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UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - UAINSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA

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Abelhas visitantes de três espécies de Clusia (Clusiaceae) para coleta de resinasflorais, com ênfase em Ptilotrigona lurida (Smith 1854) (Hymenoptera, Apidae,Meliponini), na Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, Amazônia Central.

ANA CLAUDIA KAMINSKI

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Tropical e RecursosNaturais do convênio INPA/UA, como parte dosrequisitos para obtenção do título de Mestre emCIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de concentração emENTOMOLOGIA.

MANAUS - AM2001

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UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - UAINSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA

Abelhas visitantes de três espécies de Clusia (Clusiaceae) para coleta de resinasflorais, com ênfase em Ptilotrígona lurida (Smith 1854) (Hymenoptera, Apidae,Mellponini), na Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, Amazônia Central.

ANA CLAUDIA KAMINSKI

ORIENTADORA: MARIA LÚCIA ABSY

Dissertação apresentada ao Programa dePós-Graduação em Biologia Tropical eRecursos Naturais do convênio INPA/UA,como parte dos requisitos para obtenção dotítulo de Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,área de concentração em ENTOMOLOGIA.

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MANAUS - AM2001

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Ficha Catalográfica

Ficha Catalográfica

Kamínskí, Ana Claudia

Abelhas visitantes de três espécies de Clusia (Clusiaceae) para coleta de resinasflorais, com ênfase em Ptilotrigona lurida (Smith 1854) (Hymenoptera, Apidae,Meliponini), na Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, Amazônia Central./ Kaminski,Ana Claudia - Manaus, 2001.

45 p. 17 il.

Dissertação de Mestrado — INPA/UA.

1. Interação inseto-planta 2. Recursos florais 3. Clusiaceae - Clusia 4. Pólen5. Ptilotrigona lurida

CDD19. ed. 595.799

Sinopse:

Foi estudado o comportamento de abelhas visitantes e recursos florais utilizados pelasmesmas, em três espécies de Clusia (Clusiaceae). O material obtido nos ninhos dePtilotrigona lurida (Apidae, Meliponini) foi analisado quanto à origem (análise polínica) epresença de açúcares solúveis. Ptilotrigona lurida utiliza pólen e resina coletados emespécies de Clusia para alimentação e defesa, respectivamente.

Palavras-chave: interação inseto-planta, recursos florais, Clusiaceae - Clusia, pólen,Ptilotrigona lurida.

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Dedicatória

'O

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yAos weí/5 pais Carlos e Rosi, e

minha irmã Andresa, por todo

incentivo, apoio, amor, dedicação

e valiosos ensinamentos que

nortearam minha vida e

formação profissional.

111

Epígrafe

"A abelha por Deus foi amestrada

Sem haver um processo bioquímico

Até hoje não houve nenhum químico

Pra fazer a ciência dizer nada

O buraco pequeno da entrada

Facilita a passagem com franqueza

Uma é sentinela de defesa

E as outras se espalham no vergel

Sem turbina e sem tacho fazem mel

Como é grande o autor da natureza."("O autor da natureza", Zé Vicente da

Paraíba/ Passarinho do Norte/ Bráulio Tavares)

"Não somos o que deveríamos ser; não somos o

que iremos ser. Mas, graças a Deus, não somoso que éramos."

(Martin Luther King)

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IV

Agradecimentos

O Agradecimentos)

) Ao Senhor Deus, que conhece minha vida, minhas coisas boas e más,O minhas dores, meus momentos de alegria, meus desapontamentos e esforços,^ Ao instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia e à Universidade do

Amazonas, que, pelo convênio INPA-FUA, permitiram a realização do curso de Pós-^ Graduação em Entomologia;

À CAPES pela concessão da bolsa de estudos;

> À Coordenação de Pós-Graduação e ao Conselho do Curso de Entomologia,^ em especial à Ora. Neusa Mamada, pelo apoio incondicional e dedicação que^ dispensaram durante todas as atividades do curso;

À Dra. Maria Lúcia Absy por sua orientação, conhecimento, incentivo,dedicação, paciência e carinho;

Ao Prof. Dr. João M. F. Camargo pela identificação das abelhas coletadasdurante o trabalho, valiosas sugestões e críticas;

^ Ao Dr. José Francisco de Carvalho Gonçalves, do Laboratório de Fisiologia

Vegetal, pela análise de carboidratos;

Ao Prof. Dr. Warwick Estevam Kerr, pelo conhecimento e sugestões;

Ao Dr. Rogério Gribel Soares Neto, Coordenador da Coordenação dePesquisas em Botânica, e ao Dr. Hiroshi Noda, da Coordenação de Pesquisas emCiências Agronômicas, pela disponibilização dos mateiros.

Ao Dr. Toby Barrett, pela revisão do texto em inglês do Abstract;Aos senhores José Guedes, Fábio, Antônio e José Lima pela valiosa

colaboração no trabalho de campo na Reserva Ducke;Ao Sr. Getúlio da Costa Almeida e à Sra. Angela da Silva Barbosa pela

disponibilização dos ninhos utilizados no estudo;

À Norma Gustamante e Glória de Assis, pela ajuda na coleta de um dosninhos;

Ao Sr. Amoldo Souza, pelas inúmeras viagens em "busca do ninho perdido ,Ao MSc. Weilington Luciano Costa, pelas diversas "caronas" de ida e vinda da

Reserva Ducke;

Ao Dr. Augusto Loureiro, pelo apoio no envio de material para identificação.

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■)^ Agradecimentos

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0 À Sílvia e Cristina, da USP de Ribeirão Preto, pelo auxílio na revisãobibliográfica;

^ Ao pessoal da Reserva Ducke: Osvalci, Francisco, Leonardo, Anastácio,Creuza, Vaizenir, Elton, Fernando, pela companhia e cuidados dispensados duranteo tempo de permanência na Reserva;

À grande amiga Eleilza, por horas e horas de conversas, dicas, amizade,^ carinho, companheirismo e apoio;1 À minha "família adotiva": Sr. Eduardo, Sra. Luiza, Zandra, Aldenor, Camila,

^ Elzinha, Luís e Lu, pelo acolhimento e carinho;Aos meus filhotes Bernardo e Bianca, pela companhia em todos os momentos

de alegria e tristeza, nos quais me deram apoio incondicional;Aos amigos Francisco Plácido M. Oliveira, Cristina Senna, Cleonice de

Oliveira Moura e Adriana Benevides pela amizade, troca de idéias, discussões,sugestões, apoio e auxílio na preparação de material e documentos;

Aos amigos Fernando, Giuiiani, Juliana, Júlio e Valdenira, pelo apoio,incentivo e pelos raros, porém maravilhosos, momentos de conversa;

À Suely, pelos momentos de desabafo e neutralidade;Ao "Dr." Charlys, pelo respeito, atenção, apoio e carinho dispensados em

algumas das fases mais críticas;

Ao Eduardo, a "terceira pessoa" conhecida, pelo voto de confiança emomentos de convivência;

À FIávia, minha "psicóloga de plantão";À Rafael, Sidelma, Raisa, Francisco e Vânia pela recepção e "alojamento"

quando da minha chegada à Manaus;

À quem, direta ou indiretamente, colaborou para a execução deste trabalho.

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í) ResumoO

> Resumo

^ Durante seis semanas, no período de 30/04/2001 a 23/08/2001, foram

realizadas observações de visitantes florais de três espécies de Clusia (Clusiaceae),

na Reserva Florestal Adolpho Ducke, em Manaus. As três espécies de Clusia: O.

^ grandíflora Splitg., C. panapanari (Aubl.) e C. insignis Mart. apresentaram diferenças

com relação às visitas de espécies de abelhas, tendo sido visitadas por 24 espécies.

^ Foi dado ênfase às observações das visitas de Ptlíotrígona lurida (Smith 1854), que

visitou as três espécies, mas que, no entanto, não utilizou o mesmo recurso floral,

coletando pólen em C. grandíflora e C. insignis e resina em C. panapanari. A análise

-j de pólen do material de ninhos de P. lurida, apresentou 14 tipos polínicos em

amostras de mel e 9 tipos polínicos em amostras de material coletado no interior de

células de cria. Em amostras de uma substância amarelada encontrada no interior

do ninho, possivelmente material resinoso, houve uma dominância de pólen de

Protium heptaphylium March. (Burseraceae), enquanto que, em amostra de resina

armazenada no interior do ninho, possivelmente usada para defesa e construção do

ninho, houve dominância de pólen de Clusia panapanari. Os resultados da análise

de açúcares em mel, células de cria e resina, apresentaram baixa concentração de

açúcares solúveis na amostra de resina retirada do ninho de P. lurida, sugerindo que

este material não é utilizado como alimento. Por outro lado, as amostras de mel

apresentaram alta concentração de açúcares solúveis, enquanto que em células de

cria, esta concentração foi baixa.

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^ Abstract

O Abstract

Obs6rvations on flowers visitors to throe specios of C/üs/a (Clusiacea©) in th©()

Adolpho Duck© For©st R©s©rv©, 21 km from Manaus, w©r© mad© during thr©© two-

w©©k p©rlods b©tw©©n 30/04/2001 and 23/08/2001. Th© thr©© sp©ci©s of Clusia: C.

grandiflora Splitg., C. panapanari (Aubl.) and C. insignis Mart. pr©s©nt©d variations

r©garding th© sp©ci©s of b©© visitors. A total of 24 b©© sp©ci©s visit©d th© thr©©

n sp©ci©s of Clusia. Th© Euglossini and M©liponina© b©©s w©r© th© most fr©qu©nt

Visitors in th© Clusia flow©rs. Ptilotrígona lurida (Smith 1854) (M©liponini) visit©d ali

^ thr©© sp©ci©s of Clusia, but far diff©r©nt floral r©sourc©s, coll©cting polten in C.

-r^ grandiflora and C. insignis and r©sin in C. panapanari. Th© poll©n analysis of th©

mat©rial obtain©d from n©sts of P. lurida, r©v©al©d a total of 14 polten typ©s in hon©y

samptes and 9 polten typ©s in th© samptes of larval provision. In th© samptes of th©

y©llowish substanc© found in th© n©st, probably r©sin, th© polten of Protium

heptaphylium March. (Burs©rac©a©) was pr©dominant. In th© polten analysis of th©

r©sin sampl© stor©d in th© n©st, probably us©d by th© b©©s for d©f©ns© and n©st

construction, th© polten of Clusia panapanari was dominant. Th© r©sults of th©

glycos© analysis in th© hon©y samptes. larval provision and r©sin. indicat©d low

conc©ntration of solubl© sugars in th© r©sin sampl© obtain©d of th© P. lurida n©st,

sugg©sting that this mat©rial is not ütiliz©d as a food. Th© hon©y samptes analyz©d

had high conc©ntrations of solubl© sugars, whil© in th© larval provision this

conc©ntration was low.

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índice

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y Ficha Catalográfica '• ii

DedicatóriaiiiEpígrafeiv> Agradecimentos

Resumo..VI

vil^ Abstracti .. viiiíndice

' ) Lista de figuras ^1 Lista de tabelas

O . X j - O''1. introdução

052. Objetivos

• ..05^ 2.1. Objetivo geral

05> 2.2. Objetivos específicos

063. Área de estudo

084. Material e métodos

4.1. Observações de visitantes florais em espécies de Clusia 0810

4.2. Coleta dos ninhos de Ptilotrígona funda11

4.2.1. Análise polínica124.2.2. Análise de açúcares solúveis

. 145. Resultados

145.1. Abelhas visitantes

145.1.1. Clusia grandiflora

195.1.2. Ciusia panapanan

215.1.3. Ciusia insignis

295.2. Material dos ninhos de Ptilotrígona iurída

295.2.1. Análise polínica

325.2.2. Análise de açúcares solúveis

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IX

índice

- 346. Discussão.

6.1. Abelhas visitantes6.2. Material dos ninhos de Ptilotrigona lurida 37

> 6.2.1. Análise polínica

6.2.2. Análise de açúcares solúveis 397. Considerações gerais

8. Referências bibiiográficas

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Lista de figuras

Lista de figuras

) Pág.

Figura 01 - Localização da Reserva Florestal Adolpho Ducke 06Figura 02 - Localização das três espécies de Ciusia observadas na Reserva

Ducke 08

Figura 03 - Grãos de pólen de Ciusia grandifíora (Cg), C. insignis (Oi) e C.3 panapanari (Cp) (Aumento 10Ox) 09^ Figura 04 - Andaime montado para observações em Ciusia grandifiora 10^ Figura 05 - Curva padrão de glicose, concentração de glicose (pg/mL) em

,121. função da Absorvância a 49015■) Figura 06 - Flor de Ciusia grandifiora ' ^

^ Figura 07 - Eugiossa sp. coletando resina em Ciusia grandifiora 10r'\ 19/ Figura 08 - Flor de Ciusia panapanan

Figura 09 - Ptilotrigona iurida coletando resina em Ciusia panapanari. 20. . . 22Figura 10 - Flor de Ciusia insignis

Figura 11 - Ferimentos em botão de Ciusia insignis, feitos por Eugiossas 24* (Glossura) piiiventns

^ Figura 12 - Trigona crassipes e ninfa de Homoptera, Membracidae, em Ciusia. . . 26insignis

Figura 13 - Grãos de pólen encontrados em mel coletado em ninho dePtilotrigona iurida (Aumento lOOx). C - Cassia (Leg - Caesal), P -Poaceae

Figura 14 - Grãos de pólen encontrados em mel coletado em ninho dePtilotrigona iurida (a- Aumento 40x) (b, c- Aumento lOOx). D -Dydimopanax (Araliaceae), I - inga (Leg-Mim), Mp - Mimosapudica (Leg-Mim), Me - Melastomataceae, My - Myrtaceae, A -Anacardiaceae

30

^ Lista de figuras

XI

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1

Figura 15 - Grãos de pólen encontrados em células de cria de ninho dePtiiotrigona iurida (a, b - Aumento 100X) (c - Aumento 40X). Mi -

Mimosa invisa (Leg- Mim), Ci - Ciusia insignis (Clusiaceae), D -

^ Dydimopanax (Araliaceae), Mp - Mimosa pudica (Leg-Mim), Cl -Cassia iatifoiia (Leg- Caesal), My - Myrtaceae, Me -

Melastomataceae, A - Anacardiaceae 31

Figura 16 - Grão de pólen de Protium heptaphylium (Burseraceae), presentena substância amarela retirada dos ninhos de Ptiiotrigona iurida

(Aumento

^ Figura 17 - Grão de pólen de Ciusia panapanari (Clusiaceae), presente na^ resina retirada dos ninhos de Ptiiotrigona iurida (Aumento lOOx) 32

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Lista de tabelas

Lista de tabelas

Pág.

Tabela 01 - Visitantes florais e horários de visita em Clusia grandiflora 27

Tabela 02 - Visitantes florais e horários de visita em Clusia panapanarí. 27

Tabela 03 - Visitantes florais e horários de visita em Clusia Insignis 28

Tabela 04 - Concentração de açúcares solúveis nas amostras de ninhos dePtilotrigona lurída

^ Introdução

^ 1. Introdução

f Por se constituírem no principal grupo de insetos polinizadores, o papel das

i abelhas nos ecossistemas tropicais é sobremaneira importante (Neff & Simpson,

^ 1993).

^ As abelhas pertencem à ordem Hymenoptera e estão reunidas na

^ superfamília Apoidea, série Apiformes. Nesta, estão incluídas as famílias Colletidae,^ Stenotritidae, Halictidae, Andrenidae, Melittidae, Megachilidae e Apidae (Roubik,

^ 1989). A família Apidae compreende quatro subfamílias: Apinae, Meliponinae,^ Bombinae e Euglossinae. Os Meliponini são as abelhas sociais sem ferrão e estão

4 distribuídas pelas regiões de clima tropical e subtropical do planeta, estando^ presentes na América Neotropical, África, sul da índia. Sudeste da Ásia e norte daO

Austrália (Moure, 1961; Camargo & Pedro, 1992).

O néctar e o pólen constituem as principais fontes de alimento para as

abelhas. O néctar contém sacarose, frutose e glicose e é considerado importante

fornecedor de energia. O pólen fornece proteínas, lipídios e vitaminas. Porém,

existem algumas poucas espécies que são necrófagas e outras que vivem da

pilhagem que fazem aos ninhos de outras abelhas (Roubik, 1989, Nogueira Neto,

1997).

Além do pólen e do néctar, algumas espécies de Meliponini e Euglossini

(Apidae) e Megachilidae coletam resinas florais para construção de seus ninhos(Armbruster, 1984). Os Meliponini misturam resina à cera para construção das

estruturas do ninho, como potes, invólucros e células de cria (Nogueira-Neto, 1997,

Camargo, comunicação pessoal^). Ainda que o uso de resinas por abelhas para a

construção de ninhos seja bem conhecido, é suposto, principalmente, que este

^ Dr. João M. F. Camargo, Faculdade de Filosofia. Ciências e Letras de Ribeirão Preto. RibeirãoPreto. São Paulo.

O

o

Introdução

material seja somente coletado em ferimentos de plantas resiníferas ou em

estruturas vegetativas que tem uma camada protetora de resina (Armbruster, 1984).

A produção de resinas em estruturas florais é rara em angiospermas,

contiecida somente nos gêneros Dalechampia L. (Euphorbiaceae), Clusiella Planch.

& Triana e Clusia L. (Clusiaceae) (Bittrich & Amaral, 1996).

O gênero Clusia é quase exclusivamente americano. Compreende cerca de

250 espécies ocorrendo desde o sul da Flórida ao sul do Brasil (Mariz, 1974, Bittrich

& Amaral, 1997), duas espécies em Nova Caiedônia e uma em Madagascar (Mariz,

1974).

O gênero Clusia compreende árvores de até 15 metros de altura ou arbustos,

raras trepadeiras, várias epifitas, obrigatórias ou ocasionais. Algumas vezes,

espécies deste gênero ocorrem estrangulando seu hospedeiro com suas raízesaéreas. Geralmente, as espécies de Clusia possuem um abundante látex viscoso de

cor branca ou amarela quando fresco, escuro, quando seco, presente em todos os

órgãos. As flores tem forma e tamanho variado, sendo que as pétalas podem variarde 3 mm a 5 cm de comprimento, sendo brancas, amarelas, róseas, vermelhas ou

violáceas (Mariz, 1974). Com poucas exceções, as espécies de Clusia são dióicas

(Mariz. 1974; Bittrich & Amaral, 1996, 1997). Há uma impressionante variedademorfoiógica do androceu das flores masculinas resiníferas (Bittrich & Amaral, 1997).

Maguire (1976) descreve a ocorrência de apomixia em Clusia msea e C.

minor. Correia et al. (1993) relatam automimetismo em flores de Clusia chuva Camb.

As flores femininas desta espécie não oferecem nenhuma recompensa aos

visitantes e as flores masculinas oferecem apenas pólen. Os autores consideram o

coleóptero Dimaltica bahiaensis (Jacoby, 1902) como poiinizador efetivo das flores

• J'

Introdução

de C. criuva, e estes são atraídos para a flor feminina pelo odor e semelhança desta

com as flores masculinas, o que "confunde" os insetos, que dirigem-se a elas em

busca de pólen. Mesquita & Franciscon (1995) estudaram os visitantes florais de

Clusia nemorosa Meyer na Reserva Biológica da Campina, AM, e observaram 14

espécies de abelhas visitando suas flores. Estes autores consideraram apenas as

abelhas que carregavam pólen em suas corbículas. Trabalhando com esta mesma

espécie de C/us/a, Lopes & Machado (1997) estudaram sua biologia fiorai na Mata

Atlântica e em uma floresta de transição em Pernambuco.

Bittrich & Amaral (1996, 1997), estudaram nove espécies de Clusia na

Venezuela e na Amazônia Central e observaram que o tamanho dos visitantes

florais e poiinizadores efetivos destas espécies dependem do tamanho da flor.

Dentre as espécies estudadas, Bittrich & Amaral (1996) concluem que, em Clusia

schomburgkiana (PI. & Tr.) Engl., a resina tem papel fundamental no transporte de

pólen. Correia et al. (1999) estudaram a biologia da reprodução de Ciusia lanceolata

Camb., relatando que suas flores sâo visitadas por quatro espécies de abelhas.

Em ninhos de Ptllotrigona lurida encontram-se potes com uma substância

pastosa-viscosa, geralmente de cor amarela com grande quantidade de pólen, que

possivelmente seja resina obtida nas inflorescências de Clusia (Camargo et ai.,1992).

Rllotrigona é um Meiiponini associado às matas altas tropicais-equatonais.

Existem quatro formas nominais e duas ainda nâo descritas, uma na região

amazônica e outra na Costa Rica (Camargo et ai., 1992).

Ptllotrigona lurida lurida e P. lurida mocsaryl nidificam preferencialmente em

ocos de árvores vivas, entre aproximadamente 1,0 a 6,0 metros do solo.

^ 4

3 Introdução

^ habitualmente em lugares sombreados de mata alta. Os ninhos em geral são muito''<51* grandes e populosos chegando a cerca de 20.000 indivíduos ou mais. Estas abelhas

í são muito agressivas; mordem quando atacam, depositam resinas e perseguem o

^ observador por longas distâncias. Em seus ninhos, estocam grandes quantidades de^ pólen associado à levedura Candida sp., que promove a dessecação da massa de

.7^ pólen e confere vantagens no armazenamento e conservação do alimento,

^ principalmente contra a invasão por moscas da família Phoridae, um importante

predador de pólen estocado nos ninhos de Meliponinae. O mel é raramente presente

e, quando encontrado em pequenas quantidades, é aquoso e ácido (Camargo et aí.,

1992, Camargo, 1994).

Ninhos de Ptilotrígona lurida {sensu stricto e P. íurida mocsaryi) estudados na

região do médio Amazonas mostram que esta espécie coleta vários tipos polínicos,

de pelo menos 24 espécies distribuídas em 13 famílias (Absy et ai, 1984).

Observações sobre Ptilotrígona lurída visitando flores de Astrocaryum acaule

(Arecaceae) foram feitas por Küchmeister et ai (1998). Esses autores constataram

que nos três dias de antese, as abelhas coletam pólen. As plantas da família

Arecaceae são principalmente polinizadas por coleópteros, mas também podem

ocorrer outros tipos de polinização, tais como melitofilia, miofilia, anemofilia e muitas

vezes a combinação de duas ou mais síndromes de polinização.

^ 5

Objetivos

^ 2. Objetivos

^ 2.1. Objetivo geral

%

Ü Verificar o comportamento de espécies de Meliponini em relação à coleta de

^ resinas florais de três espécies de Clusia (Clusiaceae).

1^ 2.2. Objetivos específicos

^ Identificar as espécies de abelhas visitantes de três espécies de Clusia, a

^ saber: C. grandiflora, 0. panapanarí e C. insignis, bem como o seu comportamento

^ de coleta de resinas florais, destacando-se, dentre estas, Ptilotrigona lurida, por

^ armazenar, provavelmente, esta resina dentro dos ninhos;

^ determinar a origem da resina estocada no ninho de Ptilotrigona lurida',

^ determinar a presença de carboidratos no alimento encontrado nas células de

^ cria e potes em ninho de Rilotrigona lurida',identificar quais recursos florais e extra florais as abelhas estão explorando;

j

determinar os horários de visita às flores e as preferências entre as diferentes

espécies de abelhas visitantes.

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Área de estudo

3. Área de estudo

A Reserva Florestal Adolpho Ducke foi criada em 1962, através da lei n.® 41,

publicada no Diário Oficiai da União de 16 de fevereiro de 1963. A Reserva pertence

ao instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) e compreende uma área de

10.000 ha na periferia de Manaus, com as coordenadas 02° 53' latitude S e 59° 58'

longitude W (Figura 01). O acesso à estação científica se dá pela Rodovia Manaus -

Itacoatiara Km 21.

Figura 01- Localização da Reserva Florestal Adolpho Ducke.

O clima de Manaus é caracterizado por uma temperatura sempre elevada e

pela alternância de uma longa estação úmida chuvosa, de novembro a maio, e de

uma estação seca, de junho a outubro.

A Reserva está assentada em sedimentos terciários da Amazônia Central,

nos platôs sedimentares denominados Formação Barreiras. Há predominância de

latossolo amarelo distrófico constituído de quartzo, caolinita, óxidos e hidróxidos de

ferro e alumínio (Chauvel, 1981). Nos platôs o solo é argiloso (latossolo amarelo) e

»

^ Área de estudo

$ nos baixios, arenoso (podzóis e areias quartzosas). O relevo é ondulado, com uma

^ variação altitudinal de 80 m entre os platôs e as partes mais baixas,

f A cobertura vegetal dentro da Reserva é pouco alterada. Até 1991, alterações

na paisagem, visíveis em imagens de satélite, representavam apenas 5% da área

^ total. Devido ao desenvolvimento urbano, atualmente a cidade está envolvendo a

Reserva Ducke, tornando-a um grande fragmento florestal.

A vegetação é do tipo tropical densa, sendo definida como floresta de "terra

firme", uma vez que não é sazonalmente inundada pela cheia dos rios. Diferentes

habitats podem ser reconhecidos dentro de que se chama terra-firme, sendo que

quatro destes ocorrem na reserva, além da vegetação secundária das bordas e

arredores. A estrutura e a florística dessas formações são definidas principalmente

pelo tipo de solo e relevo: platõ, vertente, campinarana e baixio. A floresta de platô

ocorre nas áreas mais altas, com muitas árvores emergentes e palmeiras no sub-

bosque. A vertente representa uma zona de transição, com poucas árvores

emergentes. A floresta de campinarana apresenta alta densidade de epífitas e sub-

bosque denso de arvoretas e arbustos. A fisionomia da floresta de baixio varia muito

de acordo com o tempo e nível de encharcamento, tendo muitas raízes superficiais e

árvores com raízes escoras e adventícias, muitas palmeiras arbóreas e sub-bosque

denso (Ribeiro ef a/., 1999).

Material e métodos

4. Material e métodos

4.1. Observações de visitantes florais em espécies de Clusia

As três espécies de Clusia observadas: espécimens de Clusia grandiflora

Splitg., C. panapanari (Aubl.) Choisy e C. Insignis Mart. estão localizados próximos

ao marco 203 da Reserva Ducke (02° 55' 50" S, 59° 58' 15" W), como mostra a

Figura 02. Estas espécies foram escolhidas de acordo com a época de floração de

cada uma e as observações dos visitantes florais foram realizadas nos períodos de

30/04 à 13/05/2001 (C. grandiflora), 14/06 à 27/06/2001 (C. panapanan) e de 30/06

à 02/07 e 13/08 à 23/08/2001 (C. Insignis). As amostras dessas espécies estão

depositadas no Herbário do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (IMPA),

sob os números de registro 209.349, 209.350 e 209.351.

ÍÍN1 m 02° 55' 50" 8

59° 58' 15" W

□ C. grandifloraO C. insignisA c. panapanari^ Marco 203

Figura 02 - Localização das três espécies de Clusia observadas na Reserva Ducke.Das três espécies de Clusia: C. grandiflora, C. panapanari e C. insignis foram

coletados botões florais para a obtenção do pólen para a coleção de referência. Apreparação do material para análise foi feita de acordo com o método da acetólise

"3 Material e métodos

■> de Erdtman (1960) e. após a preparação, os grãos foram montados em gelatina

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giicerínada (Figura 03).

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Ci Cp

Figura 03 - Grãos de pólen de Clusia grandiflora (Cg), C. insignis (01) e C. panapanarí (Cp)(Aumento lOOx).

^ As observações dos visitantes em flores das três espécies de Clusia tiveram* a duração de quatorze dias, sendo registrados o comportamento de visita e o

material coletado pelas abelhas visitantes (pólen, resina, látex) em um indivíduo

masculino de cada espécie. As observações foram realizadas no horário de 5.30horas até a queda das flores ou término de visitação das abelhas, perfazendo um

total de 470 horas. A duração de cada período de observação foi de 55 minutos,

com um intervalo de 5 minutos a cada hora. Os insetos coletados foram separados

por hora de visita, objetivando verificar a diferença nos visitantes florais de acordocom a hora do dia.

Para observação das flores foram montados andaimes (Figura 04) de 7, 9 e10 metros, respectivamente. Algumas flores de C. panapanar/foram marcadas para

observações de mudanças morfológicas e de insetos visitantes durante o período deantese. Este procedimento não foi adotado para as outras duas espécies, pois aabertura e a queda das flores ocorriam no mesmo dia.

%

5 Material e métodos

[♦

10

Figura 04 - Andaime montado para observações em Clusia grandiflora.

Alguns espécimes visitantes foram coletados, fixados em alfinetes

entomológicos e enviados para o Prof. Dr. João M. F. Camargo (Faculdade de

Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, São Paulo) para identificação. Após a

identificação, foram depositados na Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional

de Pesquisas da Amazônia (INPA).

4.2. Coleta dos ninhos de PtUotrigona lurída

Três ninhos de Rllotrigona lurída foram coletados, sendo dois destes no Sítio

Measa, situado na AM 010, Km 30 Ramal Água Branca II. coletados em 12/02/2001

(ninho 01) e 20/05/2001 (ninho 02). e um na Rua das Copaíbas. n° 10, Conjunto

Acariquara. Manaus, AM, em 12/06/2001 (ninho 03).

Durante a coleta de cada ninho, foram retiradas amostras de mel (ninhos 01.

02 e 03) e das células de cria (ninhos 02 e 03). Nos ninhos coletados não foi

observada a presença da substância pastosa-viscosa encontrada por João M. F.

Camargo (comunicação pessoal). Nos ninhos 01 e 02 foi encontrada uma substância

■911

9 Material e métodos9^ amarelada, também constatada por Camargo et aí. (comunicação pessoal) em9

è§ Foram realizadas as análises polínica e química das amostras retiradas dos

alguns ninhos de Ptllotrigona lurida em várias localidades da região amazônica.

três ninhos e de uma amostra da substância pastosa-viscosa, que foi coletada em

^ um ninho de Rllotrigona lurida, por Camargo et ai. (comunicação pessoal), em Alter

do Chão, PA, em 03/02/1979.


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m minutos em 2 ml de KOH a 10% em banho-maria antes de sofrer o processo de

A preparação do material para a análise polínica foi baseada no método de

acetólise de Erdtman (1960) de acordo com as etapas mencionadas em Absy

(1975). Após a preparação, a montagem das lâminas foi feita em gelatina

glicerinada. A amostra de resina permaneceu em 15 ml de álcool absoluto durante

24 horas. Em seguida, foi feita a centrifugação e o sedimento foi fervido durante 2

acetólise para separar os grãos de pólen da resina.

Para a obtenção do sedimento do mel para proceder a acetólise, foi utilizadoo método de Barth (1970), com modificações. Foram pesadas 10 g de mel bem

homogeneizado e misturado com 20 ml de água. O material sofreu centrifugação a

2000 rpm durante 5 minutos. O sobrenadante foi descartado e o sedimento

misturado com mais 5 ml de água, sofrendo nova centrifugação. O sedimento desta

segunda centrifugação sofreu a acetólise.

O material foi identificado com o auxílio da literatura especializada e por

comparação com a coleção de pólen de referência do INPA (Palinoteca).

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12

Material e métodos


Amostras de mel, das células de cria e de resina foram submetidas a análise

de carboidratos não estruturais totais. Em tubos de ensaio, as amostras sofreram

diluições e, a 1 mL da solução resultante, foram adicionados fenol 5% (0,5 ml) e

H2SO4 (2,5 ml). Após repouso de 10 minutos, as amostras foram incubadas durante

15 minutos em banho-maria a SO^C. Em seguida, procedeu-se leitura

espectrofotométrica a 490 nm a temperatura ambiente (Dubois et ei., 1956).

Foi preparada uma curva padrão, a partir de soluções com concentração

conhecida de glicose (Figura 05).

Curva padrão de glicose

y = 0.0053X + 0.0244= 0.986

20 40 60 80Concentração de glicose {pg/ml)

100

Figura 05 - Curva padrão de glicose, concentração de glicose (pg/mL) em função daAbsorvância a 490 nm.

Ü 13

9 Material e métodos

'(3 As amostras analisadas foram as seguintes:

<ê

''9

Amostra Material

01 Mel retirado do ninho 01


03 Substância amarela retirada do ninho 01


05 Substância amarela retirada do ninho 02

06 Material da célula de cria do ninho 02



09 Material da célula de cria do ninho 03

10 Material do ninho de Alter do Chão (obtido em potes com

paredes de resinas)

Para o cálculo de concentração de glicose nas amostras 03 e 10, o resultado

obtido na fórmula foi multiplicado pelo peso da amostra, pelo fato de não ser

possível a obtenção de volume, uma vez que a consistência pastosa do material

inviabilizou sua pipetagem.

14

Resultados

5. Resultados


5.1.1. Clusia grandifiora

A floração de Clusia grandifiora (Figura 06) ocorre de fevereiro a junho

(Bittrich & Amaral, 1997; Mesquita, 1989). As flores têm, aproximadamente, 16 cm

de diâmetro (n=18) e possuem pétalas róseas na base e brancas no ápice, sendo

que o tamanho da área pigmentada difere entre os indivíduos da espécie. Nas flores

masculinas, os estames são conectados na base e formam uma estrutura em forma

de coroa ao redor dos estaminódios que secretam resina. Os estames possuem

forma de filetes e são projetadas para dentro, o que dificulta o acesso dos visitantes

para o interior da flor. As anteras liberam pólen seco nas laterais e gotículas de um

óleo fluido no centro. No dia da antese, os estaminódios do centro da flor formam um

disco coberto com uma resina amarela opaca. As flores abrem por volta das 3:00

horas e a produção de resina inicia-se aproximadamente ás 23:00 horas do diaanterior (Bittrich & Amaral, 1997). As flores começam a cair por volta das 13:00

horas, sendo que a maioria cai até às 15:00 horas e poucas permanecem na planta

até o dia seguinte, tendo suas pétalas de cor marrom.

No ápice dos ramos há produção de três botões florais, um central e dois

laterais, sendo o central o mais desenvolvido. Os botões laterais desenvolvem-se ao

mesmo tempo, abrindo com poucos dias de diferença ou no mesmo dia.

O número de flores abertas variou de 1 a 13 por dia, durante o período de

observação.

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15

Resultados

3 Figura 06 - Flor de Clusia grandiflora.

Dentre os visitantes, as abelhas Euglossini observadas foram: Euglossa

(Glossura) piliventris Guérin, 1835; Euglossa (Euglossa) cf. avicula Dressler, 1982,

Euglossa (Euglossa) cf. stilbonata Moure, 1966 e Euglossa sp. (Figura 07). Os

Meiiponini visitantes observados foram: Partamona pearsoni (Schwarz, 1938),

Nogueirapis m/nor Moure & Camargo, 1982; Trígona williana Friese, 1900, Trigona

fulviventrís Guérin, 1835; Scaura tenuis (Ducke, 1916), Plebeia sp. e Ptilotrigona

lurída (Smith, 1854) (Tabela 01).

No início do dia, há uma predominância na visita de Euglossini, sendo que,

dentre os Meiiponini, apenas T. fulviventrís e P. lurída visitam as flores das 5.30 às

6:25 horas, sendo que a primeira coleta resina e a segunda, apenas pólen. Ao final

da manhã e inicio da tarde, o número de abelhas visitantes diminui devido à

diminuição de recursos oferecidos. As abelhas realizam as visitas até,

aproximadamente, 14:30 horas, ou seja, até a queda das flores.

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16

Resultados

Figura 07 - Euglossa sp. coletando resina em Clusia grandiflora.

Todas as espécies de Euglossini observadas coletaram resina e pólen. Estas

abelhas pousam no centro da flor e, com as mandíbulas, retiram pequenas bolas de

resina, as quais vão tocando com o primeiro par de pernas e as armazenam

temporariamente na região posterior ao aparelho bucal. Após a retirada da resina,

os indivíduos realizam um vôo curto, próximo à flor e retiram a bola de resina com o

primeiro par de pernas, passam para a parte externa do segundo e, com este,

prendem o material nas corbículas, ainda tocando-o algumas vezes para melhor

fixação. Em um segundo pouso com coleta, o material é armazenado na outra

corbícula. Essas abelhas fazem várias coletas, sempre alternando a corbícula na

qual a resina é armazenada, ou seja, direita - esquerda - direita, aumentando a

quantidade de material carregado. As coletas podem ser feitas na mesma flor ou em

outra, dependendo da quantidade de resina oferecida por estas. Nas abelhas

observadas, algumas depositavam o material primeiramente na corbícula direita,

outras, na esquerda, não havendo, assim, uma preferência de lado para o depósito

do carregamento. A coleta de pólen é feita por vibração, ou seja, "buzz poilination .

Euglossa (Glossura) piíiventris é a maior abelha visitante de C. grandiflora.

9 17

^ Resultados3

^ Por seu grande tamanho (aproximadamente 14 mm) e pela posição dos estames,

# esta espécie não consegue pousar diretamente sobre o disco de resina central,

3^ tendo que pousar nos estames e caminhar até o centro e, por muitas vezes, coleta

3 resina com parte do corpo pousado sobre os estames. Este comportamento,

% juntamente com a produção de óleo pelo estames, faz com que os grãos de pólen

^ fixem-se no corpo da abelha, proporcionando seu transporte.

3 As espécies Euglossa (Euglossa) cf. avicula e Euglossa (Euglossa) cf.3

stilbonata são as predominantes nas visitas, principalmente nas primeiras horas do

dia. Estas espécies são menores que a citada anteriormente, mas também não3

%

^ conseguem pousar diretamente sobre o disco de resina, pousando nos estames e3

3

3■m,

m

caminhando até a região central. Após a coleta de uma quantidade suficiente de

resina, estas abelhas possuem um comportamento peculiar; pousam na borda de

% uma folha ou flor, prendem-se a esta com as mandíbulas, de forma que suspendem

o corpo e deixam as pernas livres para realizar uma limpeza no corpo. Passam o

primeiro e segundo par de pernas por todo o corpo (cabeça, região dorsal do tórax e

asas), recolhendo o pólen que ficou aderido ao corpo.

Euglossa sp. possui o mesmo comportamento de coleta e limpeza que as

duas espécies supra citadas, porém ocorre com menor freqüência, sendo registrada

somente nas duas primeiras horas de observação.

O comportamento de coleta de resina de Meliponinae difere do de Euglossini.

Das espécies de Meliponini observadas, Partamona pearsoni, Trígona fulviventris,Nogueirapis minar e Plebeia sp. coletam resina. Estas espécies conseguem pousar

diretamente sobre o disco central de resina, apesar de terem sido observados

alguns indivíduos de P. pearsoni pousando sobre os estames e caminhando até a

18

Resultados

região central. Estas abelhas coletam resina com as mandíbulas, mas,

imediatamente, passam esta para a corbícula, preenchendo-as pousadas no disco

de resina, voando apenas para sair da flor. Trígona fulviventris passa um longo

tempo pousada realizando coleta, sendo observada uma abelha que permaneceu 23

minutos coletando resina em uma flor.

Nogueirapis minor, além de coletar resina nas flores, também coleta látex nos

ferimentos presentes em galhos da planta.

Trígona williana e Ptilotrígona lurída não coletam resina. As abelhas destas

duas espécies não pousam no disco de resina nem nos estames. Caminham sobre

as pétalas e folhas que estão localizadas abaixo da flor, coletando o pólen presente

nestas estruturas, proveniente da coleta das espécies de Euglossini, que derrubam

pólen quando vibram as anteras ou quando pousam nestas. O pólen é coletado com

o aparelho bucal, retirado da língua pelo primeiro par de pernas, passado para o

segundo e depositado nas corbículas.

Scaura tenuis também não coleta resina. Esta espécie possui o basitarso

muito dilatado, adaptado para "raspar" as folhas que localizam-se abaixo da flor,

coletando o pólen seco caído.

Observou-se que há competição intra e interespecífica pelos recursos florais.

As espécies de Euglossini não permitem a aproximação de outras abelhas, mesmo

que da mesma espécie, quando estão forrageando em uma flor. Expulsam as

abelhas que aproximam-se com ataques com as mandíbulas ou com o ferrão,

quando pousadas. E. (Euglossa) cf. avicula e E. (Euglossa) cf. stilbonata expulsam

abelhas que estão pousadas na flor, para pousar e coletar resina.

Em alguns dias foram observados indivíduos da Ordem Heteroptera, família

19

' Resultados'$

^ Reduviidae, coletando resina e passando-a no primeiro par de pernas e na cabeça.

J Estes insetos ficavam próximos às flores, tentando capturar as abelhas que%

aproximavam.

% 5.1.2. Clusia panapanari

^ A floração de Clusia panapanari (Figura 08) ocorre de maio a julho. As flores^ têm, aproximadamente, 1,8 cm de diâmetro (n=30) e possuem pétalas alaranjadas

^ na base e brancas no ápice. As flores são planas e os estames formam um disco

* central de resina e póíen misturados. O póien é liberado no ápice das anteras e

mistura-se a resina, não havendo liberação de póíen seco. As flores abrem durante

todo o dia e duram, aproximadamente, três dias. No segundo dia, já não apresentam

resina e suas pétalas começam a escurecer e, no terceiro dia, caem, com as pétalas

% apresentando coloração marrom-claro e já levemente ressecadas.

Figura 08 - Flor de Clusia panapanari.

Apenas quatro espécies de Meliponinae visitaram C. panapanari: Ptilotrigona

lurida, Trigona fulviventris, Frieseomelitta sp., uma nova espécie do grupo silvestriie,

esporadicamente, Cephalotrigona femorata (Smith, 1854) (Tabela 02).

20

Resultados

Os indivíduos de todas as espécies coletaram resina misturada com pólen,

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%

0 pois este é o único recurso floral oferecido. A espécie P. lurida (Figura 09) visita as

^ flores durante todo o dia, das 5:40 ás 17:50 horas, tendo um maior número def

'é

^ grupo s//vesf/77 inicia suas visitas às 7:30, aumentando o número de abelhas às 8:30

%

%

somente em três dias, realizando suas visitas entre 12:00 e 13:00 horas.

%

abelhas nas primeiras horas, até, aproximadamente, às 11:00 horas, quando há um

decréscimo, que se mantém mais ou menos constante até às 17:50 horas. Trigona

fulviventrís inicia as visitas às 6:30 horas, havendo um aumento do número de

abelhas às 7:30 e permanecendo constante até 17:30 horas. Frieseomelitta sp. n.

e permanecendo constante até às 16:30. Cephalotrigona femorata foi observada

Figura 09 - Ptilotrigona lurída coletando resina em Clusia panapanarí.

Todas as abelhas pousam inicialmente nas pétalas e dirigem-se ao centro da

flor para coletar a resina/pólen. Coletam a resina com as mandíbulas, manipulando-a

com o primeiro par de pernas, passam para o segundo e depositam-na na corbícula,

preenchendo-a enquanto permanecem pousadas na flor. Ptilotrigona lurida necessita

realizar a coleta em mais de uma flor para completar o carregamento, devido a

pequena quantidade de resina oferecida. Não foi observada competição entre as

21

Resultados

espécies, provavelmente devido à grande quantidade de recursos oferecida, pelo

grande número de flores abertas. As abelhas visitam somente as flores que estão no

primeiro dia de antese.

As flores abertas a mais de 24 horas não são visitadas, porque não oferecem

mais grande quantidade de resina. Estas flores são visitadas por uma espécie de

Heteroptera, Reduviidae, que retira pequenas quantidades de resina e passa pela

cabeça, antenas, pernas anteriores e médias. Após isso, aproximam-se de flores em

primeiro dia de antese e capturam as abelhas que pousam nestas flores,

principalmente Frieseomelitta.

5.1.3. Clusia insignis

A floração de Clusia insignis (Figura 10) ocorre no período de agosto a

novembro. As flores têm. aproximadamente. 9.5 cm de diâmetro (n=15) e possuem

as pétalas vermelho-vinho na face interna e brancas na face externa. A morfologia

do gineceu é muito semelhante à C. grandiflora, havendo também produção depólen seco e óleo. A resina produzida pelos estaminódios é amarelo-limão. porém, o

disco de resina é menor. A abertura das flores ocorre às 6.00 horas. As flores caem

entre 15:00 e 17:00 horas. Apenas parte da flor cai. permanecendo na planta ate o

dia seguinte o pedúnculo e as sépalas.

No ápice dos ramos há produção de um a três botões florais,

o número de flores abertas variou de 1 a 16 por dia. durante o período de

observação.

22

Resultados

Figura 10 - Flor de Clusia insignis.

Dentre os visitantes, as abelhas Euglossini observadas foram: Euglossa

(Glossura) piliventris Guérin, 1845; E. (Euglossa) variabilis Friese, 1899; E.

(Euglossa) mourei Dressier, 1982 e E. (Euglossa) stlibonata Moure, 1966. Os

Meiiponini visitantes observados foram: Melipona bradleyi Schwarz, 1932; Tetragona

kaieteurensis (Schwarz, 1938); Trigona fulviventrís Guérin, 1835; Tngona williana

Friese, 1900; Scaura tenuis (Ducke, 1916); Leurotrigona pusilla Moure & Camargo,

1988; Plebeia mínima (Gribodo, 1893) sensu Camargo; Plebeia sp.; Trigonisca sp.

(nova espécie); Duckeola pavani Moure, 1963; Duckeola ghilianii (Spinola, 1853);

Ptilotrigona lurida (Smith, 1854). Também foram observadas Augochioropsis cf.

illustris (Vachal, 1903), da famiiia Halictidae e Anthodioctes sp., pertencente a

família Megachilidae (Tabela 03).

Nas primeiras horas do dia, há uma predominância na visita de P. lurida e

Augochioropsis cf. illustris. Mesmo antes da abertura da flor, entre 5:30 e 6:00

horas, já são observados vários indivíduos de P. lurida e poucas Trigona williana

voando próximo às mesmas. Estas abelhas pousam nas pétalas e tentam chegar à

face interior destas, por meio de frestas formadas durante a abertura. Quando a

$ 23

^ Resuttados

abertura é suficiente para a entrada das abelhas, estas coletam o pólen presente

f nas pétalas, com o aparelho bucal. da mesma forma como descrito em C.%

.% grandiflora.

^ o halictideo Augochioropsis cf. illustris coleta somente pólen. Estas abelhas

pousam diretamente sobre os estames e coletam pólen por vibração, o que faz comque muito pólen seco caia. ficando sobre as pétalas e as folhas localizadas iogoabaixo das flores. Abelhas da espécie Scaura tenuis coletam o pólen caido sobre asfolhas, sendo também observados poucos indivíduos de P. lurida coletando estemesmo recurso nestas estruturas.

o comportamento de coleta de resina por Eugiossini é o mesmo descrito paraC. grandiflora. No entanto, as visitas dos indivíduos desta tribo ocorrem mais tardenesta espécie, devido ao grande número de P. lurida presente nestas flores no iniciodo dia. Ocorrem encontros agonísticos entre os indivíduos deste gênero e P. lurida,sendo que esta última, geralmente, expulsa os Eugiossini. No entanto, encontrosviolentos não são observados entre os Eugiossini e Augochioropsis. Em Clusiainsignis, foram observados poucos indivíduos de Eugiossini coletando pólen.

Clusia Insignis possui um disco de resina menor que C. grandiflora. Devido aisto. as abelhas grandes que coletam resina (Eugiossini) não conseguem pousardiretamente sobre o disco de resina central, tendo que pousar nos estames ecaminhar até o centro e. por muitas vezes, coletam resina com parte do corpopousddo sobre os estatnes.

Em algumas poucas vezes, foram observados indivíduos de £. (Glossura)pmentris coletando resina em ferimentos nas pétalas das flores, feitos por elasmesmas (Figura 11). antes da abertura das mesmas.

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Resultados

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Figura 11 - Ferimentos em botão de Clusia insignis, feitos por Euglossa (Glossura)piliventris

o comportamento de coleta de resina das espécies de Meiiponini é o mesmocitado para C. grandiflora. Das espécies de Meiiponini observadas, Trigonafulviventris, Plebeia sp. e Melipona bradieyi coletam resina. Foram observadosmuitos indivíduos de T. fulviventris coletando resina em flores que já haviam caído eainda possuíam resina sobre os estaminódios, sendo que poucas abelhas coletavaresina em flores que ainda estavam na planta. São esporádicas as visitas realizadaspor M. bradieyi.

indivíduos das espécies Leurotrigona pusiiia. Piebeia minima e Trigonisca sp.n. intensificam suas visitas com o decréscimo do número de P. lurida. As abelhasdestas trés espécies são muito pequenas (< 3 mm) e são expulsas por P. lurida aoaproximarem-se da flor. Estas abelhas coletam pólen presente nas pétalas com oaparelho bucal, perma^cendo bastante tempo realizando coleta.

Abelhas das espécies Duckeoia ghiiianii e D. pavani são os únicoMeliponinae observados que coletam pólen nos estames, sendo a última, visitanteesporádica. Estas abelhas pousam diretamente nos estames e coletam pólenmisturado com óleo com as mandíbulas, passando-o para as corbiculas. Com o

25

Resultados

aumento das visitas de Duckeola, há um decréscimo no número de visitas de

Augochioropsis, pois a oferta de pólen seco, coletado por esta espécie, diminui.

Nos primeiros dias de observação, iniciaram visitas de grande número de

abelhas da espécie Tetragona kaieteurensis, a partir de 10:30 horas. O número de

abelhas desta espécie diminuiu com o passar dos dias. Foi observado um grande

número de abelhas voando próximas a flor, porém, poucas pousavam para realizar

coleta de pólen. A maioria das abelhas visitantes apresentava uma substância um

pouco viscosa e transparente nas corbículas, com cheiro adocicado, possivelmente

resina aromática. Nos dias seguintes, o número de vistas diminuiu e as abelhas que

chegavam às flores, não mais traziam esta substância.

Em visitas esporádicas, foi observada a espécie Anthodioctes sp., da família

Megachilidae, coletando resina.

Trigona crassipes utiliza Indiretamente um recurso de C. insignis. Esta abelha

coleta melato, ou seja, os excretas adocicados de ninfas de Membracidae

(Homoptera). que alimentam-se da seiva desta planta (Figura 12). Estas abelhas"pastoreiam" a ninfa, atacando formigas do gênero Dolichoderus que aproximam-se.

Estas formigas também coletam os excretas das ninfes de Homoptera, formando

grandes grupos em torno de ninfas de vários estádios.

Resultados

26

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f

Figura 12 - Tngona crassipes e ninfa de Homoptera, Membracidae, em Clusia insignis.O grande número de indivíduos de P. lurida, inibe a visita de outras abelhas, o

que pode ser observado na Tabela 03. Com o decréscimo de visita de P. lurida, haum aumento no número de espécies visitantes. A competição é mais acentuada com

a presença desta espécie, devido à sua agressividade. Mesmo quando duasespécies utilizam o mesmo recurso floral, não ocorrem encontros agressivos. Umexemplo é visto em Augochioropsis e Duckeola, que coletam pólen nos estames,sendo observadas várias vezes realizando coleta ao mesmo tempo.

Em alguns dias foram observados indivíduos da Ordem Heteroptera, famíliaReduviidae, coletando resina e passando-a no primeiro par de pernas e na cab çEstes insetos ficavam próximos às flores, tentando capturar as abelhas q

aproximavam.

t è è 9 t 9 9 9 ê 0 è ê J .0 J i J J J 4

Tabela 01 - Visitantes florais e tiorários de visita em C/usia grandiflora. i

16:30-12:308:30-7:30-

£ (Glossura) piliventris

Euglossa sp.

E. (Euglossa) cf. avicula

E. (Euglossa) cf. stilbonata

Partamona pearsoni

Nogueirapis mine»'

Trígona williana

Trigona fulviventrís

Scaura tenuis

Plebeia sp.

Ptilotrigona lurida

5:30-

6:25

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6:30

7:25

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Tabela 02 - Visitantes florais e horários de visita em Clusia panapanarí.

12:30 -

Rllotrigona lurida

Trigona fulviventris

Frieseomelitta sp. n. grupo

sllvestril

Cephalotrigona famorata

ÍO-a

» è f t f • • • f

Tabela 03 - Visitantes florais e horários de visita em Clusia insignis.16:30-14:3012:30 -

6:30-

E (Glossura) piliventris

E. (Euglossa) varíabilis

E. (Euglossa) mourei

E. (Euglossa) stilbonata

Mellpona bradieyi

Tetragona kaieteurensis

Trigona futviventris

Trígona williana

Scaura tenuis

Leurotrlgona pusilia

Plebela minima

Plebeia sp.

Tr^onisca sp. n.

Duckeola pavani

Duckeola ghllianil

Rilotrigona lurída

Augochioropsis cf. Illustrís

Anthodioctes sp.

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29

Resultados

5.2. Material dos ninhos de Ptilotrigona lurida

Em todos os ninhos coletados, foi encontrada uma grande quantidade de

pólen, muito seco, e poucos potes com mel, não sendo observada a presença dasubstância viscosa encontrada por Camargo et al. (1992). Nos ninhos 01 e 02

também foram encontradas pequenas quantidades de uma substância amarelada.

5.2.1. Análise poiinica

Os tipos polfnicos encontrados nas amostras de mel (Figuras 13 e 14) dos

ninhos de Ptitotrigona lurida foram os seguintes: Mimosa Invisa, Mimosa sp.

(Leguminosae - Mimosoidae). Ciusia sp.. Vismia sp. (Ciusiaceae). Crotonlanjouwensis (Euphorbiaceae), Protium heptaphyiium (Burseraceae), Tapinraguianensis (Anacardiaceae); Didymopanax morototoni (Araliaceae). Cassia siamea(Leguminosae - Gaesalpinioideae). Boneria (Rubiaceae). inga eduils (Leguminosae -Mimosoideae), Myrtaceae, Melastomataceae. Anacardiaceae e Poaceae.

Os tipos poiínicos encontrados nas células de cria (Figura 15). foram osseguintes: Mimosa invisa. Mimosa sp. (Leguminosae - Mimosoidae). Ciusia insignis(Ciusiaceae). Protium tieptaptiyiium (Burseraceae). Didymopanax morototoni(Araliaceae). Stryphnodendrum (Leguminosae - Mimosoideae). Myrtaceae.Melastomataceae e Anacardiaceae.

Na substância amarela encontrada nos ninhos 01 e 02. há predominância de

Pmtium heptaphyiium (Burseraceae) (Figura 16). e na resina coletada por Camargoef ai., há predominância de Ciusia panapanari (Ciusiaceae) (Figura 17) e algunsgrãos de pólen de P. heptaphyiium.

Resultados

30

v.í4:iT'^7^Í^

Figura 13 - Grãos de pólen encontrados em mel coletado em ninho de Ptilotrigona lurída(Aumento 100x). C - Cassia siamea (Leg - Caesalp), P - Poaceae.

Figura 14 - Grãos de pólen encontrados em mel coletado em ninho ds Ptilotngona /onda (a-Aumento 40x) (b, c- Aumento 100x). D - Didymopanax morototon, (A^ahaceaeX J -edulis (Leg-Mlm), Mp - Mimosa pudica (Leg-MIm), Me - Melastomataceae, My - Myrtaceae,A > Anacardiaceae.

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31

Resuttados

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í My/ jhJ vM

Figura 15 - Grãos de pólen encontrados em células de cria de de(a b - Aumento 100X) (c - Aumento 40X). Ml - Mimosa '"''f./eg- ^insignis (Clusiaceae), D - Didymopanax Au A -Mim), Cl - Cassia latifolia (Leg- Caesal), My - Myrtaceae. Me - Melastomataceae, AAnacardiaceae.

32

Resuttados

Figura 16 - Grãos de pólen de Protium heptaphyllum (Burseraceae). presente na substânciaamarela retirada dos ninhos de Ptilotrigona lurída (Aumento lOOx).

Figura 17 - Grão de pólen de Clusia panapanarí (Clusiaceae), presente na resina retiradados ninhos de Rilotrígona lurida (Aumento 100x).


08 resultados de concentração de glicose obtidos nas amostras estão

presentes na Tabela 04.

Os valores de concentração de açúcares solúveis das amostras 03 e 10 estão

apresentados em mg/kg pois as alíquotas retiradas destas amostras foram pesadas,devido a impossibilidade de pipetagem, por apresentarem consistência pastosa.

33

Resultados

Tabela 04 - Concentração de açúcares solúveis nas amostras de ninhos de Ptilotrigonalurida.

Amostra Tipo de material Cone. de açúc. sol. [mg/mL]

01 mel - ninho 01 81,67

02 mel - ninho 01 104,39

03 subst. amarela - ninho 01 1909,30*

04 mel - ninho 02 98.38

05 subst. amarela - ninho 02 0,97

06 célula de cria - ninho 02 0,51

07 mel - ninho 03 71,66

08 mel - ninho 03 80,48

09 célula de cria - ninho 03 3,28

10 material Alter do Chão 1,79*

* Concentração de açúcares solúveis [mg/kg]

_ I, I MIBI

I mmbÀ tii i-t'M

34

Discussão

6. Discussão


Dentre os trabalhos sobre visitantes florais de espécies de Clusia destacam-

se os de Correia et ai (1993), Mesquita & Franciscon (1995), Bittrich & Amarai

(1996,1997), Lopes & Machado (1997) e Correia et ai (1999).

Em seu estudo sobre dispersão de sementes de C. grandiflora. Mesquita

(1989) observou abelhas Euglossini e Meiiponini coietando resina nas flores.Armbruster (1984) e Roubik (1989) destacam a importância da coieta de resina por

fêmeas de abeihas, para a construção e proteção dos ninhos.

O comportamento de coieta de resina por abelhas Euglossini e Meiiponiniobservado no presente trabaiho é muito semelhante ao descrito por Bittrich & Amaral(1997) e Lopes & Machado (1997). Esses últimos autores, reiatam a importância deabeihas Euglossini como polinizadotes efetivos de C. nemomsa, sendo que as

abeihas pequenas são consideradas poiinizadores pouco eletivos desta espécie naMata Atiãntica. Em trabalho realizado em ambiente de Campina, na Amazônia,Mesquita & Franciscon (1995) sugerem a importância de Euglossini comopolinizadores e consideram abelhas da espécie Trígona williana como ladras depólen. Abelhas Euglossini são importantes poiinizadores na região neotropical(Armbruster & Webster, 1979).

Aigumas abeihas do gênero Euglossa foram observadas coletando pólenapôs a coleta de resina, tanto em C. grandiflora. como em C. insignis. Armbruster(1984) e Roubik (1989) afirmam que abeihas da família Apidae não coletam resina epôien em uma mesma viagem, porém abeihas Megachiiidae o fazem, armazenandoo pólen na escopa e a resina nas mandfbulas. A coleta dos dois recursos florais é

35

Discussão

relatada por Armbruster & Webster(1981), observando a coleta de pólen e resina de

uma mesma flor de Dalechampia afíinis (Euphorbiaceae) por Hypanthidium aff.

melanopterum, pertencente à família Megachilidae. No entanto. Bittrich & Amaral

(1997) descrevem que, em observações realizadas em C. insignis, aiguns indivíduos

de Eufriesea purpurata (Euglossini) coletavam resina durante as primeiras horas e

depois coietavam pólen, quando a oferta de resina cessava. Porém, estes autores

nâo mencionam a presença ou ausência de resina nas corbfcuias das abelhas

durante estas coletas.

A coleta por vibração é normalmente utilizada por abelhas para coleta de

pólen seco em plantas que possuem anteras tubulares, com deiscencia poncida,porém, abelhas de muitas espécies coletam pólen por vibração, inciusive de floresque possuem deiscência longitudinal (Roubik, 1989), como C. grandiflora e C.insignis. Nestas duas espécies, foram observadas espécies de Euglossa eAugochioropsis cf. illustris em C. insignis, coletando pólen desta forma. LopesMachado (1997) também observaram Augochioropsis spp. coletando pólen porvibração em flores de C. nemorosa em Pernambuco.

Mesquita & Franciscon (1995) e Bittrich & Amarai (1997) sugerem que

Ptiiotrigona iurida coleta resina em flores de C. gandiflora, C. insignis e C. nemorosa.

No entanto, no presente trabaiho, esta espécie foi observada coletando resinasomente em flores de C. panapanari. Em C. grandiflora e C. insignis, estas abelhas

Ho rp<4ina dovldo à morfologia da flor masculina,não conseguem pousar no disco de resina, ueviu

como a morfologia floral de C. nemorosa é muito semeihante a das outras duasespécies, é provávei que P. Iurida também nâo colete resina em suas floresmasculinas, f^ilotrigona Iurida pousa na margem das pétalas e caminha até o disco

36

Discussão

de resina em flores de C. panapanari, ali coletando resina. Nas flores das outras

espécies, os conectivos impedem o livre acesso à resina, somente alcançando-a

aquelas abelhas que conseguem pousar diretamente na resina ou sobre os

estames. Nestas, P. lurida coleta somente o pólen presente nas pétalas ou folhas.

As espécies de Clusia mostram uma impressionante diversidade de mecanismos de

polinização, paralelo à grande diversidade morfológica do androceu (Bittrich &

Amaral, 1996).

Abelhas grandes, como os Euglossini, ao coletarem resina, tocam os estames

com o corpo. As gotículas de óleo presentes nestas estruturas florais podem auxiliar

na aderência dos grãos de pólen no corpo das abelhas, proporcionando seu

transporte. Isto também é suposto por Lopes & Machado (1997). Abelhas pequenas,

como Trigona fulvíventris^ Píebeía sp. e Nogueirapis minar, coletam resina sem tocar

os estames, não carregando, assim, o pólen para outras flores. Desta forma, são

consideradas ladras de resina.

o comportamento de coleta de pólen observado em Scaura tenuis, foiprimeiramente descrito por Laroca e Lauer (1973) em Scaura latitarsis (Friese).quando esta coletava pólen em flores de Piper gaudtehaudianum (Piperaceae) erestos de pólen nas folhas de Amararithus spinosus (Amaranthaceae). proveniente

da ação de outras abelhas nas flores.

Nas três espécies de Clusia observadas, em alguns dias foram observados

alguns Indivíduos da ordem Heteroptera, família Reduviidae. predadores, coletandoresinas florais e espalhando-a pelo primeiro par de pernas e cabeça. Sazima ef ai.(1985) também observaram estes insetos em Dalechampla stipulacea. Estes autoressugerem que a resina auxilie na apreensão dos insetos, privando-os de movimentos.

37

Discussão

facilitando sua captura.

Foram observados comportamentos agressivos em algumas espécies,

principalmente Ptílotrígona lurida e Trigona williana. Estas abelhas expulsam outras

que aproximem-se da flor ou que estejam pousadas nesta. Encontros agonísticos

também foram observados por Sazima & Sazima (1989), entre abelhas visitantes do

maracujá, Passiflora edulis Sims. (Passifloraceae). Esses encontros agressivos

podiam ser intra ou inter-específicos, sendo o mais observado o que ocorria entre

Xylocopa spp. e Trigona spinipes, sendo esta última a mais agressiva. Bittrich &

Amaral (1997) mencionam que este comportamento agressivo pode promover

transporte de pólen, pois expulsa abelhas para outras flores para coletarem mais

resina.

6.2. Material dos ninhos de PtUotrigona lurtda

Nos três ninhos transferidos para caixas, foi encontrado muito pólen, alguns

poucos potes de mel e. em dois ninhos, uma substância um pouco mais pastosa. Opólen presente nos ninhos era muito seco. de forma que os potes nos quais ficavaarmazenado, apresentavam suas paredes enrugadas. Segundo Camargo et al.

(1992). PtUotrigona lurida armazena o pólen associado com a levedura Candida sp..que promove a dessecaçâo da massa de pólen. conferindo vantagens na ensilagemdo alimento e contra a invasão de moscas da família Phoridae. um importante

predador de pólen estocado em ninhos de Meliponinae.

Dentre sete ninhos de PtUotrigona iurida estudados na Amazônia por

Camargo ef ai. (comunicação pessoal) entre 1979 e 1993. em cinco foi encontrada asubstância viscosa (resina). Em um dos ninhos também foi encontrada a substância

38

Discussão

amarela semelhante àquela vista por nós. Mel foi encontrado em somente três

ninhos.

Os ninhos, quando transferidos, não sobreviveram, provavelmente devido a

não adaptação ao ambiente artificial. São necessários estudos sobre a adaptação

desta espécie em colônias racionais de criação. Porém, devido a seu hábito

agressivo, pouca produção e baixa palatabilidae do mel, esta espécie não é

interessante para criação racional.


A substância amarela retirada do nintio, apresentou uma dominância de pólen

de Protium heptaphylium (Burseraceae), podendo ser resina, pois este recurso é

oferecido por plantas desta família em quase todos os órgãos (Ribeiro et ai., 1999).

Esse pólen foi também encontrado em amostras de néctar de Melipona seminígra

menillae Cockereii, 1919, M. ruTiventris paraensis Ducke, 1916 (Absy et ai., 1980) e

em amostras de pólen coletado por M. seminigra menillae (Absy et ai., 1977),

Melipona rufiventris Ducke, M. fulva Lepeietier, 1836, M. Interrupta Interrupta

Latreiile, 1811, M. tumupasae Schwarz, M. seminigra pemigra Moure & Kerr, 1950,

Tiigona cilipes (Fabricius, 1804), Partamona pseudomusarum Camargo, 1980 e

Partamona moure/Camargo, 1980 (Absy et al., 1984).

Na resina armazenada em ninho de P- luiida, foi observada a dominância de

pólen de Clusia panapanari, a única espécie observada na qual P. lurida coleta

resina. É possível que P. lurida misture resinas de diferentes espécies de Clusia,

que é geralmente coletada em flores femininas das espécies em que as flores

masculinas nâo permitem o acesso a este recurso. Como C. panapanari oferece

39

Discussão

pólen misturado à resina, está explicada a presença do pólen desta espécie na

resina armazenada.

Das três espécies de Clusia estudadas, apenas C. insignis foi encontrada nas

amostras de mel e células de cria.


Do material analisado, as amostras de mel foram as que apresentaram maior

quantidade de açúcares solúveis. Valores relativamente altos para açúcares em mel

também foram encontrados por Faria (1993).

A concentração de açúcares solúveis nas amostras retiradas de células de

cria foi baixa quando comparada aos valores obtidos para as amostras de mel(Tabela 04). Esse resultado é. possivelmente, devido à metabolizaçâo dosmonossacarídeos pelas larvas presentes nas células.

Baixos valores de concentração de açúcares solúveis também foram

encontrados para a substância amarela retirada dos ninhos 01 e 02, indicando que

não podem ser consideradas como mel. Pela dominâncla de grãos de pólen deBurseraceae, este material possivelmente seja de natureza resinosa.

A baixa quantidade de açúcares solúveis encontrada na amostra de resinaretirada do ninho de P. lurida em Alter do Chão, sugere que este material não éutilizado como alimento, concordando com Armbruster (1984). quando este autor

descarta a hipótese levantada por Ramirez & Gómez (1978). na qual é sugerido queabelhas sem ferrão coletam resinas por causa do valor energético (nutritivo).

40

7. Considerações finais

O fluxo de visitantes florais nos diferentes horários variou consideravelmente,observando que há uma periodicidade das diferentes espécies visitantes no decorrerdo dia.

AS abelhas EuglossinI e Meliponini sâo visitantes regulares de flores deespécies de Clusia.

A resina armazenada em ninhos de Ptilotrigona lurida é proveniente de floresde Clusia.

Na amostra da raslrm (ol enooatrado o l>«an de C. partapmrad. o nu. n»odescarta apossitrindadedehaverrosltradeoijtras espécies.

A baixa quantidade de açúcares solúveis encontrada na amostra de resinaretirada do ninho de P. lurida. sugere que este material nâo é utilizado comoalimento, mas para defesa e construção do ninho.

I 4=.n/^nntrada em dois ninhos de P. lurida é,A substância amarela encontraoa

onria^entou uma dominância de pólen de Protiumpossivelmente, uma resina e apresentou

heptaphylium (Burseraceae).I r ^nr-nntrados 14 tipos polínicos, distribuídos em

Nas amostras de mel foram encontraa

dez famílias botânicas.

41

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