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Caderno de Pesquisa Sér. Bio., Santa Cruz do Sul, v. 16, n. 2, p. 117-129, jul./dez. 2004Caderno de Pesquisa Sér. Bio., Santa Cruz do Sul, v. 16, n. 2, p. 117-129, jul./dez. 2004

SILVA, A. L. L.Resistência a doenças em Solanum tuberosum...

RESISTÊNCIA A DOENÇAS EM Solanum tuberosum L. –SOLANACEAE: ARTIGO DE REVISÃO

André Luís Lopes da Silva1

Dilson Antônio Bisognin2

Recebido:Aceito:

RESUMO

A batata (Solanum tuberosum L.) situa-se entre as quatro culturas maisimportantes do mundo para a produção de energia alimentícia. O desenvolvimen-to de resistência a doenças em plantas representa uma considerável redução decusto na produção. No entanto novas raças de patógenos são originadas daintensa pressão de seleção devido o uso indiscriminado da monocultura, essasnovas raças de patógenos com freqüência superam os mecanismos de resistên-cia, deste modo torna-se necessário o desenvolvimento constante de novascultivares resistentes a estas novas raças de patógenos. A resistência a doençaspode ser caracterizada de dois modos, vertical ou horizontal, a vertical écontrolada por genes maiores (herança monogênica) e a horizontal é controladapor genes menores (herança poligênica), além disso a resistência pode sercontrolada por genes nucleares ou extranucleares (citoplasmáticos), dominantesou recessivos, podendo serem expressos isoladamente ou em interação. Oconhecimento destes mecanismos de herança da resistência é de fundamentalrelevância para os programas de melhoramento genético. Portanto, essa revisãoteve como objetivo relatar quais são as principais doenças que ocorrem na culturada batata (S. tuberosum) e os mecanismos de resistência e métodos para aincorporação de resistência conhecidos atualmente para estas doenças.

Palavras-chave: Batata, Phytophtora infestans, cultura de tecidos,engenharia genética.

ABSTRACT

The potato (Solanum tuberosum L.) was among the four more importantcultures of the world for the production of nutritious energy. The resistancedevelopment to diseases in plants represents a considerable cost reduction in theproduction. However new pathogens races are originated from the intenseselection pressure due to the extensive cultivation of an only crop, those newpathogens races frequently overcome the resistance mechanisms, thus it becomesnecessary the constant development of new cultivars resistant to these newpathogens races. The resistance to diseases can be characterized of twomanners, vertical or horizontal, the vertical is controlled by majors genes(monogenic inheritance) and the horizontal is controlled by minors genes (poligenicinheritance), besides the resistance can be controlled by nuclear genes orcitoplasmatic genes, dominant or recessive, it can be expressed separately or ininteraction. The knowledge of these mechanisms of resistance inheritance is offundamental relevance for the programs of genetic breeding. Therefore, thatreview had as objective to verify which are the main diseases that happen in theculture of the potato (S. tuberosum) and the resistance mechanisms and methodsfor the resistance incorporation at the moment.

Keywords: Potato, Phytophtora infestans, tissue culture, geneticengineering.

INTRODUÇÃO

A batata (Solanum tuberosum L.) situa-se entre as quatro mais importan-tes culturas para a produção de alimentos no mundo, depois do trigo, arroz e milho(SINGH, 1999). Entretanto muitas cultivares de S. tuberosum são suscetíveis adiversas doenças, ocasionando uma considerável redução da sua produtividade.O desenvolvimento de cultivares resistentes a doenças é o método ideal e maisbarato para o controle de doenças (DESTRO & MOLTOVÁN, 1999).

A resistência em plantas pode ser considerada de dois tipos, resistênciavertical ou específica, também chamada de resistência total (herança monogênica)e a resistência horizontal ou inespecífica, também chamada de parcial (herançapoligênica). Uma das dificuldades encontradas na aquisição da resistênciavertical, é o surgimento de novas raças fisiológicas que apresentam diferentes

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________________1 Biólogo, Mestrando do Programa de Pós-graduação em Agronomia, Universidade Federal de

Santa Maria (UFSM), Bolsista do Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento Cien-tífico (CNPq). E-mail: [email protected]

2 Engenheiro Agrônomo, Ph. D., Professor do Departamento de Fitotecnia da UFSM.



níveis de virulência, as quais freqüentemente “quebram” a resistência, estasraças se originam de uma acentuada pressão de seleção devido a monocultura.Desta forma podemos afirmar que a resistência vertical não é durável.

Algumas estratégias usadas para a redução do tempo de “quebra” destaresistência podem ser realizadas através de: (1) Melhoramento baseado numaseleção estabilizadora e direcional, (2) Piramidação de genes, (3) Rotação degenes, (4) Desenvolvimento de multilinhas e (5) através da distribuição geográ-fica de genes (DESTRO & MOLTOVÁN, 1999).

Na resistência horizontal, têm se claro a idéia de que essa resistênciaapresenta uma variação contínua de graus de resistência, indo desde extremasuscetibilidade até a extrema resistência. Em resumo, a resistência vertical afe-ta o inóculo inicial, e a resistência horizontal à taxa de desenvolvimento da doen-ça. A resistência pode ser controlada, tanto por genes nucleares, como tambémpor genes extranucleares ou citoplasmáticos, sendo eles dominantes ou recessivos,podendo serem expressos isoladamente ou através de interação. O conheci-mento destas interações, é de fundamental relevância para os programas demelhoramento (DESTRO & MOLTOVÁN, 1999).

O objetivo desta revisão é verificar quais são as principais doenças queocorrem na cultura da batata (S. tuberosum) e os mecanismos de resistência emétodos para a incorporação de resistência conhecidos atualmente para estasdoenças.

DOENÇAS CAUSADAS POR VIROSES EM BATATA

A cultura da batata é afetada por pelo menos 25 tipos de doenças causa-das por vírus, destes 5 são de maior relevância, entre eles estão o vírus doenrolamento da folha (PLRV), vírus Y da batata (PVY), vírus X da batata (PVX),vírus A da batata (PVA) e o viroíde do fuso do tubérculo da batata (PSTVd),todos estes cinco possuem o genoma constituído de RNA (SINGH, 1999). Oproblema de doenças causadas por viroses é mais problemática em países emdesenvolvimento, sendo uma das maiores causas de baixo rendimento de bata-tas (SALAZAR, 1994). Outra questão que facilita a predisposição ao ataque devírus em países em desenvolvimento, é a sua posição geográfica, a qual éfreqüentemente localizada em climas quentes, os quais favorecem o desenvolvi-mento dos vetores de transmissão, pois quando a presença destes vetores não éabundante a propagação destes vírus é baixa (SINGH, 1999).

Dentre as doenças causadas por vírus, destaca-se o vírus X (PVX), estevírus induz pesadas perdas no rendimento (RITTER et al., 1991). Dois tipos deresistência a sua infecção foram descritas para batata, (1) a resistência a cam-po baseada em genes menores e (2) a hipersensibilidade e extrema resistênciadevida a alguns simples genes maiores dominantes (ROSS, 1986). Existem duaslocalizações cromossômicas que controlam os genes maiores de extrema resis-tência ao vírus X da batata (PVX), as quais foram encontradas com o uso demarcadores RFLPs (Polimorfismo no comprimento de fragmentos de restri-ção), durante a análise de duas populações segregantes para a resistência. Ogene Rx1 que confere resistência foi mapeado na região final distal docromossomo XII, e o gene Rx2 foi localizado na posição intermediária do grupode ligação V, uma região onde há reduzida recombinação, esta anormalidade deligação é devido ao comportamento anormal do cromossoma que contribui paraa resistência originado do genitor P34 (RITTER et al., 1991).

Considerando que genótipos diferentes de S. tuberosum possuem dife-rentes graus de resistência a multiplicação do vírus do enrolamento foliar embatata (PLRV), existe uma hipótese genética, a qual fornece uma explicaçãopara o mecanismo de resistência a multiplicação deste vírus, esta hipótese suge-re que a multiplicação deste vírus é controlada por dois genes dominantes com-plementares não encadeados, onde ambos os genes são requisitados para aresistência (BARKER et al., 1994). O mecanismo de resistência em batata aoPLVR pode ocorrer de quatro formas, (1) a resistência a acumulação destevírus em plantas infectadas, (2) a resistência a infecção pelos afídeos virulentos,(3) a resistência ao movimento do vírus em folhagens e tubérculos infectados e(4) a resistência aos vetores (BARKER, 1987).

O mecanismo de resistência ao vírus Y da batata (PVY) é conferido pelogene Ry

adg, localizado no cromossoma XI, o qual foi transferido para a batata a

partir de S. tuberosum subsp. andigena (KASAI, 2000). O PVY é uma dasviroses mais importantes para a cultura da batata e infecta também outras espé-cies de Solanum, incluindo tomates, fumo e pimentão (MATTHEWS, 1991).Torna-se interessante também ressaltar, que no cromossomo XI, há um seg-mento que contém três genes de resistência de outras espécies de solanaceaes,sendo que um destes, é o gene N que confere resistência ao tobamovirus domosaico do fumo, este gene co-segrega com o gene Ry

adg conferindo também a

resistência ao potyvirus A da batata (PVA), este gene é controlado por outrolocus no cromossoma XI, o qual foi mapeado a 6,8 cM da região distal do geneRy

adg (HÄMÄLÄIM et al., 1998).

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REQUEIMA (LATE BLIGHT)

A requeima da batata é uma doença séria causada pelo fungo(Phytophthora infestans (Mont.) de Bary), o qual pertence a divisão oomicota(COLON et al., 1995), tanto que a incorporação de resistência contra estadoença, esta no topo das prioridades de muitos programas de melhoramentogenético (MACKAY & GREGORY, 1996). A batata não pode ser cultivada semque haja proteção química para esta doença (TURKENSTEEN, 1993),consequentemente, isto eleva o custo e a mão de obra da produção. O cultivo devariedades resistentes reduzirá os custos de aplicações de fungicidas e o riscoambiental (COLON & BUDDING, 1988).

O controle genético da requeima na folhagem pode ser atingido por trêsmecanismos básicos: (1) Hipersensibilidade a uma raça específica, (2) Resistên-cia parcial a raças não específicas e (3) e pela falta de resistência no hospedeiro.A hipersensibilidade é controlada por genes dominantes, denominados de genesR, as espécies S. demissum e S. stoloniferum apresentam este complexo gênico(SCHICK et al., 1958). Estes genes então, são transferidos para a espécie debatata cultivada por cruzamentos interespecíficos (TOXOPEUS, 1964).

Estes genótipos resistentes reagem a penetração das hifas do fungo coma rápida morte de umas poucas células no local da região onde foi atacada, comoverifica-se uma pequena mancha necrótica no tecido. Esta reação dehipersensibilidade é incompleta e esta lesão pode se desenvolver quando os genesR2, R4, R10 ou R11 estão envolvidos (TURKENSTEEN, Comunicação Pessoalapud COLON & BUDDING, 1988).

Na resistência à requeima do tipo parcial, não há na maioria das cultivaresde S. tuberosum altos níveis de resistência, contudo há outras espécies do gêneroSolanum, que possuem elevados níveis de resistência a requeima, (e.g. S.demissum e S. stoloniferum). Nestas espécies existem 11 genes maiores deresistência, denominados de genes R, como citado anteriormente, os quais foramtransferidos para a batata cultivada, porém raças de patógenos com resistênciapara todos os genes R apareceram e se alastraram (TURKENSTEEN, 1993).

Como alternativa as espécies de Solanum encontradas no sul da Ámericasão bastante interessantes por terem coevoluido com a Phytophthora infestanse deste modo apresentam uma resistência menos específica e consequentementemais durável na natureza (COLON et al., 1995). As espécies S. berthaultii e S.microdontum apresentam alta resistência a Phytophthora infestans (COLON& BUDDING, 1988). Para os propósitos de melhoramento é necessárioconhecer como esta resistência é herdada, porém atualmente pouco se sabe

sobre este mecanismo, entretanto, na batata cultivada e em S. demissum aherança da resistência parcial foi muito estudada, sendo considerado um caráterpoligênico (ROSS, 1986; WASTIE, 1991).

Por outro lado, o cruzamento da batata cultivada com espécies resistentesde Solanum, pode ocasionar a transferência de genes, que permanecem isolados,os quais apresentam efeitos incompletos, como demonstrado em estudos demapeamento de locos controladores de características quantitativas (QTLs)onde verificou-se o envolvimento de pelo menos sete regiões cromossômicas(LEONARDS-SCHIPPERS et al., 1994). Por ser o mecanismo de resistênciaà requeima, controlado por um complexo poligênico, a transferência destaresistência apresenta muitas dificuldades, considerando também a transferênciade muitas características indesejáveis das espécies resistentes.

O mecanismo de hipersensibilidade é largamente utilizado em programasde melhoramento genético, porém não é reconhecido como uma solução satisfatória(COLON & BUDDING, 1988), por resultar em uma resistência não durável.

A resistência parcial a raças não específicas é encontrada nos cultivaresSurprise e Pimpernel de S. tuberosum, nas quais não houve perda da suaresistência até os dias atuais, desde que elas foram introduzidas a trinta anos atráz,porém esta resistência não é suficientemente forte para assegurar suficienteproteção (COLON & BUDDING, 1988). Este tipo de mecanismo é desconhe-cido, porém sugere-se que seja devido a herança de alguns genes menores comefeitos aditivos. Este tipo de resistência parcial também é encontrado em diversasespécies selvagens de Solanum (HOEKSTA & SEIDEWITZ, 1987).

No último mecanismo (3), este teve recebida muita pouca atenção,somente em algumas espécies de solanáceas foi estudado, tais como S. nigrum,onde provavelmente esta seja a única espécie, a qual seja totalmente resistentea requeima, no entanto este último mecanismo nunca foi utilizado em programasde melhoramento genético.

COMPONENTES DE RESISTÊNCIA A P. infestans

A resistência do tecido da planta ao crescimento do micélio é umcomponente não específico de resistência da batata a P. infestans (VAN DERZAAG, 1959) e deve determinar a taxa e a extensão em que o tecido é colonizadoapós a penetração, entretanto os métodos de avaliação da taxa de crescimentodas hifas nos tecidos, não apresentam uma indicação real, consequentemente osestudos dos fatores envolvidos com a resistência ainda não foram possíveis de

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serem precisamente determinados (CLARKE & KASSIM, 1977). Entretantoalguns progresso têm sido efetuados.

Uma das respostas características das células do tecido vegetal que éatacado pela requeima, é a formação de depósitos de estruturas semelhantes aprotuberâncias (AIST, 1976), sobre as paredes hospedeiras próximo as hifas e aoredor dos haustórios ( WILSON & COFFEY, 1980).

A interação entre a P. infestans e a folha suscetível da planta hospedeiracomeça quando o esporo do fungo começa a germinar. A P. infestans produzesporângios (órgão que forma e que contém durante certo tempo esporos) ezoósporos (esporo móvel por cílios ou flagelos), porem acredita-se que somenteo zoósporo possa causar uma significante infecção na folha (UMAERUS, 1969).Os zoósporos encistam a superfície da folha, e os cistos (termo usado paradesignar uma célula em repouso) germinam para formar uma apressoria (estru-tura de fixação de um vegetal, ou uma parte do mesmo, ao substrato) (PRISTOU& CALLEGLY, 1954). A penetração diretamente através da parede periclinalde uma célula epidérmica é muito comum. No entanto a penetração via aberturaestomática também têm sido reportada como uma forma usual. Poucos estudostêm sido efetuados, porem alguns demonstram que as células epidérmicaspróximas às células guarda são preferencialmente penetradas. Quando o fungojá está no interior da célula hospedeira, este forma uma vesícula infecciosa(HOHL & SUTER, 1976), de onde mais e mais hifas são produzidas.

A espécie selvagem nativa da Bolívia, S. berthaulltii Hawkes, possui doistipos de tricomas glandulares, denominados de tipo A e tipo B (GIBSON,1976). A densidade dos tricomas do tipo A é inversamente correlacionadocom o desenvolvimento das hifas de P. infestans, a qual se deve a atividadeda PPO (enzima oxidativa polifenol oxidase) presente nas glândulas destetricoma, indicando a influência deste tricoma no desenvolvimento dainfecção de P. infestans, pois a morfologia deste tricoma indica que oexudato só pode ser liberado depois da ruptura da membrana (LAI et al.,2000). A substância exudada do tricoma glandular do tipo B é capaz dereduzir a taxa de esporulação da P. infestans (HOLLEY et al., 1987), esteexerce também um efeito de diminuição da ocorrência dos sintomas (LAIet al., 2000).A presença de tricomas na folha pode determinar a presença de uma baixaumidade relativa no filoplano (JOHNSON, 1975) e como consequência,forma um ambiente desfavorável para a germinação do esporo e para odesenvolvimento das hifas. Os tricomas também podem agir como umabarreira física para a penetração do fungo, funcionando deste modo como

um mecanismo de defesa contra o ataque de fungos. Foram identificadosQTLs que controlam as características dos tricomas, em especial para aatividade da PPO, mapeada nos cromossomos 5, 2 e 8, enquanto os QTLsque determinam a densidade do tipo A foram mapeados nos cromossomos6, 10 e 4 (BONIERBALE et al., 1994).

MÉTODOS DE CULTURA DE TECIDOS PARA INCORPORA-ÇÃO DE RESISTÊNCIA EM BATATA

A natureza heterozigota e tetraploide de alguns cultivares de batatacomplicam a análise de segregação dos traços da herança poligênica durante omelhoramento convencional (RASMUSSEN et al., 1998). O uso de linhagens deplantas dihaplóides facilitou o melhoramento da batata por suprir uma segregaçãomais simples de cromossomos, estes clones dihaplóides possuem distintascaracterísticas agronômicas devido ao reduzido nível de ploidia (JOHANSSON,1986). A obtenção de linhagens dihaplóides através da cultura de anteras élimitada pela dependência do genótipo na eficiência da regeneração (SOPORY& BAJAJ, 1987). Entretanto, muitos clones dihaplóides são parcialmente oucompletamente estéreis (HUTTEN et al., 1995), porem, híbridos somáticosgerados pela fusão de protoplastos intraespecífica entre uma clone que nãoproduz flores e um outro clone dihaplóide macho estéril resulta em plantashíbridas, tetraplóides e férteis (RASMUSSEN et al., 1998).

Considerando que os genótipos de S. tuberosum diferem quanto aresistência geral a requeima, tanto em tubérculos quanto em folhagens (STEWART,1992) e em intercruzamentos nenhuma correlação entre escores de folhagens ede tubérculos foi encontrada (RASMUSSEN et al., 1998), presenciando umadificuldade da habilidade geral de recombinação. A fusão de protoplastosintraespecífica pode ser considerada como um suplemento valioso para omelhoramento sexual de dihaplóides. Os híbridos somáticos resultantes sãoplantas heterozigotas e tetraplóides com um genoma nuclear combinado deambos os parentais e a combinação de genes de resistência herdadospoligenicamente, através de hibridação somática foi possível combinar a capaci-dade de resistência a requeima, tanto nas folhagens como também em tubérculos(RASMUSSEN et al., 1998).

Outra aplicação da hibridação somática é a possibilidade de se criar pontesgenéticas, tais como possibilitar o cruzamento interespecífico entre espécies, àsquais seja extremamente difícil de realizar o cruzamento, como em S.

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bulbocastanum, uma espécie selvagem, diplóide, altamente resistente a requei-ma e no entanto, o seu cruzamento é incompatível com S. tuberosum. Atravésda hibridação somática foi possível realizar este cruzamento e a transferência daresistência a P. infestans , além das plantas geradas serem férteis (HELGESONet al., 1998).

Alguns sucessos desta técnica, podem ser verificados em diversos usosdiretos dos seus produtos em programas de melhoramento genético, tais comoa incorporação de resistência na batata ao vírus de enrolamento da folha(AUSTIN et al., 1985), a resistência ao nematóide Meloidogyne chitwoodi(AUSTIN et al., 1993) e a resistência a raça 0 de P. infestans (HELGESON etal., 1998).

BIOLOGIA MOLECULAR E ENGENHARIA GENÉTICA

A biologia molecular assegura a promessa de maximizar o processo deherança para a resistência a doenças em batata através de duas maneiras, sendo(1) através da introgressão de genes específicos exógenos, os quais conferemresistência às plantas de batatas, mediante o processo de transformação e a (2)produção de combinações e seleções eficientes de características naturais paraa resistência, baseadas na seleção indireta, a qual é realizada mediante marcadoresmoleculares proximamente vinculados (GEBHARDT, 1994).

A transformação genética já possibilitou alguns avanços na incorporaçãode resistência a algumas doenças. A cultivar de batata Pito foi transformada coma seqüência P1 do vírus Y da batata (PVY0) em orientação antisenso, a cultivartransformada demonstrou altos níveis de resistência ao PVY0, na qual nãodemonstrou sintomas e não foram detectadas quantidades de PVY sobre asfolhas uninoculadas, conforme análise determinada por ELISA (Ensaioimunoabsorvente com ligação enzimática) após 21 e 35 dias (MÄKI-VALKANAet al., 2000) no entanto este tipo de resistência foi específica para o PVY0 e foramcompletamente suscetíveis aos vírus PVYN, PVA e PVX.

Clones de batata já foram transformados com a proteína (CP) do capsídeodo vírus PLRV, estas plantas transformadas também apresentaram altos níveisde transcrição deste gene, o qual conferiu alta resistência a multiplicação doPLRV, verificou-se a presença 20-40 ng.g-1 de vírus por folha, o que correspondea apenas 1% de contaminação do vírus nestas plantas transformadas, em relaçãoas plantas suscetíveis (BARKER et al., 1994).

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resistŒncia a doenças em solanum tuberosum silva, a. l. l. 118 · conhecimento destes mecanismos...

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