NANO E MICROROBOTICA COM BACTERIAS FLAGELADAS

Gabriel Laguardia de Lima∗, Omar Paranaiba Vilela Neto∗, Luiz Chaimowics∗, MarioFernando M. Campos∗, Ubirajara Agero Batista†, Oscar Nassif de Mesquita†, Porfırio

Cabaleiro Cortizo‡, Ulysses Garcia Casado Lins§, Pedro Ernesto Lopes Leao§

∗Departamento de Ciencia da ComputacaoUniversidade Federal de Minas GeraisBelo Horizonte, Minas Gerais, Brasil

†Departamento de FısicaUniversidade Federal de Minas GeraisBelo Horizonte, Minas Gerais, Brasil

‡Departamento de Engenharia EletronicaUniversidade Federal de Minas GeraisBelo Horizonte, Minas Gerais, Brasil

§Instituto de MicrobiologiaUniversidade Federal do Rio de JaneiroRio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil

Emails: laguardia-gabriel@ufmg.br, omar@dcc.ufmg.br, chaimo@dcc.ufmg.br,

mario@dcc.ufmg.br, bira@fisica.ufmg.br, mesquita@fisica.ufmg.br,

porfirio@cpdee.ufmg.br, ulins@micro.ufrj.br, pedroll22@hotmail.com

Abstract— The great advances in microelectronics and computation provided a significant development ofseveral technology areas. Among these areas we can highlight the robotics. Also, the continuous advancement ofthe manufacturing techniques for micro and nanoscale has allowed the development of robotic systems in thesescales. However, the greatest bottleneck in the miniaturization of robots is the miniaturization of actuators andembedded energy sources required for the movement. Biomotors such as those present in flagellated bacteria,have been seen as one of the most promising propulsion for the realization of these micro and nanorobots. Theyare advantageous because they are smaller, are able to perform complex movements and convert energy veryefficiently. This project focuses on developing computer systems and control apparatus of magnetotactic bacteriain order to conduct research on small scale robotic, targeting different types of future applications such as drugsdelivery, biosensors, swarm of small robots, etc.

Keywords— Nano and Microrobotics, flagellated bacteria, Planning and Robot Control.

Resumo— Os grandes avancos da microeletronica e, consequentemente, da computacao propiciaram um sig-nificativo desenvolvimento das areas tecnologicas. Dentre as areas beneficiadas podemos destacar a robotica.Ja o contınuo avanco das tecnicas de fabricacao em micro e nanoescala tem permitido o desenvolvimento desistemas roboticos nestas escalas. Contudo, o maior gargalo na miniaturizacao dos robos e a miniaturizacao dosatuadores embutidos e das fontes de energia requeridas para a movimentacao. Biomotores, tais como aquelespresentes na bacterias flageladas, tem sido vistos como uma das alternativas mais promissoras para a realizacaoda propulsao destes micro e nanorobos. Eles sao vantajosos quando comparados com os propulsores realizadospelos seres humanos porque sao menores, capazes de realizar movimentos complexos e de converter energia commuita eficiencia. Este projeto foca no desenvolvimento de sistemas computacionais e aparato de controle debacterias magnetotaticas com intuito de realizar pesquisas roboticas em pequena escala, visando diferentes tiposde futuras aplicacoes, tais como carreamento de farmacos, biosensores, enxames de pequenos robos, etc.

Palavras-chave— Nano e Micro-robotica, Bacterias Flageladas, Planejamento e Controle de Robos.

1 Introducao

Muitas historias de ficcao cientıfica vislumbraramenxames de microrobos capazes de realizar ativi-dades complexas de forma coletiva. Em um filmemuito conhecido, Viagem Fantastica (1966), umgrupo de medicos e miniaturizado juntamente comum submarino e injetados no corpo de um ci-entista para drenar um coagulo. Muitas destasobras, sao pura ficcao e nunca sairao das telasde cinema e paginas de livros. Porem, historiascomo estas inspiram muitos cientistas na resolu-cao de problemas reais. Mais recentemente, com

o avanco das pesquisas em nanotecnologia, novasideias e inspiracoes surgiram. Contudo, as ma-quinas moleculares construıdas pelos seres huma-nos a partir de um numero discreto de componen-tes moleculares e projetadas para executar umatarefa pre-determinada em conjunto, como ima-ginado em (Drexler, 1992), estao ainda longe deserem realizadas.

Os desenvolvimentos recentes da engenhariaem micro e nano escala possibilitaram a realizacaode varios robos moveis miniaturizados (Donaldet al., 2006) (Yesin et al., 2006). Contudo, o maiorgargalo na miniaturizacao dos robos, visando a

micro e nano escala, e a miniaturizacao dos atua-dores embutidos e as fontes de energia requeridaspara a movimentacao. Biomotores tem sido vistoscomo uma das alternativas mais promissoras paraa realizacao da propulsao deste micro e nanorobos(Behkam and Sitti, 2007) (Martel et al., 2006).Eles sao vantajosos quando comparados com ospropulsores realizados pelos seres humanos por-que sao menores e capazes de realizar movimentoscomplexos. Ainda mais importante, estes biomo-tores sao capazes de converter energia quımica emenergia mecanica com muita eficiencia (Behkamand Sitti, 2007) (Martel et al., 2006).

Considerando entao o uso de biomotores emaplicacoes roboticas, bacterias flageladas passa-ram a ser usadas como possıveis propulsores, jaque estas estrutura apresentam um motor biolo-gico embutido e de alta eficiencia. Estas estrutu-ras podem ser exploradas principalmente em am-bientes aquosos.

A integracao das bacterias flageladas comocomponentes funcionais foi apresentada primeira-mente em (Darnton et al., 2004), onde a bacte-ria Serratia marcescens foi anexada a polidime-tilsiloxano ou poliestireno para formar um “car-pete bacteriano” para mover fluido. Neste caso, asbacterias operam sem o controle externo apropri-ado para a manipulacao de micro-objetos. Tipica-mente, as bacterias nadam de acordo com algumestımulo quımico, guiada por substancias atrati-vas, tornando sua movimentacao nao previsıvel.Apesar da falta de controle direcional das bacte-rias, em (Behkam and Sitti, 2007) e mostrado umaalternativa para desligar e religar o movimento dasbacterias atraves de estımulos quımicos.

Diferentemente da maioria das bacterias quesao baseadas em estımulos quımicos para detec-tar nutrientes e entao influenciar seus movimen-tos, a direcao de deslocamento de bacterias mag-netotaticas (MTB) e dada por estımulos mag-neticos (Frankel and Blakemore, 1980) (Denhamet al., 1980). Isto se deve a cadeia de magne-tossomos, nanopartıculas magneticas envolvidaspor membranas, sintetizada no interior da bacte-ria. Esta influencia magnetica e mais adequada aocontrole externo da movimentacao das bacterias,sendo possıvel a criacao de uma interface eletro-nica controlada computacionalmente.

A mobilidade das MTB ja foi explorada nopassado atraves do uso de sistemas ımas ou ele-troımas permanentes, tipicamente em aplicacoescomo a separacao de micro-objetos de baixa massaem um campo magnetico constante (Bahaj et al.,1998). A micromanipulacao controlada de MTBusando microeletroımas tambem ja foi reportada(Lee et al., 2004).

Desta forma, dada as caracterısticas dasMTB, estas passaram a ser vistas como possı-veis atuadores biologicos, controladas por compu-tadores, capazes de realizar a propulsao eficiente e

precisa de microrobos e micro-objetos para reali-zar operacoes precisas, como sugerido em (Martelet al., 2006) (Martel, 2005). Nestes trabalhos, foimostrado a possibilidade de controle de uma unicabacteria movendo um micro-objeto de pequena di-mensao.

Mais recentemente, alguns trabalhos temmostrado a possibilidade da manipulacao demicro-objetos maiores atraves do controle de umenxame de MTB, ao inves do controle de umaunica bacteria (Martel and Mohammadi, 2010).O uso de enxame possibilita inclusive o controlede microrobos construıdos com sistemas de comu-nicacao e processamento embarcados (Martel, An-dre, Mohammadi, Lu and Felfoul, 2009).

As primeiras aplicacoes em laboratorios de-vido ao controle da MTB ja comecam a surgir ese concentram principalmente em projetos biolo-gicos de carreamento de farmacos e sensoriamento(Mokrani et al., 2010) (Martel, Mohammadi, Fel-foul, Lu and Pouponneau, 2009). Contudo, diver-sas outras aplicacoes podem ser realizadas.

O objetivo especıfico deste projeto e o de-senvolvimento de um sistema nano e microrobo-tico autonomo capaz de realizar atividades previ-amente definidas. Mais especificamente, o projetovisa o desenvolvimento de sistemas computacio-nais e um aparato de controle de bacterias mag-netotaticas (MTB) com aporte computacional ca-paz de executar diferentes tarefas. Este trabalhorelata os resultados obtidos pelo projeto ate o pre-sente momento e discute as propostas futuras deautomacao, por exemplo, por controle fuzzy.

Este trabalho esta organizado da seguinteforma. A secao 2 apresenta um breve resumo so-bre as bacterias magnetotaticas, o arranjo experi-mental proposto e apresentado na secao 3, os re-sultados experimentais obtidos sao apresentadosna secao 4, a secao 5 discute os resultados obtidose as proximas etapas de trabalho e, finalmente, asecao 6 conclui o trabalho.

2 Bacterias Magnetotaticas

Bacterias magnetotaticas ou magneticas sao mi-crorganismos que se orientam e navegam propeli-dos pelos seus flagelos ao longo das linhas de cam-pos magneticos devido as partıculas denomina-das magnetossomos (Silveira and Lins, 2007). Osmagnetossomos sao considerados organelas forma-das por um cristal magnetico envolvido por umamembrana lipo-proteica. Cada cristal e compostopelo oxido de ferro magnetita (Fe3O4) ou pelo seuisomorfo magnetico de enxofre, a greigita (Fe3S4).No interior de cada celula, os magnetossomos for-mam cadeias, de 10 a 30 partıculas, que impoema celula bacteriana um momento de dipolo mag-netico capaz de orienta-la ao longo das linhas deum campo magnetico, tal como o campo geomag-netico ou mesmo um campo externo aplicado.

Os magnetossomos bacterianos sao caracteri-zados pela distribuicao de tamanho restrita a faixados 50 a 200nm, pela morfologia e habitos cris-talinos unicos. Eles sao especie especıficos, ouseja, cada especie bacteriana produz invariavel-mente o mesmo tipo de magnetossomo, emborahaja excecoes. As bacterias magnetotaticas saocapazes de sintetizar cristais magneticos de mag-netita ou greigita, a temperatura e pressao ambi-entes, por processos desconhecidos, porem muitosmenos drasticos do que aqueles atualmente empre-gados na sıntese inorganica de compostos magne-ticos. Nos ambientes aquaticos, acredita-se que ascadeias de magnetossomos sao usadas para nave-gacao na coluna de agua ou entre os graos do se-dimento, utilizando o fraco campo magnetico daTerra.

Diferentes bacterias magnetotaticas existem epodem ser utilizadas para a propulsao de micro-robos e micro-objetos. Dentre estas, podemos ci-tar a Magnetospirillum gryphiswaldenses que pos-suem aproximadamente 1,5 a 4 µm e nadam a umavelocidade aproximada de 40 a 80 µm/s (Martelet al., 2006). Outra bacteria, a Magnetotactic coc-cus strain (MC-1) tem aproximadamente 2 µm ese movimentam a uma velocidade aproximada de200 a 300 µm/s. Ja foi mostrado que a forca pro-piciada por uma unica bacteria MC-1 excede 4pN(Martel and Mohammadi, 2010).

Bacterias flageladas, tal como as bacteriasmagnetotaticas, usam seus flagelos como motoresrotatorios para gerar propulsao. As MTB, comoja citado anteriormente, se orientam e nadam aolongo do fraco eixo magnetico da Terra (0,5 G).Desta forma, se as MTB estiverem posicionadasem um ambiente controlado, a simples geracao deum campo magnetico externo e capaz de alterara orientacao destas bacterias, controlando a mo-vimentacao das mesma.

Ja foi demonstrado que uma MTB contro-lada por campo externo e suficientes para mo-ver objetos com diametros de 6,2 µm por cami-nhos pre-determinados. E importante salientarque este comportamento ocorre em ambientes comcoeficiente de Reynolds muito baixo (Martel andMohammadi, 2010). Neste caso, um fluxo lami-nar, calmo e constante ocorre, ao contrario de am-bientes de fluxo turbulentos.

Em muitas aplicacoes e interessante contro-lar um enxame de MTB ao inves de uma unicabacteria. Neste caso, um campo nao-uniformeespecial pode ser usado para concentrar em umunico ponto as bacterias inicialmente espalhadasem um meio lıquido. Em (Martel and Moham-madi, 2010) os autores demonstraram como umenxame de 5000 MTB pode ser controlado em con-junto de forma a realizar uma tarefa especıfica.Neste caso, uma piramide, com blocos de dimen-soes de 80 µm x 20 µm x 15 µm, foi construıdaem um plano, mostrando o poder de manipulacao

destas bacterias flageladas.

Especificamente neste trabalho, utilizamosa bacteria magnetotatica Magnetospirillumgryphiswaldense que e uma Alphaproteobac-teria encontrada em agua doce tendo 1,5 a 4µm de tamanho e crescimento microaerofilo,necessitando de baixas concentracoes de oxi-geno para crescer. A partir de um processode biomineralizacao biologicamente controlada,sao sintetizados nanocristais cuboctaedricos demagnetita com monodomınio magnetico envoltospor uma bicamada lipıdica em seu interior. Estaestrutura composta do cristal magnetico e damembrana tem seu tamanho entre 40 e 60nm e echamada magnetossomo. Ao alinhar estes cristaisem cadeia a bacteria e capaz de se orientar em re-lacao a campos magneticos, mesmo que de baixaintensidade. O movimento bacteriano e resultadoda rotacao coordenada de dois flagelos situadosum em cada polo da celula, e seu metabolismoe descrito como quimiorganoheterotrofico, sendoutilizados compostos organicos como fonte decarbono e eletrons.

3 Arranjo Experimental

Este projeto visa o desenvolvimento de um apa-rato de controle de MTB para a realizacao de sis-temas micro e nanoroboticos, controlados compu-tacionalmente. Conforme ja foi descrito anterior-mente, o controle da movimentacao das MTB efeito variando-se o campo magnetico externo. Aseguir, sera descrito, em detalhe, o aparato de con-trole necessario para este projeto.

A figura 1 apresenta um esquematico simpli-ficado do aparato de controle de MTB proposto.A seguir a montagem do microscopio e do sistemade controle das bacterias sera discutida.

3.1 Microscopio

Devido ao tamanho das bacterias e dos objetosque por ventura venham a ser manipulados, o usode um microscopio optico de boa qualidade e im-prescindıvel. Visando o desenvolvimento de apli-cacoes futuras e considerando a ampliacao do sis-tema de manipulacao (inclusao de pincas opticas

Figura 1: Esquematico simplificado do aparato decontrole de MTB.

Figura 2: Microscopio aberto construıdo para ge-rar as imagens.

e magneticas), um microscopio optico aberto foimontado. Outra vantagem deste tipo de micros-copio e o baixo custo, quando comparado com osmicroscopios fechados. Alem disso, a montagemde um microscopio aberto facilita o encaixe e con-figuracao do sistema magnetico de controle, con-forme sera descrito mais adiante.

O microscopio aberto invertido montado nestetrabalho e mostrado na figura 2. Todas as pe-cas foram importadas e o microscopio foi mon-tado em nosso laboratorio. Este consiste de umalampada de LED comum, que ilumina as bacte-rias posicionadas em um porta amostra de acrı-lico. Utilizou-se acrılico para evitar distorcoes nocampo magnetico que poderiam ser gerados porum porta amostra metalico. A imagem das bac-terias e capturada por uma objetiva Nikon 100x,a saıda da objetiva e refletida por um espelho po-sicionado em 45 graus e posteriormente passa poruma lente antes de atingir uma camera Dragonfly.A camera e ligada a um computador via interfacefirewire.

3.2 Sistema de Controle Magnetico

Este sistema e constituıdo por um gerador decampo magnetico para orientar as bacterias mag-netotaticas ao longo de um caminho pre-definido.Existem duas maneiras de implementar este gera-dor de campo magnetico. Na primeira opcao, fiospodem ser posicionados proximos as bacterias demodo a gerar um campo magnetico para as bacte-rias. Esta alternativa foi testada, porem nenhumresultado foi observado, ja que a movimentacaodas bacterias nao foi influenciada pelo campo ge-rado. Desta forma, decidiu-se construir uma bo-bina com fios de cobre enrolados em um bastao deferrite de 5 cm de comprimento e 1 cm de diame-tro. O ferrite e utilizado para ajudar a direcionaro campo magnetico. Esta bobina foi ligada a umgerador de sinais atraves de um amplificador decorrente. A bobina e mostrada na figura 3 e a cor-

Figura 3: Bobina usada para gerar campo magne-tico, posicionada no porta amostra.

rente varia de -1,5 A a 1,5 A, dando a direcao docampo. E importante reforcar que nenhuma ener-gia eletrica e necessaria para mover as bacterias e,consequentemente, propulsionar os micro-objetos.As MTB possuem auto-propulsao, ja que sao orga-nismos vivos. Desta forma, a energia e necessariaapenas para gerar o campo eletromagnetico paraorientar as MTB.

4 Resultado Experimental

Os experimentos apresentados neste trabalho fo-ram obtidos a partir do uso de uma unica bobina,possibilitando a variacao do campo magnetico emum eixo. Uma segunda bobina esta sendo cons-truıda para ser posicionada de modo ortogonalcom a primeira, possibilitando o controle das bac-terias no plano.

A figura 4 mostra uma bacteria magnetotaticasendo controlada a partir do campo magnetico ge-rado pela bobina criada. O numero mostrado emcada imagem corresponde a um instante de tempode forma crescente, ou seja, inicia na imagem 1 etermina na imagem 6. Pode-se observar pelas ima-gens 1, 2 e 3 que a bacteria se movimenta para aesquerda. Em seguida, a corrente eletrica usadapara gerar o campo magnetico e invertida, inver-tendo tambem o campo magnetico. Pode-se ob-servar nas imagens 4, 5 e 6 que a mesma bacteriapassa a se movimentar para a direita. O fato dabacteria aparecer branca nas tres primeiras ima-gens e escura nas imagens seguintes se deve aofoco do microscopio e a alteracao na posicao dabacteria no eixo perpendicular ao plano da amos-tra, nao controlada neste caso.

E importante relatar que bacterias mortas quepossuem magnetossomos tambem sao influencia-das pelo campo magnetico gerado. Contudo, dife-rentemente das bacterias vivas, estas nao se des-locam, mas apenas rotacionam no proprio eixoquando o campo magnetico e invertido. Este fatoe importante por duas razoes. Primeiro, a rota-cao das bacterias mortas coincide com a mudanca

de sentido na movimentacao das bacterias vivas,confirmando a resposta ao campo por estas ulti-mas. A segunda, e mais importante observacao,e que isto comprova que as bacterias nao estaosendo atraıdas por um campo magnetico forte,mas simplesmente tem sua movimentacao direci-onada pelo campo.

5 Discussao e Proximos Passos

O resultado apresentado na secao anterior com-prova que um campo magnetico externo, geradopor uma bobina, e capaz de orientar a movimenta-cao das bacterias magnetotaticas. Nesta prova deconceito, apenas uma bobina foi utilizada, permi-tindo a mudanca no sentido da movimentacao dabacteria em um eixo. O proximo passo deste pro-jeto e a insercao de mais uma bobina no sistema,posicionada de forma ortogonal a primeira, possi-bilitando nao somente mudar o sentido como tam-bem a direcao da bacteria. Especificamente nestetrabalho, a bacteria utilizada foi a magnetospiril-lum gryphiswaldense. Esta nao e a bacteria idealpara os experimentos, devido ao seu difıcil con-trole e orientacao. Em alguns experimentos, porexemplo, observou-se bacterias diferentes se mo-vimentando em sentidos opostos durante a aplica-cao do mesmo campo magnetico. Os experimentosaqui apresentados foram validados a partir da ob-servacao de apenas uma bacteria. Este comporta-mento dificultara o futuro controle de um enxamede bacterias. Contudo, como as bacterias sao for-necidas por um colaborador de outro estado, estassao as unicas que conseguem se manter vivas du-rante o trajeto. A cultura eficiente de bacteriasmais apropriadas esta sendo realizada e em brevenovos experimentos serao executados.

Atualmente, a mudanca na corrente aplicadaa bobina tem sido feita de forma manual. Con-tudo, a ideia e que este controle seja feito compu-tacionalmente. Um novo sistema ja esta sendodesenvolvido, onde um sistema de aquisicao dedados NI USB 6009, da National Instruments ecom saıda analogica, sera usado para fornecer acorrente que sera aplicada a bobina. O sistemaconecta-se ao computador via interface USB e umalgoritmo em linguagem C poder ser usado paravariar a corrente. Em um primeiro momento, acorrente sera alterada por interacao com o tecladoou mouse. Contudo, em breve visamos usar umsistema autonomo de controle.

O sistema autonomo recebera as imagens domicroscopio, identificando as posicoes das bacte-rias e micro-objetos a serem manipulados. Destaforma, o sistema definira automaticamente as cor-rentes que serao aplicadas as bobinas, de formaa gerar o campo magnetico ideal para movimen-tar as bacterias necessarias. Futuramente, um sis-tema fuzzy (Lee, 1990) sera implementado para

controlar as bacterias, levando a aplicacao dese-jada. Neste caso, as posicoes do enxame de bacte-rias e dos objetos a serem manipulados podem serusados como entrada do sistema fuzzy que geraracomo saıda a corrente eletrica aplicada a cada bo-bina, possibilitando a movimentacao correta dasbacterias.

6 Conclusoes

Neste trabalho nos apresentamos o controle debacterias magnetotaticas com o intuito de aplica-las em sistemas de micro e nano-robotica. Con-forme discutimos, um dos grandes gargalos paraa realizacao de robos em pequena escala e a mi-niaturizacao dos sistemas de propulsao e a gera-cao de energia. Contudo, podemos explorar estaspropriedades em bacterias flageladas para a rea-lizacao de robotica em nano e microescala. Asbacterias magnetotaticas sao orientadas por umcampo magneticos e, desta forma, podemos cons-truir um sistema que gere os campos magneticosnecessarios para o controle destes microorganis-mos. Neste trabalho apresentamos o desenvolvi-mento de um microscopio aberto, integrado a umeletroıma controlado externamente. Este sistemafoi capaz de controlar a movimentacao de bac-terias Magnetospirillum gryphiswaldense em umeixo. Tambem provamos que o campo magneticogerado nao atraı as bacterias vivas, mas apenas di-recionam seus movimentos. Observamos que bac-terias mortas nao mudam de posicao e apenas ro-tacionam em seu proprio eixo quando o campomagnetico e invertido. Como proximos passosdesta pesquisa podemos listar, em ordem, as se-guintes atividades: controle da corrente das bobi-nas via software, adicao de uma segunda bobinapara controle das bacterias em duas dimensoes,experimento com outras bacterias, criacao e con-trole de um enxame de bacterias, dentre outros.

Agradecimentos

Gostarıamos de agradecer a Fapemig, a PRPq-UFMG e a Thornton Eletronica LTDA.

Referencias

Bahaj, A., James, P. and Moeschler, F. (1998).Low magnetic-field separation system formetal-loaded magnetotactic bacteria, Jour-nal of magnetism and magnetic materials177: 1453–1454.

Behkam, B. and Sitti, M. (2007). Bacterialflagella-based propulsion and on/off motioncontrol of microscale objects, Applied PhysicsLetters 90(2): 023902–023902.

Figura 4: Imagens obtidas pelo microscopio optico mostrando a movimentacao de uma bacteria.

Darnton, N., Turner, L., Breuer, K. and Berg,H. C. (2004). Moving fluid with bacterial car-pets, Biophysical Journal 86(3): 1863–1870.

Denham, C., Blakemore, R. and Frankel, R.(1980). Bulk magnetic properties of magne-totactic bacteria, Magnetics, IEEE Transac-tions on 16(5): 1006–1007.

Donald, B. R., Levey, C. G., McGray, C. D.,Paprotny, I. and Rus, D. (2006). An un-tethered, electrostatic, globally controllablemems micro-robot, MicroelectromechanicalSystems, Journal of 15(1): 1–15.

Drexler, K. E. (1992). Nanosystems- molecu-lar machinery, manufacturing, and compu-tation(book), New York, NY: John Wiley &Sons, Inc, 1992. .

Frankel, R. B. and Blakemore, R. (1980). Naviga-tional compass in magnetic bacteria, Jour-nal of Magnetism and Magnetic Materials15: 1562–1564.

Lee, C. C. (1990). Fuzzy logic in control sys-tems: fuzzy logic controller. i, Systems,Man and Cybernetics, IEEE Transactions on20(2): 404–418.

Lee, H., Purdon, A. M., Chu, V. and Westervelt,R. M. (2004). Controlled assembly of magne-tic nanoparticles from magnetotactic bacte-ria using microelectromagnets arrays, NanoLetters 4(5): 995–998.

Martel, S. (2005). Method and system for con-trolling micro-objects or micro-particles. USPatent App. 11/145,007.

Martel, S., Andre, W., Mohammadi, M., Lu, Z.and Felfoul, O. (2009). Towards swarmsof communication-enabled and intelligentsensotaxis-based bacterial microrobots capa-ble of collective tasks in an aqueous medium,Robotics and Automation, 2009. ICRA’09.

IEEE International Conference on, IEEE,pp. 2617–2622.

Martel, S. and Mohammadi, M. (2010). Using aswarm of self-propelled natural microrobotsin the form of flagellated bacteria to performcomplex micro-assembly tasks, Robotics andAutomation (ICRA), 2010 IEEE Internatio-nal Conference on, IEEE, pp. 500–505.

Martel, S., Mohammadi, M., Felfoul, O., Lu,Z. and Pouponneau, P. (2009). Flagella-ted magnetotactic bacteria as controlled mri-trackable propulsion and steering systems formedical nanorobots operating in the humanmicrovasculature, The International journalof robotics research 28(4): 571–582.

Martel, S., Tremblay, C. C., Ngakeng, S. and Lan-glois, G. (2006). Controlled manipulationand actuation of micro-objects with mag-netotactic bacteria, Applied Physics Letters89(23): 233904–233904.

Mokrani, N., Felfoul, O., Zarreh, F. A., Moham-madi, M., Aloyz, R., Batist, G. and Mar-tel, S. (2010). Magnetotactic bacteria pe-netration into multicellular tumor spheroidsfor targeted therapy, Engineering in Medi-cine and Biology Society (EMBC), 2010 An-nual International Conference of the IEEE,IEEE, pp. 4371–4374.

Silveira, T. S. and Lins, U. (2007). Bacterias mag-netotaticas, Boletim da Sociedade Brasileirade Limnologia 36(1): 15.

Yesin, K. B., Vollmers, K. and Nelson, B. J.(2006). Modeling and control of untethe-red biomicrorobots in a fluidic environmentusing electromagnetic fields, The Interna-tional Journal of Robotics Research 25(5-6): 527–536.