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Ocorrência de parasitas gastrointestinais zoonóticos em uma população de Didelphis albiventris (Lund, 1841) de uma área urbana no nordeste do Brasil http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n090917/091701.pdf

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REDVET - Revista electrónica de Veterinaria - ISSN 1695-7504

Ocorrência de parasitas gastrointestinais zoonóticos em uma população de Didelphis albiventris (Lund, 1841) de uma área urbana no nordeste do Brasil - Occurrence of zoonotic gastrointestinal parasites in a population of Didelphis albiventris (Lund, 1841) from an urban area in the northeast of Brazil

Silva , Moura da Edson1*; Lima, Santana Santana Victor2 ; Borges, Gomes Carlos João3; Porto, Nascimento José Wagnner4

1Médico Veterinário, doutorando do Programa de Pós-Graduação em Biociência Animal da Universidade Federal Rural de Pernambuco - Recife, Pernambuco, Brasil. 2Médico Veterinário, doutorando do Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal Tropical da Universidade Federal Rural de Pernambuco - Recife, Pernambuco, Brasil. 3Médico Veterinário, doutor pelo Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal Tropical da Universidade Federal Rural de Pernambuco, Diretor Presidente da Fundação Mamíferos Aquáticos, Recife, Pernambuco, Brasil. 4 Médico Veterinário, professor adjunto do curso de Medicina Veterinária da Universidade Federal de Alagoas – Viçosa, Alagoas, Brasil.

*Autor para correspondencia:

[email protected], Universidade Federal Rural de Pernambuco. Rua Manoel de Medeiros, s/n - Dois Irmãos, Recife - PE, Brasil, cep. 52171-900

Resumo O Didelphis albiventris são mamíferos neotropicais que devido à ação antrópica estão sendo observados cada vez mais no meio urbano. Uma vez que estes animais podem atuar como reservatório de diversas espécies de endoparasitas gastrointestinais, sendo algumas espécies de grande importância em saúde pública, este trabalho teve como objetivo identificar a parasitas gastrointestinais zoonóticos em D. albiventris (Lund, 1841) de uma área urbana no Nordeste do Brasil. Amostras fecais de 20 D. albiventris capturados na periferia da cidade de Viçosa-Alagoas, foram utilizadas nestes estudo, as amostras foram analisadas por meio das técnicas de exame direto e Willis-Mollay. 90% das amostras fecais foram positivas para ovos e/ou oocistos de endoparasitas gastrointestinais, sendo identificado ovos de Ancylostoma sp., Trichuris sp. e Toxocara sp., além de oocistos de coccídeos. Os D. albiventris procedentes de áreas urbanas são parasitados por diversos

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gêneros de parasitas gastrointestinais zoonóticos, sendo estes, parasitados principalmente por Toxocara sp. e coccídeos. Palavras-chave: didelfídeos, enteroparasitas, Toxocara sp., zoonoses. Abstract The Didelphis albiventris are neotropical mammals that due to human activity are being increasingly observed in urban areas. Since these animals can act as reservoirs of various species of gastrointestinal endoparasites, some of these of great importance in public health. This study aimed to identify the occurrence of zoonotic gastrointestinal parasites in D. albiventris (Lund, 1841) of an urban area of Northwest Brazil. Were evaluated 20 fecal samples of specimens captured on the outskirts of the Viçosa city - Alagoas, analyzed by the direct examination techniques and Willis-Mollay. The 90% of fecal samples were positive for eggs and oocysts of intestinal parasites, being identified egg of Ancylostoma sp., Trichuris sp., Toxocara sp. eggs and coccidian oocysts. The D. albiventris from urban areas are parasited of several zoonotic gastrointestinal parasites, principally by Toxocara sp. eggs and coccidian oocysts. Keywords: didelfídeos, enteroparasites, Toxocara sp., zoonoses. Introdução

Os gambás da ordem Marsupialia, são mamíferos sinantrópicos, com ampla distribuição na América do Sul, sendo catalogadas cerca de 70 espécies (Andrade et al., 2002). No estado de Alagoas, as principais espécies de didelfídeos encontrados habitando áreas rurais e peridomiciliares são, os Didelphis albiventris (gambá-de-orelha- branca) e o Didelphis aurita (gambá-de-orelha-preta), os quais são marsupiais que pertencem à Ordem e família Didelphimorphia e Didelphidae, respectivamente (Rossi et al., 2006).

O D. albiventris destacam-se por ser animais nativos da Mata Atlântica, e

que possui como principais constituintes da dieta: frutos, moluscos, insetos, ovos, anfíbios, pequenos répteis, filhotes de pássaros e pequenos mamíferos (Graipel et al., 2000; Aléssio et al., 2005; Antunes, 2005; Krause & Krause, 2006).

Com a ocupações desordenadas de novas áreas ecológicas pelo homem,

os D. albiventris vêm sendo constantemente observados próximos de áreas urbanas, fazendo dessa espécie importante disseminadora de zoonoses, dentre as quais destacam-se alguns parasitas gastrointestinais (p. ex.: Toxocara sp., Trichuris sp. e Cryptosporidium sp.) (Cabrera et al., 2003;

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Antunes, 2005; Schallig et al., 2007; Zanette et al., 2007). Entretanto, estudos desta natureza ainda são incipientes e no estado de Alagoas, sobretudo na região Nordeste do Brasil.

Ainda assim, os estudos vêm apontando os didelfídeos como possíveis

disseminadores de patógenos de grande importância em saúde pública, e devido a isto, este estudo objetivou identificar a ocorrência de parasitas gastrointestinais zoonóticos em uma população de Didelphis albiventris (Lund, 1841) de uma área urbana no Nordeste do Brasil.

Material e métodos Área de estudo

As atividades ocorreram no Município de Viçosa (20º 45' 14" S/42º 52' 55" W) (Figura 1), o qual está localizado na região centro-norte do Estado de Alagoas, a 86 km da capital Maceió. Segundo o último censo realizado pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, o município possui uma área territorial de 372,907 km, com aproximadamente 25.407 habitantes, densidade demográfica de 74,00 hab/km2.

Figura 1 - Distribuição espacial do município de Viçosa, localizado na Estado de Alagoas, Brasil.

Fonte: Arquivo Pessoal (2016). O relevo do município é caracterizado por possuir unidades de

superfícies com áreas que têm sofrido retrabalhamento intenso, com relevo

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bastante dissecado e vales profundos. O clima é tropical com verão seco e inverno chuvoso, que começam em dezembro ou janeiro. A vegetação é predominantemente do tipo Floresta Subperenifólia, com fragmentos de Floresta Hipoxerófila (MME, 2005).

Existem no município mais de 5.900 domicílios, sendo 3.839 residências

com abastecimento de água tratada pela companhia municipal de abastecimento e 1.654 com água oriunda de poços ou nascentes de rios e riachos. Apenas 3.880 domicílios recebem a coleta de lixo, sendo evidenciados áreas ambientais contaminadas (MME, 2005).

Metodologia de amostragem campo-laboratório

No período de dezembro de 2012 a janeiro de 2013 foram capturados 20 gambás (14 fêmeas e 6 machos), da espécie D. albiventris, dos quais três eram filhotes, sete jovens e dez adultos, conforme a classificação etária descrita por Macedo et al. (2006). Os gambás-de-orelha-branca foram provenientes da periferia da cidade de Viçosa, Alagoas (Figura 2).

Para captura dos animais utilizou-se armadilhas, do tipo Tomahawk live

trap (dimensões: 0,45x0,21x0,21m), sendo de arame galvanizado, com o desarme do tipo gancho, e estas mantidas à uma distância de 20 metros entre si. Para atração dos gambás foram utilizadas iscas como abacaxi e paçoca de amendoim. As armadilhas permaneceram no mesmo local por oito dias, sendo checadas uma vez ao dia, a partir de 5:30h da manhã, realizando a troca das iscas diariamente a partir das 17:00 h.

Após a captura, os animais foram contidos fisicamente utilizando-se

luvas de raspa de couro, submetidos a pesagem e contenção química com a associação de cloridrato de cetamina, na dose de 30 a 50 mg/kg e cloridrato de xilazina na dose de 2mg/kg pela via intramuscular (Malta & Luppi, 2006), para posterior avaliação clínica. Todos os animais capturados foram identificados por meio de tatuagens na face medial do membro pélvico direito, utilizando-se um tatuador.

As fezes foram colhidas da armadilha ou diretamente da cloaca do

animal e acondicionadas em potes plásticos estéreis (coletores universais), os quais foram devidamente identificados, acondicionados em caixa térmica e encaminhados imediatamente para análise, em até 12 horas pós-coleta, no Laboratório de Doenças Parasitárias dos Animais Domésticos, da Universidade Federal de Alagoas.

As amostras fecais foram avaliadas individualmente por meio da técnica

coproparasitológica de exame direto à fresco e Willis-Mollay (flutuação em solução saturada de açúcar), no qual todas as amostras foram analisadas por meio de microscópio óptico, utilizando-se o aumento de 100X e 400X. Uma vez que estas técnicas coproparasitológicas são métodos qualitativos, os

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resultados foram baseados na presença ou ausência das estruturas parasitárias.

Figura 2 – Áreas de capturas de D. albiventris na zona urbana do município de Viçosa, Alagoas, Brasil. Fonte: Arquivo Pessoal (2012). Análise de dados

Para a análise estatística, foram calculadas a porcentagem de animais parasitados, por meio do programa computacional InStat (GraphPad Software, Inc., 2000), no qual o tratamento estatístico foi delineado com nível de significância p<0,05.

Aspectos éticos

Este trabalho foi realizado com a autorização do Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade (34819-1) e pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal de Alagoas (02/2012).

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Resultados e Discussão

Aqui descrevemos os diferentes gêneros de endoparasitas gastrointestinais com potencial zoonótico identificados em amostras fecais de uma população e D. albiventris capturados em uma área urbana na Região Nordeste do Brasil.

Neste estudo foi observado um elevado percentual (90%) de amostras

fecais de D. albiventris infectadas por ovos de helmintos e oocistos de protozoários gastrointestinais, sendo estes resultados superiores aos observados por Ribeiro et al. (2009) e Santos (2014) que identificaram 76,6% e 77% de amostras fecais de didelfídeos capturados nos Estados da Bahia e Pernambuco, com endoparasitas gastrointestinais, respectivamente. Das 20 amostras fecais de D. albiventris analisadas coproparasitologicamente, foram observados 45% (09/20) e 90% (18/20) de amostras positivas pela técnica de exame direto e Willis-Mollay, respectivamente (Tab. 1), no qual foram identificados três morfotipos de ovos de enteroparasitos, sendo estes do gênero Ancylostoma, Trichuris e Toxocara, além de oocistos de coccídeos (Figua 3). É importante ressaltar que este é o primeiro estudo realizado no estado de Alagoas, que identificou endoparasitas gastrointestinais em D. albiventris. Co-infecções foram observadas em 77,5% (14/18) das amostras positivas: 44,5% (04/09) e 77,5% (14/18) no exame direto e no método de flutuação pela técnica de Willis-Mollay, respectivamente. Monoparasitismo, biparasitismo e triparasitismo foram observados em 22% (04/18), 50% (09/18) e 28% (05/18) dos gambás parasitados, simultaneamente, sendo notado principalmente a coinfecção Toxocara sp./Coccídeos. Tabela 1. Ocorrência de enteroparasitas gastrointestinais nos 20 D. albiventris capturados no município de Viçosa-AL, com as respectivas prevalência e número de animais parasitados de acordo com a técnica coprodiagnóstica empregada acordo com a técnica coprodiagnóstica empregada.

Técnica Parasitas Frequência (%/n)

Coccídeos 33,5% (03/09) Trichuris sp. 22,0% (02/09)

Trichuris sp. + Coccídeos 11,0% (01/09)

Exame direto

Toxocara sp. + Coccídeos 33,5% (03/09)

Ancylostoma sp. 11,0% (02/18) Coccídeos 5,5% (01/18)

Willis-Mollay (1921)

Trichuris sp. 5,5% (01/18) Trichuris sp. + Coccídeos 11,0% (02/18) Toxocara sp. + Coccídeos 39,0% (07/18)

Trichuris sp. + Toxocara sp. + Coccídeos 28,0% (05/18)

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Figura 3 - Ovos de nematódeos identificados nas amostras fecais: a- Ancylostoma spp; b-

Trichuris spp., Aumento 40X. Fonte: Arquivo Pessoal (2012).

Para o diagnóstico de ovos, oocistos e larvas de enteroparasitas em

amostras fecais de marsupiais são utilizas as técnicas coproparasitológicas de Willis-Mollay, centrifugo-flutuação e exame direto (Rueda et al., 2014). Dentre estes métodos coprodiagnósticos a técnica de Willis-Mollay é considerada mais eficaz na detecção de ovos e oocistos de parasitas gastrointestinais, conforme observado neste estudo. Santa Cruz et al. (1999), Silva e Costa (1999) e Antunes (2005) obtiveram resultados semelhantes aos observados neste trabalho para frequência de endoparasitas gastrointestinais, entretanto estes pesquisadores realizaram a eutanásia e necropsia dos didelfídeos para obtenção das amostras fecais, fato este que não foi adotado no estudo realizado em Viçosa-AL.

Conforme Andrade et al. (2002) e Antunes (2005) os D. albiventris são

acometidos por diversas espécies de parasitas gastrointestinais potencialmente patogênico para os seres humanos, os quais são infectados devido a constante interação entre homem e estes animais no ambiente urbano, no qual os marsupiais didelfídeos se adaptaram aos forros, sótãos, ocos de árvores e outros abrigos nas residências dos humanos.

Os principais gêneros de helmintos identificados nos D. albiventris da

cidade de Viçosa-AL, pertenciam aos gêneros Ancylostoma, Trichuris e Toxocara, sendo estes parasitas de caráter zoonótico, pertencentes ao grupo dos geohelmintos, os quais são considerados os principais parasitas intestinais de animais de vida livre de países tropicais (Caneda-Guzman, 1997; Tantaléon et al., 2010; Sierra et al., 2013; Pinto et al., 2014). É válido ressaltar a importância destes, no ciclo epidemiológico desses enteroparasitas, uma vez que são de grande relevância para saúde pública (Ribeiro et al, 2009).

O parasitismo de Ancylostoma sp. em didelfídeos na América Latina, é

descrito por Rueda et al. (2014), que identificaram formas adultas deste

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parasita em Didelphis marsupial do município de Santiago de Cali, Colômbia. No Brasil, o registro de parasitismo por ancilostomídeos em D. albiventris é descrito por Fagundes e colaboradores no ano de 2011, uma vez que estes pesquisadores não descrevem qual gênero ou espécie de ancilostomídeo foi descoberto na amostra fecal positiva, a identificação de ovos de Ancylostoma sp. nas duas amostras fecais de D. albiventris capturados em Viçosa-AL é considerado o primeiro registro deste parasita nesta espécie de marsupial no país.

Além de helmintos, os D. albiventris são frequentemente parasitas por

outros tipos de parasitas gastrointestinais como os coccídeos, os quais juntamente com os helmintos, provocam lesões intestinais graves em seus hospedeiros (Joseph, 1974; Teixeira et al., 2007; Chinchilla et al., 2015; Cruz et al., 2015). No Brasil, estudos coproparasitológicos revelaram que os didelfídeos podem ser parasitados por Giardia sp., Cryptosporidium sp., Eimeria sp. e Toxoplasma gondii (Zanetteet al., 2007; Fournier et al., 2014).

Rueda et al. (2014) ressalta que os helmintos além de ocasionarem

lesões no intestino delgado acompanhadas de episódios diarreicos, também induzem a formação de nódulos e processos inflamatórios na mucosa estomacal. Os gambás infectados por alta carga de endoparasitas gastrointestinais tornam-se animais vulneráveis, devido aos sinais clínicos que ocasionam enfraquecimento, anorexia, perda de peso, desnutrição, pelos opacos e ouriçados ou até mesmo o óbito destes marsupiais (Baños et al., 1999; Silva, 2010; Sierra et al., 2013; Rueda et al., 2014).

Conclusões

Os D. albiventris procedentes de áreas urbanas são parasitados por diversas espécies de enteroparasitas, sendo estes, parasitados principalmente por Toxocara sp. e coccídeos. Estes animais são reservatórios de espécies de parasitas gastrointestinais de grande importância em saúde pública. É importante ressaltar que este é o primeiro estudo realizado no estado de Alagoas, que identificou endoparasitas gastrointestinais em D. albiventris.

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