Um caso único de especiação alocrónica na processionária do pinheiro

CEF - DA INVESTIGAÇÃO À APLICAÇÃO CICLO DE SESSÕES8 Junho 2017

Manuela Branco, Carole Kerdelhué, Helena Santos, Susana Rocha, Christian Burban & Maria Rosa Paiva

A processionária do pinheiro,Thaumetopoea pityocampa Lepidoptera, Notodontidae

▫ Desfolhador de pinheiros

▫ Causa problemas de saúde publica devido aos pêlosurticantes

Espécie univoltina, passa o inverno na fase larvar

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T. pityocampa clade ENA

T. pityocampa

T. wilkinsoni

▫ Distribui-se por toda a Bacia do Mediterrâneo

Em 1997, foi observada uma situação invulgar na Mata Nacional de Leiria: pinhal com desfolha completa em Agosto!

As larvas desenvolvem-se no verão, procissões ocorrem em setembro

Chamada população de verão- SP

Desfolha em Agosto 1997, Leiria (foto M.R. Paiva)

A população de ciclo típico (WP) e SP coexistem em simpatria na MNL

= nicho plantas

hospedeiras

WP e SP podem ocorrer nas mesmas parcelas e árvores

Uma nova espécie? Qual o ciclo biológico? Alteração da fenologia induzida por alterações do clima? Diferenciação genética? Diferenciação ecológica? Isolamento reprodutivo? Adaptação ecológica a uma atividade estival? Terá SP maior sucesso ecológico que WP? Expansão de SP? Que consequências para as árvores?

I- Diferenciação do ciclo biológico:

Períodos de voo, desenvolvimento e de

emergência

Monitorização do período de voo

Diferenciação fenológica

WP – adultos voam no verão,

AprilMay

June

July

Aug

SepOct

Nov

Dec

Jan

Feb

Mar

Adultos / ovos

Larvas

Pupas

SP - adultos voam na primavera

AprilMay

June

July

Aug

SepOct

Nov

Dec

Jan

Feb

Mar

LarvasPupas

Adultos / ovos

Setembro.

Machos SP

Machos WP

Períodos diferentes de reprodução das duas populações

Isolamento reprodutivo pelo tempo Especiação alocrónica?

Maio Junho julho Agosto

Adultos emergentes em laboratório

15-27 dias intervalo

Períodos reprodutivos

distintos mantêm-se em

laboratório!

O isolamento reprodutivo está por vezes associado a diferentes feromonas (comunicação olfativa)

Comunicação química

SP

WP

GC-MS cromatograma da feromona sexual de PPM, SP e WP. (Mateus et al. unpubl)

No caso de SP e WP a comunicação olfativa não divergiu.

II- Diferenciação genética de SP :

Marcadores:

mitocondrial – CO1

microssatélites

marcador mitocondrial

27 mutations

Leiria SP & WP

SP e WP partilham o mesmo haplótipoprincipal

Santos et al. 2007, 2011

Microssatélites: frequências de alelos

Leria SP

Leiria WP

Todos os alelos presentes em SP ocorrem em WP

SP tem

menor

riqueza

Frequências alteradas

Santos et al. 2007; 2011

ACP - dados de 16 loci (microssatélites)

O 2º eixo separa as WP

O 1º eixo separa SP das restantes WP (incluindo WP Leiria)

Alguns indivíduos com fenótipo WP estão no cluster genético da SP

indivíduos com fenótipo «SP» indivíduos com fenótipo «WP»

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ss

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0%

10%

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100%

1 9

17

25

33

41

49

57

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73

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97

10

5

11

3

12

1

12

9

13

7

14

5

15

3

16

1

16

9

17

7

18

5

19

3

20

1

20

9

21

7

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5

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3

24

1

24

9

25

7

26

5

27

3

28

1

28

9

29

7

30

5

31

3

32

1

Indivíduos com fenótipo WP (emergem no verão) mas caem no cluster genético de SP - individuos provenientes de SP que voltam ao ciclo clássico?

SP tardios ?Hibridação?

Em laboratório foi possível produzir híbridos. Os híbridos têm fenologia intermédia. A hereditariedade é elevada, h=0.76

Origem de SP local, ancestral comum a Leiria WP

Efeito fundador, bottleneck (uns alelos perderam-se, outros

fixaram-se, menor riqueza, …)

Origem recente de SP (estima-se de cerca 500 anos!)

Forte diferenciação genética, fluxo genético limitado

Divergência ocorreu em simpatria, sem mudança de

hospedeiro, mas diferentes períodos reprodutivos – especiação

alocrónica

Diferenciação genética : conclusões!

III- Diferenciação fenotípica:

Reprodução

Divergência fenotípica -posturas

Postura- WPPostura- SP

Escamas de cobertura dos ovos

Pop.Cor dominante das

escamas

Forma das

escamaspostura

WP

SP

-3

-2

-1

0

1

2

3

-3 -2 -1 0 1 2 3

PCA 1

PC

A 2

SP

WP_AP

WP_L

ACP das escamas (cor e índices de forma) mostram que SP difere significativamente de Leiria WP e WP de Apostiça

Elevada variabilidade fenotípica dentro de cada população

1.0

1.0

1.1

1.1

1.2

1.2

1.3

Leiria SP Leiria WP Apostiça

Dia

me

ter

mm

0.95 mm3

0.64 mm3

0.82 mm3

Dimensão dos ovos: SP são maiores

Maior sobrevivência das larvas neonatas?

Cobertura das escamas de SP diverge de WP: efeito do acaso,

mas sem contra seleção? Não há forte pressão seletiva por

parasitoides! Efeito positivo das escamas na sobrevivência?

Ovos maiores (menor fecundidade)

Mas maior sobrevivência das larvas neonatas

Não são necessários ninhos tão grandes (ninhos de inverno

grandes favorecem a sobrevivência invernal).

Diferenciação reprodutiva : conclusões!

IV- Diferenciação fenotípica:

Sobrevivência das larvas às temperaturas altas

Diferentes pressões seletivas:

Nicho térmico das larvas

Ninho- WP, inverno Ninho- SP, verão

35

36

37

38

39

40

Jun/02Jun/03Jun/04Jun/05Jun/06Jun/07Jun/08Jun/09

Max

tem

per

atu

re º

C

Leiria tem um clima fresco no verão, todavia as temperaturas máximas podem exceder os 35ºC!

Dias únicos (círculos abertos) ou vários consecutivos (a cheio) com temperaturas máximas extremas.

Estudos experimentais

As larvas foram sujeitas tratamentos térmicos -

imitando dias consecutivos de extremo calor

20

25

30

35

40

45

1 4 7 10 13 16 19 22Time (Hours)

Tem

pera

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ºC

36ºC MT 38ºC MT 40ºC MT 42ºC MT

0,00,20,40,60,81,0

0 2 4 6 8 1012

40ºCSP

0,00,20,40,60,81,0

0 2 4 6 8 1012

40ºCWP

L1 ControlL1

00,20,40,60,81

0 2 4 6 8 1012

Survival

36ºCSP

00,20,40,60,81

0 2 4 6 8 10 12

Survival 36ºCWP

L1 ControlL1

SP sobrevive melhor às temperaturas elevada que WP(excepto 2nd instar a 36ºC - sem diferenças significativas )

(Santos et al. 2011b)

Variable B (se) p Exp(B) Mortality hazard

Temperatura (ºC) 0.22 (0.01) <0.001 1.243 +24%

Instar (L2 vs. L1) -0.42 (0.04) <0.001 0.655 -53%

WP vs. SP 0.73 (0.05) <0.001 2.079 +108%

Regressão de Cox: + 108% para WP em comparação com SP+ 24% por cada ⁰C adicional- 53% para 2nd instar em comparação com 1st instar

Thermal niche shift

Divergência térmica de SP em comparação com WP:

SP pode sobreviver até 42ºC! WP apresenta mortalidade desde

os 36ºC!

As diferenças são maiores para as larvas mais jovens!

Poderá ainda assim a expansão de SP estar limitada pelas

temperaturas de verão?

Sobrevivência das larvas às temperaturas: conclusões!

V- Expansão geográfica: presente e futuro

1997

Limite 2013

SP tem-se expandido a uma taxa de 1.7 a 2.5 Km por ano

Distribuição geográfica – Envelope climático muito particular!

Temperatura média em Agosto Nº médio de dias com temperatura

máxima acima de 25 ºC

De acordo com as características climáticas pode-se determinar a sua distribuição potencial:

Conclusões e mais interrogações!

SP - uma população divergente com origem local (ca. 500

anos!)

Isolamento reprodutivo, geneticamente determinado –

especiação alocrónica

Divergências fenotípicas e ecológicas – adaptação a novas

condições ecológicas

Expansão de SP, modelos climáticos preveem existência

apenas numa faixa costeira

Pode haver hibridação? Exclusão de WP por SP?

Adaptação a uma alimentação de verão?

Consequências para as árvores de uma desfolha no verão?

Importância cientifica!

Melhor caso documentado de especiação alocrónica!

Permite testar teorias sobre divergência genética e ecológica,

especiação simpátria, competição, …!

Importância económica!

Consequências da desfolha no verão: Menor capacidade de

recuperação das árvores?

Desfolhas podem ocorrer duas vezes por ano!

Exposição aos pelos urticantes no verão, quando há mais

atividades ao ar livre e turismo!

Principais investigadores envolvidos:

Carole Kerdelhué3

Christian Burban4

Eduardo Mateus2

Helena Santos1,2

Manuela Branco1

Maria-Rosa Paiva2

Pierre Rossi3

Susana Rocha1

1. CEF-ISA, Universidade de Lisboa, Portugal

2. DCEA, FCT, Universidade Nova de Lisboa, Portugal

3. CBGP, INRA Montpellier, France

4. INRA, Pierroton, Bordeaux

Obrigada