tagusensis wells 1982 e a carcinofauna … · 2 ficha catalográfica comissão julgadora: profa....

0

Natália Matos de Menezes

RELAÇÃO ESPÉCIE-ÁREA ENTRE O

CORAL BIOINVASOR TUBASTRAEA

TAGUSENSIS WELLS 1982 E A

CARCINOFAUNA ASSOCIADA

Salvador

2012

1

Natália Matos de Menezes

RELAÇÃO ESPÉCIE-ÁREA ENTRE O

CORAL BIOINVASOR TUBASTRAEA

TAGUSENSIS WELLS 1982 E A

CARCINOFAUNA ASSOCIADA

Salvador

2012

Dissertação apresentada ao Instituto de

Biologia da Universidade Federal da Bahia,

para a obtenção de Título de Mestre em

Ecologia e Biomonitoramento.

Orientador: Dr. Rodrigo Johnsson

Co-orientadora: Dra. Elizabeth Neves

2

Ficha Catalográfica

Comissão Julgadora:

Profa. Dra. Vera Solferini Prof. Dr. Ruy K. P. Kikuchi

Prof. Dr. Rodrigo Johnsson

Menezes, Natalia Matos de

Relação espécie-área entre o coral bioinvasor

Tubastraea tagusensis Wells 1982 e a carcinofauna associada,

62 páginas.

Orientador: Rodrigo Johnsson

Co-orientadora: Elizabeth Neves

Dissertação (Mestrado) - Instituto de Biologia da

Universidade Federal da Bahia, 2012.

Palavras-Chaves: 1.Tubastraea. 2.Crustacea. 3. Facilitação. 4.

Relação espécie-área. Universidade Federal da Bahia.

Instituto de Biologia.

3

Dedico este trabalho aos meus pais

e meu irmão com muito carinho

4

“Se queremos progredir, não devemos repetir a história,

mas fazer uma nova história”

(Mahatma Gandhi)

5

AGRADECIMENTOS

A Deus.

Aos meus pais Iraldo Barbosa de Menezes e Leta Lucia Brandão Matos

de Menezes que são para mim exemplos de caráter, de força e

determinação. Agradeço pelo amor e carinho dedicado e por sempre

acreditarem em mim. Ao meu irmão Gustavo Matos de Menezes pelos

incentivos, momentos de alegria e crescimento pessoal que me

proporcionou no período do mestrado.

Aos meus orientadores Rodrigo Johnsson e Elizabeth Neves que me

deram a oportunidade de desenvolver o projeto de Mestrado. A eles

dedico toda a minha gratidão pelo trabalho de me iniciar na vida

acadêmica, pelos conhecimentos científicos, pela educação na vida

profissional, e pelos momentos de descontração.

A equipe do LABIMAR (Laboratório de Crustacea, cnidaria e Fauna

associada) pelo auxílio em diversas partes do trabalho, pelas opiniões

informais, pelas ricas e provocantes discussões relacionadas ao tema

“Zoologia vrs. Ecologia”, pelo companheirismo, por tornarem o meu

período de mestrado muito mais divertido do que eu esperava.

Superaram minhas expectativas!

Um agradecimento especial para Roberta Canário, Cristiano Bahia,

Barbara Conceição e Marcos Nogueira pela paciência na ajuda com a

identificação dos grupos de Crustacea.

Ao Prof. Dr. Cláudio Sampaio (UFAL) pelas informações sobre

localização da T. tagusensis, e pelas fotografias cedidas.

A Marcos De Paula “Marquinhos Conspirador” que contribuiu para a

realização das atividades de campo.

A Gabriel Barros pelo auxílio na coleta.

6

A Igor Cruz que me incentivou na realização deste trabalho, me dando

suporte principalmente no trabalho de campo e na padronização das

fotografias.

A Gilane Couto e Diogo Brito, por me proporcionarem momentos de

troca e aprofundamento de conhecimentos sobre o tema Bioinvasão,

principalmente durante o curso INTRODUÇÃO A BIOINVASÃO que

ministramos juntos.

A Pós-graduação em Ecologia e Biomonitorament da UFBA. A

secretária Jussara pela competência e pela imensa paciência em resolver

os problemas infindáveis dos alunos. Aos colegas de turma e aos

professores Pedro Rocha, Francisco Barros, Eduardo Mariano, Charbel

Niño El-Hani, Iara Sordi, Mauro Ramalho, Blandina Viana e Eduardo

Mendes pela dedicação e pela contribuição na minha formação de

Ecóloga.

Aos funcionários do Instituto de Biologia que auxiliaram no dia-a-dia

do meu trabalho, seja na limpeza do ambiente, seja na segurança, seja

pela simpatia de um simples cumprimento de “bom dia” rotineiro.

Aos meus amigos por serem essas pessoas maravilhosas que deixam a

minha vida mais FELIZ! Agradeço a Marina Bonfim, André Mendonça,

Wilton Fahning, Rafael Abreu, Rosara Lopes, Aiucha Almeida, Luciana

Rebouças pelos momentos de “reciclagem de idéias”, tão importantes

para o bom andamento da dissertação.

A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior

(CAPES) pela concessão da bolsa de mestrado e a Pós-graduação em

Ecologia e Biomonitoramento pelo auxílio financeiro para a realização

das atividades de campo.

7

ÍNDICE

Introdução Geral 01

Capa de rosto do artigo 26

Abstract/Resumo 27

1.1. Introdução 28

1.2. Material e Métodos 33

1.3. Resultados 40

1.4. Discussão 52

1.5. Agradecimentos 62

1.6. Referências 62

Conclusões Gerais 72

Apêndice 1, 2

Anexo

8

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Mapa indicando a área de estudo e a localização geográfica do Naufrágio

Cavo Artemidi, Salvador, Bahia......................................................................................34

Figura 2. Local de coleta e procedimentos de campo. A. Croqui do Naufrágio Cavo

Artemidi retirado do site http://www.naufragiosdobrasil.com.br B. Disposição das

colônias no local de coleta. C. Procedimento de redirada das colônias. D.

Acondicionamento das colônias e respectiva fauna associada em saco plástico. E.

Bombona onde as colônias foram depositadas e levadas para laboratório......................37

Figura 3. Tratamento das colônias de Tubastraea tagusensis. A. Branqueamento das

colônias com hipoclorito de sódio 2%. B. Secagem das colônias. C. Mesa de fotografia.

D. Fotografia da colônia com escala e identificação. E. Medição da área das colônias

com o programa Nis-Elements D....................................................................................38

Figura 4. Procedimento de análise dos crustáceos associados. A. Filtragem da fauna

associada desprendida das colônias. B. Fixação do filtrado em potes de vidro com álcool

70%. C. Triagem dos indivíduos com auxílio de lupa, placa de petri e pinça. D.

Separação dos crustáceos em grandes grupos. E. Separação em morfotipos de cada

grande grupo por colônia. F. Armazenamento das amostras em potes maiores com

álcool 70%.......................................................................................................................39

Figura 5. Número de grupos de Crustacea e de cada grande grupo de Crustacea em

relação ao volume de cada colônia de T.

tagusensis...............................................................46

Figura 6. Média móvel do número de espécies de Crustacea e de cada grande grupo de

Crustacea em relação a média móvel do volume de cada colônia de T.

tagusensis..............47

Figura 7. Regressão linear simples entre o volume das colônias de T. tagusensis e os

táxons de Crustacea.........................................................................................................48

Figura 8. Curvas de rarefação (acúmulo de espécies) com base nos valores de Sobs

(Mao Tau) gerados através de 999 aleatorizações para as colônias de T. tagusensis com

diferentes tamanhos. Em vermelho e laranja os dados da soma das colônias. Em azul, os

dados de uma única colônia.............................................................................................49

Figura 9. Abundâncias de cada táxon ao longo do aumento da área das colônias. Área

das colônias (m) pelo número de indivíduos...................................................................50

http://www.naufragiosdobrasil.com.br/

9

ÍNDICE DE TABELAS

Tabela 1. Identificação dos taxa encontrados, frequência de ocorrênica no total de

colônias, número total de indivíduos e abundância relativa de cada grupo. A

classificação seguiu Martin e Davis (2001).....................................................................42

Tabela 2. Modelos e resultados da regressão linear simples entre a área das colônias de

T. tagusensis e os taxa de Crustacea................................................................................44

1

INTRODUÇÃO GERAL

Bioinvasão é fundamentalmente um processo natural que compreende a chegada,

estabelecimento e expansão de uma espécie fora da sua distribuição geográfica original,

de forma a causar impactos ambientais (Carlton 1996). Entretanto, a frequência de

ocorrência deste processo atingiu taxas sem precedentes causadas, principalmente, pela

ação das atividades humanas que levam a quebra de barreiras geográficas de disperssão

(Lodge 1993; Elton 1980). Em ambientes marinhos, as principais vias de introdução são

a navegação, através do transporte não intencional de espécies exóticas por água de

lastro e/ou bioincrustação, e das atividades de maricultura de organismos exóticos e

suas espécies associadas (Carlton 1987). Dentre os impactos, destacam-se problemas

relacionados a pragas (patógenos e parasitas) em atividades de aquicultura, prejuízos em

sistemas de produção de energia devido a organismos incrustantes e, principalmente, a

perda da biodiversidade através da competição ou predação a organismos nativos,

formação de híbridos ou mesmo pela modificação de estrutura física dos ambientes

levando, consequentemente, a alteração das comunidades e ecossistemas (Crooks 2002;

Whitfield et al. 2002; Chandrasekaran et al. 2008; Lesser e Slattery 2011). De fato,

invasões biológicas têm sido consideradas o segundo maior motivo de perda de

biodiversidade no mundo, perdendo apenas para processos que envolvem perda de

habitat (Vitousek et al. 1996; Rosenzweig 2001)

Estudos recentes têm destacado as bioinvasões causadas por espécies capazes de

modificar o ambiente, alterando as comunidades diretamente ou facilitando invasão de

outras espécies (Crooks 2002; Simberloff 2006; Wallentinus e Nyberg 2007). Dentre

estas, plantas e invertebrados marinhos sésseis são os mais citados por proporcionarem

uma grande heterogeneidade espacial que aumenta o nicho fundamental de diversas

espécies através de interações, tais como fornecimento de abrigo contra

predação/estresse ambiental e disponibilidade para recrutamento (Bertness e Leonard

1997; Hacker e Gaines 1997; Bruno et al. 2003; Sousa et al. 2009; Heiman e Micheli

2010). Conforme já exposto, quando introduzidos em sua forma juvenil e/ou adulta,

estes organismos podem trazer outras espécies exóticas associadas (processo

comumente chamado de “invasão cruzada”), modificar o ambiente de forma a favorecer

ou não grupos de espécies nativas, ou permitir que espécies exóticas detectadas que

2

antes não conseguiam se estabelecer, passem a aumentar a sua população (Simberloff

2006; Sousa et al. 2009).

Dentre os diversos táxons considerados modificadores de ambiente, os corais

escleractíneos possuem uma baixa representatividade como bioinvasores. Estes são

organismos que adquiriram evolutivamente a habilidade de secretar um esqueleto

calcário que auxilia na sua proteção (Stanley 2002), mas que, simultaneamente, constrói

estruturas espaciais complexas capazes de abrigar uma fauna associada altamente

diversa em relações simbióticas, facultativas e/ou obrigatórias (Vitopil e Willis 2001).

Por outro lado, os corais são extremamente sensíveis à variação ambiental e,

consequentemente, tendem a não resistir ao transporte por água de lastro ou

bioincrustação (Veron 1995). Na literatura, os registros citam apenas cinco espécies de

corais exóticos: Oculina patagonica (D‟Angelis D‟Ossat 1908), nativa do Oceâno

Atlântico Sul, descoberta no Mediterrâneo em 1960 (Sartoretto et al. 2008); Fungia

scutaria Lamarck, 1801 , originário do Indo-Pacífico e estabelecida em recifes da costa

da Jamaica (Bush et al. 2004); e as congeneres do Indo-Pacífico Tubastraea tagunsensis

Wells, 1982, Tubastraea coccinea Lesson, 1829 e Tubastraea micranthus (Ehrenberg

1834) que estão ocorrendo no Atlântico ocidental (De Paula e Creed 2004; Sammarco et

al. 2010). Outros grupos de cnidários também tem sido encontrados, como a Carijoa

(Telesto) riisei (Duchassaing & Michelotti 1860) do Atlântico considerada invasora no

Havaí (Grigg 2003) e a Stereonephthya aff. curvata (Kükental 1911), de origem

desconhecida, que vem se estabelecendo no Brasil (Ferreira 2003). Entretanto, são

espécies ainda pouco estudadas.

Embora seja incomum a ocorrência de corais bioinvasores, um grupo tem se

destacado pela grande capacidade de adaptação ao ambiente. As espécies do gênero

Tubastraea Lesson 1829, conhecidas como „coral sol‟ devido aos tentáculos geralmente

em tons de amarelo intenso, têm ampliado rapidamente sua distribuição ao longo do

Oceano Atlântico, acreditando-se que a via de introdução tenha sido por bioincrustação

em cascos de navios ou plataformas de petróleo, onde são freqüentemente encontradas

(Sammarco et al. 2004). Ao longo do Atlântico Norte, Tubastraea coccinea foi

inicialmente registrada em Porto Rico (1943), alastrando-se por diversas regiões no

Golfo do México, Florida, Caribe, porém, principalmente em ambientes artificiais

http://en.wikipedia.org/wiki/Jean-Baptiste_Lamarck

3

(Cairns 2000; Fenner 2001; Fenner e Banks 2004). Tubastraea micranthus foi também

observada em substratos artificiais na região do Golfo do México, entretanto, ainda em

baixas densidades (Sammarco et al. 2010). No Brasil, o genêro foi citado pela primeira

vez em Castro e Pires (2001). Posteriormente, De Paula e Creed (2004) procederam a

identificação de T. coccinea e T. tagusensis para comunidades coralíneas de costões

rochosos na região da Baía de Ilha Grande, no Rio de Janeiro, onde atualmente são bem

distribuidas (De Paula e Creed 2004, 2005). Recentemente, a ocorrência de T. coccinea

e T. tagusensis foi ampliada, sendo registradas nas Ilhas de Búzios e Ilha de Vitória, no

estado de São Paulo (Mantelatto et al. 2011), e observada em 2008 sobre substratos

artificiais e recifais no Estado da Bahia, setor nordeste do Brasil (Sampaio C. – pers.

commun.; e obs. pess. in situ).

Pertencente a família Dendrophyilliidae (Gray, 1847), Tubastraea compreende

formas coloniais azooxanteladas com notável facilidade de ocupação do ambiente

(Glynn et al. 2008; Paz-García 2007). O monitoramento realizado na região da Baía de

Ilha Grande tem revelado que Tubastraea adaptou-se facilmente às condições locais,

aumentando sua abundância e distribuição, e causando modificações na estrutura das

comunidades de algumas localidades (Lages et al. 2011). De fato, diversos estudos

evidenciam o alto potencial reprodutivo e a grande capacidade competitiva destas

espécies.

Aspectos da biologia reprodutiva do gênero baseiam-se principalmente nos

estudos histológicos de Glynn et al. (2008) para colônias de T. coccinea do Pacífico

Oriental. De acordo com o autor, trata-se de uma espécie hermafrodita e incubadora

com rápido amadurecimento sexual (jovens colônias com 2-10 pólipos foram

observadas com gônadas férteis). Plânulas possuem entre 0,5-1,5 mm de comprimento –

ou 3,0-5,0 mm e fixam-se em fios de muco que se desprendem da abertura oral do

pólipo até o substrato estabelecendo-se próximo às colônias parentais em padrão

tipocamente filopátrico (Paz-Garcia et al. 2007).

Além do grande potencial reprodutivo, outros traços caracterizam o gênero como

potencial invasor, como uma ampla distribuição batimétrica, chegando a ocupar

profundidades entre 0 a 108 m (Glynn et al. 2008); preferências pouco seletivas por

substrato – o assentamento pode ocorrer sobre madeira, granito, concreto, aço e

http://pt.wikipedia.org/wiki/John_Edward_Gray

http://pt.wikipedia.org/wiki/1847

4

cerâmica; a presença de defesas químicas contra predadores generalistas (como peixes

pertencentes as famílias Pomacentridae, Ostracidae e Haemulidae) e contra algumas

algas competidoras como Cladophora sp., and Lithophyllum sp.. Adicionalmente, foram

também encontradas nas adjacências de outros cnidários conhecidos como fortes

competidores, incluindo zoantídeos (Zoanthus sp., Palythoa caribaeorum (Duchassaing

e Michelotti 1860)), corais (Phyllangia americana Edwards & Haime, 1849 , Astrangia

rathbuni Vaughan, 1906) e octocorais (Carijoa (Telesto) riisei (Duchassaing &

Michelotti 1860)) (Paula e Creed 2005). De fato, Creed (2006) verificou que a

proximidade entre Tubastraea e o coral endêmico Mussismilia hispida (Verrill

1901) poderia levar à redução, ou mesmo, exclusão da espécie nativa. Até o momento,

apenas a esponja Desmapsamma anchorata (Carter 1882) foi relatada recobrindo

Tubastraea, tratando-se de um competidor superior (Meurer 2010).

Embora diversos estudos tenham comprovado o potencial invasor do gênero ao

longo do litoral brasileiro, aspectos como a possibilidade das colônias terem trazido

espécies associadas e a capacidade de abrigar organismos nativos de hábito críptico,

endolítico ou até parasita, papel de extrema importância exercido por corais

escleractínios, são ainda pouco explorados. Diversos estudos têm relatado associações

de corais escleractíneos com inúmeros poliquetos, moluscos e crustáceos (Young 1986;

Preston e Doherty 1990/1994; Sin 1999; Nogueira et al. 2003; Oigman-Pszczol e Creed

2004; Johnsson et al. 2006). Para Tubastraea em especial, podem ser citados a

associação com copépodes sifonostomatóideos em exemplares das ilhas Molucas

(Indonésia) e Taiwan (China) (Humes 1997; Cheng et al. 2011), o registro de

Latopilumnus tubicolus, um caranguejo que habita pequenos orifícios („pits‟),

construídos no esqueledo de T. michranthus nas Filipinas e Japão (Türkay e

Schuhmacher 1985), e a ocorrência de pequenos peixes recifais dormindo entre os

pólipos de T. coccinea no Caribe (Wirtz 2006). Assim, existe uma lacuna no

conhecimento no que se refere ao potencial deste gênero como facilitador (vetor) da

introdução de outras espécies exóticas, ou como facilitador (nicho espacial) para

espécies nativas.

Dentre os organismos que podem se beneficiar dessa introdução, destacam-se os

crustáceos crípticos que dependem de substratos fornecidos por organismos bentônicos

5

para proteção, captação de alimento e além disso, representam uma biomassa

substancial nestes ambientes (Gerlach 1978). Crustáceos ocupam uma importante

posição na base da cadeia trófica uma vez que reciclam detritos, exercem importante

papel como herbívoros e transferem energia para níveis tróficos mais altos (Preston e

Doherty 1994). Na literatura, vários autores relatam a interação entre corais e

crustáceos, incluindo casos de parasitismo, comensalismo e associações facultativas

(Goh et al. 1989). Copépodes endógenos ou epibiontes foram encontrados habitando

espécies de coral como Tubastraea (Cheng et al. 2011), Psammocora (Humes 1997),

Parahalomitra (Humes 1997), Galaxea (Humes 1996). Caranguejos Brachyura e

Porcellanidae também são comuns em corais podendo apresentar associações

facultativas ou obrigatórias como as que acontecentem com os gêneros Trapezia,

Tetralia e com a família Cryptochiridae (Abele 1976; Gotelli et al. 1985; Goh et al.

1989; Sin 1999; Vitopill e Wills 2001; Carricart-Ganivet et al. 2004; Johnsson et al.

2006; Gheerardyn et al. 2008); por fim, cirripédios também têm sido encontradas como

epibiontes de corais (Nogueira 2003; Tsang et al. 2009).

Relações como as mencionadas acima, comumente chamadas interações

“hóspede-hospedeiro”, tendem a assumir padrões espaciais diretamente correlacionados

à diversidade de espécies (Kuris et al. 1980). Dentre eles, destaca-se a relação espécie-

área, que prevê que o número de espécies é uma função simples ou direta da extensão

geográfica ocupada pela biota, sendo usualmente expressa pelas seguintes funções:

onde S = número de espécies, A = área do habitat, k e z = constantes (intercepto e

coeficiente angular, respectivamente) (Scheiner 2003; Dengler 2009). Trata-se de um

dos modelos mais estudados na ecologia desde o início da sua formulação no início do

séc. XX (Gleason 1922; Arrhenius 1923; Preston 1962), principalmente pela sua

aplicabilidade em trabalhos de distribuição da diversidade e conservação dos

organismos em diferentes escalas espaciais e temporais (Simberloff e Abele 1976;

Fahrig 1998; Lomolino e Weiser 2001; Scheiner 2003; Turner e Tjorve 2005).

Para compreender biologicamente esta relação, três modelos foram

desenvolvidos, podendo ter explicabilidade distinta a depender da escala espacial

6

(Turner e Tjorve 2005), a saber: 1) Hipótese de área „per se’, derivada da Teoria do

Equilíbrio da Biogeografia de Ilhas que foi originalmente descrita para descrever

padrões de riqueza de espécie em ilhas oceânicas (MacArthur e Wilson 1963/67). Esta

postula que o número de espécies em uma determinada ilha é uma função do tamanho

da área, da sua distancia em relação a fonte de propágulos e do balanço entre as taxas de

imigração e extinção de espécies. Nesse modelo, a taxa de imigração depende da

distância da área em questão em relação à área fonte, porém é independente do tamanho

da ilha. Já a taxa de extinção é inversamente proporcional ao tamanho da área. Esta

hipótese é aplicada para regiões isoladas e tem sido utilizada em escalas intermediárias

de paisagens e regionais nas quais dominam processos evolutivos (Turner e Tjorve

2005). 2) Hipótese da heterogeneidade do habitat proposta por Williams (1964)

considera que áreas maiores possuem maior riqueza por possuir maior diversidade de

habitats que possibilitam a abertura de mais nichos vagos. A partição de nicho entre

espécies em paisagens heterogêneas diminui a competição interespecífica e mantém a

coexistência e a riqueza de espécies, sendo relevante em diferentes escalas (Turner e

Tjorve 2005). 3) Hipótese de amostragem passiva (Connor e McCoy 1979) propõe que

áreas maiores possuem uma riqueza maior de espécies simplesmente por possuir uma

abundância maior de indivíduos, sendo considerada como uma hipótese nula e adequada

a escalas locais (Turner e Tjorve 2005).

Entretanto, de acordo com Kuris (1980), a aplicabilidade dessas hipóteses para a

interação entre organismos, ou seja, para a relação hóspede-hospedeiro, deve considerar

algumas modificações em função do ciclo de vida do hospedeiro. Dentre elas, destaca-

se o fato das (1) distâncias entre as fontes flutuarem ao longo do tempo devido a

mobilidade dos hospedeiros - rapidamente para organismos vágeis e lentamente para

organismos sedentários ou sésseis; (2) diferenças sazonais no comportamento ou nas

condições fisiológicas podem afetar a presença dos hóspedes; (3) a qualidade do

hospedeiro varia através de modificações ecológicas no tempo como resultado do

crescimento e envelhecimento; por fim, (4) como a vida dos hospedeiros é efêmera,

assembléias de espécies parasitas raramente alcançam um equilíbrio mínimo ao longo

da vida do hospedeiro.

Adicionalmente, interações interespecíficas também têm sido utilizadas para

explicar padrões de relação espécie-área. De acordo com Simberloff (1978), a

7

distribuição e abundância dos organismos em diferentes áreas pode estar diretamente

relacionada a fenômenos como competição e predação, em que cada espécie interage

simultaneamente com diversas outras em intensidade e modo distinto. O autor (op. cit.)

comenta, ainda, que os resultados dessas interações são mais evidentes em estágios

avançados de sucessão, ou seja, após um longo período de colonização das espécies alí

presentes, e que os efeitos podem ser mais ou menos proeminentes a depender do grupo

observado. Alguns trabalhos mostraram que a presença de determinadas espécies exclui

a presença de outras ao longo do tempo (Connell 1961; Paine 1974, 1980). Por outro

lado, trabalhos abordando o mesmo tema, porém restritos a um determinado táxon,

mostraram ausência da interferência de interações, havendo influência apenas da área no

aumento do tamanho das populações (Gotelli e Abele 1983).

Diversos autores tentaram aplicar as teorias acimas mencionadas em situações

envolvendo hospedeiros como “ilhas”. Por exemplo, pode-se citar estudos com plantas

hospedeiras de insetos herbívoros (Lawton 1986; Grez 1992; Athen e Tscharntke,

1999), peixes em “patches” de recifes de coral (Chittaro 2002; Belmaker et al. 2007;

Hattori e Shibuno 2010), diversidade de briófitas e micro invertebrados associados a

rochedos de rios (Jacobsen 2005; Heino e Kai Korsu 2008) e, por fim, decápodes

associados a corais escleractíneos (Barry 1865; Abele 1976; Abele e Patton 1976;

Gotelli e Abele 1983; Vytopill e Wills 2001). Entretanto, os trabalhos de Grez (1992),

Belmaker et al. (2007) e Abele e Patton (1976) chamam a atenção para o fato de que,

apesar de ser frequentemente ignorada, a amostragem passiva é a mais propensa a

influenciar a relação espécie-área em escalas menores, devendo ser primariamente

considerada neste caso.

Embora existam estudos realizados com a fauna associada a organismos

invasores, estes são ainda restritos (Torchin et al. 2003). Além disso, os padrões de

distribuição de diversidade como os acima mencionados (relação espécie-área) têm sido

negligenciados (Castilla et al. 2004; Sousa et al. 2009; Heiman and Micheli 2010).

Desta forma, considerando a ampla capacidade de expansão de Tubastraea, a escassez

de estudos que consideram corais bioinvasores como prováveis vetores de espécies

exóticas e hospedeiros para espécies nativas e a complexidade intrínseca a esse tipo de

associação, relacionada principalmete a padrões espaciais de diversidade e à interação

entre os organismos hóspedes, o objetivo deste trabalho é avaliar a relação espécie –

8

área entre o coral bioinvasor Tubastraea tagusensis e a carcinofauna associada em

colônias provenientes do Naufrágio Cavo Artemidi, localizado na entrada da Baía

de Todos-os-Santos – BA, primeiro provável sítio de ocorrência da espécie no

Estado da Bahia. Trata-se do primeiro ensaio utilizando um coral escleractíneo e uma

espécie com potencial bioinvasor elevado na projeção de uma análise de relação

espécie-área. Estudos pretéritos são escassos e restritos a riqueza de Decapoda

associados a corais do Indo-Pacífico (Abele e Patton 1976; Gotelli e Abele 1983). Os

objetivos específicos do trabalho sequem discriminados: (1) Registrar a carcinofauna

que está se associando a T. tagusensis para utilização da mesma como nicho, seja ela

exótica ou nativa, discutindo suas implicações. (2) Descrever a relação espécie-área

entre T. tagusensis e a carcinofauna associada. (3) Testar primariamente se os padrões

de relação espécie-área observados estão de acordo com a hipótese de amostragem

passiva, determinada por Connor e McCoy (1979). (4) Testar se os padrões de relação

espécie-área observados podem ser explicados com base na relação entre táxons de

Crustacea encontrados.

REFERÊNCIAS

Arrhenius O (1923) Statistical investigations in the constitution of plant

associations. Ecology 4:68-73.

Athen O, Tscharntke T (1999) Insect communities of phragmites habitats used for

sewage purification: effects of age and area of habitats on species richness and

herbivore-parasitoid interactions. Limnologica 29:71-74.

Abele LG (1976) Comparative species richness in fluctuating and constant

environments: coral-associated decapod crustacea. Science 192:461-463.

Abele LG, Patton WK (1976) The size of coral heads and the community biology of

associated decapod crustaceans. Journ Biogeogr 3:35-47.

Barry CK (1965) Ecological study of the decapods crustaceans commensal with the

branching coral Pocillopora meandrina var. nobilis Verrill. Dissertation, University

of Hawaii.

Belmaker J, Ben-Moshe N, Ziv Y, Shashar N (2007) Determinants of the steep

species–area relationship of coral reef fishes. Coral Reefs 26:103-112.

Bertness MD, Leonard GH (1997) The role of positive interactions in communities:

lessons from intertidal habitats. Ecology 78(7):1976-1989.

9

Bruno JF, Stachowicz JJ, Bertness MD (2003) Inclusion of facilitation into

ecological theory. Trends Ecol Evol 18(3):119-125.

Bush SL, Precht WF, Woodley JD, Bruno JF (2004) Indo-Pacific mushroom corals

found on Jamaican reefs. Coral Reefs 23:234.

Cairns SD (2000) Revision of the shallow- water azooxanthellate Scleractinia of the

Western Atlantic. Stud Nat Hist Carib 75:1–240.

Carlton JT (1987) Patterns of transoceanic marine biological invasions in the Pacific

Ocean. Bull Mar Sci 41(2):452-465.

Carlton JT (1996) Biological invasions and cryptogenic species ecology 77(6):

1653-1655.

Carricart-Ganivet JP, Carrera -Parra LF, Quan-Young LI, García-Madrigal MS

(2004) Ecological note on Troglocarcinus corallicola (Brachyura: Cryptochiridae)

living in symbiosis with Manicina areolata (Cnidaria: Scleractinia) in the Mexican

Caribbean. Coral Reefs 23:215–217.

Castilla JC, Lagos NA, Cerda M (2004) Marine ecosystem engineering by the alien

ascidian Pyura praeputialis on a mid-intertidal rocky shore. Mar Ecol Prog Ser 268:

119–130.

Castro CB, Pires DO (2001) Brazilian Coral Reefs: what we already know and what

is still missing. Bull Mar Sci 69(2):357-371.

Chandrasekaran S, Nagendran NA, Pandiaraja D, Krishnankutty N, Kamalakannan

B (2008) Bioinvasion of Kappaphycus alvarezii on corals in the Gulf of Mannar,

India. Science 94(9):1167-1172.

Cheng Y, Dai C, Chang W (2011) A New Siphonostomatoid copepod associated

with the ahermatypic coral Tubastraea aurea from Taiwan. Zool Stud 50(5):605-

610.

Chittaro PM (2002) Species-area relationships for coral reef fish assemblages of St.

Croix, US Virgin Islands. Mar Ecol Progr Ser 233:253–261.

Connor EF, McCoy ED (1979) The statistics and biology of the species-area

relationship. Am Nat 113:791-833.

Connell JH (1961) The influence of interspecific competition and other factors on

the distribution of the barnacle Chthamalus Stellatus. Ecology 42(4):710-723.

Creed JC (2006) Two invasive alien azooxanthellate corals, Tubastraea coccinea

and Tubastraea tagusensis, dominate the native zooxanthellate Mussismilia hispida

in Brazil. Nota in Coral Reefs 25:350.

http://www.jstor.org/action/showPublication?journalCode=ecology

http://www.jstor.org/stable/i306261

10

Crooks JA (2002) Characterizing ecosystem-level consequences of biological

invasions: the role of ecosystem engineers. Oikos 97:153–166.

Dengler J (2009) Which function describes the species–area relationship best? A

review and empirical evaluation. J Biogeogr 36:728–744.

Elton CS (1980) The ecology of invasions: by animals and plants. Chapman and

Hall, London

Fahrig L (1998) When does fragmentation of breeding habitat affect population

survival? Ecol Mod 105:273–292.

Fenner D (2001) Biogeography of three caribbean corals (Scleractinia) and the

invasion of Tubastraea coccinea into the Gulf of Mexico. Bull Mar Sci 69(3):1175-

1189.

Fenner D, Banks K (2004) Orange cup coral Tubastraea coccinea invades Florida

and the Flower Garden Banks, Northwestern Gulf of Mexico. Coral Reefs, 23:505-

507.

Ferreira CEL (2003) Non-indigenous corals at marginal sites. Coral Reefs 22:498.

Gerlach SA (1978) Food-chain relationships in subtidal silty sand marine sediments

and the role of meiofauna in stimulating bacterial productivity. Oecologia 33: 55–

69.

Gheerardyn H, Troch M, Ndaro SGM, Raes M, Vincx M, Vanreusel A. (2008)

Community structure and microhabitat preferences of harpacticoid copepods in a

tropical reef lagoon (Zanzibar Island, Tanzania). Jour Mar Biol Assoc UK 88(4):

747–758.

Gleason HA (1922) On the relation between species and area. Ecology 3(2): 158-

162.

Glynn PW, Colley SB, Maté JL, Cortés J, Guzman HM, Bailey RL, Feingold JS,

Enochs IC (2008) Reproductive ecology of the azooxanthellate coral Tubastraea

coccinea in the Equatorial Eastern Pacific: Part V. Dendrophylliidae. Mar Biol 153:

529–544.

Goh BPL, Chou LM, Ng PKL (1989) Anomuran and Brachyuran crab symbionts of

Singapure hard coral of the families Acroporidae, Agaricidae and Pocilloporidae.

Indo-Malayan Zool 6:25-44.

Gotelli NJ, Gilchrist SL, Abele LG (1985) Population biology of Trapezia spp. and

other coral-associated decapods. Mar Ecol Prog Ser 21:89-98.

Gotelli NJ, Abele LG (1983) Community patterns of coral-associated decapods. Mar

Ecol 13:131-139.

11

Grez AA (1992) Riqueza de species de insectos herbívoros y tamanho de parche de

vegetacion huesped: uma contrastacion experimental. Rev Chil Hist Nat 60:115-

120.

Grigg RW (2003) Invasion of a deep water coral bed by an alien species, Carijoa

riisei. Coral Reefs 22: 121−122.

Hacker SD, Gaines SD (1997) Some implications of the direct positive interactions

for community species diversity. Ecology 78(7):1997-2003.

Hattori A, Shibuno T (2010) The effect of patch reef size on fish species richness in

a shallow coral reef shore zone where territorial herbivores are abundant. Ecol Res

25:457–468.

Heiman KW, Micheli F (2010) Non-native ecosystem engineer alters estuarine

communities. Integr Comp Biol 1–11.

Heino J, Korsu K (2008) Testing species–stone area and species–bryophyte cover

relationships in riverine macroinvertebrates at small scales. Freshw Biol 53:558–

568.

Humes AG (1996) New genera of Copepoda (Poecilostomatoida) from the

scleractinian coral Psammocora in New Caledonia. Zool Journ Linn Soc 118:50-82.

Humes AG (1997) Two siphonostomatoid copepods (Coralliomyzontidae)

associated with the ahermatypic coral Tubastraea in the Moluccas. Hydrobiologia

344: 195–203.

Humes AG (1997) Two new copepod genera (Poecilostomatoida) associated with

the scleractinian coral Psammocora in New Caledonia. Zool Scrip 26:51-60.

Jacobsen D (2005) Temporally variable macroinvertebrate–stone relationships in

streams. Hydrobiologia 544:201–214.

Johnsson R, Neves EG, Franco MO, Lang FS (2006) The association of two gall

crabs (Brachyura: Cryptochiridae) with the reef-building coral Siderastrea stellata

Verrill, 1868. Hydrobiologia 559:379-384.

Kuris AM, Blaustein AR, Alió JJ (1980) Host as islands. Amer Nat. 116(4):570-

586.

Lages BG, Fleury BG, Ferreira CEL, Pereira RC (2006) Chemical defense of an

exotic coral as invasion strategy. J Exp Mar Biol Ecol 328: 127−135.

Lages BG, Fleury BG, Menegola C, Creed JC (2011) Change in tropical rocky shore

communities due to an alien coral invasion. Mar Ecol Prog Ser 438:85–96.

Lawton JH (1983) Plant architecture and the diversity of phytophagous insects. Rev

Entol 28:23-39.

12

Lesser MP, Slattery M (2011) Phase shift to algal dominated communities at

mesophotic depths associated with lionfish (Pterois volitans) invasion on a

Bahamian coral reef. Biol Invasions 13:1855–1868.

Lodge DM (1993) Biological invasions: lessons for ecology. Trends Ecol Evol 8:

133-137.

Lomolino MV, Weiser MD (2001) Towards a more general species-area

relationship: diversity on all islands, great and small. Journ Biogeograp 28: 431-

445.

MacArthur R, Wilson EO (1967) The theory of island biogeography. Princeton

University Press, Princeton

Martin JW e Davis GE (2001) An Updated Classification of the Recent Crustacea.

Nat Hist Mus Los Angeles Sci Ser 39:1-124.

Mantelatto MC, Creed JC, Mourão GG, Migotto AE, Lindner A (2011) Range

expansion of the invasive corals Tubastraea coccinea and Tubastraea tagusensis in

the Southwest Atlantic. Nota in Coral Reefs 1:1

Meurer BC, Lages NS, Pereira O, Palhano S, Magalhães GM (2010) First record of

native species of sponge overgrowing invasive corals Tubastraea coccinea and

Tubastraea tagusensis in Brazil. Mar Biod Rec 3:1-3.

Nogueira JMM (2003) Fauna living in colonies of Mussismilia hispida (Verrill)

(Cnidaria: Scleractinia) in four South Eastern Brasil Islands. Braz Arch Biol Tech

46(3):421-432.

Oigman–Pszczol SS, Creed JC (2004). Distribution and abundance of fauna on

living tissues of two Brazilian hermatipic corals Mussismilia hispida (Verrill 1902)

and Siderastrea stellata Verrill, (1868). Hidrobiologia 563: 143-154.

Paine T (1974) Intertidal community structure experimental studies on the

relationship between a dominant competitor and its principal predator. Oecologia

15:93-120.

Paine T (1980) Food Webs: Linkage, Interaction strength and community

infrastructure. Journ Anim Ecol 49(3):666-685.

Paula AF, Creed JC (2004) Two species of the coral Tubastraea (Cnidaria,

Scleractinia) in Brazil: a case of accidental introduction. Bull Mar Sci 74(1): 175–

183.

Paula AF, Creed JC (2005) Spatial distribution and abundance of nonindigenous

coral genus Tubastraea (Cnidaria, Scleractinia) around Ilha Grande, Brazil. Braz J

Biol 65(4): 661-673.

Paz-García DA (2007). Larval release from Tubastraea coccinea in the Gulf of

California, Mexico. Nota in Coral Reefs, 26:433.

13

Preston FW (1962) The canonical distribution of commonness and rarity: Part I

Ecology 43(2):185-215.

Preston EM (1971) Niche overlap and competition among five sympatric congeneric

species of Xanthid crabs. Dissertation University of Hawaii.

Preston NP, Doherty PJ (1990) Cross-shelf patterns in the community structure of

coral-dwelling Crustacea in the central region of the Great Barrier Reef. I. Agile

shrimps. Mar Ecol Prog Ser 66:47-61.

Preston NP, Doherty PJ (1994) Cross-shelf patterns in the community structure of

coral-dwelling Crustacea in the central region of the Great Barrier Reef. 11.

Cryptofauna. Mar Ecol Prog Ser 104:27-38.

Rosenzweig ML (2001) The four questions: What does the introduction of exotic

species do to diversity? Evolut Ecol Res 3:361–367.

Sammarco PW, Atchison AD, Boland GS (2004) Expansion of coral communities

within the Northern Gulf of Mexico via offshore oil and gas platforms. Mar Ecol

Progr Ser 280:129–143.

Sammarco PW, Porter SA, Cairns SD (2010) A new coral species introduced into

the Atlantic Ocean - Tubastraea micranthus (Ehrenberg 1834) (Cnidaria, Anthozoa,

Scleractinia): An invasive threat? Aquat Inv 5(2):131-140.

Sartoretto S, Harmelin J, Bachet F, Bejaoui N, Lebrun O, and Zibrowius H. (2008)

The alien coral Oculina patagonica De Angelis, 1908 (Cnidaria, Scleractinia) in

Algeria and Tunisia. Aquat Inv 3(2):173-180.

Scheiner SM (2003) Six types of species-area curves. Glob Ecol Biogeograp 12:

441-447.

Simberloff DS, Abele LG (1976) Island biogeography theory and conservation

practice. Science 191(4224):285-286.

Simberloff D (1978) using island biogeographic distributions to determine if

colonization is stochastic. Amer Nat 112(986):713-726.

Simberloff D (2006) Invasional meltdown 6 years later: important phenomenon,

unfortunate metaphor, or both? Ecology 9:912–919.

Sin T (1999) Distribution and host specialization in Tetralia crabs (Crustacea:

Brachyura) symbiotic with corals in the Great Barrier Reef, Australia. Coral Reef

65(3):839–850.

Sousa R, Gutiérrez JL, Aldridge DC (2009) Non-indigenous invasive bivalves as

ecosystem engineers. Biol Inv 11:2367-2385.

14

Stanley GD (2002). The evolution of modern corals and their early history. Earth

Sci Rev 60:195-225.

Torchin ME, Lafferty KD, Dobson AP, McKenzie VJ, Kuris AM (2003) Introduced

species and their missing parasites. Nature 421:628-630.

Tsang LM, Chan BKK, Shih F, Chu KH, Chen CA (2009) Host-associated

speciation in the coral barnacle Wanella milleporae (Cirripedia: Pyrgomatidae)

inhabiting the Millepora coral. Mol Ecol 18:1463–1475.

Türkay M, Schuhmacher HT (1985) Latopilumnus tubicolus n. gen. n. sp., eineneue

korallenassoziierte Krabbe, die die Bildungeiner Wohnhöhle induziert. (Crustacea:

Decapoda: Pilumnidae). Senckenbergiana mark 17:55-63.

Turner WR, Tjørve E (2005) Scale-dependence in species-area relationships.

Ecography, 28: 721-730.

Veron JEN (1995) Corals in space and time: The biogeography and evolution of the

Scleractinia. UNSW Press, Sydney

Vitousek PM, D' Antonio CM, Loope L, Westbrooks R (1996) Biological invasions

as global environmental changes. Amer Sci 84:468-478.

Vitopil E, Willis BL (2001) Epifaunal community in Acropora spp. (Scleractinia) on

the Great Barrier Reef: implications of coral morphology and habitat complexity.

Coral Reefs 20:281-288.

Wallentinus I, Nyberg CD (2007) Introduced marine organisms as habitat modifiers.

Mar Poll Bull 55:323–332.

Whitfield PE, Gardner T, Vives SP, Gilligan MR, Courtenay WR, Ray GC, Hare JA

(2002) Biological invasion of the Indo-Pacific lionfish Pterois volitans along the

Atlantic coast of North America. Mar Ecol Prog Ser 235:289–297.

Williams CB (1964) Patterns in the balance of nature. Academic Press, London.

Wirtz P (2006) Let sleeping fish lie. G Mar Env 3:27.

Young PS (1986) Análise qualitativa e quantitativa da fauna associada a corais

hermatípicos (Coelenterata: Scleractinia) nos recifes de João Pessoa, PB. Rev Braz

Zool 3:99-126.

15

Natalia Matos de Menezes, Elizabeth Neves, Rodrigo Johnsson

RELAÇÃO ESPÉCIE-ÁREA EM COLÔNIAS DO CORAL BIOINVASOR

TUBASTRAEA TAGUSENSIS WELLS 1982 E A CARCINOFAUNA ASSOCIADA

Endereço dos autores:

Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, Depto. de Zoologia. Av. Adhemar

de Barros s/n, Campus Ondina - CEP: 40170-290, Salvador, BA – Brasil.

E-mail: [email protected], [email protected],

[email protected]

Autor para correspondência: Natalia Matos de Menezes –

[email protected], phone: + 55 xx 0713283-6561

16

RESUMO

Estudos recentes têm voltado a atenção para bioinvasão causada por organismos

modificadores do ambiente. Dentre eles, plantas e invertebrados marinhos sésseis são os

mais citados por criarem estruturas espaciais complexas que aumentam o nicho

fundamental de diversas espécies através de “facilitação”. Corais escleractínios exóticos

não são comuns. Entretanto, as espécies Tubastraea tagusensis e T. coccinea têm se

destacado como bioinvasores de ambientes de águas rasas no Caribe e no Sudoeste

Atlântico. No Brasil, ambas foram registradas inicialmente no sudeste (23°S).

Recentemente, ambas as espécies foram observadas no nordeste, entre 12 e 15 m em um

naufrágio na Baía de Todos-os-Santos (13°S). Embora alguns estudos tenham

proporcionado informações sobre o seu potencial de reprodução e de competição,

poucos estão relacionados às “facilitação”. Neste trabalho, além de registrar a interação

de T. tagusensis com crustáceos no Naufrágio Cavo Artemidi, foram analisados padrões

de relação espécie-área entre T. tagusensis e os crustáceos associados. Trinta amostras

foram removidas e examinadas. O material foi fixado e os organismos associados foram

triados para identificação. As colônias foram branqueadas para a medição do volume.

Foram encontrados indivíduos pertencentes aos grupos Copepoda, Ostracoda,

Amphipoda, Isopoda, Tanaidacea e Decapoda. Relação significativamente positiva entre

o volume e o número de taxa de crustáceos foi encontrada apenas para Copepoda e

Ostracoda. Tal resultado não pode ser atribuído a amostragem passiva nem a relação

entre os crustáceos associados a T. tagusensis, sustentando a necessidade de mais

estudos para entender os processos biológicos que explicam os padrões encontrados.

PALAVRAS CHAVES: Tubastraea, Crustacea, “facilitação”, fauna associada, relação

espécie-área, Atlântico Sul Ocidental

17

ABSTRACT

Recent studies have highlighted bioinvasions caused by engineering organisms.

Among them, plants and sessile marine invertebrates are known for creating complex

spatial structures, increasing the fundamental niche of many species by “facilitative

interactions”. Records of exotic corals are not common. However, Tubastraea coccinea

and T. tagusensis have been pointed out as bioinvaders to shallow-water environments

along the Caribbean and Southwestern Atlântic. In Brazil, T. coccinea and T. tagusensis

were firstly recorded to Southwestern (23°S). Nowadays, both species have been

reported to Northwestern at 12-15m depth on an 80‟s shipwreck (13ºS). Data of

geographic expansion and potential of competition are partially available; however,

facilitative interactions have not been approached. In this work, besides recording

associated crustaceans to T. tagusensis from Cavo Artemidi shipwreck, we analyzed

typical diversity patterns related to specie-area relationship for these groups. A total of

thirty colonies was sampled and examined. The material was fixed, and associated

organisms were sorted out for identification. The colonies were bleached for volume

measurements. The inventory of crustacean fauna was diverse, revealing the occurrence

of Copepoda, Ostracoda, Amphipoda, Isopoda, Tanaidacea and Decapoda. Therefore,

the results support an interesting scenario: the invasive T. tagusensis has been used as a

new niche for native species. Positive specie-area relationship was observed just for

Copepoda and Ostracoda. This result cannot be attributed to passive sampling event or

to correlation among associated crustaceans, showing the need for more studies to

understand the biological process that explain the founded patterns.

KEY WORDS: Tubastraea, Crustacea, facilitation, associated fauna, specie-area

relationschip, Southwestern Atlântic

18

INTRODUÇÃO

Estudos recentes têm destacado as bioinvasões causadas por espécies capazes de

modificar o ambiente, alterando as comunidades diretamente ou facilitando invasão de

outras espécies (Crooks 2002; Simberloff 2006; Wallentinus e Nyberg 2007). Dentre

estas, plantas e invertebrados marinhos sésseis são os mais citados por proporcionarem

uma grande heterogeneidade espacial que aumenta o nicho fundamental de diversas

espécies através de facilitação, tais como fornecimento de abrigo contra

predação/estresse ambiental e disponibilidade para recrutamento (Bertness e Leonard

1997; Hacker e Gaines 1997; Bruno et al. 2003; Sousa et al. 2009; Heiman e Micheli

2010). Conforme já exposto, quando introduzidos, estes organismos podem trazer outras

espécies exóticas associadas (“invasão cruzada”), modificar o ambiente de forma a

favorecer ou não grupos de espécies nativas, ou permitir que espécies exóticas

“detectadas” que antes não conseguiam se estabelecer, passem a aumentar a sua

população (Simberloff 2006; Sousa et al. 2009).

Dentre os diversos grupos considerados modificadores de ambiente, corais

escleractíneos, conhecidos por construirem um esqueleto calcário que auxilia na sua

proteção (Stanley 2002), mas que ao mesmo tempo constrói estruturas espaciais

complexas capazes de abrigar uma fauna associada altamente diversa em relações

simbióticas, possuem uma baixa representatividade como bioinvasores. Na literatura, os

registros citam apenas cinco espécies de corais exóticos: Oculina patagonica, nativa do

Oceâno Atlântico Sul descoberta no Mediterrâneo em 1960 (Sartoretto et al. 2008);

Fungia scutaria, originário do Indo-Pacífico e é considerado estabelecido na costa da

Jamaica (Bush et al. 2004); e as congeneres originárias do Indo-Pacífico Tubastraea

tagunsensis Wells, 1982, Tubastraea coccinea Lesson, 1829 e Tubastraea micranthus

(Ehrenberg 1834), que estão ocorrendo no Atlântico Ocidental (Fenner 2000; De Paula

e Creed 2004, Sammarco et al. 2010; Fenner e Banks 2004). Devido a elevada

incidência em navios e plataforma de petróleo, acredita-se que estas foram introduzidas

através de bioincrustação (Sammarco et al. 2004).

Embora seja incomum a ocorrência de corais invasores, o gênero Tubastraea

Lesson 1829 tem se destacado pela grande capacidade de adaptação no ambiente, o alto

potencial reprodutivo e de competição com espécies nativas (Lages et al. 2006; Creed

19

2006; Glynn et al. 2008; Creed e Paula 2007; Paz-García 2007; Lages 2010). No Brasil,

o genêro foi citado pela primeira vez por Castro e Pires (2001). Posteriormente, De

Paula e Creed (2004) procederam a identificação de T. coccinea e T. tagusensis para

comunidades coralíneas de costões rochosos na região da Baía de Ilha Grande, no Rio

de Janeiro, onde atualmente são bem distribuídas (De Paula e Creed 2004, 2005). A

ocorrência de T. coccinea e T. tagusensis foi ampliada, sendo registradas em São Paulo,

Santa Catarina (Mantelatto et al. 2011), e mais recentemente, observada em substratos

artificiais e recifais no Estado da Bahia, setor nordeste do Brasil (Sampaio C. – pers.

commun.; e obs. pess. in situ).

Apesar de diversos estudos terem comprovado o potencial de invasão de

Tubastraea ao longo do litoral brasileiro, aspectos como a possibilidade das colônias

terem trazido espécies associadas e sua capacidade de prover habitat para diversos

organismos, papel de extrema importância exercido por corais escleractíneos, são ainda

pouco explorados (Meurer 2010). Diversos estudos têm relatado associações de corais

escleractíneos com inúmeros invertebrados marinhos (Young 1986; Preston e Doherty

1990/1994; Sin 1999; Nogueira et al. 2003; Oigman-Pszczol e Creed 2004; Johnsson et

al. 2006). Para Tubastraea em especial, podem ser citados a associação com copépodes

sifonostomatóides em exemplares provenientes das ilhas Molucas (Indonesia) e Taiwan

(China) (Humes 1997, Cheng et al. 2011), o registro de Latopilumnus tubicolus, um

caranguejo que habita pequenos orifícios („pits‟), construídos no esqueledo de T.

michranthus nas Filipinas e Japão (Türkay e Schuhmacher 1985), e a ocorrência de

pequenos peixes recifais dormindo entre os pólipos de T. coccinea no Caribe (Wirtz

2006). Assim, existe uma lacuna no conhecimento relativo ao potencial deste gênero

como facilitador (vetor) da introdução de outras espécies exóticas, ou como facilitador

(nicho espacial) para espécies nativas.

Dentre os organismos que podem se beneficiar dessa introdução, destacam-se os

crustáceos crípticos que dependem de substratos fornecidos por organismos bentônicos

para proteção e captação de alimento além de representarem uma biomassa substancial

nestes ambientes (Gerlach, 1978; Preston e Doherty 1994). Diversis artigos registram a

interação entre corais e crustaceos associados, tais como copépodes, caranguejos e

cirripédios (Abele 1976; Gotelli et al. 1985; Goh et al. 1989; Humes 1996; Humes

1996; Humes 1997 a, b; Sin 1999; Vitopil e Wills 2001; Nogueira 2003; Carricart-

20

Ganivet et al. 2004; Johnsson et al. 2006; Gheerardyn et al. 2008; Tsang et al. 2009;

Cheng et al. 2011; Badaró et al. no prelo).

Relações como as mencionadas acima, comumente chamadas interações

“hospede-hospedeiro”, tendem a assumir padrões espaciais diretamente atrelados a

diversidade das espécies (Kuris et al. 1980). Dentre eles, destaca-se a relação espécie-

área, que prevê que o número de espécies é uma função simples ou direta da extensão

geográfica ocupada pela biota, sendo mais usualmente expressada pelas seguintes

funções:

onde S = número de espécies, A = área do habitat, k e z = constantes (intercepto e

coeficiente angular, respectivamente) (Scheiner 2003; Dengler 2009). Trata-se de um

dos modelos mais estudados na ecologia desde o início da sua formulação no início do

séc. XX (Gleason 1922; Arrhenius 1923; Preston 1962), principalmente pela sua

aplicabilidade em trabalhos de distribuição da diversidade e conservação dos

organismos em diferentes escalas espaciais e temporais (Simberloff e Abele 1976;

Fahrig 1998; Lomolino e Weiser 2001; Scheiner 2003; Turner e Tjorve 2005).

Para compreender biologicamente esta relação, três modelos foram

desenvolvidos, podendo ter diferentes explicabilidades a depender da escala (Turner e

Tjorve 2005), a saber: 1) Hipótese de área „per se’, derivada da Teoria do Equilíbrio da

Biogeografia de Ilhas que foi originalmente descrita para descrever padrões de riqueza

de espécie em ilhas oceânicas (MacArthur e Wilson 1963/67). Este modelo, que tem

sido utilizado em grandes escalas (Turner e Tjorve 2005), postula que o número de

espécies em uma determinada ilha é uma função do tamanho da área, da sua distancia

em relação a fonte de propágulos e do balanço entre as taxas de imigração e extinção de

espécies. 2) Hipótese da heterogeneidade do habitat proposta por Williams (1964).

Neste caso, a hipótese considera que áreas maiores possuem maior riqueza por possuir

maior diversidade de habitats que possibilita a abertura de mais nichos disponíveis,

sendo relevante em diferentes escalas (Turner e Tjorve 2005). 3) Hipótese de

amostragem passiva (Connor e McCoy 1979). Esta propõe que áreas maiores possuem

uma riqueza maior de espécies espécies simplesmente por possuirem uma abundância

21

maior de indivíduos, sendo considerada como uma hipótese nula e adequada a escalas

locais (Turner e Tjorve 2005).

Atrelado ao efeito da área, interações interespecíficas têm sido mencionadas

como determinantes nos padrões de abundância e co-ocorrência entre espécies

associadas (Connel 1961; Preston 1971). De acordo com Simberloff (1978), a

distribuição dos organismos em diferentes áreas pode estar diretamente relacionada a

fenômenos como competição e predação, em que cada espécie interage

simultaneamente com diversas outras em intensidades e modos diferentes. O autor

comenta ainda que, os resultados dessas interações são mais evidenciados em estágios

avançados de sucessão, ou em áreas maiores. Alguns trabalhos mostraram que a

presença de determinadas espécies exclui a presença de outras ao longo do tempo,

influenciando na formação do padrão de relação espécie-área (Connell 1961; Paine

1974, 1980).

Embora existam estudos realizados com a fauna associada a organismos

invasores, estes são ainda escassos e restritos (Torchin et al. 2003). Além disso, os

padrões de distribuição de diversidade como os acima mencionados tem sido

negligenciados (Castilla et al. 2004; Sousa et al. 2009; Heiman and Micheli 2010).

Desta forma, consideranto a ampla capacidade de expansão do gênero Tubastraea, a

inexistência de estudos que investigam a atuação do gênero como provável hospedeiro

para espécies nativas e a complexidade intrínseca a esse tipo de associação, relacionada

principalmente a padrões espaciais de diversidade e à interação entre os organismos

hóspedes, o objetivo deste trabalho é avaliar a relação espécie – área entre o coral

bioinvasor Tubastraea tagusensis Wells 1982 e a carcinofauna associada em

colônias provenientes do Naufrágio Cavo Artemidi, localizado na entrada da Baía

de Todos os Santos, BA. Objetivos específicos seguem discriminados: (1) registrar a

carcinofauna que está se associando a T. tagusensis, seja ela exótica ou nativa,

discutindo suas implicações; (2) descrever a relação espécie-área entre a espécie T.

tagusensis e a carcinofauna associada; (3) testar primariamente se os padrões de relação

espécie-área observados estão de acordo com a hipótese de amostragem passiva,

determinada por Connor e McCoy (1979); (4) testar se os padrões de relação espécie-

área observados podem ser explicados com base na relação entre os táxons de Crustacea

encontrados.

22

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

A amostragem foi realizada no Naufrágio Cavo Artemidi (13°13‟.310‟‟S,

38°31‟.551‟‟O), um antigo cargueiro grego carregado com 16.800 toneladas de ferro

gusa provenientes de Minas Gerais que veio a pique em 1980 no Banco de Santo

Antônio, aproximadamente a 4 km de Salvador (Figura 1). Trata-se de uma região

caracterizada pela cobertura essencialmente arenosa e pela presença de “dunas

hidráulicas” devido as correntes nas marés mais intensas. Atualmente, o navio encontra-

se entre 9 a 29 m de profundidade onde desenvolveu-se ao longo de 30 anos um recife

artificial formado principalmente por colônias de Siderastrea, Missismilia hispida e pela

presença massiça de esponjas e cirripédios. Devido a grande dimensão (cerca de 180m

de comprimento) e beleza natural, o naufrágio passou a ser conhecido como “o Gigante

do Litoral Brasileiro”. É um ponto turístico amplamente visado pelas operadoras

brasileiras de mergulho. De acordo com a Lei Nº 10.166, de 27 de dezembro de 2000,

naufrágio é um ambiente que deve ser protegido devido à importância histórica e

cultural (patrimônio histórico) e devido à função que exerce como recife artificial capaz

de auxiliar na manutenção da diversidade da biota marinha.

Geograficamente, o Cavo Artemidi está localizado na entrada da Baía de Todos-

os-Santos (BTS), a segunda maior baía costeira do Brasil (1200 Km2), sendo

diretamente influenciado pelas suas características ambientais. A BTS possui uma alta

diversidade de ecossistemas marinhos, incluindo cerca de 91 ilhas internas, recifes de

corais, estuários, manguezais e recifes artificiais (mais de 50 naufrágios) (Cirano e

Lessa 2007; Cruz et al. 2009). É uma região altamente suscetível a invasões biológicas

por causa da presença de três importantes portos comerciais, intenso tráfego de navios e

embarcações particulares capazes de introduzir organismos exóticos através de

bioincrustação ou água de lastro, os principais mecanismos de introdução de espécies

marinhas. Além disso, a região tem sido impactada pela poluição industrial e doméstica,

sedimentação e superexploração dos recursos naturais, fatores que afetam as

comunidades alí existentes e consequentemente, podem diminuir sua resistência à

bioinvasão (Celino e Queiroz 2006; Amado-Filho et al. 2008; Felizzola et al. 2008).

23

Figura 1. Mapa indicando a área de estudo e a localização geográfica do Naufrágio

Cavo Artemidi, Salvador, Bahia.

Procedimentos de campo

As coletas foram realizadas nos dias 28/11/10 e 29/12/2010 e o acesso ao local

foi através de barco apropriado para mergulho. A amostragem procedeu durante 2

mergulhos autônomos de 30 min de duração, realizada por uma dupla de mergulho entre

uma profundidade de 12 e 15 m na proa do navio, onde as colônias estão localizadas.

Foram removidas 30 colônias com diferentes tamanhos de modo aleatório. Indivíduos

com sinais de doença ou morte parcial não foram coletados no intuito de evitar a

influência destes fatores nos organismos associados, fato previamente previsto por

Kuris (1980). Os individuos foram cuidadosamente retirados com auxílio de martelo e

ponteira e imediatamente inseridos em sacos plásticos para evitar a perda da

carcinofauna associada (Figura 2-C,D). No barco, o material foi devidamente

etiquetado, de forma que cada colônia recebeu um código de identificação, e por fim

depositado em uma bombona de 50 litros para transporte ao laboratório (Figura 2-E).

Procedimentos em laboratório

Em laboratório, o tratamento do material e coleta de dados envolveu dois

protocolos distintos de atuação: a triagem e identificação da carcinofauna associada e a

análise do volume de cada colônia coletada.

Triagem e identificação da carcinofauna associada

24

Inicialmente, a água de cada saco plástico, contendo colônias de Tubastraea e os

crustáceos associados desprendidos durante os procedimentos de campo, foi filtrada em

peneira com malha de 200 micrômetros e acondicionada em vidros contendo álcool

70%. Cada colônia foi re-examinada cuidadosamente para a retirada da fauna críptica e

outros organismos que por ventura tenham ficado aderidos. Cada pote de vidro de

alcool 70% contendo a carcinofauna associada foi etiquetada com o mesmo código da

colônia correspondente. A fauna associada a cada colônia foi posteriormente

identificada ao menor nível taxonômico possível, e foi realizada uma contagem do

número de indivíduos coletados de cada grupo. A observação dos indivíduos foi feita

com o auxílio de lupa (OLIMPUS SZ51) e microscópio (OLYMPUS CX31), placas de

petri, laminas, lamínulas e pinças (Figura 4).

Branqueamento e medição da área da colônia

Após a retirada da fauna associada, as colônias de Tubastraea foram tratadas

com hipoclorito de sódio à 2% para remoção do tecido e mantidas ao ar livre para a

secagem. Testemunhos foram preservados secos. Em seguida os espécimes foram

analisados com auxílio de bibliografia adequada para confirmação da identidade

taxonômica. Por fim, para estimar a área, cada colônia foi fotografada com máquina

digital (NIKON, modelo COOLPIX 995) em uma mesa fotográfica, com distância fixa.

As imagens foram analisadas no software NIS-ELEMENTS D (www.nis-

elements.com/d.html), onde a área em cm2 que cada colônia preenchia na fotografia foi

mensurada (Figura 3 ). A altura das colônias foram medidas com auxílio de um

paquímetro. Para estimar o volume, foi feita uma multiplicação entre a área e o volume.

Ao término das duas etapas anteriores, foram elaboradas tabelas no Microsoft

Excel 2010 incluindo área de cada colônia, os grupos contidos em cada uma delas e o

número de indivíduos de cada grupo. Por fim, o material examinado foi depositado nas

coleções de Crustacea e Cnidaria do Museu de Zoologia / UFBA.

Tratamento estatístico

Primariamente, foi realizada uma análise descritiva, onde foram compilados

dados de riqueza e abundância dos taxa encontrados, e a sua frequência de ocorrência

nas colônias (Tabela 1, Figura 9).

Para analisar a relação espécie-área, no intuito de observar a distribuição dos

dados, foram feitos gráficos de dispersão e gráficos de média móvel, onde a variável

http://www.nis-elements.com/d.html

http://www.nis-elements.com/d.html

25

independente (eixo x) era a área das colônias e as variáveis dependentes (eixo y) foram

número de taxa de Crustacea em geral, e dos grupos Copepoda, Ostracoda, Amphipoda,

Isopoda, Tanaidacea e Decapoda (Figuras 5 e 6). A média móvel representou a média de

cinco amostras, sendo uma central, duas anteriores e duas posteriores, e foi utilizada

para facilitar a observação dos padrões encontrados, uma vez que esta atenua a variação.

Posteriormente, os dados foram transformados para Log (x+1) para realização de uma

regressão linear simples (Log-log) (Figura 7). As premissas analisadas foram a

normalidade dos resíduos e a ausência de relação entre o eixo x e os resíduos. O nível de

significância utilizado foi 0,05.

No intuito de testar se a amostragem passiva foi o principal processo que

determinou as relações espécie-área encontradas, foram realizadas curvas de rarefação

(curva de acúmulo de espécies Sobs (Mao Tau) (Colwell et al. 2004)) para comparar se

o somatório do número de espécies em colônias pequenas era o mesmo que o

encontrado em apenas uma colônia grande (Figura 8). Para isso, foram feitas

combinações de forma que a soma da área das primeiras colônias dessem um valor

equivalente (aproximado) a uma de tamanho maior, até chegar ao valor máximo

encontrado. Tais combinações seguem discriminadas:

3 colônias = 6,4 cm²; 1 colônia = 7 cm²

4 colônias = 14 cm²; 1 colônia = 14 cm²

5 colônias = 22,3 cm²; 1 colônia = 23 cm²



As curvas de rarefação foram geradas através de 999 aleatorizações, cada uma

com uma disposição aleatória da sequência das espécies encontradas. A partir deste

número, foram calculados a média do número de espécies para cada número de

indivíduos amostrados e os seus respectivos intervalos de confiança 95%.

Por fim, foram aplicadas correlações de Spearman entre os taxóns de crustáceos

no sentido de entender a interferência da interação entre eles na relação espécie-área

(Figura 10). O nível de significância utilizado foi 0,05, porém corrigido pela correção de

Bonferroni, passou para 0,0009. Os programas utilizados foram o Statistica v.7, o

EstimateS v.8.2.0 e o Microsoft Excel 2010.

26

Foto:

Leia Figueiredo

Figura 2. Local de coleta e procedimentos de campo. A. Croqui do Naufrágio Cavo

Artemidi retirado do site http://www.naufragiosdobrasil.com.br B. Disposição das

colônias no local de coleta. C. Procedimento de redirada das colônias. D.

Acondicionamento das colônias e respectiva fauna associada em saco plástico. E.

Bombona onde as colônias foram depositadas e levadas para laboratório.

E D

C B

A

27

Figura 3. Tratamento das colônias de Tubastraea tagusensis. A. Branqueamento das

colônias com hipoclorito de sódio 2%. B. Secagem das colônias. C. Mesa de fotografia.

D. Fotografia da colônia com escala e identificação. E. Medição da área das colônias

com o programa Nis-Elements D.

A

E

D C

B B A

D

28

E

Figura 4. Procedimento de análise dos crustáceos associados. A. Filtragem da fauna

associada desprendida das colônias. B. Fixação do filtrado em potes de vidro com álcool

70%. C. Triagem dos indivíduos com auxílio de lupa, placa de petri e pinça. D.

Separação dos crustáceos em grandes grupos. E. Separação em morfotipos de cada

grande grupo por colônia. F. Armazenamento das amostras em potes maiores com

álcool 70%.

C

F

D

A B

29

RESULTADOS

O volume das 30 colônias de Tubastraea tagusensis fotografadas variou entre

0,53cm² a 246,4cm². Em relação aos crustáceos associados, foram encontrados seis

grandes grupos, sendo eles Copepoda, Amphipoda, Ostracoda, Decapoda, Isopoda e

Tanaidacea, que representaram respectivamente 27,27%, 27,27%, 18,18%, 12,73%,

10,91%, e 3,64% da riqueza encontrada. Em termos de abundância, Copepoda se

destacou como o mais representativo, com 68,79%, seguidos por Amphipoda 12,99%,

Ostracoda 10,0%, Isopoda 6,97%, Decapoda 0,77% e Tanaidacea 0,42%. Por fim,

Copepoda foi também o mais frequente ocorrendo em todas as colônias, seguido por

Ostracoda 86,7%, Isopoda 86,70%, Amphipoda 80%, Decapoda 73,30% e Tanaidacea

30,00% (Tabela 1).

Copepoda foi representado por duas ordens, sete famílias e quinze morfotipos

(Harpaticoida e Sophonostomatoida). Em Harpaticoida, estiveram presentes cinco

famílias e dez morfotipos, sendo elas cinco morfotipos de Thalestridae, dois de

Peltidiidae, um de cada uma das seguintes famílias: Harpaticidae, Laophontidae e

Tegastidae. Em Siphonostomatoida, foram observadas duas famílias e cinco morfotipos,

sendo quatro morfotipos de Asterocheres e um de Artotrogidae. O morfotipo

Thalestridae 1 foi o grupo mais abundante entre os Crustacea (40,56%) além de ocorrer

em 100% das colônias. Os táxons Talestridae 2, 3, 4, 5, Harpaticidae e Laophontidae

foram menos abundantes (entre 1,94 e 6,59%), embora a sua frequência de ocorrência

nas colônias tenha se mantido elevada (entre 43,33 e 76,67%). Os outros grupos,

Peltidiidae 1, 2, Tegastidae, Asterocheridae 1, 2, 3, 4 e Artotrogidae foram muito menos

abundantes (0,04 a 0,5 %) e muito menos frequentes (3,33 a 13,33%) (Tabela 1).

Amphipoda foi representado por duas ordens, seis famílias e também quize

morfotipos. Apenas um morfotipo foi observado na subordem Caprellidea (2,71% da

abundância e 46,67% de frequência nas colônias). A subordem Gammaridea foi mais

diversa, com cinco famílias e quatorze morfotipos. Eurisidae foi a mais comum, com

nove morfotipos, Isaeidae com dois morfotipos e Leuchotoidae, Talitridae,

Ischyroceridae com apenas um morfotipo cada. Entre os Gammaridea, os táxons mais

representativos foram Eurisidae 1 (2,44% da abundância e 43,33% de frequência nas

colônias) e Isaeidae 1 (3,68% da abundância e 40,00% de frequência nas colônias). Os

30

outros grupos variaram a abundância entre 0,08 e 0,97% e a frequência entre 3,33 e 30%

(Tabela 1).

Ostracoda apresentou duas subclasses e dez morfotipos. Destes, dois morfotipos

pertenceram a subclasse Myodocopa e oito a subclasse Podocopa. Os taxa mais

abundantes foram Podocopa 4 e 5 e representaram 4,15 e 2,64%. Os táxons Podocopa 1,

2, 3, 4 e 5 foram os mais frequentes, ocorrendo entre 43,33 e 46,67% das colônias. Os

outros grupos, Podocopa 6, 7, 8 e Miodocopa 1 e 2 foram menos abundantes (0,04 à

0,19%) e frequentes (3,33 à 13,33%) (Tabela 1).

Isopoda apresentou duas subordens, três famílias e seis morfotipos. A subordem

Asellota foi composta pela família Munnidae com dois morfotipos e pela família

Janiridae com três morfotipos do gênero Ianiropsis. Os táxons Ianiropsis 1 e 3 e

Munnidae 1 foram os mais abundantes (variando entre 1,43 e 3,10%) e frequentes

(variando entre 23,33 e 66,67%). Os outros grupos foram menos representativos

variando entre 0,04 e 0,54% de abundância e 3,33 16,37% de frequência, sendo que a

família Anthuridae apareceu somente uma vez (Tabela 1).

Por fim, os táxons Decapoda e Tanaidacea foram os grupos mais raros. Para o

primeiro foram registradas seis espécies, sendo elas Pilumnus quoyi, Pilumnus

spinosissimus, Micropanope nuttingi, Mithrax caribbaeus, Hexapanopeus angustifrons,

Pitho lherminieri pertencentes a família Xanthidae (infraordem Brachyura), e

Megalobrachium soriatum, pertencente a família Porcellanidae (infraordem Anomura),

que variaram a sua abundância entre 0,04 e 0,23% e sua frequência de ocorrência nas

colônias entre 3,33 e 13,33%. O segundo, Tanaidacea, apresentou apenas dois

morfotipos pertencentes as famílias Nototanaidae (0,39% da abundância e 26,67% de

frequencia nas colônias) e Colleteidae (0,04% da abundância e 3,33% de frequência nas

colônias), sendo o primeiro mais frequente (Tabela 1).

31

Tabela 1. Identificação dos taxa encontrados, frequência de ocorrênica no total de

colônias, número total de indivíduos e abundância relativa de cada grupo. A

classificação seguiu Martin e Davis (2001).

Taxa Nº de

ocorrência

nas colonias

Frequência nas

colônias

(%)

Número

de

indivíduos

Abundância

relativa

(%)

Classe Maxillopoda

SubClasse Copepoda 100 68,79

Ordem Harpaticoida

Thalestridae 1 30 100,00 1046 40,56

Thalestridae 2 22 73,33 141 5,47

Thalestridae 3 22 73,33 97 3,76

Thalestridae 4 13 43,33 50 1,94

Thalestridae 5 15 50,00 158 6,13

Harpaticidae 21 70,00 81 3,14

Laophontidae 23 76,67 170 6,59

Peltidiidae 1 4 13,33 13 0,50

Peltidiidae 2 4 13,33 4 0,16

Tegastidae 4 13,33 4 0,16

Ordem Siphonostomatoida

Asterocheridae 1 1 3,33 1 0,16




Artotrogidae 2 6,67 2 0,04

Classe Ostracoda 86,7 10,04

Subclasse Myodocopa

Myodocopa 1 4 13,33 5 0,19

Myodocopa 2 3 10,00 4 0,16

Subclasse Podocopa

Podocopa 1 14 46,67 28 1,09

Podocopa 2 14 46,67 21 0,81

Podocopa 3 9 30,00 22 0,85

Podocopa 4 19 63,33 107 4,15

Podocopa 5 15 50,00 68 2,64

Podocopa 6 1 3,33 1 0,04

Podocopa 7 2 6,67 2 0,08

Podocopa 8 1 3,33 1 0,04

32

Taxa Nº de

ocorrência

nas colonias

Frequência.

nas colônias

(%)

Número

de

indivíduos

Abundância

relativa

(%)

Classe Malacostraca

Subclasse Eeumalacostraca

Superordem Peracarida

Ordem Amphipoda 80,00 12,99

Subordem Caprellidea

Caprellidae 14 46,67 70 2,71

Subordem Gammaridea

Eurisidae 1 13 43,33 63 2,44

Eurisidae 2 3 10,00 5 0,19

Eurisidae 3 3 10,00 3 0,12

Eurisidae 4 6 20,00 13 0,50

Eurisidae 5 9 30,00 25 0,97

Eurisidae 6 8 26,67 20 0,78

Eurisidae 7 4 13,33 4 0,16

Eurisidae 8 2 6,67 4 0,16

Eurisidae 9 2 6,67 15 0,58

Leocothoidae 1 3,33 2 0,08

Talitridae 4 13,33 5 0,19

Isaeidae 1 12 40,00 95 3,68

Isaeidae 2 1 3,33 3 0,12

Ischyroceridae 2 6,67 8 0,31

Ordem Isopoda 86,7 6,97

Ianiropsis 1 20 66,67 80 3,10

Ianiropsis 2 7 16,67 14 0,54

Ianiropsis 3 12 40,00 43 1,67

Munnidae 1 7 23,33 37 1,43

Munnidae 2 5 16,67 5 0,19

Anthuridae 1 3,33 1 0,04

Ordem Tanaidacea 30,00 0,42

Nototannaidae 8 26,67 10 0,39

Colleteidae 1 3,33 1 0,04

Superordem Eucarida

Ordem Decapoda 73,30 0,77

Infraordem Anomura

Megalobrachium soriatum 2 6,67 4 0,16

Infraordem Brachyura

Pilumnus quoyi 3 10,00 3 0,12

Pilumnus spinosissimus 1 3,33 1 0,04

Micropanope nuttingi 4 13,33 6 0,23

Mithrax caribbaeus 1 3,33 1 0,04

Hexapanopeus angustifrons 1 3,33 1 0,04

Pitho lherminieri 4 13,33 4 0,16

TOTAL 2579 100,00

Relação espécie-área

33

Observando os gráficos da Figura 5 e 6, foi possível notar que Crustacea como

um todo apresentou um crescimento inicial do número de espécies em relação á área de

T. tagusensis seguido de uma grande oscilação nesses valores, porém tendendo a uma

estabilização no final. Entretanto, quando os gráficos de dispersão dos grandes grupos

dentro de Crustacea são observados isoladamente, percebe-se que apenas Copepoda e

Ostracoda possuiram uma distribuição semelhante à encontrada para Crustacea (Figura

5, 6). Os outros grupos apresentaram um padrão diferente do esperado para a relação

espécie-área, mostrando uma grande aleatorização dos dados (Figura 5 e 6).

Em concordância com os gráficos, a regressão entre a área das colônias e o

número de taxa mostrou relação somente para Crustacea em geral (R²=0,33; F=14,35;

p<0,05), Copepoda (R²=0,52; F=31,19; p<0,05) e Ostracoda (R²=0,27; F=10,56;

p<0,05), sendo que o grupo Copepoda apresentou a maior relação (R²=0,52). Para os

outros grupos, as relações não foram significativas (Figura 7). Os valores de “z”

variaram entre 0,02 e 0,28, com os valores mais altos obtidos para os grupos que

mostraram uma relação significativa entre o número de táxons e a área das colônias

(Crustacea: z = 0,27; Copepoda: z = 0,24; Ostracoda: z = 0,28) (Figura 7).

Tabela 2. Modelos e resultados da regressão linear simples entre o volume das colônias

de T. tagusensis e os taxa de Crustacea. * = os dados não atendenram as premissas do

teste

Taxa Modelo R² F P-value

Crustacea y = 0,63 + 0,27.x 0,33 14,35 <0,05

Copepoda y = 0,37 + 0,24.x 0,52 31,19 <0,05

Ostracoda y = -0,01 + 0,28.x 0,27 10,56 <0,05

Amphipoda y = 0,31 + 0,09.x 0,02 0,65 0,42

Isopoda y = 0,11 + 0,11.x 0,08 2,29 0,14

Tanaidacea *

Decapoda y = -0,05 + 0,11.x 0,07 2,34 0,13

34

Teste de hipótese

As análises de rarefação mostraram que a comparação entre colônias com área

até 14,9 cm², não apresentou diferença caso várias colônias de tamanho reduzido sejam

comparadas com uma maior de tamanho equivalente (Figura 8, Gráficos 1 e 2).

Entretanto, a partir desse tamanho, observou-se que o somatório do número de espécies

de colônias menores tende a ser maior do que o número de espécies de uma única

colônia com tamanho equivalente (Figura 8, Gráficos 3, 4 e 5). Ou seja, a hipótese da

amostragem passiva é aceita quando colônias com até 14,9 cm² são comparadas. A

partir desse tamanho, os resultados aceitam a hipótese de que outros processos

biológicos influenciam a riqueza de taxa de Crustacea em colônias de T. tagusensis.

Correlação entre grupos de Crustacea associados

A observação da análise de correlação de Spearman entre todos os taxa

encontrados mostrou ausência de correlações negativas significativas e a presença de

cinco correlações positivas significativas (Thalestridae3/Leuchotoidae,

Thalestridae3/Colleteidae, Peltidiidae1/Munnidae1, Asterocheridae2/Podocopa4 e

Artotrogidae/Isaeidae1) (Apêndice 2). A despeito dos resultados da correlação, através

dos gráficos de abundância dos grupos em cada colônia, é posível fazer algumas

considerações (Figura 9). Alguns grupos de ocorrencia mais rara restringiram a colônias

pequenas, como Peltidiidae 1 e 2, Tegastidae, Eurisidae 1, 2, 4, 5, 8 e Leucothoidae. Já,

outros grupos foram mais abundantes ou se restringiram a colônias grandes (maiores

que 8,9 cm²), como Asterocheridae 1, 2, 3, 4, Artotrogidae, Eurisidae 3, Munnidae 1,

Anthuridae 1, Colleteidae, Podocopa 6, 8, Myodocopa 2, Megalobrachyum soriatum,

Pilumnus quoyi, Pilumnus spinosissimus, Micropanope nittingi, Mithrax caribbaeus,

Hexapanopeus angustifrons, Pitho lherminieri.

35

Figura 5. Número de grupos de Crustacea e de cada grande grupo de Crustacea em

relação ao volume de cada colônia de T. tagusensis.

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

0,00 50,00 100,00 150,00 200,00 250,00 300,00 350,00

Nº

de

Táx

on

s

Volume da colônia

Copepoda

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

0,00 50,00 100,00 150,00 200,00 250,00 300,00 350,00

Nº

de

Táx

on

s

Volume da colônia

Amphipoda

0

1

2

3

4

5

6

7

8

0,00 50,00 100,00 150,00 200,00 250,00 300,00 350,00

Nº

de

Táx

on

s

Volume da colônia

Ostracoda

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

0,00 50,00 100,00 150,00 200,00 250,00 300,00 350,00

Nº

de

Táx

on

s

Volume da colônia

Decapoda

0

5

10

15

20

25

30

0,00 50,00 100,00 150,00 200,00 250,00 300,00 350,00

Nº

de

Táx

on

s

Volume da colônia

Crustacea

36

Figura 6. Média móvel do número de espécies de Crustacea e de cada grande grupo de

Crustacea em relação a média móvel do volume de cada colônia de T. tagusensis.

0

5

10

15

20

25

30

0 50 100 150 200 250

Mé

dia

mó

ve

l n

º d

e t

axa

Média móvel do volume

Crustacea

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

0 50 100 150 200 250

Mé

dia

mó

ve

l n

º d

e t

axa


Copepoda

-2

-1

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

0 50 100 150 200 250

Mé

dia

mó

ve

l n

º d

e t

axa


Amphipoda

-1

0

1

2

3

4

5

6

0 50 100 150 200 250M

éd

ia m

óvel

nº

de t

axa


Isopoda

-0,4

-0,2

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

0 50 100 150 200 250

Méd

ia m

óvel

nº

de t

axa


Tanaidacea

-0,5

0

0,5

1

1,5

2

2,5

0 50 100 150 200 250

Méd

ia m

óvel

nº

de t

axa


Decapoda

-1

0

1

2

3

4

5

6

7

0 50 100 150 200 250

Méd

ia m

óvel

nº

de t

axa


Ostracoda

37

Scatterplot (Spreadsheet5 8v*30c)

Ostracoda = -0,0025+0,2799*x

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4 2,6

log (x+1) do volume das colônias

-0,2

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

Ostr

aco

da


Amphipoda = 0,3107+0,0984*x

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4 2,6


-0,2

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

1,2

Am

ph

ipo

da


Tanaidacea = 0,192-0,0571*x

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4 2,6


-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

0,30

0,35

Ta

na

ida

ce

a


Isopoda = 0,1846+0,112*x

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4 2,6


-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

Iso

po

da


Crustacea = 0,6294+0,2704*x

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4 2,6


0,4

0,6

0,8

1,0

1,2

1,4

1,6

Cru

sta

ce

a


Copepoda = 0,3743+0,2358*x

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4 2,6


0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1,0

1,1

Co

pe

po

da


Decapoda = -0,0459+0,1057*x

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4 2,6


-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

De

ca

po

da

Figura 7. Regressão linear simples entre o volume das colônias de T. tagusensis e os

táxons de Crustacea.

38

0

5

10

15

20

25

0 20 40

N

de

táxon

s

Amostras

3 cols. = 6,4 cm²; 1 col. = 7 cm²

Sobs (Mao Tau) único

Sobs 95% CI LowerBound único

Sobs 95% CI UpperBound único

Sobs (Mao Tau)

Sobs 95% CI LowerBound

Sobs 95% CI UpperBound

0

5

10

15

20

25

30

35

40

0 200 400

N

de

táxon

s

Amostras

6 cols. = 31 cm²; 1 col. = 30 cm²




Sobs (Mao Tau) soma

Sobs 95% CI LowerBound soma

Sobs 95% CI UpperBound soma

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

0 200 400 600

N

de T

áxons

Amostras

7 cols. = 41 cm²; 1 col. = 42 cm²

Sobs (Mao Tau) soma



Sobs (Mao Tau)

Sobs 95% CI LowerBound

Sobs 95% CI UpperBound

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

0 50 100 150

N

de táxons

Amostras

4 cols. = 14 cm²; 1 col. = 14 cm²




Sobs (Mao Tau) soma



-5

0

5

10

15

20

25

30

35

0 100 200

N

de táxons

Amostras

5 cols. = 22,3 cm²; 1 col. = 23 cm²




Sobs (Mao Tau) soma



Figura 8. Curvas de rarefação (acúmulo de espécies) com base nos valores de Sobs

(Mao Tau) gerados através de 999 aleatorizações para as colônias de T. tagusensis com

diferentes tamanhos. Em vermelho e laranja os dados da soma das colônias. Em azul, os

dados de uma única colônia.

1 2

3 4

5

39

Thalestridae 5

Harpaticidae

Peltidiidae 1

Peltidiidae 2

Laophontidae

Tegastidae

Asterocheridae 1

Asterocheridae 2

Asterocheridae 3

Asterocheridae 4

Artotrogidae

Eurisidae 1

Eurisidae 2

Eurisidae 3

Eurisidae 4

Eurisidae 5

Eurisidae 6

Eurisidae 7

Eurisidae 8

Leucothoidae

Talitridae

Isaeidae 1

1 5

51 0

2 04 06 0

1 5

51 0

8

246

0 . 40 . 81 . 2

1 02 03 0

1 . 2

0 . 40 . 8

1 . 2

0 . 40 . 8

1 . 0

2 . 0

0 . 40 . 8

1 . 2

1 . 2

0 . 40 . 8

0 . 4

0 . 8

3 0

1 02 0

3 . 5

0 . 51 . 52 . 5

0 . 20 . 61 . 0

135

1357

1357

0 . 2

0 . 61 . 0

0 . 51 . 52 . 53 . 5

0 . 5

1 . 5

2 . 5

0 . 5

1 . 5

2 . 5

1 02 03 0

Eurisidae 9

1 5

5

1 0

0,4 1 4 7 8 1110 12 12 13 13 14 14 15 15 20 21 252423 28 30 42 42158 17 19 2415

Thalestridae 1

Thalestridae 2

Thalestridae 3

Thalestridae 4

1 5

51 0

5 01 0 01 5 0

2 5

5

1 5


das colônias (m) pelo número de indivíduos.

40

Isaeidae 2

Ischyroceridae

Caprellidae

Ianiropsis 1

Ianiropsis 2

Ianiropsis 3

Munnidae 1

Munnidae 2

Anthuridae

Nototanaidae

Colleteidae

Podocopa 1

Podocopa 2

Podocopa 3

Podocopa 4

Podocopa 5

Podocopa 6

Myodocopa 1

Myodocopa 2

Podocopa 7

Podocopa 8

Megalobrachiumsoriatum

Pilumnus quoyi 0 . 4

0 . 81 . 2

1 . 02 . 03 . 0

0 . 4

0 . 8

1 . 2

1 02 03 04 0

1 0

3 0

5 0

1 0

3 0

5 0

51 01 5

26

1 0

135

51 0

1 5

0 . 20 . 61 . 0

0 . 20 . 61 . 0

0 . 51 . 52 . 53 . 5

0 . 20 . 61 . 0

1

35

1

3

5

13

5

51 01 52 0

0 . 5

1 . 5

2 . 5

5

1 01 5

0 . 20 . 61 . 0

0 . 20 . 61 . 0

1 . 0

2 . 0

0 . 81 . 2

Pilumnus spinosissimus 0 . 4

Micropanope nuttingi

1 . 5

2 . 5

Mithrax caribbaeus

Hexapanopeus angustifrons

Pitho lherminieri

0 . 5

0 . 4

0 . 81 . 2

0 . 40 . 8

1 . 2

0 . 4

0 . 81 . 2

0,4 1 4 7 8 1110 12 12 13 13 14 14 15 15 20 21 252423 28 30 42 42158 17 19 2415


das colônias (m) pelo número de indivíduos.

41

DISCUSSÃO

Grupos de Crustacea associados a T. Tagusensis

Os grandes grupos de Crustacea registrados em Tubastraea tagusensis são

comuns em ambientes recifais, podendo ser encontrados em diversos organismos

marinhos sésseis como esponjas, ascídias, cirripédios, corais, algas e gramas marinhas.

A proporção da abundância e da riqueza observada, entretanto, varia a depender do

hospedeiro. Nogueira et al. (2003), analisando a fauna asscoada a endêmica Mussismilia

hispida, encontrou os mesmos grupos registrados neste trabalho, sendo que Copepoda

foi o mais abundante (mais de 50% de todos os indivíduos). Preston e Doherty (1994),

fazendo o mesmo para Pocillopora verrucosa em diversas regiões da Grande Barreira

da Austrália, encontraram que em geral, Copepoda foi o grupo dominante, seguido por

Ostracoda, Amphipoda, Cumacea, Tanaidacea e Isopoda, sendo que Decapoda não

entrou no estudo. Por sua vez, analisando a criptofauna de crustacea em colônias de

Madracis mirabilis, Lewis e Snelgrove (1990), revelaram que Amphipoda foi o grupo

mais abundante, seguido por Isopoda, Copepoda e Decapoda. Em termos de riqueza,

entretanto, Copepoda teve os maiores valores, seguido por Decapoda, Amphipoda e

Isopoda.

Considerando caracteristicas biológicas espécificas de cada grupo, alguns

aspectos sobre habito de vida podem ser discutidos. Copepoda apresentou uma grande

variedade de hábitos entre os grupos encontrados. As famílias Asterocheridae e

Artotrogidae pertencem a Ordem Siphonostomatoida, conhecida principalmente por

possuir organismos com o labro e o lábio fundidos formando um sifão que utilizam para

alimentação, sendo tipicamente parasitas. Diversos trabalhos relataram a associação de

espécies dessas famílias com corais (Humes 1996, 1997b; Johnsson e Neves 2005),

inclusive com o gênero Tubastraea (Humes 1997a). Além deles, foram encontradas

famílias da ordem Harpacticoida, que apresenta grupos com hábitos de vida bentônicos,

porém, diversificados. Thalestridae, Peltidiidae, Tegastidae e Harpaticidae são

conhecidos por possuírem a forma do corpo comprimida dorsoventralmente ou

lateralmente, cefalossomo arredondado ou alargado e a primeira perna (P1) fortemente

preênsil, o que facilita a sua aderência na superfície áspera de esqueletos de corais, mas

principalmente de algas (Hicks 1977; Bell et al. 1987; Klumpp et al. 1988; Arroyo

2004, 2006; Shimono et al. 2004). Preston e Doherty (1994) discutem que o fato de

42

corais abrigarem algas filamentosas epilíticas fornece um microhabitat para

microcrustáceos herbívoros como os mencionados acima. Isso pode justificar a

ocorrência dessas famílias associadas ao coral invasor. Por fim, outra família

encontrada, Laophontidae, possui um corpo caracteristicamente fusiforme e é típica de

sedimento. De acordo com Jacoby e Greenwood (1988) e Preston e Doherty (1994),

grupos demersais que aparecem associados a corais podem emergir do sedimento ou da

base das colônias. Por outro lado, Gheerardyn et al. (2008) discutem que o sedimento

retido pelos corais também forma microhabitats que permitem a ocorrência de táxon

característicos de sedimento, fato possível devido a morfologia de T. tagusensis que

possibilita a deposição de sedimento no espaço entre pólipos (Figura 3).

Os outros grupos encontrados possuem predominantemente um hábito de vida

transitório, podendo ocupar diversos substratos. Começando com os Ostracoda, embora

existam estudos mostrando que alguns grupos são bastante abundantes em ambientes

recifais (Nogueira 2003), informações específicas sobre a biologia e o tipo de interação

desses organismos com seus hospedeiros são escassas. De acordo com Whatley e Wall

(1975) e Athersuch (1979), muitas espécies são pastadoras e se alimentam de bactérias e

microalgas, especialmente diatomáceas que crescem sobre macroalgas. Em um trabalho

sobre os Ostracoda da costa da Ilha de Trindade, Ghilardi (2004) encontrou apenas

indivíduos da Ordem Podocopa, sendo o gênero Paranecidae predominante de

ambientes recifais.

Em relação aos grupos de Peracarida, a grande maioria é amplamente

distribuída, podendo ocupar diversos substratos. Dentre os Amphipoda, caprelídeos e

gamarídeos já foram registrados em bancos de alga e de grama marinha recifais

(Karaçuha et al. 2009), recifes de ostras e mexilhões, manguezais, esponjas, tunicados,

briozoários, hidróides (Jones 1948; Guerra-Garcia e Garcia-Gomes 2001; Ribeiro et al.

2003; Diaz et al. 2005; Gonzales et al. 2008) e corais (Preston e Doherty 1994; Guerra-

Garcia 2002). Caprellidea utiliza o organismo hospedeiro para se fixar, ou se camuflar,

enquanto captura o seu alimento da coluna d‟água e por isso tendem a ocorrer em locais

com hidrodinâmica moderada, o que provávelmente é proporcionado por microhabitats

fornecidos por corais (Guerra-Garcia 2003; Diaz et al. 2005; Gonzales et al. 2008). Os

Gammaridea podem viver em tubos construídos por eles próprios, ou ser ebipiontes,

podendo se locomover entre substratos, sendo comumente onívoros, comedores de

43

partícula (Ischyroceridae, Leucothoidae), herbívoros, predadores ou parasitas (Garcia e

Leite 2010). De acordo com Chenelot et al. (2008), Eurisidae e Isaeidae são

característicos de substratos duros como recifes de coral. Em Isopoda, os Asellota,

como os Janiridae (Ianiropsis sp.) e Munnidae são em geral onívoros (Macdonald 2010)

e comuns em ambientes recifais (Achultz 1969). Já Anthuridae, são pricipalmente

carnívoros e predadores e habitam tubos de areia, ora construidos por eles mesmos, ora

por outros animais, ou são também encontrados em animais incrustantes ou algas

(Achultz 1969). Por fim, em relação à Tanaidacea, o pouco que se conhece sobre sua

história de vida sugere que são consumidores raptoriais e se alimentam de detritos e dos

próprios organismos aos quais se associam (Holdich and Jones 1983), o que sugere que

estes organismos possam estar se alimentando de T. tagusensis.

Os Decapoda possuem relações de especificidade coral-decapoda conhecidas,

como as realizadas entre os gêneros Tetralia e Trapezia e corais acroporídeos e,

supstamente, os realizados entre a família Cryptochiridae e corais do gênero Siderastrea

(Sin 1999, Sin e Lee 2000; Johnsson et al. 2006; Badaró et al. no prelo). Entretanto, as

espécies encontradas neste trabalho apresentam interação facultativa com corais,

podendo ocupar outros substratos como areia, conchas quebradas cascalho fundos de

rochas esponjas e algas calcárias (Melo 1996). Em geral, utilizam esses habitats

principalmente para proteção contra predador e estresse físico.

Poucos dos grupos encontrados foram anteriormente registrados para a costa da

Bahia, e se restringem aos asterocherideos (Bispo et al., 2006), aos decapodes (Melo,

1996, Almeida et al., 2010), e aos caprelideos(Young, 1998). Os outros grupos,

copépodes Thalestridae, Peltidiidae, Tegastidae, Harpaticidae, Laophontidae e

Artotrogidae, os anfípodes Ischyroceridae, Leucothoidae, Eurisidae, Isaeidae, Talitridae,

os isópodes Anthuridae, Munnidae e Janniridae, e os tanaidáceos Tanaidomorpha foram

relatados para o Brasil, mas não para a Bahia (Kornicker and Sohn, 1976; Young, 1998;

Machado and Drozinski, 2002; Coimbra and Bergue, 2003; Ramos et al., 2004). No

Nordeste, Neves and Johnsson (2008) relataram Artotrogidae para Pernambuco, Myers

and McGrath (1984) relataram Ischyroceridae em Pernambuco, Schellenberg (1938)

registrou Leucothoidae para Pernambuco, Soares 1979 observou Talitridae para

Pernambuco e Silva 2010 observou tanaidomorpha como resultado do programa

Revizee-NE. Os outros grupos foram registrados apenas para a costa sudeste do Brasil

44

Figura 10. Incorporação da

facilitação no coceito de nicho. (a-i)

Conceito de nicho sem a considerar

a facilitação. (a-ii) Conceito de

nicho incorporando a facilitação –

neste caso, processos podem

aumetar o recurso fornecido pelo

nicho fundamental e a mitigar o

efeito de fatores que encolhem o

nicho realizado. Figura modificada

de Bruno et al. (2003).

(Young, 1998). Assim, este trabalho expande a ocorrência desses grupos na costa

brasileira, além de descrever T. tagusensis como novo substrato para eles. Espécies

exóticas não foram encontradas, mas esta possibilidade não pode ser descartada. Futuras

identificações a nível específico poderão revelar ou não a ocorrencia de espécies

exóticas.

Por fim, o registro inédito da associação entre a espécie invasora T. tagusensis e

crustáceos na costa brasileira remete a uma nova abordagem que tem ganhado espaço

nos estudos de ecologia: a incorporação da “facilitação” como um fator determinante

nos processos ecológicos. Até pouco tempo atrás, as relações negativas de competição,

predação e a influência dos fatores abióticos sobre os organismos foram a “âncora” das

explicações da organização das comunidades naturais dando origem a modelos

fundamentais como as equações de Lotka e Volterra e o Princípio de Exclusão

Competitiva de Gause (Bruno et al. 2003). A partir do final do século XX, a

“facilitação” passou a ganhar importância e ser reconhecida não apenas como simples

registros, mas sim, como “peça chave” para o entendimento de diversos padrões como

os de crescimento das populações, distribuição, composição e diversidade das

comunidades (Jones 1994; Stachowicz 2001; Bruno e Bertness 2001). Basicamente,

facilitação influencia um princípio clássico da ecologia, o de nicho. Enquanto interações

negativas afetam o nicho realizado das espécies, tendendo a reduzi-lo, a facilitação

tende a aumentá-lo, de forma que estas podem alcançar populações de tamanhos

maiores que os previstos pelo nicho fundamental (Figura 10).

45

Rodriguez (2006) chama a atenção para a influência dessa mudança de

paradigmas na literatura relacionada a bioinvasão. Ou seja, embora trabalhos sobre

competição, predação e fatores abióticos sejam mais comuns na literatura corrente sobre

o tema, a quantidade de estudos sobre “facilitação” tem aumentado, o que mostra a sua

relevância. De acordo com a revisão realizada pelo autor, entre os anos de 1993 e 2004,

cerca de 61 trabalhos sobre o impacto de facilitadores exóticos foram encontrados,

sendo 39% relacionados a habitats terrestres, 36% a ambientes de água doce a apenas

25% a ambientes marinhos. Em relação á T. tagusensis, até o momento, sabe-se que a

espécie, juntamente com a congênere T. coccinea está modificando comunidades

bentônicas da Baía de Ilha Grande (Lages et al 2011). Os estudos, entretanto, fornecem

informações específicas apenas para modificação na comunidade de grupos como

esponjas, cnidários, e urocordados,deixando a desejar em relação a grupos que vivem

associados como os crustáceos, poliquetos e “peixes”.

Embora este trabalho não tenha realizado nenhuma comparação da fauna

associada a T. tagusensis com a fauna associada a espécies nativas, não podendo

indicar, portanto, modificações na comunidade de crustáceos crípticos associados a

coral, os novos registros indicam que T. tagusensis está servindo de substrato para

determinados táxons de Crustacea locais, corroborando as expectativas de que um coral

escleractíneo, mesmo se tratando de uma espécie invasora, pode abrigar organismos

nativos. Considerando que T. tagusensis está expandindo rapidamente sua população e

modificando comunidades macrobentônicas (Lages et al. 2011), este trabalho dá

subsídios para a realização de estudos que visem conhecer a influencia dessas

modificações nas comunidades microbentonicas.

Relação espécie-área

Analisando a relação espécie-área encontrada para Crustacea como um todo,

percebe-se que o resultado significativo encontrado na regressão (R²=0,33; p<0,05),

juntamente com o alto valor de z (0,27) foi principalmente determinado pelos taxa

Copepoda e Ostracoda, que apresentaram valores semelhantes (R²=0,52; p<0,05; z=0,24

e R²=0,27; p<0,05; z=0,28 respectivamente). Os outros grupos, entretanto, não

apresentaram relação significativa, possuindo valores de z baixos e aparentemente, não

influenciando os resultados gerais. De acordo com Preston (1962), Azovsky (2002) e

46

Forero-Medina e Vieira (2007), tal variação também tem sido encontrada na literatura e

está relacionada principalmente a influência da escala nos fatores que determinam a

relação espécie-área. Ou seja, a ocorrência ou não dos padrões típicos de relação

espécie-área depende de fatores como a escala de variação temporal, a escala de

variação no gradiente ambiental e a escala do organismo que se está estudando (e.g.

escala da área de habitação, escala de tamanho).

A interferência de gradientes temporais e ambientais na relação espécie-área tem

sido mostrada em alguns estudos. Nour et al. (1999) e Murgui (2007), estudando a

diversidade de aves em fragmentos de mata, encontraram que a riqueza de espécies em

fragmentos de floresta é maior em determinadas estações do ano, mas que a relação

espécie-área encontrada é muito semelhante. Ou seja, a sazonalidade influência na

variação dos valores do intercepto, mas não nos valores de z das regressões. Da mesma

forma, Abele (1976) observou resultados semelhantes quando analisaram a influência

da estabilidade ambiental na relação entre o número de espécies de Decapoda e colônias

de Pocillopora damicornis. Entretanto, Francesco et al. (2007) encontraram, além de

variação no intercepto, variações também nos valores de z quando analisou a influencia

da variação de umidade (regiões úmidas e secas) sobre o efeito da pastagem na relação

entre número de plantas e a área. No presente trabalho, o fato das únicas duas coletas

terem sido realizadas na mesma época e em apenas um ambiente anulou o efeito desses

dois fatores.

Em relação a escala do organismo em estudo, duas características são

comumente citadas: a área de habitação e o tamanho do corpo. Área de habitação tem

como definição “a expressão espacial do comportamento animal para prover a sua

sobrevivência e reprodução” (Burt 1943), e em geral, não atinge o potencial de

mobilidade dos organismos, que tende a ser restrita a uma única região ou hospedeiro.

De acordo com Borger et al. (2008), quanto maior a área de habitação de um organismo,

maior deve ser a escala espacial de estudo para que seja possível perceber a influência

deste fator sobre processos ecológicos. Assim, é possível que a T. tagusensis tenha

servido como área de habitação para Copepoda e Ostracoda, mas que para os outros

grupos, seja necessário uma escala diferenciada de estudo para se obter uma relação

espécie-área.

47

Outro fator importante na determinação da relação espécie-área é o tamanho dos

indivíduos. Interrelações entre a diversidade de espécies e tamanho do corpo tem sido

amplamente discutida desde as publicações de Robert May (May 1988). Em geral,

organismos menores dividem o ambiente mais finamente e possuem também uma área

de habitação menor. Já organismos maiores possuem uma área de habitação maior,

sendo necessário uma área mínima para se detectar padrões de diversidade. Mac Arthur

e Wilson (1967) observou que antes desse tamanho mínimo, não é possível observar

uma relação espécie-área em ilhas. Assim, neste trabalho a escala espcacial de estudo

parece ter sido ideal para organismos pequenos de baixa mobilidade como os Copepoda

e Ostracoda, enquanto que para os outros grupos seria necessária uma escala maior para

detectar os padrões.

Em contraponto à ausência de relação espécie-área encontrada para a maioria

dos táxons de Crustacea estudados, os resultados de Copepoda e Ostracoda apresentam

uma típica relação encontrada na literatura, já tendo sido encontrados valores

semelhantes em diversos trabalhos (Mac Arthur e Wilson 1967, Connor e McCoy 1979;

Grez 1992; Belmaker et al. 2007; Báldi 2008). Entretanto, as explicações biológicas

tentem a variar (Turner e Tjorve 2005, Figura 12), sendo necessários testes empíricos

para esclarecer os processos

Figura 12. Escala de fatores que influenciam a relação espécie-área. Tons mais escuros

representam áreas de maior efeito. Os valores da abscissa são aproximados e vão

depender do táxons e locais estudados. Essa figura deve ser considerada como hipótese

de trabalho baseada em conhecimentos correntes e deve ser ser refinada através de

48

fatores adicionais para ser melhor compreendida. Figura modificada de Turner and

Tjørve (2005).

Para estudos em pequena escala espacial, a aceitção da hipótese de amostragem

passiva é bastante comum. Diversos estudos teóricos e evidências empíricas tem

encontrado resultados semelhantes ao encontrado neste trabalho (Chittaro 2002;

Williams 1995; He and Legendre 1996; Condit et al. 1996). Grez et al. (1992),

analisando a taxa de imigração/extição de insetos herbívoros em “patches” com uma

única planta observou que embora as taxas de imigração aumentassem com o aumento

da área, a taxa de extinção permanencia a mesma, concluindo asssim, que a amostragem

passiva explicava melhor os resultados encontrados do que a hipótese de área per se.

Belmaker et al. (2007), analisando a relação espécie-área entre peixes e “patches”

através de um modelo de randomização dos seus dados, também observou que a

amostragem passiva foi o que mais importou, embora isso não tenha significado que a

comunidade tenha se mostrou totalmente randômica. Abele e Patton (1976), entretanto,

comparando diversas réplicas de número de Dacapoda associados a duas colônias de

Pocillopora versos uma colônia observou que na maioria dos casos, duas colônias

pequenas tinham mais espécies que apenas uma colônia de tamanho grande equivalente

e atribuiu isso ao alcançe do equilíbrio no número de espécies em colônias maiores.

Apesar disso, neste trabalho a hipótese foi rejeitada quando colônias a partir de 14cm²

foram analisadas (Gráficos C, D e E da Figura 8).

Para entender a diferença encontrada nos gráficos C, D e E da Figura 8, em que

o número de espécies em colônias maiores é menor do que o somatório do número de

espécies de colônias menores, pode-se lançar mão de algumas explicações. Dentre elas,

destacam-se a “Hipótese de Heterogeneidade do Habitat”, importante nas mais variadas

escalas, “Teoria de Biogeografia de Ilhas”, que embora seja mais eficiente em explicar

processos na escala da paisagem, tem sido utilizada em estudos de micro escala, como

nas diversas relações hóspede-hospedeiros citadas por Kuris (1980), e as interações

negativas entre os organismos.

A “Hipótese de Heterogeneidade do Habitat” é citada em diversos trabalhos, que

ora corroboram a idéia de que áreas maiores possuem uma maior riqueza devido a maior

heterogeneidade de habitats, ora mostram que nem sempre isso acontece. De fato, em

49

casos mais raros, áreas menores podem ser mais heterogêneas suportando uma maior

riqueza que áreas maiores (Báldi 2008). Apesar disso, tal hipótese não se aplica ao

presente trabalho uma vez que a área em questão, colônias de T. tagusensis, não varia os

tipos de estrutura com o aumento da área. Embora características como número de

pólipos, espaço entre os coralitos e diâmetro dos coralitos possam ter variado com o

tamanho das colônias, fala-se em (1) aumento do número e do tamanho das estruturas,

mas não em (2) adição de uma nova estrutura. Beck (2000) distingue estes dois

processos como “complexidade do habitat” e “heterogeneidade do habitat”,

respectivamente, e chama a atenção para a confusão que é feita na literatura em relação.

A heterogeneidade do habitat, tal qual observada por Connor e McCoy (1979), se refere

apenas ao segundo exemplo. Assim, visto que as colônias estudadas não apresentam

variação da heterogeneidade, mas sim um incremento da complexidade, concordamos

que a hipótese da heterogeneidade não poderia ser uma possível explicação para o

resultado encontrado.

Em relação a “Teoria de Biogeografia de Ilhas”, uma vez que premissas como a

taxa de imigração e extinção e a distância entre “patches” não foram analisadas,

discussões sobre a explicabilidade desta teoria para os resultados encontrados não é

possível.

Já, as análises de correlação entre os crustáceos permitiram fazer algumas

inferências sobre as interações entre os crustáceos (Tabela 2). O fato dos dados não

evidenciarem um padrão de interações negativas como competição ou predação entre os

táxons foram também encontrados na literatura. Simberloff (1978), em seus estudos

sobre sucessão de insetos em ilhas de mangue, observou que plantas e invertebrados não

são tão influenciados por interações competitivas como são os vertebrados. O autor

argumenta que a comunidade de Arthropoda é determinada principalmente pela

capacidade de dispersão e manutenção da sua população (nascimento e morte) no

ambiente, e não pela competição, uma vez que os recursos raramente são limitados para

estes organismos. O mesmo foi encontrado por Gotelli e Abele (1983) para decápodes

em colônias de Pocillopora damicornis. O mesmo pode estar justificando a falta de

correlação negativa encontrada neste trabalho.

50

Em relação as correlações significativamente positivas encontradas (n=5)

(Apêndice 2), estas podem se tratar simplesmente de um reflexo da relação espécie-área,

umas vez que o número de indivíduos tende a aumentar com o tamanho da área. Ou,

podem também corresponder à interações de facilitação em que a presença de uma

espécie favoreceria a presença de outra, auxiliando na formação da relação espécie-área.

Entretanto os mecanismos que explicariam tal influência não são claros. De fato, a

incorporação dos processos de facilitação na ecologia é recente e ainda não se sabe até

onde e em quais condições este pode influenciar na estruturação da comunidade e,

consequentemente, na relação espécie-área.

Embora os testes estatísticos não tenham explicitado padrões de interação

negativa, foi possível fazer algumas observações com base nos gráficos de abundância

de cada grupo (Figura 9). Alguns táxons menos frequentes ocorreram apenas em

colônias menores, enquanto outros ocorreram apenas em colônias maiores. De acordo

com Bruno (2002), certas espécies só conseguem ocorrer no início da colonização,

quando competidores superiores ainda não estão dominando o ambiente. Já outros, só

ocorrem em áreas maiores por terem mais facilidade de chegar atravéz da dispersão. E

este é um dos fatores que causa a mudança na composição e a estabilização da curva de

relação espécie-área. Assim, a argumentação deste autor pode explicar a ocorrência de

grupos como Peltidiidae 1 e 2, Tegastidae, Eurisidae 1, 2, 4, 5, 8 e Leucothoidae,

principalente em colônias pequenas, e a ocorrência de grupos Asterocheridae 1, 2, 3, 4,

Artotrogidae, Eurisidae 3, Munnidae 1, Anthuridae 1, Colleteidae, Podocopa 6, 8,

Myodocopa 2, Megalobrachyum soriatum, Pilumnus quoyi, Pilumnus spinosissimus,

Micripanope nittingi, Mithrax caribbaeus, Hexapanopeus angustifrons, Pitho

lherminieri, principalmente em colônias maiores.

Por fim, é grande o número de possibilidades que podem explicar a rejeição da

hipótese de amostragem passiva. Entre elas encontram-se a relação das taxas de

imigração e extinção e as interações entre os entre os Crustacea e outros grupos como

poliquetas, moluscos, algas e fungos, que precisam ser estudados para fornecer

respostas mais concretas. Embora exista a necessidade de mais estudos para elucidar

outros aspéctos da relação espécie-área entre a carcinofauna associada a T. tagusensis,

este trabalho sustenta que ela ocorre para os grupos Copepoda e Ostracoda e que esta

não é resultado da amostragem passiva.

51

AGRADECIMENTOS

A equipe do LABIMAR (Laboratório de Crustacea, Cnidaria e fauna associada)

pelo suporte em diversas partes do trabalho. A Roberta Canário, Cristiano Bahia,

Barbara Conceição, Marcos Nogueira pelo auxílio na identificação dos grupos de

Crustacea, ao Prof. Dr. Cláudio Sampaio (UFAL) pelo auxílio com informações sobre

localização da T. tagusensis, a Marcos De Paula por contribuir na realização das

atividades de campo, a Gabriel Barros pelo auxílio na coleta, a Igor Cruz que me

incentivou na realização deste trabalho, auxiliando nas atividades de campo e na

padronização das fotografias. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível

Superior (CAPES) pela concessão da bolsa de mestrado, à Pós-graduação em Ecologia e

Biomonitoramento que contribuiu de diversas formas para a realização deste trabalho.

REFERÊNCIAS

Almeida, A.O., Souza, G.B.G., Boehs, G. and Bezerra, L.E.A. 2010. Shallow-water

anomuran and brachyuran crabs (Crustacea: Decapoda) from southern Bahia, Brazil.

Latin American Journal of Aquatic Research 38(3): 329-376.

Abele LG (1976) Comparative species richness in fluctuating and constant

environments: Coral-Associated Decapod Crustacea. Science 192:461-463.

Abele LG, Patton WK (1976) The size of coral heads and the community biology of

associated decapod crustaceans. Journ Biogeogr 3:35-47.

Achults GA (1969) How to know the marine Isopod crustaceans. V.C. Brown, New

Jersey.

Amado-Filho GM, Salgado LT, Rebelo MF, Rezende CE, Karez CS, Pfeiffer WC

(2008). Heavy metals in benthic organisms from Todos os Santos Bay, Brazil. Braz

Journ Biol 68:95-100.

Arroyo NL, Maldonado M, Pérez- Portela R, Benito J (2004) Distribution patterns of

meiofauna associated with a sublittoral Laminaria bed in the Cantabrian Sea (north-

eastern Atlantic). Mar Biol 144:231–242.

Arroyo NL, Maldonado M, Walter K (2 0 0 6 ) Within- and between- plant distribut ion

of harpacticoid copepods in a North Atlantic bed of Laminaria ochroleuca J. Mar Biol

86:309-316.

Arrhenius O (1923) Statistical investigations in the constitution of plant associations.

Ecology 4:68-73.

52

Athersuch J (1979) The ecology and distribution of the littoral ostracods of Cyprus.

Journ Natl Hist 13:135–160.

Azovsky AI (2000) Concept of scale in marine ecology: linking the words or the

worlds? Ecology 1:28-34.

Azovsky AI (2002) Size-dependent species-area relationships in benthos: is the world

more diverse for microbes? Ecography 25:273 – 282.

Badaró MFS, Neves EG, Castro P, Johnsson, R no prelo. Description of a new genus of

Cryptochiridae (Decapoda, Brachyura) associated with Siderastrea (Anthozoa,

Scleractinia), with notes on feeding habits. Sci Mar

Báldi A (2008) Habitat heterogeneity overrides the species–area relationship. J

Biogeogr 35:675–681.

Beck MW (2000) Separating the elements of habitat structure: independent effects of

habitat complexity and structural components on rocky intertidal gastropods. J Exp Mar

Biol Ecol 249:29–49.

Bell SS, Walters K, Hall MO (1987) Habitat utilization by harpacticoid copepods: a

morphometric approach Mar. Ecol. Prog. Ser. 35:59-64.

Belmaker J, Ben-Moshe N, Ziv Y, Shashar N (2007) Determinants of the steep species–

area relationship of coral reef fishes. Coral Reefs 26:103–112.

Bertness MD, Leonard GH (1997) The role of positive interactions in communities:

lessons from intertidal habitats. Ecology 78(7):1976-1989.

Bispo, R., R. Johnsson, E.G. Neves. 2006. A new species of Asterocheres (Copepoda,

Siphonostomatoida, Asterocheridae) associated to Placospongia cristata Boury-Esnault

(Porifera) in Bahia State, Brazil. Zootaxa 1351: 23-34.

Borger L, Dalziel BD, Fryxell JM (2008) Are there general mechanisms of animal home

range behaviour? A review and prospects for future research. Ecology 11: 637–650.

Bruno JF, Bertness MD (2001) Habitat modification and facilitation in benthic marine

communities. Mar Commun Ecol 201-218.

Bruno JF, Stachowicz JJ, Bertness MD (2003) Inclusion of facilitation into ecological

theory. Trends Ecol Evol 18(3):119-125.

Bruno JF (2002) Causes of landscape-scale rarity in cobble beach plant communities.

Ecology 83(8):2304–2314.

Burt WH (1943). Territoriality and home range concepts as applied to mammals. J.

Mammal 24:346–352.

Bush SL, Precht WF, Woodley JD, Bruno JF (2004) Indo-Pacific mushroom corals

found on Jamaican reefs. Coral Reefs 23:234.

http://www.citeulike.org/user/poppywinkles/article/8774996

http://www.citeulike.org/user/poppywinkles/article/8774996

53

Carricart-Ganivet JP, Carrera -Parra LF, Quan-Young LI, García-Madrigal MS (2004)

Ecological note on Troglocarcinus corallicola (Brachyura: Cryptochiridae) living in

symbiosis with Manicina areolata (Cnidaria: Scleractinia) in the Mexican Caribbean.

Coral Reefs 23:215–217.

Castilla JC, Lagos NA, Cerda M (2004) Marine ecosystem engineering by the alien

ascidian Pyura praeputialis on a mid-intertidal rocky shore. Mar Ecol Prog Ser 268:

119–130.

Castro CB, Pires DO (2001) Brazilian Coral Reefs: what we already know and what is

still missing. Bull Mar Sci 69(2):357-371.

Celino JJ, Queiroz AFS (2006). Fonte e grau de contaminação por hidrocarbonetos

policíclicos aromáticos (HPAs) de baixa massa molecular em sedimentos da Baía de

Todos os Santos. Rev Esc Minas 59:265-270.

Chandrasekaran S, Nagendran NA, Pandiaraja D, Krishnankutty N, Kamalakannan B

(2008) Bioinvasion of Kappaphycus alvarezii on corals in the Gulf of Mannar, India.

Science 94(9):1167-1172.

Chenelot H, Stephen J, Hoberg M (2008) Invertebrate communities associated with

various substrates in the Nearshore Eastern Aleutian Islands, with emphasis on thick

crustose coralline algae. Proc Amer Acad Under Sci.

Cheng Y, Dai1 Chang-Feng, Chang Wen-Been (2011) A New Siphonostomatoid

copepod associated with the ahermatypic coral Tubastraea aurea from Taiwan. Zool

Stud 50(5):605-610.

Chittaro PM (2002) Species-area relationships for coral reef fish assemblages of St.

Croix, US Virgin Islands. Mar Ecol Progr Ser 233:253–261.

Cirano M, Lessa GC (2007). Oceanographic characteristics of Baía de Todos-os-Santos,

Brazil. Rev Bras Geof 25:363-387.

Colwell RK, Mao CX, Chang J (2004) Interpolating, extrapolating, and comparing

incidence-based species accumulation curves. Ecology 85(10):2717–2727.

Condit R, Hubbell SP, Lafrankie JV, Sukumar R, Manokaran N, Foster RB., Ashton PS

(1996) Species-area and species-individual relationships for tropical trees: A

Comparison of Three 50-ha Plots. Journal of Ecology 84(4):549-562.

Connell JH (1961) The influence of interspecific competition and other factors on the

distribution of the barnacle Chthamalus Stellatus. Ecology 42(4):710-723.

Connor EF, McCoy ED (1979) The statistics and biology of the species-area

relationship. Am Nat 113:791-833.

Coimbra, J.C., C.T. Bergue. 2003. A new recent marine Ostracoda species

(Hemicytheridae) from Brazil. Iheringia 93(3): 243-247.

http://www.jstor.org/action/showPublication?journalCode=ecology

http://www.jstor.org/stable/i306261

54

Creed JC (2006) Two invasive alien azooxanthellate corals, Tubastraea coccinea and

Tubastraea tagusensis, dominate the native zooxanthellate Mussismilia hispida in

Brazil. Nota in Coral Reefs 25:350.

Creed JC, Paula AF (2007) Substratum preference during recruitment of two invasive

alien corals onto shallow-subtidal tropical rocky shores. Mar Ecol Prog Ser 330:101–

111.

Crooks JA (2002) Characterizing ecosystem-level consequences of biological invasions:

the role of ecosystem engineers. Oikos 97:153–166.

Cruz ICS, Kikuchi RKP, Leão ZMAN (2008). Use of the video transect method for

characterizing the Itacolomis reefs, Eastern Brazil. Braz Journ Ocean 56:271-280.

Dengler J (2009) Which function describes the species–area relationship best? A review

and empirical evaluation. J Biogeogr 36:728–744.

Díaz YJ, Guerra-Garcíab JM, Martín A (2005) Caprellids (Crustacea: Amphipoda:

Caprellidae) from shallow waters of the Caribbean coast of Venezuela. Org. Divers.

Evol. 10:1-25.

Dial KP, Marzluff JM (1988) Are the smallest organisms the most diverse? Ecology

69:1620-1624.

Fahrig L (1998) When does fragmentation of breeding habitat affect population

survival? Ecol Mod 105:273–292.

Felizzola JF, Wagener ALR, Almeida AC, Lin WO (2008). Butyltin speciation in

sediments from Todos os Santos Bay (Bahia, Brazil) by GC-PFPD. Química Nova

31:89-93.

Fenchel T (1993) There are more small than large species? Oikos 68(2): 375-378.

Fenner D (2001) Biogeography of three caribbean corals (Scleractinia) and the invasion

of Tubastraea coccinea into the Gulf of Mexico. Bull Mar Sci 69(3):1175-1189.

Fenner D, Banks K (2004) Orange cup coral Tubastraea coccinea invades Florida and

the Flower Garden Banks, Northwestern Gulf of Mexico. Coral Reefs, 23:505-507.

Forero-Medina G, Vieira MV (2007) Conectividade funcional e a importância da

interação organismo-paisagem. Oecol Bras 11(4):493-502.

Francesco B, Jan L, Maria-Teresa S (2007) Grazing effects on the species-area

relationship: Variation along a climatic gradient in NE Spain. Veg Sci 18:25-34.

García AF, Leite FPP (2010) Distribuição de anfípodes, de acordo com suas estratégias

de forrageamento, em praias do Litoral Norte de São Paulo. XVIII Congresso interno de

iniciação científica da Unicamp, Campinas

55

Gerlach SA (1978) Food-chain relationships in subtidal silty sand marine sediments and

the role of meiofauna in stimulating bacterial productivity. Oecologia 33: 55–69.

Ghilardi VG (2004) Origem e taxonomia dos Ostracodes (Crustacea) da Ilha de

trindade, Brasil. Dissertação, Universidade Federal do Rio Grande do Sul.

Gheerardyn H, Troch M, Ndaro SGM, Raes M, Vincx M, Vanreusel A. (2008)

Community structure and microhabitat preferences of harpacticoid copepods in a

tropical reef lagoon (Zanzibar Island, Tanzania). Jour Mar Biol Assoc UK 88(4): 747–

758.

Gleason HA (1922) On the relation between species and area. Ecology 3(2): 158-162.

Glynn PW, Colley SB, Maté JL, Cortés J, Guzman HM, Bailey RL, Feingold JS,

Enochs IC (2008) Reproductive ecology of the azooxanthellate coral Tubastraea

coccinea in the Equatorial Eastern Pacific: Part V. Dendrophylliidae. Mar Biol 153:

529–544.

Goh BPL, Chou LM, Ng PKL (1989) Anomuran and Brachyuran crab symbionts of

Singapure hard coral of the families Acroporidae, Agaricidae and Pocilloporidae. Indo-

Malayan Zool 6:25-44.

González AR, Guerra-García JM, Maestre MJ, Ruiz-Tabares A, Espinosa F, Gordillo I,

Sánchez-Moyano JE, García-Gómez· JC (2008) Community structure of caprellids

(Crustacea: Amphipoda: Caprellidae) on seagrasses from southern Spain. Mar Res

62:189–199.

Gotelli NJ, Gilchrist SL, Abele LG (1985) Population biology of Trapezia spp. and

other coral-associated decapods. Mar Ecol Prog Ser 21:89-98.

Gotelli NJ, Abele LG (1983) Community patterns of coral-associated decapods. Mar

Ecol 13:131-139.

Grez AA (1992) Riqueza de species de insectos herbívoros y tamanho de parche de

vegetacion huesped: uma contrastacion experimental. Rev Chil Hist Nat 60:115-120.

Guerra-García JM (2002) Redescription of five rare caprellids (Crustacea: Amphipoda:

Caprellidea) collected from Tanzanian coasts. Mar Res 55:221–231.

Guerra-García JM, Garcia-Gomes JC (2001) the spacial distribution of caprelidea

(Crustacea: amphipoda) a stress bioindicator in Ceuta (North Africa: Gilbraltar Area)

Mar Ecol 22(4):357-367.

Hacker SD, Gaines SD (1997) Some implications of the direct positive interactions for

community species diversity. Ecology 78(7):1997-2003.

He F, Legendre P (1996) On specie area relation. Amer Nat 148(4):719-737.

Heiman KW, Micheli F (2010) Non-native ecosystem engineer alters estuarine

communities. Integr Comp Biol 1–11.

56

Hicks GRF (1977) Species associations and seasonal population densities of marine

phytal harpacticoid copepods from Cook Strait. J Mar Fresh Res 11(4): 621-43.

Holdich DH, Jones JA (1993) The distribution and ecology of British shallow-water

tanaid crustaceans (Peracarida, Tanaidacea). Journ Nat Hist 17(2):157-183.

Hopkins B (1957) The concept of minimal area. J Ecol 45:441-449.

Humes AG (1996) New genera of Copepoda (Poecilostomatoida) from the scleractinian

coral Psammocora in New Caledonia. Zool Journ Linn Soc 118:50-82.

Humes AG (1997) Two siphonostomatoid copepods (Coralliomyzontidae) associated

with the ahermatypic coral Tubastraea in the Moluccas. Hydrobiologia 344: 195–203 a.

Humes AG (1997) Two new copepod genera (Poecilostomatoida) associated with the

scleractinian coral Psammocora in New Caledonia. Zool Scrip 26:51-60 b.

Jacoby CA, Greenwood JG (1988). Spatial, temporal, and behavioral patterns in

emergence of zooplankton in the Lagoon of Heron Reef. Great Barrier Reef,

Australia. Mar Biol 97:309-328.

Johnsson RJTS (1992) A relação de espécie-area em colônias de Polydorella sp.

(Polichaeta, Spionidae) e a fauna de poliquetos acompanhantes em Ponta de Itaipú, RJ,

Brasil. Monografia, Universidade Federal Rio de Janeiro

Johnsson R, Neves EG (2005) A revision of Metapontius (Siphonostomatoida:

Artotrogidae) with the description of a new species associated with an octocoral from

Eniwetok Atoll, Marshall Islands (USA). Zootaxa 1035:51-59.

Johnsson R, Neves EG, Franco MO, Lang FS (2006) The association of two gall crabs

(Brachyura: Cryptochiridae) with the reef-building coral Siderastrea stellata Verrill,

1868. Hydrobiologia 559:379-384.

Jones CG, Lawton JH, Shachak M (1994) Organisms as ecosystem engineers. Oikos

69:373-386.

Jones SN (1948) The Ecology of the amphipoda of the south of the isle of Man. J Mar

Biol Assoc UK 27(2):400-439.

Kornicker, L.S. and I. G. Sohn. 1976. Phylogeny, ontogeny, and morphology of living

and fossil Thaumatocypridacea (Myodocopa: Ostracoda). Smithsonian Institution Press

219: 1-124.

Karaçuha ME, Sezgin M, Dağli E (2009) Temporal and spatial changes of crustaceans

in mixed eelgrass beds, Zostera marina L. and Z. noltii Hornem., at the Sinop peninsula

coast (the southern Black Sea, Turkey). Turk J Zool 33:375-386.

Klumpp DW, McKinnon AD, Mundy CN (1988) Motile cryptofauna of a coral reef:

abundance, distribution and trophic potential. Mar Ecol Prog Ser 45: 95-108.

http://lattes.cnpq.br/0339166457890362

57

Kuris AM, Blaustein AR, Alió JJ (1980) Host as islands. Amer Nat 116(4):570-586.

Lages BG, Fleury BG, Ferreira CEL, Pereira RC (2006) Chemical defense of an exotic

coral as invasion strategy. J Exp Mar Biol Ecol 328: 127−135.

Lages BG, Fleury BG, Pinto AC, Creed JC (2010) Chemical defenses against generalist

fish predators and fouling organisms in two invasive ahermatypic corals in the genus

Tubastraea. Marine Ecology 31:473–482.

Lages BG, Fleury BG, Menegola C, Creed JC (2011) Change in tropical rocky shore

communities due to an alien coral invasion. Mar Ecol Prog Ser 438:85–96.

Lewis JB, Snelgrove PVR (1990) Corallum morphology and composition of

crustacean cryptofauna of the hermatypic coral Madracis mirabilis. Mar Biol 106:

267-272.

Lomolino MV, Weiser MD (2001) Towards a more general species-area relationship:

diversity on all islands, great and small. Journ Biogeograp 28: 431-445.

MacArthur R, Wilson EO (1967) The theory of island biogeography. Princeton

University Press, Princeton

Machado, C.P. and N.G.S. Drozinski. 2002. Taxonomia e distribuição de

Actinocythereis brasiliensis sp. nov. (Podocopida, Trachyleberididae) na plataforma

continental brasileira. Iheringia 92(3): 5-12.

Macdonald TA, Burd BJ, Macdonald VI, Roodselar AV (2010) Taxonomic and feeding

guild classification for the marine benthic macroinvertebrates of the Strait of Georgia,

British Columbia. Can Tech Rep Fish Aquat Sci 1-63.

Martin JW e Davis GE (2001) An Updated Classification of the Recent Crustacea. Nat

Hist Mus Los Angeles Sci Ser 39:1-124.

Mantelatto MC, Creed JC, Mourão GG, Migotto AE, Lindner A (2011) Range

expansion of the invasive corals Tubastraea coccinea and Tubastraea tagusensis in the

Southwest Atlantic. Nota in Coral Reefs 1:1

May RM (1988), How Many Species are there on earth? Science 241(4872): 1441-

1449.

Melo GAS (1996) Manual de identificação dos Brachyura (Caranguejos e Siris) do

Litoral Brasileiro. Plêiade, São Paulo

Meurer BC, Lages NS, Pereira O, Palhano S, Magalhães GM (2010) First record of

native species of sponge overgrowing invasive corals Tubastraea coccinea and

Tubastraea tagusensis in Brazil. Mar Biod Rec 3:1-3.

58

Moreira J, Gestoso L, Troncoso JS (2008). Diversity and temporal variation of peracarid

fauna (Crustacea: Peracarida) in the shallow subtidal of a sandy beach: Playa América

(Galicia, NW Spain). Mar Ecol 29:12–18.

Murgui E (2007) Effects of seasonality on the species–area relationship: a case study

with birds in urban parks. Global Ecol Biogeogr 16:319-329.

Myers, A.A. and D. McGrath. 1984. A revision of the north-east Atlantic species of

Ericthonius (Crustacea:Amphipoda). Journal of the Marine Biological Association of the

United Kingdom 64: 379-400.

Neves, E.G., R. Johnsson. 2008. Three new species of Artotrogidae (Copepoda,

Siphonostomatoida) from the southeastern coast of Pernambuco State, Brazil. Zootaxa,

1932: 47-60.

Nogueira JMM (2003) Fauna living in colonies of Mussismilia hispida (Verrill)

(Cnidaria: Scleractinia) in four South Eastern Brasil Islands. Braz Arch Biol Tech

46(3):421-432.

Nohara T, Tabuki R (1990) Seasonal distribution of Ostracoda on two species of marine

plants and two holothurians in Okinawa, Japan. In Whatley R, Maybury C. Ostracoda

and Global Events. Chap-man & Hall, London.

Nour N, Damme R, Matthysen E, Dhondt AA (1999) Forest birds in forest fragments:

are fragmentation effects independent of season? Bird Study 46(3):279-288.

Oigman–Pszczol SS, Creed JC (2004). Distribution and abundance of fauna on living

tissues of two Brazilian hermatipic corals Mussismilia hispida (Verrill 1902) and

Siderastrea stellata Verrill, (1868). Hidrobiologia 563: 143-154.

Paine T (1974) Intertidal community structure experimental studies on the

relationship between a dominant competitor and its principal predator. Oecologia

15:93-120.

Paine T (1980) Food Webs: Linkage, interaction strength and community infrastructure.

Journ Anim Ecol 49(3):666-685.

Paula AF, Creed JC (2004) Two species of the coral Tubastraea (Cnidaria, Scleractinia)

in Brazil: a case of accidental introduction. Bull Mar Sci 74(1): 175–183.

Paula AF, Creed JC (2005) Spatial distribution and abundance of nonindigenous coral

genus Tubastraea (Cnidaria, Scleractinia) around Ilha Grande, Brazil. Braz J Biol 65(4):

661-673.

Paz-García DA (2007). Larval release from Tubastraea coccinea in the Gulf of

California, Mexico. Nota in Coral Reefs, 26:433.

Preston FW (1962) The canonical distribution of commonness and rarity: Part I Ecology

43(2):185-215.

59

Preston EM (1971) niche overlap and competition among five sympatric congeneric

species of Xanthid crabs. Dissertation, University of Hawaii.

Preston NP, Doherty PJ (1990) Cross-shelf patterns in the community structure of coral-

dwelling Crustacea in the central region of the Great Barrier Reef. I. Agile shrimps. Mar

Ecol Prog Ser 66:47-61.

Preston NP, Doherty PJ (1994) Cross-shelf patterns in the community structure of coral-

dwelling Crustacea in the central region of the Great Barrier Reef. 11. Cryptofauna. Mar

Ecol Prog Ser 104:27-38.

Ramos, M.I.F., R.C. Whatley, J.C. Coimbra (2004) Sub-recent marine Ostracoda

(Pontocyprididae and Bairdiidae) from the southern Brazilian continental shelf. Revista

Brasileira de Paleontologia 7(3): 311-318.

Ribeiro SM, Omena EP, Muricy G (2003) Macrofauna associated to Mycale

microsigmatosa (Porifera, Demospongiae) in Rio de Janeiro State, SE Brazil. Estuar

Coast Shelf Sci 57:951–959.

Rodriguez LF (2006) Can invasive species facilitate native species? Evidence of how,

when, and why these impacts occur. Biol Invas 8: 927–939.

Sammarco PW, Atchison AD, Boland GS (2004) Expansion of coral communities

within the Northern Gulf of Mexico via offshore oil and gas platforms. Mar Ecol Progr

Ser 280:129–143.

Sammarco PW, Porter SA, Cairns SD (2010) A new coral species introduced into the

Atlantic Ocean - Tubastraea micranthus (Ehrenberg 1834) (Cnidaria, Anthozoa,

Scleractinia): An invasive threat? Aquat Inv 5(2):131-140.

Sartoretto S, Harmelin J, Bachet F, Bejaoui N, Lebrun O, and Zibrowius H. (2008) The

alien coral Oculina patagonica De Angelis, 1908 (Cnidaria, Scleractinia) in Algeria and

Tunisia. Aquat Inv 3(2):173-180.

Schellenberg, A. 1938. Brazilianische Amphipodevmit biologischen Bemerkungen.

Zoologische Jahrbücher, Systematik, Ökologie und Geographie der Tiere 71: 203-218.

Scheiner SM (2003) Six types of species-area curves. Glob Ecol Biogeograp 12: 441-

447.

Stachowicz JJ (2001) mutualism, facilitation, and the structure of ecological

communities. BioScience 51(3):235-246.

Shimono T, Iwasaki N, Kawai H (2004) A new species of Dactylopusioides (Copepoda:

Harpacticoida: Thalestridae) infesting a brown alga, Dictyota dichotoma in Japan.

Hydrobiologia 523:9–15.

Simberloff DS, Abele LG (1976) Island biogeography theory and conservation practice.

Science 191(4224): 285-286.

60

Simberloff D (1978) using island biogeographic distributions to determine if

colonization is stochastic. Amer Nat 112(986):713-726.

Simberloff D (2006) Invasional meltdown 6 years later: important phenomenon,

unfortunate metaphor, or both? Ecology 9:912–919.

Sin T (1999) Distribution and host specialization in Tetralia crabs (Crustacea:

Brachyura) symbiotic with corals in the Great Barrier Reef, Australia. Coral Reefs,

65(3):839-850.

Sin TM, Lee AC (2000) Host specialisation in trapeziid crabs: consequences for rarity

at local scales. Proceedings 9th International Coral Reef Symposium 23-27.

Silva, C.L.A. 2010. Taxonomia e aspectos ecológicos de Tanaidacea (Crustacea:

peracarida) da plataforma continental e bancos oceânicos do nordeste do Brasil,

coletados durante o programa Revizee-NE. Dissertação, Universidade Federal de

Pernambuco, 262p.

Soares, C.M.A. 1979. Estudo ecológico da região de Itamaracá, Pernambuco, Brasil.

Anfípodos das famílias Talitridae e Amphitoidae. Trabalhos Oceanográficos da

Universidade Federal de Pernambuco 14: 93-104.

Sousa WP (1979) Experimental investigations of disturbance and ecological succession

in a rocky intertidal algal community. Ecol. Monogr. 49:227-254.

Sousa R, Gutiérrez JL, Aldridge DC (2009) Non-indigenous invasive bivalves as

ecosystem engineers. Biol Inv 11:2367-2385.

Stanley GD (2002). The evolution of modern corals and their early history. Earth Sci

Rev 60:195-225.

Stransky B, Brandt A (2010) Occurrence, diversity and community structures of

peracarid crustaceans (Crustacea, Malacostraca) along the southern shelf of Greenland.

Polar Biol 33:851–867.

Torchin ME, Lafferty KD, Dobson AP, McKenzie VJ, Kuris AM (2003) Introduced

species and their missing parasites. Nature 421:628-630.

Tsang LM, Chan BKK, Shih F, CHU KH, Chen CA (2009) Host-associated speciation

in the coral barnacle Wanella milleporae (Cirripedia: Pyrgomatidae) inhabiting the

Millepora coral. Mol Ecol 18:1463–1475.

Türkay M, Schuhmacher HT (1985) Latopilumnus tubicolus n. gen. n. sp., eine neue

korallenassoziierte Krabbe, die die Bildung einer Wohnhöhle induziert. (Crustacea:

Decapoda: Pilumnidae). Senckenbergiana mark 17:55-63.

Turner WR, Tjørve E (2005) Scale-dependence in species-area relationships.

Ecography, 28: 721-730.

61

Vitopil E, Willis BL (2001) Epifaunal community in Acropora spp. (Scleractinia) on the

Great Barrier Reef: implications of coral morphology and habitat complexity. Coral

Reefs 20:281-288.

Wallentinus I, Nyberg CD (2007) Introduced marine organisms as habitat modifiers.

Mar Poll Bull 55:323–332.

Whatley RC, Wall DR (1975) The relationship be-tween Ostracoda and algae in littoral

and sublittoral marine environments. Bull Amer Paleon Soc 65: 173–203.

Williams CB (1964) Patterns in the balance of nature. Academic Press, London.

Wirtz P (2006) Let sleeping fish lie. G Mar Env 3: 27.

Young PS (1986) Análise qualitativa e quantitativa da fauna associada a corais

hermatípicos (Coelenterata: Scleractinia) nos recifes de João Pessoa, PB. Rev Braz Zool

3:99-126.

Zavaleta ES, Hobbs RJ, Mooney HA (2001) Viewing invasive species removal in a

whole-ecosystem context. Trend Ecol Evol 16(8):454-459.

Young, P.S. 1998. Catalogue of Crustacea of Brazil. Rio de Janeiro: Museu Nacional

720p.

62

CONCLUSÕES GERAIS

Os resultados mostram que o coral invasor Tubastraea tagusensis está servindo

de substrato para crustáceos dos grupos Copepoda, Ostracoda, Amphipoda,

Isopoda, Tanaidacea e Decapoda, corroborando as expectativas.

Dentre os crustáceos encontrados, há a possibilidade de parasitas estarem

utilizando Tubastraea como recurso alimentar.

Representantes de Decapoda exóticos não foram encontrados. Assim, os

registros faunísticos sustentam que T. tagusensis está sendo ocupada por uma

fauna nativa.

Em relação aos outros grupos, devido a dificuldade de identificação em nível

específico, não foi possível avaliar se estes eram exóticos ou não (Nem em nível

de gênero e família).

Relação espécie-área foi encontrada somente para os grupos Copepoda e

Ostracoda, fato que foi atribuido no trabalho a influência da escala em

parâmetros do hábito de vida (área de habitação e tamanho do corpo) dos táxons

encontrados.

A hipótese de amostragem passiva foi aceita para colônias de até 14 cm² e

rejeitada para colônias acima de 14 cm², indicando que em escalas maiores

outros processos biológicos que não a amostragem passiva podem estar

influencindo os padrões de relação espécie-área encontrados.

As correlações entre os táxons de Crustacea encontrados não apresentaram um

padrão de interações negativas que poderiam indicar os processos ecológicos

responsáveis pela estruturação da comunidade.

Interações positivas e interações negativas com outros táxons não pertencentes à

Crustacea necessitam ser verificados para explicar a relação espécie-área

encontrada.

0

Tabela 3. Resultado das análises de correlação de Spearman entre os táxons encontrados. * = correlações significativas.

Tabela com dados brutos utilizados na dissertação Área 0,43 1,6 4,38 7,7 8,2 8,9 10,4 11 12,3 12,8 13,1 13,9 14,1 14,9 15 15,7 15,7 15,8 17,5 19 20,2 21 23,6 24,3 24,7 25,1 28,7 30,1 41,6 42,5

Thalestridae1 2 1 6 4 23 85 11 50 4 6 47 11 46 8 54 13 55 33 13 8 30 43 81 61 34 32 107 143 16 19

Thalestridae2 2 1 9 1 6 1 1 14 5 21 1 3 11 2 4 10 2 6 13 12 3 13

Thalestridae3 7 2 1 3 4 1 6 8 1 1 1 2 3 2 11 3 2 5 11 14 5 4

Thalestridae4 2 5 2 6 2 4 2 2 3 7 2 12 1

Thalestridae5 1 3 2 7 28 69 1 2 1 4 1 4 2 7 26

Harpaticidae 2 2 2 1 3 4 9 3 3 1 1 5 5 1 7 10 1 2 5 12 2

Peltidiidae1 7 1 4 1

Laophontidae 7 4 2 18 9 10 4 14 3 9 1 2 1 9 17 10 6 3 4 9 24 2 2

Tegastidae 1 1 1 1

Peltidiidae1 1 1 1 1

Asterocheridae 1

Asterocheridae 1 1 2

Asterocheridae 1 1

Asterocheridae 1

Artotrogidae 1 1

Eurisidae1 3 27 18 1 1 1 1 2 1 1 5 1 1

Caprelidae 1 1 18 2 1 1 30 1 2 6 1 1 3 2

Eurisidae2 3 1 1

Eurisidae3 1 1 1

Eurisidae4 6 1 1 2 2 1

Eurisidae5 1 5 2 7 3 1 1 2 3

Eurisidae6 2 1 7 3 1 4 1 1

Eurisidae7 1 1 1 1

Leuchotoidae 2

Eurisidae8 1 3

Talitridae 1 1 1 2

Isaeidae1 1 11 17 3 23 6 2 2 5 2 2 21

Isaeidae2 3

Eurisidae9 1 14

Ischyroceridae 1 7

Iraniropsis1 1 2 7 1 1 1 7 1 2 5 12 1 2 1 5 2 11 10 1 7

Munnidae1 3 10 9 10 2 2 1

Ianiropsis2 1 5 1 4 3

Munnidae2 1 1 1 1 1

Ianiropsis3 1 5 1 2 13 1 3 1 4 1 2 9

Anthuridae 1

Nototanaidae 1 3 1 1 1 1 1 1

Colleteidae 1

Podocopa1 2 1 1 4 3 3 3 1 1 3 2 1 2 1

Podocopa2 1 1 1 1 1 1 2 4 2 1 1 1 2 2

Podocopa3 1 2 4 2 1 3 5 1 3

Podocopa4 1 3 15 1 10 8 5 6 2 8 5 5 2 4 5 4 2 3 18

Myodocopa1 2 1 1 1

Podocopa5 2 2 1 1 7 9 3 5 3 3 5 13 3 2 9

Podocopa6 1

Myodocopa2 1 2 1

Podocopa7 1 1

Podocopa8 1

M. soriatum 1 3

P. quoyi 1 1 1

P. spinosissimus 1

M. nuttingi 2 1 1 2

M. caribbaeus 1

H. angustifrons 1

P. lherminieri 1 1 1 1

Ap

ênd

ice 1

1

Thal1 Thal2 Thal3 Thal4 Thal5 Harp Pelt1 Lao Teg Pelt Astero1 Astero2 Astero3 Astero4 Artotr Euris1 Capr Euris2

Thal1 1,000

Thal2 .441 1,000

Thal3 .536 ,187 1,000

Thal4 ,234 ,032 ,182 1,000

Thal5 .404 ,241 ,295 ,212 1,000 Harp ,351 ,073 .383 ,026 ,305 1,000

Pelt1 -,031 -.422 ,143 -,139 -,200 ,135 1,000

Lao .702 ,292 .439 ,186 .538 ,332 ,047 1,000 Teg ,023 ,063 -,121 -,013 ,073 -,162 -,153 ,023 1,000

Pelt2 ,102 ,029 -,011 -,101 ,061 -,208 -,153 ,103 .423 1,000

Astero1 ,204 ,043 -,098 -,155 ,046 -,077 -,073 ,152 -,073 -,073 1,000 Astero2 ,065 ,040 -,084 -,278 ,036 ,132 ,195 ,132 -,131 -,131 -,062 1,000

Astero3 ,324 -,008 ,157 -,223 ,298 ,031 ,301 .436 -,105 ,288 -,050 ,341 1,000

Astero4 ,182 ,315 -,098 ,250 ,333 -,077 -,073 ,249 -,073 -,073 -,034 -,062 -,050 1,000

Artotr ,355 .391 ,157 ,069 .446 -,220 -,105 .405 -,105 ,288 -,050 -,089 .464 .695 1,000

Euris1 .461 ,267 ,275 ,071 ,064 ,300 ,085 ,270 ,095 ,190 ,252 ,258 -,009 ,144 -,009 1,000

Capr ,240 ,164 ,217 -,013 ,234 -,069 ,080 ,234 -,205 ,229 ,106 ,108 ,270 ,340 .439 ,332 1,000 Euris2 ,171 ,248 ,101 -,106 -,136 ,008 -,130 -,075 ,218 ,218 -,062 ,270 -,089 -,062 -,089 ,215 ,153 1,000

Eurisi3 ,263 ,351 ,234 -,036 ,268 -,321 -,130 ,285 -,131 ,196 -,062 ,284 ,356 .557 .802 ,079 .499 ,247

Euris4 ,201 ,122 ,193 ,068 -,106 -,276 ,047 ,225 ,089 ,308 -,092 -,165 ,166 -,092 ,166 -,035 -,137 ,178 Euris5 ,059 -,080 -,057 -,076 -,035 ,162 .413 -,017 ,119 .385 ,265 -,030 ,057 ,199 ,057 .416 .427 ,284

Euris6 .431 ,191 ,240 ,222 .389 .386 -,037 ,304 -,007 -,007 -,110 ,009 ,099 .400 ,209 ,327 ,240 ,338

Euris7 ,102 ,029 ,149 -,088 ,285 -,162 -,153 ,166 .423 .712 -,073 -,131 ,288 -,073 ,288 -,063 ,025 ,218 Leuch ,268 ,163 ,000* -,155 -,172 ,033 -,073 ,097 .473 .473 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 ,348 -,164 .598

Euris8 ,192 ,053 ,159 -,223 -,248 ,047 ,312 -,101 ,301 ,301 -,050 -,089 -,071 -,050 -,071 .450 ,098 .401 Talit ,201 -,222 -,058 ,170 .468 ,167 ,134 ,237 ,125 ,125 -,073 ,174 ,275 .454 ,275 ,241 ,342 -,130

Isae1 ,222 -,035 -,051 ,070 ,276 ,308 ,171 ,108 ,102 .365 ,146 ,138 ,079 ,146 ,000* .623 .528 ,180

Isae2 -,011 -,098 ,228 -,155 -,172 ,033 .527 -,249 -,073 -,073 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 ,276 ,317 -,062 Euris9 ,224 ,102 .393 -,223 ,094 -,148 ,312 ,060 -,105 ,301 -,050 -,089 .482 -,050 .482 ,076 .421 -,089

Ischyr ,312 -,344 ,142 ,149 ,276 .426 ,287 ,316 -,105 -,105 -,050 ,327 .446 -,050 -,071 ,323 ,152 -,089

Iranir1 ,306 .505 ,171 -,278 .362 ,128 ,141 ,352 -,012 ,076 -,022 ,292 .366 ,321 .430 ,262 .418 ,037 Munn1 ,168 ,260 ,222 ,020 ,321 ,241 ,000* ,357 -,214 -,008 -,101 ,044 ,135 .362 .469 -,110 -,093 -,182

Ianir2 -,193 -,264 -,012 ,288 -,135 -,257 .395 -,116 ,105 -,175 -,083 -,148 -,119 -,083 -,119 -,139 -,132 -,148

Munn2 ,279 ,167 ,126 -,143 ,260 -,174 -,175 ,271 ,088 ,351 .415 -,149 ,239 -,083 ,239 -,035 .424 -,149 Ianir3 .392 .566 ,329 -,085 ,110 ,047 -,145 ,174 -,071 ,122 ,134 -,261 ,052 ,352 .411 ,272 ,338 ,257

Anth ,311 ,228 ,315 -,155 ,287 -,230 -,073 ,314 -,073 .473 -,034 -,062 .695 -,034 .695 -,156 ,270 -,062

Noto ,006 -,301 -,336 -,026 ,099 -,119 ,184 ,206 ,037 ,250 ,292 ,034 ,130 ,292 ,130 ,077 ,268 -,200 Coll ,054 ,206 ,000* ,143 ,126 ,208 -,073 -,152 -,073 -,073 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 -,156 ,223 .536

Pod1 .410 ,268 ,158 ,114 .411 ,011 ,078 .392 ,316 ,037 ,094 -,003 .388 ,281 ,346 ,264 ,361 -,294

Pod2 ,352 ,144 .406 -,271 .416 .385 -,043 .484 -,194 ,044 -,166 ,332 ,298 ,130 ,298 ,060 ,092 ,152 Pod3 .398 .525 ,198 -,040 .372 ,219 ,114 .567 ,168 ,084 -,119 ,299 ,334 ,265 ,334 .376 ,046 -,011

Pod4 .729 .422 ,289 ,137 .414 ,180 -,048 .620 ,314 ,256 ,154 ,000* .405 ,243 .405 .395 ,268 ,062

Myod1 ,298 ,106 ,183 ,056 -,036 ,192 -,153 ,117 ,163 ,163 -,073 -,130 -,105 -,073 -,105 ,116 -,346 ,252 Pod5 .567 -,054 .403 ,116 ,185 ,283 ,021 .520 -,055 ,121 ,230 -,057 .405 -,172 ,091 ,090 ,131 -,148

Pod6 ,247 -,011 ,076 -,155 ,046 ,295 -,073 ,217 -,073 -,073 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 -,156 -,164 -,062

Myod2 .390 ,021 ,063 -,278 ,268 -,024 ,195 .447 -,131 ,185 .598 ,234 .771 -,062 ,341 ,154 ,284 -,111 Pod7 ,216 ,094 .391 -,223 ,083 -,142 ,327 ,047 -,105 ,288 -,050 -,089 .464 -,050 .464 ,086 .422 -,089

Pod8 ,097 ,185 ,283 -,155 ,207 ,251 -,073 ,271 -,073 -,073 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 ,144 ,293 -,062

M sor ,012 ,130 ,263 -,223 ,034 ,331 -,104 ,141 -,105 -,105 -,050 -,089 -,071 -,050 -,071 -,001 ,104 -,089 P quo -,148 ,123 -,117 ,157 -,131 ,007 -,130 -,052 -,131 ,196 -,062 -,111 -,089 -,062 -,089 ,007 ,330 ,247

P spin ,311 ,228 ,315 -,155 ,287 -,230 -,073 ,314 -,073 .473 -,034 -,062 .695 -,034 .695 -,156 ,270 -,062

M nut .410 -,183 ,280 -,045 ,337 .600 ,163 .489 -,153 -,153 -,073 ,206 ,314 -,073 -,105 ,243 ,182 -,130 M carib ,290 -,239 ,283 ,346 ,253 ,317 -,073 ,152 -,073 -,073 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 ,300 ,106 -,062

H ang ,097 ,185 ,283 -,155 ,207 ,251 -,073 ,271 -,073 -,073 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 ,144 ,293 -,062

P lhei

,221 ,057 ,006 .377 ,285 ,127 ,144 .406 -,154 -,154 -,073 ,185 ,288 .473 ,288 -,013 ,205 -,131

Ap

ênd

ice 2

2

Eurisi3 Euris4 Euris5 Euris6 Euris7 Leuch Euris8 Talit Isae1 Isae2 Euris9 Ischyr Iranir1 Munn1 Ianir2 Munn2 Ianir3 Anth

Thal1

Thal2

Thal3

Thal4

Thal5 Harp

Pelt1

Lao Teg

Pelt2

Astero1 Astero2

Astero3

Astero4

Artotr

Euris1

Capr Euris2

Eurisi3

Euris4 1,000 Euris5 -,119 1,000

Euris6 -,073 ,237 1,000

Euris7 .527 ,119 -,007 1,000 Leuch .446 ,265 ,318 .473 1,000

Euris8 ,267 .445 ,159 ,301 .719 1,000 Talit -,194 ,235 .418 ,125 -,073 -,105 1,000

Isae1 -,206 .686 .393 ,102 ,206 .364 .536 1,000

Isae2 -,092 ,358 -,110 -,073 -,034 .670 -,073 ,303 1,000 Euris9 ,176 ,160 -,159 ,301 -,050 .429 -,105 ,103 .670 1,000

Ischyr -,133 ,050 ,357 -,105 -,050 -,071 .708 .420 -,050 -,071 1,000

Iranir1 ,155 ,140 ,240 ,181 -,022 ,145 ,210 ,230 ,232 .367 -,003 1,000 Munn1 ,089 -,024 ,025 ,260 -,101 -,146 ,022 -,187 -,101 ,145 -,146 .389 1,000

Ianir2 ,194 -,027 -,265 ,061 -,083 ,272 -,174 -,006 .479 ,272 -,119 -,102 -,024 1,000

Munn2 -,022 ,051 -,093 ,351 -,083 -,119 ,079 ,134 -,083 ,251 -,119 ,154 -,056 -,199 1,000 Ianir3 ,275 ,218 .584 ,122 ,304 ,319 -,054 ,143 ,134 ,255 -,210 .458 ,091 -,198 ,164 1,000

Anth ,323 -,119 -,110 .473 -,034 -,050 -,073 -,146 -,034 .719 -,050 ,276 ,289 -,083 .415 ,219 1,000

Noto -,106 .368 -,017 ,037 -,111 -,160 .439 ,319 -,111 -,160 ,120 ,202 ,051 -,073 ,174 -,167 -,111 1,000 Coll -,092 ,318 ,345 -,073 -,034 -,050 -,073 ,230 -,034 -,050 -,050 ,111 -,101 -,083 -,083 ,255 -,034 -,111

Pod1 -,190 ,051 ,203 ,037 -,164 -,057 .472 ,204 ,094 ,213 ,306 ,332 -,059 -,025 .469 ,159 ,199 ,122

Pod2 ,010 -,156 ,258 ,200 ,130 -,018 ,124 -,039 -,166 ,096 ,187 ,128 .417 -,270 ,063 ,098 ,284 -,129 Pod3 ,125 -,058 .376 ,084 ,199 ,065 ,140 ,126 -,119 ,065 ,096 .646 ,279 -,133 ,077 ,311 ,199 ,039

Pod4 ,351 ,191 ,198 .373 ,298 ,252 ,239 ,258 ,044 ,268 ,201 .439 ,218 -,021 ,281 ,306 ,320 ,088

Myod1 .540 -,029 ,015 .441 .527 ,341 -,153 -,103 -,073 -,105 -,105 ,021 ,303 ,053 -,175 ,096 -,073 -,029 Pod5 ,127 -,007 ,063 ,267 ,080 ,116 ,006 ,053 ,080 ,278 ,243 -,065 ,099 ,098 .410 ,094 ,299 ,004

Pod6 -,092 -,119 -,110 -,073 -,034 -,050 -,073 -,146 -,034 -,050 -,050 ,111 .405 -,083 -,083 -,146 -,034 ,292

Myod2 ,074 ,215 ,009 ,185 -,062 -,089 ,174 ,156 -,062 ,355 ,327 ,280 ,044 -,148 .457 ,127 .536 ,291 Pod7 ,166 ,172 -,159 ,288 -,050 .446 -,105 ,113 .695 .999 -,071 .366 ,135 ,285 ,239 ,254 .695 -,160

Pod8 -,092 -,119 ,248 -,073 -,034 -,050 -,073 ,146 -,034 -,050 -,050 ,177 -,101 -,083 .415 ,279 -,034 -,111

M sor -,133 -,171 ,108 -,105 -,050 -,071 -,105 ,007 -,050 -,071 -,071 -,022 -,146 -,119 ,251 ,301 -,050 -,160 P quo ,129 ,349 ,074 -,131 -,062 -,089 -,130 ,261 -,062 -,089 -,089 ,040 -,182 -,148 -,149 ,196 -,062 ,042

P spin ,323 -,119 -,110 .473 -,034 -,050 -,073 -,146 -,034 .719 -,050 ,276 ,289 -,083 .415 ,219 1.000 -,111

M nut M carib

H ang

P lhei

-,194 -,092

-,092

,024

-,073 -,119

-,119

,084

,347 ,248

,248

,226

-,153 -,073

-,073

,135

-,073 -,034

-,034

-,073

-,104 -,050

-,050

-,105

.480

.527

-,073

.403

,327 ,327

,146

,058

-,073 -,034

-,034

-,073

-,104 -,050

-,050

-,105

.731

.719

-,050

,275

,148 -,221

,177

,163

,036 -,101

-,101

,298

-,174 -,083

-,083

,061

,070 -,083

.415

,088

-,098 -,146

,279

-,045

-,073 -,034

-,034

-,073

,191 -,111

-,111

,191

3

Coll Pod1 Pod2 Pod3 Pod4 Myod1 Pod5 Pod6 Myod2 Pod7 Pod8 M sor P quo P spin M nut M carib H ang P lhei

Thal1 Thal2

Thal3

Thal4 Thal5

Harp

Pelt1 Lao

Teg

Pelt2

Astero1

Astero2

Astero3 Astero4

Artotr

Euris1 Capr

Euris2

Eurisi3 Euris4

Euris5 Euris6

Euris7

Leuch Euris8

Talit

Isae1 Isae2

Euris9

Ischyr Iranir1

Munn1

Ianir2 Munn2

Ianir3

Anth Noto 1,000

Coll -,164 1,000

Pod1 -,166 ,046 1,000 Pod2 -,119 .399 ,235 1,000

Pod3 -,011 .562 ,165 ,345 1,000

Pod4 -,073 -,215 ,202 -,067 .470 1,000 Myod1 -,172 ,297 ,311 -,070 .558 ,328 1,000

Pod5 -,034 -,164 ,284 -,119 ,154 .454 ,230 1,000

Pod6 -,062 .371 ,134 ,192 .423 -,130 .472 -,062 1,000 Myod2 -,050 ,211 ,085 ,057 ,262 -,105 ,273 -,050 ,341 1,000

Pod7 -,034 ,281 ,344 ,318 ,088 -,073 ,161 -,034 -,062 -,050 1,000

Pod8 -,050 ,095 ,346 ,153 -,080 -,105 ,231 -,050 -,089 -,071 .719 1,000 M sor .557 -,295 -,298 -,214 -,053 -,130 -,192 -,062 -,111 -,089 -,062 -,089 1,000

P quo -,034 ,199 ,284 ,199 ,320 -,073 ,299 -,034 .536 .695 -,034 -,050 -,062 1,000

P spin -,073 ,301 .455 ,180 ,280 ,106 .386 .436 ,206 -,105 .436 ,273 -,130 -,073 1,000 M nut -,034 ,094 ,130 -,119 ,044 -,073 ,080 -,034 -,062 -,050 -,034 -,050 -,062 -,034 .509 1,000

M carib -,034 ,281 ,344 ,318 ,088 -,073 ,161 -,034 -,062 -,050 1.000 .719 -,062 -,034 .436 -,034 1,000

H ang -,073 ,347 ,119 ,154 .384 ,125 .382 -,073 ,185 -,105 -,073 -,105 -,131 -,073 ,153 -,073 -,073 1,000

tagusensis wells 1982 e a carcinofauna … · 2 ficha catalográfica comissão julgadora: profa....

Documents