padrÕes de uso de habitat e coocorrÊncia de aves …
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
PADRÕES DE USO DE HABITAT E COOCORRÊNCIA DE AVES DO
GÊNERO HERPSILOCHMUS (THAMNOPHILIDAE) EM FRAGMENTO
FLORESTAL NO EXTREMO NORTE DE DISTRIBUIÇÃO DA MATA
ATLÂNTICA
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como
requisito para obtenção do título de mestre
em ecologia.
Discente: Paulo Fernandes da Costa Neto
Orientador: Mauro Pichorim
Natal - RN
Fevereiro – 2018
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB
Costa-Neto, Paulo Fernandes da.
Padrões de uso de habitat e coocorrência de aves do gênero Herpsilochmus (Thamnophilidae) em fragmento florestal no extremo
Norte de distribuição da Mata Atlântica / Paulo Fernandes da Costa Neto. - Natal, 2018.
50 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim.
1. Heterogeneidade ambiental - Dissertação. 2. Sobreposição de
nicho - Dissertação. 3. Espécies sintópicas - Dissertação. 4.
Fatores ambientais - Dissertação. 5. Segregação de habitat -
Dissertação. I. Pichorim, Mauro. II. Universidade Federal do Rio
Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 502/504
Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351
DEDICATÓRIA
Aos meus pais, Antônia e Paulo, por todos os ensinamentos e a minha tia Francisca (in
memorian), pelo grande exemplo de humildade.
AGRADECIMENTOS
Foram dois anos intensos, de muito trabalho, muitas abdicações e muito (e bota
muito nisso) aprendizado. Eu não poderia ser mais grato pela oportunidade de ter vivido
o que eu vivi nos últimos dois anos, convivendo e conhecendo pessoas extraordinárias e
me surpreendendo cada vez mais com as lições da natureza. Assim, termino essa etapa
da minha vida com um sentimento único, o de gratidão!
Obrigado a minha família, meus pais Antônia e Paulo, e minha irmã Manoela,
por sempre me apoiarem em todas as decisões, mesmo quando não concordavam.
Fizeram esse sonho se tornar possível, sempre me incentivando e dando todo o suporte
necessário para que eu alcançasse este objetivo. Amo incondicionalmente.
Agradeço a minha namorada, Khadija Jobim, pelo companheirismo e amor a
mim dedicado. Agradeço também pela participação direta neste trabalho, seja
contribuindo com discussões científicas ou me auxiliando na parte escrita. Te amo!
Agradeço ao meu orientador, Mauro Pichorim, que muito mais que um
orientador é um grande amigo. Obrigado pela paciência, pelos ensinamentos e por
sempre se fazer presente ao longo de todo o desenvolvimento deste trabalho.
Agradeço aos pesquisadores Eduardo Martins Venticinque, Marília Bruzzi Lion,
Márcio Zikán Cardoso e Rodrigo Lima Massara por aceitarem participar da avaliação
deste trabalho e contribuírem valorosamente para o aprimoramento do mesmo.
Aos meus amigos e colegas do Programa de Pós-Graduação em Ecologia da
UFRN, em especial: Marilia Teixeira, Nadia Zamboni, Maurício Dália, Adriana Lima,
Lara Machado, Poliana Alves, Giesta George, Cleto Freire, Andressa Scabin, Felipe
Marinho, Paulo Marinho, Daniel Magalhães, Maiara Menezes, Ewaldo Leitão, Augusto
Cesar. Os momentos de descontração e/ou de contar sobre os problemas da vida, seja
em uma mesa de bar ou nas festas regadas a bebidas internacionais, Serra Malte (no
inicio do mês) ou Itaipava e Sub-zero (final do mês) e feijoadas foram importantíssimos
para minha sobrevivência durante esses dois anos.
Obrigado aos membros do Laboratório de Ornitologia da UFRN: Tonny
Marques, Guilherme Toledo, Phoeve Macário, João Paulo, Pedro Vitor, Jorge Dantas,
Jonathas Gabriel, João Lucas, Hipócrates Mateus (Pocati), Ricardo Duarte, Juliana
Unai, Priscila Sabino, Victoria Paixão, Zé Victor, Marcelo Camara, Marcelo Silva,
Clarisse Silva, Thanyria Câmara, Luis Felipe, Julio Cezar, Priscila Stedile, Damião
Valdenor e alguém que por ventura eu tenha esquecido de citar, pela convivência nos
últimos anos, pelas confraternizações sempre animadas e cercadas de muita alegria, que
foram com certeza essenciais em meio aos constantes momentos de estresse que esse
mestrado proporcionou hehe. Agradeço em especial ao Guilherme Toledo e João Paulo
pelas constantes discussões que foram importantíssimas ao meu desenvolvimento como
ecólogo, ao João Lucas pela parceria durante todo o período de campo pesado que
tivemos e ao Jonathas Gabriel por ter auxiliado nossos trabalhos de campo em
momentos críticos.
Agradeço as pessoas da cidade de Baía Formosa, uma das cidades mais lindas
que já conheci, pela receptividade. Um Obrigado especial à querida Nina pela simpatia,
pelas comidas deliciosas e peixes fresquinhos que em muitos momentos foram
imprescindíveis para que tivéssemos forças para continuar hahaha e pela casa mobiliada
que nos arranjou.
Obrigado aos meus amigos do Colégio Impacto: Alfredo Novaes, Amanda
Moreira, Jábine Talitta, Lucas Ruan, Leônidas Câmara e Mizziara Paiva. A amizade de
vocês é tudo para mim e não há distância que possa nos separar.
Obrigado aos meus amigos da Biologia em especial Arthur Soares, Gustavo
Carvalho, Eduardo Chacon, Gilvan Targino, Erika Priscila, Erica Nascimento, Flávia
Santos e Allyne Eufrasio pela amizade e companhia nesta dura caminhada.
Obrigado ao Grupo Farias, por autorizar a realização deste projeto de pesquisa
na RPPN Mata Estrela.
Agradeço a CAPES e ao PPG-Ecologia pelo suporte financeiro que foi essencial
para a execução deste trabalho.
Por fim, agradeço a todos os que tornaram esse trabalho possível, a todos que
torceram por mim e a todos que conheci durante esta jornada.
“Daria tudo que sei, pela metade do que ignoro”.
René Descartes
PADRÕES DE USO DE HABITAT E COOCORRÊNCIA DE AVES DO
GÊNERO HERPSILOCHMUS (THAMNOPHILIDAE) EM FRAGMENTO
FLORESTAL NO EXTREMO NORTE DE DISTRIBUIÇÃO DA MATA
ATLÂNTICA
RESUMO
A distribuição de aves no ambiente é modulada pela complexidade de habitat e
mudanças sazonais na disponibilidade de recursos, características cujo entendimento é
essencial para inferências acuradas sobre como as espécies usam o habitat. Além disso,
interações interespecíficas também afetam a distribuição e o modo como as espécies
utilizam o habitat, podendo ser fator determinante para se entender a coexistência,
especialmente entre espécies cogenéricas. Neste estudo, utilizamos modelos de
ocupação para uma e duas espécies, levando-se em consideração a detecção imperfeita,
para investigar como características da estrutura de vegetação e interações
interespecíficas afetam padrões de uso de habitat e coocorrência em três espécies
simpátricas do gênero Herpsilochmus (H. atricapillus, H. pectoralis e H.
rufimarginatus) em fragmento florestal no extremo norte de distribuição da Mata
Atlântica, nordeste do Brasil. Para isso, realizamos levantamentos por ponto-de-escuta
em 80 unidades amostrais, nos períodos seco e chuvoso e coletamos variáveis
relacionadas à estrutura de vegetação. A partir disso, criamos conjuntos de modelos de
ocupação e coocorrência e selecionamos o modelo mais parcimonioso para cada espécie
e combinação de espécies. Como principais resultados dos modelos de ocupação
verificamos que as espécies H. atricapillus e H. pectoralis tiveram maiores taxas de
ocupação (Ѱ = 0,37 ± 0,07 a Ѱ = 0,67 ± 0,07) em comparação a H. rufimarginatus (Ѱ =
0,34 ± 0,05 a Ѱ = 0,46 ± 0,05). A densidade de árvores afetou positivamente a ocupação
de H. pectoralis, enquanto H. atricapillus e H. rufimarginatus foram positivamente
afetadas pelo diâmetro de árvore. As probabilidades de detecção foram moderadas entre
as espécies (p = 0,57 ± 0,04 a p = 0,76 ± 0,05). Os modelos de coocorrência
evidenciaram que H. pectoralis está relacionado a uma diminuição na ocupação de H.
rufimarginatus. Os resultados indicam que o padrão de ocupação de H. pectoralis e H.
rufimarginatus parece estar sendo influenciado por evitação entre as espécies que
associadas a diferentes preferências de micro-habitat podem estar facilitando a
coexistência. Em contraste, H. rufimarginatus e H. atricapillus parecem utilizar
basicamente os mesmos tipos de habitat, de modo que níveis de especialização maiores
como preferências alimentares diferentes podem ser fatores importantes para a
coexistência entre as espécies.
Palavras-Chave: heterogeneidade ambiental, sobreposição de nicho, espécies
sintópicas, fatores ambientais, segregação de habitat.
PATTERNS OF HABITAT USE AND CO-OCCURRENCE OF
HERPSILOCHMUS ANTWRENS IN A REMNANT IN THE NORTHERN OF
ATLANTIC FOREST DISTRIBUTION
ABSTRACT
The bird distribution in the environment is modulated by habitat complexity and
seasonal changes in resource availability, characteristics whose understanding is
essential for accurate inferences about how species use the habitat. In addition,
interspecific interactions also affect the distribution and the way in which the species
use the habitat and may be an important factor to understand the coexistence, especially
between congeneric species. Here, we used occupancy models for one and two species
to investigate how vegetation structure and interspecific interactions affect patterns of
habitat use and co-occurrence in three sympatric species of the genus Herpsilochmus
(H. atricapillus, H. pectoralis and H. rufimarginatus). The study was carried out in a
forest remnant at the northern portion of the Atlantic Forest distribution, northeastern
Brazil. For this, we performed point-count surveys in 80 sample units, in the dry and
rainy season, and collected variables related to the vegetation structure. From this we
created sets of occupancy and co-occurrence models and selected the most
parcimonious model for each species and species pairs. As main results of the
occupancy models we found that H. atricapillus and H. pectoralis had higher
occupancy rates (Ѱ = 0,37 ± 0,07 to Ѱ = 0,67 ± 0,07) when compared to H.
rufimarginatus (Ѱ = 0,34 ± 0,05 to Ѱ = 0,46 ± 0,05). The density of trees positively
affected the occupancy of H. pectoralis, while H. atricapillus and H. rufimarginatus
were positively affected by tree diameter. Detection probabilities were moderated
among species (p = 0,57 ± 0,04 to p = 0,76 ± 0,05). Co-occurrence models showed that
the presence of H. pectoralis is related to a decrease in H. rufimarginatus occupancy.
The results indicate that the occupancy pattern of H. pectoralis and H. rufimarginatus
seems to be influenced by avoidance among species which associated to micro-habitat
preferences are facilitating coexistence. In contrast, H. rufimarginatus and H.
atricapillus seem to use basically the same habitat types, then higher levels of
specialization as different prey preferences may be important factors for coexistence
between species.
Keywords: environment heterogeneity, niche overlap, syntopic species,
imperfect detection, habitat segregation.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Espécies do gênero Herpsilochmus, alvo do presente estudo (A) H.
pectoralis macho (B) H. pectoralis fêmea (C) H. atricapillus macho (D) H. atricapillus
fêmea (E) H. rufimarginatus macho (F) H. rufimarginatus fêmea. Créditos: fotos A e B
– Paulo Fernandes, C e D – Jorge Dantas, E – Caio Brito e F – Júlio Silveira...............26
Figura 2 – Mapa de distribuição das espécies de Herpsilochmus. (A) H. atricapillus (B)
H. pectoralis (C) H. rufimarginatus (D) área na qual os polígonos de distribuição das
três espécies se sobrepõem e poderiam coocorrer. Mapa adaptado com base na
distribuição atual das espécies (BIRDLIFE INTERNATIONAL AND HANDBOOK
OF THE BIRDS OF THE WORLD, 2017).....................................................................27
Figura 3 – Localização da área de estudo (RPPN Mata Estrela) sobre padrões de uso de
habitat e coocorrência de aves do gênero Herpsilochmus no nordeste do Brasil. Tipos de
fitofisionomias presentes na área e os 80 pontos amostrais utilizados para realização dos
pontos-de-escuta estão representados..............................................................................28
Figura 4 – Alguns dos impactos ambientais identificados na RPPN Mata Estrela. (A)
Criação de caprinos e bovinos as margens da RPPN (B) Área com resquícios de
queimada dentro da RPPN (C) Corte de madeira (D) Plantações de cana-de-açúcar as
margens da RPPN (E) Lixo as margens da RPPN (F) Lixo dentro da RPPN (G) Áreas
dentro da RPPN com grandes “buracos” causados pela retirada de vegetação...............29
Figura 5 – (A) Parte da RPPN Mata Estrela, com destaque para os pontos centrais (PC),
onde foram realizados levantamentos de aves por ponto de escuta. (B) A partir de cada
PC (círculo central preto) definimos outros quatro pontos periféricos (PP1 – PP4,
círculos pretos com preenchimento branco), distantes 50 metros do PC e em ângulos de
90° entre eles. (C) Em cada PC e PP definimos outros quatro pontos para amostragem
de covariáveis (quadrados pretos), distantes 5 metros do PP (ou PC). Nesses pontos
realizamos as medidas de abertura de dossel e altura de serapilheira (totalizando 25
amostras para o sítio). As medidas de densidade de plantas e Média do DAS, foram
realizadas em um raio de 5 metros a partir de PC e PP. .................................................30
Figura 6 –. Resultados obtidos a partir de análises de ocupação para duas espécies
evidenciando a variação das probabilidades de ocupação em função de covariáveis de
habitat para (A) H. atricapillus em função da Média do DAS nas estações seca (linhas
continuas em escala de preto) e chuvosa (linhas continuas em escala cinza) (B) H.
rufimarginatus em função da Média do DAS quando H. pectoralis está presente (linha
continua em escala de preto) e ausente (linha continua na escala de cinza) (C) H.
pectoralis em função da densidade de
árvores.............................................................................................................................40
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Resultado da seleção de 256 modelos para as espécies H. atricapillus, H.
pectoralis e H. rufimarginatus, com destaque para a estrutura mais parcimoniosa
(melhor modelo), selecionada a patir do peso cumulativo em contraste ao modelo mais
parametrizado (modelo global) e o menos parametrizado (modelo nulo). O teste de
ajuste do modelo global de cada espécie indicou sobredispersão dos dados em H.
rugimarginatus, para o qual o fator de inflação de variância (c-hat) foi ajustado em 3,7
(neste caso os modelos foram ordenados pelo
QAICc)............................................................................................................................34
Tabela 2 – Valores dos fatores de beta (β) para os parâmetros de detecção e ocupação
das espécies H. atricapillus, H. pectoralis e H. rufimarginatus. Valores representam o β
das covariáveis dos modelos melhor ranqueados de acordo com critério de
Q/AICc.............................................................................................................................35
Tabela 3 – Resultado final da seleção de modelos de coocorrência para duas espécies,
destacando o modelo melhor ranqueado a partir do peso cumulativo das variáveis (w+)
em contraste com o modelo mais parametrizado (modelo global) e o menos
parametrizado (modelo nulo). As espécies H. atricapillus e H. pectoralis foram
selecionadas como dominantes (A), enquanto H. rufimarginatus foi selecionada como
espécie subordinada (B) a partir das análises de ocupação
simples.............................................................................................................................36
Tabela 4 – Valores dos fatores de beta (β) gerados a partir de modelos de ocupação
para duas espécies para os parâmetros de detecção e ocupação entre a combinação de
dominantes (A - H. atricapillus e H. pectoralis) com a espécie subordinada (B - H.
rufimarginatus). Valores representam o β de covariáveis dos modelos melhor
ranqueados de acordo com critério de AICc...................................................................37
Tabela 5 – Probabilidades de detecção (p e r) e de ocupação (ѱ) independentes e
condicionais médias estimadas a partir do modelo mais parcimonioso para a
combinação de espécies H. atricapillus x H. rufimarginatus e H. pectoralis x H.
rufimarginatus.................................................................................................................39
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO................................................................................................15
2. MATERIAIS E MÉTODOS...........................................................................19
2.1. ESPÉCIES ESTUDADAS........................................................................19
2.1.1. Herpsilochmus atricapillus.............................................................19
2.1.2. Herpsilochmus pectoralis...............................................................19
2.1.3. Herpsilochmus rufimarginatus......................................................20
2.2. ÁREA DE ESTUDO.................................................................................20
2.3. COLETA DE DADOS E DELINEAMENTO AMOSTRAL............... 20
2.4. COVARIÁVEIS........................................................................................21
2.4.1. Sazonalidade...................................................................................21
2.4.2. Tipo de Habitat..............................................................................21
2.4.3. Medidas de estrutura de vegetação..............................................22
2.4.3.1.Diâmetro na altura do solo (DAS) e densidade de árvores..22
2.4.3.2. Abertura de dossel e altura de serapilheira.........................23
2.5. ANÁLISES DOS DADOS........................................................................23
2.5.1. Análises de ocupação simples.......................................................23
2.5.2. Análises de coocorrência...............................................................25
3. RESULTADOS................................................................................................31
3.1. OCUPAÇÃO INDIVIDUAL E COVARIÁVEIS DE
HABITAT...................................................................................................31
3.2.PROBABILIDADES DE OCUPAÇÃO E DETECÇÃO INDIVIDUAL
.................................................................................................................... 31
3.3.PROBABILIDADES DE OCUPAÇÃO E DETECÇÃO
CONDICIONAIS.......................................................................................32
4. DISCUSSÃO....................................................................................................41
5. CONCLUSÃO..................................................................................................44
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...........................................................45
15
1. INTRODUÇÃO
Entender como espécies filogeneticamente relacionadas e com requerimentos de
habitat semelhantes coexistem no ambiente é uma das questões centrais da ecologia
(SCHOENER, 1974; SIEPIELSKI; MCPEEK, 2010; STEEN et al., 2014). O Princípio
da Exclusão Competitiva ou Lei de Gause prediz que espécies que exploram o mesmo
recurso não podem coexistir em um ambiente homogêneo, de modo que a espécie
dominante tende a prevalecer sobre a subordinada (LOTKA, 1920; VOLTERRA, 1926;
GAUSE, 1935). Todavia, no mundo real encontramos vários exemplos de espécies
similares ecológica, morfológica e filogeneticamente ocorrendo de forma sintópica, o
que tem despertado o interesse de ecólogos em entender os fatores que atuam
modulando a coexistência destas espécies (KOPLIN; HOFFMANN, 1968;
HESPENHEIDE, 1971; LAUGHLIN; KARSAI; ALSOP III, 2013; ESTEVO; NAGY-
REIS; NICHOLS, 2017). Em geral, a partição de recursos, seja espacialmente ou
temporalmente, pode reduzir a sobreposição de nicho entre as espécies e favorecer a
coexistência (HUTCHINSON, 1959; CHESSON, 2000; STEEN et al., 2014).Um estudo
clássico sobre padrões de coexistência em aves verificou que cinco espécies cogenéricas
(gênero Dendroica) apresentavam diferenças no uso de habitat, que aliviavam efeitos
competitivos, promovendo a coexistência (MACARTHUR, 1958).
A heterogeneidade ambiental associada a diferenças sutis na preferência de
habitat e, portanto, no uso dos recursos (partição de nicho), podem atuar modulando a
coexistência entre espécies (HOLT, 2001). A distribuição de aves pode ser influenciada
pela complexidade do habitat e mudanças sazonais na disponibilidade de recursos.
Portanto, entender como as aves se relacionam com as variáveis ambientais é essencial
para inferências acuradas sobre sua distribuição local (CODY, 1981; COSTA et al.,
2016; ESTEVO; NAGY-REIS; NICHOLS, 2017). Em ambientes florestais, a estrutura
da vegetação exerce influência direta ou indireta na distribuição de recursos importantes
para sobrevivência e reprodução de aves, servindo de indicativo quanto à qualidade do
habitat para a ave e, consequentemente, influenciando sua distribuição (CODY, 1981;
BEHNKE; PEJCHAR; CRAMPTON, 2016; COSTA et al., 2016). Alguns estudos têm
demonstrado que características da estrutura de vegetação como altura de serapilheira,
16
densidade de plantas e abertura de dossel afetam diferentemente o uso de habitat em
comunidades de aves insetívoras (CINTRA; CANCELLI, 2008; STRATFORD;
STOUFFER, 2013; SÁNCHEZ et al., 2014). Ademais, sabe-se que algumas florestas
tropicais apresentam variação sazonal na disponibilidade de recursos, de forma que a
abundância de insetos é geralmente maior na estação chuvosa (WOLDA, 1980; JAHN
et al., 2010). Tal variação pode impor pressões ambientais que obrigam as espécies a
adotar diferentes estratégias de sobrevivência e reprodução no ambiente (WIKELSKI;
HAU; WINGFIELD, 2000; JAHN et al., 2010; ARAUJO et al., 2017). Desse modo, a
variação espacial e temporal dos recursos aumenta a heterogeneidade ambiental e
favorece a coexistência (MACARTHUR; MACARTHUR, 1961).
Para que duas espécies competidoras possam coexistir ao longo do tempo é
necessário que exista um balanço entre a sobreposição de nicho e o fitness (em especial
o sucesso reprodutivo) das espécies (CHESSON, 2000). Um cenário no qual, por
exemplo, duas espécies são muito similares quanto aos recursos utilizados e apresentam
grandes diferenças em seu fitness tem como consequência a exclusão competitiva
(CHESSON, 2000; HILLERISLAMBERS et al., 2012). Assim, diferenças de nicho são
capazes de facilitar a coexistência entre espécies filogeneticamente relacionadas e
similares ecologicamente, contexto no qual interações competitivas podem ser ainda
mais intensas (MACARTHUR, 1958; SCHOENER, 1974; ESTEVO; NAGY-REIS;
NICHOLS, 2017).
Dados de ocorrência de espécies (presença/ausência) são frequentemente
utilizados para fazer inferências sobre padrões de distribuição/ocupação e coocorrência
(MACARTHUR; MACARTHUR, 1961; DIAMOND, 1973). Entretanto, comumente
tais inferências são passíveis de críticas, devido a não consideração da detecção
imperfeita, isto é, a possibilidade de uma espécie estar presente e não ter sido detectada
no ambiente (MACKENZIE et al., 2002). Além disso, na interpretação de padrões de
coocorrência pode-se ainda, de forma errônea, afirmar, por exemplo, que duas espécies
não se sobrepõem espacialmente devido a exclusão competitiva quando na verdade o
padrão observado se deve a preferências de habitat distintas que resultam em padrões de
distribuição não randômicos (MACKENZIE; BAILEY; NICHOLS, 2004). Atualmente,
algumas abordagens analíticas permitem lidar com esses problemas (MACKENZIE et
al., 2002; MACKENZIE; BAILEY; NICHOLS, 2004; RICHMOND; HINES;
BEISSINGER, 2010). Falhas na detecção são comuns e levam a conclusões errôneas
17
quando não consideradas, uma vez que podem subestimar abundância e ocorrência,
levando a identificação de padrões inexistentes (KÉRY, 2010; KELLNER; SWIHART,
2014). Em adição, modelos de ocupação também permitem a incorporação de
covariáveis hipotetizadas como relevantes para a ocupação da espécie (MACKENZIE et
al., 2002, 2006).
Neste estudo, utilizamos modelos de ocupação para uma e duas espécies, com o
intuito de investigar como características da estrutura de vegetação, a sazonalidade e
interações interespecíficas afetam padrões de uso de habitat e coocorrência em três
espécies sintópicas do gênero Herpsilochmus (Thamnophilidae) em um remanescente
de Mata Atlântica (Figura 1). Até onde se conhece a região de estudo é a única onde H.
atricapillus, H. pectoralis e H. rufimarginatus ocorrem juntas (Figura 2). Embora um
estudo publicado recentemente com duas espécies do gênero Herpsilochmus
(H.pectoralis e H. sellowi) tenham dado luz ao entendimento de como essas espécies
coexistem, sabe-se que diferenças quanto às preferências de habitat e como elas
particionam os recursos no ambiente são pouco evidentes em espécies pertencentes a
este gênero (WHITNEY et al., 2000; COSTA et al., 2016). Além disso, apesar de
nenhum estudo ter avaliado explicitamente a existência de competição entre as espécies,
algumas observações indicam que ela deve existir em algum grau e junto a restrições
ambientais, podem contribuir para os padrões de coocorrência observados (WHITNEY;
ALONSO, 1998).
As informações aqui obtidas atendem a recomendações da International Union
for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN) quanto à necessidade de
entender os requerimentos de habitat, especialmente para H. pectoralis (BIRDLIFE
INTERNATIONAL, 2017a). Esta espécie é endêmica do Brasil, internacionalmente
ameaçada e habita, dentre outros, um dos hotspots de biodiversidade mais ameaçados
do mundo, a Mata Atlântica (MYERS et al., 2000; BIRDLIFE INTERNATIONAL,
2017a;).
O objetivo geral deste trabalho foi investigar como características da estrutura de
vegetação, sazonalidade e interações interespecíficas afetam padrões de uso do habitat e
em três espécies sintópicas e filogeneticamente relacionadas: H. atricapillus, H.
pectoralis e H. rufimarginatus. Para isso, testamos quatro hipóteses complementares e
contrastantes:
18
1) A probabilidade de ocupação das espécies seria influenciada de forma
distinta pela estrutura de vegetação (isto é, tipo de habitat, altura de
serapilheira, abertura de dossel e diâmetro e densidade de árvores), já
que cada uma possui preferências distintas de habitat.
2) A probabilidade de ocupação das espécies seria influenciada pela
sazonalidade. Esperaríamos uma maior probabildiade de ocupação em
períodos com menor disponibilidade de recursos (período seco),
devido à necessidade de maior deslocamento para busca de recursos,
do que em períodos com maior disponibilidade de recursos (período
chuvoso).
3) Espécies com maior ocupação são dominantes em relação aquelas
com menor ocupação, implicando em um padrão de coocorrência das
espécies influenciado por interações interespecíficas de competição/
evitação.
4) As probabilidades de ocupação das espécies seriam influenciadas
tanto por características da estrutura de vegetação como por
interações interespecíficas e/ou relacionadas com a sazonalidade e,
portanto, ambos os fatores seriam importantes moduladores da
distribuição das espécies alvo.
19
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. ESPÉCIES ESTUDADAS
2.1.1. Herpsilochmus atricapillus
O chorozinho-do-chapéu-preto (Figura 1 – C e D) encontra-se com status pouco
preocupante, pois possui ampla distribuição no Brasil (Figura 2 – A), sendo registrado
também em outros países, como Argentina, Bolívia e Paraguai (WHITNEY et al., 2000;
ZIMMER; ISLER, 2002; BIRDLIFE INTERNATIONAL, 2016). A espécie apresenta
dimorfismo sexual, tamanho médio de 11-12 cm e forrageia entre 7-20 m de altura,
raramente a menos de um metro (ZIMMER; ISLER, 2002). Além disso, possui pouca
restrição de habitat, sendo comumente encontrada em áreas de formações arbóreas
como florestas decíduas e semidecíduas, caatinga arbórea e restinga arbórea (ZIMMER;
ISLER, 2002; SILVA, 2007)
2.1.2. Herpsilochmus pectoralis
O chorozinho-de-papo-preto (Figura 1 – A e B) é endêmico do Brasil e encontra-
se na lista de espécies ameaçadas da IUCN com status de vulnerável (BIRDLIFE
INTERNATIONAL, 2017a). A espécie apresenta dimorfismo sexual, possui tamanho
médio de 10-12 cm e geralmente forrageia a 2-12 m de altura, raramente indo ao solo.
Sua distribuição é relativamente restrita comparada às outras duas espécies do gênero
aqui estudadas e compreende localidades disjuntas nos estados do Maranhão, Rio
Grande do Norte, Paraíba, Sergipe e Bahia (Figura 2 – B), onde habitam florestas de
galeria, florestas decíduas e semidecíduas, caatinga arbórea e restinga, sendo
dependente de floresta preservada (WHITNEY et al., 2000; ZIMMER; ISLER, 2002).
Dentre as principais ameaças sobre esta espécie encontram-se a conversão de habitat em
áreas de pastagem e a extração de madeira utilizada como lenha e para a produção de
carvão (ZIMMER; ISLER, 2002). Estudos sobre distribuição, demografia
(especialmente na restinga do RN) e requerimentos de hábitat estão entre as principais
recomendações para melhor compreensão de sua ecologia e ameaças, bem como para se
determinar os melhores locais para criação de áreas de conservação (ZIMMER; ISLER,
2002; BIRDLIFE INTERNATIONAL, 2017a).
20
2.1.3. Herpsilochmus rufimarginatus
O chorozinho-de-asa-vermelha (Figura 1 – E e F) possui ampla distribuição no
Brasil, bem como em outros países como Panamá, Colômbia, Equador, Peru, Bolívia e
Guiana Francesa (Figura 2 – C), sendo considerado comum ao longo de sua distribuição
e por isso encontra-se com status de conservação pouco preocupante (ZIMMER;
ISLER, 2002; BIRDLIFE INTERNATIONAL, 2017b). A espécie apresenta dimorfismo
sexual, tamanho médio de 10-12,5 cm e forrageia entre 8-30 m de altura do solo
(ZIMMER; ISLER, 2002). Compreende quatro subespécies, sendo H. rufimarginatus
scapularis a subespécie encontrada na região nordeste, incluindo o RN (ZIMMER;
ISLER, 2002). A distribuição de H. rufimarginatus scapularis se estende do sul do RN
até Alagoas (Figura 2 – C). Habita florestas úmidas, florestas estacionais semidecíduas
e restinga arbórea (ZIMMER; ISLER, 2002; SILVA, 2007).
2.2. ÁREA DE ESTUDO
A RPPN Mata Estrela (Figura 3) está situada no município de Baía Formosa, sul
do estado do Rio Grande do Norte (6,39° S, 35,01° O), sendo o maior remanescente de
Mata Atlântica do estado, com aproximadamente 2.040 ha. Do total, 1.888 ha
compreendem floresta semidecídua, 81 ha dunas e 69 ha restinga (IDEMA, 2002).
Apesar de notavelmente importante para a conservação, a área possui pouca
fiscalização, ocorrendo episódios como a retirada ilegal de madeira, queimadas dentro e
na matriz (plantações de cana-de-açúcar) da RPPN, desmatamento, loteamentos nas
proximidades, presença de animais domésticos (caprinos, bovinos, cães e gatos), caça e
acúmulo de lixo (Figura 4) (BENCKE et al., 2006). Uma vez que as espécies aqui
estudadas utilizam principalmente o estrato mais alto da vegetação, a retirada ilegal de
madeira, as queimadas e o desmatamento estão entre as principais ameaças para as
espécies na área (POWELL; CORDEIRO; STRATFORD, 2015).
A precipitação anual média para a área de estudo é de 1.417 mm, com períodos
de menor precipitação entre setembro e dezembro e maior entre abril e julho
(OLIVEIRA, 2011).
2.3.COLETA DE DADOS E DELINEAMENTO AMOSTRAL
21
Inicialmente, distribuímos sítios com espaçamento de 200 m entre si ao longo de
toda a área de estudo, o que totalizou 496 sítios. Em seguida, classificamos cada sítio
quanto ao tipo de vegetação predominante, considerando os dois tipos de
fitofisionomias principais da área, podendo ser 1) área de mata, caracterizada pela
predominância de vegetação em estágio médio/avançado de regeneração e; 2) vegetação
de restinga, incluindo áreas de dunas e entorno de lagoas (SOS MATA ATLÂNTICA &
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS ESPACIAIS, 2014).
A partir disso, realizamos uma seleção aleatória estratificada de 40 sítios em
cada tipo de fitofisionomia, totalizando 80 sítios de amostragem (Figura 3). As
amostragens foram realizadas em setembro, outubro e novembro de 2016 para o período
seco e março, abril e maio de 2017 para o período chuvoso. Em cada mês realizamos 10
dias de amostragem, totalizando trinta dias de levantamento por estação.
A amostragem para detecção das aves em cada sítio teve duração de 30 minutos.
Durante os primeiros cinco minutos registramos todas as espécies ouvidas e/ou vistas
sem utilização de iscas vocais. Em seguida reproduzíamos iscas vocais, através de
caixas de som portáteis das três espécies do gênero Herpsilochmus, sempre em ordem
alternada, de forma a evitar que um possível padrão de dominância pudesse influenciar
a resposta. Registramos todas as espécies ouvidas e/ou vistas durante os 30 minutos de
amostragem. Os arquivos de áudio utilizados neste trabalho estão disponíveis no site
Xeno-Canto (www.xeno-canto.org).
2.4.COVARIÁVEIS
2.4.1. Sazonalidade
Uma das premissas do modelo de ocupação é que o status de ocupação em cada
sítio seja estático ao longo da estação (ou amostragem), ou seja, não pode existir
probabilidade de extinção ou colonização de espécies nos sítios ao longo da amostragem
(MACKENZIE et al., 2006). Assim, definimos a estação como o período de
amostragem onde essas mudanças no status de ocupação não ocorrreriam ou poderiam
ser minimizadas. Nosso período de amostragem foi dividido em duas estações, seca
(setembro, outubro e novembro) e chuvosa (março, abril e maio), foram categorizadas
como covariável nas análises de ocupação (OLIVEIRA, 2011).
22
2.4.2. Tipo de habitat
A RPPN Mata Estrela apresenta dois tipos principais de fitofisionomias: 1)
remanescentes de mata (floresta semidecídua), caracterizado pela presença de
formações florestais naturais equivalentes às matas primárias ou secundárias em
estágios inicial, médio e avançado de regeneração e 2) vegetação de restinga, que inclui
a vegetação florestal e cordões de restinga com vegetação herbácea. A classificação
adota critério conservador e inclui no mapa apenas áreas com pouca ou nenhuma
interferência antrópica (SOS MATA ATLÂNTICA & INSTITUTO NACIONAL DE
PESQUISAS ESPACIAIS, 2014).
2.4.3. Medidas de Estrutura de Vegetação
Para aferimento das variáveis abertura de dossel (dos), altura de serapilheira
(ser), Diâmetro na altura do solo (mdas, vdas e das3) e densidade de árvores (den)
utilizamos como base o protocolo de James e Shugart (1970) e Martin et al. (1997) com
adaptações ao nosso estudo. Assim, as variáveis foram medidas no ponto central (PC)
de cada sítio de amostragem (ponto de escuta) e em outros quatro pontos periféricos
(PP) perpendiculares distantes 50 m do ponto central (Figura 5).
2.4.3.1. Diâmetro na altura do solo (DAS) e densidade de árvores
Mensuramos o diâmetro na altura do solo (DAS) das plantas lenhosas situadas
em um raio de 5 m em torno de PC e PP (Figura 5 – B e C). Medimos somente as
plantas com DAS igual ou maior a 3,0 cm. A partir desses dados obtivemos a Média do
DAS (mdas), Variância do DAS (vdas) e Média do DAS das três maiores plantas de
cada ponto (das3).
A densidade de árvores incluiu plantas lenhosas com DAS > 3,0 cm, e consistiu
na contagem do número de plantas em um raio de 5 m. Posteriormente, obtivemos a
média dos cinco pontos medidos e os utilizamos como referência para a densidade
média de árvores do sítio.
23
2.4.3.2. Abertura de dossel e altura de serapilheira
Medimos a abertura de dossel, a partir de fotografias obtidas com auxílio de
câmera Nikon D3200 e lente 55 mm. Para tal, posicionávamos a câmera em ângulo reto
na altura do solo com a utilização de tripé. Retirávamos cinco fotos por ponto,
resultando em um total de 25 imagens para o sítio (Figura 5 – B e C), seguindo
metodologia adaptada de Korhonen et al., 2006. As imagens foram analisadas no
software Image J, com o plugin Hemispherical 2.0 (BECKSCHÄFER, 2015; RUEDEN
et al., 2017). O plugin permite converter imagens coloridas em imagens binárias,
resultando em uma imagem em preto e branco, a partir da qual podemos calcular a
porcentagem de abertura de dossel. Por fim, calculamos a porcentagem média de
abertura de dossel (dos) para cada sítio.
A altura de serapilheira, uma medida indireta de produtividade, foi mensurada
nos mesmos pontos em que retiramos as fotos para a abertura de dossel (Figura 5 – B e
C). Para isso, utilizamos régua em posição perpendicular ao solo. Como resultado,
obtivemos 25 medidas de serapilheira para cada sítio. Utilizamos a média dos 25 pontos
para calcular a altura média de serapilheira (ser) para o sítio.
2.5. ANÁLISE DOS DADOS
2.5.1. Análises de ocupação simples
Para definir as covariáveis de habitat relevantes para a ocupação de cada espécie,
bem como definir quais seriam as espécies dominantes e subordinadas nas análises
seguintes utilizamos modelos de ocupação para uma espécie e uma estação (single-
species, single-season occupancy models) seguindo metodologia de Mackenzie et al.
(2006). A probabilidade de ocupação (Ѱ) é definida como a probabilidade da espécie
usar um sítio e a probabilidade de detecção (p) é a probabilidade da espécie alvo ser
detectada em um determinado sítio, dado que este sítio está ocupado pela espécie
(MACKENZIE et al., 2002). Essa modelagem possui algumas premissas importantes
incluindo: 1) o status de ocupação em cada sítio não muda ao longo da estação, ou seja,
sítios são “fechados” a mudanças em ocupação; 2) as probabilidades de ocupação são
constantes entre sítios ou variam em resposta a alguma covariável; 3) as probabilidades
de detecção são constantes entre sítios e ocasiões de amostragem ou em função de uma
24
covariável e 4) os históricos de detecção das espécies alvo são independentes
(MACKENZIE et al., 2006). Essa estrutura de modelos de ocupação permite a análise
de mais de uma estação quando os históricos de registros feitos em cada uma são
tratados como covariável (MACKENZIE et al., 2006). Dessa forma, os dados de cada
estação foram analisados como grupos e não de forma conjunta como em modelos de
ocupação para múltiplas estações (multi-seasons models), os quais preveem
probabilidades de colonização e extinção entre estações.
Realizamos testes de correlação de Pearson entre as covariáveis contínuas para
avaliar se nossas variáveis eram correlacionadas. Valores de correlação maiores que 80
% (R > 0,8), levaram a exclusão das covariáveis vdas e das3. Após isso, produzimos o
modelo global para cada espécie com a influência aditiva das covariáveis Habitat e
Estação em p e Habitat, Estação, mdas, den, dos e ser em ѱ. Em seguida, utilizamos o
programa PRESENCE (HINES, 2006) para testar a sobredispersão dos dados,
estimando o fator de inflação de variância (c-hat) do modelo global de cada espécie
(MACKENZIE; BAILEY, 2004).
Para testar as hipóteses de que as espécies são afetadas pela estrutura de
vegetação e de que a ocupação das espécies varia de forma sazonal geramos modelos de
ocupação aditivos com todas as combinações possíveis de covariáveis para cada espécie
(DOHERTY; WHITE; BURNHAM, 2012). Devido ao fato de estarmos interessados,
principalmente, em quais variáveis afetam a ocupação e detecção das espécies
individualmente, utilizamos todas as combinações possíveis. Com essa estratégia
obtivemos um conjunto de modelos balanceado, o que permitiu calcular o peso
cumulativo (w+) de cada covariável (BURNHAM; ANDERSON, 2002). Variáveis com
w+ ≥ 0,5 foram consideradas mais parcimoniosas em relação às outras, sendo estas
utilizadas nos modelos de ocupação para duas espécies (MASSARA et al., 2018). As
análises de ocupação simples permitiram diminuir o número de parâmetros para as
análises subsequentes. Para verificar a possível falta de independência entre os sítios
utilizamos o programa PRESENCE para realizar o teste de ajuste do modelo global com
abordagem específica para modelos de ocupação e corrigimos os valores de c-hat
quando necessário (MACKENZIE & BAILEY, 2004). Ranqueamos 256 modelos
candidatos por meio do Critério de Informação de Akaike para pequenas amostras
(AICc) ou sua versão modificada (QAICc) quando necessário. Estimamos as
probabilidades de ocupação para cada espécie baseado no modelo com a estrutura mais
parcimoniosa, ou seja, o modelo contendo todas as variáveis importantes na detecção e
25
ocupação da espécie, selecionados previamente a partir do peso cumulativo das
variáveis. Todas as análises, exceto o teste de ajuste, foram realizadas no programa
MARK (versão 8.x) (GARY; BURNHAM, 1999).
2.5.2. Análises de coocorrência
Para testar a hipótese de que os padrões de uso de habitat atuais das espécies são
modulados por interações entre as espécies, utilizamos modelos condicionais de
ocupação para duas espécies (RICHMOND; HINES; BEISSINGER, 2010). Essa
abordagem exige que se defina a priori qual espécie é dominante e subordinada. Já que
as espécies são semelhantes morfologicamente e não apresentam diferenças marcantes
de tamanho e/ou peso, assumimos que as espécies com maiores probabilidades de
ocupação (obtidas pela análise de ocupação simples) seriam dominantes sobre as
espécies com menor probabilidade de ocupação. Partindo desse pressuposto, testamos
todas as combinações possíveis, utilizando as covariáveis selecionadas a partir das
análises de ocupação simples. Desta forma, foi possível comparar os fatores (interação
interespecífica ou características da estrutura de vegetação) que mais influenciaram na
distribuição das espécies alvo na nossa área de estudo através do peso cumulativo (w+)
(MASSARA et al., 2018). Por fim, calculamos o Fator de Interação entre Espécies (SIF)
que pode indicar três possibilidades: 1) as espécies coocorrem de forma menos
frequente que o esperado ao acaso (SIF < 1), ou seja, as espécies se evitam; 2) a
ocupação das espécies ocorre de forma independente uma da outra (SIF = 1); e 3) as
espécies coocorrem mais frequentemente do que o esperado ao acaso (SIF > 1), ou seja,
elas se agregam (MACKENZIE et al., 2006). Realizamos inferências sobre os padrões
de coocorrência com base no modelo mais parcimonioso, a partir do qual também
obtivemos os valores médios. Além disso, utilizamos os valores de ocupação e detecção
obtidos a partir das análises de coocorrência para inferências. Todos os procedimentos
foram realizados no programa MARK (versão 8.x) (GARY; BURNHAM, 1999).
26
Figura 1 – Espécies do gênero Herpsilochmus, alvo do presente estudo (A) H.
pectoralis macho (B) H. pectoralis fêmea (C) H. atricapillus macho (D) H. atricapillus
fêmea (E) H. rufimarginatus macho (F) H. rufimarginatus fêmea. Créditos: fotos A e B
– Paulo Fernandes, C e D – Jorge Dantas, E – Caio Brito e F – Júlio Silveira.
27
Figura 2 – Mapa de distribuição das espécies de Herpsilochmus. (A) H. atricapillus (B)
H. pectoralis (C) H. rufimarginatus (D) área na qual os polígonos de distribuição das
três espécies se sobrepõem e poderiam coocorrer. Mapa adaptado com base na
distribuição atual das espécies (BIRDLIFE INTERNATIONAL AND HANDBOOK
OF THE BIRDS OF THE WORLD, 2017).
28
Figura 3 – Localização da área de estudo (RPPN Mata Estrela) sobre padrões de uso de
habitat e coocorrência de aves do gênero Herpsilochmus no nordeste do Brasil. Tipos de
fitofisionomias presentes na área e os 80 pontos amostrais utilizados para realização dos
pontos-de-escuta estão representados.
29
Figura 4 – Alguns dos impactos ambientais identificados na RPPN Mata Estrela. (A)
Criação de caprinos e bovinos as margens da RPPN (B) Área com resquícios de
queimada dentro da RPPN (C) Corte de madeira (D) Plantações de cana-de-açúcar as
margens da RPPN (E) Lixo as margens da RPPN (F) Lixo dentro da RPPN (G) Áreas
dentro da RPPN com grandes “buracos” causados pela retirada de vegetação.
30
Figura 5 – (A) Parte da RPPN Mata Estrela, com destaque para os pontos centrais (PC),
onde foram realizados levantamentos de aves por ponto de escuta. (B) A partir de cada
PC (círculo central preto) definimos outros quatro pontos periféricos (PP1 – PP4,
círculos pretos com preenchimento branco), distantes 50 metros do PC e em ângulos de
90° entre eles. (C) Em cada PC e PP definimos outros quatro pontos para amostragem
de covariáveis (quadrados pretos), distantes 5 metros do PP (ou PC). Nesses pontos
realizamos as medidas de abertura de dossel e altura de serapilheira (totalizando 25
amostras para o sítio). As medidas de densidade de plantas e Média do DAS, foram
realizadas em um raio de 5 metros a partir de PC e PP.
31
3. RESULTADOS
O teste de ajuste revelou evidências de superdispersão dos dados apenas para a
espécie H. rufimarginatus (X² = 19,6; P = 0,001; c-hat = 3,71). Para cada espécie
foram gerados 256 modelos (Tabela 1). Os valores de ocupação simples, utilizados
para definir as espécies dominantes nas análises de coocorrência, foram altos para
H. atricapillus (Ѱseca = 0,89 ± 0,00 e Ѱchuva = 0,98 ± 0,00) e H. pectoralis (Ѱ = 0,78
± 0,06) quando comparados a H. rufimarginatus (Ѱ = 0,49 ± 0,11). Devido a isso,
nas análises de coocorrência consideramos as duas primeiras espécies como
dominantes em relação a H. rufimarginatus.
3.1 OCUPAÇÃO INDIVIDUAL E COVARIÁVEIS DE HABITAT
A densidade de árvores teve forte efeito positivo (w+ = 0,91) sobre a ocupação
da espécie H. atricapillus, sendo também influenciada, porém de forma mais fraca,
pela média do diâmetro de árvores na altura do solo (w+ = 0,52) e abertura de dossel
(w+ = 0,64; Tabela 2). Além disso, a estação também foi uma covariável importante
na ocupação da espécie (w+ = 0,86). A estação também teve forte influência sobre
as probabilidades de detecção da espéie (w+ = 0,99). A partir do modelo mais
parcimonioso, contendo todas as variáveis importantes em Ѱ e p, calculamos a
ocupação simples, utilizada neste caso apenas como critério para definição da
espécie dominante e subordinada. Por possuir as maiores estimativas de ocupação
simples (Ѱseca = 0,89 ± 0,00 e Ѱchuva = 0,98 ± 0,00) H. atricapillus foi considerada
como espécie dominante sobre as outras duas.
Assim como H. atricapillus, a espécie H. pectoralis teve ocupação fortemente
afetada pela densidade de árvores (w+ = 0,97; Tabela 2). Já a detecção da espécie
foi fortemente afetada pelo tipo de habitat (w+ = 0,99) e de forma menos
pronunciada pela estação (w+ = 0,64; Tabela 2). A partir do modelo mais
parcimonioso obtivemos as estimativas de ocupação simples e probabilidades de
detecção. Devido ao fato de a espécie possuir altas probabilidades de ocupação (Ѱ =
0,78 ± 0,06), com valores próximos aos obtidos para H. atricapillus, também a
consideramos como espécie dominante nas análises subsequentes.
A espécie H. rufimarginatus foi positivamente influenciada pela média do
diâmetro de árvores na altura do solo (w+ = 0,92; Tabela 2). A detecção da espécie
32
foi unicamente afetada pelo tipo de habitat (w+ = 0,50; Tabela 1 e 2). A partir do
modelo mais parcimonioso obtivemos as estimativas de Ѱ e p. As estimativas de
ocupação (Ѱ = 0,49 ± 0,11) obtidas foram menores em relação as demais espécies e
por isso a consideramos como espécie subordinada diante de H. atricapillus e H.
pectoralis.
3.2 PROBABILIDADES DE OCUPAÇÃO E DETECÇÃO
CONDICIONAIS
Não encontramos evidências de segregação de habitat entre H. atricapillus e H.
rufimarginatus, de forma que tanto as probabilidades de ocupação como as
probabilidades de detecção foram independentes uma da outra de acordo com o modelo
mais parcimonioso, selecionado a patir de 2048 modelos possíveis (Tabela 3 e 4).
Ambas as espécies tiveram influência positiva da média do diâmetro de árvores na
altura do solo (w+ = 1,00 para ambas; Tabela 4; Figura 6). Em adição, a estação se
manteve como variável importante na ocupação de H. atricapillus, sendo a mesma
maior no período chuvoso quando comparado ao período seco (ѰAchuva = 0,67 ± 0,07;
ѰAseca = 0,37 ± 0,07). H. rufimarginatus ocupou menos da metade dos sítios
amostrados (ѰB = 0,39 ± 0,03; Tabela 5). As probabilidades de detecção das duas
espécies foram independentes uma da outra e não influenciadas pelo tipo de habitat ou
estação (w+ < 0,5; Tabela 4). A probabilidade de detecção de H. atricapillus (p = 0,57
±0,04) foi menor que a de H. rufimarginatus (p = 0,72 ± 0,03).
Encontramos evidências de segregação de habitat entre H. pectoralis e H.
rufimarginatus, de modo que as probabilidades de ocupação de H. rufimarginatus foram
menores na presença de H. pectoralis de acordo com o modelo mais parcimonioso,
selecionado a partir de 512 modelos possíveis (Tabela 3 e 4). Assim como nas análises
de ocupação simples, a densidade de árvores se manteve fortemente correlacionada com
ocupação de H. pectoralis (w+ = 0,99; Figura 6). Da mesma forma, a média do diâmetro
de árvores na altura do solo (mdas) se manteve como variável correlacionada
positivamente com a ocupação de H. rufimarginatus (w+ = 1,00; Tabela 4). A ocupação
de H. rufimarginatus foi ligeiramente menor na presença de H. pectoralis (ѰBA = 0,34
± 0,05; ѰBa = 0,46 ± 0,05; Tabela 5; Figura 7). H. pectoralis ocupou pouco mais de
metade dos sítios amostrados (Ѱ = 0,54 ± 0,07; Tabela 5). A diminuição da ocupação de
H. rufimarginatus na presença de H. pectoralis reflete os valores de SIF, que indicam
33
que as espécies coocorrêm menos do que o esperado pelo acaso (SIF = 0,82 ± 0,13). As
probabilidades de detecção de H. pectoralis foram afetadas negativamente pela presença
de H. rufimarginatus e influenciadas pela estação (pAseca = 0,62 ± 0,05; pAchuva = 0,73
± 0,05; rAseca = 0,31 ± 0,12; rAchuva = 0,42 ± 0,14; Tabela 3, 4 e 5). De forma geral H.
pectoralis teve detecção maior no período seco do que no período chuvoso (pAseca =
0,62 ± 0,05; pAchuva = 0,73 ± 0,05; Tabela 5). A presença de H. pectoralis quando
detectada não afetou a detecção de H. rufimarginatus (pB=rBA = 0,76 ± 0,04, Tabela 4
e 5), porém a mesma quando estava presente e não foi detectada afetou negativamente a
detecção de H. rufimarginatus (pB = 0,76 ± 0,04; rBa = 0,52 ± 0,12; Tabela 4 e 5).
34
Tabela 1 - Resultado da seleção de 256 modelos para as espécies H. atricapillus, H.
pectoralis e H. rufimarginatus, com destaque para a estrutura mais parcimoniosa
(melhor modelo), selecionada a patir do peso cumulativo em contraste ao modelo
mais parametrizado (modelo global) e o menos parametrizado (modelo nulo). O teste
de ajuste do modelo global de cada espécie indicou sobredispersão dos dados em H.
rugimarginatus, para o qual o fator de inflação de variância (c-hat) foi ajustado em
3,7 (neste caso os modelos foram ordenados pelo QAICc)
Espécie Modelo K Q/AICc ΔQ/AICc wi
H. atricapillus
Ѱ(season+dos+mdas+den) p(season) 7 546,2 0 0,88
Ѱ(season+habitat+dos+ser+mdas+den) p(season+habitat) 10 550,3 4,0 0,12
Ѱ(.) p(.) 2 573,8 27,6 0
H. pectoralis
Ѱ(den) p(habitat+season) 5 534,1 0 0,97
Ѱ(season+habitat+dos+ser+mdas+den) p(season+habitat) 10 541,5 7,3 0,03
Ѱ(.) p(.) 2 596,0 61,88 0
H. rufimarginatus
Ѱ(mdas) p(habitat) 4 97,7 0 0,99
Ѱ(season+habitat+dos+ser+mdas+den) p(season+habitat) 10 107,8 10,2 0,01
Ѱ(.) p(.) 2
126,2 28,5 0
Legenda: K = número de parâmetros, Q/AICc = Quase-likelihood Critério de Informação de Akaike
(QAICc) ou Critério de Informação de Akaike (AICc), ΔAIC = Diferença entre cada modelo e o melhor
modelo selecionado, wi = Peso dos modelos, Desvio = Ajuste do modelo. Covariáveis: season (estação
[seca e chuva]), Habitat (tipo de fitofisionomia, mata e restinga), dos (Abertura de dossel), ser (Altura de
serrapilheira), mdas (Média do DAS) e den (densidade de Árvores).
35
Tabela 2 - Valores dos fatores de beta (β) para os parâmetros de detecção e ocupação das
espécies H. atricapillus, H. pectoralis e H. rufimarginatus. Valores representam o β das
covariáveis dos modelos melhor ranqueados de acordo com critério de Q/AICc.
Espécie Covariável Σwi β (SE) LCI (β) UCI (β)
H. atricapillus
Detecção (p)
Habitat 0,19 -0,33 -0,74 0,08
Season 0,99 0,95 0,53 1,38
Occupação (ѱ)
Habitat 0,39 -477,37 -2417,20 1462,45
Season 0,86 17532,71 17532,71 17532,71
Abertura de dossel (dos) 0,64 -50159,94 -50959,95 -49359,92
Altura de serrapilheira (ser) 0,39 34,86 34,86 34,86
Média do DAS (Mdas) 0,52 486,91 481,93 491,89
Densidade de árvores (den3) 0,91 466,50 432,69 500,32
H. pectoralis
Detecção (p)
Habitat 0,99 1,40 0,87 1,93
Season 0,64 0,40 -0,08 0,88
Occupação (ѱ)
Habitat 0,43 1,24 -0,38 2,86
Season 0,33 -0,72 -2,20 0,76
Abertura de dossel (dos) 0,28 1,79 -6,02 9,60
Altura de serrapilheira (ser) 0,27 -0,01 -0,28 0,27
Média do DAS (Mdas) 0,27 -0,04 -0,14 0,07
Densidade de árvores (den3) 0,97 0,12 0,05 0,19
H. rufimarginatus
Detecção (p)
Habitat 0,50 -2,51 -4,54 -0,47
Season 0,37 0,38 -0,78 1,53
Occupação (ѱ)
Habitat 0,49 -2,33 -4,80 0,15
Season 0,37 -1,06 -3,92 1,80
Abertura de dossel (dos) 0,25 -0,68 -30,44 29,09
Altura de serrapilheira (ser) 0,25 0,15 -0,50 0,79
Média do DAS (Mdas) 0,92 2,23 0,32 4,15
Densidade de árvores (den3) 0,21 -0,03 -0,14 0,08
Legenda: Covariável = nome da covariável selecionada para os parâmetros de detecção e ocupação. β =
coeficiente de beta, LCI e UCI representam o limite inferior e superior do intervalo de confiança de 95%
para o respectivo parâmetro, Σwi = peso cumulativo da respectiva covariável no conjunto de modelos
selecionados. Valores em negrito representam covariáveis com Σw ≥ 0,5, selecionadas para o modelo
mais parcimonioso (Tabela 1).
36
Tabela 3 – Resultado final da seleção de modelos de coocorrência para duas espécies,
destacando o modelo melhor ranqueado a partir do peso cumulativo das variáveis (w+)
em contraste com o modelo mais parametrizado (modelo global) e o menos
parametrizado (modelo nulo). As espécies H. atricapillus e H. pectoralis foram
selecionadas como dominantes (A), enquanto H. rufimarginatus foi selecionada como
espécie subordinada (B) a partir das análises de ocupação simples.
Espécies Modelo K AICc ΔAICc wi
H.atricapillus (A)
x
H. rufimarginatus (B)
ѰA(season+mdas), ѰBA=ѰBa(mdas), pA=rA(.), pB=rBA=rBa(.) 7
818,4 0 1
ѰA(season+dos+mdas+den), ѰBA≠ѰBa(mdas), pA≠rA(season), pB≠rBA≠rBa(habitat) 15
848,3 30,0 0
ѰA(.), ѰBA=ѰBa(.), pA=rA(.), pB=rBA=rBa(.) 4
938,1 119,9 0
H. pectoralis (A)
x
H. rufimarginatus (B)
ѰA(den), ѰBA≠ѰBa(mdas), pA≠rA(season), pB=rBA≠rBa(.) 10
790,6 0 0,99
ѰA(den), ѰBA≠ѰBa(mdas), pA≠rA(season+habitat), pB≠rBA≠rBa(.) 13
800,6 10,0 0,01
ѰA(.), ѰBA=ѰBa(.), pA=rA(.), pB=rBA=rBa(.) 4
933,3 142,7 0
Legenda: K = número de parâmetros, AICc = Critério de Informação de Akaike, ΔAIC = Diferença
entre cada modelo e o melhor modelo selecionado, wi = Peso do modelo, Desvio = Desvio Padrão.
Covariáveis: season (estação [seca e chuva]), habitat (tipo de fitofisionomia, mata e restinga), dos
(Abertura de Dossel), ser (Altura de Serrapilheira), mdas (Média do DAS) e den (Densidade de
Árvores). Parâmetros: ѰA = probabilidade de ocupação da espécie A; ѰBA = probabilidade de
ocupação da espécie B quando a espécie A está presente; ѰBa = probabilidade de ocupação da espécie
B quando a espécie A está ausente; pA = probabilidade de detecção da espécie A independente da
presença daespécie B; pB = probabilidade de detecção da espécie B independente dapresença da espécie
A; rA = probabilidade de detecção da espécie A quando a espécie B está presente; rBA = probabilidade
de detecção da espécie B quando a espécie A está presente e foi detectada; rBa = probabilidade de
detecção da espécie B quando a espécie A está presente e não foi detectada.
37
Tabela 4 - Valores dos fatores de beta (β) gerados a partir de modelos de ocupação para
duas espécies para os parâmetros de detecção e ocupação entre a combinação de
dominantes (A - H. atricapillus e H. pectoralis) com a espécie subordinada (B - H.
rufimarginatus). Valores representam o β de covariáveis dos modelos melhor
ranqueados de acordo com critério de AICc.
Espécie Covariável Σwi β LCI (β) UCI (β)
H. atricapillus (A)
x
H. rufimarginatus (B)
Ocupação de A (ѰA)
Season 0,99 -1,46 -2,33 -0,60
Abertura de dossel (dos) 0,32 2,04 -3,41 7,50
Média do DAS (mdas) 1,00 0,98 0,41 1,56
Densidade de árvores (den) 0,38 0,02 -0,01 0,05
Ocupação de B (ѰB)
Efeito de A (ѰBA) 0,27 0,63 -0,86 2,12
Média do DAS (mdas) 1,00 2,45 1,65 3,24
Detecção de A (pA)
Efeito de B (rA) 0,29 0,32 -0,38 1,01
Season 0,28 -0,21 -0,80 0,39
Detecção de B (pB)
Efeito de A (rBA) 0,30 0,32 -0,38 1,01
Efeito de A (rBa) 0,31
Habitat 0,21 0,38 -0,29 1,04
H. pectoralis (A)
x
H. rufimarginatus (B)
Ocupação de A (ѰA)
Densidade de árvores (den) 0,99 0,06 0,02 0,09
Ocupação de B (ѰB)
Efeito de A (ѰBA) 0,52 1,23 -0,23 2,68
Média do DAS (mdas) 1,00 2,34 1,54 3,14
Detecção de A (pA)
Efeito de B (rA) 0,86 -1,32 -2,50 -0,14
Season 0,54 -0,50 -1,12 0,13
Habitat 0,26
Detecção de B (pB)
Efeito de A (rBA) 0,45 -1,03 -2,29 0,24
Efeito de A (rBa) 0,61 1,07 -2,23 0,08
Habitat 0,25 1,42 0,06 2,77
Legenda: Covariável = nome da covariável selecionada para os parâmetros de detecção e ocupação. β =
coeficiente de beta, LCI e UCI representam o limite inferior e superior do intervalo de confiança de 95%
para o respectivo parâmetro, Σwi = peso cumulativo da respectiva covariável no conjunto de modelos
selecionados. Valores em negrito representam covariáveis com Σw ≥ 0,5, selecionadas para o modelo
mais parcimonioso (Tabela 1). Parâmetros: ѰA = probabilidade de ocupação da espécie A; ѰBA =
probabilidade de ocupação da espécie B quando a espécie A está presente; ѰBa = probabilidade de
ocupação da espécie B quando a espécie A está ausente; pA = probabilidade de detecção da espécie A
38
independente da presença daespécie B; pB = probabilidade de detecção da espécie B independente
dapresença da espécie A; rA = probabilidade de detecção da espécie A quando a espécie B está presente;
rBA = probabilidade de detecção da espécie B quando a espécie A está presente e foi detectada; rBa =
probabilidade de detecção da espécie B quando a espécie A está presente e não foi detectada.
39
Tabela 5 - Probabilidades de detecção (p e r) e de ocupação (ѱ) independentes e
condicionais médias estimadas a partir do modelo mais parcimonioso para a
combinação de espécies H. atricapillus x H. rufimarginatus e H. pectoralis x H.
rufimarginatus.
Espécies G ѰA SE ѰBA SE ѰBa SE pA SE pB SE rA SE rBA SE rBa SE
H. atricapillus (A)
x
H. rufimarginatus
(B)
MS 0,37 0,07 0,39 0,03 0,39 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,72 0,03
RS 0,37 0,07 0,39 0,03 0,39 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,72 0,03
MC 0,67 0,07 0,39 0,03 0,39 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,72 0,03
RC 0,67 0,07 0,39 0,03 0,39 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,57 0,04 0,72 0,03 0,72 0,03
H. pectoralis (A)
x
H.rufimarginatus
(B)
MS 0,54 0,07 0,34 0,05 0,46 0,05 0,63 0,05 0,76 0,05 0,31 0,13 0,76 0,05 0,52 0,12
RS 0,54 0,07 0,34 0,05 0,46 0,05 0,63 0,05 0,76 0,05 0,31 0,13 0,76 0,05 0,52 0,12
MC 0,54 0,07 0,34 0,05 0,46 0,05 0,73 0,05 0,76 0,05 0,42 0,14 0,76 0,05 0,52 0,12
RC 0,54 0,07 0,34 0,05 0,46 0,05 0,73 0,05 0,76 0,05 0,42 0,14 0,76 0,05 0,52 0,12
Legenda: ѰAB(näive) = razão entre o número de sítios nos quais as espécies A e B foram detectadas e o
número total de sítios, G = Grupos classificados em quatro tipos, sendo eles Mata Seca (MS), Restinga
Seca (RS), Mata Chuva (MC) e Mata Seca (MS), ѰBA = probabilidade de ocupação da espécie B quando
a espécie A está presente, SE = erro padrão, pA = probabilidade de detecção da espécie, pB =
probabilidade de detecção da espécie B, rA = probabilidade de detecção da espécie A quando B está
presente, rBA = probabilidade de detecção da espécie B quando A está presente e é detectada, rBa =
probabilidade de detecção da espécie B quando a espécie A está presente e não é detectada.
40
Figura 6 – Resultados obtidos a partir de análises de ocupação para duas espécies
evidenciando a variação das probabilidades de ocupação em função de covariáveis de
habitat para (A) H. atricapillus em função da Média do DAS nas estações seca (linhas
continuas em escala de preto) e chuvosa (linhas continuas em escala cinza) (B) H.
rufimarginatus em função da Média do DAS quando H. pectoralis está presente (linha
continua em escala de preto) e ausente (linha continua na escala de cinza) (C) H.
pectoralis em função da densidade de árvores.
41
4. DISCUSSÃO
Neste trabalho, testamos hipóteses sobre como diferenças no uso de habitat e
ocupação do espaço poderiam facilitar a coexistência entre espécies similares
ecologicamente e filogenéticamente, padrão já estudado e corroborado na natureza para
aves e outros táxons como répteis e mamíferos (STEWART et al., 2002; LAIOLO,
2013; STEEN et al., 2014). Os resultados indicam que em nosso sistema, fatores
distintos podem explicar os padrões de coexistência entre as espécies. Enquanto H.
pectoralis apresenta maior preferência por habitats com maior densidade de vegetação,
H. rufimarginatus tem ocupação associada, principalmente a habitats com árvores de
maior diâmetro. Ainda que em menor grau, H. rufimarginatus tende a evitar habitats
onde H. pectoralis está presente (SIF = 0,82 ± 0,13). Já H. atricapillus, de forma
semelhante a H. rufimarginatus, possui preferência por habitats onde há árvores com
maior diâmetro, de modo que apesar de bastante similares as espécies coocorrem de
forma independente uma da outra. Além disso, H. atricapillus apresentou
aproximadamente duas vezes mais chances de ocupar um sítio na estação chuvosa em
comparação com a estação seca, indicando um efeito da sazonalidade na ocupação da
espécie.
As diferenças nas taxas de ocupação de H. pectoralis e H. rufimarginatus em
função da estrutura de vegetação refletem estratégias distintas de uso de habitat, que
associadas a segregação espacial, podem estar modulando a coexistência entre as
espécies (Tabela 5). O padrão encontrado corrobora evidências de segregação e partição
de nicho levantadas entre espécies do gênero Herpsilochmus (WHITNEY; ALONSO,
1998; COSTA et al., 2016). Além disso, a estratégia de uso de habitat de H. pectoralis é
consistente com os resultados de outro estudo em região próxima (COSTA et al., 2016).
Os resultados corroboram a ideia de que a heterogeneidade ambiental permite modos
contrastantes de uso do habitat que podem proporcionar a coexistência entre espécies
(SCHOENER, 1974; VINCENT et al., 1996; KOTLER; BROWN, 1999). Em adição,
tivemos indícios de que a presença de H. pectoralis afeta negativamente a ocupação de
H. rufimarginatus (Tabela 5). Historicamente, é possível que as estratégias de uso de
habitat das espécies sejam resultado da evolução simpátrica que resultou em divergência
evolutiva ou que as espécies tenham evoluído de forma independente e entraram em
contato mais recentemente (CONNELL, 1980). No entanto, não podemos inferir o
42
mecanismo responsável pela partição de nicho a partir de padrões observados, de modo
que estudos experimentais poderiam trazer evidências mais consistentes (SIH et al.,
1985; RICHMOND; HINES; BEISSINGER, 2010). Apesar disso, sabe-se que
atualmente ambas são encontradas em ambientes semelhantes, porém H. rufimarginatus
é mais comumente associado a florestas úmidas, enquanto H. pectoralis é encontrado
em ambientes secos e, até onde se conhece, a RPPN Mata Estrela é o único local no
qual as espécies ocorrem em sintopia (ZIMMER; ISLER, 2002; SILVA, 2007; LOBO-
ARAÚJO et al., 2013; SILVA; CARDOSO; PICHORIM, 2017). Embora, H.
rufimarginatus tenha distribuição mais ampla do que H. pectoralis, regionalmente H.
pectoralis parece ser uma espécie mais comum como indicado também por suas
probabilidades de ocupação (ѰA = 0,54 ± 0,07; ѰB = 0,34-0,46 ± 0,05) Em suma,
nossos resultados indicam que tanto a partição de nicho quanto a segregação espacial
onde as espécies coocorrem são forças fundamentais para a coexistência entre as
espécies regionalmente.
A partição de recursos através da diferenciação de nicho pode reduzir interações
competitivas e permitir a coexistência entre espécies (HUTCHINSON, 1959;
CHESSON, 2000). Ainda que tal padrão seja esperado para espécies similares
ecologicamente, nossos resultados indicaram que H. atricapillus e H. rufimarginatus na
verdade exploram o ambiente de forma similar, com maiores taxas de ocupação em
habitats com árvores de maior diâmetro. Também não foram encontradas evidências de
que H. atricapillus afeta a ocupação de H. rufimarginatus, ou seja, as espécies ocorrem
de forma independente (Tabela 5). Infelizmente não pudemos avaliar outros aspectos
relevantes do nicho ecológico das espécies tais como a riqueza, variedade de recursos
nos sítios amostrados e estratos arbóreos utilizados pelas espécies, os quais em geral
podem explicar diferenças no uso de habitat em espécies de aves (MACARTHUR,
1958; POWELL, 1989). Em adição, a exploração de presas de diferentes tamanhos
poderia ocorrer devido a diferenças em caracteres morfológicos (descolamento de
caracteres) como tamanho e largura do bico (BROWN; WILSON, 1956). Isso
proporcionaria maiores níveis de especialização que possibilitariam a exploração de
recursos distintos dos utilizados uma pela outra mesmo que explorando basicamente os
mesmos tipos de habitat (SCHOENER, 1965; MOULTON, 1985). Com isso, a
dissimilaridade nos aspectos morfológicos citados poderia diminuir a sobreposição de
nicho, culminando no padrão de coocorrência aqui elencado (MOULTON, 1985;
43
LEYEQUIÉN; DE BOER; CLEEF, 2007). Assim, recomenda-se que em estudos
futuros sejam considerados, além da variação espacial horizontal, também a
heterogeneidade de habitat verticalmente e a composição e riqueza de presas nos sítios
amostrados. Estudos sobre conteúdo estomacal poderão revelar diferenças na dieta entre
as espécies. A comparação de aspectos morfológicos como tamanho e forma do bico de
indivíduos vivendo em simpatria e alopatria poderão dar luz sobre diferentes níveis de
especialização das espécies como já demonstrado para outras espécies de aves
(KIRSCHEL et al., 2009)
Nosso trabalho também tem importantes implicações para a conservação da
espécie endêmica H. pectoralis. Esta espécie encontra-se com status de ameaça
vulnerável e possui distribuição disjunta no nordeste do Brasil, sendo encontrada em
áreas de Cerrado, Caatinga e Mata Atlântica (ZIMMER; ISLER, 2002). A Mata
Atlântica nordestina compreende apenas 11,5 % dos remanescentes encontrados no
Brasil, sendo também a região mais fragmentada, com remanescentes não ultrapassando
10,000 ha ao norte do Rio São Francisco e com tamanhos menores que 50 ha em sua
maioria (RIBEIRO et al., 2009). Nosso estudo revelou que as populações de H.
pectoralis ocupam áreas com maior densidade de árvores, fato corroborado por outros
estudos (COSTA et al., 2016). Associado a isso, a espécie apresenta níveis
intermediários de sensibilidade a distúrbios humanos, o que ressalta a importância de se
criar unidades de conservação mais protetivas a espécie, visto que muitos dos
remanescentes de Mata Atlântica na região (incluindo a RPPN Mata Estrela) sofrem
com impactos antrópicos. Dentre outros, a retirada de madeira ilegal (Figura 4), a qual
pode intensificar a perda de habitat levando a declínios populacionais da espécie estão
entre as principais ameaças (STOTZ et al., 1993; BENCKE et al., 2006; SILVA, 2007).
Além disso, dos locais de ocorrência da espécie regionalmente, apenas uma corresponde
à área de proteção integral, reforçando a necessidade da criação de unidades mais
propícias para a espécie e que correspondam a sua distribuição.
44
5. CONCLUSÃO
O presente estudo vem a corroborar outros achados, ao passo que também
fornece novas informações sobre como espécies similares usam o habitat (COSTA et
al., 2016). Nossos resultados indicam que a densidade e o diâmetro de árvores são as
principais variáveis associadas ao modo como as espécies utilizam o habitat na área de
estudo. Enquanto H. pectoralis esta relacionado a áreas com maior densidade de
árvores, H. rufimarginatus e H. atricapillus ocupam, principalmente, áreas com árvores
de maior diâmetro, indicando que as espécies utilizam o habitat de forma diferente.
Além disso, H. atricapillus teve maior proporção de habitat ocupado na estação
chuvosa. As análises de coocorrência fornecem evidências de que H. pectoralis e H.
rufimarginatus tendem a se evitar nas áreas onde ocorrem. Por fim, nosso estudo sugere
que a densidade de vegetação é uma variável importante para a ocupação de H.
pectoralis. Assim, estratégias de conservação direcionadas a espécie que considerem a
recuperação de áreas degradadas e a coibição de retirada ilegal de madeira podem
auxiliar na conservação da espécie. Em contexto mais amplo, preservar a diversidade de
habitats é importante para a manutenção da biodiversidade e ao mesmo tempo
desafiador devido ao alto nível de fragmentação na Mata Atlântica.
45
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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