada, cipris foram mais abundantes na

época de ressurgência, contrário ao padrão encontrado em locais com influência direta

da ressurgência (dados de So neste estudo; Skinner e Coutinho, 2002). Isto poderia

indicar uma área de retenção de larvas náuplios que podem se desenvolver até o estágio

final de cipris dentro desta enseada. Felix e Coutinho (2007) realizaram uma coleta na

época de ressurgência e outra na subsidência em vários pontos dentro da baía de Arraial

do Cabo. Os resultados desse trabalho não evidenciaram o padrão esperado de aumento

da densidade de náuplios com a ressurgência e de cipris com a subsidência. Skinner

(2003) observou o padrão esperado no local com maior influência da ressurgência, mas

num local interno da baía houve disponibilidade de náuplios de cirripedia ao longo do

ano inteiro, sem uma sazonalidade marcante.

O principal objetivo deste estudo foi o de analisar as tendências gerais da

variação da concentração de larvas dos organismos que predominam na região

165

entremarés. As coletas foram realizadas apenas na superfície, já que larvas em estágios

mais avançados de desenvolvimento poderiam estar mais próximas da superfície à

procura dos locais adequados para sua fixação na região entremarés. Estudos têm

apontado que a distribuição vertical das larvas de cirripédios na coluna d’água refletem

a distribuição vertical dos adultos nos costões, predominando nas camadas mais

superficiais as larvas daqueles organismos característicos da região de entremarés

(Grosberg, 1982; Minchinton e Scheibling, 1991). Larvas do bivalve Mytilus edulis

foram mais abundantes nos primeiros 3 metros de profundidade na Russia (Dobretsov e

Miron, 2001). Na costa de Oregon, larvas de mitilídeos competentes para o

assentamento ficaram concentradas a profundidades intermediárias (5 m) (Rilov et al.,

submetido). Felix et al. (2006) estudaram a distribuição do meroplâncton na superfície e

no fundo, a uma escala temporal de coleta curta (4 dias), com intervalos de seis horas

entre as amostragens. O estudo foi realizado na época de ressurgência (no mesmo ano

do presente estudo) num ponto próximo ao local PA deste estudo. Estes autores não

observaram diferenças significativas na quantidade de náuplios de cirripédios e

mitilídeos entre superfície e fundo (7 m). A distribuição homogênea de mitilídeos na

coluna d’água poderia refletir a distribuição dos adultos das duas espécies mais

abundantes na região, Perna perna com distribuição na região de entremarés e

infralitoral e Brachidontes solisianus que ocorre apenas no mediolitoral médio da região

de entremarés (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992). Entretanto, diante dos resultados

encontrados para outras regiões em relação a mudanças na distribuição vertical das

larvas meroplanctônicas, nossos dados não permitem afirmar que a ausência ou menor

abundância de larvas na água de superfície (principalmente dos estágios iniciais de

desenvolvimento) signifique uma baixa disponibilidade larval. A freqüente formação de

uma termoclina nos locais externos e internos da baía durante a época de ressurgência

166

(Coelho-Souza et al., 2007) pode determinar uma maior concentração de alguns tipos de

larvas associadas a esta, e um padrão diferente de transporte das larvas da água

superficial. Esta hipótese deve ser explorada em futuros estudos.

2.5.3 Hipóteses geradas e trabalhos futuros

Embora os resultados deste trabalho indiquem uma associação de diferentes

estágios de desenvolvimento e tipos de larvas com massas d’água distintas, os

mecanismos de transporte das diferentes larvas não foram elucidados. Entretanto,

surgiram hipóteses acerca dos processos que determinam o suprimento larval em função

da troca de massas d’água e da circulação local dentro da baía. Futuros estudos com

desenho amostral específico para testar hipóteses de transporte deveriam incluir

amostragens mais freqüentes com intervalos curtos de tempo entre as coletas, que

permitam observar a sucessão de cada evento de ressurgência e subsidência. Nossos

resultados sugerem que dentro da baía de Arraial do Cabo existam locais de retenção de

alguns tipos de larvas, principalmente em condições de vento NE durante a época de

ressurgência. Entretanto, o efeito de diferentes condições de vento e maré deve ser mais

estudado para melhor explicar a dinâmica do sistema. Para uma melhor compreensão

destes processos, futuros estudos deveriam quantificar a concentração de diferentes

tipos de larvas meroplanctônicas em relação à profundidade, especialmente em presença

de termoclina. Para determinados tipos de larvas, armadilhas passivas podem ser mais

eficientes do que os métodos tradicionais de coleta de plâncton (Yund et al. 1991). O

uso de armadilhas “tipo tubo” (Todd, 1998) permite integrar o fator tempo e podem ser

mais apropriadas para observar variações na concentração de larvas em diferentes

profundidades e melhor estimar o suprimento larval no local.

167

Um problema metodológico geralmente encontrado neste tipo de estudos é a

identificação das larvas meroplanctônicas em nível taxonômico de gênero ou espécie.

Uma maior definição taxonômica facilitaria a interpretação dos padrões de distribuição

de larvas em relação à distribuição das populações adultas. Em relação aos mitilídeos, a

dificuldade em identificar estágios larvais fica evidente pelos esforços investidos para

descrever com maior detalhe a morfologia de diferentes espécies, principalmente do

gênero Mytilus, no intuito de propor técnicas alternativas e mais acessíveis que às

análises de DNA (Martel et al., 2000). Na região estudada, Monteiro-Ribas et al. (2006)

compararam os diferentes estágios de desenvolvimento dos mitilídeos P. perna e B.

solisianus. Os adultos de P. perna são maiores (alcançando tamanhos de até 15 cm)

quando comparados aos adultos de B. solisianus que atingem ca. 2 cm. Os autores não

encontraram diferenças no tamanho das larvas que refletissem as grandes diferenças no

tamanho dos adultos. Em todos os estágios de desenvolvimento, as larvas das duas

espécies foram semelhantes, se diferenciando apenas pelas características internas da

charneira. A diferenciação de larvas destas espécies, a partir da observação da região

interna da charneira de cada indivíduo, implicaria um grande esforço e investimento de

tempo, sendo descartado neste estudo devido ao grande volume de amostras analisadas.

A presença do Porto do Forno na Enseada dos Anjos gera um tráfego de navios

de maior porte e, em algumas ocasiões, de plataformas de petróleo que são reparadas no

abrigo da baía e podem ser vetores de introdução de espécies (Ferreira et al., 2004).

Várias espécies exóticas sésseis têm sido identificadas nos substratos artificiais do porto

(CEL Ferreira, com. pess.). Uma vez que uma espécie exótica está estabelecida no novo

ambiente, o estudo de padrões de circulação em diferentes escalas espaciais pode ajudar

a entender a distribuição, direção e velocidade, e potencial de dispersão das larvas a

partir da população inicial (McQuaid e Phillips 2000). Dependendo da circulação local,

168

larvas de espécies exóticas identificadas no porto poderiam ser transportadas por

correntes, favorecendo a sua dispersão para ambientes naturais adjacentes. O

conhecimento gerado nos estudos relacionados à ecologia do suprimento larval auxilia,

mas é pouco utilizado, no estabelecimento de planos de manejo e conservação de áreas

costeiras. A área estudada é uma Reserva Extrativista Marinha e seria importante para

seu manejo identificar áreas de retenção, importação e exportação de larvas que ajudem

a entender o grau de conectividade da área da reserva e áreas adjacentes. Assim, estudos

da dinâmica do meroplâncton (e do suprimento larval) devem ser incentivados de modo

a subsidiar as decisões de manejo e conservação da região costeira.

Resumindo, neste estudo foi descrita a variação na concentração de larvas

meroplanctônicas nos diferentes locais de estudo ao longo de um ano. Foi observada a

relação de diferentes tipos de larvas com características hidrológicas distintas que

determinam as massas d’água predominantes na região. A direção do vento parece ter

influência na distribuição horizontal das larvas e parece existir uma relação com a época

do ano, provavelmente devido à maior ou menor disponibilidade dos diferentes tipos de

larvas e à intensidade do vento (que não foi analisado neste trabalho). Estes resultados

permitiram formular hipóteses sobre potenciais mecanismos de transporte e áreas de

retenção para os tipos de larvas identificados em função do tipo de vento e época do

ano. Contudo, estas hipóteses devem ser testadas com desenhos amostrais e métodos

mais específicos, sendo importante considerar o efeito da irregularidade da linha da

costa dentro da baía de Arraial do Cabo, que pode modificar a circulação local. Modelos

de circulação em condições de diferente intensidade e direção de ventos incluindo a

interação deste fator com a maré ajudariam a compreender a dispersão de larvas neste

sistema altamente dinâmico.

169

2.8 Referências bibliográficas

ALBAINA, A., IRIGOIEN, X., 2007, “Fine scale zooplankton distribution in the Bay of Biscay in spring 2004”, Journal of Plankton Research, v.29, n.10, pp. 851–870.

ANDERSON, D.T., 1994, “Reproductive system, mating and oviposition”, Capitulo 6 (pp.150). Barnacles: Structure, function, development and evolution. Editora Chapman e Hall.

BELGRANO, A., LEGENDRE, P., DEWARUMEZ, J.M., FRONTIER, S., 1995, “Spatial structure and ecological variation of meroplankton on the Belgian-Dutch coast of the North Sea”, Marine Ecology Progress Series, n.128, pp.51-59.

BOIDRON-MÉTAIRON, I.F., 1995, “Larval Nutrition (pp.223-248)”. Ed. McEdward, L. In: Ecology of Marine Invertebrate Larvae. CRC Press

CALEY M.J., CARR M.H., HIXON M.A., et al., 1996, “Recruitment and the local dynamics of open marine populations”, Annual Review in Ecology and Systemathics, v.27, pp.477-500.

CHIA, F.S., BUCKLANDNICKS, J., YOUNG, C.M., 1984, “Locomotion of marine invertebrate larvae - A Review”, Canadian Journal of Zoology-Revue Canadienne de Zoologie, v.62, n.7, pp.1205-1222.

CLARKE, K. R., WARWICK, R. M., 2001, Change in marine communities: an approach to statistical analysis and interpretation. PRIMER-E Ltd. 2a. edição. Plymouth.

COELHO-SOUZA, S.A., PEREIRA, G.C., CANDELLA, R.N., GUIMARÃES, J.R., COURINHO, R., 2007, “Massas d’água de Arraial do Cabo. Implicações no acoplamento plâncton – bentos”. Resumo VII Encontro de Bioincrustação, Ecologia Bêntica e Corrosão, Arraial do Cabo, RJ, Brasil.

CONNOLLY, S.R., ROUGHGARDEN J., 1999, “Increased recruitment of northeast Pacific barnacles during the 1997 El Niño”, Limnology and Oceanography, n.44, n.2, pp.466-469.

DOBRETSOV, S.V., MIRON, G., 2001, “Larval and post-larval vertical distribution of the mussel Mytilus edulis in the White Sea”, Marine Ecology Progress Series, v.218, pp.179–187.

ECKMAN, J.E., 1996, “Closing the larval loop: linking larval ecology to the population dynamics of marine benthic invertebrates”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, n.200, pp.207-237.

FAIRWEATHER, P.G., 1991, “Implications of ‘Supply-side’ Ecology for Environmental assessment and Management”, Trends in Ecology and Evolution, v.6, n.2, pp.60-63.

FARRELL, T.M., BRACKER, D., ROUGHGARDEN, J., 1991, “Cross-shelf transport causes recruitment to intertidal populations in Central California”, Limnology and Oceanography, v.36, pp.279-288.

FELIX, S., CHAGAS, G.G., TOTTI, M.E.F., et al., 2006, “Influência da variação diurna na distribuição vertical das larvas meroplanctônicas no cais da pesca em Arraial do Cabo, RJ, Brasil”. Resumo do I Congreso Brasileiro de Biologia Marinha, Niterói, RJ, Brasil.

170

FELIX, S., COUTINHO, R., 2007, “Influência das correntes superficiais sobre a distribuição horizontal das comunidades meroplanctônicas de Arraial do Cabo, RJ”. Resumo VII Encontro de Bioincrustação, Ecologia Bêntica e Corrosão, Arraial do Cabo, RJ, Brasil.


FERREIRA, C.E.L., GONÇALVES, J.E., COUTINHO, R., 2004, “Cascos de navios e plataformas como vetores na introdução de espécies exóticas (capitulo 11)”. In: Silva, JSV e Souza, RCC, eds. Água de Lastro e Bioinvasão. Editora Interciência. Brasil.

GAARD, E., 1999, “The zooplankton community structure in relation its biological and physical environment on the Faroe shelf, 1989-1997”, Journal of Plankton Research, v.21, n.6, pp.1133-1152.

GAINES, S., BROWN, S., ROUGHGARDEN, J., 1985, “Spatial variation in larval concentration as a cause of spatial variation in settlement for the barnacle, Balanus glandula” . Oecologia (Berlin), v.67, pp.267-272.

GAINES, S., ROUGHGARDEN, J., 1985, “Larval settlement rate: A leading determinant of structure in an ecological community of the marine intertidal zone”, Proceedings of The National Academy of Sciences of The United States of America, v.82, pp.3707-3711.

GARLAND, E.D., ZIMMER, C.A., LENTS, S.J., 2002, „Larval distributions in inner-shelf waters: The roles of wind-driven cross-shelf currents and diel vertical migrations”, Limnology Oceanography, v.47, n.3, pp.803–817.

GENIN, A., JAFFE, J.S., REEF, R., RICHTER, C., et al., 2005, “Swimming against the flow: A mechanism of zooplankton aggregation”, Science, v.308, pp.860-862.

GROSBERG, R. K., 1982, “Intertidal zonation of barnacles: the influence of planktonic zonation of larvae on vertical distribution of adults”, Ecology, v.63, n.4, pp.894-899.

JARRET, J.N., 2003, “Seasonal variation in larval condition and post-settlement performance of the barnacle Semibalanus balanoides”, Ecology, v.84, n.2, pp.384-390.


LEVIN, L.A., 2006, “Recent progress in understanding larval dispersal: new directions and digressions”, Integrative and Comparative Biology, v.46, n.3, pp.282-297.

LEVIN, L.A., BRIDGES, T.S., 1995, “Pattern and diversity in reproduction and development”, In: MacEdward, L.R. ed. Ecology of Marine Invertebrate Larvae. CRC Press. LLC.

LEWIN, R., 1986, “Supply-side ecology”, Science, n.234, pp.25-27.

MARQUEZ, B., JIMENEZ, M., 2002, “Moluscos asociados a las raíces sumergidas del mangle rojo Rhizophora mangle, en el Golfo de Santa Fe, Estado Sucre, Venezuela”, Revista de Biología Tropical, v.50, n.3-4, pp.1101-1112.

171

MARTEL, A.L., AUFFREY, L.M., ROBLES, C.D., HONDA, B.M., 2000, “Identification of settling and early postlarval stages of mussels (Mytilus spp.) from the Pacific coast of North America, using prodissonch morphology and genomic DNA”, Marine Biology, n.137, pp.811-818.

MCCULLOCH, A., SHANKS, A.L., 2003, “Topographically generated fronts, very nearshore oceanography and the distribution and settlement of mussel larvae and barnacle cyprids”, Journal of Plankton Research, v.25, n.11, pp.1427-1439.

MCQUAID, C. D., PHILLIPS T. E., 2000, “Limited wind-driven dispersal of intertidal mussel larvae: in situ evidence from the plankton and the spread of the invasive species Mytilus galloprovincialis in South Africa”, Marine Ecology Progress Series, v.201, pp.211–220.

MENGE, B.A., LUBCHENCO, J., BRACKEN, M.E.S., et al., 2003, “Coastal Oceanography sets the pace of rocky intertidal community dynamics”, Proceedings of the National Academy of Sciences, v.100, n.2, pp.12229-12234.

MINCHINTON, T.E., SCHEIBLING, R.E., 1991, “The Influence of Larval Supply and Settlement on the Population Structure of Barnacles”, Ecology, v.72, n.5, pp.1867-1879.

MONTEIRO-RIBAS, W.M. e MUREB, M.A, 1991, “Larvas de mexilhão Perna perna em Arraial do Cabo (RJ)”, Neritica, Curitiba, v.6, n.1-2, pp.27-41.

MONTEIRO-RIBAS, W.M., ROCHA-MIRANDA, F., ROMANO, R.C., QUINTANILHA, J., 2006, “Larval development of Brachidontes solisianus (Bivalvia, Mytilidae), with notes on differences between its hinge system ans that of the mollusk Perna perna”, Brazilian Journal of Biology, v.66, n.1A, pp.109-116.

NAVARRETE, S.A., WIETERS, E.A., BROITMAN, B.R., CASTILLA, J.C., 2005, “Scales of Benthic-Pelagic coupling and the intensity of species interactions: From recruitment limitation to top-down control”, Proceedings of the National Academy of Sciences, v.103, n.50, pp.18046-18051.

PECHENIK, J. A., RITTSCHOF, D. e SCHMIDT, A.R., 1993, “Influence of delayed metamorphosis on survival and growth of juvenile barnacles Balanus amphitrite” Marine Biology, v.115, pp.287–294.

PINEDA, J., 1994, “Internal tidal bores in the nearshore: warm-water fronts, seaward gravity currents and the onshore transport of neustonic larvae”, Journal of Marine Research, v.52, pp.427-458.

PINEDA, J., 2000, “Linking Larval Settlement to Larval Transport: Assumptions, Potentials and Pitfalls”, Oceanography of the Eastern Pacific, v.1, pp.84-105.

POULIN, E., PALMA, A.T., LEIVA, G., HERNÁNDEZ, E., et al., 2002, “Temporal and spatial variation in the distribution of epineustonic competent larvae of Concholepas concholepas along the central coast of Chile”, Marine Ecology Progress Series, v.229, pp.95-104.

PULLIAM, H.R., 1988, “Sources, sinks, and population regulation”, American Naturalists, V.132, pp.652–661.

RAWLINSON, K.A., DAVENPORT, J., BARNES, D.K.A., 2005, “Temporal variation in diversity and community structure of a semi-isolated neuston community”, Biology and Environment: Proceedings of the Royal Irish Academy, v.105b, n.2, pp.107-122.

172

ROUGHGARDEN, J., GAINES, S., POSSINGHAM, H., 1988, “Recruitment Dynamics in Complex Life Cycles”, Science, v.241, pp.1460-1466.


SHANKS, A.L., BRINK, L., 2005, “Upwelling, downwelling, and cross-shelf transport of bivalve larvae: test of a hypothesis”, Marine Ecology Progrress Series, v.302, pp.1-12.

SHANKS, A.L.; LARGIER, J.; BRINK, L.; BRUBAKER, J., HOOF, R., 2002, “Observations on the distribution of meroplankton during a downwelling event an associate intrusion of the Chesapeake Bay estuarine plume”, Journal of Plankton Research, v.24, n.4, pp.391- 416.

SIUNG, A.M., 1980, “Studies on the biology of Isognomon alatus Gmelin (Bivalvia: Isognomonidae) with notes on its potential as commercial species”, Bulletin of Marine Science, v.30, n.1, pp.90-101.

SKINNER, L.F., 2003, Processos determinantes da estrutura populacional dos Crustacea : Cirripedia Chthamalus bisinuatus e Tetraclita stalactifera na área de influência da ressurgência do Cabo Frio, RJ, Brasil. Tese DSc. Instituto Biologia Roberto Alcantara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, RJ, Brasil.

SKINNER, L.F., COUTINHO, R., 2002, « Preliminary results on settlement of the barnacles Tetraclita stalactifera and Chthamalus bisinuatus on a Brazilian tropical rocky shore under upwelling conditions”, Invertebrate Reproduction and Development , v.41, n.1-3, pp.151-156.

THORSON, G., 1950, “Reproductive and larval ecology of marine bottom invertebrates”, Biological Reviews, v.25, pp.1-45.

TODD, C.D., 1998, “Larval Supply and recruitment of benthic invertebrates: do larvae always disperse as much as we believe?”, Hydrobiologia, v.375/376, pp.1-21.

UNDERWOOD, A.J., KEOUGH, M.J., 2001, “Supply-side ecology: the nature and consequences of variations in recruitment of intertidal organisms”. In: M.D. Bertness, S.D. Gaines e M.E. Hay eds. Marine community ecology, Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Maine, USA.

VALENTIN, J.L., 1983, L’écologie du plancton dans la remontée de Cabo Frio (Bresil).Tese DSc. Universidade de Marseille II. França.

VALENTIN, J.L., 1984, “Analyse des paramètres hydrobiologiques dans la remotée de Cabo Frio (Brésil) ”. Marine Biology, v.82, pp.259-276.

VALENTIN, J.L., 1988, “A dinâmica do plâncton na ressurgência de Cabo Frio, RJ”, Memórias do III Encontro Brasileiro de Plâncton, Caiobá, Paraná, Brasil.

VALENTIN, J.L., COUTINHO, R., 1990, “Modelling maximum chlorophyll in the Cabo Frio (Brazil) upwelling : a preliminary approach”, Ecological Modelling, n.52, pp.103-113.

VALENTIN, J.L., MACEDO, F.E., MONTEIRO, W., MUREB, M.A., 1975, “Análise comparativa entre duas estações da baía de Arraial do Cabo e uma estação fixa”, Publicação do Instituto de Pesquisas da Marinha, n.86, Ministério da Marinha. Rio de Janeiro. Brasil.

173

VILARDY, S., POLANÍA, J., 2002, “Mollusc fauna of the mangrove root-fouling community at the Colombian Archipelago of San Andrés and Old Providence”, Wetlands Ecology and Management, v.10, pp.273–282.

WENDT, D. E., 1996, “Effects of larval swimming duration on success of metamorphosis and size of the ancestrular lophophore in Bugula neritina (Bryozoa)”, Biological Bulletin, v.191, pp.224–233.

WING, S.R., BOTSFORD, L.W., MORGAN, L.E., DIEHK, J.M., LUNDQUIST, C.J., 2003, “Inter-annual variability in larval supply to populations of three invertebrate taxa in the northern California Current”, Estuarine, Coastal and Shelf Science, v.57, pp.859-872.

WING, S.R., BOTSFORD, L.W., RALSTON, S.V., LARGIER, J.L., 1998, “Meroplanktonic distribution and circulation in a retention zone of the northern California upwelling system”, Limnology and Oceanography, v.43, n.7, pp.1710-1721.

YOUNG, C.M., 1995, “Behavior and locomotion during dispersal phase of larval life”. In: McEdward, L. ed. Ecology of Marine Invertebrate Larvae. CRC Press. USA.

YOUNG, C.M. 2002. A brief history and some fundamentals (Cap.1). In: Atlas of Marine Invertebrate Larvae. Young, C.M; Sewell, M.A. and Rice, M.E eds. Academic Press USA.

YUND, P.O., GAINES, S.D., BERTNESS, M.D., 1991, “Cylindrical tube traps for larval sampling”, Limnology and Oceanography, v.36, n.6, pp.1167-1177.

ZAR, J.H., 1999, Biostatistical analysis. Prentice Hall, Upper Saddle River, New Jersey.

174

Capítulo 3

Predação sobre uma nova (Isognomon bicolor) e uma antiga (Perna perna) presa

invasora em dois costões subtropicais do Brasil: perspectiva ecológica e evolutiva

3.1 Introdução

As invasões biológicas são consideradas uma das principais ameaças à

biodiversidade (Carlton, 1996; Mack et al., 2000; Ruiz et al., 1999) já que podem

mudar a estrutura das comunidades e as interações entre os membros nativos da

comunidade (Bownes e McQuaid, 2006; Crooks e Khim, 1999; Matern e Brown, 2005;

Pratt e Grason, 2007). As espécies exóticas podem ter importantes efeitos, diretos ou

indiretos, na comunidade receptora (Rilov, 2008), mudando a disponibilidade das presas

nativas e/ou se tornando novas presas com maior retorno energético modificando o

padrão alimentar dos predadores nativos (Rilov et al., 2002; Branch e Steffany, 2004;

Dudas et al., 2005). Nas áreas onde são introduzidas, as espécies exóticas podem perder

alguns dos inimigos naturais com os quais tinham co-evoluído no local de origem. A

“hipótese de liberação de inimigos” (“enemy release hypothesis”) é uma das possíveis

explicações do sucesso das espécies exóticas podendo se tornar espécies invasoras nos

novos ambientes. Porém outros fatores (tais como fatores físicos ou habilidade

competitiva) podem também ser responsáveis pelo processo de invasão (Colautti et al.,

2004). Por outro lado, espécies não nativas podem encontrar novos inimigos nos

ambientes invadidos (Parker e Hay, 2005). Em recentes trabalhos foi observado que

predadores nativos, principalmente os generalistas, predam espécies invasoras indicando

uma potencial resistência biológica da comunidade nativa contra a invasão (deRivera et

al., 2005; Reusch, 1998). Os predadores nativos são capazes de reconhecer novas

175

espécies como presas e adaptar suas técnicas de predação para explorar esse novo

recurso alimentar. Um exemplo desta adaptação é o predador bentônico generalista,

Stramonita haemastoma, que na região de entremarés do Mar Mediterrâneo mudou e

adaptou seus hábitos alimentares para predar sobre uma nova presa, o mexilhão invasor

Brachidontes pharaonis (Rilov et al., 2002).

Em alguns sistemas tem sido observado que a predação pode regular a

população de suas presas explicando, em grande parte, a variabilidade na distribuição,

tamanho e abundância destas (Paine 1966, Sih et al., 1985). A preferência por

determinada presa pode estar influenciada por diversos fatores tais como tamanho,

conteúdo energético e tempo de manipulação da presa, habilidade e experiência do

predador (Hughes e Dunkin, 1984; Fairweather, 1987; Etter, 1996). Diferenças na

disponibilidade de presas no tempo e no espaço pode ser o resultado de outros fatores

diferentes da predação, como por exemplo, a taxa diferenciada de recrutamento que

consequentemente influenciará o padrão alimentar dos predadores (Fairweather, 1987;

Wieters e Navarrete, 1998). Testar a preferência alimentar dos predadores e sua

variação espaço-temporal são fundamentais para compreender a força da interação

predador/presa e a dinâmica da comunidade, especialmente em regiões invadidas por

espécies exóticas. No entremarés rochoso, as presas mais abundantes são geralmente

diferentes espécies de mexilhões e cracas. Existem diversas espécies de predadores que

podem ser separadas por guildas alimentares de acordo ao seu papel funcional (Sih et

al., 1998). O papel regulador dos predadores que habitam a região entremarés e que

possuem diferente grau de mobilidade tais como gastrópodes, caranguejos e estrelas do

mar tem sido amplamente estudado (Paine, 1966, Fairweather e Underwood, 1991;

Menge et al., 1994, Hunt e Scheibling, 1998; Navarrete e Castilla, 2003). Predadores

que se deslocam desde habitats adjacentes (terra ou infralitoral) tais como aves (e.x.

176

Marsh, 1986), lagostas (Robles et al., 1990) e peixes (Rilov and Schiel 2006a) podem

exercer importante pressão de predação nas comunidades entremarés. No caso de

predadores do infralitoral, a intensidade de predação parece ser dependente da paisagem

adjacente que abriga a população de predadores (Rilov e Schiel, 2006b).

Cada espécie dentro de uma guilda de predadores pode exibir diferentes padrões

de preferência alimentar de acordo com os mecanismos e habilidade de predação e, por

estas características, podem exercer diferentes impactos na comunidade. As presas

preferidas geralmente atuam como um tampão (buffer) para a predação sobre as presas

menos preferidas (Fairweather, 1985), e esta predação diferenciada pode beneficiar as

populações das presas menos preferidas. A Teoria do Forrageamento Ótimo pretende

explicar o grau de preferência alimentar por parte dos predadores e postula que o

predador baseará a sua escolha no balanço ótimo (que confere maior retorno energético)

entre tempo de busca (geralmente associado à densidade e disponibilidade de presas),

conteúdo energético e tempo de manipulação da presa (Pyke et al., 1977). Contudo, a

preferência alimentar exibida por um predador muda no espaço e no tempo dependendo

de perturbações físicas como o grau de exposição às ondas e dessecação (Boulding et

al., 1999; Rilov et al., 2005), heterogeneidade do habitat (Hughes e Grabowsky, 2006) e

risco de predação (Richardson e Brown, 1992; Hughes e Grabowsky, 2006). Por outro

lado, as presas podem escapar da predação por tamanho, morfologia ou por ocupar

habitats menos acessíveis para os predadores (Yamada et al., 1998; Boulding et al.,

1999). A partir de uma perspectiva evolutiva, outro fator que pode influenciar

positivamente a força da interação é o tempo de contato entre predador e presa, embora

também a eficiência de evitar a predação por parte das presas possa ser aperfeiçoada

(Abrams, 2000).

177

Muitos ecossistemas foram invadidos por várias espécies ao longo do tempo e,

consequentemente, as espécies nativas têm sido expostas aos invasores por diferentes

períodos de tempo (Eastwood et al., 2007; Wasson et al., 2005). Dependendo do tempo

de contato entre as espécies, uma série de novas e complexas interações é estabelecida

nestes ambientes invadidos, não apenas entre espécies nativas e invasoras, mas também

entre as próprias espécies invasoras (Dudas et al., 2005; Grosholz, 2005; Matern e

Brown, 2005; Pratt e Grason, 2007; MacDonald et al., 2007). Quando duas ou mais

presas invasoras, que pertencem ao mesmo grupo funcional, invadem um determinado

local em tempos diferentes (estabelecendo diferentes períodos de tempo de contato com

a comunidade nativa), ecólogos e evolucionistas têm a oportunidade de aprender sobre a

evolução das comunidades. Assim, se duas (ou mais) espécies do mesmo grupo

funcional são introduzidas num local, as espécies nativas terão diferentes períodos de

tempo para se adaptar e desenvolver formas de evitar as exóticas por meio de diferentes

interações interespecíficas (e.x. competição, predação). Num sistema predador/presa,

uma predição seria que se duas espécies exóticas do mesmo grupo funcional invadiram

em tempos diferentes, as espécies nativas estariam mais bem adaptadas com a espécie

invasora mais antiga. Por exemplo, recentemente tem sido demonstrado que dois

predadores (caranguejos) invasores induziram defesas (características morfológicas)

diferentes pelas presas nativas, provavelmente devido ao diferente tempo histórico de

contato entre presas nativas / predadores exóticos (Freeman e Byers, 2006). Nenhum

estudo tem abordado o assunto da intensidade de predação por predadores nativos sobre

presas invasoras introduzidas em diferentes períodos de tempo. No presente trabalho foi

testada esta predição na região entremarés de dois costões subtropicais da costa sudeste

do Brasil.

178

Os costões na região de estudo têm mudado nas últimas centenas de anos devido

às bioinvasões. Registros arqueológicos sugerem que a zona baixa da região entremarés

era dominada pelo bivalve Pinctada imbricata. Centenas de anos atrás, provavelmente

nos cascos de navios que transportavam escravos da África, foi introduzido o mexilhão

Perna perna nas costas do Brasil (Souza et al., 2003). Hoje, P. imbricata é uma espécie

rara nos costões e P. perna é abundante (López, manuscrito em prep.). Um possível

cenário é que P.perna seja competitivamente melhor e ao longo dos anos tenha se

tornado a espécie dominante franja do infralitoral do entremarés e no infralitoral. Já a

zona média de entremarés estava dominada pelo cirripedio Tetraclita stalactifera

(Lavrado, 1992). O bivalve invasor Isognomon bicolor (Domaneschi e Martins, 2002)

foi registrado aproximadamente na segunda metade dos anos 90 nos costões rochosos

de Arraial do Cabo (Junqueira, A. com. pess.; Coutinho, R. com. pess.), esta espécie

invasora se estabelecendo mediolitoral do entremarés. Em alguns costões, I. bicolor tem

atingido 60-80% de cobertura enquanto a espécie nativa antes dominante nesta zona, a

craca T. stalactifera, diminuiu sua cobertura em quase 50% (López, 2003). O bivalve I.

bicolor é capaz de estender sua distribuição até níveis mais baixos da região entremarés

e, neste caso, superpõem-se com o mexilhão P.perna (López, 2003).

Os dois bivalves invasores pertencem ao mesmo grupo funcional já que ambos

são suspensívoros, se fixam ao substrato por meio de biso e formam extensos bancos. O

bivalve P. perna pode alcançar um tamanho maior, 15 cm comparado aos 3,5 cm que I.

bicolor consegue atingir como tamanho máximo na região entremarés. Baseado na

predição apresentada anteriormente, se espera que os predadores nativos exibam uma

preferência alimentar pelo bivalve invasor mais antigo e que esta presa seja mais

consumida também em campo. Para testar esta predição em campo, foi comparada a

intensidade de predação por diferentes guildas de predadores nativos sobre as duas

179

espécies invasoras. Em laboratório, foi testada a preferência alimentar dos dois

predadores bentônicos numericamente mais importantes na região de entremarés, os

gastrópodes Stramonita haemastoma e Trachypollia nodulosa, sobre os dois bivalves

invasores. Foi testado o condicionamento de ingestão (experiência passada) expondo

indivíduos de S. haemastoma, coletados de locais com alta e com muito baixa cobertura

de I. bicolor, às duas espécies de presas. Estes resultados foram comparados com dados

de hábitos alimentares obtidos por observação direta em campo nesses mesmos locais.

Foi estimado e comparado o conteúdo calórico das duas espécies de presa já que este

fator pode ser determinante na preferência alimentar exibida pelos predadores (Burrows

e Hughes, 1991).

3.2 Hipóteses

1) a intensidade de predação exercida por diferentes guildas de predadores

nativos será maior sobre a espécie invasora mais antiga

2) os predadores nativos bentônicos exibirão preferência alimentar pela presa

invasora mais antiga

3) os predadores nativos bentônicos predarão de forma mais eficiente (menor

tempo de manipulação) a presa invasora mais antiga


3.3.1 Área de estudo

O estudo foi realizado na região de Cabo Frio, Brasil (22° 44’’ S; 42° 00’’ W)

(Figura 1). Esta região é influenciada por eventos de ressurgência de águas profundas

(Valentin, 1984) fenômeno que determina uma alta riqueza na flora e na fauna. Devido

à influência das águas frias, esta região é considerada um local de transição, sendo o

limite norte da distribuição de espécies com afinidade temperada e o limite sul para

180

espécies tropicais (Guimarães e Coutinho, 1996; Palácio, 1982). A amplitude da maré

na região é de 1.4m. Comparado às regiões temperadas, a maioria dos costões da região

de estudo tem uma maior inclinação com um substrato muito irregular o qual limita a

quantidade de locais apropriados para o estabelecimento de gaiolas na região de

entremarés. Portanto, o experimento de exclusão de predação foi desenvolvido na franja

do infralitoral do entremarés de dois locais, Ilha dos Porcos (IP, 22º 58' S) e na Praia

dos Anjos (PA, 22º 58' S; 42º 01' W, Figura 1). Estes locais estão situados dentro da

baía de Arraial do Cabo e pela sua orientação são considerados protegidos ou

moderadamente expostos à ação do vento predominante do quadrante ENE. Para testar a

experiência passada de predação de S. haemastoma, foram comparados os hábitos

alimentares deste predador por meio de observação direta em campo em dois locais com

diferente disponibilidade do bivalve I. bicolor, Ponta da Cabeça (PC, 22° 59' S; 42° 03'

W) e Ponta da Fortaleza (PF, 22º 58' S; 42º 00' W). Adicionalmente, foram coletados

indivíduos destes dois locais para realizar ensaios de preferência alimentar em

laboratório.

3.3.2 Espécies de estudo

Apesar de pertencerem ao mesmo grupo funcional, os dois bivalves invasores

são de diferentes famílias e apresentam algumas características morfológicas diferentes.

P. perna tem a concha com borda regular e alongada com a massa corporal ocupando o

espaço inteiro definido entre as duas valvas. A concha de I. bicolor é extremamente

irregular, com uma parte marginal fina e quebradiça e uma parte nacarada de maior

espessura onde fica alojada a massa corporal.

181

3.3.3 Características da comunidade séssil da região entremarés

Estudos anteriores identificaram a divisão da região entremares de substrato

consolidado em quatro zonas de acordo com a dominância dos organismos sésseis

(Lavrado, 1992). Dentro de cada uma destas faixas foi estimada a porcentagem de

cobertura dos principais invertebrados sésseis e do substrato vazio em outubro de 2007.

Para tal, foram utilizados vinte quadrados de 20cm de lado aleatoriamente distribuídos

ao longo dos 35 m da linha de costa. A cobertura foi estimada pela técnica de contato

pontual a partir de um gride que foi superposta aos foto-quadrates de forma semelhante

à utilizada por Foster et al. (1991). Dentro do gride com 100 pontos eqüidistantes foram

quantificados os organismos em 30 pontos aleatórios.

3.3.4 Intensidade da predação em experimentos de campo

As unidades experimentais consistiram de placas de 5 x 5 cm onde vinte juvenis

(entre 5 e 15 mm de comprimento da concha) de P. perna ou I. bicolor foram colados

com Tubolit pela parte anterior de uma das conchas de forma que permitisse ao bivalve

a abertura das valvas. Estas placas foram fixadas à rocha por meio de um parafuso de

aço-inox e expostas a diferentes tratamentos experimentais de predação seguindo a

metodologia de Rilov e Schiel (2006 a,b). Os indivíduos de P. perna e I. bicolor foram

coletados na região entremarés no mediolitoral inferior e na franja do infralitoral,

respectivamente, onde cada espécie foi mais abundante.

Em cada local, foram colocados cinco blocos que continham quatro tratamentos

(diferente exposição à predação), distribuídos ao longo de 35/40 m do costão. Os

tratamentos consistiram de placas: 1) expostas a todos os predadores (totalmente

expostas), 2) expostas aos predadores bentônicos, principalmente caranguejos e

gastrópodes (gaiola incompleta com apenas o teto), 3) expostas aos predadores não

182

bentônicos principalmente aves e peixes (gaiola incompleta com as paredes e sem teto)

e 4) com exclusão de todos os predadores (gaiola completa) (Figura 3.1, Anexo 6). As

gaiolas incompletas seguiram o modelo utilizado por Rilov e Schiel (2006a) que não

observaram efeito do artefato (das gaiolas) sobre a mortalidade dos bivalves. Foram

colocadas duas placas, cada uma delas com indivíduos de cada uma das espécies de

bivalves, em cada tratamento. O experimento teve inicio no dia 17 de abril de 2007 no

local Praia dos Anjos (PA) e no dia 18 de abril de 2007 no local Ilha dos Porcos (IP). A

sobrevivência das presas foi monitorada durante 59-60 dias com uma maior freqüência

(cinco observações) durante o primeiro mês. Quando foi possível identificar sinais de

predação nas valvas das presas (furo, valvas raspadas, quebradas), estes também foram

registrados.

3.3.5 Densidade dos predadores

A densidade dos potenciais predadores bentônicos foi estimada em cada local de

estudo em cinco áreas de 3 m2 ao redor dos tratamentos experimentais. Durante o

desenvolvimento do experimento, a contagem dos predadores foi realizada em três datas

diferentes (n=3) em condições de maré baixa.

3.3.6 Preferência alimentar e características das presas

Em condições de laboratório, foram comparados o tempo de manipulação e a

proporção de presas (dos bivalves P. perna e I. bicolor) consumidas por duas espécies

de gastrópodes predadores S. haemastoma e T. nodulosa. O tamanho dos predadores

utilizados nos experimentos foi entre 20 a 26 mm para S. haemastoma e entre 14-20 mm

para T. nodulosa. Os indivíduos foram coletados no mediolitoral inferior e na franja do

infralitoral da região entremarés. Um único indivíduo foi colocado em cada aquário

183

contendo 5 litros de água de mar e aeração, totalizando 14 aquários (n=14). Um terço

da água dos aquários foi trocada a cada dois dias. Para aclimatação e padronização do

grau de inanição, os indivíduos foram mantidos sem alimentação entre 5 a 7 dias. Após

do período de aclimatação, cada predador foi exposto às presas durante seis e onze dias

no caso de S. haemastoma e T. nodulosa, respectivamente. O experimento utilizando a

espécie S. haemastoma como predador foi realizado entre os meses de junho e julho de

2006 e foi repetido entre os meses de março e junho de 2007. O experimento com o

predador T. nodulosa foi desenvolvido entre maio e junho de 2007. O desenho

experimental utilizado foi o proposto por Underwood e Clarke (2005). A cada predador

foi oferecido apenas um tipo de presa (chamado de “estágio 1”), sendo seis indivíduos

de P. perna ou seis de I. bicolor, ou foram oferecidos os dois tipos de presa (chamado

de “estágio 2”) onde eram colocadas ao mesmo tempo três indivíduos de P. perna e três

indivíduos de I. bicolor. O tamanho das presas oferecidas aos predadores foi entre 10-25

mm tomando-se especial cuidado para oferecer indivíduos de tamanhos semelhantes das

duas espécies de presa no “estágio 2”. A atividade alimentar de S. haemastoma foi

registrada a cada 2 h durante o dia e a cada 4 h durante a noite (22:00 a 06:00) e a de T.

nodulosa uma ou duas vezes por dia. As presas consumidas eram substituídas por novos

indivíduos do mesmo tamanho para manter equivalentes disponibilidades de presas ao

longo de todo o experimento. O tempo de manipulação foi definido como o tempo

necessário para que cada predador manipulasse e consumisse a sua presa, e foi estimado

como o intervalo de tempo em que o predador foi observado sobre a presa mais a

metade do tempo do intervalo anterior e posterior à observação, seguindo a metodologia

de Brown e Richardson (1987) e Rilov et al. (2002). Devido à ausência de diferença

estatística entre os resultados encontrados nos dois experimentos realizados com S.

184

haemastoma (duas repetições) (local PF: χ2= 0.1; df=1; p>0.05, e local PC: χ2= 0.06;

df=1; p>0.05), os dados foram combinados para as posteriores análises.

Como já foi mencionado, se espera que os indivíduos de S. haemastoma

originários dos locais com maior porcentagem de cobertura de I. bicolor tenham uma

maior probabilidade de encontro, experiência de predação e eficiência de manipulação

desta presa (Rovero et al., 1999). Foi testada a experiência passada de predação

comparando a proporção de presas consumidas por indivíduos originários de dois

locais, um que apresentava baixa abundância de I. bicolor (< 2% de cobertura, PC) e

outro com alta abundância (~40% de cobertura, PF). Os dois locais tinham extensos

bancos de P. perna na franja do infralitoral do entremarés, mas a cobertura foi maior no

local PC (entre 10% no inverno e 40% no verão de 2005 e 2006, variação devida ao

recrutamento e extrativismo) que no local PF (entre 6% no inverno e 15% na

primavera/verão de 2005 e 2006). A distribuição vertical do mexilhão P. perna se

estendeu até o nível médio da região de entremarés unicamente no local PC e a

cobertura foi menor (5-20%) que no nível baixo.

Para avaliar o retorno energético obtido pelos predadores foi estimado o

conteúdo calórico das duas espécies de presa através da análise da composição

bioquímica (carboidratos, lipídios e proteínas). Os valores foram convertidos nos seus

respectivos equivalentes calóricos pela multiplicação com os fatores de conversão

propostos por Crisp (1984) (Lavrado, 1992). Os indivíduos das duas espécies de presa

foram coletados na PF durante os meses de junho e julho de 2006.

Adicionalmente, foi estimada a espessura da concha de indivíduos das duas

espécies de bivalves em três regiões diferentes de cada uma das duas valvas (margem da

área nacarada, centro e umbo) utilizando um paquímetro digital com precisão de 0,01

mm.

185


Foi utilizada uma ANOVA de três vias para comparar a porcentagem de

sobrevivência ao final do experimento de campo de exclusão dos predadores, com

espécies (dois níveis), tratamentos (quatro níveis) e locais (dois níveis). A porcentagem

de sobrevivência foi transformada para arco seno da raiz quadrada da proporção para

aumentar a homogeneidade das variâncias e normalidade dos dados (Zar, 1999). A

comparação da densidade dos predadores foi realizada por meio de ANOVA de duas

vias (fator: espécie e local). O teste χ2 foi utilizado para testar: a) preferência alimentar

dos predadores em laboratório comparando a proporção de presas consumidas no

estágio 1 (presas individuais) e o estágio 2 (presas misturadas); b) o efeito da

experiência passada comparando a proporção de presas consumidas em laboratório no

estágio 1 pelos predadores originários de PC vs os de PF. O teste G foi utilizado para

testar a seleção de presas em campo, comparando a proporção de presas disponíveis

com a proporção consumida pelos predadores em cada local. Em caso de se encontrar

diferenças significativas foi explorada a seleção de cada presa utilizada por S.

haemastoma por meio dos Intervalos de Confiança de Bonferroni (BCI) (Byers e

Steinhorst, 1984).

Diferenças no tempo de manipulação (estimado nos experimentos de

laboratório) e o conteúdo calórico das duas presas foram analisados com o teste não-

paramétrico de Mann-Whitney. A espessura da concha das duas espécies foi comparada

com ANOVA de duas vias com os fatores: região da valva (três níveis) e espécie (dois

níveis).

186

3.4 Resultados

3.4.1 Caracterização da estrutura da comunidade séssil da região

entremarés

As macroalgas (crostosas, folhosas e calcáreas articuladas) foram dominantes na

franja do infralitoral da região entremarés em ambos locais de estudo; seguidas pelas

cracas em ordem de importância numérica (Figura 3.2). No mediolitoral médio, o

mexilhão Brachidontes solisianus e a craca Chthamalus bisinuatus foram dominantes.

Já na porção superior apenas a craca foi dominante. As espécies invasoras P. perna e I.

bicolor ocorreram com baixa porcentagem de cobertura (menos de 1%) na franja do

infralitoral e no mediolitoral inferior, respectivamente. Embora não tenha sido detectado

quantitativamente pelo método utilizado, o bivalve I. bicolor esteve presente em

pequenas agregações sob as macroalgas foliosas na porção baixa na PA. Na porção

média, indivíduos de P. perna, principalmente recrutas e juvenis (5-10 mm), e de I.

bicolor, juvenis e adultos (5-20 mm), foram encontrados no meio de agregados da craca

Tetraclita stalactifera. Os mexilhões de maior tamanho (>40 mm) foram raros e se

encontravam isolados na porção inferior na PA. Na IP, estes organismos apareceram

agregados em substratos muito heterogêneos (com furos e frestas) e íngremes na

transição entre a franja do infralitoral e o mediolitoral inferior do entremarés (López

obs. pess.).

É importante salientar que durante setembro de 2006 (antes da instalação do

experimento de campo) as populações de I. bicolor na região sudeste do Brasil e

especialmente nos costões de Arraial do Cabo, sofreram uma queda rápida e (média +

EP; de 66,58 + 4,16 para 3,91 + 1,34 na PA e de 59,69 + 2,93 para 5,14 + 1,49 a na PF

depois do evento de mortalidade). Não há indícios da ocorrência de altas taxas de

187

recrutamento de I. bicolor, assim, a porcentagem de cobertura se manteve baixa após

um ano deste evento (López, obs. pess.). Perna perna foi observado com cobertura de

até 60 a 70 % principalmente na franja do infralitoral dos costões mais expostos à ação

das ondas, mas em locais mais abrigados (como os deste estudo) sua cobertura foi

menor (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992; López Capítulo 1 desta tese).

Figura 3.2: Porcentagem de cobertura de organismos e substrato vazio nos quatro níveis da região entremarés nos dois locais, PA e IP. Os bivalves são separados em espécies e outros organismos dominantes são agrupados por afinidade taxonômica. Outros: invertebrados como gastrópodes, ouriços, anêmonas, patelídeos. Perna perna e I. bicolor são representados adicionalmente no detalhe em escala menor de porcentagem de cobertura devido à baixa cobertura (< 1%) observada. F.I: franja do infralitoral; M.I: mediolitoral inferior; M.m.: mediolitoral médio; M.s.: mediolitoral superior.

3.4.2 Intensidade de predação

A sobrevivência dos bivalves foi maior no tratamento de exclusão total dos

predadores (gaiola completa) indicando que a mortalidade nos tratamentos expostos aos

diferentes predadores deveu-se à predação em vez de outros fatores (Figura 3.3). Foi

observado um complexo padrão de mortalidade com todos os fatores testados afetando

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

PA IP PA IP PA IP PA IP

Baixa Baixa-média Média-alta Alta

Porção do entremarés

% c

ober

tura

Alga Craca P.pernaI. bicolor B.solisianus OutrosSubstrato vazio

00,20,40,60,8

1

PA IP PA IP PA IP PA IP

Baixa Baixa-média

M édia-alta Alta

Franja do infralitoral Mediolitoral inferior Mediolitoral médio Mediolitoral superior

Região do entremarés

F.I M.I M.m M.s

188

sua intensidade (para os dias 28/30: espécies F1,64=80,2, tratamento, F1,64=38,5 e local

F1,64=12,9, todos com p<0,001) evidenciando uma forte interação entre os fatores

espécies e tratamento (F3,64=5,7, p=0,0015) (Tabela 3.1). A interação foi causada por

diferentes padrões de mortalidade entre os tratamentos de predação para as duas

espécies estudadas. A maior mortalidade de P. perna foi observada no tratamento de

exclusão de peixes e aves, padrão inverso ao observado para I. bicolor. Este resultado

indicou maior efeito de predadores bentônicos (gastrópodes e caranguejos) sobre a

espécie P. perna e dos predadores com maior mobilidade (peixes e aves, que retirariam

as presas por cima nas gaiolas sem teto) em I. bicolor. Vários gastrópodes

(principalmente da espécie S. haemastoma) foram observados predando indivíduos de

P. perna nas placas experimentais e apenas alguns dos predadores (principalmente T.

nodulosa) em I. bicolor. As diferenças entre a mortalidade das espécies foram mais

acentuadas no tratamento que permitiu o acesso apenas de predadores bentônicos (com

teto). Nos primeiros dias de experimento a mortalidade de I. bicolor foi maior nas

placas experimentais totalmente expostas aos predadores do que a mortalidade

combinada dos tratamentos de exposição aos predadores bentônicos e não bentônicos. A

mortalidade, principalmente de I. bicolor, foi inferior na PA, local mais exposto à ação

das ondas. Na IP, 30% dos indivíduos de ambas as espécies tinha sobrevivido após três

dias do início do experimento. Na PA, 53% dos indivíduos de P. perna e 83% de I.

bicolor estavam ainda vivos nas placas experimentais no quarto dia de experimento. A

tendência geral não se modificou até o final do experimento que durou 60 dias.

189

Figura 3.3: Porcentagem de sobrevivência (média ± EP) de P. perna e I. bicolor em diferentes tratamentos de exposição à predação: totalmente exposto, exclusão de peixes e aves (com teto), exclusão de predadores bentônicos (sem teto e com parede) e com exclusão de todos os predadores (com teto e com parede) nos dois locais, IP e PA (Maio a Junho 2007).

Tabela 3.1: Resultado da ANOVA de três fatores para o efeito de local (PA e IP), espécies (P. perna e I. bicolor) e tratamento de exposição à predação (totalmente exposto, com parede, com teto e gaiola completa) no final de 28-30 dias de experimento. A variável dependente foi a porcentagem de sobrevivência dos bivalves. Valores significativos de p estão em negrito.

Variação SS gl MS F p

Local 0,85 1 0,85 11,75 0,001 Espécie 6,16 1 6,16 85,01 0,000 Tratamento 8,44 3 2,81 38,81 0,000 Local*Espécie 0,04 1 0,04 0,54 0,463 Local*Tratamento 0,43 3 0,14 1,99 0,124 Espécie*Tratamento 1,48 3 0,49 6,80 0,000 Local*Espécies*Tratamento 0,46 3 0,15 2,13 0,105 Erro 4,64 64 0,07

0

20

40

60

80

100

0 10 20 30 40 50 600

20

40

60

80

100

0 10 20 30 40 50 60

0

20

40

60

80

100

0 10 20 30 40 50 60

Roof Fence+Roof

0

20

40

60

80

100

0 10 20 30 40 50 60

Fully exposed Fence

Per

na p

erna

Is

ogno

mon

bic

olor

So

bre

vivê

nci

a (%

)

Praia dos Anjos Ilha dos Porcos

Exposta Cerca Teto Gaiola completa

190

3.4.3 Densidade dos predadores

Cinco espécies de predadores bentônicos, sendo 4 gastrópodes (S. haemastoma,

T. nodulosa, Pisania auritula e Leucozonia nassa) e 1 caranguejo (Eriphia gonagra.)

foram registrados na IP e apenas três na PA, 2 gastrópodes (S. haemastoma e T.

nodulosa) e 1 caranguejo (Eriphia gonagra.). Stramonita haemastoma foi o predador

bentônico mais abundante nos locais de estudo (Figura 3.4), e sua densidade foi maior

na PA (11,0 + 0,92 EP ind/m2) que na IP (6,0 + 1,01 EP ind/m2). Trachipolia nodulosa

foi a segunda espécie em ordem de abundância sendo mais abundante na IP (2,6 + 0,50

EP ind/m2) que na PA (0,5 + 0,08 EP ind/m2). As outras espécies apresentaram

abundância muito baixa (<0,5 ind./m2). Essas diferenças resultaram numa interação

estatística entre os fatores local e espécie (F= 13,96; gl= 4; p<0,05).

Figura 3.4: Densidade de predadores bentônicos (número médio de indivíduos/m2 + EP) em condição de maré baixa no entremarés de dois costões (PA e IP) entre maio e junho de 2007. Sh=S. haemastoma; Tn=T. nodulosa; Ln=Leucozonia nassa; Pa=Pisania auritula; Er=Eriphia sp.

0

2

4

6

8

10

12

Sh Tn Er Ln PaEspécies

Den

sida

de (i

ndiv

/m2)

IP

PA

191

3.4.4 Preferência alimentar

A diferença significativa na proporção de presas consumidas em laboratório por

S. haemastoma nos estágios 1 e 2 tanto de PC (χ2= 22,1; gl=1; p<0,05) e quanto de PF

(χ2= 24,9; gl=1; p<0,05) evidenciou a preferência pelo bivalve P. perna. Independente

do local de origem dos predadores, quando as duas espécies foram oferecidas juntas, S.

haemastoma consumiu somente P. perna (tabela 3.2). No “estágio 1” (quando os

predadores não tinham escolha entre espécies presa) a proporção de presas consumidas

foi menor para predadores oriundos de PC, mas estatisticamente equivalente à de PF

(PF vs PC: χ2= 0,54; gl=1; p>0,05). Predadores originários de ambos os locais

manipularam P. perna por menos tempo do que I. bicolor (Tabela 3.2), mas esta

diferença foi significativa apenas para os predadores de PC (com menor abundância de

I. bicolor) (PC: U=1,0; n1=3; n2=6; p=0,038 e PF: U=13; n1=6; n2=7; p=0,25)

provavelmente devido à alta variabilidade entre os indivíduos da PF. Foram observados

eventos de predação sem sucesso. Após 12 a 24 h de manipulação por S. haemastoma

alguns indivíduos de I. bicolor foram abandonados com alguns sinais de predação (furos

incompletos e/ou valva raspada) embora tenham permanecido vivos ao longo do tempo

de experimento. Este comportamento foi observado quinze vezes com a presa I. bicolor

e duas com P. perna (eventos sem sucesso na PF+PC nos estágios 1 e 2).

192

Tabela 3.2: Número total de presas consumidas (I. bicolor e P. perna ) e tempo de manipulação médio (TM + EP) em horas, nos experimentos de laboratório (dois estágios: individual-St1 e presas mistas-St2), pelo gastrópode S. haemastoma (coletados de locais com baixa e alta abundância de I. bicolor, PC e PF respectivamente) e T. nodulosa.

Presas consumidas

P. perna I. bicolor

Predador St1 St2 TM St1 St2 TM

S. haemastoma

PC (- I. bicolor)

43

92

7,28 (2,05) n*=6

14

0

35,5 (10,87) n*=3

PF

(+I.bicolor)

65

70

15,71 (4,86) n*=7

30

0

36,87 (16,08) n*=6

T. nodulosa

9

1

27,00 (3,55) n*=2

5

10

64,63 (23,58) n*=4

* Número de predadores ativos que manipularam e consumiram presas em cada experimento.

O gastrópode T. nodulosa preferiu I. bicolor a P. perna (Tabela 3.2; χ2= 5,7;

gl=1; p<0,05). O tempo de manipulação de I. bicolor foi maior (33-120 horas) que o de

P. perna (12-48 horas), mas estas diferenças não foram significativas (U=1,5; n1=2;

n2=4; p=0,19). Trachypollia nodulosa falhou seis vezes ao tentar predar I. bicolor e

nenhuma falha foi observada para a predação de P. perna.

O conteúdo calórico médio (CCM) (em kcal/g de peso seco sem cinzas) não

diferiu entre P. perna (n=3; CCM=5,10 + EP=0,13) e I. bicolor (n=4; CCM=5,13 + EP=

0,29) (U=5; n1=3; n2=4; p=0,86). Todas as regiões da valva de I. bicolor apresentaram

espessura média maior que as de P. perna (Figura 3.5). A interação estatística detectada

entre os fatores região da valva e espécie (F= 17,92; gl=2; p< 0,001) foi causada pela

menor espessura na borda da valva de P. perna e maior na de I. bicolor.

193

0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1

I.b PpEspécies

Esp

essu

ra (m

m)

Borda

Médio

Umbo

Média da concha

Figura 3.5: Espessura (média + DP) de três regiões (borda, meio, umbo) e espessura média da concha (barra preta) (média de todas as regiões) de P. perna (Pp) (comprimento de concha: 10-27 mm; n=30) e I. bicolor (Ib) (comprimento da concha: 10-29 mm; n=30).

3.4.5 Comportamento de forrageamento de Stramonita haemastoma e

características das presas

Na PC, dos 328 predadores quantificados durante 45 minutos de observação,

apenas 15% estavam com atividade de predação. Já na PF, dos 217 predadores apenas

24%. Na PC, S. haemastoma predou sete espécies diferentes e em PF quatro (Figura

3.6). Nos dois locais, P. perna e I. bicolor representaram mais de 50% das presas

consumidas, no entanto foi observada variação da proporção consumida entre os locais.

Na PC, local com menor abundância de I. bicolor, os predadores consumiram maior

quantidade de P. perna (47%) que de I. bicolor (7%). Já na PF, os gastrópodes

predaram mais I. bicolor (56%) do que P. perna (19%). A proporção de presas

consumidas e disponíveis foi diferente nos dois locais (PF: G= 192,81; gl=4; p<0,05 e

194

PC: G= 71,06; gl=5; p<0,05). Este resultado foi devido à seleção positiva de

Megabalanus spp., negativa de T. stalactifera na PF e à seleção negativa de ambas na

PC (Figura 3.6, tabela 3.3). Os dois bivalves invasores foram consumidos em

proporções equivalentes à disponível, portanto não se observando um padrão seletivo

pelos predadores (Figura 3.6, Tabela 3.3).

Figura 3.6: Porcentagem de presas consumidas por S. haemastoma a partir de observações de campo em maré baixa na PF (a) (n=217) e PC (b) (n= 282), locais com menor e maior abundância de I. bicolor (Ib), respectivamente. Ib=I.bicolor; Pp=P.perna; Bs=Brachidontes solisianus; Ms=Megabalanus spp.; Ts=Tetraclita stalactifera; V=Vermetideo; Cs=Collisella sp; Phr=Phragmatopoma sp. “+”=seleção positiva; “- ”=seleção negativa, usando Intervalo de Confiança de Bonferroni.

Po

rcen

tag

em

Presas

0

10

20

30

40

50

60

70

Ib Pp M V Ts Phr Cs Bs

0

10

20

30

40

50

60

70

ConsumidoDisponível

+ -

-

-

a

b

195

Tabela 3.3: Intervalos simultâneos de confiança de Bonferroni (BCI) da utilização das presas por S. haemastoma durante a maré baixa em dois costões (PF e PA) de Arraial do Cabo. Bivalves= Ib: I. bicolor; Pp: P. perna; Bs: Brachidontes solisianus. Cirripédios= M: Megabalanus spp.; Ts: Tetraclita stalactifera; Gastrópodes= V: Vermetid; Cs: Collisella sp. Poliquetos= Phr: Phragmatopoma sp. ND: não detectado com a metodologia utilizada. PF PC

Pre

sas Proporção

esperada (disponibi-

lidade)

Proporção observada

(consumida) (OP)

BCI Proporção esperada

(disponibi-lidade)

Proporção observada

(consumida) (OP)

BCI

B.s ND 0 ND 0,02 -0,04<OP<0,08 P.p 0.18 0,19 0,10<OP<0,28 0,31 0,48 0,29<OP<0,69 I.b 0.61 0,56 0,44<OP<0,67 0,03 0,06 -0,03<OP<0,16 M 0.06 0,23 0.13<OP<0,33 0,13 0,04 -0,03<OP<0,13 T.s 0.15 0 0,39 0,11 -0,01<OP<0,23 Phr ND 0 0,12 0,27 0,09<OP<0,44 V 0.002 0,02 -0,01<OP<0,05 ND 0

3.5 Discussão

O presente trabalho abordou um importante, porém pouco estudado, aspecto no

contexto das bioinvasões, o efeito potencial do tempo de exposição de predadores

nativos a diferentes presas exóticas sobre a intensidade de interação entre predador e

presa. Outros estudos compararam as taxas de consumo de presas nativas e invasoras

por predadores nativos em ecossitemas de água doce (Bollache et al., 2006; Parker e

Hay, 2005), marinhos (Dudas et al., 2005; Pratt e Grason, 2007) e terrestres (Agrawal e

Kotanen, 2003). O experimento de campo confirmou a maioria das hipóteses do

presente estudo acerca da intensidade de interação das diferentes guildas de predadores

nativos com as presas invasoras. Já nos experimentos de laboratório foram observados

padrões opostos de preferência alimentar quando considerados dois predadores

(gastrópodes) de uma mesma guilda separadamente, demonstrando a complexidade das

interações entre predador e presa com diferente papel funcional de cada predador

196

quando tratado separadamente. Estes resultados contribuem significativamente para

uma maior compreensão da estrutura e dinâmica das comunidades de entremarés

rochoso no contexto da bioinvasão.

Interação entre predadores e presas com diferentes tempos de contato

Esperava-se que os dois bivalves invasores, pertencentes ao mesmo grupo

funcional, co-habitantes do entremarés de costões, mas com diferentes histórias de

contato com os predadores nativos, tivessem diferentes forças de interação com estes,

sendo o bivalve invasor antigo mais consumido e preferido pelo predador. A maior taxa

de predação sobre os indivíduos do invasor antigo, P. perna, do que sobre o mais

recente, I. bicolor, reforça nossa hipótese inicial. Este resultado foi consistente entre os

dois locais de estudo apesar de terem sido observadas diferenças na magnitude da

predação. Apesar de não termos estudado especificamente as adaptações fenotípicas

e/ou genéticas dos predadores nativos às espécies invasoras (presas), a abordagem

ecológica deste trabalho permitiu discutirmos a possível influência do tempo de contato

entre espécies nativas e exóticas sobre sua interação e consequentemente sobre a

ecologia de comunidades invadidas por várias espécies. A menor intensidade de

predação observada sobre o bivalve I. bicolor pode ser devida a um menor tempo de

contato do predador nativo resultando numa menor resposta adaptativa. Stramonita

haemastoma e T. nodulosa, os dois predadores bentônicos numericamente mais

importantes, apresentaram diferentes respostas às presas invasoras em laboratório.

Ambos predadores consumiram as duas presas quando não existia escolha, entretanto,

quando as duas presas foram oferecidas simultaneamente, S. haemastoma exibiu

preferência pelo invasor mais antigo, P. perna, enquanto T. nodulosa preferiu o invasor

197

recente, I. bicolor. Ainda, durante os experimentos em campo, foram observados com

mais freqüência indivíduos de S. haemastona predando o invasor antigo. Já para T.

nodulosa, foram observados eventos de predação apenas sobre o invasor mais recente.

O padrão de preferência alimentar exibido por S. haemastoma neste estudo

estaria de acordo com a teoria de forrageamento ótimo, uma vez que ele prefere P.

perna, presa que requer menos tempo para sua manipulação. Já T. nodulosa, preferiu o

invasor mais recente, I. bicolor, embora o tempo de manipulação fosse maior do que

aquele necessário para manipular o invasor mais antigo. Este resultado poderia ser

explicado pela distribuição de T. nodulosa em locais menos expostos à ação das ondas

(Magalhães e Coutinho, 1995) onde I. bicolor é mais abundante do que P.perna, o que

diminuiria a probabilidade de encontro do predador com o invasor mais antigo. Perna

perna e S. haemastoma são conspícuos em locais expostos à ação das ondas e a

interação entre a presa antiga e este predador pode ser mais intensa que com T.

nodulosa. Em locais menos expostos ao batimento das ondas T. nodulosa co-ocorre com

S. haemastoma. Se S. haemastoma fosse melhor competidor para consumir presas

ótimas, poderia existir uma partilha dos recursos nestes ambientes. Uma estratégia

oportunista da utilização dos recursos alimentares (exploração dos itens alimentares de

acordo com a taxa de encontro no ambiente) e a sobreposição na dieta destes dois

predadores foram observadas por Magalhães (1999) na costa de São Paulo. Essa autora

propõe que a semelhança na dieta destes predadores estaria atenuada por estas espécies

ocuparem níveis diferentes no costão e selecionarem tamanhos diferentes das presas.

Assim, a preferência observada em laboratório do predador T. nodulosa por I. bicolor,

presa mais abundante em campo e equivalente em termos calóricos ao bivalve P. perna,

pode refletir seu comportamento em campo que leva a uma diminuição na sobreposição

do nicho alimentar com S. haemastoma (que preferiu P. perna).

198

Predadores nativos precisam de respostas comportamentais e, possivelmente,

morfológicas para predar uma nova presa. As características da concha de I. bicolor são

diferentes das de P. perna, devido a sua maior espessura, principalmente na borda da

região nacarada que protege o tecido do animal. Estas características diferenciadas da

concha de I. bicolor poderiam dificultar a utilização das técnicas de “raspagem” da

borda da concha e/ou perfuração geralmente utilizadas por gastrópodes da família

Muricidae para o consumo de bivalves (Morton et al., 2007). Alguns indivíduos de S.

haemastoma que tentaram utilizar a técnica de “raspagem” da borda da concha não

conseguiram predar I. bicolor, devido à presença de uma extensão da concha fina e

quebradiça que, provavelmente, dificultou o predador de atingir a área nacarada, que

aloja o tecido vivo. Em alguns casos o predador abandonou a presa, mas em outros

perfurou a área nacarada sobre a região que abriga o tecido vivo ou a região próxima ao

bisso (o que aumentou o tempo total de manipulação desta presa). Stramonita

haemastoma exibiu uma alta plasticidade de forrageamento ao predar novas presas que

podem apresentar características muito parecidas (bivalve invasor; Rilov et al., 2002) ou

diferentes (poliqueta; Watanabe e Young, 2006) com as das presas nativas (mexilhões e

cirripedios). Diferentes características morfológicas da concha das presas representam

diferentes problemas mecânicos para os predadores (Hughes e Dunkin, 1984; Hughes e

O`Brian, 2001) e é possível que os predadores dos costões invadidos por I. bicolor

ainda estejam adaptando suas técnicas e habilidades de predação para consumir este

invasor recente de forma mais eficiente (menor tempo de manipulação).

Perspectiva ecológica: taxas de predação e interação espécie-habitat

Embora o objetivo deste estudo não tenha sido testar o efeito do grau de

exposição às ondas na taxa de predação foi observada maior intensidade de predação no

199

local menos exposto ao batimento (IP). Esses resultados estão de acordo com o “modelo

de estresse ambiental” de Menge e Sutherland (1987). Uma das predições do modelo é

que a predação, uma importante força estruturante nas comunidades, seria mais intensa

nos ambientes benignos (menor dessecação, batimento, etc.) onde a complexidade das

relações alimentares seria também maior. Esta hipótese já foi testada e verificada em

costões de outras regiões (Menge et al., 1986; Underwood et al., 1983). No local

menos exposto à ação das ondas, os bivalves (P. perna; I. bicolor e Brachidontes

solisianus) foram menos abundantes que no local mais exposto. É possível que a maior

pressão de predação observada em IP seja responsável por essas diferenças.

As duas guildas de predadores (bentônicos e não bentônicos) testadas neste

estudo parecem ter efeitos diferentes sobre as duas espécies de bivalves. As taxas de

predação de P. perna foram maiores no tratamento de exclusão de predadores não

bentônicos (gaiola com teto) sugerindo que caranguejos e gastrópodes são os principais

predadores deste bivalve em ambos os locais de estudo. Estes resultados são

consistentes com outras observações de predação intensa em mexilhões por gastrópodes

(Hunt e Scheibling, 1998) e caranguejos (Lohrer e Whitlach, 2002). Em contraste com o

observado para P. perna, a intensidade de predação de I. bicolor foi maior nos

tratamentos de exclusão de predadores bentônicos (gaiola com parede) indicando que

predadores não-bentônicos (possivelmente peixes e aves) podem ser os principais

predadores. Permanece obscura a causa da maior mortalidade de I. bicolor observada

apenas nas placas totalmente expostas no local PA. Umas das explicações plausíveis

seria a interferência do artefato experimental (gaiolas). Entretanto, o padrão de

mortalidade encontrado para essa mesma espécie no local IP e (onde houve predação

200

nos diferentes tratamentos) e da espécie P. perna (que foi predada em todos os

tratamentos e locais) indicam que este resultado não se deve à interferência do artefato

experimental.

A taxa de predação por predadores não bentônicos (peixes e aves) foi maior no

local menos exposto à ação das ondas, IP, para as duas presas. Em costões temperados

da Nova Zelândia, Rilov e Schiel (2006a,b) propõem um modelo em que diferentes

guildas de predadores exercem efeito distinto nas populações de mexilhões dependendo

do tipo de ambiente do sublitoral próximo ao local de estudo (“seascape”). Esses

autores observam maior intensidade de predação por peixes nos recrutas de mexilhão

em regiões de entremarés com ambientes recifais adjacentes. Ambos os locais de

estudo, IP e PA, apresentam ambientes recifais no sublitoral próximo, contudo, em IP

estes recifes se estendem até maiores profundidades e sustentam uma fauna bentônica e

de peixes recifais mais diversa (Ferreira, C.E.L.; dados não publicados). Por outro lado,

aves do gênero Haematopus sp. foram mais freqüentemente observadas em IP (López

obs. pess.). Embora não observados eventos de predação por estas aves nos bivalves das

placas experimentais, elas predaram mexilhões em áreas muito próximas (poucos

metros) da área experimental (López, obs. pess.), portanto não pode ser descartada a

possibilidade de predação por aves ao longo do experimento.

Dados quantitativos da distribuição de I. bicolor coletados nos anos anteriores ao

experimento de campo (Capítulo 1 desta tese), mostraram uma alta abundância deste

bivalve em PA onde formou bancos extensos no mediolitoral inferior da região

entremarés, enquanto em IP a abundância foi muito baixa. Um evento de mortalidade

que aconteceu na primavera de 2006 (Capítulo 1 desta tese) diminuiu a diferença de

abundância do bivalve entre os locais. Os resultados deste estudo permitem sugerir que

as diferenças de abundância entre os locais antes da mortalidade podem ser ocasionadas

201

pela maior predação observada em IP. Contudo, diferenças de suprimento larval entre os

locais pode ser uma explicação alternativa ou complementar às diferenças de

abundância entre os locais. A concentração média de larvas de I. bicolor na água

superficial foi muito variável e maior em PA do que em IP, entretanto a concentração de

larvas de mitilídeos foi semelhante entre as áreas (Capítulo 2 desta tese). Estudos

futuros devem explorar a importância relativa destes dois importantes fatores (predação,

suprimento larval, recrutamento) na estruturação das comunidades de entremarés nos

costões da região.

Em síntese este estudo mostrou: (a) predação mais intensa por guildas de

predadores nativos na presa invasora mais antiga (P. perna) do que na mais recente (I.

bicolor); (b) predadores bentônicos (caranguejos e gastrópodes) foram os principais

predadores da presa invasora mais antiga e (c) predadores não bentônicos (peixes e

aves) foram os principais predadores da presa invasora mais recente. Predadores

bentônicos mostraram diferentes padrões de preferência alimentar suportando a idéia de

uma “não redundância funcional” de predadores que pertencem a uma mesma guilda

(Griffen e Byers, 2006). Stramonita haemastoma preferiu a presa com menor tempo de

manipulação, o invasor antigo P. perna. Já T. nodulosa preferiu I. bicolor apesar do seu

maior tempo de manipulação. Stramonita haemastoma consumiu I. bicolor quando não

havia escolha não sendo observado um efeito da experiência passada dos predadores no

consumo do invasor recente. Os resultados deste estudo sugeriram que diferenças na

característica morfológica da concha e de tempo de contato com os predadores nativos

das duas presas podem explicar as menores taxas de predação do invasor mais recente

pelos predadores nativos.

O efeito de consumidores (herbívoros e carnívoros) na estrutura da comunidade

entremarés, processos top down ou descendentes, tem sido amplamente estudados em

202

costões temperados (revisão em Menge, 2000; Navarrete e Castilla, 2003; Rilov e

Schiel, 2006a,b; Fairweather e Underwood, 1991), mas pouco em costões tropicais e

subtropicais (Menge et al., 1986; Sauer-Machado et al., 1996; Vinueza et al., 2006). O

presente estudo salientou a importância da predação nas comunidades de entremarés

que têm sido invadidas por várias espécies em tempos diferentes e que são utilizadas

como recurso alimentar por diferentes predadores nativos. Contudo, mais estudos são

necessários para uma melhor compreensão de diferentes aspectos das interações

predador-presa em diferentes escalas espaciais e temporais em costões invadidos, como

o papel da competição entre os predadores e a predação dentro da própria guilda de

predadores (Navarrete et al., 2000; no contexto de bioinvasão ver Griffen e Byers,

2006).

3.6 Referências Bibliográficas

ABRAMS, P.A., 2000, “The Evolution Of Predator-Prey Interactions: Theory and Evidence”. Annual Review in Ecology and Systemathics, v.31, pp.79–105.

AGRAWAL, A.A., KOTANEN, P.M., 2003, “Herbivores and the success of exotic plants: a phylogenetically controlled experiment”. Ecological Letters, v.6, pp.712–715.

BOLLACHE, L.C., KALDONSKI, N., TROUSSARD, J.P., LAGRUE, C., RIGAUD, T., 2006, “Spines and behaviour as defences against fish predators in an invasive freshwater amphipod”. Animal Behaviour v.72, pp.627-633.

BOULDING, E.G., HOLST, M., PILON, V., 1999, “Changes in selection on gastropod shell size and thickness with wave-exposure on Northeastern Pacific shores”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.232, pp.217–239.

BOWNES, S.J., MCQUAID, C.D., 2006, “Will the invasive mussel Mytilus galloprovincialis Lamarck replace the indigenous Perna perna L. on the south coast of South Africa?”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.338, pp.140–151.

BRANCH, G.M., STEFFANI, C.N., 2004, “Can we predict the effects of alien species? A case-history of the invasion of South Africa by Mytilus galloprovincialis (Lamarck)”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.300, n.1-2, pp.189-215.

203

BROWN, K.M., RICHARDSON, T.D., 1987, “Foraging ecology of the southern oyster drill Thais haemastoma (Gray): constraints on prey choice”. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.114, pp.132-141.

BURROWS, M.T., HUGHES, R.N., 1991, “Variation in foraging behaviour among individuals and populations of dogwhelks, Nucella lapillus: natural constraints on energy intake”. Journal of Animal Ecology, v.60, pp.497-514.

BYERS, C.R., STEINHORTS, R.K., 1984, “Clarification of a technique for analysis of utilization-availability data”. Journal of Wildlife Management, v.48, n.3, pp.1050-1053.

CARLTON, J.T., 1996, “Marine Bioinvasions: The alteration of marine ecosystems by non-indigenous species”, Oceanography, v.9, n.1, pp.36-43.

COLAUTTI, R.I., RICCIARDI, A., GRIGOROVICH, I.A., MACISAAC, H.J., 2004, “Is invasion success explained by the enemy release hypothesis?”, Ecology Letters, v.7, pp.721-733.

CRISP, D.J., 1984, “Energy Flow Measurements”. In: Holme N.A. and McIntyre A.D., eds. Methods for the study of marine benthos. Blackwell Scientific Publications, Melbourne.

CROOKS, J.A., KHIM, H.S., 1999, “Architectural vs. biological effects of a habitat-altering, exotic mussel, Musculita senhousia” , Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.240, pp.53-75.


DOMANESCHI, O., MARTINS, C.M., 2002, “Isognomon bicolor (C.B. Adams) (Bivalvia, Isognomonidae): primeiro registro para o Brasil, redescrição da espécie e considerações sobre a ocorrência e distribuição de Isognomon na costa brasileira”, Revista Brasileira de Zoologia, v.19, n.2, pp.611-627.

DUDAS, S.E., MCGAW, I.J., DOWER, J.F., 2005, “Selective crab predation on native and introduced bivalves in British Columbia”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.325, pp.8-17.

EASTWOOD, M.M., DONAHUE, M.J., FOWLER, A.E., 2007, “Reconstructing past biological invasions: niche shifts in response to invasive predators and competitors”, Biological Invasions, v.9, pp.397-407.

ETTER, R.J., 1996, “The effect of wave action, prey type, and foraging time on growth of the predatory snail Nucella lapillus (L.)”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.196, pp.341–356.

FAIRWEATHER, P. G., 1985, “Differential predation on alternative prey, and the survival of rocky intertidal organisms in the New South Wales”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.89, pp.135–156.

FAIRWEATHER, P. G., 1987, “Experiments on the interaction between predation and the availability of different prey on rocky shores”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.114, pp.261-273.

204

FAIRWEATHER, P.G., UNDERWOOD, A.J., 1991, “Experimental removals of a rocky intertidal predator: variations within two habitats in the effects on prey”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.154, pp.29–75.


FOSTER, M.S., HARROLD, C., HARDIN, D.D., 1991, “Point vs. photo quadrat estimates of the cover of sessile marine organisms”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.146, pp.193–203.

FREEMAN, A.S., BYERS, J.E., 2006, “Divergent induced responses to an invasive predator in marine mussel populations”, Science, v.313, pp.831-833.

GRIFFEN, B.D., BYERS, J.E., 2006, “Intraguild predation reduces redundancy of predator species in multiple predator assemblage”, Journal of Animal Ecology, v.75, pp. 959–966.

GROSHOLZ, E.D., 2005, “Recent biological invasion may hasten invasional meltdown by accelerating historical introduction”, PNAS, v.102, n.4, pp.1088-1091.

GUIMARÃES, M.A., COUTINHO, R., 1996, “Spatial and temporal variaton of benthic marine algae at the cabo Frio upwelling region, Rio de Janeiro, Brazil”, Aquatic Botany v.52, pp.283-299.

HUGHES, A.R., GRABOWSKI, J.H., 2006, “Habitat context influences predator interference interactions and the strength of resource partitioning”, Oecologia, v.149, pp.256–264.

HUGHES, R. N., DUNKIN, S. B., 1984, “Behavioral components of prey selection by dogwhelks, Nucella lapillus (L.), feeding on mussels, Mytilus edulis L., in the laboratory”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.77, pp.45–68.

HUGHES, R.N., O’BRIEN, N., 2001, “Shore crabs are able to transfer learned handling skills to novel prey”, Animal Behaviour, v.61, pp.711–714.

HUNT, H.L., SCHEIBLING, R.E., 1998, “Effects of whelk (Nucella lapillus (L.)) predation on mussel (Mytilus trossulus (Gould), M . edulis (L.)) assemblages in tidepools and on emergent rock on a wave-exposed rocky shore in Nova Scotia, Canada”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.226, pp.87–113.

LAVRADO, H.P., 1992, Seleção de presas pelo gastrópodo Thais haemastoma (L.) na região de Arraial do Cabo, RJ. Dissertação de Mestrado, Universidade Estadual de Campinas. São Paulo. Brasil

LOHRER, A.M., WHITLATCH, R.B., 2002, “Relative impacts of two exotic brachyuran species on blue mussel populations in Long Island Sound”, Marine Ecology Progress Series, v.227, pp.135–144.

LÓPEZ, M. S., 2003, Efecto de la potencial presa exótica Isognomon bicolor (Adams,1845) sobre la ecología trófica de Stramonita haemastoma (Kool, 1987) en el intermareal rocoso de Arraial do Cabo, RJ, Brasil. Dissertacão de Mestrado em Analises de Ecossistemas Aquáticos, Universidad Internacional de Andalucia, Espanha. 115pp.

205

MACDONALD, J.A., ROUDEZ, R., GLOVER, T., WEIS, J.S., 2007, “The invasive green crab and Japanese shore crab: behavioral interactions with a native crab species”, Biological Invasions, v.9, pp.837–848.

MACK, R.N., SIMBERLOFF, D., LONSDALE, W.M., et al., 2000, “Biotic invasions: causes, epidemiology, global consequences, and control”. Ecological Applications v.10, pp.689-710.

MAGALHÃES, C.A., 1999, Partilha de recursos em guilda de gastrópodes predadores em costões de São Sebastião, SP. Tese de Doutorado. Universidade Estadual de Campinas. SP. Brasil. 118 pp.

MAGALHÃES, C.A., COUTINHO, R., 1995, “Distribution and zonation of three species of predatory gastropods: patterns and adaptations to wave impact in the rocky shore”, Publicação Especial do Instituto Oceanográfico, v.11, pp.123-131.

MARSH, C.P., 1986, “Rocky intertidal community organization: the impact of avian predators on mussel recruitment”, Ecology, v.67, pp.771–786.

MATERN, S.A., BROWN, L.R., 2005, “Invaders eating invaders: exploitation of novel alien prey by the alien shimofuri goby in the San Francisco Estuary, California”, Biological Invasions, v.7, pp.497–507.


MENGE, B.A., LUBCHENCO, J., GAINES, S.D., ASHKENAS, L.R., 1986, “A test of the Menge-Sutherland model of community organization in a tropical rocky intertidal food web”, Oecologia (Berlin), v.71, pp.75-89.

MENGE, B.A., SUTHERLAND, J.P., 1987, “Community regulation: variation in disturbance, competition and predation in relation to environmental stress and recruitment”, The American Naturalist, v.110, pp.351-369.

MENGE, B.A., BERLOW, E.L., BLANCHETTE, C.A.,et al., 1994, “The keystone species concept: variation in interaction strength in a rocky intertidal habitat”, Ecological Monographs, v.64, pp.249-286.

MORTON, B., PEHARDA, M., HARPER, E.M., 2007, “Drilling and chipping patterns of bivalve prey shell penetration by Hexaplex trunculus (Mollusca: Gastropoda: Muricidae)”, Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom v.87, pp. 933–940.

NAVARRETE, S.A., CASTILLA, J.C., 2003, “Experimental determination of predation intensity in an intertidal predator guild: dominant versus subordinate prey”, OIKOS, v.100, pp.251–262.

NAVARRETE, S.A., MENGE, B.A., DALEY, B., 2000, “Species interactions at high trophic levels: intraguild predation or exploitation competition?”, Ecology, v.81, pp.2264-2277.

PAINE, R.T., 1966, “Food web complexity and species diversity”, The American Naturalist, v.100, pp.65-75.

PALACIO, F.J., 1982, “Revisión zoogeográfica marina del sur del Brasil”, Boletim do Instituto Oceanográfico USP, v.31, n.1, pp.69-92.

206

PARKER, J.D., HAY, M.E., 2005, “Biotic resistance to plant invasions? Native herbivores prefer non-native plants”, Ecology Letters, v.8, pp.959–967.

PRATT, C.M., GRASON, E.W., 2007, “Invasive species as a new resource: does a nudibranch predator prefer eating an invasive bryozoan?”, Biological Invasions, v.9, pp.645-655.

PYKE, G.H., PULLIAM, H.R., CHARNOV, E.L., 1977, “Optimal foraging: a selective review of theory and tests”, The Quarterly Review of Biology, v.52, n.2, pp.137-154.

REUSCH, T.B.H., 1998, “Native predators contribute to invasion resistance to the non-indigenous bivalve Musculita senhousia in southern California, USA”, Marine Ecology Progress Series, v.170, pp.159-168.

RICHARDSON, T.D., BROWN, K.M., 1992, “Predation risk and feeding in an intertidal predatory snail”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.163, pp.169-182.

RILOV, G., 2008, “Predator-prey interactions in marine bioinvasions”. In: Rilov, G., Crooks, J.A. (eds) Marine Biological Invasions in Marine Ecosystems: Ecological, Management, and Geographic Perspectives. Heidelberg, Germany. Ecological Studies Series. Springer. (in press)

RILOV, G., GASITH, A., BENAYAHU, Y., 2002, “Effect of an exotic prey on the feeding pattern of a predatory snail”, Marine Environmental Research, v.54, pp.85-98.

RILOV, G., GASITH, A., BENAYAHU, Y., 2005, “Effect of disturbance on foraging: whelk activity on wave-exposed rocky shores with minimal tidal range”, Marine Biology, v.147, pp. 421–428.

RILOV, G., SCHIEL, D.R., 2006a, “Seascape-dependent subtidal–intertidal trophic linkages”, Ecology, v.87, n.3, pp.731–744.

RILOV, G., SCHIEL, D.R., 2006b, “Trophic linkages across seascapes: subtidal predators limit effective mussel recruitment in rocky intertidal communities”, Marine Ecology Progress Series, v.327, pp.83–93.

ROBLES, C.D., SWEETNAM, D.A., EMINIKE, J., 1990, “Lobster predation on mussels: shore-level differences in prey vulnerability and predator preference”, Ecology, v.71, pp.1564-1577.

ROVERO, F., HUGHES, R.N., CHELAZZI, G., 1999, “Effect of experience on predatory efficiency of dogwhelks”, Animal Behaviour, v.57, pp.1241-1249.

RUIZ, G.M., FOFONOFF. P., HINES, A.H., GROSHOLZ, E.D., 1999, “Non-indigenous species as stressors in estuarine and marine communities: assessing impacts and interactions”, Limnology and Oceanography, v.44, pp.950-972.

SAUER-MACHADO, K.R.S., CHAPMAN, R., COUTINHO, R., 1996, “Consumer species have limited and variable roles in community organization on a tropical intertidal shore”, Marine Ecology Progress Series, v.134, pp.73-83.

SIH, A., CROWLEY, P., MCPEEK, M., et al., 1985, “Predation, Competition and prey communities: a review of field experiments”, Annual Review in Ecology and Systemathics, v.16, pp.269-311.

SIH, A., ENGLUND, G., WOOSTER, D., 1998, “Emergent impacts of multiple predators on prey”, Trends in Ecology and Evolution, v.13, n.9, pp.350-355.

207

SOUZA, R.C.C.L., FERNANDES, F.C., SILVA, E.P.A., 2003, “A study on the occurrence of the brown mussel Perna perna on the sambaquis of the Brazilian coast”, Revista do Museo de Arqueologia e Etnologia, Sao Paulo, v.13, pp.3- 24.

UNDERWOOD, A.J., CLARKE, K.R., 2005, “Solving some statistical problems in analyses of experiments on choices of food and on associations with habitats”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.318, pp.227-237.

UNDERWOOD, A.J., DENLEY, E.J., MORAN, M.J., 1983, “Experimental analyses of the structure and dynamics of mid-shore rocky intertidal communities in New South Wales”, Oecologia (Berlin), v.56, pp.202-219.

VALENTIN, J.L., 1984, “Analyse des paramètres hydrobiologiques dans la remotée de Cabo Frio (Brésil) ”, Marine Biology, v.82, pp.259-276.

VINUEZA, L.R., BRANCH, G.M., BRANCH, M.L., BUSTAMANTE, R.H., 2006, “Top-Down herbivory and Bottom-Up El Niño effects on Galápagos rocky-shore communities”, Ecological Monographs, v.76, n.1, pp.111–131.

WASSON, K., FENN, K., PEARSE, J.S., 2005, “Habitat differences in marine invasions of central California”, Biological Invasions, v.7, pp.935–948.

WATANABE, J.T., YOUNG, C.M., 2006, “Feeding habits and phenotypic changes in proboscis length in the southern oyster drill, Stramonita haemastoma (Gastropoda: Muricidae), on Florida sabellariid worm reefs”, Marine Biology, v.148, pp.1021–1029.

WIETERS, E.A., NAVARRETE, S.A., 1998, “Spatial variability in prey preferences of the intertidal whelks Nucella canaliculata and Nucella emarginata”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.222, pp.133–148.

YAMADA, S.B., NAVARRETE, S.A., NEEDHAM, C., 1998, “Predation induced changed in behaviour and growth rate in three populations of the intertidal snail, Littorina sitkana (Philippi) ”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.220, pp.213-226.

ZAR, J.H., 1999, Biostatistical analysis. Prentice Hall, Upper Saddle River, New Jersey

208

Discussão geral

O sucesso para o estabelecimento de populações viáveis de uma espécie exótica em um

novo ambiente é o resultado de vários fatores que atuam como “filtros” (Theoharides e

Dukes, 2007). Uma vez que a espécie chega ao novo ambiente, deve encontrar

condições ambientais favoráveis à sua sobrevivência e para a formação de populações

estáveis ao longo do tempo, sendo capaz de se adequar à variabilidade natural dos

fatores ambientais característicos do local. Este pode ser considerado o primeiro filtro

para a introdução de uma espécie exótica. Uma vez estabelecida, a espécie exótica pode

gerar uma nova dinâmica nas comunidades invadidas devido ao surgimento de novas

interações interespecíficas, podendo ser do tipo positivo (facilitação) ou negativo

(competição, predação, parasitismo) (Theoharides e Dukes, 2007). Estas últimas têm

sido mais investigadas no contexto da bioinvasão, porém as interações positivas entre

espécies nativas e exóticas parecem ser comuns, porém menos estudadas (Bruno e

Bertness, 2001; Stachowics et al., 2007).

A manutenção das populações da espécie exótica dependerá diretamente de seu

desempenho reprodutivo e, no caso de espécies com ciclo de vida que envolve uma fase

planctônica, da dispersão das larvas e do retorno para áreas de assentamento e

colonização do substrato (Connell, 1985). A transição entre a vida planctônica e a

bentônica é normalmente uma fase crítica para estas espécies e a taxa de mortalidade

dos recrutas pode ser um fator determinante no tamanho da população adulta e na

reposição (replenishment) destas (Schiel, 2004). Espécies exóticas que conseguem

colonizar os novos ambientes e se tornar espécies dominantes podem exibir no novo

ambiente alguma(s) das seguintes características: alto investimento reprodutivo, alta

sobrevivência dos recrutas, alta plasticidade em relação a variações dos fatores

209

ambientais, alta capacidade competitiva pelos recursos limitantes, baixa taxa de

predação e suscetibilidade a doenças (Grosholz, 2002).

Neste estudo foram abordados alguns dos aspectos antes citados no intuito de

explicar o sucesso da invasão das comunidades do entremarés rochoso de Arraial do

Cabo, ambientes com registros de introduções antigas (Megabalanus cocopoma, Perna

perna) e que foram recentemente (aproximadamente duas décadas) invadidas pelo

bivalve I. bicolor. Inicialmente, foi realizada uma avaliação da incorporação desta

espécie nas comunidades residentes e a variabilidade sazonal das populações do bivalve

invasor em costões com condições ambientais marcadamente diferentes e que podem

ser importantes na estruturação das comunidades de entremarés, como a influência da

ressurgência e o grau de exposição às ondas. As comunidades que dominaram a franja

do infralitoral e o mediolitoral inferior da região entremarés parecem ser estruturadas de

forma diferente pelos fatores acima citados, sendo o mediolitoral inferior mais afetado

pela influência da ressurgência e a franja do infralitoral pelo grau de exposição às

ondas. Porém, a ausência de costões externos à baía (com influência direta da

ressurgência) com grau de exposição às ondas equivalentes aos costões protegidos do

lado interno da baía, requer uma interpretação conservativa destes resultados, que

devem ser confirmados com estudos experimentais.

Em locais protegidos da ação das ondas a maior diversidade de organismos que

colonizaram o substrato primário, principalmente de algas, e a utilização constante ao

longo do ano inteiro do recurso limitante “substrato vazio” pode ter retardado a invasão

da faixa inferior do entremarés pelo bivalve (Stachowics et al., 1999; Shea e Cheson,

2002). Porém, em locais moderadamente expostos à ação das ondas, onde a faixa

inferior se encontrava dominada pelo mexilhão P. perna, a raspagem dos bancos desta

espécie que libera substrato vazio pode criar oportunidades para o invasor colonizar

210

estes ambientes (Shea e Chesson, 2002). Entretanto, tem sido observado que I. bicolor é

uma espécie tardia na sucessão ecológica (aparece, com baixa abundância, após vários

meses de sucessão), necessitando a presença de cirripédios ou outras espécies pioneiras

para seu recrutamento (Rocha, 2002; Rapagnã, 2004; López obs. pess.). Uma outra

forma utilizada pelos bivalves para colonizar o substrato vazio, além do recrutamento, é

a expansão lateral de indivíduos juvenis e adultos. Este é um processo favorecido,

principalmente, quando são abertas pequenas clareiras (menores que 100 cm2) e

depende da densidade da população circunvizinha que vai invadindo da borda em

direção ao interior da clareira (Tanaka e Magalhães, 2002). Esta forma de colonização

tem sido observada ao longo da sucessão no interior de bancos de I. bicolor em São

Paulo (Robles, 2003) e em costões de Arraial do Cabo, onde esta espécie atingiu altas

densidades no mediolitoral infeiror como PF e FNC (López, dados não publicados).

Neste estudo, os costões que apresentaram maiores densidades do bivalve

invasor no mediolitoral inferior foram também os mais densamente ocupados na franja

do infralitoral por I. bicolor. As populações encontradas na franja do infralitoral nestes

locais mostraram uma maior estabilidade temporal que as de locais com menor

densidade populacional.

Neste estudo foi registrada a interação positiva entre a macroalga nativa

Sargassum sp e a espécie e invasora I. bicolor, que pode ter facilitado a invasão da faixa

inferior pelo bivalve em locais mais protegidos da ação das ondas. A presença das

frondes desta macroalga parece diminuir a mortalidade do bivalve invasor,

possivelmente pela proteção contra a predação por predadores visuais como peixes e

aves. Nos costões da região sudeste do Brasil esta macroalga é mais abundante na franja

do infralitoral do entremarés e sublitoral de costões protegidos da ação das ondas

(Széchy e Paula, 2000) o que pode significar uma oportunidade de invasão destes

211

ambientes pelo bivalve. Contudo, a sazonalidade dos bancos de Sargassum sp.

observada na região de Arraial do Cabo pode representar uma limitação para o

estabelecimento de bancos permanentes de I. bicolor na franja do infralitoral.

Assim como a comunidade residente pode criar condições favoráveis por meio

da utilização intermitente ou menos eficaz dos recursos, para invasão por espécies

exóticas (Shea e Chesson, 2002), pode também gerar uma resistência biótica à invasão

através de interações interespecíficas negativas. Uma intensa predação de espécies

exóticas por predadores nativos pode regular a população destas presas e/ou, inclusive,

limitar a sua expansão geográfica (Reusch, 1998; De Rivera et al., 2005). Num cenário

atual onde existem vários ecossistemas marinhos com mais de uma espécie introduzida

nas comunidades residentes, os predadores nativos têm contato com várias presas

exóticas que foram introduzidas em períodos diferentes. Esta diferença no tempo de

contato entre predador nativo e presas exóticas pode determinar a eficiência de

predação. O esperado é que períodos mais longos de contato entre as espécies

aumentem a eficiência do predador para consumir presas exóticas. No presente estudo

foi testada a intensidade de predação de duas espécies exóticas por predadores nativos

em um experimento de campo em que diferentes guildas de predadores (bentônicos e

não bentônicos) foram excluídas. A maior intensidade de predação observada no bivalve

invasor mais antigo, o mexilhão P. perna, tanto por predadores bentônicos quanto não

bentônicos, poderia estar relacionada a um maior tempo de contato dos predadores

nativos com esta presa. Futuros estudos devem ser realizados para avaliar o impacto das

taxas de predação observadas neste estudo na regulação das populações das duas presas

invasoras, o que poderia ser uma das explicações para a variabilidade da distribuição e

abundância destas espécies nos costões da região.

212

Quando consideradas duas espécies de uma mesma guilda separadamente, o

padrão de preferência alimentar variou de acordo com a espécie. Os dois predadores

consumiram I. bicolor quando não tinham escolha, entretanto, quando estiveram

presentes as duas presas, Stramonita haemastoma preferiu o invasor antigo e

Trachypollia nodulosa o invasor recente. Assim, dois predadores nativos com a mesma

história de contato com as presas exibem diferentes hábitos alimentares, o que alerta

sobre o perigo de considerar as espécies dentro de uma guilda como equivalentes

ecológicos e apóia a hipótese de não-redundância funcional dos predadores da guilda

(Griffen e Byers, 2006). Isto tem implicações diretas no contexto da bioinvasão, já que

diferentes predadores nativos exerceriam pressão distinta nas populações de espécies

invasoras, de acordo com a eficiência de predação (tempo de manipulação).

Independente de sua preferência alimentar, T. nodulosa e S. haemastoma levaram mais

tempo para manipular I. bicolor do que P. perna. Isto poderia indicar um baixo

potencial de regulação das populações do invasor por predadores bentônicos.

Uma das questões ecológicas mais discutidas atualmente é a importância relativa

dos processos biológicos descendentes (top down) ou ascendentes (bottom up) na cadeia

alimentar que podem regular as comunidades (Menge, 2000; Schiel, 2004). Dentre os

invertebrados que habitam os costões rochosos, cirripédios e bivalves são os mais

conspícuos. Por serem organismos filtradores, Menge e Sutherland (1986) têm sugerido

que a regulação bottom up nestas comunidades se daria pela quantidade de material

particulado em suspensão que serve como alimento para estes organismos. Embora não

tenha sido o objetivo específico deste estudo, os resultados encontrados podem ser

discutidos no contexto dessa teoria. Parece não existir diferenças na quantidade de

clorofila a, material particulado em suspensão e matéria orgânica entre os locais

estudados, apesar de diferirem no grau de influência da ressurgência (altas quantidades

213

de nutrientes, e baixa temperatura). O esperado seria maiores quantidades deste material

nos locais externos à baía que estão influenciados diretamente pelo fenômeno de

ressurgência. Entretanto, padrões complexos de circulação que transportam a água

superficial para dentro da baía podem favorecer uma distribuição mais “homogênea”

das partículas (fito e zooplâncton, detritos e outros tipos de materiais particulados em

suspensão). Logo, considerando os costões em estudo, não foram identificadas áreas

comparativamente mais pobres em alimento que possam explicar por si só a distribuição

dos organismos filtradores. Como a qualidade do material particulado não foi avaliada

neste estudo, não pode ser descartada uma possível variação deste parâmetro entre os

locais. Em relação à regulação top down, o presente estudo mostrou que a intensidade

de predação varia segundo a espécie presa (de bivalve) considerada e entre os locais de

estudo. Embora o padrão observado fosse o de maior intensidade de predação (por todas

as guildas de predadores) no bivalve P. perna que em I. bicolor nos dois costões

estudados, a magnitude foi diferente. Se os níveis de predação encontrados são capazes

de explicar a menor abundância de P. perna em alguns locais, então poderia se dizer

que há um efeito top down e que este pode ser variável inclusive em pequenas escalas

espaciais (poucas centenas de metros). Para isto, estudos futuros devem avaliar em

forma mais detalhada a força da interação entre predadores e suas presas.

Durante a década de 70, a corrente de pensamento que explicava a estruturação

das comunidades por interações competitivas pós-assentamento predominou (ex.

Connell, 1961; ver revisão em Connell, 1983; Schoener, 1983). Posteriormente, a

predação (Sih et al. 1985) e o distúrbio (Sousa, 1984a; Sousa, 1984b) foram apontadas

como fatores reguladores podendo, inclusive, diminuir o efeito de interações

competitivas. Embora a fase larval seja fundamental para o desenvolvimento da

população adulta, os estudos realizados até metade da década de 80 focalizaram

214

processos ocorridos durante a fase bentônica. A maioria dos organismos que habitam a

região entremarés tem ciclos de vida complexos, incluindo uma fase planctônica (que é

a forma de dispersão) e uma fase bentônica (Young, 2002). Um mecanismo regulador

da estrutura destas comunidades é o recrutamento, que por sua vez, pode estar

diretamente relacionado à disponibilidade de propágulos (Gaines et al., 1985; Gaines e

Rougharden, 1985). Durante os últimos anos, o aumento de estudos da dinâmica das

larvas na coluna d’água visa explicar sua relação com o assentamento, recrutamento e

com a variação espacial e temporal das populações adultas (Todd, 1998; Levin, 2006).

O presente estudo avaliou a variabilidade espacial e temporal da concentração de larvas

meroplanctônicas na água de superfície próxima aos costões estudados e parece estar

fortemente influenciada pelo fenômeno da ressurgência. A concentração de larvas pode

ser uma forma de estimar o suprimento larval (que inclui também o fluxo de larvas). A

dificuldade de identificar muitas larvas ao nível de espécie torna complicada a

observação de padrões de associação entre a densidade de larvas, e de indivíduos na

população adulta. A única larva identificada ao nível de espécie foi a de I. bicolor.

Comparando os dados de densidade populacional, estrutura de tamanhos e concentração

de larvas parece não haver uma relação positiva entre estas variáveis. Por exemplo, o

local IP que apresentou uma baixa densidade de I. bicolor no entremarés teve um dos

maiores valores de concentração total de larvas na água de superfície próxima ao costão,

porém, uma baixa freqüência de indivíduos menores que 4 mm, considerados recrutas

recentes. Já os locais FNC e PF, onde foram observados os maiores valores de

densidade deste bivalve, tiveram comparativamente menor concentração média de

larvas que o local IP e alta freqüência de recrutas recentes. Outros fatores como a

qualidade fisiológica da larva e competência larval (Jarret e Pechenik, 1997), a presença

de sinais químicos para o assentamento (Tamburri et al., 1996; Wright e Boxshall,

215

1999, Steinberg et al., 2002) e a presença de biofilme específico (Miron et al., 1999,

Thiyagarajan et al., 2006) podem determinar as taxas de assentamento larval. Por outro

lado, fatores que causam mortalidade pós-assentamento podem ser outra explicação

para a baixa relação entre suprimento, recrutamento e população adulta (Connell, 1985).

O presente estudo permitiu observar padrões gerais de distribuição de larvas e

das populações adultas do bivalve invasor I. bicolor identificando locais com dinâmicas

populacionais aparentemente contrastantes. Estes locais podem ser utilizados para

realizar futuros estudos experimentais que explorem mais especificamente a

importância relativa dos processos pré e pós-assentamento na dinâmica das

comunidades do entremarés.

O monitoramento ao longo de dois anos permitiu registrar um evento de

mortalidade em massa do bivalve invasor I. bicolor inédito nos sete anos de estudo

destas populações na região de Arraial do Cabo. Alguns poucos indivíduos

sobreviveram ao evento, se distribuindo em pequenas manchas principalmente em

locais protegidos da ação das ondas ou em microhabitats criados pela irregularidade do

substrato (fendas, depressões). Outros invertebrados como o cirripédio T. stalactifera e

os bivalves B. solisianus e P. perna colonizaram o substrato disponível no mediolitoral

inferior antes dominada por I. bicolor. O recobrimento no mediolitoral infeiror e na

franja do infralitoral pelo invasor parece ser um processo lento, já que após 20 meses de

ocorrido o evento de mortalidade, a abundância da espécie continua muito baixa (López,

obs. pess.), e coincide com a colonização tardia na sucessão ecológica pelo invasor

observada por Rocha (2002). Este fato parece coincidir com algumas hipóteses que

estabelecem um intervalo de tempo (time lag) entre a introdução e o início da invasão

por algumas espécies exóticas (Rilov et al., 2004). O acompanhamento do processo de

re-colonização no entremarés pelo invasor I. bicolor pode ajudar a entender os estágios

216

iniciais no processo de invasão e, possivelmente, a explicar sua detecção tardia quando

já constituía uma espécie dominante no entremarés.

Abordagens como as utilizadas neste trabalho, complementando observações de

campo com estudos experimentais em campo e laboratório, permitem uma visão mais

abrangente do assunto investigado. A partir das observações in situ da comunidade, sem

qualquer manipulação, podem ser identificados os padrões naturais e a atuação dos

diversos fatores em conjunto, que são difíceis de isolar devido às características do

próprio local. Já nos estudos experimentais, principalmente nos de laboratório, são

eliminadas algumas interações entre fatores que podem atuar de forma sinérgica ou

aditiva na regulação das comunidades naturais. Muitas vezes, a dificuldade de realizar

estudos experimentais de campo de larga escala pode reduzir a compreensão de alguns

processos. A complementação com estudos observacionais parece ser a melhor forma de

detectar padrões ecológicos e avaliar os processos determinantes, principalmente em

ecossistemas invadidos por numerosas espécies exóticas que parecem ser altamente

variáveis e possivelmente mais instáveis e dinâmicos que os não invadidos.

Referências bibliográficas

BRUNO, J.F., BERTNESS, M.D., 2001, “Habitat modification and facilitation in benthic Marine Communities”. In: M.D. Bertness, S.D. Gaines e M.E. Hay, (ed.), Marine community ecology. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Maine. USA.

CONNELL, J.H., 1961, “The influence of interspecific competition and other factors on the distribution of the barnacle Chthamalus stellatus”, Ecology, v.42, pp.710-723.

CONNELL, J.H., 1983, “On the prevalence and relative importance of interespecific competition: evidence from field experiments”, American Naturalist, v.122, pp.661-696.

CONNELL, J.H., 1985, “The consequences of variation in initial settlement vs. post-settlement mortality in rocky intertidal communities”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.93, pp.11-45.

217


GAINES, S., BROWN, S., ROUGHGARDEN, J., 1985, “Spatial variation in larval concentration as a cause of spatial variation in settlement for the barnacle, Balanus glandula”, Oecologia (Berlin), v.67, pp.267-272.

GAINES, S., ROUGHGARDEN, J., 1985, “Larval settlement rate: A leading determinant of structure in an ecological community of the marine intertidal zone”, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, v.82, pp.3707-3711.

GRIFFEN, B.D., BYERS, J.E., 2006, “Intraguild predation reduces redundancy of predator species in multiple predator assemblage”. Journal of Animal Ecology, v.75, pp. 959–966.

GROSHOLZ, E. D., 2002, “Ecological and evolutionary consequences of coastal invasions”, Trends in Ecology and Evolution, v.17, n.1, pp.22-27.

JARRET, J.N., PECHENIK, J.A., 1997, “Temporal variation in cyprid quality and juvenile growth capacity for an intertidal barnacle”, Ecology, v.78, n.5, pp.1262-1265.

LEVIN, L.A., 2006, “Recent progress in understanding larval dispersal: new directions and digressions”, Integrative and Comparative Biology, v.46, n.3, pp.282-297.

MENGE, B.A., 2000, “Top-down and bottom-up community regulation in marine rocky intertidal habitats”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.250, pp.257-289.

MENGE, B.A., SUTHERLAND, J.P., 1986, “Community regulation: variation in disturbance, competition and predation in relation to environmental stress and recruitment”. The American Naturalist, v.110, pp.351-369.

MIRON, G., BOUDREAU, B., BOURGET, E., 1999, “Intertidal barnacle distribution: a case study using multiple working hypotheses”, Marine Ecology Progress Series, v.189, pp. 205-209.

RAPAGNÃ, L.C., 2004, Estudo da estrutura das populações dos bivalves Isognomon bicolor (CB Adams, 1845), Perna perna (Linnaeus, 1758) e Pinctada imbricata (Roding, 1798) nos costões rochosos de Arraial do cabo, Rj, Brasil, Dissertação MSc. Biologia Marinha, Universidade Federal Fluminense, Rio de Janeiro, Brasil.

REUSCH, T.B.H., 1998, “Native predators contribute to invasion resistance to the non-indigenous bivalve Musculita senhousia in southern California, USA”, Marine Ecology Progress Series, v.170, pp.159-168.

RILOV, G., GASITH, A., BENAYAHU, Y., 2004, “Prolonged lag in population outbreak of an invasive mussel: a shifting-habitat model”, Biological Invasions, v.6, pp.347-364.

ROBLES, F.R., 2003, O banco de Isognomon bicolor Adams 1845: estrutura da comunidade e processo sucesional inicial. Tese de DSc., Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil.

ROCHA, F.M., 2002, Recrutamento e sucessão de uma comunidade bentônica de mesolitoral dominada pela espécie invasora Isognomon bicolor (Bivalvia:

218

Isognomidae) C.B. Adams, 1748 em dois costões rochosos submetidos a diferentes condições de batimento de ondas. Dissertação MSc. PPGE/UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.

SCHIEL, D.R., 2004, “The structure and replenishment of rocky shore intertidal communities and biogeographic comparisons”, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.300, pp.309-342.

SCHOENER, T.W., 1983, “Field experiments on intraspecific competition”, American Naturalists, v.122, pp.240-285.


SIH, A., CROWLEY, P., MCPEEK, M., et al., 1985, “Predation, Competition and prey communities: a review of field experiments”. Annual Review in Ecology and Systemathics, v.16, pp.269-311.

SOUSA, W.P. 1984a., “The role of disturbance in natural communities”, Annual Review in Ecology and Systemathics, v.15, pp.353-391.

SOUSA, W.P., 1984b, “Intertidal Mosaics: patch size, propagule availability, and spatially variable patterns of succession”, Ecology, v.65, n.6, pp.1918-1935.

STACHOWICZ, J.J., BRUNO, J.F., DUFFY, J.E., 2007, “Understanding the Effects of Marine Biodiversity on Communities and Ecosystems”, Annual Review Ecology, Evolution and Systematics, v.38, pp.739–66.


STEINBERG, P.D., DE NYS, R., KJELLEBERG, S., 2002, “Chemical cues for surface colonization”, Journal of Chemical Ecology, v.28, n.10, pp.1935-1951.

SZÉCHY, M. T. M., PAULA, E. J., 2000, “Padrões estruturais quantitativos de bancos de Sargassum C. Agardh (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos estados do Rio de Janeiro e São Paulo, Brasil”, Revista Brasileira de Botânica, v.23, pp.121–132.

TAMBURRI, M.N., FINELLI, C.M., WETHEY, D.S., ZIMMER-FAUST, R.K., 1996, “Chemical induction of larval settlement behavior in flow”, Biological Bulletin, v.191, pp.367-373.

TANAKA, M.O., MAGALHÃES, C.A., 2002, “Edge effects and succession dynamics in Brachidontes mussel beds”, Marine Ecology Progress Series, v.237, pp.151-158.

THEOHARIDES, K.A., DUKES, J.S., 2007, “Plant invasion across space and time: factors affecting nonindigenous species success during four stages of invasion”, New Phytologist, v.176, pp.256–273.

THIYAGARAJAN, V., LAU, S.C.K., CHEUNG, S.C.K., QIAN, P.Y., 2006, “Cypris habitat selection facilitated by microbial films influences the vertical distribution of subtidal barnacle Balanus trigonus”, Microbial Ecology, v.51, pp.431-440.

TODD, C.D., 1998, “Larval Supply and recruitment of benthic invertebrates: do larvae always disperse as much as we believe?”, Hydrobiologia, v.375/376, pp.1-21.

WRIGHT, J.R., BOXSHALL, A.J., 1999, “The influence of small-scale flow and chemical cues on the settlement of two congeneric barnacle species”, Marine Ecology Progress Series, v.183, pp.179-187.

219

YOUNG C.M., 2002, “A Brief history and some fundamentals”. In: Young, C.M; Sewell, M.A. and Rice, M.E eds. Capitulo 1. Atlas of Marine Invertebrate Larvae. Academic Press USA. USA.

220

Conclusões

Os resultados do Capítulo 1 permitiram concluir que:

* O bivalve I. bicolor foi uma espécie bem estabelecida no mediolitoral inferior da

região entremarés na maioria dos costões internos da baía (com baixo efeito da

ressurgência), com bancos estáveis (em termos de densidade e cobertura) ao longo do

tempo, e com recrutamento constante.

* A ausência de densos bancos do bivalve invasor I. bicolor nos locais externos indica

uma aparente resistência ambiental à invasão pelo efeito direto ou indireto da

ressurgência.

*No mediolitoral inferior dos locais internos (com influência indireta da ressurgência),

que é dominada pelo bivalve invasor, o grau de exposição às ondas nos locais internos

avaliados neste estudo parece não ser um forte fator estruturador das comunidades.

* As comunidades da faixa inferior parecem estar mais estruturadas pelo fator exposição

às ondas que pela influência da ressurgência.

* Existem evidencias de associação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve

invasor I. bicolor. As frondes da macroalga aumentaram a sobrevivência dos bivalves e

isto pode estar relacionado à proteção contra predação por predadores “visuais” como

peixes e aves.

* Um dos locais internos à baía, protegido da ação das ondas, apresenta menor cobertura

do bivalve no mediolitoral inferior, e um aumento da cobertura do invasor na franja do

infralitoral possivelmente favorecido pela interação positiva com Sargassum sp. Assim,

uma intensa pressão de predação poderia ser uma das explicações da baixa cobertura

observada nos costões deste local (em ambas as faixas).

* Foi observado um evento de mortalidade em massa que diminuiu drasticamente as

populações de I. bicolor nas duas faixas dos costões de estudo. Após 20 meses de

221

acontecido esse evento não foi observada a re-colonização por I. bicolor aos níveis

observados antes da mortalidade, possivelmente pela baixa capacidade de colonizar o

“substrato vazio” desta espécie, que precisa de outras espécies que facilitem seu

assentamento.


* Existe uma alta variação na concentração de larvas meroplanctônicas nos diferentes

locais de estudo ao longo de um ano, relacionada principalmente à época de

ressurgência.

* Há relação de diferentes tipos de larvas com características hidrológicas distintas que

indicam a presença das massas d’água predominantes na região.

* Os estágios iniciais de desenvolvimento de larvas de bivalves (larva em D) estão

presentes ao longo do ano inteiro, porém são mais abundantes na época de ressurgência.

As larvas de mitilídeos não estão associadas a uma época do ano em particular,

entretanto, parece existir uma tendência de maior abundância em águas de ressurgência

(com menor temperatura).

* Larvas do bivalve Isognomon bicolor e cipris de cirripédios estão associadas a águas

quentes que são mais freqüentes na época de subsidência.

* A direção do vento parece ter influência na distribuição horizontal das larvas e parece

existir uma relação com a época do ano, provavelmente devido à maior ou menor

disponibilidade dos diferentes tipos de larvas e à intensidade do vento (que não foi

analisada neste trabalho).

222


* A predação, por espécies nativas, é mais intensa na presa invasora mais antiga (P.

perna) do que na mais recente (I. bicolor). As diferenças na característica morfológica

da concha e do tempo de contato com a comunidade nativa entre as duas presas

possivelmente expliquem as menores taxas de predação do invasor mais recente pelos

predadores nativos.

* Em campo, os predadores bentônicos (caranguejos e gastrópodes) são os principais

predadores da presa invasora mais antiga e predadores não bentônicos (peixes e aves)

são os principais predadores da presa invasora mais recente.

* Em laboratório, predadores bentônicos mostram diferentes padrões de preferência

alimentar sendo que Stramonita haemastoma prefere a presa com menor tempo de

manipulação, o invasor antigo P. perna, e T. nodulosa prefere I. bicolor apesar do seu

maior tempo de manipulação.

* Stramonita haemastoma consome I. bicolor quando não há escolha não sendo

observado um efeito da experiência passada (“ingestive conditioning”) dos predadores

no consumo do invasor recente.

* O padrão de predação observado é o mesmo para os dois locais analisados, porém,

varia a sua magnitude, sugerindo uma variabilidade espacial na intensidade de predação

e conseqüentemente do efeito dos predadores nas populações dos bivalves P. perna e I.

bicolor.

Integrando os resultados dos três capítulos, podemos concluir que:

Comparando os dados de densidade populacional, estrutura de tamanhos e concentração

de larvas de I. bicolor parece não haver forte relação positiva entre estas variáveis.

Alguns locais com baixa densidade de I. bicolor no entremarés apresentam maiores

223

valores de concentração total de larvas na água de superfície próxima ao costão, porém,

uma baixa freqüência de indivíduos menores que 4 mm, considerados recrutas recentes.

Em locais onde são observados os maiores valores de densidade deste bivalve, existe

comparativamente menor concentração média de larvas que outros locais, porém, alta

freqüência de recrutas recentes. A menor densidade do invasor na franja do infralitoral

parece não ser ocasionada pela disponibilidade de larvas já que é observada alta

freqüência de recrutas principalmente no outono e inverno. A predação parece ser uma

força estruturante importante das comunidades entremarés, uma vez que o local com

maior intensidade de predação apresenta os menores valores de cobertura de bivalves.

224

Praia dos Anjos

Pedra Vermelha

Ponta da Fortaleza

Ilha dos Porcos

Forno Cultivo

Forno Flutuante

ANEXOS

Anexo 1: Aspecto do costão dos diferentes locais de coleta situados na parte interna da baía de Arraial do Cabo, à esquerda com borda amarela os locais moderadamente expostos, à direita com borda em azul os locais protegidos da ação das ondas.

225

ANEXOS

Anexo 2: Local e data de amostragem dos organismos bentônicos móveis na primavera de 2005.

Local Data So (Sonar) 15/11/2005

PC (Ponta da Cabeça) 14/11/2005 PA (Praia dos Anjos) 13/12/2005

PF (Ponta da Fortaleza) 15/10/2005 IP (Ilha dos Porcos) 04/11/2005 FNC (Forno Cultivo) 02/11/2005

Anexo 3: Foto de um indivíduo de Isognomon bicolor indicando as medidas de tamanho tomada das conchas desta espécie. Ch=charneira; CT= Comprimento total. Anexo 4: Aspecto dos indivíduos recrutas (<4mm) de Isognomon bicolor.

CT

Ch

226

ANEXOS

Anexo 5: Aspecto do costão da Praia dos Anjos antes (março 2005) (borda vermelha) e logo após (25 de setembro de 2005) (borda azul) do evento de mortalidade.

Antes da mortalidade

Banco de I. bicolor com indivíduos vivos (fechados)

Após mortalidade

Indivíduos de I. bicolor ainda

fixados no costão

Mancha de indivíduos mortos (abertos) ainda fixados no costão

Bissos ainda fixados no costão

227

ANEXOS

Anexo 6: Foto dos diferentes tratamentos de exclusão de predadores utilizados nos experimentos de predação em campo.

Teto Cerca

Exposto

Gaiola completa

Livros Grátis( http://www.livrosgratis.com.br )

Milhares de Livros para Download: Baixar livros de AdministraçãoBaixar livros de AgronomiaBaixar livros de ArquiteturaBaixar livros de ArtesBaixar livros de AstronomiaBaixar livros de Biologia GeralBaixar livros de Ciência da ComputaçãoBaixar livros de Ciência da InformaçãoBaixar livros de Ciência PolíticaBaixar livros de Ciências da SaúdeBaixar livros de ComunicaçãoBaixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNEBaixar livros de Defesa civilBaixar livros de DireitoBaixar livros de Direitos humanosBaixar livros de EconomiaBaixar livros de Economia DomésticaBaixar livros de EducaçãoBaixar livros de Educação - TrânsitoBaixar livros de Educação FísicaBaixar livros de Engenharia AeroespacialBaixar livros de FarmáciaBaixar livros de FilosofiaBaixar livros de FísicaBaixar livros de GeociênciasBaixar livros de GeografiaBaixar livros de HistóriaBaixar livros de Línguas










http://www.livrosgratis.com.br/cat_1/administracao/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_2/agronomia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_3/arquitetura/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_4/artes/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_5/astronomia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_6/biologia_geral/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_8/ciencia_da_computacao/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_9/ciencia_da_informacao/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_7/ciencia_politica/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_10/ciencias_da_saude/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_11/comunicacao/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_12/conselho_nacional_de_educacao_-_cne/1















http://www.livrosgratis.com.br/cat_13/defesa_civil/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_14/direito/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_15/direitos_humanos/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_16/economia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_17/economia_domestica/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_18/educacao/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_19/educacao_-_transito/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_20/educacao_fisica/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_21/engenharia_aeroespacial/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_22/farmacia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_23/filosofia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_24/fisica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_25/geociencias/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_26/geografia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_27/historia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_31/linguas/1







Baixar livros de LiteraturaBaixar livros de Literatura de CordelBaixar livros de Literatura InfantilBaixar livros de MatemáticaBaixar livros de MedicinaBaixar livros de Medicina VeterináriaBaixar livros de Meio AmbienteBaixar livros de MeteorologiaBaixar Monografias e TCCBaixar livros MultidisciplinarBaixar livros de MúsicaBaixar livros de PsicologiaBaixar livros de QuímicaBaixar livros de Saúde ColetivaBaixar livros de Serviço SocialBaixar livros de SociologiaBaixar livros de TeologiaBaixar livros de TrabalhoBaixar livros de Turismo

http://www.livrosgratis.com.br/cat_28/literatura/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_30/literatura_de_cordel/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_29/literatura_infantil/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_32/matematica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_33/medicina/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_34/medicina_veterinaria/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_35/meio_ambiente/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_36/meteorologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_45/monografias_e_tcc/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_37/multidisciplinar/1





http://www.livrosgratis.com.br/cat_38/musica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_39/psicologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_40/quimica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_41/saude_coletiva/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_42/servico_social/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_43/sociologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_44/teologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_46/trabalho/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_47/turismo/1







universidade federal do rio de janeiro centro de …livros01.livrosgratis.com.br/cp095012.pdf · 2)...

Documents