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UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO
INSTITUTO DE CIENCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS
HERBIVORIA FOLIAR EM POPULAÇÕES E ESPÉCIES ARBÓREAS
COGENÉRICAS ENTRE FLORESTAS PALUDOSAS E DE ENCOSTA
Jaqueline Alves Pereira
Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa
Co-orientador: Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro
Ouro Preto, MG
novembro de 2015
Jaqueline Alves Pereira
HERBIVORIA FOLIAR EM POPULAÇÕES E ESPÉCIES ARBÓREAS
COGENÉRICAS ENTRE FLORESTAS PALUDOSAS E DE ENCOSTA
Banca Examinadora:
__________________________________________________
Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa/UFOP
__________________________________________________
Prof. Dra. Tatiana Garabini Cornelissen/ UFSJ
__________________________________________________
Prof. Dra. Reisla Silva de Oliveira / UFOP
Ouro Preto, MG
novembro de 2015
Dissertação de mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
de Biomas Tropicais da Universidade
Federal de Ouro Preto como requisito
parcial para obtenção do título de mestre
em Ecologia.
Catalogação: www.sisbin.ufop.br
P436h Pereira, Jaqueline Alves. Herbivoria foliar em populações e espécies arbóreas cogenéricas entreflorestas paludosas e de encosta [manuscrito] / Jaqueline Alves Pereira. - 2015. 56f.: il.: color; grafs; tabs.
Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa. Coorientador: Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto deCiências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e MeioAmbiente. Ecologia de Biomas Tropicais.
1. Ecologia florestal. 2. Encostas - Plantação. 3. Plantas - Adaptação. I. Sousa,Hildeberto Caldas de. II. Ribeiro, Sérvio Pontes. III. Universidade Federal deOuro Preto. IV. Titulo.
CDU: 630*237
1
“Só é útil o conhecimento que nos torna melhores”
Sócrates
2
Agradecimentos
Á Deus, que me matem viva, a Nossa Senhora Aparecida e todos os santos que nunca me
abandonaram nos momentos difíceis e também nos momentos felizes.
Á toda minha família, em especial meus pais José e Verenice,e meu irmão Jairo por serem o
meu porto seguro, estando sempre ao meu lado, me dando força e compreendendo as minha
limitações. Amo muito vocês.
Ao meu noivo Michel, eterno amigo e companheiro, por estar sempre junto e por sempre me
incentivar e me amparar nos momentos mais difíceis. Você é primordial em minha vida.
Á Dani, pela grande amizade desde os tempos de graduação, por me incentivar a participar
do processo de seleção,por ter me apresentado o programa Biomas, a cidade de Ouro Preto e ao
meu orientador Hildeberto. Se não fosse pelo seu apoio eu definitivamente não estaria aqui hoje
defendendo o mestrado. Você foi à responsável por tudo isso. Meus sinceros agradecimentos
Daniela Antunes.
Ao meu orientador Hildeberto Caldas de Sousa, o qual sempre muito sorridente e brincalhão
se mostrou hospitaleiro nas mais variadas circunstâncias – desde o acesso ao seu Laboratório
(Anatomia Vegetal) até a intimidade de sua linda família. Sou inteiramente grata por essa
orientação que ultrapassa a dissertação, bem como o imenso carinho nos momentos de dificuldade.
Agradeço, sobretudo, o privilégio de ter trabalhado com um pesquisador conceituado dentro da sua
área de atuação e ao mesmo tempo o mais bem humorado do mundo (rs!). Obrigada Hilde, pela sua
orientação, por suas contribuições no trabalho e por sempre saber conciliar a seriedade da pesquisa
com a leveza de uma boa piada.Sempre com um toque muito especial de respeito a todos que estão
a sua volta.
3
Ao meu co-orientador Sérvio Pontes Ribeiro, pelo acolhimento em seu laboratório, por
aceitar me co-orientar e por me apresentar com muita primazia um mundo chamado “interação
inseto-planta” até então por mim desconhecido. Obrigada pela oportunidade, e por permitir
trabalhar com você que é um exímio pesquisador. Aprendi muito estando ao seu lado e fazendo
parte de seu laboratório. Muito obrigada por tudo!
Aos alunos de iniciação científica (Dhiordan, Paula, Luciene, Tassia e Rafael) pela ajuda em
campo e no laboratório.
Aos colegas do laboratório de Anatomia Vegetal, em especial Regis, Claudio e Dani
Boanares, que com muito carinho e paciência me ensinaram as práticas da anatomia vegetal.
Ao laboratório de Ecologia Aquática, em especial aos colegas Lorena, Zach e Francisco, que
cederam espaço e os equipamentos necessários para que as fotos dos cortes anatômicos fossem
tiradas.
Á todos do laboratório de Ecologia Evolutiva de Insetos de Dossel
e Sucessão Natural, que me receberam também com muito carinho, cedendo espaço e
equipamentos. Obrigada também pelas reuniões e discussões sempre muito produtivas. Aprendi
muito estando com vocês.
Á todos do laboratório de eco-fisiologia vegetal, pela amizade, disponibilidade e por sempre
me ajudarem em quaisquer circunstancias.
Aos Jonas Brothrers, popularmente conhecidos como Fisdihilde (Daniela Antunes, Vinicius,
Amauri, Bruna Rossi, Bruna Diniz e Jamille Mirelle), pela amizade verdadeira, e por ter tornado os
meus dias muito mais divertidos. Sem vocês essa caminhada teria sido muito mais difícil.
4
Ao Roberth, Maurilho, Vinícius e Gisa pela ajuda constante nas discussões estatísticas e do
texto.
Á Rozy Marry por receber sempre com muito carinho no laboratório de anatomia vegetal da
UFMG e também ao Rene.
Ao Reuber, pelas escaladas no dossel florestal.
Ao IEF, e a todos do Parque Estadual do Itacolomi que cederam à área de desenvolvimento
desse trabalho.
Á UFOP pela concessão da bolsa de estudos, sem a qual seria impossível me manter longe
de casa e da família.
Ao setor de transporte da UFOP, que muito facilitou as nossas coletas em campo.
Aos amigos de Ouro Preto e do BIOMAS pelos bons momentos compartilhados.
Aos professores do BIOMAS, pelos ensinamentos.
Ao Rubens, secretário do Programa, por ser sempre muito solicito.
Enfim, a todos que ajudaram mesmo que indiretamente a conclusão desse trabalho.
5
Sumário
Resumo .................................................................................................................................. 10
Abstract ................................................................................................................................. 11
1. Introdução................................................................................................................... 12
2. Objetivo ....................................................................................................................... 16
3. Hipóteses e predições ................................................................................................. 16
4. Material e Métodos .................................................................................................... 17
4.1. Localização e caracterização da Área de estudo ................................................. 17
4.1.1. Informações gerais sobre o Parque Estadual do Itacolomi ................................ 17
4.1.2 Área de estudo ...................................................................................................... 19
4.2. Plantas estudadas ................................................................................................... 20
4.3. Delineamento experimental ...................................................................................... 21
4.4. Padrões fenológicos .................................................................................................. 22
6
4.5. Herbivoria ................................................................................................................. 23
4.6. Esclerofilia ............................................................................................................... 25
4.7. Anatomia foliar ....................................................................................................... 25
4.8. Piezômetros ............................................................................................................. 26
5. Resultados ................................................................................................................... 27
Discussão ................................................................................................................................ 37
Conclusão ............................................................................................................................... 43
Referências Bibliográficas ..................................................................................................... 44
7
Lista de Figuras
Figura 1: Caracterização pluviométrica de novembro de 2013 a novembro de 2014, próxima a
região estudada. Fonte: Empresa Novelis, Ouro Preto, MG, Brasil ................................................20
Figura 2: Exemplares de Clethra scabra (a), Myrcia amazonica (b)predominante no solo drenado e
Myrcia laruottena (c),predominante de solo brejoso,localizadas na Floresta Montana e Floresta
Paludosa no Parque Estadual do Itacolimi, Ouro Preto/Mariana - MG. (Fotos: Pereira, J.A. 2014) 23
Figura 3: Análise de Correlação entre os métodos de estimativa de área foliar perdida por
herbivoria: método direto e Sigma Scan, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ......................26
Figura 4: Profundidade média do lençol freático em solo brejoso e drenado, entre os meses de
fevereiro e novembro de 2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ......................................30
Figura 5: Relação entre a área foliar perdida por herbivoria, entre os gêneros Myrcia e Clethra, e
entre os ambientes (solo brejoso e solo drenado), Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil .........31
Figura 6: Área foliar perdida por planta, entre Myrcia laruotteana, Myrcia amazônica e Clethra
scabra e seus respectivos ambientes de solo brejoso e solo drenado ................................................31
Figura 7: Micrografia de corte transversal da margem da folha de Clethra scabra (A), Myrcia
amazonica (B) e Myrcia laruotteana (C). E.ad = Epiderme adaxial; E.ab = Epiderme abaxial; P.l =
Parênquima lacunoso; P.p = Parênquima paliçádico .........................................................................33
8
Figura 8: Correlação da perda de área foliar em Clethra scabra com a espessura da epiderme
adaxial nas áreas brejosa e drenada do Parque Estadual do Itacolomi, Minas Gerais ......................34
Figura 9: Correlação da perda de área foliar em Clethra scabra com o CAP nas áreas brejosa e
drenada do Parque Estadual do Itacolomi, Minas Gerais ..................................................................35
Figura 10: Proporções de galhas nas folhas dos indivíduos de Myrcia amazonica e Myrcia
laruotteana, Parque Estadual do Itacolomi, MG. Brasil ...................................................................36
Figura 11: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos
Índices de Atividade (IA) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014,
Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ........................................................................................38
Figura 12: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos
Índices de Intensidade (II) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014,
Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ........................................................................................39
9
Lista de Tabela
Tabela 1: Dados estruturais de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo brejoso e drenado no
Parque Estadual do Itacolomi, sudeste do Brasil …………...………………………………………32
Tabela 2: Anatomia foliar de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo drenado e brejoso no
Parque Estadual do Itacolomi , sudeste do Brasil.Todas as medidas estão em micrometro (µm) ....32
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Resumo
Neste trabalho comparou-se a historia de vida de dois gêneros arbóreos (Myrcia e Clethra) em
função da adaptação a diferentes ambientes e a suscetibilidade destes a herbivoria. As hipóteses
deste trabalho são que o estresse por saturação hídrica do solo interfere na fenologia das plantas, na
estrutura de copa e nos seus caracteres anatômicos foliares, refletindo nos padrões de herbivoria e
suscetibilidade a insetos herbívoros. O estudo foi realizado em dois tipos fisionômicos de floresta
tropical adjacentes, (Floresta Montana em encosta drenada e Floresta Paludosa de baixada) no
Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil. A fenologia foliar e herbivoria por mastigação e por
insetos galhadores foram medidas e comparadas entre os gêneros e entre os dois tipos de ambientes.
Para realizar medidas das possíveis estruturas anatômicas com potencial função de defesa, seis
folhas de cada planta foram selecionadas e cortadas à mão livre na região mediana. Os resultados
permitiram concluir que as espécies investigadas têm baixa esclerofilia, independente do tipo de
solo, favorecendo a herbivoria por insetos de vida livre e não por insetos indutores de galhas.
Observou-se também que quanto maior o CAP (circunferência à altura do peito) dos indivíduos do
gênero Clethra, maiores as chances dessas plantas abrigarem alta abundância e diversidade de
insetos herbívoros, e com isso terem maior perda de área foliar por herbivoria. Ficou claro porém,
que a espessura da epiderme é o caráter responsável pela inibição da herbivoria na escala das folhas
para os indivíduos de Clethra. Quanto à fenologia, plantas que lançaram folhas no período chuvoso
foram mais atacadas por herbívoros. E por fim, as plantas em solo drenado foram mais atacadas por
herbívoros, o que pode ter sido um reflexo da maior disponibilidade de recursos para esses
indivíduos, sendo uma resposta direta da influência das condições hídricas do solo nas taxas de
herbivoria.
Palavras chaves: floresta paludosa, floresta montana, esclerofilia, herbivoria por mastigação,
interação inseto-planta.
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Abstract
This work sought to compare the life history of two arboreal genera (Myrcia and Clethra) in relation
to their adaptions to their environments and susceptibility to herbivory. This work’s hypothesis was
that the hydraulic stress from saturated soils affects the plant’s phenology, canopy structure and leaf
anatomical features reflecting the patterns of herbivory and susceptibility to insect herbivores. The
study was conducted in two physiognomic types of tropical forest (drained montane hillside forest
and lowland swamp forest) in Itacolomi State Park, MG, Brazil. The herbivory by chewing and
galling was measured and compared between genera and between the two types of environments.
Each genus had phenological monitoring for thirteen months. To carry out measurements of the
possible anatomical structures with potential defense functions, six leaves of each plant were
selected and cut freehand in the central region. The results showed that the species investigated
have low sclerophylly, regardless of the type of soil, favoring herbivory by free-living insects and
not by gall-inducing insects. We also observed that the higher the CBH (Circumference at Breast
Height) of Clethra individuals, the more likely these plants were to be harboring a high abundance
and diversity of herbivorous insects, and thus have greater loss of leaf area per herbivory. It was
clear however, that the epidermal thickness was the trait responsible for inhibiting herbivory on the
leaf scales for Clethra individuals. Concerning phenology, plants that released leaves during the
rainy season were most likely to be attacked by herbivores. Finally, the plants in drained soil were
attacked more by free feeding, which may have been a reflection of the high resource availability
for these individuals, a direct response to the influence of soil water conditions on herbivory taxon.
Key-words: Swamp forest, Montane Forest, Sclerophylly, herbivory by chewing, insect-plant
interaction.
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1. Introdução
A interação inseto-planta pode favorecer em alguns casos tanto os insetos quanto as plantas.
Enquanto o inseto se alimenta do tecido vegetal e obtém a energia necessária a sua sobrevivência e
desenvolvimento, as plantas se beneficiam ao aumentar as chances de serem polinizadas, dispersas
e de selecionar os herbívoros favoráveis, como aqueles que vão atuar na sua própria defesa (Young
et al. 1997). Entretanto, dependendo do percentual de dano por herbivoria, os ataques por insetos
podem ser extremamente prejudiciais às plantas, podendo aumentar a suscetibilidade à doenças,
alterar o crescimento dos indivíduos, o sucesso reprodutivo, o estabelecimento de plântulas e a até
mesmo afetar a distribuição espacial dos indivíduos em uma comunidade (Coley et al.
1985,Schowalter & Lowman 1999). Em função disso, as plantas não são passivas às agressões
provocadas por esses insetos, e para sobreviverem, durante a história evolutiva, desenvolveram
mecanismos de resposta a estes danos (Pinheiro et al. 1999) que vão desde escapar no espaço e no
tempo (Feeny 1976) até o desenvolvimento de diferentes caracteres nas suas propriedades foliares
que influenciam a sobrevivência, o desempenho, a distribuição e abundância de insetos herbívoros
(Feeny 1976,Rhoades & Cates 1976, Del-Claro 2012, Cripps et al. 2015).
Alguns fatores são sugeridos como possíveis causas para a resistência a herbivoria de
plantas tropicais, tais como: sazonalidade (Coley & Barone 1996), luminosidade (Dimarco et al.
2004,Rossatto & Kolb 2010), idade da folha (Coley & Barone 1996, Ribeiro et al. 1994), solo
(Haridissan 2000, Fine et al. 2004) , precipitação (Coley & Barone 1996, Neves et al. 2014) e
caracteres anatômicos(Sanches et al. 2009).A dureza dos tecidos, determinada pelas propriedades
da epiderme e das paredes espessas das células abaixo dessa (Juniper & Southwood 1986,Kenzo et
al. 2004, Herrera et al.2009), representam uma barreira física à entrada de patógenos e a penetração
da folha pelos insetos herbívoros. Porém, essa dureza dos tecidos é influenciada por vários fatores
ambientais como a disponibilidade de água em espécies arbóreas (Ribeiro 2003) e a deficiência de
13
fósforo nos solos (Loveless 1962). Solos pobres em fosfato, mas com alta taxa fotossintética, por
exemplo, resultam em maior proporção de carbono para nitrogênio (C/N), influenciando
consequentemente a acumulação de compostos fenólicos e outros polímeros de carbono, que
tornarão as plantas menos digestíveis aos insetos herbivoros (Haslam 1988, Bernays et. al
1989,Ribeiro 2003). Plantas adaptadas a estas condições são ditas esclerófilas devido à aparência
tomada por suas folhas, ricas em fibras, ceras e paredes epidérmicas espessas (Loveless 1962,
Larcher 2000,Taiz & Zeiger 2004).
Padrões fenológicos e de estrutura da planta como copa, CAP e altura também são
apontados como reflexo das condições dos ambientes, e podem influenciar na suscetibilidade aos
insetos herbivoros (Lawton 1983, Gonçalves-Alvin et al. 1999,Neves et al. 2013).Plantas que
apresentam estrutura de copas mais complexas tem condições de abrigar uma diversidade maior de
insetos herbívoros (Gonçalves-Alvim et al. 1999), ou ainda populações maiores, devido à uma
maior disponibilidade de espaços livres de inimigos (Ribeiro et al. 2005).
Quanto aos padrões fonológicos, existem dois caminhos básicos relacionados à tentativa de
escape das plantas pelos seus insetos herbívoros, sendo o primeiro a produção de folhas em um
momento de menor incidência de herbivoria, e o segundo a produção simultânea de folhas (Aide
1993). A produção de folhas em período menos favorável aos herbívoros é observada
principalmente em locais com climas que possuem estações secas definidas. Tal fato tem sido
demonstrado por indivíduos que emitiram brotações na estação seca e foram menos atacadas pelos
insetos herbívoros, em comparação com os indivíduos que emitiram folhas jovens no período mais
úmido (Aide 1993,Coley & Barone 1996, Neves et al. 2014). Além disso a brotação sincrônica, ou
seja, produzida de maneira simultânea entre as plantas também ocorre de forma que algumas
escapem da herbivoria (Lieberman & Lieberman 1984, Chaves & Avalos 2006).
14
As características hídricas do solo, podem, porém, resultar em diferenças na disponibilidade
de água para planta (Reich & Borchert 1984), afetando a ocorrência e intensidade de foliação. Solos
arenosos (e drenados) e solos argilosos (e inundados) podem, além de conservar quantidades
distintas de água, disponibilizar os nutrientes de maneiras diferenciadas as plantas (Wright 1996,
Fine et al. 2004). Não apenas nas florestas tropicais (Medeiros et al. 2007) mas também em clima
temperado, a umidade do solo tem exercido influência sobre as fenofases (Bach 2002) causando
variações nas suas intensidades (Sperens 1997) bem como a redução no tempo de vida das folhas
(Ryser & Sauder 2006).
Dentre as diversas formações florestais da Mata Atlântica, as Florestas Paludosas, que
apresentam como característica principal o encharcamento dos solos, parecem ser mais limitadas de
recursos do que as florestas de solo drenado (Pezeshki 1994, Pezeshki et al. 1996, 2001, Teixeira &
Assis 2007).Isso é resultado da inundação temporária ou contínua do solo, que torna um estresse
abiótico, influenciando diretamente a composição das espécies e a produtividade primária (Jackson
& Colmer 2005). A inundação promove uma série de processos químicos, físicos e biológicos que
alteram a capacidade do solo para suportar o crescimento de plantas (Kozlowski 1997).Esses solos
excessivamente alcalinos ou ácidos, em decorrência do excesso de água e consequentemente da
baixa oxigenação, podem ser desfavoráveis ao desenvolvimento das espécies e apresentarem
diversos fatores de estresse para a maioria das plantas (Lacher 2000). O alagamento elimina os
espaços de ar no solo, limitando as trocas gasosas entre as plantas e a atmosfera e, em poucas horas,
raízes e microrganismos consomem o oxigênio presente na água, criando um ambiente hipóxico
(com baixa concentração de oxigênio) ou anóxico (sem oxigênio) (Crawford & Braendle 1996).
Essa hipoxia ou anoxia afeta não só a respiração das raízes como também as características físico-
químicas e biológicas do solo (Jackson & Colmer 2005).
15
Além disso, Wright (1996) discute a relação da disponibilidade e concentração de alguns
nutrientes minerais do solo com a sazonalidade climática dessas florestas tropicais. Tal autor relata
que a disponibilidade sazonal de alguns nutrientes pode estar relacionada com a morte de parte da
microbiota do solo em períodos que o solo apresenta baixa disponibilidade hídrica, tendo-se assim
uma menor competição pelos elementos e maior concentração de nutrientes livres no solo.
Adicionalmente, alguns componentes do solo como magnésio (Mg) e cálcio (Ca) aumentam
constantemente sua disponibilidade durante a estação chuvosa quando os solos encontram-se com
potencial hídrico elevado, enquanto outros como fósforo (P) e amônia (NH3), aumentam sua
concentração no período em que o solo encontra-se seco. Além disso, a inundação ao eliminar o
oxigênio do solo, provoca a substituição de organismos aeróbicos por anaeróbicos que causam a
desnitrificação e redução de manganês (Mn), ferro (Fe) e enxofre (S), bem como o acúmulo de
compostos potencialmente tóxicos para as plantas (Kolowski 1997, Lima et al. 2005, Pezeshki &
Delaune 2012).
A suscetibilidade das plantas aos insetos herbívoros de solos brejosos podem estar
associadas de maneira geral,com a disponibilidade de recursos oferecidos por esse ambiente. De
acordo com a teoria de disponibilidade de recursos, espécies que ocupam habitats com recursos
limitados terão seu crescimento retardado e níveis de defesa elevados, uma vez que é mais
compensador proteger os tecidos de perdas do que os repor, quando danificados (Coley et al.
1985).Assim, segundo esses autores, as espécies que crescem em florestas de solos pobres em
nutrientes ou sob outros tipos de estresse (e.g luz e de disponibilidade hídrica) devem evoluir para
alocar relativamente mais recursos para a defesa do que espécies que crescem sobre solos ricos e
disponíveis em nutrientes (Coley et al. 1985).
Nesse contexto, este estudo partiu da hipótese de que espécies cogenéricas, ou a mesma
espécie, embora apresentem semelhanças em sua história de vida, teriam as estruturas de suas folhas
16
diferenciadas, dependendo da condição de saturação hídrica do solo que habitam (brejoso ou
drenado), o que, por sua vez, conferiria resistência contra os insetos herbívoros.
2. Objetivo
O objetivo geral desse trabalho foi descrever variações nos padrões de herbivoria foliar entre
populações dos gêneros Clethra e Myrcia sujeitos ao estresse por encharcamento do solo em
contraposição com populações que não estão sujeitas ao mesmo nível de estresse. Além disso,
objetivou-se avaliar a possibilidade de resistência desses gêneros à herbivoria, correlacionando-as
com características fenológicas foliares, arquitetura de copa e estruturais (anatômicas), em função
das condições hídricas do solo e a um maior ou menor grau de herbivoria foliar.
3. Hipóteses e predições
Considerando que as condições de saturação hídrica dos solos podem influenciar as
características adaptativas de espécies vegetais, foram testadas as seguintes hipóteses e predições.
Hipótese 1: Espécies cogenéricas, embora apresentem semelhanças em sua historia de vida, ao
serem comparadas entre ambientes de solo brejoso e drenado, apresentarão diferentes mecanismos
de defesas contra os insetos herbívoros e em sua fenologia. Plantas de solos brejosos tendem a
alocar menos nutrientes para as folhas, tornando-as menos nutritivas aos insetos herbívoros. O
encharcamento também exerceria influência na estrutura das copas, com a formação de copas
menores e alta exposição solar. Tais características tornariam as plantas mais esclerófilas e
consequentemente menos palatáveis aos insetos herbívoros nos solos brejosos, que também
apresentariam arquiteturas mais simples, portanto mais expostas para os inimigos naturais dos
17
herbívoros. A fenologia seria desincronizada entre estas populações devido a diferentes gatilhos
fisiológicos para foliação.
Hipótese 2: Condições de saturação hídrica do solo e localização das folhas nas copas afetam as
características escleromórficas. Nossa predição é de que as folhas formadas na parte superior da
copa, com grande exposição ao sol e enfrentando maior estresse hidráulico na distribuição de
nutrientes do solo (Sanches et al. 2009), e também sob estresse de alagamento, seriam mais
esclerófilas, e teriam maior espessura de epidermes e do tecido foliar (tecido paliçádico e lacunoso)
do que as árvores em solos drenados. Todas essas características, em conjunto, amenizariam a perda
de área foliar pela herbivoria.
Hipótese 3: A fenologia foliar influência a suscetibilidade das plantas ao ataque por insetos
herbívoros. A predição dessa hipótese é de que plantas que lançam folhas novas no período
chuvoso, momento de maior incidência de insetos herbívoros, serão mais atacadas do que as que
lançam folhas em um momento diferente a este.
4. Material e Métodos
4.1. Localização e caracterização da Área de estudo
4.1.1. Informações gerais sobre o Parque Estadual do Itacolomi
18
O Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) está localizado nos municípios de Ouro Preto e
Mariana, no estado de Minas Gerais, entre as coordenadas “43°32’30” e “43°22’30” Oeste e
“20°22’30” e “20°30’00” ao Sul. Está inserido na porção sul da Reserva da Biosfera da Serra do
Espinhaço e a sudeste do Quadrilátero Ferrífero. Apresenta uma área de 7.543 hectares, com
altitude local variando de 660 m a 1,760 m, sendo o ponto culminante o Pico do Itacolomi. O clima
da região é tipicamente tropical com duas estações bem definidas, uma seca e chuvosa, com
predomínio de verões amenos com dias quentes e noites muito frias (Semad/ief/Promata 2007).
Entre os meses de estudo, o mês de maior precipitação ocorreu em dezembro de 2013 (400,8 mm) e
a menor ocorreu no mês de setembro de 2014 (0,0 mm) (Fig.1).
Figura 1:Caracterização pluviométrica de novembro de 2013 a novembro de 2014, próxima a região estudada. Fonte:
Empresa Novelis, Ouro Preto, MG, Brasil.
A região caracteriza-se por uma zona de transição entre a Floresta Atlântica e o Cerrado,
sendo sua vegetação composta principalmente por Florestas Montana, campos rupestres, e
formações monodominantes de Eremanthus. spp (candeiais) (Fujaco et al. 2010). Dada essa
elevada heterogeneidade ambiental e topográfica, há nos vales, nas drenagens e nas encostas mais
baixas, uma vegetação mais densa que nas áreas restantes, variando de uma mata rala, constituída
19
principalmente por espécies arbustivas para uma mata de galeria de maior porte (Fujaco et al.
2010).
4.1.2 Área de estudo
As áreas de amostragem são adjacentes e encontram-se às margens do córrego do Manso
(20º25’37’’ S e 43º30’18’’ W), próximas à sede administrativa do PEIT e da fazenda São José do
Manso, no interior de um fragmento de Floresta Montana com aproximadamente 100 ha e altitude
média de 1,350 m. Na margem direita desse córrego ocorre a área de encosta coberta por Floresta
Montana e na margem esquerda, plana, Floresta Paludosa (Pedreira & Sousa 2011).
Embora o Parque tenha sido criado em junho de 1967, a fazenda São José do Manso só foi
adquirida pelo IEF em 1995, quando então, a plantação de chá foi definitivamente abandonada e o
processo de sucessão natural pôde ser iniciado (semad/ief/promata 2007). Ainda que esse processo
tenha permitido o ressurgimento das espécies nativas e de um dossel em torno de 8 m de altura,
ainda nota-se resquícios do chá preto, com portes variando de 0,5 cm a 2 m de altura, dominando
principalmente o sub-bosque das áreas mais úmidas e próximas ao córrego do Manso (observação
pessoal). Porém, o dossel da encosta apresenta-se de forma mais fechada, com árvores mais altas,
menos tortuosas e com copas mais frondosas, ou seja, com mais estruturas de ramificação. Ao
contrário da área brejosa, que se apresenta com um dossel mais aberto, de maneira a formar
clareiras e permitir que os raios solares cheguem até o sub-bosque e alimentem as turfeiras
presentes nos solos dos sítios mais alagados. As árvores desse ambiente mostram-se mais reduzidas,
mais tortuosas e com a presença dominante de Myrcia laruotteana Cambes.
20
4.2. Plantas estudadas
Clethra scabra Pers. (Clethraceae), conhecida vulgarmente como carne-de-vaca ou peroba
brava, ocorre preferencialmente no interior de capoeiras e capoeirões, situados em solos pobres,
úmidos, compactos e de aclive suave (Lorenzi 1998). No Brasil, ocorrem predominantemente na
Amazônia e em áreas de elevada altitude do sul e sudeste do país (Souza & Lorenzi 2005). São
plantas pioneiras, e por isso produzem anualmente grande quantidade de sementes viáveis e
dispersas pelo vento (Mantovani et al. 2003) (Fig.1a).
Myrcia amazonica, da família Myrtaceae,ocorre desde o Amazonas até Santa Catarina, sendo
uma espécie típica das matas de galeria dos Cerrados e campos rupestres. Tem sido observada
também em Florestas Estacionais Semideciduais (Sobral 2007). Essa espécie caracteriza-se pelo
caule avermelhado descamante, folhas discolores in situ e coloração castanho-escuro na face
adaxial.(Fig.1b).
Myrcia laruotteana Cambes,também da família Myrtaceae, ocorre nos países da Argentina,
Paraguai e Brasil. No Brasil é possível encontrá-la desde Maranhão até Santa Catarina (Sobral et
al.2013), sendo muito frequente nas áreas de Floresta Estacional Semidecidual, sobretudo nas áreas
brejosas e borda de rios e córregos. É facilmente reconhecida por seus frutos maduros esverdeados e
com remanescentes do cálice enegrecidos (Fig.1c).
21
Figura 2: Exemplares de Clethra scabra (a), Myrcia amazonica (b)predominante no solo drenado e Myrcia laruottena
(c),predominante de solo brejoso,localizadas na Floresta Montana e Floresta Paludosa no Parque Estadual do Itacolimi,
Ouro Preto/Mariana - MG. (Fotos: Pereira, J.A. 2014)
4.3. Delineamento experimental
Em cada área de estudo, foram inseridas quatro linhas de 10 m cada para servir de
direcionamento à identificação das espécies alvo. Na Área drenada, todas as linhas foram instaladas
paralelas ao córrego do Manso, e na Área brejosa foram alocadas três linhas paralelas e uma
perpendicular ao córrego, de forma a selecionar locais com características do solo bem definidas de
cada Área. Todos os indivíduos das três espécies, numa área de 10m2 ao redor da linha e com
circunferência à altura do peito (CAP) igual ou maior que 15cm foram identificados e marcados
com etiquetas numeradas. Em seguida, dentro do conjunto de indivíduos numerados, foram
sorteadas 20 árvores de cada espécie para prosseguir com a coleta de dados, totalizando 80 plantas
(20 de Clethra scabra + 20 de Myrcia amazonica na Área drenada / 20 de C.scabra + 20 de
M.laruotteana na Área brejosa). De cada indivíduo foram tomadas a altura total, a altura do fuste, a
profundidade de copa e o CAP, além da estimativa dos seguintes parâmetros:
22
4.4. Padrões fenológicos
Todas as plantas sorteadas foram acompanhadas em intervalos quinzenais no período de um
ano (novembro de 2013 a novembro de 2014).As observações foram realizadas em toda a copa do
indivíduo com o auxílio de um binóculo com o objetivo de registrara presença e ausência das fases
vegetativas, tais como folhas em queda, folhas maduras e folhas jovens (brotamento), seguindo a
definição proposta por Morellato et al. (1989). Foram consideradas como folhas jovens o
surgimento de pequenas folhas, brilhantes, com cor verde clara ou avermelhada e de limbo foliar
com tamanho de aproximadamente ¾ do tamanho comparada a uma folha adulta. Foram
consideradas como folhas adultas aquelas que apresentaram uma coloração verde intensa e limbo
foliar totalmente expandido.Já as folhas em queda, foram consideradas aquelas folhas amareladas,e
com notáveis espaços vazios na copa ou presença de galhos sem folhas.
A mensuração da intensidade foliar se deu através de uma escala ordinal com valores
atribuídos aos indivíduos observados em campo, mostrando a magnitude da fenofase ao longo do
período de observação. Foi atribuído o valor 0 quando a fenofase estivesse ausente, 1 quando se
apresentasse pouco intensa e 2 quando muito intensa (Opler et al. 1980). Em cada população, a
sincronia dos eventos fenológicos foi determinada pelo Índice de Atividade proposto por (Bencke &
Morellato 2002). Este Índice utiliza a proporção de indivíduos amostrados que estão manifestando
determinado evento fenológico em relação ao total de indivíduos na população, considerando um
determinado intervalo de tempo. O evento foi considerado como não sincrônico quando menos de
20% dos indivíduos da população manifestaram a fenofase, pouco sincrônico ou com baixa
sincronia quando 20 a 60% dos indivíduos manifestaram a fenofase e, sincronia alta quando mais de
60% dos indivíduos manifestaram a fenofase em um dado período (Bencke & Morellato 2002).
23
4.5. Herbivoria
As coletas para análise e quantificação da herbivoria e anatomia foliar foram realizadas no
final de abril e início de maio de 2014, com intuito de avaliar o efeito da herbivoria acumulada ao
longo da estação chuvosa, período este com tendência a ter maior disponibilidade de folhas jovens e
insetos herbívoros.O acesso ao dossel foi realizado através de técnicas de escalada livre com corda e
também com auxílio de uma escada. Ao menos três ramos de ramificações independentes por planta
e sob condições de sombreamento e de sol foram coletados. Cada um desses ramos foi devidamente
identificado, enumerado, selado em saco plástico e levado para o laboratório. Em cada ramo foi
quantificado o número total de folhas, o número de folhas com galhas, o número de galhas por folha
e a proporção de folhas danificadas por insetos herbívoros.
Para a determinação das taxas de dano foliar por herbivoria por mastigação, dois métodos de
estimativa de área foliar (por classe-visual e por escaneamento - Sigma Scan) foram previamente
testados para uma comparação sobre a qualidade e as possíveis diferenças das estimativas geradas
por estes métodos.Alem de comparar também o tempo gasto para execução de cada um deles. Para
esse teste quatro indivíduos de cada espécie foram selecionadas. Para o método de classes, 50 folhas
por ramo, foramutilizadas para análise de classificação de porcentagem de área foliar perdida (0 -
5%; 6 - 25%; 26 - 50 %; 51 - 75 %; 76 - 95% e 100% danificadas) (Dirzo & Domínguez 1995).
Com base nesta distribuição de classes e quantificação de folhas danificadas, a seguinte estimativa
de dano foliar foi utilizada:
Média Relativa de Folhas Danificadas:
MRFD = Σ (nº de folhas referente à classe de dano por ramo x média da classe)
Nº de folhas por ramo
24
Dentre as 50 folhas amostradas para a análise de dano foliar pelo método visual, 15 folhas
por ramo foram subamostradas e depois digitalizadas em scanner. Nas imagens digitais foram
determinadas a área da lâmina foliar total (cm2) e a área removida (cm
2) pelo herbívoro através do
software Sigma Scan. As taxas de herbivoria foram expressas pela porcentagem da área foliar
perdida (García-Robledo 2005), estimada segundo a fórmula:
% herbivoria = área perdida x 100
Área total
O tempo gasto para execução e análises dos métodos visual e por escaneamento foram de 12
e 47horas respectivamente. Embora o tempo gasto para execução desses métodos sejam bem
distintos, a análise de correlação mostrou que os dois métodos foram positivamente
correlacionados (R2= 0,77)(Fig. 3).
Figura 3: Análise de Correlação entre os métodos de estimativa de área foliar perdida por herbivoria: método direto e
Sigma Scan, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.
25
Analisando o resíduo verificaram-se quatro pontos destoantes, sendo dois superestimando o
método direto e dois superestimando o método de escaneamento. Isso significa que tanto pode
haver amostras em que a contagem visual apresentará herbivoria mais alta e a contagem via Sigma
Scan será menor, como o contrário. Porém, como o resíduo foi uniforme, os pontos destoantes não
são um problema para o uso de qualquer um dos métodos. Diante da equivalência dos métodos, a
utilização do método visual se apresentou como mais eficaz devido sua vantagem de gastar menos
tempo de análise, além de permitira utilização de um maior volume de amostras do que pelo método
de escaneamento. Em função disso, as estimativas de área foliar perdida por herbivoria dos demais
indivíduos por espécie foram realizadas através do método visual, seguindo a mesma metodologia.
4.6. Esclerofilia
Seis folhas maduras e livres de herbivoria foram selecionadas de cada ramo para determinar
o seu peso foliar específico (PFE = peso seco/área foliar), usado para estimar a esclerofilia foliar
(Turner 1994). As folhas selecionadas foram escaneadas e a área foliar total foi medida utilizando o
software Sigma Scan. Para determinação do peso seco, as folhas foram colocadas na estufa à 60ºC
por 72 horas e posteriormente pesadas em uma balança analítica.
4.7. Anatomia foliar
No campo, seis plantas por espécie, em cada ambiente, foram selecionadas para realização
da anatomia foliar. De cada indivíduo foram coletadas seis folhas, duas de cada um dos três ramos
amostrados, entre o quarto e o oitavo nó, foram numeradas, armazenadas em sacos plásticos e
acondicionadas em caixa de isopor com gelo e levadas para o laboratório. Essas amostras foram
fixadas em FAA 70 e conservadas em álcool70 % após 48 h (Johansen 1940).
26
Para obtenção da área foliar total e área perdida por herbivoria cada folha foi scaneada antes
dos cortes anatômicos. Cortes histológicos transversais à mão livre da margem da folha foram feitos
com o auxílio de lâmina de barbear, tendo como suporte medula de pecíolo de embaúba. Em
seguida, foram corados com azul de Astra e fucsina básica conforme Kraus &Arduin (1997), e
montados em glicerina 50%.(Fig.4)
As mensurações dos tecidos e estruturas como epiderme abaxial e adaxial, espessura dos
parênquimas paliçádicos e lacunosos, mesofilo e espessura foliar foram feitas com o auxilio câmera
digital (5.0 Megapixel), acoplada a um microscópio óptico Zes, e do software AxionVision 4.8.
4.8. Piezômetros
A partir de fevereiro de 2014 a disponibilidade de água no solo foi monitorada em 18
piezômetros instalados no ambiente drenado e 19 no ambiente brejoso. Esses piezômetros foram
construídos com canos de PVC de 10 cm de diâmetro, perfurados e instalados a uma profundidade
de 100 cm da superfície do solo (Walthall & Ingram 1984). Foram dispostos a distância máxima de
2 m de cada indivíduo, de forma a representar o mais próximo possível a situação de
disponibilidade hídrica do solo. Durante 10 meses e a cada quinze dias, foram feitas leituras da
altura do lençol freático no solo com o auxílio de uma fita graduada.
4.9 Análises estatísticas
Para averiguar diferenças na herbivoria foliar das espécies entre os ambientes, foi realizada
uma ANOVA two-way, utilizando-se os dados de esclerofilia como co-variáveis.Para testar se a
condição de saturação hídrica do solo influenciaria a esclerofilia, e consequentemente, na herbivoria
foliar, foi realizada uma análise de variância (ANOVA one-way),verificando diferenças na
27
esclerofilia entre as espécies e os tipos de habitat que ocupavam. Para testar a predição de que o
estresse por encharcamento do solo influenciaria a estrutura das copas das plantas, foi realizada uma
análise de covariância (ANCOVA), analisando a relação da altura total, altura do
fuste,profundidade da copa, e do CAP com a herbivoria foliar.
Como algumas estruturas anatômicas foliares poderiam ser colineares, foi realizada uma
pré-seleção das variáveis explicativas menos correlacionadas via análises de correlação e regressão
linear múltipla (modelo stepwise). Os caracteres anatômicos parênquima lacunoso, parênquima
paliçádico, mesofilo e limbo foliar tiveram alta colinearidade, conquanto as epidermes abaxial e
adaxial não apresentaram redundância e foram utilizadas nas análises posteriores. Para verificar se a
espessura das epidermes se diferenciavam entre os tipos de solo foram realizados Testes t de
student. Por fim, uma seleção de modelo foi realizada para obter o modelo ótimo que identificasse
quais parâmetros (estruturais, anatômicos ou esclerofilia) melhor explicassem as taxas de
herbivoria, através de regressões múltiplas (stepwise regression) (Zuur et al. 2007). Não foi
realizada análise estatística para os dados de fenologia, visto que eles serviram apenas para
descrição do padrão fenológico foliar dos gêneros. Todas as análises estatísticas foram rodadas no
software Minitab.
5. Resultados
Diferenças no nível do lençol freático durante 10 meses (fevereiro a novembro de 2014),
mostraram que o solo da Floresta Paludosa, mesmo no período de seca apresentou o nível do lençol
freático acima de 100 cm de profundidade, estando inclusive ao nível do solo nos meses mais
chuvosos, ao passo que a Floresta Montana, mesmo nos meses mais úmidos, teve o seu lençol
freático sempre abaixo de 100 cm de profundidade (Fig.4).
28
Figura 4: Profundidade média do lençol freático em solo brejoso e drenado, entre os meses de fevereiro e novembro de
2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.
Os dados de herbivoria, de maneira geral, mostraram que os indivíduos do gênero Myrcia
sofreram menos danos do que os de Clethra independente do solo ocupado (DF=77, F=187,42,
p=0,000) (Fig.5) e as plantas das espécies C.scabra e M.laruotteana do solo brejoso tiveram menos
área foliar perdida do que as plantas que habitam o solo drenado ( C.scabra e M.amazonica)
(DF=78, F=11,55, p=0,001).
A proporção de danos foliares foi de 5,5% e 9% em Myrcia na área brejosa e drenada,
respectivamente, com diferença significativa entre elas (DF=38, F=13,95, p<0,001), enquanto em
Clethra os danos foram de 19% na área brejosa e 23% na área drenada, mas com diferença
marginalmente significativa entre as áreas (DF=38, F=3,40, p=0.072) (Fig.6). Não corroborando a
nossa hipótese, folhas de sol e sombra não se diferiram quanto à herbivoria nos indivíduos de C.
scabra (Teste-t = 0,72; p > 0,05) e de Myrcia amazonica de solo drenado (teste-t = 1,55; p > 0,05)
bem como não se diferenciaram também quanto a esclerofilia (test-t = 1,34; p > 0,05).
29
Figura 5: Relação entre a área foliar perdida por herbivoria, entre os gêneros Myrcia e Clethra, e entre os ambientes
(solo brejoso e solo drenado), Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil
Figura 6: área foliar perdida por planta, entre Myrcia laruotteana, Myrcia amazônica e Clethra scabra e seus
respectivos ambientes de solo brejoso e solo drenado
30
Em relação aos parâmetros de estrutura de copa, para Clethra scabra todos os parâmetros
estruturais foram menores na área brejosa, e para Myrcia a altura total e a altura do fuste também
foram menores em comparação às plantas da área drenada (Tab.1).
Tabela 1: Dados estruturais de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo brejoso e drenado no Parque
Estadual do Itacolomi, sudeste do Brasil.
Area Espécie CAP (cm) Altura (m) Fuste (m) Copa (m)
drenada Myrcia amazonica 25.03±4.88 8.33±3.07 6.25±2.64 2.08±0.92
brejosa Myrcia laruotteana 32.03±14.19 7.00±2.99 1.31±0.84 6.94±3.33
drenada Clethra scabra 50.55±4.82 9.00±8.33 5.93±2.86 3.07±2.26
brejosa Clethra scabra 20.68±2.87 5.25±1.44 3.58±0.38 1.67±1.33
Na anatomia, notou-se que a espécie do gênero Myrcia, em solo drenado, possuí todos os
parâmetros anatômicos foliares mais espessos do que a espécie do solo brejoso (Tab.2). Em Clethra
scabra os indivíduos da área brejosa tiveram estruturas mais espessas, com exceção da epiderme
abaxial (Tab.2).
Tabela 2: Anatomia foliar de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo drenado e brejoso no Parque Estadual do
Itacolomi , sudeste do Brasil.Todas as medidas estão em micrometro (µm)
Epiderme Parenquima Mesofilo Limbo foliar
Area Espécie adaxial abaxial paliçadico lacunoso
drenada Myrcia amazonica 12.28±0.30 15.30±1.23 157.16±25.86 160.27±24.81 308±35.55 343.24±38.58
brejosa Marcia laruotteana 11.73±0.36 9.94±1.32 107.41±33.26 112.24±20.42 217.57±50.45 242.41±50.03
drenada Clethra scabra 46.97±10.24 12.25±1.18 81.16±10.04 37.94±4.19 117.39±12.16 173.04±19.09
brejosa Clethra scabra 48.48±10.76 12.22±1.16 85.85±8.74 42.13±9.66 124.13±11.70 184.74±16.41
31
Figura 7: Micrografia de corte transversal da margem da folha de Clethra scabra (A), Myrcia amazonica (B) e Myrcia
laruotteana (C). E.ad = Epiderme adaxial; E.ab = Epiderme abaxial; P.l = Parênquima lacunoso; P.p = Parênquima
paliçádico.
32
Em Myrcia, tanto a espessura da epiderme adaxial como a da abaxial se diferiram
significativamente entre os dois tipos de solo (DF=70, F=79,11, p<0,001, e F=317,61, p<0,001,
respectivamente), sendo que as plantas do solo drenado tiveram epidermes mais espessas (Tab.2).
Em Clethra, não houve diferença na espessura das epidermes entre as áreas (DF=70,
F=0,371,p=0,544 epiderme adaxial, e F=0,012, p=0,914 epiderme abaxial) (Fig.7).
Com relação aos fatores relacionados com a herbivoria foliar, verificou-se que, entre os
parâmetros anatômicos, apenas a espessura da epiderme adaxial teve relação negativa com a
herbivoria em Clethra scabra, independentemente do tipo de solo ocupado. Ou seja, com o aumento
da espessura da epiderme adaxial houve redução da quantidade de danos foliares (t=-4,08, p=0,002)
(Fig.8).
Figura 8: Correlação da perda de área foliar em Clethra scabra com a espessura da epiderme adaxial nas áreas brejosa
e drenada do Parque Estadual do Itacolomi, Minas Gerais.
33
Entre os parâmetros estruturais, constatou-se que, na área drenada, os indivíduos de Clethra
scabra com maior CAP tiveram suas folhas mais danificadas, enquanto na área brejosa os
indivíduos com menor CAP tiveram uma porcentagem de área foliar perdida mais elevada
(F=38,72, p=0,000) (Fig.9). Na seleção de modelo, esses dois fatores (espessura da epiderme
adaxial e CAP), foram os que, em conjunto, melhor explicaram a herbivoria foliar em Clethra
scabra (F=19.22, p=0.001,R2=81%).
Figura 9: Correlação da perda de área foliar em Clethra scabra com o CAP nas áreas brejosa e drenada do Parque
Estadual do Itacolomi, Minas Gerais.
Com relação as galhas, C.scabra não teve registro de inseto galhador em nenhuma de suas
folhas (total de folhas analisadas = 7958), ao contrário das espécies de Myrcia que apresentaram
folhas galhadas, mas em número bastante reduzido. Porém maiores proporções de folhas com
galhas e galhas por folha, foram encontradas nos indivíduos de M.amazonica, em que de um total
de 13936 folhas analisadas, apenas 61 foram galhadas por ao menos uma morfoéspecie (Fig.10)
34
Figura 10: Proporções de galhas nas folhas dos indivíduos de Myrcia amazonica e Myrcia laruotteana, Parque
Estadual do Itacolomi, MG. Brasil
Corroborando a nossa hipótese de que a fenologia influenciaria a herbivoria foliar, as plantas
que produziram novas folhas no período chuvoso tiveram maior perda de área foliar perdida por
herbivoria do que as espécies que formaram folhas jovens nos meses de seca.Para M.amazonica,
registrada predominantemente em ambiente drenado,o pico de indivíduos (IA) manifestando a
fenofase simultaneamente foi de 85%e o pico de intensidade (II)de 1,5para folhas jovens no final da
estação seca (setembro de 2014) (Fig 11b; Fig 12b).Foi mais intensa e sincrônica quando
comparada a espécie M.laruotteana, registrada predominantemente em ambiente brejoso, que teve
seu pico de atividade de32,5 % e também de intensidade de 0,4para o mês de agosto desse mesmo
ano (Fig.11a; Fig.12a).Em relação a folhas maduras, ambas as espécies são altamente sincrônicas e
apresentam folhas maduras simultaneamente em mais de 80% dos seus indivíduos durante todo o
ano, mesmo ocorrendo em ambientes com características de saturação hídrica de solo distintas. São
espécies sempre-verdes, e apresentam uma deciduidade bem superficial e de intensidade muito
baixa de 0,7para M.laruotteana e de 0,04 (Fig. 12a) para M.amazonica (Fig.12b). Essa queda foliar
teve ocorrência nos meses de seca, com início no mês de maio e se prolonga até setembro. A
35
espécie Myrcia do solo brejoso teve um Índice de Atividade maior para a fenofase, queda foliar,
apresentando de abril a junho 32% de seus indivíduos, enquanto M.amazonica teve apenas 20% dos
seus indivíduos nessa fenofase (Fig.11a,b).
Em Clethra scabra, no mês de novembro de 2013,foi observado investimento em folhas
jovens tanto no solo drenado quanto no solo brejoso. O Índice de Atividade e de Intensidade foi de
55% e 0,6 para o solo drenado e de 75% e 0,9 para o solo brejoso, respectivamente para esse mesmo
mês (Fig. 11c, d e Fig. 12C, d).Entretanto no solo drenado, C. scabra investiu em folhas jovens até
o mês de novembro de 2013, enquanto que no brejoso essa fenofase estendeu-se até o mês de
janeiro de 2014. No último ano de coleta, C. scabra voltou a investir em folhas jovens, ocorrendo
inicialmente no mês de outubro, porém sendo mais intenso em novembro.Para esse ultimo mês,
mais de 80% dos indivíduos de ambos os ambientes manifestaram folha jovem simultaneamente,
bem como a intensidade apresentou valor elevado (1,4) para os dois solos nesse mesmo mês (Fig.
11c, d e Fig. 12.c, d).
Clethra scabra apresentou ainda padrão mais regular de queda foliar, ocorrendo em ambas
às áreas durante a estação seca (junho a setembro) e inicio da chuvosa (outubro e novembro). Um
número maior de indivíduos perdendo folhas foi observado em julho de 2014 para a C.scabra do
solo brejoso (IA de 100%) e em outubro para o drenado, quando 100% dos indivíduos
apresentavam algum nível de folha em queda nesse período (Fig.11 c,d). A intensidade dessa
fenofase foi maior nos indivíduos nos solo drenado no mês de outubro (II de 1,8) e nos indivíduos
nos solos brejosos (II de 1,2) nos meses de outubro e novembro (Fig.12 c,d). A intensidade de
queda foliar nos meses iniciais ao período chuvoso, coincide com o surgimento das folhas jovens,
momento em que os indivíduos perdem todas as suas folhas velhas e começam a recuperar a copa.
36
Figura 11: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos Índices de Atividade
(IA) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.
b) a)
d) c)
37
Figura 12: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos Índices de Intensidade
(II) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.
Discussão
Na literatura, poucos estudos têm sido conduzidos no intuito de comparar a taxa de
herbivoria foliar de espécies aparentadas que se desenvolvem em habitats distintos e buscar
informações na estrutura das plantas para explicar tal interação (Lavergne et al. 2004). Neste
estudo, apesar da quantidade de variáveis analisadas, poucas tiveram uma relação significativa com
a perda de área foliar, mas já laçam luz para uma melhor compreensão desse processo.
A taxa de área foliar perdida por herbivoria de maneira geral foi considerada elevada em
relação ao descrito na literatura, principalmente para a espécie C. scabra em comparação com as
espécies de Myrcia, que teve valores médios de 21% e 9% respectivamente. De acordo com a
revisão e compilação de dados realizada por Coley & Barone (1996), as taxas anuais de dano foliar
a
)
b
)
b)
c)
a) b)
d)
38
são mesmo mais elevadas em florestas tropicais do que florestas temperadas onde as médias são de
7,1% ao ano na zona temperada, e 11,1% para as espécies tolerantes à sombra nos trópicos úmidos (
Lowman, 1995, Coley & Barone, 1996). Segundo Ribeiro (2003) esses valores estão na média de
18% e 14% para o Cerrado e em florestas secas respectivamente. A explicação para esse aumento
na herbivoria em regiões de florestas tropicais se justifica pelo fato dessas regiões abrigarem uma
diversidade elevada de espécies vegetais que proporciona o surgimento de diferentes nichos,
aumentando consequentemente a ocupação de diversos insetos herbívoros em um mesmo habitat
(MacArthur 1967, Coley & Barone 1996).
Contrárioao que foi observado na herbivoria por insetos de vida livre, as plantas desse
estudo apresentaram um número bastante reduzido de insetos galhadores. C. scabra não apresentou
nenhuma folha com galha, e as espécies de Myrcia apresentaram um valor considerado baixo
comparado a outros trabalhos desenvolvidos em dosséis de floresta tropical, Savanas, Cerrado e de
Florestas Temperadas (Price et al. 1998, Ribeiro et al. 1998,1999, Ribeiro & Basset 2007). O baixo
índice de galhas pode estar associado à baixa esclerofilia encontrada entre os gêneros e também
entre os ambientes. Ao comparar esses dados com outros trabalhos de dossel,desenvolvidos em
áreas da Austrália, Panamá, Costa Rica,dentre outras florestas tropicais,é possível verificar que a
média de esclerofilia foliar encontrada está também abaixo dos valores já registrados (Poorter et al.
1995, Rijkers et al. 2000, García-Robledo 2005, Ribeiro & Basset 2007). Considerando ainda que
as espécies desses estudos citados acima tem altura variando de 20 a 60 m de altura, nota-se que
essas florestas detêm um gradiente de dossel superior para as parte mais baixas e uma tendência ao
acumulo de esclerofilia na região mais superior desses dosséis. Além disso, de acordo com a
hipótese de ambiente hostil proposta por Fernandes & Price (1988, 1992), quanto mais xeromórfico
e mais esclerófilo for o ambiente maiores são as chances das folhas serem galhadas. Logo, uma
floresta cujo dossel por alguma razão não acumula esclerofilia,como demonstrado pelo nosso
39
estudo, por ser baixo ou por ter muita água e nutrientes disponíveis, essa floresta tende a não
acumular esclerofilia e não ter um sombreamento evidente entre os ramos na região mais inferior e
superior da copa.Todas essas características podem ter sido determinante na similaridade de
esclerofilia e herbivoria entre folhas de sol e sombra do ambiente drenado.
Embora os caracteres anatômicos não tenham demonstrado nenhuma influência de
herbivoria sobre as folhas das espécies de Myrcia, para C. scabra epiderme adaxial atuou
claramente como uma defesa física contra os insetos. Quanto mais espessa foi à epiderme adaxial de
C. scabra, menor foi o dano por herbivoria encontrado em suas folhas. Paralelo a esse resultado, as
plantas de CAP maior em ambos os gêneros estavam presentes no ambiente drenado e tiveram
ainda perda de área foliar por herbivoria superior aos de plantas de CAP menor. Já no solo brejoso
os indivíduos de CAP menor foram os que tiveram maior perda de área foliar por herbivoria.Uma
explicação para que as plantas de CAP menor no solo brejoso e de CAP maior no solo drenado
sejam mais atacadas pelos herbivoros, seja o fato de que na área drenada o tamanho da copa pode
ser uma maneira de achar as plantas em meio a uma floresta mais complexa e com um dossel
composto por varias espécies diferentes (Pedreira & Sousa 2011). Clethra e Myrcia, na área
drenada, estão portanto diluídas em um dossel e assim uma copa maior, que é correlacionada ao
maior CAP, atrairia mais herbívoros (Lawton 1983, Neves et al. 2013, Flack & Fonseca 2007). No
brejo, porém, o que talvez esteja atraindo os herbívoros sejam as plantas pequenas de Clethra, em
que a aglomeração dessas copas tornam-nas mais disponíveis aos insetos herbivoros tendo em vista
a grande abundancia desse gênero no dossel dessa mata (Pedreira & Sousa2011), fazendo com que
essas estejam mais suscetíveis.
Mesmo crescendo sob condições climáticas similares, os dois gêneros apresentaram
características fenológicas distintas que podem ser explicadas pelas diferenças filogenéticas e pela
história evolutiva das mesmas (Wright & Calderon 1995, Aguilar et al. 2006). Os resultados
40
mostraram que o período de ocorrência, duração e picos de atividades e de intensidade das
fenofases, principalmente folhas jovens, ocorreram em momentos diferentes entre Clethra e Myrcia.
Os indivíduos de Clethra, nos dois tipos de solos, tiveram investimento em folhas jovens no período
mais chuvoso do ano (novembro-dezembro), ao passo que as espécies de Myrcia apresentaram os
picos de atividade e de intensidade para essa fenofase nos meses de seca (agosto-setembro). Além
disso, foram observadas diferenças nas datas de início, duração, picos de atividade e de intensidade
dessa fenofase nos indivíduos de Myrcia que ocuparam os diferentes tipos de solos.Tal resultado
pressupõe que as condições edáficas as quais essas espécies estão submetidas podem estar
influenciando sua intensidade fenológica, bem como aqueles fatores climáticos previamente
descritos(Günter et al. 2008).Bencke & Morellato (2002) ao compararem espécies arbóreas em três
tipos de floresta atlântica também encontraram heterogeineidade de padrões individuais entre
populações próximas, possivelmente em razão de diferenças na altura do dossel e devido à
movimentação e exposição do lençol freático.
Os indivíduos de Clethra scabra em contrapartida se mostraram bem mais sincrônicos entre
os dois ambientes e com valores de intensidade considerados elevados de acordo com os valores
descritos por Opler et al. (1980), e ainda semelhantes para o brotamento foliar entre os dois
ambientes. A fenofase folha em queda mostrou-se similar quanto a seu período de ocorrência entre
os dois gêneros, porém C.scabra é decídua, perdendo todas suas folhas na estação seca.As plantas
do gênero Myrcia embora consideradas sempre-verdes apresentam uma suave queda foliar nesse
mesmo período de seca, entretanto, as plantas do solo brejoso apresentam Índice de Atividade maior
para essa fenofase, representado por 40% dos seus indivíduos com folhas em queda no mesmo
período em que estavam produzindo folhas novas. Através de observações pessoais dos indivíduos
de M.laruottena, que apresentaram maior intensidade de folhas em queda,foi possível notar que
várias folhas estavam fungadas.Isso pode ter sido um fator esporádico,que acabou por influenciara
41
queda foliar em mais indivíduos de solo brejoso do que no drenado para o ano de 2014. A
ocorrência de sazonalidade dessas fenofases nas três espécies mostram que elas têm padrões
fenológicos bem definidos, todas com padrão anual segundo Newstrom et al. (1994), que é
caracterizado pela ocorrência do evento fenológico uma vez ao ano.
Entendendo que esse estudo fenológico teve como propósito principal relacionar tais
características com possíveis relações de herbivoria dessas espécies, é possível fazer algumas
observações importantes em relação aos dados encontrados.As taxas de área foliar perdida por
planta mostraram que a herbivoria foi significativamente mais intensa para os gêneros do solo
drenado, e a C. scabra foi significativamente mais afetada pela herbivoria do que as espécies de
Myrcia. Fazendo uma relação entre esses dados, pode-se dizer que as espécies de Myrcia ao
investirem em folhas jovens no período de seca estão disponibilizando recurso para os insetos
herbívoros em um momento que a abundância deles tende a ser menor. Trabalhos de Ribeiro et al. e
Neves et al. (2014) mostraram que a intensidade e a diversidade de insetos herbívoros aumentam
preferencialmente no início da estação chuvosa, quando é oferecida uma quantidade maior de
recursos para esses insetos.
Embora M. amazonica invista em folhas jovens no período desfavorável aos insetos
herbívoros,quando tem seu recurso ofertado, esse tende a ser com intensidade maior comparado
com a espécie M. louruotteanna. As plantas do gênero Myrcia do solo drenado têm com isso
maiores chances de catalisar ou drenar os herbívoros, visto que essas plantas estão lançando folhas
de maneira sincronizada da entre si (Lieberman & Lieberman 1984, Chaves & Avalos 2006). Estes
dados corroboram a hipótese do presente estudo de que a fenologia tem influência sobre a
herbivoria, assim como reforçam o que já foi descrito por Aide (1993), Coley & Barone (1996) e
ainda Neves et al. (2014), que demonstram que a produção de folhas em período menos favorável
aos herbívoros faz com que as plantas sejam menos atacadas em comparação com as que emitiram
42
folhas jovens no período mais chuvoso. Esse comportamento foi nitidamente observado para a C.
scabra, que apresentou mais perda por herbivoria do que as espécies de Myrcia, e ainda foi
altamente sincrônica e com elevado índice de atividade para brotamento foliar na estação chuvosa.
Essa maior sincronização de foliação de acordo com Coley & Aide (1991) e uma maior
disponibilidade de recurso atraem também mais herbívoros generalistas, principalmente em regiões
tropicais nos quais são representados por 40% dos insetos dessas florestas (Novotny et al. 2002).
Em ambientes tropicais, é sugerido que a defesa de plantas seja um mecanismo evolutivo em
resposta a grande pressão de herbívoros (Coley & Barone 1996, Johnson 2011). Alguns artigos têm
destacado ainda a tendência adaptativa de características defensivas entre diferentes grupos
fenológicos de plantas como as decíduas e as sempre-verdes (Franco et al. 2005,Chatuverdi et al.
2011, Méndez-Alonzoet al. 212). O contraste na disponibilidade de folhas entre esses grupos
fenologicos tem potencial para afetar as interações inseto-planta (Dirzo & Domínguez 1995, Dirzo
& Boege 2008). Assim, a disponibilidade de folhas em plantas sempre - verdes, como demonstrados
pelas espécies de Myrcia, poderia acarretar em um maior risco de ataque por herbívoros, e ter
favorecido uma pressão seletiva para maior investimento em defesas estruturais por essas plantas
(Dirzo & Boege 2008).
Outra possível explicação, mas que deve ser feita de maneira ponderada, é que maior
herbivoria em Myrcia e Clethra do solo drenado pode ser um reflexo da qualidade nutricional
dessas plantas. Se espécies de solo drenado,apresentam maior número de indivíduos lançando folha,
com intensidade maior e também com maior herbivoria, talvez seja justificado pelo fato de
apresentarem melhores condições e mais recursos para investirem em folhas jovens do que as
espécies do solo brejoso. Com isso, pode-se pressupor que a área drenada oferece melhores
condições de foliação, permitindo a produção de folhas mais nutritivas (Mattson 1980, Awmack &
Leather 2002), aumentando assim o sucesso dos herbívoros nesse ambiente (Coley et al. 1985).
43
Conclusão
A predição de que as espécies da área brejosa formariam copas menores, folhas mais
esclerófilas e tecidos mais espessos, com consequente redução da área foliar perdida, foi
parcialmente confirmada. A espécie Clethra scabra, como previsto, apresentou menor estrutura de
copa e maior esclerofilia na área brejosa, ou seja, o estresse hídrico influenciou na estrutura das
plantas, mas a taxa de herbivoria foliar não diferiu significativamente em relação as plantas da área
drenada. A herbivoria em C. scabra correlacionou-se negativamente com a espessura da epiderme
adaxial e com a CAP. Em Myrcia, contudo, apenas a taxa de herbivoria foi menor na área brejosa,
mas ela não foi relacionada com nenhuma variável, sugerindo que outros mecanismos (que não os
analisados) podem estar atuando na defesa das plantas.
Os resultados encontrados são promissores, evidenciam que Clethra scabra possui
adaptações ao habitat brejoso, e que a herbivoria de suas folhas está relacionada com uma epiderme
mais espessa e com a circunferência do tronco dos indivíduos. Em Myrcia, diferenças na história de
vida das espécies parecem ser significativas para não ter sido encontradas relações entre herbivoria
e as variáveis analisadas. Fida evidente ainda que os sistemas naturais são muito complexos e que
para entender por completo uma interação é necessário avaliar um grande conjunto de fatores.
44
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