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Paula Rocha de Melo Ritmo circadiano de atividade motora e distribuição diária dos comportamentos afiliativos ao longo da fase juvenil em saguis (Callithrix jacchus). Tese apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte para obtenção do título de Doutor em Psicobiologia. Natal 2012

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Paula Rocha de Melo

Ritmo circadiano de atividade motora e distribuição

diária dos comportamentos afiliativos ao longo da fase juvenil em saguis (Callithrix jacchus).

Tese apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte para obtenção do título de Doutor em Psicobiologia.

Natal 2012

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Paula Rocha de Melo

Ritmo circadiano de atividade motora e distribuição diária dos comportamentos afiliativos ao longo da fase

juvenil em saguis (Callithrix jacchus).

Tese apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte para obtenção do título de Doutor em Psicobiologia.

Orientadora: Carolina Virgínia Macedo de Azevedo

Co-orientador: Alexandre Augusto de Lara Menezes

Natal 2012

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Ritmo circadiano de atividade motora e distribuição

diária dos comportamentos afiliativos ao longo da fase juvenil em saguis (Callithrix jacchus).

Paula Rocha de Melo

Setembro de 2012

Banca examinadora: _________________________________________________ Prof. Dr. Fernando Mazzilli Louzada Universidade Federal do Paraná, PR _________________________________________________ Profª. Drª Miriam Mendonça Morato de Andrade Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, SP ___________________________________________________ Profª. Drº Arrilton Araújo Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN __________________________________________________ Profª. Drª Maria de Fátima Arruda Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN __________________________________________________ Profª. Drª Carolina Virginia Macêdo de Azevedo Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN

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Agradecimentos

À minha princesa, Anita, que por existir me faz a pessoa mais feliz do mundo.

Aos meus pais, Francisca e Deca, e ao meu irmão, Paulo, pelo incansável empenho em me auxiliar durante essa caminhada.

A meu marido e companheiro, Alex, por está sempre me apoiando e contribuindo para que mais essa etapa em nossas vidas seja concretizada.

À Carol, pois mesmo que eu escrevesse páginas e mais páginas de agradecimento ainda não seria suficiente para dizer o quanto eu sou grata e o quanto sua paciência, persistência e sabedoria contribuíram para meu crescimento pessoal e profisional. MUITO OBRIGADO CAROL.

Ao Professor Alexandre, por compartilhar comigo tantos conhecimentos.

Aos professores Fernando Louzada e Fátima Arruda, pelas sugestões feitas a este trabalho.

Aos meninos da inciação científica: Bruna, Camila, Deyse, Diego, Fernanda, Henrique, Kahena e Luis pela contribuição braçal a este trabalho. Destes, queria fazer um agradecimento especial a Henrique, que conduziu a coleta de dados durante minha licença maternidade e à Camila que esteve comigo nessa reta final.

A todos os professores do Departamento de Fisiologia, pela disponibilidade em tantas horas, nas quais foi preciso esclarecer algumas idéias.

Às minhas parceiras, Aline, Christina, Fabiana, Ivanise, Jane, Nicole, Maricele e Moa pelas horas de descontração e auxílio no decorrer deste trabalho.

Aos funcionários do Núcleo de Primatologia e do laboratório de medidas hormonais pelo apois técnico ao longo deste trabalho. Deste, gostaria de agrdecer especialmente a Antôno Barbosa, Tota, pelo apoio técnico e pelas demonstrações de carinho.

Aos saguis adolescentes Genilson, Geraldo, Florise, Floriano, Alma, Alisson, Amália, Amaro, Odara e Oboé e aos seus pais.

A Capes pelo apoio financeiro.

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ÍNDICE

1. INTRODUÇÃO 1

2. OBJETIVOS 16

3. OBJETIVOS ESPECÍFICOS 16

4. HIPÓTESES E PREDIÇÕES 16

5. METODOLOGIA GERAL 20

6. RESULTADOS 17

6.1 – Artigo 1 Socially adjusted synchrony in the activity profiles of common marmosets in light-dark conditions

27

6.2 – Artigo 2 – Caracterização do ritmo circadiano de atividade motora em saguis vivendo em grupo familiar

52

6.3 – Artigo 3 – Ritmo circadiano de atividade motora em saguis (callithrix jacchus) juvenis e sua relação com a puberdade

70

6.4 – Artigo 4 – Perfil diário dos comportamentos afiliativos em saguis juvenis vivendo em grupos familiares sob ciclo claro escuro artificial

95

7. DISCUSSÃO GERAL 111

8. CONCLUSÕES 115

9. REFERÊNCIAS GERAIS 116

10. ANEXOS

Anexo A – Distribuição diária da brincadeira entre saguis juvenis (Callithrix jacchus) mantidos em ciclo claro-escuro artificial

121

Anexo B - Actogramas 144

Anexo C – Perfis médios horários 155

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RESUMO A alocação temporal da fase ativa em relação ao ciclo claro e escuro (CE) modifica-se durante a puberdade em humanos, degus, ratos e rhesus. Em sagui, modelo animal utilizado em diversas pesquisas biomédicas, há evidências de um avanço no início da fase ativa e um aumento no total diário da atividade após a entrada na puberdade. Entretanto, como este aspecto foi avaliado em animais mantidos em condições ambientais naturais, não foi possível distinguir entre os efeitos da puberdade e da sazonalidade. Além disso, como a atividade motora é resultado dos diversos comportamentos nessa espécie, torna-se importante também caracterizar a distribuição diurna de outros comportamentos na fase juvenil. Com o objetivo de caracterizar o ritmo circadiano de atividade motora e o perfil circadiano dos comportamentos afiliativos em saguis, a atividade motora de 5 díades de juvenis entre o 4º e 12º meses de vida e seus respectivos pais foi registrada continuamente por actímetro. As famílias estavam vivendo sob ciclo CE artificial 12:12 h e temperatura e umidade constantes. A duração dos comportamentos de catação, proximidade e brincadeira social entre os juvenis foi registrada 2 vezes por semana, em sessões de 15 minutos a cada hora da fase ativa. Após a entrada na puberdade dos juvenis, observou-se que não houve modificações nos parâmetros do ritmo circadiano da atividade motora que fossem comuns a maioria dos animais. Apesar da ausência de modulação puberal, foi observado que os perfis circadianos da atividade têm sincronia mais forte entre os indivíduos de uma mesma família do que entre famílias diferentes, o que pode indicar que o ritmo circadiano de atividade motora foi modulado pela dinâmica das interações sociais. Em relação às faixas etárias, o total diário da atividade e a razão entre a atividade vespertina e matutina (AV/AM) foram maiores nos juvenis do que nos adultos, o que pode está associado a diferenças no sistema de temporização entre as faixas etárias. Além disso, o início das 10 h consecutivas de maior atividade (M10) ocorreu mais cedo nos machos adultos do que nos demais membros do grupo, provavelmente como forma de evitar a competição por recursos em uma das primeiras atividades do dia que é o forrageio. Ao longo da fase juvenil, houve um aumento no total diário da atividade que pode estar associado ao aumento da habilidade motora nos juvenis. Além do ritmo circadiano de atividade motora, o perfil diurno dos comportamentos de proximidade e brincadeira social foi semelhante entre o 5º e o 12º mês de vida dos juvenis, nos quais o intervalo entre 7-10 h da manhã apresentou os maiores valores da proximidade e os menores valores da brincadeira social. Por outro lado, a duração da catação apresentou uma distribuição semelhante aos adultos a partir do 8º mês, em que os maiores valores ocorreram no intervalo entre 11-14 h. Tendo em vista os resultados, os parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora tiveram uma influencia maior dos fatores sociais do que puberais. Em relação à faixa etária, não houve modificações relacionadas à alocação da fase ativa em relação ao ciclo CE, mas no total diário da atividade, na razão AV/AM e no início do M10 é possível observar diferenças entre juvenis e adultos.

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ABSTRACT The temporal allocation of the active phase in relation to light and dark cycle (LD) changes during puberty in humans, degus, rats and rhesus. In marmosets, the animal model used in several biomedical researches, there is evidence of a delay at the beginning of the active phase and an increase in total daily activity after onset of puberty. However, as this aspect was evaluated in animals maintained in natural environmental conditions, it was not possible to distinguish between the effects of puberty and of seasonality. Furthermore, as motor activity is the result of different behaviors in this species, it is also important to characterize the diurnal distribution of other behaviors in juvenile stage. With the aim of characterizing the circadian rhythm of motor activity and the diurnal profile of affiliative behavior in marmosets, the motor activity of 5 dyads juveniles between 4 and 12 months of age and their parents was recorded continuously for actímetro. The families were maintained under artificial LD 12:12 h, constant temperature and humidity. The duration of grooming behavior, proximity and social play among juveniles was recorded 2 times a week in sessions of 15 minutes each hour of the active phase. Afetr onset of puberty in juvenile, it was observed that there was no change in the parameters of circadian motor activity rhythm which were common to most animals. Despite the absence of pubertal modulation, it was observed that the circadian activity profiles have stronger synchrony between individuals of the same family than that of different families, which may indicate that the circadian activity rhythm was modulated by the dynamics of social interactions. In relation to age, the total daily activity and the ratio between evening and morning activity (EA/MA) were higher in juveniles than in adults, which may be associated with differences in the circadian timing system between age groups. Furthermore, the onset of the 10 consecutive hours of higher activity (M10) occurred earlier in adult males than in other members of the group, probably as a way to avoid competition for resources in one of the first activities of the day that is foraging. During the juvenile stage, there was an increase in total daily activity that may be associated with increased motor ability of juveniles. In addition to the circadian activity rhythm, the daytime profile of proximity and social play behaviors was similar between the 5th and 12th month of life of juveniles, in which the interval between 7-10 h in the morning showed the highest values of proximity and lower values of play social. Moreover, the duration of the grooming showed a similar distribution to adults from the 8th month, wherein the higher values occurring at the interval between 11 – 14 h of day. Considering the results, the parameters of the circadian activity rhythm had a greater influence of social factors than puberty. In relation to age, there were no changes related to the allocation of the active phase in relation to the LD cycle, but total daily activity, the ratio AV/AM and the start of the M10 is possible to observe differences between juveniles and adults.

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1. INTRODUÇÃO

Os ritmos biológicos são modificações cíclicas e periódicas que acontecem nos seres

vivos (Aschoff 1981) e possibilitam uma melhor adaptação ao meio ambiente. Alguns ritmos

biológicos são conhecidos como circadianos, pois apresentam um período entre 20-28 h e

frequência de 1 ciclo a cada 24 h. Estes ritmos são gerados pelo sistema de temporização

circadiana (STC) que é coordenado por um marcapasso central em mamíferos, o núcleo

supraquiasmático (NSQ), que fica localizado no hipotálamo anterior, acima do quiasma óptico

e bilateralmente ao terceiro ventrículo (Klein et al. 1991; Moore 1993; Leak & Moore 2001;

Brandstaetter 2004). O NSQ é formado por um conjunto de osciladores distribuídos em duas

áreas, anatomicamente definidas como dorsomedial e ventrolateral, que recebem informações

fóticas e não-fóticas através de vias de entrada (Klein et al. 1991; Moore 1999; Shirakawa et

al. 2001; Brandstaetter 2004; Calvacante et al. 2006). As informações processadas no NSQ

coordenam diretamente os órgãos efetores ou o funcionamento de osciladores periféricos, que

podem estar localizados nos órgãos efetores (Klein et al. 1991; Leak & Moore 2001;

Brandstaetter 2004). Por sua vez, os osciladores periféricos podem retroalimentar o núcleo

supraquiasmático.

Na ausência de pistas temporais, condição conhecida como livre-curso, os ritmos

circadianos apresentam um período diferente de 24 h. Entretanto, as pistas temporais,

conhecidas como sincronizadores (Halberg et al. 1960) ou zeitgebers (Aschoff 1951), podem

atuar modulando a fase e o período do ritmo, de forma que se estabelece uma relação de fase

estável entre o ritmo e a pista que caracteriza o processo de sincronização. A sincronização

pode ocorrer através de dois mecanismos: arrastamento e mascaramento. No arrastamento, os

sinais temporais atuam sobre osciladores endógenos, ajustando o seu período e fase. Por outro

lado, no mascaramento, as pistas temporais atuam diretamente sobre a expressão do ritmo,

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promovendo respostas reativas e rápidas (Aschoff 1999; Mrosovsky 1999). A maioria das

pistas temporais (zeitgebers) não só atuam no arrastamento, mas também podem mascarar os

ritmos circadianos (Aschoff 1999) e esses dois processos contribuem para o ajuste temporal: o

arrastamento favorecendo a antecipação às flutuações cíclicas do ambiente e o mascaramento

agindo no ajuste fino das respostas a estas condições (Marques & Waterhouse 1994,

Mrosovsky 1999, Golombek & Rosenstein 2010).

Tanto o processo de arrastamento como o de mascaramento depende da força que a

pista temporal (zeitgeber) exerce sobre o ritmo. Para a maioria dos mamíferos, o zeitgeber

mais forte é o ciclo de claro-escuro (CE). No entanto, os ritmos de algumas espécies também

são ajustados por outras pistas, tais como os ciclos sociais (Mistlberger & Skene 2004;

Favreau et al, 2009). Embora em ambiente natural, as pistas fóticas e sociais atuem de forma

simultânea no ajuste do ritmo às condições do ambiente, poucos estudos abordaram o efeito

dessa interação sobre o ritmo. Entre os poucos estudos, foi observado que a presença de um

coespecífico previamente sincronizado aumenta a potência espectral e a amplitude do ritmo

de temperatura em ratos Wistar (Cambras et al. 2011), e acelera a ressincronização do ritmo

circadiano de atividade para um novo ciclo CE em Octodon degus (degus - Goel & Lee 1995,

1996) e saguis (Mendes et al. 2008). Embora esses estudos abordem essa interação, os

animais foram mantidos sem contato físico com o co-específico, condição que pode ter

minimizado os efeitos sociais. Dessa forma, novos estudos em que a interação entre as pistas

fóticas e sociais seja observada em animais vivendo em seu contexto social, no qual as

interações sociais envolvem o contato físico, podem contribuir para evidenciar os fatores que

modulam a sincronização social.

A alocação temporal do ritmo em relação a uma pista temporal modifica-se entre a

infância e a idade adulta. O ciclo sono-vigília em humanos, por exemplo, apresenta uma

relação de fase com o ciclo CE diferente ao longo das fases do desenvolvimento. Em crianças

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de 1 a 5 anos, o início da vigília e do sono ocorre logo após o nascer e pôr do sol,

respectivamente (Acebo et al. 2005) enquanto que na adolescência, há uma tendência a dormir

e acordar mais tarde do que na infância e na fase adulta, o que caracteriza um atraso de fase

(Andrade et al. 1993; Carskadon et al. 1993). Em relação aos adolescentes, os adultos têm

uma antecipação nos horários de dormir e acordar, sendo que algumas diferenças individuais

tornam-se mais evidentes nessa idade, tais como a preferência nos horários de dormir e

acordar conhecida como cronotipo. De acordo com o cronotipo, os indivíduos podem ser

classificados em matutinos, que preferem dormir e acordar cedo; vespertinos, que preferem

dormir e acordar tarde, e intermediários, que têm preferência por horários intermédiários para

dormir e acordar (Horne & Osterberg 1976). Em estudo mais recente, Martynhak et al. (2010)

sugerem a inclusão da categoria bimodal na classificação do cronotipo, em que os indivíduos

apresentam um padrão mais flexível nos horários de dormir e acordar e têm preferência em

realizar algumas atividades nos horários matutinos e outras nos vespertinos. Nos idosos, o

ciclo sono/vigília caracteriza-se por uma tendência a dormir e acordar mais cedo em relação à

fase adulta (Shirota et al. 2000; Carskadon et al. 1982).

Em relação à adolescência, as diferenças na relação de fase entre o ritmo e a pista

temporal não são exclusividades humanas, pois há evidências de que há um atraso de fase no

ritmo circadiano de atividade motora em outras espécies. Em degus (Tate et al. 2002;

Hagenauer et al. 2011a) e ratos (Hagenauer et al. 2011b) foi observado que em machos há um

atraso no início e no final da fase ativa dos animais púberes em relação aos pré-púberes. Além

do efeito sobre o início da fase ativa, observa-se que após a entrada na puberdade, o perfil

temporal da fase ativa que é caracterizado como bimodal na fase juvenil, torna-se

gradualmente unimodal até a idade adulta decorrente do aumento na atividade diurna em

degus (Hagenauer et al. 2011a) e da atividade noturna em ratos (Hagenauer et al. 2011b).

Estas mudanças na fase púbere em degus e ratos estão associadas ao efeito dos hormônios

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gonadais sobre o STC, pois o atraso no início da atividade ocorreu apenas nos machos que

tiveram suas gônadas intactas em relação aos gonadectomizados, e nas fêmeas (Hummer et al.

2006; Hagenauer et al. 2011a;b).

Em primatas, Golub et al. (1996) relataram que em macaco Rhesus sob condições

semi-naturais, as fêmeas púberes (39 meses de idade) encerraram a atividade cerca de 1 h e 30

min mais tarde em relação às fêmeas pré-púberes (21 meses de idade). Entretanto, como os

autores não descartaram a possibilidade de uma modulação sazonal sobre o ritmo de atividade

motora, posteriormente, Golub et al. (2002) compararam os mesmos meses do ano antes e

depois da entrada na puberdade, confirmando que o atraso de fase é decorrente do processo de

maturação e não da sazonalidade. Semelhante ao que ocorre em humanos, machos adultos

dessa espécie apresentam cronotipos matutinos, intermediários e vespertinos de acordo com a

alocação temporal da fase ativa em relação ao ciclo CE (Masuda & Zhdanova 2010).

Diferente das espécies citadas anteriormente, observamos em estudo anterior que o

sagui (Callithrix jacchus) apresentou um avanço no início da atividade após a entrada na

puberdade, em condições semi-naturais. Entretanto, este resultado parece estar relacionado

mais a sazonalidade do que a puberdade uma vez que este parâmetro apresentou uma

correlação mais forte com o nascer do sol do que com a idade (Melo et al. 2010). Nesse

estudo, o único parâmetro que apresentou uma forte correlação com a idade foi o total diário

da atividade, que na maioria dos animais teve aumento após a entrada na puberdade (Melo et

al. 2010). Tendo em vista que nesse estudo houve influencia da sazonalidade sobre o ritmo

circadiano de atividade motora em saguis púberes, torna-se importante caracterizar esse ritmo

em animais púberes sob condições controladas de temperatura, umidade e iluminação para

evidenciar apenas os possíveis efeitos da puberdade.

Embora os efeitos da puberdade sobre a ritmicidade circadiana sejam bastante

estudados em várias espécies, os mecanismos endógenos que promovem esse atraso de fase

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ainda não foram caracterizados. Baseados nos 2 mecanismos que regulam o ciclo sono e

vigília em humanos: o mecanismo circadiano, que ajusta a vigília e o sono às fases de claro e

escuro, respectivamente, e o homeostático, que regula o aumento na propensão ao sono à

medida que o tempo de vigília aumenta (Borbély 1982), Carskadon et al. (2004) sugerem que

em adolescentes humanos estes mecanismos atuariam de forma diferente para a regulação do

ciclo sono-vígilia, o que poderia promover o atraso de fase.

No mecanismo homeostático, o aumento da propensão ao sono aconteceria mais

lentamente, retardando o início do sono. Como evidência para esta hipótese observa-se que

adolescentes humanos mais velhos têm uma acumulação na propensão ao sono ao longo do

dia mais lenta do que os mais novos (Jenni et al. 2005). Por outro lado, a taxa de dissipação da

pressão ao sono ao longo da noite não modifica ao longo da adolescência uma vez que se

observa que a redução na atividade de ondas lentas ao longo do sono não difere entre

adolescentes humanos mais novos e mais velhos (Tarokh et al. 2012).

Em relação ao mecanismo circadiano de regulação do sono em adolescentes humanos,

há duas hipóteses: na primeira, haveria um aumento no período endógeno (τ) durante a

puberdade, dificultando o mecanismo de arrastamento pelo ciclo CE com período de 24h e

aumentando a relação de fase entre o ritmo e o ciclo CE. Comparando os resultados de

estudos (Carskadon et al. 1999) que usaram protocolos semelhantes, observa-se que

adolescentes humanos têm τ mais longo (24,27 h) que indivíduos adultos (24,12 h). Na

segunda hipótese, Carskadon et al. (2004) propõem que haveria uma mudança na

sensibilidade do sistema de temporização circadiano à luz, que responde com avanços de fase

à incidência luminosa no início da fase ativa e atrasos, no fim desta fase. Diante disso, os

autores especulam que na puberdade haveria uma redução na sensibilidade do STC à luz no

início da manhã e um aumento à noite. Em humanos, adolescentes mais velhos são menos

sensíveis à luz no início da manhã que adolescentes mais jovens (Carskadon 2002).

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Além dos mecanismos fisiológicos, os fatores sociais, tais como as atividades sociais

(tais como festas), o excesso de atividades extracurriculares, a diminuição da influência dos

pais nos horários de dormir e o uso equipamentos eletrônicos, tais como televisão,

computador e celular favorecem a manutenção da vigília por mais tempo (Carskadon 2002;

2011). Por outro lado, os horários escolares matutinos exercem uma forte pressão para acordar

cedo, suprimindo o final do sono durante a noite. Com isso, observa-se que durante a semana

o adolescente fica privado de sono e no final de semana há uma compensação de sono. Como

evidência de que os fatores sociais são potencializadores do atraso no início do sono, observa-

se que embora adolescentes com e sem acesso à energia elétrica em casa apresentem o atraso

de fase, os adolescentes com acesso a energia elétrica apresentam horários mais tardios de

dormir e acordar na semana e no final de semana em relação aos que não têm energia elétrica

em casa. Os autores sugerem que o acesso à energia elétrica torna possível a utilização de um

maior número de recursos tecnológicos que conseqüentemente, são atividades que encorajam

a vigília dos adolescentes (Louzada & Menna-Barreto 2004; Peixoto et al. 2009; Pereira et al.

2010). Além disso, o aumento da exposição à luz no final do dia dos adolescentes que tem

acesso à energia elétrica poderia contribuir para acentuar o atraso de fase.

Embora alguns estudos tenham sido realizados para testar estas hipóteses (Carskadon

1999; Acebo et al. 2003; Carskadon et al. 2004), realizar manipulações experimentais em

adolescentes podem ser muito difíceis devido à aceitação das condições experimentais por

parte dos adolescentes e dos próprios pais. Dessa forma, o avanço das pesquisas em outros

animais, principalmente em primatas que apresentam fase púbere mais longa do que os

roedores, torna-se importante para a descoberta e caracterização de modelos para o estudo da

puberdade, possibilitando fazer manipulações que contribuam para detecção dos mecanismos

envolvidos no estabelecimento do atraso de fase em adolescentes.

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Sagui como modelo experimental

O sagui é um pequeno primata diurno que vive em grupos de 3 a 15 indivíduos em

ambiente natural. Nos grupos predomina o sistema de acasalamento monogâmico (Stevenson

e Rylands 1988; Arruda et al. 2005), nos quais há apenas um par de reprodutores que exerce

dominância sobre os demais membros do grupo por meio de aspectos comportamentais. Além

disso, entre fêmeas a dominância também é exercida por meio de supressão da ovulação das

fêmeas subordinadas (Abbott et al. 1978). A gestação têm duração de aproximadamente 5

meses e anualmente pode ocorrer o nascimento de até duas proles, geralmente gêmeos.

Embora a reprodução tenha um alto custo energético para a fêmea, duas gestações anuais são

possíveis devido ao cuidado cooperativo da prole que envolve atividades relacionadas ao

transporte dos infantes e a transferência de alimento. No cuidado cooperativo, os animais

adultos dedicam mais tempo ao transporte dos infantes do que os subadultos e os juvenis

(Albuquerque 1994; Yamamoto e Box 1997).

De acordo com os critérios comportamentais e fisiológicos, Abbott et al. (2003) propôs

que até a idade adulta, os saguis passam por três estágios: infante (0-3 meses), juvenil (3-13

meses) e subadulto (13-18 meses). Os infantes são totalmente dependentes dos cuidadores

para transporte e alimentação. Até o 1º mês, estes passam 95% do tempo sendo transportados

pelos cuidadores e amamentados pela mãe (Yamamoto 1993). A partir do 1º mês ocorre

início da independência dos infantes. Durante o desmame, há uma redução do tranporte pelos

cuidadores e os animais começam a explorar o ambiente, saindo do dorso do cuidador e

alimentando-se de itens sólidos (Yamamoto 1993; Albuquerque e Arruda 1997). Nesse

momento, o cuidado envolve atividades tais como a transferência de alimento e a supervisão

dos infantes, principalmente nos momentos em que os mesmo começam a descer da árvore e

se locomover de forma independente (Hattori 2004).

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Na fase juvenil, os animais não são mais transportados (Albuquerque 1994, Hattori

2004) e amamentados (Yamamoto 1993). Ao longo dessa fase, a supervisão dos animais mais

velhos diminui gradativamente e os juvenis se alimentam sozinhos de itens sólidos

(Yamammoto 1993). O comportamento de brincadeira social e solitária é muito freqüente

nessa fase e o irmão gêmeo é o principal parceiro social (Yamamoto 1993; Abbott et al.

2003). Embora os juvenis com 5 meses de vida sejam bastante ativos em função do aumento

na habilidade motora em relação ao estágio infante, eles gastam muito tempo próximos ou em

contato físico com os cuidadores (Yamamoto 1993). Do ponto de vista fisiológico, a

puberdade inicia 6 - 7 meses até aproximadamente 15-16 meses, com pequenas diferenças

entre os sexos. As fêmeas atingem a puberdade por volta dos 6 meses, com o 1º ciclo ovariano

acontecendo após de 1 ano de idade, enquanto que os machos tornam-se púberes mais tarde,

em torno dos 7 meses.

No estágio subadulto, os animais aprsentam aparência e tamanho dos adultos, mas

ainda são sexualmentes imaturos (abbott et al. 2003). Nos adultos, ocorre o estabelecimento

da dominância pelo par de reprodutores sobre os demais animais do grupo (Abbott 1978;

Arruda et al. 2005). Nessa fase, foi descrito que vários comportamentos afiliativos apresentam

variação na distribuição ao longo do dia, tais como a catação (Menezes et al. 1994; Azevedo

et al. 2001), proximidade e contato (Sousa & Pontes 2008). Além disso, a atividade motora

associada aos diversos comportamentos dessa espécie apresenta um ritmo circadiano (Erkert

1989; Menezes et al. 1993). A distribuição das frequências máximas desses comportamentos

ao longo do dia é caracterizada por picos de atividade próximos ao início e fim do dia em

campo (Castro et al. 2003) e em cativeiro (Menezes et al. 1993; Gonçalves et al. 2009). Em

campo, há uma intensa atividade de forrageio (Alonso & Langguth 1989) nos horários que

correspondem aos picos de atividade descritos nessa condição (Castro et al. 2003) e em

cativeiro (Menezes et al. 1993). Em torno do meio dia ocorre o descanso em animais mantidos

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15

em vida livre (Castro et al. 2003) e em cativeiro (Menezes et al. 1993) e nesse horário é

descrito um aumento nos comportamentos de catação e proximidade entre os adultos

mantidos em cativeiro (Sousa & Pontes 2008) e de brincadeira entre os juvenis em vida livre

(Arruda comunicação pessoal).

Embora tenha sido descrito o perfil circadiano dos comportamentos afiliativos e da

atividade motora em indivíduos adultos, a distribuição diária dos comportamentos afiliativos

não foi investigada durante a fase juvenil. Em relação à atividade motora, alguns aspectos

desse ritmo foram abordados na fase juvenil. Esse ritmo estabiliza-se em torno dos 5 meses de

idade (Menezes et al 1996), sendo a fase ativa caracterizada por iniciar um pouco antes do

claro e terminar até 2 h antes do escuro para os animais juvenis (Melo et al. 2010) vivendo

sob condições semi-naturais; e adultos vivendo nesta condição (Menezes et al. 1993; 1998),

em campo (Castro et al. 2003) e em ciclo artificial de CE 12:12 (Erkert 1989; Gonçalves et al.

2009).

Na medida em que há evidências de modificações no ritmo circadiano de atividade

motora com a idade (Menezes et al. 1996; Melo et al. 2010) e a puberdade (Melo et al. 2010),

o sagui pode ser um modelo experimental para entender as modificações no sistema de

temporização circadiano durante a puberdade. Além disso, características como a diurnalidade

(Erkert 1989, Menezes et al. 1993), a curta duração do ciclo de vida em relação aos outros

primatas (Tardif et al. 2011) e a proximidade filogenética possibilitam inferir para humanos

os resultados obtidos em saguis. Entretanto, o estudo da ritmicidade circadiana em saguis

púberes envolve algumas questões: 1) os animais devem ser mantidos em ambiente de

iluminação, temperatura e umidade controladas, evitando que fatores sazonais interferiram

nos ritmos biológicos e impossibilitem a observação de um possível efeito da puberdade, 2)

embora os estudos demonstrem que a dinâmica familiar e a posição hierárquica podem

modular a expressão comportamental, os animais púberes não devem ser mantidos isolados

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do seu contexto familiar, pois isso poderia comprometer o seu desenvolvimento (Dettling et

al. 2002), e 3) a comparação entre os parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora de

animais púberes e adultos é essencial para confirmar se as mudanças observadas na puberdade

são decorrentes de uma transição para a idade adulta.

Considerando a possibilidade de abordar aspectos da ritmicidade circadiana de acordo

com as características desta espécie, torna-se importante investigar o ritmo circadiano de

atividade motora e o perfil circadiano de comportamentos afiliativos durante a puberdade para

entender o funcionamento do sistema de temporização circadiana nessa fase. A tese será

apresentada na forma de 4 artigos principais e 1 artigo em anexo.

2. OBJETIVO GERAL

Caracterizar o ritmo circadiano de atividade motora e o perfil circadiano dos

comportamentos afiliativos ao longo da fase juvenil em saguis vivendo em grupos familiares

sob ciclo claro-escuro 12:12 h.

3. OBJETIVOS ESPECÍFICOS, HIPÓTESES E PREDIÇÕES - Artigo 1:

Objetivo: Caracterizar a sincronização entre os perfis circadianos de atividade motora dos

indivíduos de grupos familiares mantidos sob ciclo CE 12:12 h, no início, meio e fim do

estágio juvenil dos filhotes.

Hipótese: A sincronia entre os perfis circadianos de atividade motora entre os indivíduos

do grupo difere entre as famílias, e entre os membros do grupo ao longo dos estágios da

fase juvenil.

P1: A sincronia é mais forte entre os perfis da atividade motora dos membros de uma

mesma família do que entre famílias diferentes.

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P2: A sincronia entre os perfis da atividade dos juvenis em cada família são as mais fortes

dentro do grupo.

P3: Ao longo da fase juvenil, a sincronia entre os perfis da atividade dos juvenis diminui

associada a um aumento da sincronia entre os juvenis e os pais.

- Artigo 2:

Objetivo: Caracterizar o ritmo circadiano de atividade motora em saguis vivendo em

grupo familiar sob ciclo claro-escuro 12:12 h e condições de temperatura e umidade

controladas.

H1: Os parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora diferem entre os juvenis e

seus respectivos pais.

P1: O início e o fim da fase ativa ocorrem mais tarde nos juvenis do que nos pais.

P2: O total diário da atividade, o total da atividade durante as 5 h de menor atividade (L5)

e a razão entre a atividade vespertina e matutina (AV/AM) apresentam maiores valores nos

juvenis do que nos pais.

P3: A fragmentação do ritmo medida pela variabilidade intradiária (IV) apresenta valores

maiores nos juvenis do que nos pais.

- Artigo 3:

Objetivo 1: Avaliar o ritmo circadiano de atividade motora em saguis no início da

puberdade vivendo em grupo familiar sob ciclo claro e escuro 12:12 h e condições

controladas de temperatura e umidade.

Hipótese: Os paramêtros do ritmo circadiano de atividade motora em saguis modificam-se

no início da puberdade:

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No início da puberdade há:

P1: avanço no início e fim da fase ativa, sem modificações na duração da fase ativa.

P2: aumento no total diário da atividade e no total das 5 horas de menor atividade (L5), e

redução na fragmentação o ritmo (IV).

P3: aumento na razão da frequência da atividade vespertina em relação à matutina

(AV/AM).

Objetivo 2: Comparar o ritmo entre saguis adultos e juvenis em diferentes intervalos da

fase juvenil vivendo em grupo familiar sob ciclo claro e escuro 12:12 h e condições

controladas de temperatura e umidade.

Hipótese: Os parâmetros o ritmo circadiano de atividade motora modificam-se ao longo da

fase juvenil.

P1: O início e o fim da fase ativa atrasam ao longo da fase juvenil, ocorrendo mais tarde

que nos pais ao longo dessa fase.

P2: O total diário da atividade, o total da atividade das 5 h de menor atividade (L5) e a

razão entre a atividade vespertina e matutina aumentam ao longo da fase juvenil, sendo que

os juvenis apresentam maiores valores do que os pais durante toda a fase.

P3: A fragmentação do ritmo medida pela variabilidade intradiária (IV) diminui ao longo

da fase juvenil, com os juvenis apresentando valores maiores do que os pais nessa fase.

- Artigo 4:

Objetivo: Caracterizar a distribuição diária dos comportamentos afiliativos em saguis

juvenis em cativeiro sob condições de claro-escuro (CE) 12:12 h.

Hipótese: O perfil circadiano dos comportamentos afiliativos dos juvenis difere ao longo

da fase juvenil.

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P1: A duração do comportamento de brincadeira entre os juvenis é maior no meio da fase

ativa, e essa distribuição não se modifica ao longo da fase juvenil.

P2: A duração da proximidade é maior no início e no fim da fase ativa, sendo que ao longo

da fase juvenil a proximidade diminui nesses horários em função de uma redução no total

diário da proximidade.

P3: A duração da catação realizada e recebida é maior nos horários do início da fase ativa

e ao longo da fase juvenil haveria uma modificação na distribuição diurna deste

comportamento em que a catação aumentaria em torno do meio da fase ativa e reduziria

nos demais horários.

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5. METODOLOGIA Sujeito experimental e condições de manutenção

O experimento foi realizado em cinco famílias, compostas por uma díade de gêmeos

(4 ♀/♂ e 1 ♂/♂) e os seus respectivos pais (Tabela 1). As famílias foram mantidas em um

laboratório do Núcleo de Primatologia da UFRN sob ciclo claro-escuro 12:12 h (~350: ~8 lux

– acender das luzes: 07:00 h e apagar das luzes: 19:00 h) e condições controladas de

temperatura (27,3 ± 0,7°C) e umidade relativa do ar (58,2 ± 8,3 %). Cada família estava

alojada em uma gaiola medindo 1,2 m x 1,0 m x 1,0 m em uma sala com 2,95 m x 2,77 m x

5,70 m. As famílias estavam isoladas visualmente, mas com contato acústico e olfativo. As

famílias foram introduzidas na sala do experimento quando os filhotes completaram 3 meses e

15 dias e cada família permaneceu na sala do experimento em diferentes momentos. Mesmo

assim, foi registrada a presença simultânea de até 3 famílias em determinados momentos

(Tabela 1). As diferenças nos meses de coleta de dados foram devidas a diferenças nas datas

de nascimento dos juvenis. Cada gaiola continha uma caixa ninho (25 cm x 30 cm de x 21

cm), poleiros e balanços de madeira e de plástico.

A água estava disponível ad libitum. A alimentação foi disponibilizada na fase de

claro. No início da fase de claro, os animais receberam uma mistura nutricional (leite, ovos

cozidos, pão, banana e suplementos de vitaminas A, C, E e D). Depois, os resíduos de

alimentos foram substituídos por frutas, frango desfiado ou batata doce tropical de acordo

com um cardápio semanal. Além disso, os suplementos tais como goma arábica, granola, leite

condensado e insetos (Tenebrio molitor) foram adicionados a estas porções. A mistura

nutricional foi introduzida na gaiola entre 07:00 - 09:00 h e reabastecidas por frutas entre

13:00 h e 15:00 h. Entre 16:30 h e 18:00 h, alimentos que não haviam sido consumidos foram

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removidos da gaiola. O experimento foi realizado em conformidade com as normas de

Pesquisa Animal da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

Tabela 1 – Composição das famílias e datas referentes à coleta de dados.

Família Animais Sexo Faixa etária

Data da coleta de dados

Data e idade da entrada na puberdade

1(F1) Genilson ♂ Juvenil

15/Jun/2009 a 15/Fev/2010

16/Set (7 meses) Geraldo ♂ Juvenil 02/Set (6 meses)

Giva ♀ Adulto Guará ♂ Adulto

2(F2)

Florise ♀ Juvenil

17/Set/2009 a 17/Mai/2010

09/Nov (5 meses) Floriano ♂ Juvenil 23/Dez (7 meses)

Flor ♀ Adulto Crivo ♂ Adulto

Francinilda ♀ Infante Francil ♂ Infante

3(F3) Alma ♀ Juvenil

04/Fev a 04/Set/2010

21/Jun (7 meses) Alisson ♂ Juvenil 15/Jun (7 meses) Andréia ♀ Adulto Fontes ♂ Adulto

4(F4) Amália ♀ Juvenil

07/Abr a 07/Dez/2010

25/Mai (5 meses) Amaro ♂ Juvenil *

Afrodite ♀ Adulto Ravi ♂ Adulto

5(F5)

Oboé ♀ Juvenil 10/Jun/2010 a 10/Fev/2011

09/Set (7 meses) Odara ♂ Juvenil 27/Jul (5 meses) Ozelita ♀ Adulto Zonta ♂ Adulto

* puberdade não identicada devido a problemas na dosagem dos andrógenos fecais.

Procedimentos experimentais

1 – Dados comportamentais

Atividade motora

A atividade motora de todos os animais da famíla foi monitorada continuamente por

meio de actigrafia (Actiwatch AW 16 modelo MINIMITTER, Mini Mitter Company, Bend,

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Oregon, EUA, contendo 16 KB de memória on-board - anexos B e C), entre o 4º e o 12º mês

de vida do juvenil, ou seja, idade do juvenil de acordo com Abbott et al. (2003). O actímetro

foi colocado em um recipiente de plástico e posicionado no dorso dos 4 animais da família

(Mann et al. 2004 - Figura 1). O conjunto do recipiente plástico com actímetro pesava 23

gramas e era correspondente a no máximo de 10% do peso corporal dos juvenis. Os dados

foram totalizados a cada cinco minutos e transferidos a partir do actímetro para um arquivo

por meio do Mini Mitter ACTIWATCH Reader version 3.4 [Mini Mitter Company]. Os dados

brutos da atividade motora ao longo do dia e os perfis médios horários estão representados

nos gráficos em anexo (Anexos B e C).

Figura 1 – Localização do actímetro no dorso do animal (Foto: Kolodiuk 2009)

Comportamentos afiliativos

O registro dos comportamentos afiliativos de cada família ocorreu do 4º ao 11º mês de

vida dos juvenis e foi realizado 2 vezes por semana, em sessões de 15 minutos a cada hora

durante a fase ativa. Cada díade foi filmada por micro-câmeras (Seco mod. SC 201 A color)

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23

localizadas em frente a cada gaiola. Através do método focal foi registrada a duração dos

comportamentos de proximidade-contato e brincadeira social entre os gêmeos, e de catação

(realizada e recebida) entre o juvenil e os demais membros da família. Como a ocorrência de

brincadeira social entre juvenis e adultos foi baixa, foram analisadas apenas as interações

entre os juvenis. Os comportamentos foram definidos conforme descrito no Quadro 2.

Quadro 1 - Descrição dos comportamentos observados

Comportamentos Descrição

Proximidade-contato

Manter-se próximo ao outro animal com distância menor que 20

cm ou em contato corporal, com exceção do contato entre as

caudas (Alencar 1995).

Brincadeira social

Sequência de movimentos repetitivos, incompletos, “exagerados”

e sem objetivo definido, tais como correr, pular, rolar com outro

indivíduo, perseguir o outro, pendurar em algum lugar de apoio ou

manipular objetos em um contexto de brincadeira, marcado por

início e fim (Stevenson & Rylands 1988).

Catação Manipulação da pele e do pêlo feito através das mãos, língua ou

dentes (Woodcock, 1978, Goosen, 1987).

2 – Dados hormonais

Para determinar os níveis de hormônios e caracterizar o início da puberdade, foram

coletadas fezes duas vezes por semana entre 07:00 - 09:00 h entre o 4º e o 12º mês de vida

dos juvenis. A concentração de esteróides fecais (progesterona e estrógenos em fêmeas, e

andrógenos em machos) foi medida utilizando o método imunoenzimático (ELISA)

desenvolvido por Munro et al. (1984) e modificado para uso em fezes de Sousa e Ziegler

(1998) no Laboratório de Medidas Hormonais da Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Machos foram considerados púberes quando o nível de andrógeno fecal atingiu 1,5

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24

vezes o valor basal, permanecendo elevado por no mínimo 10 dias. O valor basal para cada

inidivíduo se refere à média dos valores das 3 amostras anteriores (~ 10 dias). O mesmo

critério foi adotado para os níveis de estrógeno e progesterona nas fêmeas (Melo et al. 2010;

Rêgo et al. 2011). Além disso, a ocorrência de ciclos ovarianos foi identificada em fêmeas, de

acordo com o critério adotado por Ziegler e Sousa (2002). Os coeficientes de variação intra-

ensaio para a progesterona, estrógenos e andrógenos foram de 0,86%, 0,26%, e 1,28%, e os

coeficientes de variação inter-ensaio foram 13,39%, 5,80%, e 4,08%, respectivamente.

Análise dos dados

Os dados brutos da atividade motora totalizados em intervalos de 5 min foram

transferidos dos actímetros para um arquivo de dados. A partir desses dados foram definidos

os seguintes parâmetros: o (a) início e (b) fim da fase ativa, determinados pelo programa El

Temps, (c) duração da fase ativa (α), obtida pela diferença entre o fim e o início da fase ativa;

o (d) horário de início das 10 h consecutivas de maior atividade (M10, Cayetanot et al. 2005);

a (e) razão entre o total da atividade nas 3 h consecutivas de maior atividade (M3) do

intervalo entre 15-21 h e o M3 do intervalo entre 5-11 h (AV/AM); o (f) total diário da

atividade, que corresponde à totalização da atividade ao longo das 24 h por dia; o (g) índice

de variabilidade intradiária (IV), que quantifica a fragmentação do ritmo circadiano de

atividade e repouso e foi calculada como a razão da média da raiz quadrada da primeira

derivada da série temporal pela variância populacional dos dados (Van Someren et al. 1999;

Cayetanot et al. 2005); o (h) valor total das 5 h consecutivas de menor atividade (L5,

Cayetanot et al. 2005) e o (i) horário de início do L5. A partir dos dados do início e fim da

fase ativa de cada animal foram calculadas as diferenças dos ângulos de fase entre o início da

fase ativa de um animal em relação ao demais da família (ψon) assim como entre fim de um

animal em relação demais (ψoff). Além desses parâmetros, foi calculada a correlação de

Pearson entre os perfis da distribuição da atividade motora na fase de claro e na de escuro de

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cada indivíduo em relação aos demais de uma mesma família. A correlação entre os perfis por

fase do ciclo (claro e escuro) possibilita entender melhor a análise do efeito das interações

sociais.

Após a determinação dos parâmetros da atividade motora, foram identificados por

meio do “diagrama de caixa e bigodes” (box-plot) os valores discrepantes (outliers) para cada

parâmetro. Para evitar que valores atípicos interfiram na representatividade da amostra, os

valores discrepantes acima de 75% foram substituídos pelo valor do terceiro quartil, e os

abaixo de 25% foram substituídos pelo valor do primeiro quartil.

Em relação aos comportamentos afiliativos, houve a totalização da duração dos

comportamentos de brincadeira social, proximidade e catação realizada e recebida a cada hora

da fase ativa. Uma vez que houve uma baixa frequência e duração dos comportamentos a

cada hora do dia, inviabilizando a análise estatística por hora, somou-se os totais horários em

3 intervalos horários (7:00-10:59 h; 11:00 – 14:59 h; 15:00-18:59 h).

Os resultados obtidos serão apresentados na forma de artigo e de acordo com o

objetivo de cada artigo foi abordado um grupo de parâmetros que serão descritos de forma

resumida no quadro 3. As informações delhadas sobre a análise dos dados estão descritas em

cada artigo.

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Quadro 2- Descrição resumida da análise dos dados em cada artigo.

Parêmetros analiasados Recorte temporal da série de dados Animais analisados e suas respectivas famílias

Artigo 1 Correlação entre os perfis diários da atividade, ψon e

ψoff.

15 dias no 5º, 8º e 11º meses de vida dos juvenis.

Juvenis e adultos em todas as famílias.

Artigo 2

Início e fim da fase ativa, α, início do M10, total diário da atividade, IV, Início e

total do L5.

30 dias no 11º mês de vida dos juvenis.

Juvenis e adultos (F2, F3, F4 e F5). A F1 foi excluída da análise, pois a díade de gêmeos era composta por

machos, o que inviabiliazava a aplicação do teste para comparação

entre os sexos.

Artigo 3

Foram utilizados os mesmos parâmetros do artigo 2, acrescentando a razão

AV/AM.

A partir do início da puberdade (dia 0) e foram comparados 3 intervalos: 10-40

dias antes da puberdade, 10-40 dias após a puberdade e 90-120 dias após a

puberdade.

O efeito da puberdade sobre o ritmo de atividade motora foi avaliado em 9 juvenis (exceto o juvenil macho

da F4).

A partir do 1º dia do 4º mês de vida dos juvenis foram selecionados 3 intervalos

de 30 dias (1º -30º; 60º - 90º e 145º-175º).

Juvenis e adultos (F3, F4 e F5). As demais famílias foram excluídas

devido a problemas na iluminação noturna durante a coleta de dados.

Artigo 4

Totais dos comportamentos de brincadeira social, proximidade, catação

realizada e recedida em 3 intervalos horários ao longo

da fase de claro.

Do 4º ao 11º meses de vida dos juvenis. Juvenis de todas as famílias.

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27

6. RESULTADOS 6.1. Artigo 1:

Socially adjusted synchrony in the activity profile s of common marmosets in light-dark conditions

Paula Melo¹, Bruno Gonçalves¹,2, Alexandre Menezes¹ and Carolina Azevedo¹ ¹Laboratório de Cronobiologia, Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN, Brazil. 2 Instituto Federal Sudeste de Minas Gerais - Campus Barbacena, MG, Brazil. Corresponding author: Carolina V.M. Azevedo Departamento de Fisiologia – Centro de Biociências Universidade Federal do Rio Grande do Norte Caixa Postal 1511; CEP 59078-970. Natal/RN - Brazil Tel: +55 84 3215-3409 Fax: +55 84 3211-9206 E-mail: [email protected]

Running head: social synchrony in marmosets

* Artigo em revisão – Revista Choronobiology International – Qualis A2

ABSTRACT

Synchronized state of activity and rest might be attained by mechanisms of

entrainment and masking. Most zeitgebers not only act to entrain but also to mask

circadian rhythms. Although the light-dark cycle (LD) is the main zeitgeber of

circadian rhythms in marmosets, social cues can act as weaker zeitgeber. Evidence

on the effects of social entrainment in marmosets has been collected in isolated

animals or in pairs where activity is not individually recorded. To characterize the

synchronization between the daily activity profiles of individuals in groups under LD

conditions the motor activity of animals from five groups was continuously monitored

using actiwatches for 15 days during the 5th, 8th and 11th months of life of juveniles.

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Families consisting of twins (4 ♂♀/1 ♂♂) and their parents were maintained under

controlled lighting (LD 12:12 h), temperature and humidity conditions.

Synchronization was evaluated through the synchrony between the circadian activity

profiles obtained from the Pearson correlation index between possible pairs of

activity profiles in the light and dark phases. We also calculated the phase angles

differences between the activity onset of one animal in relation to the activity onset of

each animal in the group (ψon). A similar procedure was performed for activity offset

(ψoff). By visual analysis, the correlation between the activity profiles of individuals

within each family was stronger than that of individuals from different families. A

mixed model analysis showed that within the group, the correlation was stronger

between twins than between twins and their parents in all families, except for the

family in which both juveniles were males. Because a twin is an important social

partner for juveniles, a sibling is likely to have a stronger influence on its twin’s

activity rhythm than other family members. Considering only the light phase, the

second strongest correlation was observed between the activity profiles of the

individuals in the reproductive pair. Regarding the parameters ψon and ψoff, the

juvenile/juvenile dyad had lower values than the other dyads, but these differences

did not reach statistical significance in relation to all dyads. Comparing the results of

the ψon and ψoff, and correlation indices, we suggest that the latter could detect

differences between the animals that were not observed in the results of the angle

phase differences. These differences could be related to changes that occur during

the active phase but not only in a particular phase, such as the temporal changes

during the activity phase that characterize unimodal or bimodal patterns. Based on

the differences in the correlations between individuals subjected to the same LD

routine, we suggest that social cues modulate the circadian activity profiles of

marmosets as a result of interactions between the animals within each group. Future

studies are necessary to characterize the mechanisms of synchronization that are

involved in this social modulation.

Keywords: circadian activity rhythm, social cues, marmoset, correlation, social synchronization

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29

INTRODUCTION

The synchronized state of activity and rest of animals to day and night might

be attained by mechanisms of entrainment and masking (Mrosovsky, 1999). In an

entrainment process, temporal cues act on endogenous oscillators, adjusting the

period and phase. In masking, temporal cues act directly on overt rhythm, promoting

reactive and fast responses (Aschoff, 1999; Mrosovsky, 1999). The majority of time

cues (zeitgebers) not only act to entrain but also to mask circadian rhythms (Aschoff,

1999). These two processes contribute to temporal adaptation, i.e., entrainment

favors the anticipation to cyclical environmental conditions and masking acts as a

fine-tuning of the responses to these conditions (Marques & Waterhouse, 1994,

Mrosovsky, 1999, Golombek & Rosenstein, 2010).

The strongest zeitgeber for most rhythms in mammals is the LD cycle.

However, the rhythms of some species can also be adjusted by other zeitgebers,

such as cycles of food availability (Goldman et al., 2004), temperature (Aschoff &

Tokura, 1986; Palkova et al., 1999) and social cues (Mistlberger and Skene, 2004;

Favreau et al., 2009). Under natural conditions, social cues have a significant

influence on species that inhabit environments with limited access to LD cycles,

including bats living in caves (Marimuthu et al., 1981) and root voles under winter

snow (Korslund, 2006). Moreover, for species living under the influence of a natural

LD cycle, this influence is observed in the initial phases of development, where

cycles of the mother’s presence and absence can entrain the activity and resting

cycles of the pups of rabbits (Jilge, 1993), hamsters (Duffield & Ebling, 1998) and

mice (Viswanathan & Chandrashekaran, 1985).

The effects of social cues on rhythms in primates that exhibit complex social

organization are poorly understood (Mistlberger & Skene, 2004). The few existing

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studies indicate that the free-running circadian activity rhythms of squirrel monkeys

(Saimiri sciureus) are not entrained by a donor synchronized to the LD cycle

(Sulzman et al., 1977). In marmosets, another diurnal primate, social cues are

considered a weaker zeitgeber than the LD cycle, given that sound-based contact

only entrained circadian motor activity rhythms among family members (Erkert &

Schardt, 1991). Furthermore, in a previous study, Erkert et al. (1986) observed social

masking, pseudo-splitting and relative coordination of circadian activity rhythms by

social cues. Investigations conducted in our laboratory found that under constant light

the circadian activity rhythm of marmosets showed relative coordination with the

natural LD cycle, possibly in response to the vocalizations of conspecifics maintained

in captivity outside the laboratory (Gonçalves et al., 2009; Silva, 2007).

Although in natural environments animals are subjected to photic, temperature

and social factors simultaneously, few studies have assessed the impact of the

interactions between photic and non-photic factors on circadian rhythms (Sulzman et

al., 1977; Erkert & Schardt, 1991; Gonçalves et al., 2009). The effect of this

interaction was observed in studies where the presence of a previously synchronized

conspecific increased the spectral power and amplitude of the circadian temperature

rhythm in Wistar rats (Cambras et al., 2011) and accelerated the resynchronization of

the circadian activity rhythm to a new LD cycle in degus (Goel & Lee, 1995, 1996)

and marmosets (Mendes et al., 2008).

Several investigations have analyzed the effects of social cues on rhythm in

isolated animals or in groups of animals where individual activity is not recorded

(Goel & Lee, 1995, 1996; Erkert & Schardt, 1991). However, in natural environments

the adjustment of individual behavior to that of social and sexual partners is essential

for group cohesion and mating (Favreau et al., 2009). Thus, the study of circadian

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31

activity patterns in social conditions might contribute to the identification of factors

that influence the social synchronization process. In group conditions, this can be

examined through an evaluation of the synchrony between the circadian profiles of

motor activity. Nevertheless, assessing this activity in groups is challenging due to

difficulties in collecting individual data by actigraphy (Favreau et al., 2009). An

alternative tool is an actimeter, which can evaluate rhythm under constant

illumination and under conditions closer to those of natural environments, as seen in

rhesus monkeys (Golub et al., 1996) under controlled laboratory conditions, in

marmosets (Melo et al., 2010) and spider monkeys (Muñoz-Delgado et al., 2004)

living under semi-natural conditions and in Madagascan lemurs (Kappeler & Erkert,

2003; Erkert & Kappeler, 2004) and owl monkeys (Fernandez-Duque & Erkert, 2006;

Erkert et al., 2012) under natural conditions.

Marmosets live in groups of up to 15 individuals (Stevenson & Rylands, 1988).

Before they reach adulthood, the animals undergo three stages of development,

which are defined according to their behavioral and physiological aspects (Abbott et

al., 2003). In the first stage, the infants (0-3 months), usually twins, are completely

dependent and are cared for by all group members, although the mother is the

primary caregiver (Yamamoto, 1993). In the second phase, the juveniles (3-13

months) are physically independent but spend a substantial amount of time close to

or in physical contact with caregivers, primarily the father (Yamamoto, 1993).

Although the twin sibling is the main partner for social activities, such as play

(Yamamoto & Box, 1997), fighting in same-sex twins is a common form of

determining status differences within the group (Yamamoto, 1993), and future

dominant animals display lower cortisol levels than their siblings (Silva, 2002). In

male dyads, agonism and androgen levels are higher in future dominants (Silva,

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32

2002). In the third stage, the subadults (13-18 months) have the size and

appearance of adults but are still sexually immature (Abbott et al., 2003). In the adult

phase (> 18 months), the dominance of the reproductive pair is established (one in

each group) by suppressing the behavioral and physiological aspects of subordinates

(Abbott, 1984).

Marmosets are diurnal and the active phase begins approximately 10 minutes

before lights on until approximately 2 hours before lights off under a 12:12 LD cycle

(Gonçalves et al., 2009). This pattern is similar to that observed in field (Castro et al.,

2003) and semi-natural environmental conditions (Menezes et al., 1993, 1998).

Because motor activity is modulated by other behaviors that exhibit circadian profiles,

such as grooming (Menezes et al., 1994; Azevedo et al., 2001), scent marking

(Nogueira et al., 2001; Melo et al., 2005) and proximity between animals (Souza &

Pontes, 2008), synchrony between motor activity profiles may indicate interactive

behaviors. According to King & Cowlishaw (2009), behavioral synchrony might

contribute to organization of the social group by: 1) improving foraging ability, given

that simultaneous foraging increases the information acquired on food quality and

location; 2) reducing predation risk because all group members must remain vigilant;

and 3) improving the chances of mating. The behavioral synchrony of baboons living

in a natural environment decreased with a higher number of fertile females and

increased with a greater number of pregnant animals (King & Cowlishaw, 2009).

The benefits of group life favor social organization in some species, including

in marmosets. As such, for these species it is important to characterize the

synchronization between the rhythms of individuals living in groups. This contributes

to an understanding of the factors that may modulate social synchronization and the

role of each individual in the synchronizing rhythms of other animals in the group.

Page 35: Paula Rocha de Melo - core.ac.uk · Paula Rocha de Melo Ritmo circadiano de atividade motora e distribuição diária dos comportamentos afiliativos ao longo da fase juvenil em saguis

33

Thus, the present study aimed to characterize the synchronization of the circadian

profiles of motor activity between marmosets living in family groups that were

maintained in an entraining LD cycle, at the beginning, middle and end of the juvenile

stages.

MATERIALS AND METHODS

The experiment was conducted using five families of marmosets consisting of

juvenile twins (four male/female dyads and one male/male) and their respective

parents in the Primatology Colony of Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

The families were housed under controlled illumination, with LD 12:12 (light phase

~350: dark phase ~8 lux - lights on: 07:00 h and lights off: 19:00 h; digital photometer

MLM-1010 Minipa with data-hold function), an average temperature of 27.3 ± 0.7°C

and a relative air humidity of 58.2 ± 8.3%. Each family was housed in a cage that was

visually isolated from the other cages, but acoustic and olfactory contact was

permitted. Each family remained in the experimental room at different times, but in

some instances 3 families were in the room simultaneously (Table 1). The differences

between the times of permanence in the experimental room were due to differences

in the birth dates of the juveniles. All the cages (1.0 m length x 1.2 m width x 1.0 m

height) were placed in a room (2.77 m x 5.70 m x 2.95 m) and contained a nesting

box (25 cm x 30 cm x 21 cm), perches and plastic and wooden swings.

Table 1 – Months in which each family remained in the experimental room. Family Months of stay of animals in the experimental

room

1 June 2009 to February 2010

2 September 2009 to May 2010

3 February 2010 to September 2010

4 May 2010 to December 2010

5 June 2010 to February 2011

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34

Water was available ad libitum, but food was only available during the light

time (L). At the beginning of the L phase, the animals received a nutritional mixture

(milk, cooked eggs, ground bread, and banana supplemented with vitamins A, C, E

and D). Afterwards, the food residue was removed and was replenished by fruit,

shredded chicken or sweet tropical potato according to a weekly menu. Moreover,

supplements such as gum arabic, granola, sweetened condensed milk and insects

(Tenebrio molitor) were added to these portions. The nutritional mixture was

introduced to the cage between 07:00 and 09:00 h and was replenished with fruit

between 13:00 and 15:00 h. Between 16:30 and 18:00 h, any food that was not

consumed was removed from the cage. The experiment was carried out in

accordance with animal research norms of the Federal University of Rio Grande do

Norte, the Brazilian Society of Neuroscience and Behavior and the International

Ethical Standards for Animal Biological Rhythm Research (Portaluppi et al., 2010).

Animal motor activity was monitored by actigraphy (Actiwatch AW 16 model-

MINIMITTER, Mini Mitter Company, Bend, Oregon, USA; containing 16 KB of on-

board memory) over 15 days during the 5th, 8th and 11th months of life of the

juveniles. The actiwatches were positioned in a plastic container on the animals’

backs (Mann et al., 2005). The plastic container with the actiwatch weighed 23 g,

which corresponds to less than 10% of the juveniles’ body weight. The raw data were

totaled every 5 minutes and were transferred from the actimeter to a data file via a

Mini Mitter ACTIWATCH Reader version 3.4 [Mini Mitter Company].

For the purposes of this study, we consider synchronization as a state of

stable phase relationship between the rhythms of the animals in a group or between

the rhythm of each animal and the LD cycle that might be attained by mechanisms of

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35

entrainment and/or masking (Mrosovsky, 1999). Synchronization between the activity

profiles of the animals was evaluated using the Pearson Correlations between the

daily activity data of two individuals of the same family (dyad) per day. Because each

family was composed of four animals, daily correlations were obtained from six

dyads: juvenile 1/juvenile 2, juvenile 1/mother, juvenile 1/father, juvenile 2/mother,

juvenile 2/father, and mother/father. Two calculations were performed to permit better

understanding of the relationships of the animals’ activity profiles for each dyad: one

for L and one for D. Otherwise, analysis of the correlations of the activity profiles

during the complete LD cycle would have increased the correlation values between

all the animals, as their circadian rhythms were synchronized to the same cycle,

making it difficult to visualize social modulations during the active phase. In addition

to this analysis, we calculated the phase angles differences between the activity

onset of one animal in relation to the activity onset of each animal in the group (ψon).

This parameter consisted of the absolute value of the difference between the onsets

of the activity phase in the two animals of a dyad. For example, the ψon (mother/father)

corresponds to the difference between the onsets of the activity phase of the mother

and the father. A similar procedure was performed for activity offset (ψoff). The activity

onset and offset were calculated using the El temps (A. Díez-Noguera, Universitat de

Barcelona, Barcelona, 1999).

Analysis of the correlation indexes and the phase angles differences (ψon and

ψoff) was performed by the Center of Statistical Consulting (Consulest) at

Universidade Federal do Rio Grande do Norte. A linear mixed-effects model was

used to explain the variability in the correlations between animals. In the model, the

correlation indexes, ψon and ψoff were explained by the factors family, dyads, age,

phase of the day and day as numeric covariates, as well as their interactions (fixed

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36

effects). For the ψon and ψoff analysis, the factor phase of the day was removed from

the model. The covariate day was included to control for the possible effect of

masking in explaining the correlation. Additionally, to address whether there was a

random effect for each dyad within each family, the random effect for age and phase

of day in the dyad within each family was included in the correlation index analyses.

The proposed model can be expressed as:

Yij = Xij β + Zi,j bi + Zijbij + εij,

bi ~ N(0; ψ), bij ~ N(0; σ2), εij ~ N(0; σ2I),

where Xij is the design matrix for the fixed effects, Zi; j and Zij are the design matrices

for the random effects, β is the vector of the coefficients associated with the

covariates and their interactions, bi is the random effect for the dyad and bij is the

random effect for the family within each dyad. εij are independent error terms. The

symbol N (µ;σ2) denotes a normal distribution with mean µ and variance σ2. Tukey’s

post-hoc test was applied in the presence of significant differences for all analyses

(p<0.05).

RESULTS

Using visual analysis, bimodal profiles were identified in all the animals,

although the bimodality was more evident in the juveniles than in the parents

(Figures 1 and 2). For families, there was greater similarity between the profiles of

the twins than among juveniles from different families, regardless of sex or age.

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37

Figure 1 – A) Mean activity profiles of the dyads juvenile/juvenile and mother/father of families 2 and 3 in 5º, 8o e 11o months of age of juveniles. In each dyad the black line represents the male and the gray line the female. B) Mean activity profiles of juveniles of families 2 and 3 in the 5º, 8o e 11o months of age.

Time of day

5º 8º 11º

5º 8º 11º

B

5º 8º 11º

A

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38

Figure 2 – Actograms of four animals of the family 3 representing the fifteen days of the motor activity recordings in each age.

Additionally, correlations between the activity profiles of individuals in each

family were stronger than for animals from different families (Figure 3). It can be

observed that juveniles show stronger correlations with their twins than with

individuals of the same age and sex from a different family.

0 6 12 18 24 0 6 12 18 24 0 6 12 18 24 0 6 12 18 24

Juvenile 1(♀) Juvenile 2(♂) Mother Father

5

8

11

Mon

ths

of a

ge o

f ju

ven

iles

Family 3

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39

C

orrelation index

Animals

Ani

mal

sA B

Figure 3 - Correlation between the circadian activity profiles of the animals of all families in the light (A) and dark (B) phases. The darker color represents the strongest correlations and the lighter the weakest. Each animal is represented by a number - Family 1: 1 to 4; Family 2: 5 to 8; Family 3: 9 to12; Family 4: 13 to 16; Family 5 - 17 to 20. The two initial numbers of each family represent the juveniles and the two last ones are the parents.

The dyad juvenile/juvenile showed the strongest correlation across all of the

families (F(20,0) = 2.53, p > .05), with exception of family 1 (Tukey, p < .05 - Figure 5).

In the same manner, ψon and ψoff showed smaller values in all the families (ψon - F(20,

0) = .67, p > .05; ψoff - F(20, 0) = .39, p > .05), but these differences were only observed

in family 5 for ψon (juvenile/juvenile) in relation to ψon (juvenile 1/ father), ψon (juvenile 2/ father) and ψon

(mother/father) and in family 1 for ψoff (juvenile/juvenile) in relation to ψoff (juvenile 1/mother) and ψoff

(juvenile 2/ mother) (Tukey, p < .05).

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40

0

15

30

5 8 11

Pha

se a

ngle

(m

in)

0

40

80

5 8 11

0,0

0,5

1,0

5 8 11 5 8 11

Cor

rela

tion

Months of age of juveniles

Juvenile 1/Juvenile 2

Juvenile 1/Mother

Juvenile 1/Father

Juvenile 2/Mother

Juvenile 2/Father

Mother/Father

Figure 4 - Mean (± standard deviation) of the ψon (A) and ψoff (B) of each dyad during the months of age of juveniles and of the correlations between the circadian activity profiles of each dyad during the months of age of juveniles in light (C1) and dark (C2) phases in all families. p<0.05

In spite of the interaction between family, dyad and age in the analysis of the

correlation indexes (F(40, 2030)= .99, p < .05) of ψon (F(40, 941)= 3.95, p < .05) and ψoff

(F(40, 941)= 2.68, p < .05), the values observed for the juvenile/juvenile dyads did not

change between ages in all the families (Tukey, p < ,05).

Based on the analysis of the interactions between families, dyads and LD

cycle phase (F(20, 2030) = .77, p > .05), the juvenile/juvenile correlation was stronger

than those of the other dyads only in the L phase, with no differences in relation to

the mother/father dyad in families 3, 4 and 5 (Tukey, p < .05 - Figure 5), which

showed the strongest correlations in the L phase (Tukey, p < .05 – Figure 4). In the D

phase, the juvenile/juvenile correlation was similar to other dyads for all the families

studied (Tukey, p > .05).

With regards to the LD cycle, the correlations were greater in the D phase

for all the families (F(4, 2030) = 3.67, p < .01 - Figure 5). However, when age was

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41

included in the analyzed factors (F(8, 2030) = 20.54, p < .01), the correlations during

darkness were only stronger than those of the L phase in the 8th and 11th months in 4

families (Figures 5 - Tukey, p < .05). In addition, when assessing the interactions

between the factors of family, LD cycle phase and dyad (F(20, 2030) = .77, p > .05), the

correlations were greatest in the D phase in the juvenile 2/father dyads in the five

families and in the juvenile 1/father for four families (Figure 5 - Tukey, p < .05).

Co

rrel

atio

n m

ean

0

1

A

0

1

B

85 11 85 11 85 11 85 11 85 11

Months of age of juveniles

Family 1 Family 2 Family 3 Family 4 Family 5

Figure 5 - Mean (± standard deviation) of the correlations between the circadian activity profiles of each dyad during the months of age of juveniles in light (A) and dark (B) phases in all families. Linear mixed-effects model, p<0.05.

When comparing dyad correlations for all ages in the L and D phases (F(10,

2030) = 2.74, p < .01), the correlations for the juvenile/juvenile dyad were greater in the

light phase for all ages, while in the dark phase, this difference was only observed in

the 5th month (Tukey, p< .05 - Figure 3).

The effect of day as a covariate was not statistically significant (correlation

index - F(1, 2030) = .27; ψon - F(1,941) = 59.64 ψoff - F(1,941) = .38, p > .05). However, this

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covariate showed an interaction with age (F(2, 2030) = 20.75, p < .01), as well as with

the phase of the day for the correlation index (F(2, 2030) = 17.15, p < .01).

DISCUSSION

Although the animals were subjected to the same LD cycle, significant

differences in the synchronization between the family profiles were more evident in

the light phase than in the dark phase. Additionally, by visual analysis, the synchrony

was stronger between the activity profiles of individuals from the same family than of

those from different families. Thus, we suggest that dynamic social interactions

between family members can modulate the synchronization between profiles. The

strongest synchrony between the profiles of different families in the dark phase may

be related to the resting behavior of the animals, which occurs predominantly during

darkness for this species (Menezes et al., 1993, 1998; Gonçalves et al., 2009). This

behavioral state favors increased recordings of zero activity levels in the animals,

which can contribute to apparent synchrony between all animals, regardless of the

social dynamics of each family.

In a natural environment, the LD cycle and social cues contribute to the

synchronization of rhythms with the environment. However, many studies do not

evaluate the interaction between social and photic cues in the expression of circadian

activity rhythms (Mistlberger & Skene, 2004). The observation of the impact of

interactions between photic and social cues on rhythms in LD conditions, as seen in

the present study, contributes to the identification of factors related to social

interactions, such as sex, age, hierarchical status and newborn offspring that

influence this mechanism.

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43

With respect to the intragroup interactions, the strongest correlations

between the activity profiles and the smallest values of ψon and ψoff were recorded in

the juvenile/juvenile dyads, indicating that the motor activity profiles among juveniles

are modulated by those of their siblings during the light phase. This is an interesting

result, as marmosets typically produce twin offspring (Yamamoto, 1993; Abbott et al.,

1997) and as the sibling is a partner in activities, such as social play, thereby

increasing social interaction (Yamamoto & Box, 1997; Yamamoto, 1993; Albuquerque

& Arruda, 1997). Previous studies have found that among twin offspring, siblings

spend more time together and away from their parents, whereas in the case of single

offspring, the juvenile participates more in caregiving, thereby increasing social

interaction opportunities within the group (Ingram, 1977; Yamamoto & Box, 1997).

Moreover, the presence of several twin offspring within a group, as observed in

marmosets, enables the coexistence of animals of the same age, helping to reduce

dispersion and improve social synchrony, thereby facilitating group life.

As the correlation between activity profiles is stronger between twins, one

might be tempted to associate this synchrony to genetic characteristics. To the extent

that the endogenous rhythm period depends on the expression of genes in the

oscillators, genetic similarities between the twins may be reflected in period

expression. When oscillators are entrained by temporal cues, similarities in the period

become visible through phase relationships with the environment (Aschoff, 1979;

Roenneberg et al., 2003). In this sense, it has been observed that the chronotype of

humans, characterized by differences in preferred schedules for sleep and

wakefulness, is influenced by an endogenous period that has a genetic basis

(Roenneberg et al., 2003).

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44

Even though genetic similarity influences the strong synchrony between

twins, this factor most likely does not act in isolation, as was observed in other

interactions in which strong correlations were found between unrelated individuals,

such as between father and mother, the pair that had the second strongest

correlation in the groups. Because this species has only one reproductive pair in the

group (Arruda et al., 2005), synchronization between the pair may be a result of their

proximity and increases the chances of reproduction.

In addition to genetic characteristics, another factor that could influence the

correlations is the age of the animals, i.e., the animals may undergo changes in the

expression of their rhythms that are related to ontogenetic changes. However, the

correlations were weak between the profiles of juveniles of the same age and sex

from different families. Therefore, although genetic and ontogenetic factors may

influence the synchrony observed in this study, we suggest that social cues inherent

to each family play an important role in the process. Additional studies are needed to

evaluate the effects of genetic, ontogenetic and social factors on social

synchronization in this species.

In relation to the mechanisms involved in social synchronization, the

periodic contact between conspecifics is a temporal cue that has been shown to

entrain circadian rhythms in bats (Marimuthu et al., 1981), dogs (Bovet & Oertli,

1974) and root voles (Korslund, 2006). However, these cues did not entrain the

circadian rhythms of squirrel monkeys (Sulzman, 1977) or hamsters (Davis et al.,

1987). Although it is possible to speculate that social cues promote entrainment in

species with complex social organization, including primates, few studies have been

conducted in these animals. In marmosets, sound contact promoted positive masking

(Erkert et al., 1986; Erkert and Schardt, 1991) and relative coordination (Erkert et al.,

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45

1986; Silva, 2007; Gonçalves et al., 2009) between the circadian activity rhythms of

unrelated animals, such as reproductive pairs, whereas full entrainment was

observed only between parents and daughters (Erkert and Schardt, 1991). In

addition to kinship as important factor, it was observed that isolated social cues, such

as acoustic and visual contact, did not promote entrainment of the circadian rhythm

of motor activity in a pair of animals that had lived together for several years. Indeed,

entrainment occurred only after full social contact when the animals began to live in

the same cage. These results indicate that isolated social cues may not be strong

enough to promote entrainment and that a set of social cues, including physical

contact, may be required to promote full entrainment of the circadian timing system

(Silva, 2007).

Despite the evidence of social modulation on the profiles of motor activity

observed in this study, it is not possible to identify whether social cues act in

synchronization by mechanisms of masking, entrainment, or both. The interactions

between day and age, as well as between day and phase of day, in the analysis of

correlation may be due to the masking effects of social interactions on the activity

profiles that are modulated by social interactions. However, this is most likely not the

only or strongest effect because the factor day did not show statistical significance.

Although identification of the mechanisms of synchronization by social cues can not

be concluded by the experimental design of this study, we suggest that, in natural

conditions, the interactions between photic and social factors may be complementary

to the adaptation of an organism to the environment. In that manner, photic cues

would act to promote strong entrainment to the light dark cycle, while social cues

would act to promote fine-tuning of the entrainment of circadian rhythms to the

demands of the social dynamics of each group. Furthermore, even if social cues do

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46

not directly promote entrainment it is possible that they modulate the expression of

rhythm via masking effects. The masking effects of social interactions on animal

activity could act by triggering an increase in animal exposure to light, indirectly

contributing to photic entrainment, or by eliciting arousal effects that would feedback

on endogenous oscillators (Mrosovsky et al., 1989; Mistlberger & Skene, 2004).

Additional studies are necessary to evaluate the mechanisms involved in the social

modulation observed in this work.

In addition to characterizing the mechanisms involved in the social

adjustment of activity profiles, future studies will have to identify factors related to the

social dynamics of the species that act to promote social synchrony among group-

living animals. Most chronobiology research addresses animals living in isolation or

living in pairs but individual activity is not recorded (Goel & Lee, 1995, 1996; Erkert &

Schardt, 1991), likely owing to the methodological difficulties in individual data

collection. In the present study, the use of an actiwatch allowed us to monitor motor

activity in group-living primates. Based on the activity records, social synchrony could

be assessed using the correlations between the activity profiles. The results of the

phase angle differences, which are commonly used in the literature, and of the

correlation analyses point in similar directions, but some differences were observed

only in the correlation indexes. Therefore, we suggest that the correlations between

the activity profiles could reveal differences in synchrony between individuals who

sometimes may not be noticed when using phase angle differences, as changes that

can occur in the active phase, but not only during a particular phase, such as

temporal changes during the activity phase that characterize unimodal or bimodal

patterns.

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47

Given that analysis of the correlations between activity profiles may be a

way to assess social synchronization among group-living individuals, we observed

that synchrony generally varies between the profiles of individuals from different

families. Within the same family, the correlations are strongest between twins.

However, in the case of a same-sex twin sibling, the synchrony is weaker, possibly

due to competition for social status within the group (Yamamoto, 1993). Another

relevant fact is that the second strongest correlation was recorded between the

reproductive pair, which contributes to increased chances for reproduction. Thus, we

suggest that social cues modulate the circadian activity profile of marmosets

maintained in groups in light dark conditions. Future studies are necessary to

characterize the mechanisms of synchronization involved in this social modulation.

ACKNOWLEDGEMENTS

We would like to thank our graduate students Henrique James, Fernanda

Kolodiuk, Kahena Florentin, Luiz Cândido da Silva Júnior, Deyse Bezerra, Diego

Fernandes, Camila Bessa and Bruna Wanderley for assisting in data collection, Dr.

Fidel Ernesto Castro Morales (Consulest/UFRN) and Dr. Altay Alves Lino de Souza

for statistical support, Flávio Coutinho, Edinólia Câmara and Antônio Barbosa for

technical support at the Primatology Center of UFRN, and Dr. Maria de Fátima

Arruda for suggestions made during the investigation. We are also grateful to the

Federal Agency for the Support and Evaluation of Graduate Education (CAPES) and

the Research Support Foundation of Rio Grande do Norte (FAPERN) for financial

support.

Declaration of interest:

The authors report no conflicts of interest. The authors alone are

responsible for the content and writing of the paper.

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6.2. Artigo 2: CARACTERIZAÇÃO DO RITMO CIRCADIANO DE ATIVIDADE MOT ORA

EM SAGUIS VIVENDO EM GRUPO FAMILIAR

Paula R. Melo1, Bruno S. Gonçalves12, Alexandre A.L. Menezes1 and Carolina V.M.

Azevedo1

1Laboratório de Cronobiologia, Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brazil. 2 Instituto Federal Sudeste de Minas Gerais - Campus Barbacena, MG, Brazil

Título curto : circadian activity rhythm in marmosets

Corresponding author: Carolina Azevedo Laboratório de Cronobiologia Departamento de Fisiologia – Centro de Biociências Universidade Federal do Rio Grande do Norte Caixgc ewsa Postal 1511; CEP 59078-970. Natal/RN - Brazil Tel: +55 84 3215-3409 Fax: +55 84 3211-9205 E-mail: [email protected]

* artigo a ser submetido à Revista American Journal of Primatology – Qualis A2

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RESUMO

Em saguis (Callithrix jacchus), a fase ativa inicia-se antes do claro e termina até duas horas

antes do escuro. Embora sejam animais sociais, o ritmo circadiano de atividade e repouso em

animais vivendo em grupo ainda não foi descrito nesta espécie. Para caracterizar o ritmo

circadiano de atividade motora do sagui vivendo em grupo familiar, a atividade de 16

indivíduos, distribuídos em 4 famílias, foi registrada continuamente por actímetros durante 30

dias. Cada família era composta pelo casal reprodutor e uma díade de gêmeos (♀/♂) com 11

meses de vida e foi mantida sob CE 12:12 h e condições de temperatura e umidade constantes.

ANOVA fatorial e Tukey foram utilizados para comparar os parâmetros do ritmo entre as

variáveis independentes: sexo, faixa etária (juvenil/adulto) e família. O início e fim da fase

ativa ocorreram mais cedo nos machos adultos do que nos demais membros da família apenas

na família 4 (Tukey, p<0,05). Por outro lado, observou-se que o horário do início das 10 horas

consecutivas de maior atividade (M10) ocorreu mais cedo nos machos adultos do que nos

demais membros do grupo em todas as famílias, com exceção da família 2. Além desse

parâmetro, o total diário da atividade foi maior nos juvenis do que nos adultos em todas as

famílias. O valor das 5 horas consecutivas de menor atividade (L5) e a fragmentação do ritmo

(IV) não apresentaram resultados comuns à maioria das famílias. A partir dos resultados

observou-se que o início e o fim da fase ativa foram modulados pela família, mas não por

sexo e faixa etária. Este resultado pode estar associado a diferenças individuais dentro do

grupo que podem ter efeito tanto sobre a dinâmica das interações sociais quanto na média

geral da família. Por outro lado, as diferenças no início do M10 e total diário da atividade

podem estar associadas ao sexo e a faixa etária. Em relação ao início do M10, parâmetro que

pode estar detectando o início do pico da atividade motora que coincide como o início do

forrageio em ambiente natural, essa diferença pode contribuir para diminuir a competição por

recursos entre o macho adulto e os demais membros do grupo. As diferenças no total diário da

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atividade podem estar associadas a diferenças no repertório comportamental entre as faixas

etárias que podem modular o nível de atividade diária.

Palavras chaves: sagui, ritmo circadiano de atividade, família, sexo, idade.

INTRODUÇÃO

O sagui (Callithrix jacchus) é um pequeno primata neotropical pertencente à família

Callitrichidae bastante utilizado como modelo animal em pesquisas biomédicas devido a sua

proximidade filogenética com a espécie humana, o baixo custo de manutenção comparado

com primatas do Velho Mundo e a fácil adaptação ao cativeiro (Menezes et al. 1993; Abbott

et al. 2003; Tardif et al. 2006). Esses primatas vivem em grupos de até 15 indivíduos em

ambiente natural (Stevenson & Rylands 1988; Abbott et al. 2003), nos quais predomina o

sistema de acasalamento monogâmico (Arruda et al. 2005; Yamamoto et al. 2009), em que o

par de reprodutores exerce dominância sobre os subordinados por meio de supressão

reprodutiva (Abbott 1988, 1993; Yamamoto et al. 2009). As proles, geralmente gêmeos,

podem ser cuidadas por todos os membros do grupo embora os animais mais velhos sejam os

principais cuidadores (Yamamoto 1990; Arruda 1992; Abbott 1997; Tardif et al. 1993; 2006).

Até a idade adulta, o sagui passa por três estágios: infante (0-3 meses), juvenil (3-13 meses) e

subadulto (13-18 meses) definidos de acordo com aspectos comportamentais e fisiológicos

(Abbott et al. 2003).

Em saguis, primatas de hábito diurno, vários comportamentos, tais como catação

(Menezes et al. 1994; Azevedo et al. 2001), marcação de cheiro (Nogueira et al. 2001; Melo

et al. 2005), proximidade e contato (Sousa & Pontes 2008) apresentam variação ao longo dia.

Além disso, a atividade motora, associada aos diversos comportamentos dessa espécie,

apresenta um ritmo circadiano (Erkert 1989; Menezes et al. 1993) que na ausência de pistas

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temporais, apresenta um período endógeno em torno de 23,3 ± 0,3 h, sem diferenças entre

machos e fêmeas (Erkert 1989).

Na presença do ciclo CE natural, o ritmo circadiano de atividade motora torna-se

estável em torno dos 5 meses de idade (Menezes et al. 1996) e a fase ativa de animais juvenis

(Melo et al. 2010) e adultos (Menezes et al. 1993; 1998; Castro et al. 2003) inicia pouco antes

do claro e o termina até 2 h antes do escuro, apresentando um perfil bimodal em função da

distribuição da atividade ao longo do dia. Nessa condição, há evidências de que a

sazonalidade modula a fase ativa, pois o perfil bimodal torna-se mais acentuado nos meses

mais quentes do ano, tanto em animais adultos (Menezes et al. 1998) como em juvenis (Melo

et al. 2010). Além disso, o início e o fim da fase ativa em animais juvenis estão

correlacionados positivamente com o nascer do sol (Melo et al. 2010). Como a sazonalidade

pode modular o ritmo de atividade motora em condições ambientais naturais, torna-se

importante avaliar esse ritmo em animais mantidos em ambiente com iluminação, temperatura

e umidade controladas a fim de evidenciar o efeito de outros fatores sobre a expressão da

ritmicidade circadiana, tais como a idade e o sexo.

Além do ciclo claro escuro (CE), pistas sociais também podem modular o ritmo

circadiano de atividade motora em saguis, como observado tanto sob condições de claro

constante (Erkert & Schardt 1991; Gonçalves et al. 2009) como sob claro-escuro 12:12 h

(Melo et al. submetido). Além disso, como há evidências de que o isolamento social pode

modular variáveis comportamentais (Johnson et al. 1996), principalmente no início do

desenvolvimento (Pryce et al. 2002; Dettiling 2002), sugerimos que a caracterização do ritmo

de atividade pode ser feita por meio do registro individualizado da atividade dos animais em

seu contexto social. Entretanto, poucos estudos avaliaram a atividade motora nesse contexto,

possivelmente devido à dificuldade metodológica em obter esse tipo de registro. Uma

ferramenta alternativa é o actímetro (Mann et al. 2004; Melo et al. 2010), que registra

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individualmente a atividade motora. Quando utilizados em animais dentro do contexto de suas

interações sociais pode contribuir para identificar os fatores que podem modular a ritmicidade

circadiana, tais como sexo, faixa etária, posição hierárquica e nascimento de filhotes.

Embora essa espécie seja utilizada como modelo em diversas pesquisas e o ritmo

circadiano de atividade e repouso esteja bem caracterizado em cativeiro (Mann et al., 2004;

Melo et al., 2010; Menezes et al., 1993, 1996, 1998; Erkert, 1989, 1991; Gonçalves et al.,

2009; Mendes et al., 2008), ainda é desconhecido se existem diferenças nos parâmetros desse

ritmo associadas ao sexo e a faixa etária em saguis vivendo em grupos familiares sob

condições controladas de claro e escuro. Portanto, o objetivo desse estudo foi caracterizar o

ritmo circadiano de atividade motora em saguis vivendo em grupo familiar sob ciclo claro-

escuro 12:12 h e condições de temperatura e umidade controladas.

METODOLOGIA

O experimento foi realizado em quatro famílias, compostas por uma díade de gêmeos

(♀/♂) com onze meses de vida e os seus respectivos pais (Tabela 1), sendo que na família 1

havia uma outra díade de gêmeos com 5 meses de vida. As famílias foram mantidas em um

laboratório do Núcleo de Primatologia da UFRN sob ciclo claro-escuro 12:12 h (~350: ~8 lux

– acender das luzes: 07:00 h e apagar das luzes: 19:00 h) e condições controladas de

temperatura (27.3 ± 0.7°C) e umidade relativa do ar (58.2 ± 8.3 %). Cada família estava

alojada em uma gaiola medindo 1.2 m x 1.0 m x 1.0 m em uma sala com 2.95 m x 2.77 m x

5.70 m. As famílias estavam isoladas visualmente, mas com contato acústico e olfativo. Cada

gaiola continha uma caixa ninho (25 cm x 30 cm de x 21 cm), poleiro e balanços de madeira e

de plásticos.

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Tabela 1 – Composição das famílias. Famíli

a Sexo Animais

Faixa etária

Data da coleta de dados

Nascimento dos juvenis

1(F1)

F Florise Juvenil

17/Abr a 17/Mai/2010

Maio 2009 M Floriano Juvenil Fr Flor Adulto Mr Crivo Adulto F Francinilda Infante

M Francil Infante

2(F2)

F Alma Juvenil 04/Ago a

04/Set/2010

Setembro 2009 M Alisson Juvenil

Fr Andréia Adulto Mr Fontes Adulto

3(F3)

F Amaro Juvenil 07/Nov a

07/Dez/2010

Dezembro 2009 M Amália Juvenil

Fr Afrodite Adulto Mr Ravi Adulto

5(F4)

F Oboé Juvenil 10/Jan a

10/Fev/2011

Fevereiro 2010 M Odara Juvenil

Fr Ozelita Adulto Mr Zonta Adulto

Mr – macho reprodutor; Fr – fêmea reprodutora; M - Macho não reprodutor; F - Fêmea não-reprodutora.

A água estava disponível ad libitum. A alimentação foi disponibilizada na fase de

claro. No inicio da fase de claro os animais receberam uma mistura nutricional (leite, ovos

cozidos, pão, banana e suplementos de vitaminas A, C, E e D). Depois, os resíduos de

alimentos foram removidos e repostos por frutas, frango desfiado ou batata doce de acordo

com um cardápio semanal. Além disso, os suplementos tais como goma arábica, granola, leite

condensado e insetos (Tenebrio molitor) foram adicionados a estas porções. A mistura

nutricional foi introduzida na gaiola entre 07:00 - 09:00 h e reabastecidos por frutos entre

13:00 h e 15:00 h. Entre 16:30 e 18:00 h, alimentos que não haviam sido consumidos foram

removidos da gaiola. O experimento foi realizado em conformidade com as normas de

Pesquisa Animal da Universidade Federal do Rio Grande do Norte e a Sociedade Brasileira de

Neurociências e Comportamento.

A atividade motora dos animais foi monitorada através de actigrafia (Actiwatch AW

16 modelo MINIMITTER, Mini Mitter Company, Bend, Oregon, EUA, contendo 16 KB de

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memória on-board) por 30 dias. O actímetro foi colocado em um recipiente de plástico, e

posicionado no dorso do animal (Mann et al. 2004). O conjunto do recipiente plástico com

actímetro pesava 23 gramas e era correspondente a no máximo de 10% do peso dos juvenis de

corpo. Os dados brutos foram totalizados a cada cinco minutos e transferidos do actímetro

para um arquivo de dados por meio do Mini Mitter ACTIWATCH Reader version 3.4 [Mini

Mitter Company].

A partir da atividade motora foram definidos os seguintes parâmetros relacionados à

fase: (a) início e o (b) fim da atividade calculados pelo programa El Temps, (c) Duração da

fase de atividade (alfa), obtida pela diferença entre o fim e o início da atividade e a (d) horário

de início das 10 h consecutivas de maior atividade (M10). Além disso, foram definidos os

parâmetros relacionados à amplitude do ritmo: o (a) total diário de atividade, que corresponde

à totalização da frequência da atividade por dia; o (b) índice de variabilidade intradiária (IV),

que quantifica a fragmentação do ritmo de atividade e repouso e é calculado como a razão da

média da raiz quadrada da primeira derivada da série temporal pela variância populacional

dos dados; e o (c) valor total das 5 h seguidas de menor atividade (L5) (Van Someren et al.

1999; Cayetanot et al. 2005).

A análise de variância (ANOVA fatorial) foi utilizada para comparar os parâmetros do

ritmo circadiano de atividade motora em função da família, da faixa etária (juvenis e adultos)

e do sexo. Na presença de diferença estatisticamente significativa, foi aplicado o pós-teste

Tukey (p<0,05).

RESULTADOS

Caracterização dos parâmetros relacionados às fases do ritmo circadiano de atividade

motora

Todos os parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora diferiram entre as

famílias (Início: F(3,421) = 12,6; Fim: F(3,421) = 65,8; Alfa; F(3,421) = 52,1; Início M10: F(3,421) =

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10,77, p<0,05). A família 4 iniciou a fase ativa e apresentou o M10 mais cedo do que as

demais (Tukey, p<0,05), enquanto que as famílias 1 e 2 encerraram a fase ativa mais cedo e

tiveram alfas menores do que as famílias 3 e 4 (Tukey, p<0,05).

A análise da interação entre sexo e faixa etária, independente do fator família, indicou

que a fase ativa iniciou e terminou mais cedo nos machos adultos do que nos demais membros

da família (Início: F(2,420)=10,461; Fim: F(2,420)=15,36, p<0,05). Entretanto, com a inclusão do

fator família observou-se que este resultado é significativo apenas na família 4 (p<0,05).

Além disso, na família 3, o macho adulto termina a atividade mais cedo do que a fêmea

adulta.

Figura 1 – Médias (± desvio padrão) do início e fim da fase ativa de cada individuo em todas as famílias. Os números pares são os machos e os ímpares as fêmeas (F1 = Família 1: animais de 1 a 4; F2 = Família 2: animais de 5 a 8; F3 = Família 3: animais de 9 a 12 ; F4 = Família 4: animais de 13 à 16). Barra branca - representa a fase de claro.

O início do M10 nos adultos ocorre mais cedo do que nos juvenis (F(1, 426)=12,69; p <

0,05) e a análise da interação entre faixa etária, sexo e família (F(3, 426)=2,68; p<0,05) indicou

que nas famílias 1, 3 e 4, o macho adulto iniciou mais cedo do que os demais membros do

grupo (Tukey, p<0,05), exceto na família 4 em que não houve diferença entre o macho e a

fêmea adultos (Figura 2 - Tukey, p=0,35 – Anexos B e C).

F4

F3

F2

F1

Hora do dia

Ani

mai

s

F1

F2

F3

F4

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60

Caracterização dos parâmetros relacionados à amplitude do ritmo circadiano de

atividade motora

No total diário da atividade, houve diferenças entre as faixas etárias, com os juvenis

apresentando maiores totais da atividade do que os adultos em todas as famílias (Figura 2;

Tukey, p<0,05), com exceção da fêmea juvenil da família 3 que não diferiu do macho adulto.

Em relação às diferenças sexuais, os machos juvenis apresentam maior total da atividade do

que as fêmeas juvenis (F(1, 421)=60,24; p<0,05), sendo que a análise da interação entre os

fatores sexo, faixa etária e família indicou que essa diferença ocorre apenas entre os juvenis

das famílias 3 e 4 (Figura 2, Tukey, p<0,05).

Embora os machos adultos tenham apresentado L5 menores do que os demais

membros da família (F(1, 425)=7,44; p<0,05), a análise da interação entre sexo, faixa etária e

família (F(3, 425)=7,57; p<0,05) indicou que esta diferença ocorreu em relação as fêmeas

adultas na família 4 e os juvenis na família 3. Em relação ao IV, os adultos apresentaram

valores maiores do que os juvenis (F(1, 426)=6,37; p<0,05). Entretanto, a análise da interação

entre família, faixa etária e sexo mostrou que esse resultado ocorre apenas entre os machos

adultos e juvenis da família 1 e a fêmea adulta e os dois juvenis da família 3 (Tukey, p<0,05).

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61

Figura 2 – Médias (± desvio padrão) do início M10, Total diário da atividade, IV, total do L5 de cada indivíduo em todas as famílias. Cada letra representa um animal em cada família, a = juvenil fêmea, b = Juvenil macho, c = fêmea adulta, d = macho adulto. As indicações das letras na parte superior de cada barra representam diferenças significativas (p<0,05) ou tendência (*p<0,15) entre o animal representado na barra e os indicados em cada letra.

c

IV

Faixa etária

F1 F2 F3 F4

Iníc

io d

o M

10 (

h)

Tot

al L

5 T

otal

da

ativ

idad

e

5:00

7:00

9:00

Juve

nile

Adu

lt

Juve

nile

Adu

lt

Juve

nile

Adu

lt

Juve

nile

Adu

lt

0

270000

540000

Juve

nil

Adu

lto

Juve

nil

Adu

lto

Juve

nil

Adu

lto

Juve

nil

Adu

lto

FêmeaMacho

0

1

2

0

2300

4600

Juve

nil

Ad

ult

o

Juve

nil

Ad

ult

o

Juve

nil

Ad

ult

o

Juve

nil

Ad

ult

o

a*,b*,c

a,b*,c

a,b

c,d c,d

a,c,d

b,c

b

a

c

a,b,d

b

b,c,d

c,d

c

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62

DISCUSSÃO

A fase ativa dos animais vivendo em grupo familiar nesse estudo iniciou e terminou

antes do acender e apagar das luzes, respectivamente, como observado em animais isolados

sob condições semi-naturais (Menezes et al. 1993) e sob condições de CE 12:12 h (Erkert

1989; Gonçalves et al. 2009). Embora tenha sido observado em trabalhos anteriores que o

isolamento do indivíduo pode modular variáveis comportamentais (Johnson et al. 1996),

principalmente no início do desenvolvimento (Pryce et al. 2002; Dettiling 2002), a relação de

fase entre o início e fim da fase ativa e o ciclo CE nesse estudo foi semelhante às demais

condições de alojamento.

Em saguis, a manutenção de uma relação de fase entre o início e fim da ativa e o

CE semelhante para todos os indivíduos pode ser considerada uma característica adaptativa

para a organização social dessa espécie, uma vez que animais deslocados temporalmente

poderiam isolar-se do grupo, tornando-se mais susceptíveis à predação. Além disso, nesse

estudo o início da fase ativa dos indivíduos ocorre numa faixa de tempo mais restrita e bem

mais próxima ao acender das luzes enquanto que o fim da fase ativa ocorre em horários mais

flexíveis e até 2 horas antes do apagar das luzes, semelhante ao que foi observado em estudos

anteriores realizados em condições semi-naturais (Melo et al. 2010). Alonso & Langguth

(1989) relataram que, em ambiente natural, o tempo total para a saída de todo o grupo da

árvore de dormir variava de 30 a 90s, apresentando uma forte correlação com o horário de

nascer do sol (Alonso & Langguth 1989; Melo et al. 2010). Por outro lado, para o fim da

atividade os animais deslocam-se para a árvore de dormir de maneira silenciosa e quando

próximo da árvore, alguns animais ficam forrageando e outros descansando, catando-se e

coçando-se até o momento em que todos se recolhem para dormir. Após o recolhimento,

ainda há um determinado nível de alerta, pois estímulos no ambiente podem induzir a saída

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63

dos animais da árvore, fato que pode contribuir para proteção contra predadores

crepusculares.

Nesse trabalho, as diferenças entre as famílias observadas nos parâmetros

relacionados à fase do ritmo circadiano de atividade motora podem ser resultantes de

diferenças individuais em variáveis fisiológicas, tais como o cortisol (Galvão-Coelho et al.

2008), e comportamentais (Box 1975). Do ponto de vista estatístico, os valores em um

parâmetro para cada indivíduo determinam a média do grupo. Dessa forma, grupos nos quais

alguns indivíduos diferem bastante do restante do grupo, há um aumento do desvio e os

valores médios para o grupo não representariam amostra. Além disso, as diferenças

individuais podem ter um efeito direto nas interações sociais no grupo, em que um animal

pode influenciar a expressão do ritmo do outro e contribuir para que o ritmo seja semelhante

entre os indivíduos do grupo. As interações sociais podem ser consideradas fatores fortes na

modulação do ritmo, como evidenciado em um estudo anterior em nosso laboratório, em que

observamos que os perfis da atividade de animais do mesmo grupo são mais correlacionados

entre si do que perfis de animais de grupos diferentes (Melo et al. submetido). Em outras

espécies, há diferenças individuais na alocação temporal da fase ativa em relação ao ciclo CE

(Labyak et al. 1997; Masuda & Zhdanova 2010; Horne & Osterberg 1976). Entretanto, essas

diferenças na modulação do ritmo em grupo são desconhecidas.

As diferenças individuais podem ser resultado também de fatores tais como sexo,

idade e posto social dos indivíduos do grupo (Fragaszy 1990). Dessa forma, especula-se que

grupos de composição bastante heterogênea apresentem uma distribuição comportamental

diferenciada em relação aos grupos mais homogêneos. Além disso, eventos de natureza social

tais como o nascimento de filhotes podem promover mudanças nos padrões de atividade,

como redução no total diário de atividade em saguis juvenis (Melo et al. 2010) e a perda de

periodicidade na auto-catação de machos reprodutores (Azevedo et al. 2001). Entretanto,

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nesse trabalho não foi observada diferença na expressão no ritmo de atividade motora

associada à família 2 que apresentava uma composição diferenciada devido à presença de

outros dois juvenis mais novos no grupo, com 4 meses de idade.

Diferente do observado para o início e fim da fase ativa, houve modulação do sexo

e da idade sobre o início do M10 de forma que o macho reprodutor inicia o M10 mais cedo do

que os demais membros da família. Como o início do M10 detecta o inicio das 10 horas

consecutivas de maior atividade, é provável que este parâmetro esteja detectando o início do

pico de atividade matutina que coincide com o horário do início do forrageio em campo

(Alonso & Langguth 1989). Como o início do M10 pode estar detectando o início do

forrageio, essa diferença entre o macho reprodutor e os demais membros do grupo pode estar

relacionada ao papel do macho em ambiente natural, pois o comportamento de vigilância e

exploração do ambiente em cativeiro é reflexo do ambiente natural, em que saguis podem

atuar como presa e predador (Tardif et al. 2006). Portanto, é provável que o macho esteja

exercendo um papel de liderança no grupo explorando o território para detectar os possíveis

predadores e os melhores locais antes dos demais para iniciar o forrageio.

Embora o macho adulto inicie o M10 antes que os demais membros do grupo

ressalta-se que nesse estudo cada família era composta por apenas um macho adulto, diferente

do que ocorre geralmente em ambiente natural, onde os grupos podem ter vários machos

adultos (Stevenson & Rylands 1988). Dessa forma, em estudos futuros a caracterização deste

parâmetro em grupos compostos por mais de um macho adulto pode contribuir para avaliar se

esta característica está associada apenas ao macho reprodutor ou a todos os machos adultos do

grupo.

Em relação ao total da atividade, observa-se que os juvenis são mais ativos do que

os adultos. Em trabalhos anteriores em nosso laboratório, observa-se que os juvenis

apresentam níveis elevados de atividade (Menezes et al. 1996; Melo et al. 2010),

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provavelmente em função das diferenças no repertório comportamental de cada faixa etária.

Além do forrageio, que tem um impacto elevado sobre a movimentação do animal, no

repertório dos juvenis há predominância do comportamento de brincadeira que envolve

deslocamento do animal, enquanto que nos adultos, predominam comportamentos que

envolvem pouco deslocamento, tais como a catação (Yamamoto 1993).

A diferença entre as faixas etárias no total da atividade pode ter refletido em outro

parâmetro, o L5. Como o total da atividade é maior nos juvenis, o total da atividade

considerando às 5 horas de menor atividade (L5) nos juvenis ainda são maiores do que o total

da atividade nas cinco horas de menor atividade dos adultos. Em relação ao IV, que representa

fragmentação do ritmo, ou seja, o quanto o indivíduo alterna entre episódios de atividade e

repouso ao longo das fases de claro e de escuro, observou-se que os juvenis apresentaram um

maior IV que os adultos, mas esse resultado foi observado em apenas uma família. Mudanças

ontogênicas no IV foram observadas em outras espécies de mamíferos, em que a

fragmentação do ritmo é maior nos idosos do que nos adultos em roedores (Turek et al. 1995;

Richadson et al. 1982) e no prossímio Microcebus murinus (Cayetanot et al. 2005). Dessa

forma, em trabalhos futuros é interessante avaliar se existem diferenças na fragmentação do

ritmo ao longo da ontogênese em saguis.

A partir desses resultados podemos concluir que a relação de fase entre o ritmo de

atividade motora e o ciclo CE em saguis vivendo em grupo familiar é semelhante ao

encontrado em animais mantidos em condições semi-naturais e em ciclo artificial de CE 12:12

h. Em relação aos fatores analisados família, sexo e idade observou-se que o inicio e o fim da

fase ativa foram modulados pelo fator família enquanto que o início do M10 e total diário da

atividade apresentam diferenças que podem estar associadas ao sexo e a faixa etária. As

diferenças associadas a esses parâmetros podem ser importantes para adaptação do individuo

ao meio social e ecológico uma vez que possibilita a diminuição da competição por recursos e

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aumento da proteção contra predadores no caso do M10, e aumento da interação

comportamental através da brincadeira social entre os gêmeos no caso do total diário da

atividade. Em relação aos parâmetros L5 e IV, não foram observadas diferenças que possam

ser associadas a nenhum dos fatores estudados.

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67

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70

6.3. Artigo 3:

RITMO CIRCADIANO DE ATIVIDADE MOTORA EM SAGUIS ( Callithrix jacchus)

JUVENIS E SUA RELAÇÃO COM A PUBERDADE

Paula R. Melo, Bruno S. Gonçalves, Alexandre A.L. Menezes and Carolina V.M.

Azevedo

Laboratório de Cronobiologia, Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, Departamento

de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brazil.

Financial support: CAPES, CTInfra/FINEP and UFRN

Corresponding author:

Carolina Azevedo

Laboratório de Cronobiologia

Departamento de Fisiologia – Centro de Biociências

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Caixgc ewsa Postal 1511; CEP 59078-970. Natal/RN - Brazil

Tel: +55 84 3215-3409

Fax: +55 84 3211-9205

E-mail: [email protected]

* artigo a ser submetido à Revista Journal of Biological Rhythms – Qualis B1

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RESUMO

O estudo da ritmicidade circadiana durante a puberdade pode contribuir para entender os

mecanismos endógenos envolvidos no atraso de fase do ciclo sono e vigília em adolescentes

humanos. O sagui é usado como modelo animal em diversas pesquisas biomédicas, contudo a

expressão da ritmicidade circadiana durante a puberdade é pouco conhecida. Em um estudo

anterior, observamos que em saguis vivendo em condições semi-naturais, há um avanço no

início da fase ativa após a entrada na puberdade que apresenta uma correlação mais forte com

os horários do nascer do sol do que com a idade dos animais. Com o objetivo de avaliar o

efeito da puberdade sobre o ritmo circadiano de atividade motora e comparar esse ritmo em

saguis juvenis e adultos em diferentes intervalos da fase juvenil, a atividade motora de 5

díades de gêmeos (4 ♀/♂ e 1 ♂/♂) e os seus respectivos pais foi monitorada continuamente

por actímetros. As 5 famílias foram mantidas sob condições ciclo CE artificial de 12:12 h, e

umidade e temperatura constantes. Para identificar a entrada na puberdade dos juvenis, foram

realizadas coletas de fezes 2 vezes por semana para dosagem de esteróides fecais. A partir dos

resultados obtidos pela análise de variância para medidas repetidas, observou-se que a entrada

na puberdade promoveu mudanças nos parâmetros do ritmo circadiano de atividade, mas em

nenhum desses parâmetros as mudanças foram comuns a maioria dos animais, o que pode

indicar que a puberdade não modula o ritmo circadiano de atividade em saguis vivendo em

grupos familiares. Em relação às diferenças entre as faixas etárias, observou-se que o total

diário da atividade e a razão entre a atividade vespertina e matutina (AV/AM) foram maiores

nos juvenis do que nos adultos. Além disso, o início das 10 horas consecutivas de maior

atividade (M10) ocorreu mais cedo nos machos adultos do que nos demais membros da

família. Em relação ao início e fim da fase ativa, observou-se que os juvenis iniciam e

terminam a fase ativa mais tarde do que os adultos. Entretanto, estas diferenças não são

significativas na maioria dos intervalos da fase juvenil em cada família (Tukey, p<0,05).

Portanto, a partir destes resultados, sugerimos que as diferenças entre juvenis e adultos não

são evidentes no início e fim da fase ativa, que ocorrem associados aos horários de transição

do ciclo CE. Os animais deslocados temporalmente do grupo nessa fase poderiam tornar-se

mais vulneráveis a predação. Entretanto, as diferenças entre as faixas etárias seriam

evidenciadas no total diário da atividade, razão AV/AM e início do M10, parâmetros que

detectam mudanças ao longo da fase ativa e que podem ser modulados por diferenças na

distribuição diária dos comportamentos em saguis.

Palavras chaves: sagui, ritmo circadiano de atividade, puberdade, família

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72

INTRODUÇÃO

A alocação temporal dos ritmos em relação ao ciclo claro-escuro (CE), principal pista

temporal nos mamíferos, pode ser marcada por mudanças ao longo do desenvolvimento. Em

relação à fase adulta, na qual a ritmicidade circadiana está bem estabelecida, a fase inicial do

desenvolvimento é marcada por ritmos com periodicidade ultradiana (Cambras & Díez-

Noguera 1988; Kleitman & Engelmann 1953; Parmelee 1961). Na outra ponta do

desenvolvimento, a senescência é caracterizada por modificações na expressão dos ritmos,

tais como o encurtamento do período endógeno (Lee et al. 2004; Van gool et al. 1987; Turek

et al.1995; Erkert 1989), avanço no início e fim da fase ativa (Richadson et al. 1982) e a

redução na amplitude (Dawson 1987; Richadson et al. 1982). Embora muitos estudos

considerem que uma vez estabelecida a ritmicidade circadiana na infância e que os ritmos não

se modificam até a senescência (Lee et al. 2004), há evidências de que há modificações na

alocação temporal dos ritmos em relação ao ciclo CE associadas à puberdade (Andrade et al.

1993; Carkasdon et al. 1993; Hagenauer et al. 2009). Em humanos, por exemplo, durante a

adolescência há uma tendência a dormir e acordar mais tarde do que na infância e na fase

adulta, o que caracteriza um atraso de fase (Andrade et al. 1993; Carskadon et al. 1993).

As mudanças de fase durante a puberdade não são exclusividade da espécie humana,

pois é possível observar mudanças de fase durante a puberdade nos ritmos circadianos de

atividade motora em rhesus (Golub et al. 2002), camudongos (Weinert et al. 1994; Weinert &

Waterhouse 1999), ratos de laboratório (McGinnis et al. 2007 Hagenauer et al. 2011b) e degus

(Hummer et al. 2007; Tate et al. 2002; Hagenauer et al. 2011); nos ritmos circadianos de

temperatura em camundongos (Weinert et al. 1994; Weinert & Waterhouse 1999) e ratos de

areia (Psammomys obsesus - Neuman et al. 2005); e de consumo de oxigênio em ratos de

areia (Neuman et al. 2005). Considerando apenas o ritmo circadiano de atividade motora,

observa-se que em rhesus (Golub et al. 2002), degus (Tate et al. 2002; Hummer et al. 2007) e

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ratos de laboratório (McGinnis et al. 2007; Hagenauer et al. 2011b), o início da fase ativa

ocorre mais tarde nos animais púberes do que nos adultos, similar ao que ocorre para o ciclo

sono e vigília em adolescentes humanos (Andrade et al. 1993; Carskadon et al. 1993). A

relação entre o ciclo CE e a expressão do ritmo circadiano de atividade e repouso é utilizada

para caracterizar o cronotipo dos indivíduos em matutinos, que preferem dormir e acordar

cedo; os vespertinos, que preferem dormir e acordar tarde e os intermediários, que têm

preferência por horários intermédiários para dormir e acordar (Horne & Ostberg 1976).

Devido ao atraso de fase, os adolescentes apresentam uma tendência à vespertinidade em

relação às outras fases do desenvolvimento (Andrade et al. 1993; Carskadon et al. 1993).

Diferente das espécies citadas acima, em sagui, um pequeno primata diurno que

apresenta a fase púbere mais longa do que os roedores, a entrada na puberdade promoveu uma

mudança no ritmo circadiano de atividade e repouso no sentido de avanço de fase (Melo et al.

2010). Entretanto, como nesse estudo os animais estavam em condições ambientais semi-

naturais, esse avanço pode ter sido decorrente de uma modulação sazonal, na medida em que

o horário de início da fase ativa teve correlação mais forte com os horários do nascer do sol

do que com a idade. Nessa espécie, o efeito da sazonalidade sobre o ritmo também foi

descrito sobre a distribuição diurna da atividade, sendo o perfil bimodal mais acentuado nos

meses mais quentes do ano tanto em animais adultos (Menezes et al. 1998) como juvenis

(Melo et al. 2010). Portanto, para avaliar o efeito da puberdade sobre o ritmo de atividade

motora nesse primata é necessário isolar as pistas sazonais, mantendo os animais em

condições controladas de iluminação, temperatura e umidade.

O ritmo circadiano de atividade motora em saguis estabiliza-se em torno dos 5 meses

de idade (Menezes et al. 1996), sendo a fase a ativa caracterizada por iniciar um pouco antes

do claro e terminar até 2 h antes do escuro para animais juvenis (Melo et al. 2010) e adultos

(Menezes et al. 1993; 1998) vivendo em condições semi-naturais; e para animais adultos

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vivendo em campo (Castro et al. 2003) e em ciclo artificial de claro e escuro 12:12 (Erkert

1989; Gonçalves et al. 2009).

Em relação às características sociais da espécie, o sagui vive em grupos de até 15

indivíduos em ambiente natural (Stevenson & Rylands, 1988), nos quais predomina o sistema

de acasalamento monogâmico (Arruda et al. 2005). Em cada grupo, o par reprodutor exerce

dominância por meio de supressão reprodutiva sobre os subordinados (Abbott 1988, 1993;

Yamamoto et al. 2009) e gera proles, geralmente de gêmeos, que podem ser cuidados por

todos os membros do grupo (Yamamoto 1990; Arruda 1992; Abbott 1997; Tardif et al. 1993;

2006). Até a idade adulta, o sagüi passa por três estágios definidos de acordo com os aspectos

fisiológicos e comportamentais por Abbott et al. (2003) em: infante (0-3 meses), juvenil (3-12

meses) e subadulto (13-18 meses). A puberdade em saguis inicia em torno de 6 meses nas

fêmeas e 7 meses nos machos, terminando em torno do 16 meses em ambos os sexos.

Além das características sociais, a proximidade filogenética com os humanos, o baixo

custo de manutenção e a fácil adaptação ao cativeiro (Menezes et al. 1993; Abbott et al. 2003;

Tardif et al. 2006) são peculiaridades que contribuem para que esta espécie seja um modelo

animal para diversas pesquisas na área biomédica (Abbott et al. 2003). Apesar de bastante

estudada, o efeito da puberdade sobre a ritmicidade circadiana ainda é pouco conhecido.

Dessa forma, esse trabalho tem duas propostas: 1) avaliar o ritmo circadiano de atividade

motora em saguis durante a entrada na puberdade e 2) comparar esse ritmo entre saguis

adultos e juvenis em diferentes intervalos da fase juvenil vivendo em grupo familiar sob ciclo

claro e escuro 12:12 h e condições controladas de temperatura e umidade.

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75

METODOLOGIA

Sujeito experimental e condições de manutenção

O experimento foi realizado em cinco famílias, compostas por uma díade de gêmeos

(4 ♀/♂ e 1 ♂/♂) e os seus respectivos pais, sendo que durante a coleta de dados houve

nascimento de infantes na família 2, que passaram a integrar o grupo (Tabela 1). As famílias

foram mantidas em um laboratório do Núcleo de Primatologia da UFRN sob ciclo claro-

escuro 12:12 h (~350: ~8 lux – acender das luzes: 07:00 h e apagar das luzes: 19:00 h) e

condições controladas de temperatura (27,3 ± 0,7°C) e umidade relativa do ar (58,2 ± 8,3 %).

Cada família estava alojada em uma gaiola medindo 1,2 m x 1,0 m x 1,0 m em uma sala com

2,95 m x 2,77 m x 5,70 m. As famílias estavam isoladas visualmente, mas com contato

acústico e olfativo. As famílias foram introduzidas na sala do experimento quando os juvenis

completaram 3 meses e 15 dias e cada família permaneceu na sala do experimento em

diferentes momentos, mas em algumas épocas estiveram 3 famílias simultaneamente (Tabela

1). As diferenças no tempo de permanência na sala foram devidas a diferenças nas datas de

nascimento dos juvenis. Cada gaiola continha uma caixa ninho (25 cm x 30 cm de x 21 cm),

poleiros e balanços de madeira e de plástico.

A água estava disponível ad libitum. A alimentação foi disponibilizada na fase de

claro. No inicio da fase de claro, entre 07:00 h e 09:00 h, os animais receberam uma mistura

nutricional (leite, ovos cozidos, pão, banana e suplementos de vitaminas A, C, E e D).

Depois, entre 13:00 h e 15:00 h, os resíduos de alimentos foram substituídos por frutas, frango

desfiado ou batata doce tropical de acordo com um cardápio semanal. Além disso, os

suplementos tais como goma arábica, granola, leite condensado e insetos (Tenebrio molitor)

foram adicionados a estas porções nesse horário. No fim da fase de claro, entre 16:30 h e

18:00 h, alimentos que não foram consumidos foram removidos da gaiola. O experimento foi

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realizado em conformidade com as normas de Pesquisa Animal da Universidade Federal do

Rio Grande do Norte e da Sociedade Brasileira de Neurociências e Comportamento.

Tabela 1 – Composição das famílias e datas referentes à coleta de dados.

Família Animais Sexo Faixa etária

Data da coleta de dados

Data e idade da entrada na puberdade

1(F1) Genilson ♂ Juvenil

15/Jun/2009 a 15/Fev/2010

16/Set (7 meses) Geraldo ♂ Juvenil 02/Set (6 meses)

Giva ♀ Adulto Guará ♂ Adulto

2(F2)

Florise ♀ Juvenil

17/Set/2009 a 17/Mai/2010

09/Nov (5 meses) Floriano ♂ Juvenil 23/Dez (7 meses)

Flor ♀ Adulto Crivo ♂ Adulto

Francinilda ♀ Infante Francil ♂ Infante

3(F3) Alma ♀ Juvenil

04/Fev a 04/Out/2010

21/Jun (7 meses) Alisson ♂ Juvenil 15/Jun (7 meses) Andréia ♀ Adulto Fontes ♂ Adulto

4(F4) Amália ♀ Juvenil

07/Abr a 07/Dez/2010

25/Mai (5 meses) Amaro ♂ Juvenil *

Afrodite ♀ Adulto Ravi ♂ Adulto

5(F5)

Oboé ♀ Juvenil 10/Jun/2010 a 10/Fev/2011

09/Set (7 meses) Odara ♂ Juvenil 27/Jul (5 meses) Ozelita ♀ Adulto Zonta ♂ Adulto

*puberdade não identificada devido a problemas na dosagem dos esteroides fecais

Procedimentos experimentais

A atividade motora dos animais foi monitorada continuamente através de actigrafia

(Actiwatch AW 16 modelo MINIMITTER, Mini Mitter Company, Bend, Oregon, EUA,

contendo 16 KB de memória on-board), sendo analisada em 3 intervalos de 30 dias ao longo

da fase juvenil (1-30; 60-90 e 145-175 dias). O actímetro foi colocado em um recipiente de

plástico e posicionado no dorso do animal (Mann et al. 2004). O conjunto do recipiente

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77

plástico com actímetro pesava 23 gramas e era correspondente a no máximo de 10% do peso

corporal dos juvenis. Os dados foram totalizados a cada cinco minutos e transferidos do

actímetro para um arquivo por meio do software Mini Mitter ACTIWATCH Reader version

3.4 [Mini Mitter Company].

Para determinar os níveis de hormônios e caracterizar o início da puberdade, foram

coletadas fezes duas vezes por semana entre 07:00 h - 09:00 h entre o 4º e o 12º mês de vida

dos juvenis. A concentração de esteróides fecais (progesterona e estrógenos em fêmeas, e

andrógenos em machos) foi medida utilizando o método imunoenzimático (ELISA)

desenvolvido por Munro et al. (1984) e modificado para uso em fezes de Sousa e Ziegler

(1998) no Laboratório de Medidas Hormonais da Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Machos foram considerados púberes quando o nível de andrógeno atingiu 1,5 vezes o

valor basal e a fêmea, quando o nível de estrógeno e progesterona atingiu 1,5 vezes valor

basal, permanecendo elevado por no mínimo 10 dias (Melo et al. 2010; Rêgo et al. 2011).

Além disso, a ocorrência de ciclos ovarianos foi identificada em fêmeas, de acordo com o

critério adotado por Ziegler e Sousa (2002). Os coeficientes de variação intra-ensaio para a

progesterona, estrógenos e andrógenos foram de 0,86%, 0,26%, e 1,28%, e os coeficientes de

variação inter-ensaio foram 13,39%, 5,80%, e 4,08%, respectivamente.

Análise dos dados

A partir da atividade motora foram definidos os seguintes parâmetros: (a) início e (b)

fim da fase ativa, determinados pelo programa El Temps, (c) duração da fase ativa (α), obtida

pela diferença entre o fim e o início da fase ativa; o (d) horário de início das 10 h consecutivas

de maior atividade (M10); a (e) razão entre o total da atividade nas 3 h consecutivas de maior

atividade (M3) do intervalo entre 15-21 h e o M3 do intervalo entre 5-11 h (AV/AM); o (f)

total diário da atividade, que corresponde à totalização da frequência da atividade ao longo

das 24 h por dia; o (g) índice de variabilidade intradiária (IV), que quantifica a fragmentação

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78

do ritmo circadiano de atividade e repouso e foi calculada como a razão da média da raiz

quadrada da primeira derivada da série temporal pela variância populacional dos dados (Van

Someren et al. 1999; Cayetanot et al. 2005); o (h) valor total das 5 h consecutivas de menor

atividade (L5) e o (d) horário de início do L5.

A análise de variância para medidas repetidas foi utilizada para comparar os

parâmetros da atividade motora das famílias 3, 4 e 5 entre as faixas etárias (juvenis e adultos)

e o sexo nos 3 intervalos da fase juvenil. Nessa análise, as famílias 1 e 2 foram excluídas

devido a problemas na iluminação noturna nos intervalos de dias selecionados, o que poderia

interferir nos parâmetros da atividade motora. Além disso, esse teste foi utilizado para

comparar os parâmetros do ritmo circadiano de atividade antes e depois do início da

puberdade em 9 juvenis (exceção do macho juvenil da família 4 devido a problemas na

dosagem dos andrógenos fecais). Nesta análise, o dia da entrada na puberdade foi considerado

como dia 0 e os dados coletados 10 dias antes e 10 dias depois desse dia foram removidos

para evitar que a instabilidade em torno da entrada na puberdade interferisse na análise. Dessa

forma, cada parâmetro do ritmo circadiano de atividade motora foi comparado nos seguintes

intervalos: 10-40 dias antes da puberdade, 10-40 dias depois da puberdade e 90-120 dias

depois da puberdade. Na presença de diferença estatisticamente significativa, foi aplicado o

pós-teste Tukey (p<0,05).

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79

RESULTADOS

Efeito da puberdade sobre os parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora

De uma forma geral, independente da fase da puberdade, todos os parâmetros

diferiram entre os juvenis (ver valores do F na tabela 2). A fase ativa iniciou mais cedo em

Geraldo (F1) (Tukey, p<0,05) e terminou mais cedo em Odara e Oboé (F5) em relação aos

demais juvenis (Tukey, p<0,05). Em relação ao total da atividade e ao L5, os menores valores

ocorreram em Genilson e Geraldo (F1), do que em Florise e Floriano (F2); Alma e Alisson

(F3) (Tukey, p<0,05).

Tabela 2 – Valores do F (ANOVA de medidas repetidas) de cada parâmetro da atividade motora ao longo das fases da puberdade (antes e depois da entrada na puberdade).

aGraus de liberdade; * (p<0,05)

Embora o início do M10, e o início e fim da fase ativa tenha ocorrido mais tarde após

a entrada na puberdade (Figura 1 - Tabela 2), na análise da interação entre as fases da

puberdade e os animais, essa diferença foi significativa apenas para Geraldo (F1) e Odara (F5)

(Figura 1 - Tukey, p<0,05). Além desses parâmetros, houve um aumento no total diário da

atividade e no L5, e uma redução no IV (Tabela 2). Entretanto, a análise da interação indicou

que houve significância apenas nos resultados do total diário da atividade para quatro animais

(Genilson, Florise, Floriano e Alma) e do L5 e do IV para um animal (Geraldo) (Figura 1 -

Juvenis a (8, 205)

Fases da puberdade a (2, 410)

Interação a(16, 410)

Início da fase ativa 10,10 * 7,11* 10,01*

Fim da fase ativa 2,96* 3,30* 7,31*

Alfa (αααα) 7,18* 1,53 4,04*

Total da atividade 21,31* 37,06* 3,79*

Razão AV/AM 5,80* 0,75 3,70*

IV 6,04* 12,54* 2,55*

L5 44,06* 12,10* 7,05*

Início do L5 3,98* 0,11 1,97*

Início do M10 5,54* 6,79* 5,48*

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80

Tukey, p<0,05). Os demais parâmetros da atividade, razão AV/AM, α e início do L5 não

modificaram com a entrada na puberdade (Figura 1).

Figura 1 – Médias (± desvio padrão) do início, fim da fase ativa, razão AV/AM, total diário da atividade, início do M10, início do L5, IV e L5 dos juvenis em cada fase da puberdade. *p<0,05.

385

405

330

390

450

Antes Depois 10 Depois 90

1060

1160

1000

1070

1140

Antes Depois 10 Depois 90

0

500000

180000

380000

580000

Antes Depois 10 Depois 90

0,5

1,0

0,4

1,0

1,6

Antes Depois 10 Depois 90

6:43

7:40

5:00

7:00

9:00

Antes Depois 10 Depois 90

0

3000

100

2600

5100

Antes Depois 10 Depois 90

0,4

1,4

0,5

1,5

2,5

Antes Depois 10 Depois 90

22:04

22:33

19:00

22:00

1:00

Antes Depois 10 Depois 90

Iníc

io (

min

)F

im (

min

)A

V/A

MT

ota

l da

ati

vid

ad

e

Iníc

io d

o M

10

(h

)In

ício

do

L5

(h

)IV

L5

Genilson Geraldo Florise Floriano Alma

alisson Amália Odara Oboé Média

Fases da puberdade

Caracterização dos parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora ao longo da

fase juvenil.

Na análise geral considerando as famílias 3, 4 e 5, o início (F(2, 694) = 20,11; p<0,05) e o

fim (F(2, 696) = 5,67; p<0,05) da fase ativa ocorreram mais tarde no 3º intervalo da fase juvenil

Genilson Geraldo Florise Floriano Alma

alisson Amália Odara Oboé Média

Antes Depois 10 Depois 90 Antes Depois 10 Depois 90

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(Figura 2). Na análise da interação entre família, faixa etária e intervalos da fase juvenil (F(2,

694) = 0,73; p>0,05), os juvenis iniciaram a fase ativa mais tarde do que os adultos em todos os

intervalos nas famílias 4 e 5 embora essa diferença seja significativa apenas para o 3º

intervalo na família 5 (Figura 2; Tukey, p<0,05). Em relação ao fim da atividade, os adultos

terminaram a fase ativa mais tarde do que os juvenis apenas no 3º intervalo da família 5

(Figura 2 - F(2, 694) = 6,37; p<0,05).

O início do M10 (F(2, 620) = 0,77; p>0,05) e do L5 (F(2, 620) = 1,54; p>0,05) não diferiram

entre os intervalos da fase juvenil (Figura 2). Entretanto, na análise da interação entre sexo,

faixa etária e família, o macho adulto inicia o M10 mais cedo do que os demais membros da

família em todas as famílias embora essa diferença tenha sido significativa apenas para a

família 5 (Figura 3 - Tukey, p<0,05). Por outro lado, ao longo da fase juvenil, o 3º intervalo

apresentou os maiores valores do α e os menores valores do IV para ambas as faixas etárias

(Figura 2 - Tukey, p<0,05).

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320

370

420

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

950

1050

1150

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

580

680

780

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0,0

1,3

2,5

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

500

2300

4100

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

5000

305000

605000

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0,0

0,8

1,50

-30

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

0-3

0

60

-90

14

5-…

1140

1295

1450

0-3

0

60

-90

14

5…

0-3

0

60

-90

14

5…

0-3

0

60

-90

14

5…

0-3

0

60

-90

14

5…

700

850

1000

0-3

0

60

-90

14

5-1

75

0-3

0

60

-90

14

5-1

75

0-3

0

60

-90

14

5-1

75

0-3

0

60

-90

14

5-1

75

Início da fase ativa

Fim da fase ativa

α

Razão AV/AM

Total L5

Total diário da atividade

IV

Início do L5

Início do M10

Juvenil fêmea

Juvenil macho

Mãe

Pai

Intervalos da fase juvenil

min

min

min

AV

/AM

To

tal

To

tal

IVl

min

min

Família 3 Família 4 Família 5Média das

família s

Figura 2 – Médias (± desvio padrão) do início e fim da fase ativa; Alfa (α); Variação intradiária (IV); total do L5; total diário da atividade; razão AV/AM; início do L5 e do M10 de cada animal ao longo dos intervalos da fase juvenil separadamente por família e a média geral de todas as famílias. *p<0,05.

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83

O total diário da atividade foi maior nos juvenis do que nos adultos ao longo dos

intervalos em todas as famílias. Além disso, o total diário da atividade dos juvenis aumenta ao

longo dos intervalos em todas as famílias (Figura 2 - F(4, 706)=4,17, p<0,05). Em relação ao

sexo, a análise da interação entre sexo, faixa etária e família indicou que os juvenis machos

foram mais ativos do que as fêmeas juvenis nas famílias 3 e 4 enquanto que nos adultos essa

diferença entre os sexos ocorreu apenas na família 3 (Figura 3 – Tukey, p<0,05).

Independente do intervalo da fase juvenil, o L5 (F(2, 308)=2,12, p>0,05) e a razão AV/AM (F(2,

308)= 0,46, p>0,05) foram maiores nos juvenis do que nos adultos em todas as famílias embora

no L5 essa diferença tenha sido significativa apenas para a família 4 (Figura 2 - Tukey,

p<0,05). Ao longo da fase juvenil, houve uma redução na razão AV/AM nas famílias 3 e 4 e

esta redução ocorre em tanto nos juvenis como nos adultos (F(4, 614)=1,36, p<0,05).

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84

350

385

420

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

Juvenil

Adulto

1000

1060

1120

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

600

675

750

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

0

1,5

3

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

600

2300

4000

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

80000

250000

420000

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

0

1,5

3

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

1140

1290

1440

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

700

800

900

Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho

Juvenil

adulto

Início da fase ativa

Fim da fase ativa

α

Razão AV/AM

Total L5

Total diário da atividade

IV

Início do L5

Início do M10

min

min

min

AV

/AM

To

tal

To

tal

IVm

inm

in

Sexo

Família 3 Família 4 Família 5Média das

família s

Figura 3 – Médias (± desvio padrão) do início e fim da fase ativa; alfa (α); Variação intradiária (IV); total do L5; total diário da atividade; razão AV/AM ; início do L5 e do M10 de cada sexo nas duas faixas etárias separadamente por família e a média geral de todas as famílias. *p<0,05.

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85

DISCUSSÃO

Nesse estudo, as médias gerais em todos os parâmetros do ritmo circadiano de

atividade motora, com exceção da razão AV/AM, modificaram após o início da puberdade.

Entretanto, quando observado esses parâmetros em cada animal separadamente, as mudanças

não foram significativas na maioria dos animais. Apesar deste último resultado, houve um

atraso na média geral do início e do fim da fase ativa após a entrada na puberdade, semelhante

ao descrito para o fim da fase ativa em rhesus (Golub et al. 1996; 2002), início e fim da fase

ativa em degus (Tate et al. 2002; Hagenauer et al. 2011a) e em ratos de laboratório

(Hagenauer et al. 2011b), e início e fim da vigília em humanos (Andrade et al. 1993;

Carskadon et al. 1993). Em humanos, há evidências de que o atraso de fase na puberdade está

associado ao estágio de desenvolvimento puberal (Carskadon et al. 1993) e a influência de

fatores sociais (Carskadon 2011; Louzada & Menna-Barreto 2004; Pereira et al. 2010).

Manipulações experimentais em ratos e degus apontam para uma modulação da ritmicidade

circadiana relacionada à elevação dos hormônios gonadais na puberdade (Hagenauer et al.

2011a; b).

A ausência de uma modulação da puberdade comum a todos os juvenis estudados

pode estar relacionada ao efeito que outras pistas, tais como as sociais, podem exercer sobre o

ritmo de atividade motora. Em outro trabalho realizado em nosso laboratório, a dinâmica

familiar influenciou o ritmo circadiano de atividade motora de saguis uma vez que a

correlação entre os perfis diários da atividade de indivíduos da mesma família é mais forte do

que entre indivíduos de famílias diferentes (Melo et al. submetido). Como nesse estudo os

animais foram mantidos em grupo familiar, sugere-se que, mesmo nos animais sob influência

da puberdade, a dinâmica familiar pode modular a expressão da ritmicidade circadiana de

forma que o ritmo circadiano de atividade motora de cada indivíduo expressa-se de acordo

com o dos demais dentro da familia.

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Além da influência dos fatores sociais, a ausência de uma modulação comum a todos

os animais pode estar associada ao recorte temporal feito no estudo. Embora a puberdade seja

identificada por um aumento nos níveis de hormônios esteróides circulantes no plasma, outras

mudanças fisiológicas e comportamentais durante a puberdade não se expressam num curto

intervalo de tempo. Em saguis, as fêmeas em torno dos 6 meses exibem elevações periódicas

nos níveis de estradiol, semelhante aos níveis encontrados em fêmeas adultas, mas a primeira

ovulação frequentemente não ocorre antes do primeiro ano de idade (Abbott et al. 2003). Em

machos, a puberdade ocorre em torno do 7º mês, mas a presença de espermatozóides nos

testículos não ocorre antes dos 10 meses de idade (Chandolia et al. 2006). Dessa forma, como

as mudanças durante a puberdade são gradativas e envolvem outras mudanças fisiológicas e

comportamentais mais tardias ao aumento dos hormônios esteróides, a avaliação do ritmo de

atividade durante as fases juvenil e subadulta poderia contribuir para avaliar se a ritmicidade

circadiana sofre modulações em fases mais tardias às observadas neste estudo.

Em relação à idade dos juvenis, embora a maioria dos parâmetros da atividade motora

tenha apresentado modificações, estas mudanças também foram observadas nos adultos e não

ocorreram na maioria das famílias, o que demonstra que estes resultados também podem estar

associados às interações na dinâmica familiar e não somente à idade. Diferente dos demais

parâmetros, o total diário da atividade aumentou ao longo dos intervalos apenas nos juvenis e

em todas as famílias, o que pode ser associado a um aumento da independência do animal

com a idade (Rêgo et al. 2011; Yamamoto 1993; Ximenes & Sousa 1993). Dessa forma, uma

série de comportamentos que afetam a movimentação dos animais, tais como o forrageio

(Yamamoto 1993) e a brincadeira (Bessa et al., submetido (Anexo A); Castro 2011), podem se

tornar mais frequentes e duradouros, elevando os níveis de atividade dos animais. Este

aumento no total diário da atividade ao longo da idade em saguis juvenis também foi

observado por Menezes et al. (1996) e Melo et al. (2010). Além disso, os níveis mais elevados

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87

de atividade no juvenil do que no adulto podem estar associados a diferenças no repertório

comportamental de cada faixa etária. Além do forrageio, que tem um impacto elevado sobre a

movimentação do animal, no repertório dos juvenis há predominância do comportamento de

brincadeira que envolve deslocamento do animal, enquanto que nos adultos, predominam

comportamentos que envolvem pouco deslocamento, tais como a catação (Castro 2011;

Yamamoto 1993).

Em relação à faixa etária também foi observado que a razão AV/AM foi maior nos

juvenis do que nos adultos como reflexo dos juvenis apresentarem níveis mais elevados de

atividade no turno vespertino do que no matutino. De acordo com este critério, pode-se

sugerir que os juvenis seriam mais vespertinos do que os adultos. Estudos anteriores

observaram que o cronotipo, avaliado a partir dos horários de início e fim da vigília em

relação ao ciclo CE, apresenta uma tendência à vespertinidade em adolescentes (Andrade et

al. 1993; Carskadon et al. 1993), que diminui com a chegada da idade adulta. Modificações na

distribuição da atividade durante a fase ativa também foram observadas em degus e ratos, que

ao longo da idade passam de um perfil bimodal para o unimodal encontrado nos adultos

dessas espécies. No degus, este perfil unimodal é caracterizado pela concentraçãao da

atividade na fase de claro (Hagenauer et al. 2011a) e em ratos no escuro (Hagenauer et al.

2011b).

A distribuição da atividade ao longo da fase ativa em saguis apresenta um perfil

bimodal que pode ser resultado da expressão do sistema de temporização circadiano. De

acordo com o modelo de Pittendrigh & Daan (1976), a expressão do ritmo circadiano de

atividade seria regulada por 2 osciladores, um matutino que está relacionado ao nascer do sol

e um vespertino relacionado ao pôr-do-sol. Tendo em vista que nos saguis juvenis a atividade

vespertina foi mais elevada que a matutina, sugerimos que o oscilador vespertino teria um

efeito mais forte na expressão da ritmicidade circadiana da atividade motora do que o

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matutino nessa fase do desenvolvimento. Na medida em que o animal aproxima-se da idade

adulta, o oscilador matutino se tornaria mais forte que o vespertino, tornando o perfil de

atividade semelhante ao encontrado no adulto. Martyanhak et al. (2010) sugerem que poderia

existir em humanos além dos cronotipos matutinos, vespertinos e intermediários, o cronotipo

bimodal que seria resultado de um fraco acoplamento entre os osciladores matutino e

vespertino. Em estudos futuros, torna-se importante avaliar em que momento ao longo da

ontogênese de saguis haveria uma mudança na relação entre os osciladores matutino e

vespertino que contribuiria para o estabelecimento do padrão do adulto.

Embora tenham sido observadas mudanças associadas ao total diário da atividade e a

razão AV/AM, o início e fim da fase ativa que marcam a alocação temporal em relação ao

ciclo CE, não diferiram entre as faixas etárias. Nas duas faixas etárias, observou-se uma

relação de fase positiva entre o início e o fim da fase ativa em relação ao início e fim da fase

de claro respectivamente, semelhante ao encontrado para animais adultos (Menezes et al.

1993) e juvenis (Melo et al. 2010) em condições semi-naturais; e para animais adultos em

condições naturais (Alonso & Langguth 1989; Castro et al. 2003) e em laboratório (Erkert

1989). Em outras espécies há diferenças na alocação temporal da fase ativa entre juvenis e

adultos que podem ser decorrentes de diferenças no STC em cada fase. Entretanto, em saguis

sugere-se que a existência de diferenças entre juvenis e adultos do mesmo grupo não seria

adaptativa para a organização social dessa espécie, uma vez que animais deslocados

temporalmente poderiam isolar-se do grupo, tornando-se mais susceptíveis à predação. A

marcação temporal promovida pelo ciclo CE, considerada a principal pista temporal em

saguis (Erkert & Schardt 1991), pode ter um efeito mais forte do que a puberdade, como

observado em estudo anterior realizado em nosso laboratório (Melo et al. 2010). No estudo

citado, houve um avanço no início da da fase ativa em saguis púberes vivendo em condições

semi-naturais que estava associado às variações sazonais no ciclo CE.

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Apesar de haver uma relação de fase positiva tanto para o início como para o fim da

fase ativa existem diferenças associadas a estes parâmetros, sendo que o início da fase ativa

apresenta uma menor variação dia-a-dia enquanto que o fim é mais flexível, semelhante ao

encontrado em nosso estudo anterior (Melo et al. 2010). A menor variação dia-a-dia nos

horários de início da fase ativa e maior irregularidade dos horários de término podem estar

relacionadas a diferenças no acoplamento entre os osciladores matutino e vespertino e o ciclo

CE. Dessa forma, sugerimos que a menor variação dia-a-dia nos horários de início da fase

ativa poderia estar associada ao forte acoplamento entre o oscilador matutino e nascer do sol

enquanto que a maior irregularidade dos horários de término estaria associada a uma menor

força de acoplamento entre o oscilador vespertino e o pôr-do-sol, podendo contribuir para que

este oscilador seja modulado também por outras pistas, tais como as sociais. Além disso,

observa-se que como o fim da atividade ocorre até 2 horas antes do por do sol, é necessário

que os animais mantenham um determinado nível de alerta para evitar a predação mesmo

após o recolhimento na árvore de dormir.

Diferente do início e fim da fase ativa observou-se um efeito da faixa etária e do sexo

sobre o inicio do M10, sendo que o macho adulto inicia antes dos demais animais do grupo,

semelhante ao encontrado em trabalho anterior do nosso laboratório (Melo et al. em

preparação). Como o início do M10 detecta o início das 10 horas consecutivas de maior

atividade, é provável que este parâmetro esteja detectando o pico de atividade matutina que

coincide com o horário do início do forrageio em campo (Alonso & Langguth 1989). Desta

forma, ao anteciparem o início do forrageio, os machos poderiam detectar possíveis

predadores antes dos demais membros do grupo, fornecendo proteção para os filhotes.

Embora em cativeiro não ocorra predação e a competição por recursos seja menos acentuada,

o comportamento nessa condição é reflexo do que ocorre em ambiente natural (Tardiff et al.

2006).

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Nesse estudo, o ritmo circadiano de atividade motora dos juvenis vivendo em grupo

familiar sob condições de CE 12:12 h não apresentou mudanças após entrada na puberdade

comuns a maioria dos animais dos grupos estudados, o que pode indicar que a puberdade não

é um evento fisiológico tão forte quanto à dinâmica familiar (Melo et al. submetido) na

regulação da expressão da ritmicidade circadiana da atividade nesta espécie. Tendo em vista

que a dinâmica familiar tem forte influência sobre esse ritmo, a ausência de diferenças entre

juvenis e adultos no início e no fim da fase ativa pode ser decorrente da manutenção da

coesão do grupo que contribui como mecanismo de defesa contra predadores nos horários de

transição do ciclo CE. Além da dinâmica familiar, no contexto natural, outros fatores, tais

como a sazonalidade, podem modular o ritmo de atividade motora em animais púberes (Melo

et al. 2010). Entretanto, foram evidenciadas diferenças entre as faixas etárias em parâmetros

que detectam mudanças ao longo da fase ativa, tais como a razão AV/AM e o início do M10,

e na amplitude do ritmo, tais como o total diário da atividade. Além de diferenças entre as

faixas etárias, o total diário da atividade foi o único parâmetro que apresentou um aumento

associado aos intervalos da fase juvenil em todas as famílias.

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95

6.4. Artigo 4:

PERFIL DIÁRIO DOS COMPORTAMENTOS AFILIATIVOS EM SAG UIS JUVENIS VIVENDO EM GRUPOS FAMILIARES SOB CICLO CLARO ESCURO

ARTIFICIAL

Paula R. Melo, Bessa ZC, Alexandre A.L. Menezes and Carolina V.M. Azevedo

Laboratório de Cronobiologia, Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, Departamento

de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brasil.

Financial support: CAPES, CTInfra/FINEP and UFRN

Corresponding author: Carolina Azevedo, Laboratório de Cronobiologia; Departamento de Fisiologia – Centro de Biociências - Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Caixa Postal 1511; CEP 59078-970. Natal/RN - Brazil Tel: +55 84 3215-3409 Fax: +55 84 3211-9205 E-mail: [email protected] * artigo a ser submetido à Revista Animal Behaviour – Qualis B1

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RESUMO

Em saguis, uma variação diurna foi observada em vários comportamentos, tais como catação

e proximidade. Entretanto, a distribuição diária dos comportamentos afiliativos ao longo da

fase juvenil ainda é desconhecida. Além disso, como esses comportamentos são modulados

pela idade, propomos que a distribuição diária dos comportamentos afiliativos seja modulada

pela idade do juvenil. Para descrever a distribuição diária dos comportamentos afiliativos em

saguis juvenis e os possíveis efeitos da idade sobre este perfil, a duração desses

comportamentos foi registrada 2 vezes por semana, em sessões de 15 minutos a cada hora da

fase ativa. Os comportamentos de catação, proximidade e brincadeira social foram avaliados

em 5 díades de juvenis gêmeos (4 ♀/♂ e 1 ♂/♂) entre o 4º e o 12º meses de vida, vivendo

com seus respectivos pais sob ciclo CE artificial 12:12 h e temperatura e umidade constantes.

A partir dos resultados, observou-se que no intervalo entre 7:00-10:00 h ocorreram os maiores

valores da proximidade e os menores valores da brincadeira social comparado aos demais

intervalos (11:00-14:00 h e 15:00-18:00 h). Além disso, não foi observada diferença na

duração da proximidade e da brincadeira entre os outros dois últimos intervalos horários. Essa

distribuição da brincadeira e da proximidade ao longo do dia foi semelhante em todas as

idades. Em relação à catação, os menores valores ocorreram entre 07:00 - 10:00 h do 4º ao 8º

mês de vida dos juvenis. A partir do 8º mês, os maiores valores da catação ocorreram no

intervalo entre 11:00 - 15:00 h, o que assemelha-se ao encontrado no indivíduo adulto. A

partir desses resultados, observou-se que há variação na distribuição dos comportamentos

afiliativos ao longo do dia, sendo que a distribuição da brincadeira e da proximidade não varia

ao longo da fase juvenil enquanto que a da catação modifica-se ao longo dessa fase.

Palavras chaves: sagui, comportamentos afiliativos, perfil circadiano, proximidade, brincadeira, catação.

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INTRODUÇÃO

O sagui é um pequeno primata neotropical que vive em grupos que variam entre 3 e 15

indivíduos (Stevenson & Rylands 1988). O comportamento reprodutivo está baseado,

principalmente, na interação entre o macho e a fêmea reprodutores (Arruda et al. 2005). A

dominância sobre os demais membros do grupo é estabelecida por meio de mecanismos de

natureza comportamental, hormonal e feromonal entre fêmeas e apenas comportamental entre

machos (Abbott 1988, 1993; Yamamoto et al. 2009). A maioria dos nascimentos em campo e

cativeiro é de díades de gêmeos, que podem ser cuidadas por todos os membros do grupo

(Yamamoto 1990; Arruda 1992; Abbott 1997; Tardif et al. 1993; 2006). Segundo Abbott et al.

(2003), neste primata existem 5 estágios do desenvolvimento: infante (0-3 meses), juvenil (3-

13 meses), subadulto (13-18 meses), adulto (18 - 122 meses) e idoso (acima de 122 meses).

Em saguis, a fase juvenil é um momento de transição que compreende o intervalo

entre o desmame e a maturidade sexual (Abbott et al. 2003). Embora os juvenis sejam

bastante ativos em função do aumento na habilidade motora em relação ao estágio infante,

eles gastam muito tempo próximos ou em contato físico com os cuidadores (Yamamoto

1993). Além disso, nessa fase ocorre o aumento interação social entre os gêmeos, incluindo o

aparecimento do comportamento de brincadeira social, e aumento do comportamento de

catação envolvendo o juvenil e outros membros do grupo (Yamamoto 1993; Castro 2011).

Embora a ontogênese comportamental esteja bem descrita em saguis (Yamamoto 1993;

Abbott et al. 2003; Castro 2011), a distribuição desses comportamentos ao longo do dia é

desconhecida na fase juvenil.

Em indivíduos adultos, vários comportamentos importantes no estabelecimento e

manutenção de laços afiliativos, apresentam variação na distribuição ao longo do dia, tais

como a catação (Menezes et al. 1994; Azevedo et al. 2001), proximidade e contato (Sousa &

Pontes 2008). Além disso, a atividade motora, associada aos diversos comportamentos dessa

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espécie, apresenta um ritmo circadiano (Erkert 1989; Menezes et al. 1993). Em campo, há

uma intensa atividade de forrageio (Alonso & Langguth 1989) nos horários que correspondem

aos picos de atividade descritos nessa condição (Castro et al. 2003) e em cativeiro (Menezes

et al. 1993). Além disso, o pico de atividade no final do dia precede uma elevação no

comportamento de contato observado em campo (Sousa & Pontes 2008). Em torno do meio

dia ocorre o descanso em animais mantidos em vida livre (Castro et al. 2003) e em cativeiro

(Menezes et al. 1993), e nesse horário é descrito um aumento nos comportamentos de catação

e proximidade entre os adultos mantidos em cativeiro (Sousa & Pontes 2008) e de brincadeira

entre os juvenis em vida livre (Arruda, comunicação pessoal).

Apesar dessa distribuição de atividades ao longo dia ser característica da espécie, nem

todos os membros do grupo atuam sincronicamente e os comportamentos podem ser

influenciados pelas características individuais (Box 1975) e pela dinâmica das interações

sociais de cada grupo (Nascimento 1997). Em saguis, modificações na dinâmica das

interações sociais, tais como o nascimento de filhotes, pode suprimir a expressão da

ritmcidade circadiana do comportamento de catação em animais cuidadores (Azevedo et al.

2001), reduzir o total da atividade motora em juvenis (Melo et al. 2010) e modular a

distribuição das atividades diárias do grupo (Nascimento 1997). Tendo em vista as evidências

de que há uma modulação da dinâmica das interações sociais sobre a expressão

comportamental dos animais, estudos realizados com animais vivendo em grupos familiares

podem contribuir para caracterizar a distribuição diurna dos comportamentos em um contexto

social mais próximo ao encontrado em ambiente natural e identificar os possíveis fatores da

dinâmica familiar que interferem na distribuição diurna dos comportamentos afiliativos.

Apesar de haver modificações na distribuição dos comportamentos afiliativos ao longo

da fase juvenil, o perfil da distribuição desses comportamentos ao longo da fase ativa ainda é

desconhecido nos juvenis. Como a fase juvenil é um momento de transição para a fase adulta,

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é interessante entender como se estabelece a distribuição diária desses comportamentos ao

longo desta fase, comparando com o observado no padrão adulto descrito em estudos

anteriores (Menezes et al. 1994; Azevedo et al. 2001; Nogueira et al. 2001; Melo et al. 2005;

Sousa & Pontes 2008; Menezes et al. 1993). Além disso, caracterizar a variação diurna dos

comportamentos afiliativos ao longo da fase juvenil pode contribuir para entender a relação

entre a distribuição diária dos diferentes comportamentos, e consequentemente, o

desenvolvimento do padrão diário de atividade geral do animal. Portanto, o objetivo deste

trabalho foi caracterizar a distribuição diária dos comportamentos afiliativos em saguis

juvenis em cativeiro sob condições de claro-escuro (CE) 12:12 h.

METODOLOGIA

O experimento foi realizado em cinco famílias, compostas por uma díade de gêmeos

(4 ♀/♂ e 1 ♂/♂) e os seus respectivos pais. As famílias foram mantidas no laboratório do

Núcleo de Primatologia da UFRN, com ciclo claro escuro 12:12 h (~350: ~8 lux - acender

das luzes: 07:00 h e apagar das luzes: 19:00 h). A temperatura foi em média 27,3 ± 0,7°C e a

umidade relativa do ar foi 58,2 ± 8,3 %. Cada gaiola foi enriquecida com caixa ninho, poleiro,

balanços de madeira e de plástico.

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Tabela 1 – Composição das famílias e datas referentes à coleta de dados.

A água estava disponível ad libitum. A alimentação foi disponibilizada na fase de

claro. No inicio da fase de claro, os animais receberam uma mistura nutricional (leite, ovos

cozidos, pão, banana e suplementos de vitaminas A, C, E e D). Depois, os resíduos de

alimentos foram substituídos por frutas, frango desfiado ou batata doce de acordo com um

cardápio semanal. Além disso, suplementos tais como goma arábica, granola, leite

condensado e insetos (Tenebrio molitor) foram adicionados a estas porções. A mistura

nutricional foi introduzida na gaiola 07:00 h - 09:00 h e reabastecida por frutas entre 13:00 h e

15:00 h. Entre 16:30 h e 18:00 h, alimentos que não foram consumidos foram removidos da

Família Animal Sexo Faixa etária

Data da coleta de

dados

Nascimento de infantes

1(F1) Genilson ♂ Juvenil

15/Jun/2009 a

15/Fev/2010

Geraldo ♂ Juvenil

Giva ♀ Adulto Guará ♂ Adulto

2(F2)

Florise ♀ Juvenil

17/Set/2009 a 17/Mai/2010

Floriano ♂ Juvenil

Flor ♀ Adulto Crivo ♂ Adulto

Francinilda ♀ Infante Nov/ 2009

Francil ♂ Infante

3(F3) Alma ♀ Juvenil

04/Fev a 04/Set/2010

Alisson ♂ Juvenil Andréia ♀ Adulto Fontes ♂ Adulto

4(F4) Amália ♀ Juvenil

07/Abr a 07/Dez/2010

Amaro ♂ Juvenil

Afrodite ♀ Adulto Ravi ♂ Adulto

5(F5)

Oboé ♀ Juvenil 10/Jun/2010

a 10/Fev/2011

Odara ♂ Juvenil Ozelita ♀ Adulto Zonta ♂ Adulto

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gaiola. O experimento foi realizado em conformidade com as normas de Pesquisa Animal da

Universidade Federal do Rio Grande do Norte e a Sociedade Brasileira de Neurociências e

Comportamento.

O registro comportamental de cada família ocorreu do 4º ao 11º mês de vida dos

juvenis e foi realizado 2 vezes por semana, em sessões de 15 minutos a cada hora durante a

fase ativa. Cada díade foi filmada por micro-câmeras (Seco mod. SC 201 A color) localizadas

em frente a cada gaiola. Através do método focal foi registrada a duração dos

comportamentos de proximidade-contato e brincadeira social entre os gêmeos, e de catação

(realizada e recebida) entre o juvenil e os demais membros da família. Como a ocorrência de

brincadeira social entre juvenis e adultos foi baixa, foram analisadas apenas as interações

entre os juvenis. Os comportamentos foram definidos conforme descrito no Quadro 2.

Quadro 2 - Descrição dos comportamentos observados

Comportamentos Descrição

Proximidade-contato

Manter-se próximo ao outro animal com distância menor que

20 cm ou em contato corporal, com exceção de contato entre as

caudas (Alencar 1995).

Brincadeira social

Sequência de movimentos repetitivos, incompletos,

“exagerados” e sem objetivo definido, tais como correr, pular,

rolar com outro indivíduo, perseguir o outro, pendurar em

algum lugar de apoio ou manipular objetos em um contexto de

brincadeira, marcado por início e fim (Stevenson & Rylands

1988).

Catação Cuidado da pele e do pêlo feito através das mãos, língua ou

dentes (Woodcock, 1978, Goosen, 1987).

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Análise dos dados

Os dados diários dos comportamentos foram distribuídos em 3 intervalos horários (7:00-

10:59 h; 11:00-14:59 h; 15:00-18:59 h). O somatório dos dados para cada indivíduo em

intervalos horários ocorreu devido a reduzida freqüência e duração dos comportamentos a

cada hora do dia, o que inviabiliza a aplicação de testes estatísticos. Além disso, a duração

dos comportamentos de catação realizada e recebida foi referente aos registros por indivíduo

enquanto que a brincadeira social e a proximidade foi referente à interação entre os gêmeos.

A análise dos comportamentos de proximidade e catação realizada e recebida foi feita por

meio da ANOVA de medidas repetidas com 2 fatores de repetição: “meses de vida” e

“intervalos horários”. Na proximidade, foi utilizado como variável independente “família” e

na catação “família” e “animal”. Na presença de diferença estatisticamente significativa foi

aplicado o pós-teste Tukey.

O comportamento de brincadeira social não apresentou uma distribuição normal, sendo

realizado o teste de Friedman para avaliar diferenças entre os intervalos horários e entre os

meses de vida dos juvenis incluindo ou não o fator família. As comparações posteriores entre

cada intervalo horário e entre cada mês de vida foram realizadas pelo teste de Wilcoxon. O

nível de significância foi de 95% para todos os testes.

RESULTADOS

Paralelamente à redução na duração dos comportamentos de proximidade/contato entre

os juvenis ao longo das idades observou-se um aumento na brincadeira de social e na catação.

As durações da brincadeira social (Figura 1 - Friedman Chi-squared = 7,43, Wilcoxon

p<0,05) e da catação foram menores nos primeiros meses, com o 4º mês tendo os menores

valores em relação aos demais, enquanto que a proximidade foi maior nos 3 primeiros meses

em relação aos 4 últimos. Apesar da brincadeira social, proximidade e catação apresentarem

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diferenças ao longo dos meses, a análise por família separadamente indicou que essas

diferenças foram significativas apenas para uma família em cada comportamento (brincadeira

- F4; proximidade - F1; catação – F2).

Intervalos horários

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Duração da brin

cadeira social (seg) e da catação (seg)

F1 F2 F3 F4 F5

Dur

ação

pro

xim

idad

e (s

eg)

11

4

Mes

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Figura 1 – Média dos comportamentos afiliativos ao longo do dia em cada mês de vida dos juvenis em todas as famílias.

Em relação aos intervalos horários, observou-se que no intervalo entre 7:00-10:00 h

ocorrem os maiores valores da proximidade e os menores valores da brincadeira social

comparado aos demais intervalos (11:00-14:00 h e 15:00-18:00 h). Além disso, não foi

observada diferença na duração da proximidade e da brincadeira entre os outros dois últimos

intervalos horários (Friedman Chi-squared = 46,24, Wilcoxon p< 0,05 – Figura 1). Essa

distribuição da brincadeira e da proximidade ao longo do dia foi semelhante em todas as

idades em cada família. Entretanto, na brincadeira houve exceções nos seguintes meses: 4º

mês em todas as famílias; 5º mês: F1, F3 e F5; 6º mês: F4; 7º mês: F3 e F4; 8º mês: F3; 9º

mês: F5; 10º mês: F2 e F4 e 11º na família 5 (Friedman Chi-squared: F1 = 6,36; F2 = 52,72;

F3 = 44.03; F4 = 26,19; F5 = 66,40; Wilcoxon p< 0,05; Figura 1) e na proximidade não

houve diferença estatisticamente significativa em nenhum dos meses (Tukey, p > 0,05).

Na distribuição da catação ao longo do dia, os menores valores da catação ocorreram

entre 07:00-10:00 h. Entretanto, a análise da interação entre família, intervalo horário e meses

de vida dos juvenis indicou que no 4º mês, as famílias apresentaram uma distribuição em que

o intervalo entre 15:00-18:00 h apresentou valores maiores do que os demais. Entre o 5º e o 7º

mês, a distribuição da catação ao longo dos intervalos variou entre as famílias (Figura 1) e a

partir do 8º mês, o intervalo entre 11:00-14:00 h apresentou os maiores valores, na maioria

das famílias.

Houve diferença entre os animais na catação realizada na família 1, na qual o Geraldo

realizou mais catação do que Genilson. Na catação recebida, não houve diferença entre os

animais.

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DISCUSSÃO

Nesse estudo, os comportamentos afiliativos em saguis juvenis vivendo em famílias

sob condições CE 12:12 h apresentaram variação diurna, semelhante ao observado em

trabalhos anteriores para animais adultos na catação (Menezes et al., 1993; Azevedo et al.

1996) e na proximidade (Sousa & Pontes 2008) e para animais juvenis na brincadeira social

(Bessa et al. submetido – Anexo A ).

A distribuição diurna desses comportamentos em saguis juvenis foi caracterizada por

apresentar, no início da fase de claro, elevados níveis de proximidade e baixos níveis de

catação e brincadeira. Ao longo dos intervalos, a brincadeira e a catação elevam e a

proximidade diminui. Em relação à brincadeira social, a distribuição desse comportamento ao

longo do dia em saguis foi semelhante ao encontrado para juvenis de C. Penicillata em

ambiente natural (Cavalheiro 2008). A elevação da brincadeira encontrada no 2º intervalo

tende a coincidir com a fase de redução da atividade motora dos animais adultos encontrada

em ambiente natural (Moreira et al. 1991 e Castro et al. 2003) e em cativeiro (Menezes et al.

1993), e com o pico da catação (12 a 13 h) em ambiente natural (Alonso & Langguth 1989;

Castro et al. 1994) e em cativeiro (Menezes et al. 1993; Azevedo et al. 1996).

Os juvenis permaneceram mais tempo próximos um do outro no primeiro intervalo,

semelhante ao encontrado para saguis machos adultos em vida livre, em que os maiores

valores de proximidade ocorrem pela manhã (Sousa & Pontes 2008). Entretanto, no estudo

citado os valores elevados no turno matutino são decorrentes de valores elevados de

proximidade em torno do meio-dia (Sousa & Pontes 2008), diferente do observado em nosso

estudo em que a proximidade foi elevada no início do dia. Esta elevação no início do dia pode

estar associada à condição de cativeiro, pois em ambiente natural, o padrão comportamental

de “ficar parado”, “andar lento” e “forrageio” são mais frequentes nas 2 h que antecedem e

sucedem o recolhimento aos locais de pernoite (Camarotti & Monteiro-da-Cruz 1997). Dessa

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forma, sugere-se que devido à atividade de forrageio ficar um pouco limitada em cativeiro

devido à disponibilidade do alimento e a restrição do espaço físico, o comportamento de ficar

parado próximo um ao outro pode se tornar mais frequente.

Em relação à catação, houve variações na distribuição ao longo do dia em função da

idade. Entre o 4º e 8º meses de vida dos juvenis, a catação não apresentou um perfil bem

definido e a partir do 8º mês, a duração da catação entre 11:00-14:00 h foi maior do que nos

outros intervalos, o que coincide com o encontrado em animais adultos. Nos adultos, os

maiores valores de catação ocorrem entre 8-12 h para animais vivendo em grupos familiares

em campo (Castro et al. 1997) e em cativeiro (Menezes et al. 1994, Azevedo et al. 1997) e

para saguis mantidos em casais em cativeiro os maiores valores ocorrem entre 10:00 – 11:00 h

(Mota et al. 1993). Os nossos resultados coincidiram com trabalhos anteriores, pois nos

estudos citados, os animais foram mantidos sob ciclo CE natural, e em nosso estudo houve

um deslocamento da fase de claro em torno de 2 h em relação ao ciclo CE natural, com as

luzes permanecendo acessas entre 7:00 – 19:00 h. Portanto, os horários em que se observa os

maiores valores da catação em estudos anteriores coincidiram com o encontrado em nosso

estudo, em que o intervalo entre 11:00 – 14:00 h apresenta os maiores valores da catação a

partir do 8º mês de vida dos juvenis. Como essa semelhança ocorreu apenas a partir do 8º

mês, sugere-se que a distribuição da catação torna-se mais semelhante aos indivíduos adultos

a partir dessa idade.

Considerando a distribuição dos comportamentos afiliativos ao longo dos meses, a

proximidade diminui e a brincadeira e catação aumentam. Resultados semelhantes foram

encontrados para a brincadeira e a catação dos juvenis em cativeiro (Castro 2011). Além

disso, Yamamoto (1993) observou que os comportamentos de proximidade e contato físico

são os principais tipos de interações entre os gêmeos entre 12 e 22 semanas de idade. Na

medida em que outros tipos de interações sociais são estabelecidos, tais como a catação e a

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brincadeira, espera-se que a proximidade entre os juvenis torne-se menos frequente e

duradoura (Yamamoto 1993).

A catação realizada diferiu entre os animais da família 1, o que pode estar associado

ao fato de essa família ser a única composta por uma díade de juvenis machos. Esse resultado

é semelhante ao encontrado por Silva (2002), em que houve diferença nos níveis de interação

social (catação e contato) entre machos juvenis de uma mesma díade e os animais que

apresentaram os níveis mais elevados tenderam a se tornar animais dominantes quando

adultos. Dessa forma, sugere-se que o estabelecimento da dominância na idade adulta em

machos pode estar relacionada com as alianças estabelecidas por meio de interações sociais na

fase juvenil.

A partir dos resultados observados, os comportamentos afiliativos em saguis juvenis

apresentam uma distribuição diurna em que a proximidade ocorre mais no início do dia e os

comportamentos de brincadeira e catação ocorrem mais nos 2 últimos intervalos. A

distribuição diária dos comportamentos de brincadeira e proximidade é semelhante entre o 5º

e o 12º mês de vida dos juvenis e a distribuição da catação ao longo do dia torna-se

semelhante ao padrão encontrado no adulto a partir do 8º mês de vida, no qual a catação

torna-se mais frequente no intervalo entre 11:00 e 15:00 h, correspondente ao meio do dia em

animais em vida livre. Em trabalhos futuros, a caracterização desses comportamentos entre

todos os indivíduos da família e da relação temporal entre todos os comportamentos pode

contribuir para entender a organização temporal dos comportamentos afiliativos em animais

vivendo em grupo familiar.

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111

7. DISCUSSÃO GERAL

Nesse estudo, o ritmo circadiano de atividade motora foi observado sob diferentes

pontos de vista, sendo considerados fatores relacionados à vida em grupo, puberdade, faixa

etária e sexo. Do ponto de vista social, observou-se que a correlação entre os perfis diários da

atividade é mais forte entre os indivíduos de uma mesma família do que entre famílias

diferentes, o que pode indicar que a dinâmica das interações sociais modula o ritmo

circadiano de atividade motora de cada indivíduo de forma que ele expressa um ritmo

semelhante ao encontrado no grupo. Considerando as relações dentro de cada família, a forte

correlação na díade de gêmeos em relação às demais díades pode ser reflexo da importância

que o gêmeo tem como parceiro social do irmão, principalmente em atividades relacionadas à

sua faixa etária, tais como a brincadeira social. Apesar das evidências de que houve uma

modulação social sobre o ritmo de atividade motora, novos estudos são necessários para

identificar se esta modulação ocorre por mecanismos de arrastamento ou mascaramento.

O efeito que a dinâmica familiar exerce sobre o ritmo circadiano de atividade motora

pode ter refletido nas diferenças individuais observadas entre os animais púberes uma vez que

embora o animal esteja sendo influenciado pelo início da puberdade, há uma tendência à

expressão de um ritmo circadiano que é semelhante ao encontrado dentro da família. Dessa

forma, as mudanças observadas nos valores médios em cada parâmetro podem ser indicadores

de que a entrada na puberdade modula o ritmo circadiano de atividade motora. Entretanto,

nesse estudo, a puberdade pode não ter atuado como um fator isolado, mas esteve associada

ao efeito dos fatores sociais. Além dos fatores sociais, em condições seminaturais, o ciclo

claro e escuro teria um efeito mais forte que a puberdade, como observado em trabalho

anterior realizado em nosso laboratório, em que houve um avanço no início da fase ativa após

a entrada na puberdade em saguis, que estava mais correlacionado aos horários nascer do sol

do que aos efeitos da idade (Melo et al. 2010).

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112

Além da influência dos fatores sociais, a ausência de modulação da puberdade comum

a todos os indivíduos pode estar relacionada ao recorte temporal desse estudo. Na medida em

que as mudanças durante a puberdade são gradativas e envolvem outras mudanças fisiológicas

e comportamentais mais tardias ao aumento dos hormônios esteróides, estas podem não ter

sido detectadas neste estudo. A avaliação do ritmo de atividade durante as fases juvenil e

subadulta poderia contribuir para avaliar se a ritmicidade circadiana sofre modulações em

fases mais tardias às observadas neste estudo.

Em relação à faixa etária, embora o início e o fim da fase ativa ocorram mais tarde nos

juvenis do que nos adultos, estas diferenças são muito sutis uma vez que não ocorre na

maioria das famílias. Este resultado pode indicar que diferenças nessas fases do ritmo

circadiano de atividade motora entre juvenis e adultos do mesmo grupo não sejam adaptativas

para a organização da vida em grupo, uma vez que os animais deslocados temporalmente

podem isolar-se do grupo, tornando-se mais susceptíveis à predação. Nesse sentido, sugere-se

que o início e fim da fase ativa foram modulados pelo ciclo CE e não por diferenças etárias

existentes no grupo.

Apesar de não haver diferenças no início e fim da fase ativa, pode-se observar que os

maiores níveis no total diário da atividade e na razão AV/AM ocorrem nos juvenis, podendo

estar relacionados à diferença no repertório comportamental e na distribuição dessas

atividades ao longo do dia, respectivamente. No caso do total da atividade, os elevados níveis

de atividade podem estar associados à realização de comportamentos como a brincadeira, que

envolve o deslocamento do animal, e é mais frequente nos juvenis do que nos adultos

(Yamamoto 1993; Castro 2011). Além disso, a brincadeira entre os gêmeos ocorre mais no

turno vespertino (Bessa et al. submetido; Melo et al. em preparação), o que provavelmente

pode ter contribuído para os elevados níveis de atividade nesse turno e resultaram em uma

razão AV/AM mais elevada nos juvenis.

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113

Além disso, baseado no modelo proposto por Pittendrigh & Daan (1976), no qual a

expressão do ritmo circadiano de atividade seria regulada por 2 osciladores, um matutino que

está relacionado ao nascer do sol e um vespertino relacionado ao pôr-do-sol, sugerimos que a

atividade vespertina foi mais elevada do que a matutina nos juvenis devido a um efeito mais

forte do oscilador vespertino na expressão da ritmicidade circadiana da atividade motora

nessa fase do desenvolvimento. Dessa forma, os juvenis tenderiam à vespertinidade, assim

como ocorre em humanos (Andrade et al. 1993; Carskadon et al. 1993) e degus (Hagenaeur et

al. 2011a) na puberdade.

Ao longo da fase juvenil, observou-se um aumento no total diário da atividade que

pode ser reflexo do aumento no comportamento de brincadeira social e da redução no

comportamento de proximidade entre os juvenis observados nesse estudo. Estas mudanças

comportamentais ao longo da fase juvenil provavelmente estão associadas ao aumento da

habilidade motora e da independência do animal e foram semelhantes às encontradas em

trabalhos anteriores realizados em cativeiro (Castro 2011; Yamamoto 1993). Além disso,

como citado anteriormente o total da atividade é menor nos adultos, o que indica que em

determinado momento do desenvolvimento, provavelmente no estágio subadulto, a atividade

diminui aproximando-se do padrão do adulto. Dessa forma, novos estudos são necessários

para detectar em que momento ao longo da ontogênese ocorre uma redução da atividade

motora e na brincadeira social.

Apesar das mudanças observadas na proximidade e na brincadeira ao longo da fase

juvenil, a distribuição dos comportamentos de proximidade e brincadeira social ao longo dos

intervalos horários foi semelhante entre o 5º e 12º mês de vida dos juvenis. Em relação à

proximidade, o perfil diurno destes comportamentos torna-se semelhante ao encontrado em

adultos a partir do 5º mês. A distribuição diurna desses comportamentos em saguis juvenis foi

caracterizada por apresentar, no início da fase de claro, elevados níveis de proximidade e

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baixos níveis de brincadeira. Ao longo dos intervalos horários, a brincadeira eleva e a

proximidade diminui.

Em relação à catação, houve variações na distribuição ao longo do dia em função do

mês de vida do juvenil. Entre o 4º e 8º meses de vida dos juvenis, a catação não apresentou

um perfil bem definido e a partir do 8º mês, a duração da catação entre 11:00-14:00 h,

correspondente ao meio do dia em animais em vida livre, foi maior do que nos outros

intervalos, o que coincide com o encontrado em animais adultos. Nos adultos, os maiores

valores de catação ocorrem 8:00-12:00 h para animais vivendo em grupos familiares em

campo (Castro et al. 1997) e em cativeiro (Menezes et al. 1994, Azevedo et al. 1997) e para

saguis mantidos em casais em cativeiro os maiores valores ocorrem entre 10:00-11:00 h

(Mota et al. 1993).

O ritmo circadiano de atividade motora de saguis vivendo em grupo familiar sob CE

artificial de 12:12 h foi modulado pela dinâmica das interações sociais, uma vez que a

correlação foi mais forte entre indivíduos da mesma família. Além do forte efeito das

interações sociais sobre o ritmo, o início da puberdade pode ter contribuído para a modulação

dos parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora uma vez que os valores médios em

todos os parâmetros modificaram após o início da puberdade. Apesar de não haver

modificações na alocação temporal da fase ativa, os saguis juvenis apresentaram maiores

valores do total diário da atividade e da razão AV/AM. Em relação à variação na distribuição

dos comportamentos afiliativos ao longo do dia, observou-se que a distribuição diária da

brincadeira e da proximidade não varia ao longo da fase juvenil enquanto que a da catação

modifica-se ao longo dessa fase. Em trabalhos futuros, é necessário averiguar em que

momento da fase juvenil ou subadulta o sistema de temporização expressa o ritmo circadiano

de atividade motora com características semelhantes ao encontrado no indivíduo adulto.

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8. CONCLUSÕES

� O ritmo circadiano de atividade motora foi modulado por fatores sociais uma vez que

a sincronia foi mais forte entre os perfis circadianos de atividade de indivíduos de

uma mesma família do que entre famílias diferentes. Além disso, há diferenças na

sincronia dentro de uma mesma família, sendo a correlação entre os perfis da

atividade dos juvenis a mais forte em todas as famílias analisadas.

� A alocação temporal da fase ativa em relação ao ciclo CE não difere entre saguis

juvenis e adultos. Por outro lado, o total diário da atividade, a razão AV/AM e o

início do M10 apresentaram diferenças que podem estar relacionadas à expressão do

sistema de temporização circadiano em cada etapa do desenvolvimento.

� Os parâmetros do ritmo circadiano de atividade motora modificaram após a entrada

na puberdade. Entretanto, houve diferenças individuais no ritmo circadiano de

atividade motora em resposta ao início da pubedade que provavelmente estão

associadas à forte influência dos fatores sociais sobre o ritmo.

� O perfil diurno dos comportamentos de proximidade e brincadeira social não difere

entre o 5º e o 12º mês de vida dos juvenis e foi caracterizado por apresentar no

intervalo entre 7-10 h da manhã, os maiores valores da proximidade e os menores

valores da brincadeira social. Por outro lado, a duração da catação a partir do 8º mês

apresenta os maiores valores no intervalo entre 11-14 h.

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10. ANEXOS Anexo A

ARTIGO ORIGINAL

Distribuição diária da brincadeira entre saguis juvenis (Callithrix jacchus) mantidos em

ciclo claro-escuro artificial

Título curto: Distribuição diária da brincadeira em saguis juvenis

Zoélia Camila M. Bessa, Paula R. Melo, Alexandre A.L. Menezes e Carolina V.M. Azevedo

Laboratório de Cronobiologia, Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brazil. Autor para correspondência: Carolina V.M. Azevedo Departamento de Fisiologia – Centro de Biociências Universidade Federal do Rio Grande do Norte Caixa Postal 1511; CEP 59078-970. Natal/RN Tel: 84 3215-3409 Fax: 84 3211-9206 E-mail: [email protected]

* artigo submetido à Revista A primatologia no Brasil

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RESUMO

Em saguis foi observada a ritmicidade diária da atividade motora e de comportamentos, tais

como catação e proximidade. Estudos indicam que o comportamento de brincadeira modifica-

se ao longo da ontogênese, embora a distribuição diária deste comportamento seja

desconhecida. Com objetivo de caracterizar a distribuição diária da brincadeira durante a fase

juvenil, foi observado o comportamento de 5 díades de saguis (4 macho-fêmea; 1 macho-

macho), de 4 a 11 meses de idade. Cada díade foi mantida com os pais numa gaiola sob

condições de iluminação de 12h de claro (350 lux; luzes acessas das 07:00 às 19:00 h) e 12h

de escuro (8 lux). Episódios de brincadeira social e solitária de cada juvenil foram registrados

por uma microcâmera duas vezes por semana, em sessões de 15 minutos a cada hora durante a

fase ativa. A duração da brincadeira social foi maior em relação à solitária, sendo que esta

proporção entre as categorias da brincadeira apresentou variação entre os meses da fase

juvenil. Em todas as famílias, a duração da brincadeira social foi menor entre 07:00 e 10:59 h

do que nos dois últimos intervalos horários (11:00-14:59 e 15:00-18:59 h), com exceção do

quarto mês, em que não houve diferença entre os intervalos do dia. Portanto, foi possível

observar que os juvenis tendem a realizar mais brincadeira em determinadas fases do dia, que

corresponderiam aos momentos em que os adultos estariam em descanso, possibilitando o

comportamento de vigilância. Além disso, a concentração do comportamento em horários do

dia favorece a maximização do tempo destinado às demais atividades da espécie, contribuindo

para a adaptação do animal às condições ambientais.

Palavras-chaves: variação diurna, comportamento social, ontogênese, primata neotropical.

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ABSTRACT

Daily distribution of play between juvenile marmosets (Callithrix jacchus) under

artificial light-dark cycle

In marmosets, motor activity and behaviors such as grooming and proximity show daily

rhythmicity. Studies indicate play behavior modifies along the ontogeny, although the daily

distribution of this behavior is unknown. To characterize the daily distribution of play during

the juvenile phase, we observed the behavior of five dyads of marmosets (four male-female,

one male-male), between the 4th and 11th months of age. Each dyad was held with parents in

outdoor cage under conditions of illumination of 12h of light (350 lux, lights on from 07:00 to

19:00) and 12h of dark (8 lux). Episodes of social and solitary play of each juvenile were

recorded by a microcamera twice peer week in sessions of 15 minutes every hour during the

active phase. The duration of social play was higher than the solitary, and this proportion

between the categories of play showed variation between the months of the juvenile phase. In

all families, the duration of social play is lower between 07:00 and 10:59 h than in the last

two hourly intervals (11:00 to 14:59 and 15:00 to 18:59 h) with the exception of the 4th

month, in which there was no difference between the intervals of the day. Therefore, it was

observed that juveniles tend to do more play at certain times of the day, which would

correspond to the times when the adults were at rest, allowing the vigilance behavior.

Furthermore, the concentration of the behavior in some times of the day favors the

maximization of the time for the other activities of the species, thus contributing to adaptation

of the animal to environmental conditions.

Key words: diurnal variation, social behavior, ontogeny, neotropical primate

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INTRODUÇÃO

O sagui comum (Callithrix jacchus) é um pequeno primata neotropical

pertencente à família Callitrichidae, que apresenta uma organização social caracterizada por

grupos que variam de 3 a 15 indivíduos, compostos por um par de animais reprodutores e

outros não reprodutores que participam no cuidado à prole (ALONSO & LANGGUTH 1989,

STEVENSON & RYLANDS 1988, YAMAMOTO 1991). De acordo com os aspectos

comportamentais e fisiológicos desta espécie, são caracterizados 5 estágios do

desenvolvimento: infante (0-3 meses), juvenil (3-13 meses), subadulto (13-18 meses), adulto

(18 meses-10 anos e 2 meses) e idoso (acima de 10 anos e 2 meses) (ABBOTT et al. 2003).

Embora no início do desenvolvimento os filhotes sejam muito dependentes dos outros animais

do grupo, à medida que há o aumento da habilidade motora entre o segundo e o terceiro meses

de vida, alguns comportamentos começam a aparecer, tais como a catação e a brincadeira

(ALBUQUERQUE & ARRUDA 1997).

Além da influência ontogenética, e considerando que o sagui comum apresenta

hábito diurno, observa-se que a atividade motora (ERKERT 1989, MENEZES et al. 1993) e

vários comportamentos característicos desta espécie em cativeiro apresentam variação ao

longo do dia, tais como catação (MENEZES et al. 1994, AZEVEDO et al, 2001), marcação

de cheiro (NOGUEIRA et al. 2001; MELO et al. 2005), proximidade e contato (SOUSA &

PONTES 2008). Ao considerar a distribuição das frequências máximas de alguns

comportamentos ao longo da fase ativa em ambiente natural, observa-se que os animais

apresentam um padrão geral de atividade com predominância de diferentes comportamentos

ao longo das fases do dia, tais como a exploração de exsudato ocorrendo no início e no fim do

dia, o descanso ao meio dia e o forrageio no restante do tempo, enquanto os comportamentos

de catação e brincadeira podem ocorrer durante os momentos de descanso do animal adulto

(ALONSO & LANGGUTH 1989).

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O comportamento de brincadeira é caracterizado por uma sequência de

movimentos rápidos, exagerados, repetitivos e incompletos sem objetivos definidos, que

auxiliam na definição da dominância hierárquica do grupo (THOMPSON 1988). Além de

favorecer ao desenvolvimento das habilidades físicas (THOMPSON 1988) e cognitivas

(BEKOFF 2001, BIBEN 1988) e a aquisição de padrões comportamentais (BEKOFF 2001),

atua como um processo de aprendizagem que está diretamente relacionado ao exercício das

competências sociais, à melhora da sobrevida do animal jovem e às suas habilidades

reprodutivas (BEKOFF 2001). Este comportamento pode ser classificado como brincadeira

solitária quando envolve a participação de apenas um indivíduo em movimentos rápidos,

manipulação de objetos ou partes do próprio corpo, ou social quando envolve a participação

de no mínimo dois indivíduos e ocorre através de padrões comportamentais como

perseguição, luta ou ambos (FAGEN 1983, OLIVEIRA et al. 2003).

Dentro do repertório comportamental de primatas, a brincadeira é um

comportamento que apresenta uma maior frequência e complexidade durante a puberdade,

tendo uma diminuição durante a fase adulta (LANCY 1980, POIRIER & SMITH 1974). O

declínio da brincadeira com a maturação do animal está relacionado ao momento em que o

animal começa a modificar o papel exercido na organização da vida em grupo (FAGEN

1993). Ao longo do desenvolvimento, esse comportamento pode ser modulado por fatores

externos, tais como disponibilidade e distribuição dos recursos naturais, composição do

grupo, características de território e existência de grupos vizinhos que podem favorecer a um

aumento ou diminuição da brincadeira (LANCY 1980, OLIVEIRA 2003, 2005, VENTURA

et al. 2003). Embora a brincadeira seja mais frequente entre indivíduos de mesma idade, pode

ser observada entre parceiros de idades diferentes e entre os adultos e filhotes do grupo,

favorecendo a socialização dos animais mais novos (ABBOTT et al. 2003).

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Embora o perfil diário de vários comportamentos da espécie seja conhecido

(MENEZES et al. 1994, AZEVEDO et al. 2001, NOGUEIRA et al. 2001, MELO et al. 2005,

SOUSA & PONTES 2008, ERKERT 1989, MENEZES et al. 1993), o perfil da distribuição

da brincadeira ao longo do dia não foi descrito. Dessa forma, caracterizar a variação diurna da

brincadeira ao longo da ontogênese do animal auxiliará no entendimento de sua importância

para o desenvolvimento do padrão diário de atividade geral do animal, dos benefícios

oferecidos pela brincadeira para um desempenho mais eficiente das demais atividades

desenvolvidas dentro do grupo, bem como a sua caracterização diante das condições de

manutenção. Portanto, o objetivo deste trabalho foi caracterizar a distribuição diária da

brincadeira solitária e social em saguis juvenis em cativeiro sob condições de claro-escuro

(CE) 12:12 h.

METODOLOGIA

O estudo foi realizado em cinco famílias compostas por proles de gêmeos (família 1:

macho-macho; família 2 a 4: macho-fêmea) e os seus respectivos pais (Quadro 1). As famílias

foram mantidas num laboratório do Núcleo de Primatologia da UFRN, com CE 12:12 h

(~350: ~8 lux - luzes acessas: 07:00 às 19:00 h). A temperatura foi em média 27,3 ± 0,7 °C e

a umidade relativa do ar foi 58,2 ± 8,3%. Cada gaiola foi enriquecida com caixa ninho,

poleiro, balanços de madeira e de plástico, equipada com bebedouro contendo água disponível

ad libitum e comedouro. A alimentação foi colocada diariamente pela manhã, entre 07:00 e

9:00 h, sendo servida uma papa rica em proteínas com adição de suplemento alimentar, sendo

renovada no turno da tarde entre 13:00 e 15:00 h, momento em que foram servidas porções

diferentes em cada dia da semana (frutas, frango desfiado ou batata-doce). Outros

suplementos tais como goma arábica, granola, leite condensado ou tenébrio (Tenebrio

molitor) eram adicionados às porções diárias. O experimento foi conduzido de acordo com as

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diretrizes para pesquisa em animais da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, da

Sociedade Brasileira de Neurociência e Comportamento e do International Ethical Standards

for Animal Biological Rhythm Research (PORTALUPPI et al. 2008).

Quadro 1 – Composição das famílias durante a coleta de dados.

Mr – macho reprodutor; Fr – fêmea reprodutora; M - macho não reprodutor; F - fêmea não-reprodutora.

Procedimento experimental:

Inicialmente, os animais ficaram 15 dias em adaptação às condições do laboratório. O

registro do comportamento de cada díade foi realizado duas vezes por semana, em sessões de

15 minutos a cada hora durante a fase ativa, do 4º ao 11º mês de vida, obtendo um total de

oito dias para cada mês. Cada díade foi filmada por microcâmeras (Seco mod. SC 201 A

color) localizadas em frente de cada gaiola, a fim de que pudessem ser analisadas por um

Família Sexo Animais

Faixa etária

Duração da coleta de dados

Nascimento de infantes

1(F1)

F Genilson Juvenil 1 Junho/2009 a

Fevereiro/ 2010

Fev/2009 M Geraldo Juvenil 2 Fr Giva Adulto Mr Guará Adulto

2(F2)

F Florise Juvenil 1

Setembro/2009 a Maio/2010

M Floriano Juvenil 2 Fr Flor Adulto Mr Crivo Adulto F Francinilda Infante Nov/2009

M Francil Infante

3(F3)

F Alma Juvenil 1 Fevereiro/2010

a Setembro/2010

Set/2009 M Alisson Juvenil 2 Fr Andréia Adulto Mr Fontes Adulto

4(F4)

F Amaro Juvenil 1 Maio/2010 a

Dezembro/2010

M Amália Juvenil 2 Fr Afrodite Adulto Mr Ravi Adulto

5 (F5)

F Oboé Juvenil 1 Junho/2010 a

Fevereiro/2011

Fev/2010 M Odara Juvenil 2 Fr Ozelita Adulto Mr Zonta Adulto

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observador para registrar em uma planilha a frequência e a duração do comportamento, assim

como também o tipo de brincadeira social ou solitária (Quadro 2).

Ao iniciar a observação do comportamento, foi considerado como término do

evento o intervalo de tempo após os 20 segundos de finalização do comportamento, em que o

animal estivesse envolvido com outros comportamentos, cessando a interação anterior.

Intervalos inferiores a 10 segundos seguidos por uma nova interação não foram considerados

como intervalos entre eventos, mas como fazendo parte de um único evento. O método

utilizado para as observações foi o de amostragem focal do comportamento (ALTMANN

1974).

Quadro 2. Descrição do comportamento de brincadeira de acordo com STEVENSON &

RYLANDS (1988).

Análise dos dados

Inicialmente, foi calculada a duração total da brincadeira solitária e social em cada

família e em cada idade, e posteriormente estes valores foram transformados em percentuais.

Nomenclatura Descrição

Brincadeira

Brincadeira Solitária

Brincadeira Social

- Sequência de movimentos repetitivos, incompletos,

“exagerados” e sem objetivo definido, tais como correr,

pular, rolar com outro indivíduo, perseguir o outro,

pendurar em algum lugar de apoio ou manipular objetos

em um contexto de brincadeira, marcado por início e

fim.

- Um único indivíduo brinca, sem interação com outros

indivíduos com ou sem utilização de objetos.

- Interação recíproca de movimentos característicos de

brincadeira entre dois ou mais indivíduos.

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A proporção de brincadeira social em relação à solitária foi comparada em cada família e cada

idade pelo teste Qui-quadrado.

Os dados horários dos comportamentos foram totalizados em três intervalos com

duração de 4 horas (07:00-10:59 h; 11:00-14:59 h; 15:00-18:59 h). O agrupamento dos dados

em intervalos horários com duração de 4 horas foi realizado devido à frequência e duração

reduzidas do comportamento quando quantificado a cada hora do dia. Os dados obtidos a

partir dos registros da brincadeira social e solitária não apresentaram distribuição normal

(Kolmogorov-Smirnov, p>0,05) e a ocorrência da brincadeira solitária foi reduzida,

inviabilizando a realização de testes estatísticos mais específicos, sendo assim avaliada em

relação à ocorrência ao longo dos intervalos horários pelo teste não paramétrico binomial

utilizando o programa SPSS (PASW Statistics 18, 2009).

O comportamento de brincadeira social foi analisado pelo teste de Friedman para

avaliar diferenças entre os intervalos horários e entre os meses de vida dos juvenis incluindo

ou não o fator família. As comparações posteriores entre cada intervalo horário e entre cada

mês de vida foram realizadas pelo teste de Wilcoxon, utilizando o programa Statistica

(Statistic 8, 2007). O nível de significância utilizado em todos os testes foi de p < 0,05.

RESULTADOS

Análise percentual das categorias da brincadeira ao longo dos meses de vida dos juvenis

De forma geral, a brincadeira social predominou em relação à solitária em todos

os animais (Qui-quadrado, p < 0,05; Figura 1), exceto em um dos machos da F1 (animal 1) no

10° mês, e na fêmea da F3 no 4° mês, em que não foram verificadas diferenças entre as

categorias de brincadeira (Qui-quadrado p > 0,05). Além disso, comparando a proporção entre

as categorias da brincadeira ao longo dos meses entre as famílias, observa-se que apenas os

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Idade

machos da F1 apresentaram uma proporção mais elevada da brincadeira social em relação à

solitária nos meses iniciais da fase juvenil, principalmente no 4º e 5º mês em relação ao 7º, 8º

e 10º mês (Qui-quadrado, p < 0,05; Figura 1). Por outro lado, a brincadeira social nas demais

famílias, que são compostas por díades de sexos diferentes, apresentou uma maior ocorrência

nos últimos meses, principalmente no 9º e 10º mês em relação ao 4º e 6º mês nos animais da

F3, na fêmea da F5 e no macho da F4 (Qui-quadrado, p < 0,05; Figura 1). Apesar de não ter

sido encontrado respaldo estatístico, este mesmo padrão pode ser visualizado na fêmea da F4

e no macho da F5.

Ocorrência da brincadeira solitária ao longo das horas do dia

A partir da análise visual da frequência da brincadeira solitária, observa-se uma

maior ocorrência do comportamento no segundo e terceiro intervalos horários do dia, sendo

que a sua distribuição ao longo dos intervalos horários é semelhante dentro dos animais de

uma mesma família. Além disso, visualiza-se uma maior ocorrência da brincadeira solitária

nas fêmeas do que nos machos, semelhante ao observado a partir da análise percentual da

duração da brincadeira solitária nos animais das famílias F2, F3, F4 e F5, embora diferenças

estatisticamente significativas tenham sido encontradas apenas em F3 e F5 (Qui-quadrado, p

< 0,05).

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131

Figura 1: Porcentagem do tempo em brincadeira solitária e social ao longo dos meses da vida dos juvenis nas cinco famílias. Os dois gráficos da F1 correspondem a animais do sexo masculino, enquanto que na F2, F3, F4 e F5 o primeiro gráfico corresponde aos animais do sexo feminino e o segundo gráfico do sexo masculino.

F5

F4

F1

F3

F2

0

20

40

60

80

100

0

20

40

60

80

100

0

20

40

60

80

100

% T

emp

o

Idade

social solitária

0

20

40

60

80

100

4 5 6 7 8 9 10 11

0

20

40

60

80

100

4 5 6 7 8 9 10 11

0

20

40

60

80

100

0

20

40

60

80

100

0

20

40

60

80

100

0

20

40

60

80

100

0

20

40

60

80

100

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132

Figura 2: Percentual de ocorrência da brincadeira solitária durante os 3 intervalos horários ao longo dos meses de vida dos juvenis das 5 famílias. Os dois gráficos da F1 correspondem a animais do sexo masculino, enquanto que na F2, F3, F4 e F5 o primeiro gráfico corresponde aos animais do sexo feminino e o segundo gráfico do sexo masculino.

0

0,2

0,4

0

0,2

0,4

F1

F3

F2

F4

F5

Idade

%

Fre

quên

cia

0

0,2

0,4

0

0,2

0,4

0,0

0,2

0,4

0,0

0,2

0,4

0

0,2

0,4

0

0,2

0,4

0,0

0,2

0,4

45

67

89

1011

0,0

0,2

0,4

45

67

89

1011

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133

Duração da brincadeira social ao longo dos intervalos horários

Em relação aos intervalos horários (Figura 3), a duração da brincadeira social foi

menor no primeiro intervalo (07:00 e 10:59 h) em relação aos demais intervalos (11:00-14:59

h e 15:00-18:59 h) em todas as famílias (Friedman Chi-squared: F1 = 13,0; F2 = 12,0; F3 =

6,25; F4 = 7,0, p < 0,05; F5 = 4,0, p = 0,13). Além disso, não foi observada diferença na

duração da brincadeira entre os outros dois últimos intervalos horários (Friedman Chi-

squared = 46,24, Wilcoxon p< 0,05).

Figura 3 - Duração da brincadeira social (média + erro padrão) ao longo dos intervalos horários.

Duração da brincadeira social nos intervalos horários ao longo da idade em cada família

As famílias diferiram entre si, mas as maiores durações ocorreram nas famílias 2

e 4 (Kruskall-Wallis, p<0,05). Considerando apenas os meses de vida, a brincadeira social foi

menor no 4º mês, sendo que essa diferença foi significativa apenas em relação ao 5º, 6º, 8º e

10º mês de vida dos juvenis (Friedman Chi-squared = 7,43, Wilcoxon p<0,05). Entretanto,

quando observada a duração da brincadeira social ao longo dos meses em cada família

separadamente, observou-se que houve diferença entre os meses apenas na família 4, na qual

Dur

ação

da

brin

cade

ira s

ocia

l (s)

Intervalos horários

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134

o 11º mês teve os menores valores (Friedman Chi-squared : F1= 6,16; F2 = 13,62; F3 = 4.04;

F4 = 19,71; F5: 3,83, Wilcoxon p< 0,05; Figura 4).

Tendo em vista a distribuição diária da brincadeira ao longo dos meses em cada

família, observou-se que entre 07:00-10:00 h a duração foi menor do que nos demais

intervalos em todos os meses (exceções: 4º mês em todas as famílias; 5º mês: F1, F3 e F5; 6º

mês: F4; 7º mês: F3 e F4; 8º mês: F3; 9º mês: F5; 10º mês: F2 e F4 e 11º na família 5).

(Friedman Chi-squared: F1 = 6,36; F2 = 52,72; F3 = 44.03; F4 = 26,19; F5 = 66,40;

Wilcoxon p< 0,05; Figura 4).

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135

Figura 4 - Duração da brincadeira social (média + erro padrão) ao longo dos intervalos horários em cada idade por família.

Idade

F1

Dur

ação

hor

ária

da

brin

cade

ira s

ocia

l (s)

Duração m

ensal da brincadeira social (s)

F2 F3 F4 F5

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136

DISCUSSÃO

A brincadeira social predominou em relação à brincadeira solitária na maioria das

idades em todas as famílias, sendo que a ocorrência desta relação entre as categorias da

brincadeira ao longo dos momentos da fase juvenil não foi simultânea entre a díade de

machos (família 1) e as díades de sexo diferentes (famílias 2 a 4). Esta predominância da

brincadeira social na vida em grupo foi encontrada por OLIVEIRA et al. (2003) e OLIVEIRA

(2005) em grupos de mico leões dourados, assim como por RESENDE & OTTONI (2002) em

Cebus apella e por PINHA (2007) em Cebus libidinosus, embora não tenha sido considerado

se esta relação modificava-se ao longo das idades como foi observado neste estudo. A alta

concentração encontrada para a brincadeira social deve estar relacionada ao seu importante

papel na interação, comunicação e cognição social dos indivíduos dentro de um grupo

(BEKOFF & ALLEN 1998, BEKOFF 2001), possibilitando o desenvolvimento de estratégias

que otimizem a vida (THOMPSON 1988).

Existe uma variação relacionada com a proporção entre os tipos de brincadeira,

caracterizada por uma maior duração da brincadeira social entre o meio e o fim da fase juvenil

em díades de sexos diferentes, enquanto que na díade de mesmo sexo as maiores durações

ocorrem no início do desenvolvimento do animal. Provavelmente, o fenômeno da ovulação

das fêmeas que antecipam a sua maturação em relação aos machos pode influenciar a

ontogênese dos tipos de brincadeira ao longo da fase juvenil nas díades de sexos diferentes.

Portanto, o sexo das díades dos juvenis pode influenciar quanto à preferência do tipo de

brincadeira ao longo da idade, sendo de grande relevância a realização de novas pesquisas

para avaliar o efeito do sexo sobre a distribuição dos tipos de brincadeira ao longo da idade,

ou até mesmo verificar se esta relação encontrada trata-se de uma variação relacionada à

dinâmica familiar. Além disso, como o referido estudo trata-se de um trabalho realizado em

ambiente de cativeiro, outros fatores podem estar atuando na duração das categorias da

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137

brincadeira, tais como o número de parceiros disponíveis (OLIVEIRA et al. 2003) e a

qualidade do habitat e recursos disponíveis para interação (OLIVEIRA 2005).

A maior expressão da brincadeira solitária nas famílias de juvenis de sexos

diferentes em relação à família de juvenis de mesmo sexo pode estar associada à tendência

das fêmeas em apresentar mais brincadeira solitária em relação aos machos, conforme foi

encontrado em chimpanzés (GRANADOS & SOMMER 1995) e Cebus abella (SUOMI &

PAUKNER 2008). Provavelmente, esta expressão do comportamento das fêmeas pode estar

associada com as funções sociais exercidas dentro do grupo, tais como cuidado parental e

dominância social, em que a fêmea dominante pode influenciar a taxa de reprodução das

outras fêmeas do grupo por diversas maneiras, dentre elas a supressão fisiológica e a inibição

do comportamento sexual, dependendo das condições ecológicas e sociais em que o grupo

está inserido (YAMAMOTO et al. 2009, DIGBY & SALTZMAN 2009), fatores estes que

influenciam tanto a aquisição de alimentos quanto o seu sucesso reprodutivo dentro do grupo

(SILVA 2008). Por outro lado, o aumento da brincadeira nos machos das famílias 2 a 5 pode

ter sido influenciado pela observação dos movimentos realizados pelas fêmea, que pode estar

relacionado a uma ativação do sistema dos neurônios espelhos, caracterizados em primatas

humanos e não humanos (RIZZOLATTI et al. 2002, RIZZOLATTI & CRAIGHERO 2004,

RIZZOLATTI & DESTRO 2008), que são estimulados quando um animal observa ou repete

a mesma ação praticada por outrem (GALLESE & GOLDMAN 1998). Pesquisas

comparativas são necessárias para avaliar a distribuição da brincadeira solitária e a influência

da ação de um animal sob a expressão comportamental do outro nas interações sociais, tais

como a brincadeira.

A distribuição da brincadeira social e solitária ao longo do dia foi menos

frequente no primeiro intervalo do dia em relação aos dois últimos intervalos de atividade dos

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138

saguis, semelhante ao encontrado para juvenis de C. Penicillata em ambiente natural

(CAVALHEIRO 2008).

O sagui comum em ambiente natural desperta próximo às 06:00 h e se recolhe

para o repouso em torno das 17:00h (STEVENSON & RYLANDS 1988, ALONSO &

LANGGUTH 1989, CASTRO et al. 2003). Neste estudo, em decorrência das condições de

manutenção dos animais no laboratório, os animais iniciavam a atividade às 07:00 h,

momento em que as luzes acendiam e finalizavam às 18:00 h, antes das luzes apagarem. No

entanto, nas duas condições de estudo, entre o despertar e o dormir há um intervalo de

aproximadamente 11 horas de atividade (ALONSO & LANGGUTH 1989, CASTRO et al.

2003), em que vários comportamentos ocorrem sincronizados com a fase de luminosidade. As

variações na ocorrência da brincadeira entre os intervalos horários podem estar relacionadas à

distribuição diária dos comportamentos observada nesta espécie em ambiente natural. No

primeiro intervalo da manhã há predominância da alimentação (ALONSO & LANGGUTH

1989, SILVA 2008), que poderia estar reduzindo a expressão da brincadeira. Por outro lado, a

elevação brincadeira no segundo intervalo tende a coincidir com a fase de redução da

atividade motora observada em animais adultos em cativeiro por MOREIRA et al. (1991),

MENEZES et al. (1993) e CASTRO et al. (2003), e com o segundo pico da catação (12 a 13

h) de animais adultos em ambiente natural (ALONSO & LANGGUTH 1989, CASTRO et al.

1994) e em cativeiro (MENEZES et al. 1993). Além disso, o último intervalo analisado

(15:00 e 18:59h) compreende a parte final do segundo pico de atividade e a redução na

atividade nos animais adultos observada antes do início do repouso (ALONSO &

LANGGUTH 1989). Esta coincidência de durações elevadas de brincadeira com os

momentos de descanso dos animais adultos do sagui comum em ambiente natural favoreceria

a possibilidade dos adultos “vigiarem” seus filhotes em interação (ALONSO & LANGGUTH

1989, STEVENSON & RYLANDS 1988), diminuindo os riscos de predação.

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139

O arranjo de organização da brincadeira social foi mantido ao longo de quase

todos os meses, com exceção do 4° mês em todas as famílias, provavelmente pela menor

duração da brincadeira nesta idade, possivelmente relacionada a uma certa dependência em

relação aos adultos e a baixa capacidade de realização de movimentos mais complexos

(STEVENSON & RYLANDS 1988). No entanto, a duração do comportamento do 5° ao 11°

mês da fase juvenil na maioria das famílias manteve-se sem variação significativa, semelhante

ao que foi demonstrado por GOVINDARAJULU et al. (1993) para infantis de macacos do

Velho Mundo da espécie vervet (Cercopithecus aethiops sabaeus).

Outros fatores além da idade podem influenciar a duração da brincadeira entre os

intervalos horários e as características dos padrões comportamentais exibidos pelos animais

ao longo da fase juvenil. Então, apesar de ter sido encontrado nas famílias o padrão de

distribuição da brincadeira já discutido anteriormente, houve uma variação em relação em

relação à forma como ele foi distribuído dentro de cada família, provavelmente influenciada

pela dinâmica familiar dentro de cada família. Como por exemplo, as variações

interindividuais e entre as famílias podem interferir na predominância da brincadeira no

segundo e terceiro intervalo horário. Outros trabalhos discutem a existência das variações

intraespecíficas influenciando o perfil comportamental de algumas atividades da espécie,

como observado em catação (AZEVEDO et al. 2001), marcação de cheiro (MELO et al.

2005) e atividade motora (ERKERT 1989).

O padrão comportamental apresentado pela brincadeira foi coerente com o

encontrado em ambiente natural nesta espécie, com picos mais frequentes no meio e no fim da

fase ativa (STEVENSON & RYLANDS 1988, ALONSO & LANGGUTH 1989), coincidindo

com a ocorrência de alguns comportamentos dos animais adultos, tais como repouso e catação

(STEVENSON & RYLANDS 1988, ALONSO & LANGGUTH 1989), o que pode

maximizar o tempo destinado às outras interações sociais como também acompanhar os

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140

comportamentos realizados pelos infantis, favorecendo a uma melhor adaptação do organismo

às condições ambientais as quais estão submetidos, assim como a expressão comportamental

da espécie. A análise do comportamento da brincadeira em saguis é um fator essencial para

entender as interações sociais mantidas dentro do grupo, o desenvolvimento do animal com o

avanço de sua capacidade física e como estas aptidões podem interferir no ritmo das demais

atividades exibidas pela espécie. Outros estudos sob a mesma condição de cativeiro devem ser

realizados para avaliar como o perfil diário da brincadeira se mantém nas fases posteriores à

fase juvenil, como também esclarecer se modificações na qualidade do ambiente e

composição do grupo pode alterar o perfil diário da brincadeira.

AGRADECIMENTOS:

Gostaríamos de agradecer aos estudantes de graduação Henrique James, Fernanda

Kolodiuk, Kahena Quevedo, Luiz Cândido, Deyse Bezerra, Diego Fernandes e Bruna

Wanderley pela colaboração na coleta de dados, a Flávio Coutinho, Edinólia e Antônio

Barbosa pelo suporte técnico no Núcleo de Primatologia da UFRN, ao Dr. Wall Hattori pelas

sugestões para a análise dos dados e à Profa.Dra. Maria de Fátima Arruda pelas sugestões

dadas durante o estudo. O estudo teve suporte financeiro da CAPES, CNPq e UFRN.

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144

Anexos B - Actogramas e perfis médios horários da série temporal da atividade motora ao longo das 24 h de cada animal. Espaços em branco devido a problemas na coleta de dados. As barras cinza representam os recortes utilizados na análise dos dados da puberdade e ao lado de cada gráfico estão indicados os intervalos referentes à análise dos dados ao longo de toda a fase juvenil. As setas indicam nascimentos de infantes. * representa problemas na iluninação noturna.

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145

9/6

19/6

29/6

9/7

19/7

29/7

8/8

18/8

28/8

7/9

17/9

27/9

7/10

17/10

27/10

6/11

16/11

26/11

6/12

16/12

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5/1

15/1

25/1

4/2

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

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4000

Y0

10

20

30

40

50

60

70

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100

110

120

130

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150

160

170

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190

200

210

220

230

240

Genilson Geraldo

Família 1

Dat

a da

col

eta

de d

ados

Dia

s da

col

eta

de

dado

s

*

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146

9/6

19/6

29/6

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19/7

29/7

8/8

18/8

28/8

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7/10

17/10

27/10

6/11

16/11

26/11

6/12

16/12

26/12

5/1

15/1

25/1

4/2

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

1000

2000

3000

Y

0

10

20

30

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200

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230

240

Dat

a da

col

eta

de d

ados

Dia

s da

col

eta

de

dado

s

Dat

a da

col

eta

de d

ados

* Mãe Pai

Família 1

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4/11

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3/1

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4/3

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24/3

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23/4

3/5

13/5

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

2000

4000

Y0

10

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200

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Florise Floriano

Família 2

Dia

s da

col

eta

de

dado

s

*

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3/1

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2/2

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4/3

14/3

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23/4

3/5

13/5

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

1000

2000

3000

Y0

10

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Mãe Pai

Dia

s da

col

eta

de

dado

s

Família 2

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1/5

11/5

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10/6

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10/7

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9/8

19/8

29/8

8/9

18/9

28/9

8/10

18/10

28/10

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

2000

4000

Y0

10

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240

Alma Alisson

Família 3

Dia

s da

col

eta

de

dado

s

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1/5

11/5

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10/6

20/6

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30/7

9/8

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8/9

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28/10

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

1000

2000

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Y0

10

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Mãe Pai

Dia

s da

col

eta

de

dado

s

Família 3

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1/5

11/5

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10/6

20/6

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10/7

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9/8

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8/9

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8/10

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7/11

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27/11

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0 6 12 18 240 6 12 18 24

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Família 4

Amália Amaro

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10/6

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9/8

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0 6 12 18 240 6 12 18 24

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2000

3000

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240

Mãe Pai

Família 4

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153

9/6

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9/7

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8/8

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28/8

7/9

17/9

27/9

7/10

17/10

27/10

6/11

16/11

26/11

6/12

16/12

26/12

5/1

15/1

25/1

4/2

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

2000

4000

Y0

10

20

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200

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Odara Oboé

Família 5

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9/6

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8/8

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7/9

17/9

27/9

7/10

17/10

27/10

6/11

16/11

26/11

6/12

16/12

26/12

5/1

15/1

25/1

4/2

0 6 12 18 240 6 12 18 24

0

1000

2000

3000

Y0

10

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190

200

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Mãe Pai

Família 5

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155

Anexo C - Perfis horários da atividade motora para cada animal nas 5 famílias ao longo das idades. Hora do dia

Genilson Geraldo Mãe Pai

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 200

20000

40000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 20

4

5

6

7

8

9

10

11

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156

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 200

20000

40000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 20

Hora do dia

Florise Floriano Mãe Pai

4

5

6

7

8

9

10

11

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0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 200

20000

40000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 20

Alma Alisson Mãe Pai

Hora do dia

4

5

6

7

8

9

10

11

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158

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 200

20000

40000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 20

Amália Amaro Mãe Pai

Hora do dia

4

5

6

7

8

9

10

11

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0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0

20000

40000

0

30000

60000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 200

20000

40000

0 5 10 15 20 0 5 10 15 20

Hora do dia

Oboé Odara Mãe Pai

4

5

6

7

8

9

10

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