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  • Universidade de Lisboa

    Faculdade de Cincias

    Departamento de Biologia Animal

    Connectivity among estuarine and coastal fish

    populations using otolith geochemistry

    Susanne Eva Tanner

    Doutoramento em Biologia

    Especialidade de Biologia Marinha e Aquacultura

    2012

  • Universidade de Lisboa

    Faculdade de Cincias

    Departamento de Biologia Animal

    Connectivity among estuarine and coastal fish

    populations using otolith geochemistry

    Susanne Eva Tanner

    Tese orientada por

    Professor Auxiliar com Agregao Henrique Nogueira Cabral

    Senior Scientist Dr. Simon R. Thorrold

    Doutoramento em Biologia

    Especialidade de Biologia Marinha e Aquacultura

    2012

  • Doctoral dissertation in Biology

    (specialization in Marine Biology and Aquaculture)

    presented to the University of Lisboa

    Dissertao apresentada Universidade de Lisboa

    para obteno do grau de doutor

    (especialidade Biologia Marinha e Aquacultura)

    Susanne Eva Tanner

    2012

  • TABLE OF CONTENTS

    ABSTRACT AND KEYWORDS 7

    RESUMO E PALAVRAS-CHAVE 9

    RESUMO ALARGADO 11

    LIST OF PAPERS 15

    CHAPTER I 17

    General introduction 19

    Aims and importance of the thesis 22

    Thesis outline 23

    CHAPTER II 29

    Does otolith geochemistry record ambient environmental conditions in

    estuaries?

    CHAPTER III 53

    Spatial and ontogenetic variability in the chemical composition of

    juvenile common sole (Solea solea) otoliths

    CHAPTER IV 75

    Otolith geochemistry discriminates among estuarine nursery

    areas of Solea solea and S. senegalensis over time

    CHAPTER V 97

    Testing an otolith geochemistry approach to determine population

    structure and movements of European hake in the northeast

    Atlantic Ocean and Mediterranean Sea

    CHAPTER VI 117

    Integrating microsatellite DNA markers and otolith geochemistry to

    assess stock structure of European hake (Merluccius merluccius)

    CHAPTER VII 145

    Population connectivity of Solea solea and Solea senegalensis over

    time

    CHAPTER VIII 165

    General discussion and Future perspectives

    ACKNOWLEDGEMENTS 177

  • ABSTRACT

    7

    Abstract

    Connectivity is a critical property of marine fish populations as it defines population

    replenishment, colonization patterns and populations resilience to harvesting. Otolith

    geochemistry is one of the techniques with greatest potential to determine fish

    movements, especially at early life stages. The accurate use of otolith geochemical

    signatures as natural tags in connectivity and population structure studies is tied to a

    thorough assessment of the variability of these markers at different spatio-temporal

    scales. Additionally, understanding the relationships between otolith geochemical

    composition and physicochemical properties of ambient water is necessary for tracking

    fish movement patterns. Several otolith elemental and isotopic ratios were identified as

    potentially useful proxies for temperature or salinity in estuarine environment which

    might allow the accurate reconstruction of habitat use of juvenile Solea solea. The

    significant differences between the geochemical composition of otolith core and edge

    observed in S. solea and Merluccius merluccius were possibly related to ontogenetic

    and environmental factors. Otolith geochemical signatures of juvenile S. solea and

    Solea senegalensis varied significantly between and within years yet without interfering

    in the spatial discrimination of estuaries. Juvenile soles were accurately assigned to

    their estuaries of origin and the established geochemical signatures constitute the

    baseline data for assessments of connectivity between juvenile and adult populations.

    The estimated relative contributions from estuarine source areas to adult coastal

    populations allowed the successful identification of the estuarine systems that

    accounted most for the replenishment of adult stocks of both sole species in two years.

    The integration of otolith geochemistry and microsatellite DNA markers, applied in a

    hierarchical manner, enhanced population structure estimates of M. merluccius since

    the two markers act at different spatio-temporal scales. Overall, the present results

    should promote the development of effective conservation strategies for ecologically

    important habitats and integrated fisheries management plans for these commercially

    important species.

    Keywords: otolith geochemistry, natural markers, spatio-temporal variability,

    population structure, connectivity

  • RESUMO

    9

    Resumo

    A conectividade uma caracterstica importante de populaes de peixes

    marinhos, pois determina a reposio populacional, os padres de colonizao e a

    resilincia das populaes pesca. A geoqumica de otlitos uma das tcnicas com

    maior potencial para determinar movimentos de peixes, sobretudo nos estados de vida

    iniciais. A aplicao correcta das assinaturas geoqumicas de otlitos como

    marcadores naturais depende duma avaliao abrangente da sua variabilidade a

    diferentes escalas espcio-temporais. Alm disso, necessrio um conhecimento

    sobre as relaes entre a composio geoqumica e as propriedades fsico-qumicas

    da gua para seguir os movimentos dos peixes. Diferentes elementos e istopos

    foram identificados como potenciais indicadores de temperatura ou salinidade em

    esturios, que podero permitir a determinao do padro de utilizao por habitats de

    juvenis de Solea solea. As diferenas significativas entre a composio geoqumica do

    ncleo e da margem de otlitos de S. solea e Merluccius merluccius esto

    provavelmente associadas a factores ontogenticos e ambientais. As assinaturas

    qumicas dos juvenis de S. solea e Solea senegalensis variaram significativamente

    entre anos e meses, porm sem interferir com a discriminao espacial entre

    esturios. Os juvenis foram correctamente atribudos aos seus esturios de origem e

    as assinaturas estabelecidas constituem as bases de referncia para avaliar a

    conectividade entre populaes de juvenis e adultos. As estimativas de contribuies

    relativas das reas estuarinas para as populaes adultas na costa permitiram a

    identificao dos esturios que mais contribuem para a reposio dos mananciais das

    duas espcies de linguado em dois anos distintos. A integrao de geoqumica de

    otlitos e marcadores genticos melhorou as estimativas de estrutura populacional de

    M. merluccius, quando aplicada hierarquicamente, pois os dois marcadores naturais

    tm resolues espcio-temporais diferentes. Globalmente, os resultados obtidos

    podero ajudar a promover o desenvolvimento de estratgias de conservao

    eficientes e planos de gesto integrados para estas espcies.

    Palavras-chave: geoqumica de otlitos, marcadores naturais, variabilidade espcio-

    temporal, estrutura populacional, conectividade

  • RESUMO ALARGADO

    11

    Resumo alargado

    Muitas espcies de peixes marinhos utilizam esturios, baas ou reas costeiras

    para completar o seu ciclo de vida. Os juvenis destas espcies podem passar meses

    ou at anos nestes ambientes mais abrigados e com maior disponibilidade de

    alimento, antes de se juntarem s populaes de adultos ao largo da costa. Um

    melhor conhecimento sobre os padres e taxas de movimento de peixes entre

    diferentes habitats, ou seja sobre a conectividade destas populaes, pode fornecer

    dados importantes relativamente s dinmicas populacionais, aos padres de

    colonizao de novos habitats e resilincia das populaes ao impacto da pesca.

    Estas informaes so essenciais para o desenvolvimento adequado de estratgias

    de conservao e planos de gesto de recursos.

    A quantificao do movimento individual e da conectividade entre populaes de

    peixes constitui uma tarefa difcil, sobretudo em fases iniciais do ciclo de vida. Neste

    contexto, a anlise de assinaturas geoqumicas de otlitos de peixes e a sua utilizao

    como marcadores naturais representa um avano notvel e , sem dvida, uma das

    metodologias com maior potencial na quantificao da conectividade e na sua

    caracterizao espcio-temporal.

    O presente estudo tem como objectivo principal a avaliao da variabilidade

    espcio-temporal das assinaturas geoqumicas de otlitos de peixes em ambiente

    estuarino e costeiro. Pretende-se utilizar estas assinaturas na estimativa das

    contribuies relativas das reas estuarinas utilizadas por juvenis para os mananciais

    de adultos, bem como determinar os padres de movimento e a estrutura populacional

    de peixes marinhos.

    A presente tese composta por oito captulos, seis dos quais correspondem a

    artigos cientficos elaborados de forma a responder directamente aos objectivos

    propostos, estando publicados ou em reviso em revistas internacionais com

    arbitragem cientfica e includas no Science Citation Index. Estes captulos so

    precedidos de um captulo de introduo geral e seguidos de um captulo de

    discusso geral com sugesto de desenvolvimentos futuros.

    Na introduo geral (Captulo I) apresentado um enquadramento terico do tema

    da presente tese, focando a importncia da avaliao da conectividade em

    populaes de organismos marinhos, c