kelsen ferreira freitas “estrutura da comunidade de...

KELSEN FERREIRA FREITAS

“ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:

LONCHAEIDAE E TEPHRITIDAE) E SEUS PARASITOIDES (HYMENOPTERA)

RELACIONADOS A ESPÉCIES DE PLANTAS EM UMA POLICULTURA

ORGÂNICA NO MUNICÍPIO DE PARAIBUNA – SP”

CAMPINAS

2014

iii

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

KELSEN FERREIRA FREITAS

“Estrutura da comunidade de moscas-das-frutas (Diptera: Lonchaeidae e

Tephritidae) e seus parasitoides (Hymenoptera) relacionados a espécies de

plantas em uma policultura orgânica no município de Paraibuna – SP”

Tese apresentada ao Instituto de Biologia,

Universidade Estadual de Campinas como

parte dos requisitos exigidos para a obtenção

do título de Doutor em Biologia Animal.

Orientador: Prof. Dr. João Vasconcellos Neto

Co-orientador: Prof. Dr. Miguel Francisco de Souza Filho

Este exemplar corresponde à redação final da Dissertação defendida pelo aluno Kelsen Ferreira Freitas, e orientada pelo Prof. Dr. João Vasconcellos Neto.

_________________________________

CAMPINAS

2014

v

Campinas, 19 de agosto de 2014.

BANCA EXAMINADORA

vi

Prof. Dr. João Vasconcellos Neto (Orientador)

Prof. Dr. Valmir Antonio Costa

Prof. Dr. Alberto Luiz Marsaro Júnior

Prof. Dr. Thiago Gonçalves Souza

Prof. Dr. Adalton Raga

Prof. Dr. Arício Xavier Linhares

Prof. Dr. Wesley Augusto Conde Godoy

Prof. Dr. Paulo R Guimarães Jr

________________________ Assinatura

________________________

Assinatura ________________________

Assinatura

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Assinatura

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Assinatura

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Assinatura

________________________

Assinatura

vii

RESUMO

As espécies de plantas disponíveis em uma comunidade, sua estrutura e

abundância são elementos cruciais que influenciam nas dinâmicas e interações de

populações de insetos herbívoros, uma vez que definem a base de recursos e refletem na

interação com outras populações de insetos herbívoros, como predadores e parasitoides.

Estudos relacionados às moscas-das-frutas concentram-se em levantamentos de

espécies, em especial aquelas consideradas pragas, e abordam principalmente os

padrões populacionais. A densidade populacional de tefritídeos e lonqueídeos está

intimamente ligada à abundância de plantas hospedeiras e de seus inimigos naturais. Os

parasitoides das moscas-das-frutas são micro-himenópteros (Hymenoptera) que atacam e

se alimentam das larvas dentro dos frutos. O reconhecimento de padrões de interação

das moscas-das-frutas com plantas hospedeiras, em especial nas espécies nativas, e as

relações com seus inimigos naturais são importantes para a compreensão da utilização

dos recursos disponíveis em uma comunidade e pelo reconhecimento de diferenças na

dieta entre as espécies ou populações de uma mesma espécie. O objetivo deste trabalho

foi estudar a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas e seus parasitoides em

diferentes espécies de plantas em uma policultura orgânica entre fragmentos de Mata

Atlântica localizada no município de Paraibuna. A utilização de plantas hospedeiras difere

entre as espécies de moscas-das-frutas. Apesar de a policultura causar alterações da

fisionomia vegetal, foi observado que a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas

possui características encontradas em comunidades de insetos de florestas tropicais,

onde espécies de insetos frugívoros são mais especialistas em família de plantas. A

utilização de plantas hospedeiras foi distinta entre as espécies de parasitoides. O fruto foi

o fator que mais influenciou o parasitismo das larvas de moscas-das-frutas. As espécies

da família Myrtaceae são reservatórios para as espécies de parasitoides da família

Braconidae. As interações estabelecidas entre as moscas-das-frutas e as espécies de

plantas hospedeiras e entre os parasitoides de moscas e as plantas hospedeiras foram

marcadas pela heterogeneidade no número de interações, sendo que um pequeno

número de espécies de moscas estabeleceu relações com um grande número de

espécies vegetais, enquanto que a maioria delas estabeleceu interações com apenas

uma espécie vegetal e vice-versa, apresentando as mesmas propriedades de uma rede

de interação aninhada. A interação potencial entre moscas-das-frutas e parasitoides

também possuem os padrões de aninhamento. A paisagem natural modificada em

viii

policultura apresentou semelhanças com outras comunidades de insetos frugívoros de

regiões tropicais.

ix

ABSTRACT

The plant species found in a community, their structure and abundance are crucial

elements that influence the dynamics and interactions of populations of herbivorous

insects since they define the resource base and reflect the interaction with other

populations of herbivores, predators and parasitoids. The studies related to fruit flies are

concentrated on surveys of species, especially those considered pests, and address the

population patterns. Many efforts to understand the patterns of communities of

endophagous frugivorous insects and the use of host plants. The population density of

tephritids and lonchaeids is closely connected to the abundance of host plants and their

natural enemies. The parasitoids of fruit flies are hymenopteran parasitoids that attack and

feed on the larvae inside the fruit. The acknowledgment of interaction patterns of fruit flies

with host plants, especially the native species, and relationships with their natural enemies

are important for understanding the use of available resources in a community and for

recognizing the diet differences between species or populations of the same species. The

purpose of this work was to study the structure of the community of fruit flies and their

parasitoids in different plant species of an organic polyculture between forest fragments

located in Paraibuna – SP. The use of host plants was different among species of fruit

flies. Although polyculture causes changes in vegetation type, it was observed that the

structure of the fruit flies has features found in insect communities in tropical forests,

where most species of frugivorous insects are specialists in plant family community. The

use of host plants that sheltered the larvae of fruit flies was different among species of

parasitoids. The fruit was the factor that most influenced the parasitism of the larvae of fruit

flies. The Myrtaceae species are reservoirs to the parasitoid species of braconids. The

interactions established between the fruit flies and species of host plants and between

parasitoids and host plants that sheltered larvae of fruit flies were marked by heterogeneity

in the number of interactions, where a small number of species of flies established

relations with a large number of plant species, while most of these interactions established

with only one plant species, and vice versa, with the same properties of a nested

interaction network. The potential interaction between fruit flies and parasitoids also have

patterns of nesting. The modified natural environment in polyculture showed similarities

with other communities of frugivorous insects in tropical regions.

xi

SUMÁRIO

RESUMO ..................................................................................................................... vii

ABSTRACT ................................................................................................................. ix

Introdução Geral ........................................................................................................... 1

Referências bibliográficas ............................................................................................. 7

CAPÍTULO 1 - Estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em uma policultura no

município de Paraibuna – SP ...................................................................................... 13

Resumo ...................................................................................................................... 14

Abstract ...................................................................................................................... 15

Introdução ................................................................................................................... 16

Material e Métodos ..................................................................................................... 20

Área de estudo ........................................................................................................ 20

Amostragem dos frutos ........................................................................................... 23

Identificação e composição das espécies na comunidade de moscas-das-frutas .... 24

Análise estatística e cálculo dos índices ecológicos ................................................ 24

Resultados .................................................................................................................. 28

Discussão ................................................................................................................... 39

Referências Bibliográficas .......................................................................................... 43

CAPÍTULO 2 - Diversidade de parasitoides (Hymenoptera) de moscas-das-frutas (Diptera:

Tephritidae e Lonchaeidae) em plantas hospedeiras em policultura em região de Mata

Atlântica ....................................................................................................................... 51

Resumo ...................................................................................................................... 52

Abstract ...................................................................................................................... 53

Introdução ................................................................................................................... 54


Áreas de Estudo ...................................................................................................... 58


Coleta e identificação e estudo dos parasitoides ..................................................... 60

Resultados .................................................................................................................. 62

xii

Discussão ................................................................................................................... 69

Referências bibliográficas ........................................................................................... 73

CAPÍTULO 3 - Estrutura das redes de interações entre plantas hospedeiras, moscas-das-

frutas (Diptera: Lonchaeidae e Tephritidae) e parasitoides em policultura orgânica no

município de Paraibuna – SP ...................................................................................... 81

Resumo ...................................................................................................................... 82

Abstract ...................................................................................................................... 83

Introdução ................................................................................................................... 84


Áreas de Estudo ...................................................................................................... 87


Manutenção dos frutos em laboratório .................................................................... 89

Identificação e composição das espécies na comunidade de moscas-das-frutas e

parasitoides ............................................................................................................. 89

Descrição das redes de interações ......................................................................... 90

Resultados .................................................................................................................. 92

Discussão ................................................................................................................. 102

Referências bibliográficas ......................................................................................... 105

Síntese geral ............................................................................................................ 113

xiii

DEDICATÓRIA

Ao Prof. Dr. Angelo Pires do Prado (in memoriam)

Era leal, sensato, objetivo, ético, generoso; abria

frentes de pesquisa para que outros continuassem,

sem nada exigir em troca.

Nelson Papavero

xv

AGRADECIMENTOS

Quantas são as tuas obras Senhor! Fizeste todas elas com sabedoria! A terra está

cheia dos seres que criaste. Cantarei ao Senhor enquanto eu viver; cantarei louvores ao

meu Deus durante a minha vida. Seja-lhe agradável a minha meditação; eu me agradarei

no Senhor (Salmo 104: 24, 33 e 34).

Agradeço ao meu orientador Dr. João Vasconcellos Neto por sua amizade, por sua

confiança e profissionalismo. Com a irreparável ausência do professor Angelo, ele abriu

as portas do seu laboratório em um momento difícil na execução do meu trabalho.

Agradeço também ao meu co-orientador Dr. Miguel Francisco Filho pelas

inestimáveis contribuições nesse trabalho, especialmente no auxílio na identificação dos

espécimes de Anastrepha e pelas discussões sobre os dados obtidos nesse trabalho.

Ao Dr. Valmir Costa por sua amizade, ética, generosidade e pela colaboração na

identificação dos parasitoides.

À Universidade Estadual de Campinas e, especialmente, ao programa de Pós-

graduação em Biologia Animal.

À CAPES pela bolsa concedida durante o período de trabalho.

Ao Douglas Bello por permitir a coleta dos frutos no Sítio do Bello. Agradeço por

sua parceria ao longo dos anos. Foi um período de grande aprendizado que levarei para o

resto da minha vida profissional. Torço pela continuidade do seu projeto e por seu

empreendedorismo diferencial.

Ao Helton Muniz por abrir as portas de sua propriedade (Sítio Frutas Raras) para a

coleta de frutos da sua coleção de fruteiras. Obrigado por compartilhar um pouco do seu

conhecimento. Espero que esse trabalho nos dê bons frutos e que possamos compartilhar

muitas experiências.

xvi

À Dona Tacilda por me auxiliar na triagem dos frutos, na coleta das mosquinhas,

por sua simpatia e ânimo. Foi muito bom e gratificante contar com a senhora no período

em que trabalhamos juntos.

Aos professores que contribuíram significativamente na minha formação

profissional: Arício Xavier Linhares, Patrícia J. Thyssen, Marlene T. Ueta. Em especial à

Silmara Allegretti que esteve ao meu lado sempre que precisei de sua ajuda, de um apoio

ou de um abraço.

À colaboração dos professores Thomas Lewinsohn, Gustavo Romero.

Ao Thiago Toyoyo, Mathias M. Pires e ao Setastian Sendoya pelo auxílio na

análise dos dados.

Aos professores que aceitaram o meu convite para comporem a pré-banca, banca

e suplência dessa tese.

Aos amigos e colegas de laboratório pela companhia e apoio: Maicon Grella,

German Bonilla, Marisol Rios, Suzana Diniz, Thiago Marinho e Fernanda Fonseca.

Por último, mas não menos importante, agradeço com todo meu carinho a minha

família que tem aguentado minhas largas ausências na busca de meus sonhos e que tem

acreditado em mim nesses anos: a minha amada esposa Susy Raquel de Miranda

Guimarães, a minha mãe Dirce Ferreira Pinto, ao meu irmão Wagner Ferreira Freitas e

sua esposa Janaina Borges Freitas e ao povo (tios e primos) do Paraná. Obrigado pela

paciência, pelo amor e incentivo.

1

Introdução Geral

A floresta ombrófila densa ou Mata Atlântica de encosta originalmente recobria a

região costeira do Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul, avançando para o interior

em alguns trechos. Com formação vegetação dominada por árvores de médio e grande

porte, seu solo é rico em matéria orgânica e geralmente argiloso. Apesar do elevado nível

de fragmentação e perturbações que a mata está sujeita, sua amplitude geográfica e

climática resulta numa enorme diversidade de ecossistemas muito complexos (Scudeller

et al. 2001; Joly et al. 2012). A manutenção e conservação de alguns remanescentes

localizados nessas regiões devem-se principalmente ao relevo acidentado em que ocorre,

garantindo a riqueza e diversidade da vegetação. Segundo Myers et al. (2000), cerca de

8000 espécies vegetais encontradas nessa formação florestal são endêmicas. A Serra do

Mar no litoral paulista representa um dos últimos fragmentos de floresta contínua do

estado de São Paulo, sendo um importante corredor biológico que contém alta

diversidade de espécies (Scudeller et al. 2001; Joly et al. 2012).

A vegetação do estado de São Paulo é muito diversificada devido ao tipo de clima,

relevo, solo e ocupação. Em alguns aspectos pode-se dizer que se trata de uma área de

transição, apresentando uma vegetação com flora do sul e do norte do Brasil. (Wanderley

et al. 2011). A Mata Atlântica e o Cerrado compõem as formações vegetais paulistas.

Esses dois biomas foram intensamente devastados e recentemente foram incluídas entre

os “hotspots” de biodiversidade, consideradas áreas prioritárias de conservação (Myers et

al. 2000).

Mais de 7.000 espécies de espermatófitas distribuídas em cerca de 150 famílias já

foram identificadas e catalogadas no estado, perfazendo 23% da diversidade do Brasil e

47% da diversidade do sudeste do país (Wanderley et al. 2011, Lima et al. 2012).

2

Mesmo reduzido e muito fragmentado, o bioma Mata Atlântica ainda é um dos

mais ricos do mundo em diversidade de plantas e animais. Várias espécies endêmicas

são frutíferas conhecidas, como é o caso da goiaba (Psidium guajava L.), espécies de

araçás (Psidium spp.), da pitanga (Eugenia uniflora L.) e outras menos conhecidas como

grumixama (Eugenia brasiliensis Lam.), cabeludinha (Myrciaria glazioviana (Kiaersk)),

cereja-silvestre (Eugenia involucrata DC), feijoa (Acca sellowiana (Berg.) Burret.),

gabiroba (Campomanesia rhombea Berg.) e uvaia (Eugenia uvalha Camb.). (Wanderley et

al. 2011, Lima et al. 2012). Os frutos nativos são reservatórios naturais de inúmeras

espécies de insetos, dentre eles as moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e

Lonchaeidae) (Souza-Filho et al. 2000).

Em uma comunidade onde as espécies estão muito entrelaçadas em uma rede

complexa de interdependência, o desaparecimento de uma planta ou animal compromete

a manutenção local de várias outras espécies (Myers et al. 2000).

Entre os aspectos dinâmicos da comunidade, os períodos de frutificação têm

grande importância porque determinam a disponibilidade de recursos. Para insetos

frugívoros, dentre eles as moscas-das-frutas, ambientes como a Mata Atlântica possuem

abundância de recursos. Estes apresentam grandes variações espaciais e temporais em

suas disponibilidades, que afetam diretamente as moscas-das-frutas, o que resulta em

complexas associações entre insetos e plantas (Novotny et al. 2005, Novotny et al. 2010).

As moscas-das-frutas obrigatoriamente passam a fase larval no fruto, alimentando-

se da polpa e suas distribuições estão intimamente ligadas à ocorrência de suas plantas

hospedeiras. As espécies nativas dos gêneros Anastrepha Schiner e Neosilba McAlpine

adaptaram-se a seus hospedeiros como resultado de processos co-evolutivos e

apresentam diferentes graus de especialização (Souza-Filho 2006). A utilização de

plantas por parte desses insetos é singular, uma vez que cada espécie de hospedeiro

possui composições químicas peculiares (Selivon 2000, Souza-Filho 2006).

3

De maneira geral os insetos necessitam desenvolver mecanismos fisiológicos e

comportamentais para serem capazes de explorar os recursos disponíveis no ambiente e

serem capazes de metabolizar, desintoxicar-se ou tolerar compostos químicos

possivelmente deletérios (Selivon 2000, Duick et al. 2004).

Muitas vezes é difícil correlacionar as espécies de moscas-das-frutas a suas

plantas hospedeiras primárias, uma vez que grande parte dos trabalhos realizados se

referem a hospedeiros não nativos utilizados na fruticultura. Um grande esforço tem sido

realizado por pesquisadores brasileiros para ampliar as informações sobre as plantas

hospedeiras nativas desses insetos (Malavasi & Zucchi 2000, Uchôa-Fernandes et al.

2002, Uchôa-Fernandes & Nicácio 2010, Raga et al. 2011, Silva et al. 2011). Além disso,

um considerável número de registros são provavelmente incidentais ou baseados em

identificações equivocadas (Selivon 2000).

A distribuição de uma espécie de mosca-da-fruta pode estar relacionada a fatores

como a distribuição das espécies de plantas hospedeiras numa determinada localidade.

Essas variações na disponibilidade de hospedeiros poderiam ser responsáveis por

diferenças na dieta entre as espécies e até mesmo entre populações (Selivon 2000, Raga

et al. 2011). Entretanto, a dinâmica populacional se modifica de uma região para outra.

Uma espécie de mosca frequentemente relacionada a um fruto em uma região pode ser

pouco abundante ou nem estar presente em outra localidade. Anastrepha striata (Schiner)

é a espécie mais abundante e polífaga na região Norte do Brasil, com acentuada

preferência por Myrtaceae, sobretudo goiaba (P. guajava). Já nas regiões litorâneas do

nordeste até a região sul do país P. guajava é infestada por Anastrepha fraterculus

(Wied.) (Selivon 2000).

A manutenção e o manejo correto das espécies vegetais nativas, que servem

como reservatórios naturais das moscas-das-frutas, são fundamentais para evitar o

deslocamento de suas populações para pomares comerciais (Gloria de Deus et al. 2011).

4

As espécies de moscas generalistas apresentam distribuição mais ampla que

espécies especialistas. Muitas vezes um fruto infestado por uma espécie de mosca em

uma determinada região pode não ser atacado em outra ou pode ser competitivamente

excluída por outra espécie (Novotny et al. 2005).

As espécies de plantas introduzidas também influenciam na dispersão das

espécies de moscas-das-frutas. Ceratitis capitata (Wied.) e A. fraterculus parecem se

adaptar a uma grande variedade de frutos introduzidos, ampliando sua distribuição

geográfica natural (Souza-Filho et al. 2000, Souza-Filho et al. 2009, Raga et al. 2011).

Há relativamente poucos trabalhos que relatam a interação das moscas-das-frutas

com frutos nativos, sendo que a maioria das publicações relatam dados de plantas de

interesse comercial, até por conta dos danos causados nesses frutos (Raga et al. 2011).

Anastrepha é o maior e o mais economicamente importante gênero de Tephritidae

das Américas (Norrbom et al. 2000, Uchôa-Fernandes et al. 2002, Raga et al. 2011). De

235 espécies de Anastrepha descritas, cerca de metade são reportadas no Brasil, sendo

que para a maioria dessas moscas não são conhecidas suas plantas hospedeiras nativas.

Há relatos da associação entre moscas-das-frutas com 29 famílias de plantas diferentes.

De 41 espécies de Anastrepha associadas com plantas, grande parte pertence à família

Myrtaceae e Sapotaceae (Raga et al. 2011, Souza-Filho et al. 2000). A. fraterculus, A.

ludens (Loew) e A. suspensa (Loew) são exemplos de espécies generalistas ou polífagas,

assim designadas por atacarem frutos de diversas espécies e famílias de plantas com

ampla distribuição e frequência (Selivon 2000, Uramoto et al. 2004).

As espécies de moscas-das-frutas do gênero Neosilba são principalmente

encontradas na região Neotropical e têm sido associadas a frutos de diversas famílias de

plantas (McAlpine & Steyskal 1982, Uchôa-Fernandes & Nicácio 2010). Atualmente, cerca

de 30 espécies de Lonchaeidae foram descritas; dessas, 25 são reportadas no Brasil

5

(McAlpine & Steyskal 1982, Strikis & Prado 2005, Strikis & Prado 2006, Strikis & Lerena

2009, Strikis & Prado 2009).

Exemplares de Lonchaeidae têm sido comumente recuperados a partir de

amostras de frutas ou de armadilhas McPhail, mas em alguns casos, sem associação

com a infestação de tefritídeos anterior (Uchôa-Fernandes & Nicácio 2010). Araújo (2002)

observou que em pomares de acerola no Estado do Rio Grande do Norte, onde não

encontrou exemplares de tefritídeos, os danos causados por Neosilba foram grandes, o

que o levou a considerar espécies desse gênero como praga primária.

É importante enfatizar a possibilidade dos padrões comportamentais serem

diferentes ou divergirem, dependendo da disponibilidade dos recursos explorados pela

espécie. Na escassez ou na falta de alguns recursos os lonqueídeos ovipõem nos frutos

que encontram. Nesse caso podem apresentar comportamento diverso, procurando

puncturas já feitas por tefritídeos, tornando-se, assim, verdadeiros oportunistas (Cardoso

1991, Oliveira 1992).

O gênero Ceratitis MacLeay é composto por aproximadamente 65 espécies,

encontradas principalmente na África. Ceratitis capitata, também conhecida como mosca-

do-Mediterrâneo, foi introduzida em diversas áreas do globo, de áreas temperadas a

áreas tropicais. Essa espécie é considerada a mais prejudicial quando comparada com

outras espécies de moscas-das-frutas. Há relatos de sua associação com mais de 350

espécies de fruteiras ao redor do mundo; dessas, 59 apenas no Brasil. O sucesso

biológico da espécie apoia-se em várias características adaptativas morfológicas,

biológicas e comportamentais, envolvidas nos estágios do seu ciclo de vida (Meyer et al.

2008).

A densidade populacional das moscas-das-frutas está intimamente ligada a seus

inimigos naturais, sendo os parasitoides seus principais inimigos. Os parasitoides das

6

moscas-das-frutas são micro-himenópteros (Hymenoptera) que se alimentam das larvas

dentro dos frutos. No caso dos tefritídeos, a quantidade de informação disponível sobre

suas associações com parasitoides é muito grande quando comparada ao que existe

sobre as associações entre lonqueídeos e seus parasitoides (López et al., 1999; Vargas

et al., 2002; Uchôa-Fernandes et al., 2003; Guimarães & Zucchi, 2004).

O objetivo deste trabalho foi estudar a estrutura da comunidade de moscas-das-

frutas e seus parasitoides em diferentes espécies de plantas em uma policultura orgânica

entre fragmentos de Mata Atlântica localizada no município de Paraibuna – SP. Para a

melhor compreensão dessa comunidade esse trabalho foi organizado em três capítulos e

teve como principais objetivos:

Capítulo 1: Descrever a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em uma

policultura no município de Paraibuna, litoral norte do estado de São Paulo.

Capítulo 2: Estudo dos parasitoides (Hymenoptera) associados às moscas-das-

frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) em suas respectivas plantas hospedeiras.

Capítulo 3: Analisar as redes ecológicas, determinando as espécies de plantas

hospedeiras utilizadas pelas moscas-das-frutas e suas associações com os parasitoides.

7

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13

Capítulo 1

Estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em uma policultura no

município de Paraibuna – SP

14

Resumo

O estudo da estrutura de uma comunidade é muito importante para as análises

das interações diretas e indiretas entre herbívoros e plantas. As espécies de plantas

disponíveis em uma comunidade, sua estrutura e abundância são elementos cruciais que

influenciam as dinâmicas e interações de populações de insetos herbívoros, uma vez que

definem a base de recursos e refletem na interação com outras populações de insetos

herbívoros, predadores e parasitoides. A compreensão dos padrões da comunidade das

moscas-das-frutas é importante para a análise de suas relações ecológicas e também

fonte de informação útil para o aprimoramento do controle daquelas espécies

consideradas pragas agrícolas. Para entender a relação entre as espécies de moscas-

das-frutas e suas plantas hospedeiras, esse trabalho teve como objetivos: 1) Determinar a

estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em diferentes hospedeiros 2) Analisar a

riqueza de espécies, a abundância, a constância e dominância das moscas-das-frutas nas

famílias de plantas hospedeiras e 3) Avaliar a diversidade e equabilidade das moscas-

das-frutas em frutos de Myrtaceae, Rosaceae, Malpighiaceae, Oxalidaceae, Sapotaceae e

Anacardiaceae. A diferença no período de frutificação das plantas hospedeiras permitiu

que as espécies de moscas-das-frutas se mantivessem presentes ao longo dos anos. As

espécies Anastrepha fraterculus (Wied.), Anastrepha obliqua (Mcquart), Neosilba

zadolicha McAlpine & Steyskal e Neosilba certa (Walker) foram abundantes e utilizaram

uma sequência de frutos de espécies de plantas hospedeiras ao longo do ano. As

espécies A. fraterculus, Anastrepha sororcula Zucchi, Anastrepha bahiensis Lima, N.

zadolicha e N. certa foram exemplos de espécies generalistas, pois atacaram frutos de

diversas espécies e famílias de plantas com ampla distribuição e frequência. A riqueza de

espécies de moscas-das-frutas dos gêneros Anastrepha Schiner e Neosilba McAlpine

pode ser atribuída à diversidade de espécies de plantas cultivadas na área e sua

proximidade com áreas de fragmentos de mata com muitas espécies de plantas

hospedeiras primárias para espécies de moscas-das-frutas. Os frutos de Anacardiaceae e

Sapotaceae favoreceram a maior diversidade de moscas-das-frutas. Em frutos de

Myrtaceae foi encontrado um dos menores índices de diversidade, mesmo possuindo a

maior riqueza e abundância de espécies de moscas. As famílias de plantas disponíveis na

comunidade e suas abundâncias foram elementos cruciais para a composição das

espécies de moscas-das-frutas no local, uma vez que definiram a base de recursos e

refletiram a interação com outras populações de moscas. Essas variações na

15

disponibilidade de hospedeiros foram responsáveis por diferenças na dieta entre as

espécies amostradas.

Abstract

The study of the structure of a community is very important to the analysis of direct

and indirect interactions between herbivores and plants. The plant species found in a

community, their structure and abundance are crucial elements that influence the

dynamics and interactions of populations of herbivorous insects since they define the

resource base and reflect the interaction with other populations of herbivores, predators

and parasitoids. The comprehension of the pattern of a fruit-flies community is important

for the analysis of their ecological relationships and is also a source of useful information

for the improvement of the control of those species considered agricultural pests. In order

to understand the relationship between the species of fruit flies and their host plants, this

study aimed to: 1) determine the structure and composition of fruit flies in different hosts 2)

analyze the richness of the species, the abundance, constancy and dominance of fruit flies

in the families of host plants, and 3) evaluate the diversity and equability of fruit flies in fruit

of Myrtaceae, Rosaceae, Malpighiaceae, Oxalidaceae, Sapotaceae and Anacardiaceae.

The difference in the frutication periods of host plants enabled the species of fruit flies to

maintain themselves alive over the years. The species Anastrepha fraterculus (Wied.),

Anastrepha obliqua (Mcquart), Neosilba zadolicha McAlpine & Steyskal and Neosilba certa

(Walker) were abundant and used a sequence of host plants throughout the year. The

species A. fraterculus, Anastrepha sororcula Zucchi, Anastrepha bahiensis Lima, N.

zadolicha and N. certa were generalist because they attacked fruits of various species and

families of plants with wide distribution and frequency. The richness of the fruit flies

species of the genera Anastrepha Schiner and Neosilba McAlpine can be attributed to the

diversity of cultivated plant species in the area and proximity to areas of forest fragments

with many species of primary host plants for fruit flies species. The fruits of Anacardiaceae

and Sapotaceae have favored a larger diversity of fruit flies. In fruits of Myrtaceae the

lowest levels of diversity has been found, even though they have the highest richness and

abundance of species of flies. The families of plants available in the community and their

abundances were crucial elements for the composition of fruit flies species at that place,

since they have defined the resource base and have reflected interaction with other

16

populations of flies. These variations in the availability of hosts were responsible for

differences in diet among the sampled species.

Introdução

O estudo da estrutura de uma comunidade é muito importante para as análises

das interações diretas e indiretas entre herbívoros e plantas (Novotny et al. 2005). As

espécies de plantas disponíveis em uma comunidade, sua estrutura e abundância são

elementos cruciais que influenciam as dinâmicas e interações de populações de insetos

herbívoros, uma vez que definem a base de recursos e refletem na interação com outras

populações de insetos herbívoros, predadores e parasitoides (Novotny & Basset 2005).

Algumas espécies de herbívoros possuem a capacidade de utilizar grande

diversidade de hospedeiros alternativos; entretanto, outras espécies apresentam algum

grau de preferência (Foss & Rieske 2003, Novotny et al. 2002, Novotny & Basset 2005,

Schoonhoven et al. 2005). As espécies de moscas-das-frutas, por exemplo, parecem se

adaptar a uma grande variedade de frutos nativos e introduzidos. Apesar de possuir a

capacidade fisiológica de utilizar hospedeiros alternativos, apresentam algum grau de

preferência (Selivon 2000, Souza-Filho et al. 2000). Espécies consideradas generalistas

ao longo de sua distribuição podem ser localmente especialistas, devido à disponibilidade

e distribuição de espécies hospedeiras, e também em razão da presença de inimigos

naturais, de predadores e da competição interespecífica (Selivon 2000, Uramoto et al.

2004).

A variedade de plantas da comunidade influencia as características ecológicas dos

herbívoros, uma vez que define sua fonte de recursos. Ao mesmo tempo essas plantas

apresentam um registro do passado das interações evolutivas entre herbívoros e

17

linhagem de plantas, fornecendo assim, indícios sobre o papel dos processos históricos

na formação das comunidades ecológicas atuais (Novotny et al. 2002). Em consequência,

o uso de plantas hospedeiras é evolutivamente variável, sendo limitado por fatores

morfológicos, fisiológicos e ecológicos (Janz et al. 2001, Schoonhoven et al. 2005).

Sobre a especificidade de insetos herbívoros em comunidade de florestas

tropicais, Novotny & Basset (2005) concluiram que apenas uma pequena proporção das

espécies de herbívoros (27%) se alimentava de uma única espécie de planta quando

hospedeiros congêneres alternativos estavam disponíveis. Em contrapartida, a proporção

de insetos que se alimentam de plantas de um mesmo gênero (48%) ou de uma mesma

família (58%) é mais elevada e não difere estatisticamente um do outro.

A utilização de espécies de plantas hospedeiras por insetos herbívoros tende a

coincidir entre aquelas de mesmo gênero e não entre espécies de família ou táxon

superior. Quando observados apenas os insetos frugívoros, mais de três quartos do

número de espécies de herbívoros são especialistas em família de plantas. Esse mesmo

padrão se repete nos hospedeiros de mesmo gênero (Novotny & Basset 2005).

A especialização pode ser favorecida em três situações: (1) quando ocorre um

“trade-off” no qual os indivíduos utilizam uma espécie mais eficientemente do que várias

(Futuyma 1983); (2) o esforço na procura de espécies específicas de plantas permite o

processamento mais preciso das informações no ambiente e, portanto, maior eficiência e

menor tempo de decisão de escolha (Bernays 2001); ou (3) quando a pressão dos

inimigos naturais difere entre as espécies de hospedeiros e os indivíduos que utilizam as

plantas onde obtêm maior escape de inimigos naturais são selecionados (Bernays 1989).

A vantagem ecológica da especialização parece ser a de que ela permite ao inseto

adaptar-se mais estreitamente ao seu meio do que um inseto que utiliza uma ampla

variedade de plantas hospedeiras.

18

As informações das relações entre inseto em fases larvais endófagas em plantas

hospedeiras são particularmente pouco conhecidas quando comparado com aquelas

espécies que se alimentam das partes externas das plantas, provavelmente porque as

amostragens e a criação desses insetos são extremamente trabalhosas e a infestação

não pode ser facilmente reconhecida (Novotny et al. 2005, Janzen 1980, Tavakilian et al.

1997).

Os estudos relacionados às moscas-das-frutas concentram-se em levantamentos

de espécies, em especial aquelas consideradas pragas, e abordam padrões

populacionais. São necessários muitos esforços para a compreensão dos padrões das

comunidades dos insetos frugívoros endófagos e o uso de plantas hospedeiras (Drew

1987, Drew & Hooper 1983, Drew et al. 1984, Novotny et al. 2005, Raghu et al. 2000). Há

uma grande carência de dados em sistemas naturais que relatam a interação das

moscas-das-frutas com frutos nativos.

As moscas-das-frutas do gênero Anastrepha Schiner e Neosilba McAlpine são

endêmicas nas Américas. De 235 espécies de Anastrepha descritas, cerca de metade são

reportadas no Brasil (Raga et al. 2011). Cerca de 30 espécies de Neosilba foram descritas

e, dessas, 25 são reportadas no Brasil (McAlpine & Steyskal 1982, Strikis & Prado 2005,

Strikis & Prado 2006, Strikis & Lerena 2009, Strikis & Prado 2009).

Para o estudo da diversidade de uma comunidade devem ser incluídos os

componentes da riqueza de espécies, da concentração de dominância nas espécies mais

abundantes e da equabilidade geral da distribuição da abundância (Whittaker 1972).

Diferentes índices de diversidade alfa têm sido propostos, cada qual enfatizando

um componente diferente da diversidade (Whittaker 1972, Magurran 2004, Ricotta 2005).

No entanto, não há um consenso sobre qual índice apresentaria o melhor significado

ecológico e as propriedades matemáticas mais desejáveis. Apesar disso, os índices de

diversidade são considerados bons indicadores de sistemas ecológicos e exercem um

19

papel central na ecologia e na biologia da conservação, pois podem subsidiar tomadas de

decisões sobre prioridades de conservação e técnicas de manejo de áreas naturais

(Magurran 2004, Ricotta 2005).

O presente trabalho centra-se no estudo da comunidade de moscas-das-frutas

(Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) em uma região de Mata Atlântica fragmentada com

uma guilda pouco conhecida de insetos frugívoros endófagos. A compreensão dos

padrões da comunidade das moscas-das-frutas é importante para a análise de suas

relações ecológicas e também fonte de informação útil para o aprimoramento do controle

daquelas espécies consideradas pragas agrícolas.

Para entender a relação entre as espécies de moscas-das-frutas e suas plantas

hospedeiras, esse trabalho teve como objetivos:

Analisar a riqueza de espécies, a abundância, a constância e dominância das

moscas-das-frutas nas famílias de plantas hospedeiras;

Avaliar a diversidade e equabilidade das moscas-das-frutas em frutos de

Myrtaceae, Rosaceae, Malpighiaceae, Oxalidaceae, Sapotaceae e Anacardiaceae;

Determinar a estrutura e composição da comunidade de moscas-das-frutas em

seis famílias de plantas.

20

Material e Métodos

Área de estudo

A área de estudo se localiza no município de Paraibuna – SP (23027’53”S;

45042’36”W) em uma propriedade particular com altitude aproximada de 736m. Na área

são cultivadas espécies de fruteiras nativas e algumas espécies exóticas da Mata

Atlântica em um sistema de policultura sem a utilização de agrotóxicos no controle de

pragas e sem a utilização de adubo químico. O sítio conta com fragmentos da vegetação

nativa em sua área e no entorno do local de estudo. A vegetação original da região pode

ser classificada, segundo o sistema de Veloso et al. (1991), como Floresta Ombrófila

Densa Montana.

Ao redor da propriedade há atividades agrícolas e pecuárias. São poucas as

propriedades no entorno que ainda preservam a mata ciliar (zona ripária). A retirada

desse tipo de vegetação, localizada às margens dos rios, é comum na região, pois desde

a colonização essas áreas se mostram mais férteis e consequentemente mais produtivas.

Os fragmentos normalmente estão localizados nos topos das montanhas.

O clima na região que abrange o município de Paraibuna é classificado como

“clima mesotérmico de inverno seco”, segundo o sistema de Köppen (1948), sendo que a

temperatura média do mês mais quente não atinge 26ºC. Durante o período de 2010 à

2012 o apresentou índice pluviométrico médio anual de 992,5mm. O mês de junho é o

mês mais frio, com média de 15,5ºC. Os meses de agosto de 2010 e julho de 2011 foram

os mais secos e os meses de janeiro e novembro os mais chuvosos, respectivamente. Os

dados climáticos foram obtidos das bases de dados do CPTEC/INPE 2013 a partir da

estação meteorológica localizada na cidade de Paraibuna (Figura 1).

21

Figura 1 – Precipitação e temperatura média no município de Paraibuna entre os anos

2010 a 2012.

Para estudar a comunidade de moscas-das-frutas foram analisadas 16 espécies

de plantas distribuídas em seis famílias botânicas. As espécies de Myrtaceae foram mais

abundantes sendo representadas por cinco gêneros: Acca (Berg.), Eugenia L., Psidium L.,

Campomanesia (Ruiz & Pavón) e Myrciaria (Berg.) (Tabela1).

0

50

100

150

200

250

0

5

10

15

20

25

30

Ab

r

Mai

Jun

Jul

Ago Se

tO

ut

No

vD

ez

Jan

Fev

Mar

Ab

r

Mai

Jun

Jul

Ago Se

tO

ut

No

vD

ez

Jan

Fev

Mar

2010 2011 2012

Paraibuna

Prec

Temp. Média (°C)

22

Tabela 1 – Espécies de plantas coletados em Paraibuna, 2010 – 2012.

Local de coleta Família Espécie Nome comum

Se Anacardiaceae Spondias purpurea L. Seriguela

Cj Anacardiaceae Spondias dulcis Forst Cajá-manga

Ac Malpighiaceae Malpighia emarginata DC Acerola

Pi Myrtaceae Eugenia uniflora L. Pitanga

Ga Myrtaceae Campomanesia rhombea Berg. Gabiroba

Gr Myrtaceae Eugenia brasiliensis Lam. Grumixama

Ce Myrtaceae Eugenia involucrata DC Cereja

Cab Myrtaceae Myrciaria glazioviana (Kiaersk) Cabeludinha

Go Myrtaceae Psidium guajava L. Goiaba

Am Myrtaceae Psidium cattleianum Sabine Araçá-Amarelo

Av Myrtaceae P. longipetiolatum D. Legrand Araçá-vermelho

Fe Myrtaceae Acca sellowiana (Berg.) Burret Feijoa

Car Oxalidaceae Averrhoa carambola L. Carambola

Ne Rosaceae Eriobotrya japonica (Thunb.) Lind Nêspera

Uv Myrtaceae Eugenia uvalha Camb. Uvaia

Ab Sapotaceae Pouteria caimito (Ruiz & Pavon) Radlk Abiu

Os pomares estavam distribuídos ao longo da propriedade próximos a pequenos

fragmentos restaurados de Mata Atlântica. Os locais de coleta estão representados por

cores diferentes para cada família de planta analisada (Figura 1).

Figura 1 – Locais de coleta de frutos no município de Paraibuna – SP de acordo com a

família das espécies de plantas.

23

Amostragem dos frutos

As coletas dos frutos foram realizadas de acordo com a época de frutificação das

espécies das plantas hospedeiras entre os meses de abril de 2010 a abril de 2012. Foram

amostrados frutos maduros ou recém-caídos no chão.

Foram auferidos aleatoriamente 90 frutos de cada espécie de planta hospedeira.

Em espécies de plantas com abundância menor que 90 unidades foram coletados

quantos exemplares posse possível.

Os frutos amostrados em campo foram separados por espécie, acondicionados em

caixas de isopor e levados ao Laboratório de Entomologia do Departamento de

Parasitologia da Universidade Estadual de Campinas.

Em laboratório os frutos foram individualizados e pesados em uma balança

analítica. A pesagem inicial foi considerada como peso inicial do fruto (PI).

Após a pesagem os frutos individualizados foram acondicionados em recipientes

plásticos de 300 ml contendo areia esterilizada e cobertos com uma tela de organza para

evitar a fuga das larvas de terceiro ínstar e dos adultos.

Os recipientes foram numerados e etiquetados com as informações sobre o dia da

coleta e peso inicial do fruto e acondicionados em temperatura ambiente para a

emergência dos adultos.

Esse tipo de amostragem é útil para investigar a relação existente entre as plantas,

as espécies de tefritídeos e lonqueídeos.

24

Identificação e composição das espécies na comunidade de moscas-das-

frutas

Com o auxílio de um microscópio estereoscópico as moscas-das-frutas do gênero

Neosilba foram dissecadas em uma lâmina para obtenção de suas medidas e para

evidenciar as estruturas necessárias na identificação, segundo chaves propostas por

McAlpine & Steyskal (1982), Strikis & Prado (2005), Strikis & Prado (2006), Strikis &

Lerena (2009) e Strikis & Prado (2009). As fêmeas foram identificadas como Neosilba

spp. por não apresentarem características morfológicas para o seu reconhecimento

(McAlpine & Steyskal 1982).

A identificação das espécies de Anastrepha foi baseada nos caracteres

morfológicos das fêmeas, usando o padrão alar, padrão torácico, mediotergito (metanoto),

subescutelo (pós-escutelo) e exame ventral do acúleo (ovipositor), de acordo com a chave

de identificação de moscas-das-frutas (Zucchi 2000). Os machos foram identificados

como Anastrepha spp. por não apresentarem características morfológicas para o seu

reconhecimento específico, como ocorre na maioria das espécies do gênero (Zucchi

2000).

Análise estatística e cálculo dos índices ecológicos

As diferenças da composição das espécies entre os locais foram avaliadas usando

uma análise de ordenação “Non-Metric Multi-Dimensional Scaling” (NMDS) e testadas

através de uma análise de Permanova de permutações de um fator (Anderson 2001),

usando o pacote “vegan” para o programa R V.2.15.3 R Development Core Team (2013).

25

Em comparações de comunidades, o número de espécies por número de

indivíduos amostrados é uma medida bastante útil. Entretanto, frequentemente a

comparação de comunidades é baseada em diferentes tamanhos amostrais. Para lidar

com esse problema foi proposto o método de rarefação, que consiste em calcular o

número esperado de espécies em cada amostra para um tamanho de amostra padrão. O

número esperado de espécies é obtido pela equação:

Onde E(S) é o número esperado de espécies em uma amostragem aleatória, S é o

número total de espécies registradas, N é o número total de indivíduos registrados, Ni é o

número de indivíduos da espécie i, e n é o tamanho padronizado da amostra escolhido.

O termo��

�� é calculado como

�!

�!(��)!

Além da rarefação, o índice de Margalef (DMg) foi utilizado como medida de

riqueza de espécies. Este índice combina o número de espécies registrado (S) com o

número total de indivíduos (N) e é calculado pela seguinte equação:

Dmg= (S-1)/1Nn

Foi adotado o índice de diversidade H’ de Shannon (1948) para a análise da

distribuição das espécies de moscas-das-frutas em diferentes famílias de plantas. Dentre

os muitos índices de diversidade alfa, o índice H’ de Shannon apresenta a melhor relação

entre riqueza de espécies e equabilidade (Stocker et al. 1985).

H’= - ∑ p�lnp��

26

Onde:

H’ = índice de diversidade de Shannon

Pi = abundância relativa da espécie i

ln = logarítmo natural de pi

A medida de equitabilidade compara a diversidade de Shanon-Wiener com a

distribuição das espécies observadas que maximiza a diversidade. Se todas as espécies

da comunidade tiverem a mesma abundância a equabilidade seria máxima (max):

J = H’/Hmax= H’/LnS

O estimador de riqueza Chao I (Chao 1984) utiliza informações sobre a distribuição

de espécies raras na amostra, isto é, aquelas representadas por apenas um ou dois

indivíduos (Colwell & Coddington 1994). Quanto maior o número de espécies raras na

amostra, maior é a probabilidade de que outras espécies que não as representadas na

amostra ocorram na área (Gotelli & Colwell 2001).

SChao 1= Sobs + ��

��

Onde: SChao 1 = estimador de riqueza Chao I

Sobs = número observado de espécies na amostra;

a = número de espécies representado por um indivíduo;

b = número de espécies representado por dois indivíduos.

27

De acordo com Silveira Neto et al. (1976), Krebs (1978) e Ludwig & Reynolds

(1988), foram estimados os seguintes parâmetros:

Frequência: Proporção de indivíduos de uma espécie em relação ao total de

indivíduos da amostra: pi=��

�, onde ni = número de indivíduos da espécie i e N: total de

indivíduos da amostra.

Abundância relativa: Esta forma de análise consiste em determinar o intervalo de

confiança (IC) de 5% e a 1% de probabilidade através do Teste t (Zar 1996). Então se

adotaram as seguintes classes para estimar a abundância das espécies: Rara (R) =

número de indivíduos menor que o limite do IC a 1% de probabilidade. Dispersa (D) =

número de indivíduos situados entre os limites inferiores do IC a 5% e 1%. Comum (C)=

número de indivíduos situados dentro do IC a 5%. Abundantes (A) = número de indivíduos

situados entre os limites superiores de IC a 5% e a 1%. Muito abundante (MA) = número

de indivíduos maior que o limite superior do IC a 1%.

Constância: Porcentagem de amostras em que uma determinada espécie esteve

presente. C = �.��

�, onde p = número de amostras com a espécie e N = número total de

amostras tomadas.

Classificação das espécies quanto à constância:

Espécie constante: presente em mais de 50% das amostras;

Espécie acessória: presente em 25-50% das amostras;

Espécie acidental: presente em menos de 25% das amostras.

28

Dominância: Relação dada pelo número de indivíduos de uma espécie dividido

pelo número total de indivíduos de todas as espécies. A espécie é considerada dominante

quando a sua frequência é superior a 1/S, onde S é o número total de espécies da

comunidade. A classificação das espécies foi feita de acordo com a dominância: Super-

dominante (SD): número de indivíduos é maior que o limite superior do intervalo de

confiança de 5% (IC). Dominante (D): número de indivíduos está dentro da faixa do IC

5%. Não dominante (ND): número de indivíduos é menor que o limite inferior do IC 5%.

Riqueza (S): Número total de espécies observadas na comunidade.

A riqueza, a frequência, a abundância relativa, a dominância e a constância são

parâmetros que indica quão eficientes as espécies de moscas-das-frutas foram na

exploração de diferentes recursos disponíveis na comunidade e qual o potencial das

espécies como pragas.

Para testar se houve diferenças significativas entre a composição de espécies de

moscas-das-frutas entre as famílias de plantas foram feitas comparações por análise de

similaridade através do teste Permanova (Permutacional Multivariate Analysis of

Variance), a partir da matriz de similaridade pelo índice de Bray-Curtis, utilizando o

método de permutações aleatórias (9.999), usando para isto o pacote “vegan” para o

programa R V.2.15.3 R Development Core Team (2013).

Resultados

O padrão de frutificação das espécies de plantas hospedeiras variou em todos os

meses de coleta. Spondias dulcis Forst, Eugenia brasiliensis Lam., Psidium guajava L. e

Averrhoa carambola L. frutificaram pelo menos quatro vezes entre abril de 2010 e março

29

de 2011. No mês de fevereiro de 2011 as espécies Malpighia emarginata DC, P. guajava

e A. carambola frutificaram, mas, não foram realizadas coletas de frutos devido à

dificuldade de acesso ao local, onde estavam disponíveis os frutos (Tabela 2).

Tabela 2 – Período de frutificação e coleta de frutos em 2010 – 2011 em Paraibuna, SP.

Família Nome científico Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar

Anacardiaceae Spondias purpurea

Anacardiaceae Spondias dulcis

Malpighiaceae Malpighia emarginata N I N C

Myrtaceae Eugenia uniflora

Myrtaceae Campomanesia rhombea

Myrtaceae Eugenia brasiliensis

Myrtaceae Eugenia involucrata

Myrtaceae Myrciaria glazioviana

Myrtaceae Psidium guajava N C

Myrtaceae Psidium cattleianum

Myrtaceae Psidium longipetiolatum

Myrtaceae Acca sellowiana

Oxalidaceae Averrhoa carambola N C

Rosaceae Eriobotrya japonica

Myrtaceae Eugenia uvalha

Sapotaceae Pouteria caimito

Onde: N I = Os frutos não foram infestados por moscas das frutas; N C= Não houve coleta

de frutos.

Os frutos de M. emarginata coletados no mês de novembro de 2010 não foram

infestados por moscas-das-frutas.

No período de abril de 2011 à março de 2012, S. dulcis, Eugenia uniflora L.,

Psidium cattleianum Sabine, Acca sellowiana (Berg.) Burret, Averrhoa carambola e

Eriobotrya japonica (Thunb.) Lind. frutificaram pelo menos três vezes durante o ano. Em

maio de 2011 não houve coleta dos frutos de S. dulcis, A. carambola e Pouteria caimito

(Tabela 3).

30

Tabela 3 – Período de frutificação e coleta de frutos durante os anos de 2011-2012 em

Paraibuna, SP.

Família Nome científico Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar

Anacardiaceae Spondias purpurea

Anacardiaceae Spondias dulcis N C

Malpighiaceae Malpighia emarginata

Myrtaceae Eugenia uniflora

Myrtaceae Campomanesia rhombea

Myrtaceae Eugenia brasiliensis

Myrtaceae Eugenia involucrata

Myrtaceae Myrciaria glazioviana

Myrtaceae Psidium guajava

Myrtaceae Psidium cattleianum

Myrtaceae Psidium longipetiolatum

Myrtaceae Acca sellowiana

Oxalidaceae Averrhoa carambola N C

Rosaceae Eriobotrya japonica

Myrtaceae Eugenia uvalha

Sapotaceae Pouteria caimito N C

Onde: N C= Não houve coleta de frutos.

Foram coletadas oito espécies de Anastrepha (Tabela 4) e nove do gênero

Neosilba (Tabela 5), uma delas considerada espécie nova, em dezesseis espécies de

plantas hospedeiras pertencentes a seis famílias botânicas.

Os espécimes de A. fraterculus foram relacionadas a 14 espécies de plantas

hospedeiras, não sendo encontrados apenas em Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk e

M. emarginata (Tabela 4).

Anastrepha leptozona Hendel e A. serpentina (Wied.), foram as únicas espécies de

moscas do gênero Anastrepha que não estavam associadas a frutos de Myrtaceae. Essas

espécies foram amostradas em frutos de P. caimito, único representante da família

Sapotaceae na comunidade de plantas hospedeiras de moscas-das-frutas (Tabela 4).

Praticamente todas as espécies de moscas da família Tephritidae foram

relacionadas a diferentes espécies de plantas hospedeiras. As únicas exceções foram

31

Anastrepha perdita Stone em frutos de Eugenia uvalha Camb. e A. sepentina em frutos de

P. caimito, onde, apesar da disponibilidade de outras espécies de plantas frutificando na

mesma época, não ocorreu infestação de seus frutos (Tabela 2).

Tabela 4 – Espécies de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha (Tephritoidea:

Tephritidae) coletadas em frutos de seis famílias botânicas. Paraibuna, SP, 2010-2012.

Espécies de plantas Nome comum Tephritidae

A.fr A.le A.se A.ob A.so A.ba A.pe A.bi

Sapotaceae

Pouteria caimito Abiu X X

Myrtaceae

Psidium guajava Goiaba X

Psidium longipetiolatum Araçá-vermelho X X X X

Psidium cattleianum Araçá-amarelo X X X

Myrciaria glazioviana Cabeludinha X X

Eugenia involucrata Cereja-silvestre X

Eugenia brasiliensis Grumixama X X

Eugenia uniflora Pitanga X

Eugenia uvalha Uvaia X X X X

Acca sellowiana Feijoa X X X

Campomanesia rhombea Gabiroba X

Rosaceae

Eriobotrya japonica Nêspera X X X X

Anacardiaceae

Spondias dulcis Cajá-Manga X X X X

Spondias purpurea Seriguela X X

Oxalidaceae

Averrhoa carambola Carambola X X

Malpighiaceae

Malpighia emarginata Acerola

Onde: A.fr, A. fraterculus (Wied.); A.le, A. leptozona Hendel; A.se, A. serpentina (Wied.);

A.ob, A. obliqua (Mcquart); A. so, A. sororcula Zucchi; A.ba, A. bahiensis Lima; A.pe, A.

perdita Stone e A.bi, A. bistrigata Bezzi.

As espécies de moscas da família Lonchaeidae foram menos abundantes que as

da família Tephritidae. A mesma afirmação não pode ser feita com relação à riqueza das

32

espécies de moscas em frutos de abiu e goiaba, onde a riqueza de espécies de Neosilba

foi maior que espécies de Anastrepha. Em frutos de acerola apenas espécimes de

Neosilba foram coletados (Tabela 5).

As espécies de Neosilba foram associadas às seis famílias de plantas

hospedeiras; entretanto, não foram encontradas nos frutos de Campomanesia rhombea

Berg., Spondias purpurea L., Myrciaria glazioviana (Kiaersk) e Eugenia involucrata DC

(Tabela 5).

Tabela 5 – Espécies de moscas-das-frutas do gênero Neosilba (Tephritoidea:

Lonchaeidae) coletadas em seis famílias de frutos. Paraibuna, SP, 2010-2012.

Espécies de plantas Nome comum Lonchaeidae

N.za N.in N.gl N.bi N.ce N.pr N.pe N.be N. sp1

Sapotaceae

Pouteria Caimito Abiu X X X

Myrtaceae

Psidium guajava Goiaba X X X X X X X

Psidium longipetiolatum Araçá-vermelho X

Psidium cattleianum Araçá-amarelo X

Myrciaria glazioviana Cabeludinha

Eugenia involucrata Cereja-silvestre

Eugenia brasiliensis Grumixama X

Eugenia uniflora Pitanga X

Eugenia uvalha Uvaia X X

Acca sellowiana Feijoa X

Campomanesia rhombea Gabiroba

Rosaceae

Eriobotrya japonica Nêspera X

Anacardiaceae

Spondias dulcis Cajá-Manga X X X X

Spondias purpurea Seriguela

Oxalidaceae

Averrhoa carambola Carambola X X

Malpighiaceae

Malpighia emarginata Acerola X X X X

Onde: N.za, N. zadolicha McAlpine & Steyskal; N.in, N. inesperata Strikis & Prado; N. gl,

N. glaberrima (Wied.); N. bi, N. bifida Strikis & Prado; N.ce, N. certa (Walker); N.pr, N.

33

Ana

Mal

Myr

Oxa

RosSap

0 250 500 750 100012501500 17502000

Specimens

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

Ta

xa (

95%

co

nfid

ence)

pradoi Strikis & Lerena; N. pe., N. pendula (Bezzi); N. be, N. bella Strikis & Prado e N.

sp1, N. espécie nova 1.

Seis espécimes de Ceratitis capitata (Wied.) foram coletados em Eriobotrya

japonica em setembro de 2010 e dois em Eugenia brasiliensis nos meses de setembro e

novembro de 2010.

Após dois anos de coletas, a curva de acumulação de espécies indicou que

apenas Malpighiaceae não se aproximou de uma assíntota, por conta da pequena

abundância de moscas coletadas desses frutos; consequentemente, a riqueza desses

insetos frugívoros não foi completamente amostrada (Figura 2).

Figura 2 – Curvas de rarefação de espécies de moscas-das-frutas coletadas de 16

espécies de plantas distribuídas em seis famílias botâncias. As curvas foram criadas a

partir das amostras dos frutos durante os anos de 2010 a 2012.

Onde: Myr, Myrtaceae; Ana, Anacardiaceae; Ros, Rosaceae; Sap, Sapotaceae; Oxa,

Oxalidaceae; Mal, Malpighiaceae.

34

De acordo com o Índice de Margalef, as famílias de plantas que possuíram menor

riqueza de espécies de moscas-das-frutas foram: Rosaceae (α = 0.772), Sapotaceae (α =

0.725) e Oxalidaceae (α = 0.347); entretanto, vale salientar que as três famílias foram

representadas, cada uma delas, por apenas uma espécie de planta hospedeira (Tabela

6).

Os frutos de 10 espécies de Myrtaceae estavam distribuídos em cinco gêneros,

onde foram amostradas 14 espécies de moscas-das-frutas. A família Myrtaceae foi a mais

abundante na área de coleta e onde, também, possuiu o maior número de espécimes de

moscas-das-frutas (Tabela 6).

A família Myrtaceae apresentou o menor índice de diversidade (H’) e o segundo

menor índice de equabilidade entre as seis famílias de plantas representadas nesse

trabalho (Tabela 6).

Tabela 6 – Diversidade de moscas-das-frutas em famílias botânicas de frutos coletados

em Paraibuna – SP, em 2010- 2012.

Anac Malp* Myrt Oxal Rosa Sapo

S 8 3 14 3 6 5

N 464 7 2061 317 652 249

H' 1.183 0.9557 0.405 0.549 0.2365 1.129

J' 0.5691 0.8699 0.1535 0.4998 0.132 0.7014

α 1.140 1.028 1.704 0.347 0.772 0.725 Onde: Anac, Anacardiaceae; Malp, Malpighiaceae; Myrt, Myrtaceae; Oxal, Oxalidaceae;

Rosa, Rosaceae; Sapo, Sapotaceae. Riqueza (S), Número de indivíduos amostrados (N),

Índice de Shannon (H’), Equabilidade de Pielou (J’) e Índice de Margalef (α).

* Curva de acumulação de espécies não se aproximou de uma assíntota.

As famílias Anacardiaceae e Sapotaceae possuíram os maiores índices de

diversidade (H’) e os maiores índices de equabilidade, mesmo levando-se em

35

consideração a família Myrtaceae onde as espécies de mosca-das-frutas foram mais

frequentes e abundantes (Tabela 6).

Em frutos de Myrtaceae foi A. fraterculus (Wied.) a espécie considerada

superdominante entre as 13 espécies de moscas identificadas. Neosilba zadolicha

McAlpine & Steyskal e Neosilba certa (Walker) estavam entre as espécies mais

abundantes em Myrtaceae (Tabela 7). Nos frutos de Anacardiaceae a espécie mais

frequente foi Anastrepha obliqua (Mcquart), seguida por de N. zadolicha, que se mostrou

a mais abundante e polífaga entre todas as espécies de Lonchaeidae (Tabela 7).

Tabela 7 – Frequência (F), abundância (A), constância (C), dominância (D) e número de

indivíduos (N) das espécies de moscas-das-frutas em frutos de Myrtaceae e

Anacardiaceae. Paraibuna, 2010 – 2012.

Myrtaceae Anacardiaceae

N F A C D N F A C D

Anastrepha fraterculus 1909 0.926 MA W SD 100 0.216 C W D

Anastrepha leptozona 0 0.000 _ _ _ 1 0.002 C Z D

Anastrepha serpentina 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha obliqua 5 0.002 C Z D 214 0.461 MA W SD

Anastrepha sororcula 7 0.003 C Z D 1 0.002 C Z D

Anastrepha bahiensis 6 0.003 C Z D 0 0.000 _ _ _

Anastrepha perdita 1 0.000 C Z D 0 0.000 _ _ _

Anastrepha bistrigata 11 0.005 C Z D 0 0.000 _ _ _

Neosilba zadolicha 49 0.024 C Z D 137 0.295 A W SD

Neosilba inesperata 0 0.000 _ _ D 0 0.000 _ _ _

Neosilba glaberrima 17 0.008 C Z D 3 0.006 C Z D

Neosilba bifida 2 0.001 C Z D 0 0.000 _ _ _

Neosilba certa 42 0.020 C Z D 7 0.015 C Y D

Neosilba pradoi 0 0.000 _ _ _ 1 0.002 C Z D

Neosilba pendula 3 0.001 C Z D 0 0.000 _ _ _

Neosilba bella 6 0.003 C Z D 0 0.000 _ _ _

Neosilba. sp1 1 0.000 C Z D 0 0.000 _ _ _

Onde: R, Rara; D, Dispersa; C, Comum; A, Abundante; MA, Muito abundante; W,

Constante; Y, Acessória; Z, Acidental; SD, Super-dominante; D, Dominante; ND, Não

dominante.

36

A espécie de mosca-das-frutas mais frequente e abundante em frutos de

Rosaceae foi A. fraterculus, sendo considerada muito abundante e superdominante entre

as cinco espécies de moscas amostradas. Apenas alguns exemplares de Neosilba certa

foram coletados, mesmo assim, não foram consideradas espécies raras em frutos dessa

família (Tabela 8). Em frutos de Oxalidaceae, A. obliqua foi a espécie mais frequente,

seguida por A. fraterculus. Essas espécies são muito comuns e dominantes em frutos

dessa família de planta. As espécies de Lonchaeidae representadas em frutos de

Oxalidaceae foram N. certa e N. bella. (Tabela 8).


indivíduos (N) das espécies de moscas-das-frutas em frutos de Rosaceae e Oxalidaceae.

Paraibuna, SP, 2010 – 2012.

Rosaceae Oxalidaceae

N F A C D N F A C D

Anastrepha fraterculus 623 0.956 MA W SD 57 0.179 C W D

Anastrepha leptozona 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha serpentina 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha obliqua 1 0.002 C Z D 255 0.802 C W D

Anastrepha sororcula 2 0.003 C Z D 0 0.000 _ _ _

Anastrepha bahiensis 16 0.025 C W D 0 0.000 _ _ _

Anastrepha perdita 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha bistrigata 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba zadolicha 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba inesperata 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba glaberrima 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba bifida 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba certa 4 0.006 C Y D 5 0.016 C Y D

Neosilba pradoi 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba pendula 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba bella 0 0.000 _ _ _ 1 0.003 C Z D

Neosilba sp1 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Onde: R, Rara; D, Dispersa; C, Comum; A, Abundantes; MA, Muito abundante; W,


dominante.

37

Em frutos de Malpighiaceae não foram amostradas espécies de moscas do gênero

Anastrepha. Entretanto, sabe-se que A. obliqua e A. fraterculus estão relacionadas a

frutos de Malpighiaceae em outras localidades (Araújo et al. 2005, Ohashi et al.1997).

Espécimes de N. zadolicha, N. certa, Neosilba pendula (Bezzi) e Neosilba bifida Strikis &

Prado foram coletadas em frutos de Malpighiaceae (Tabela 9).

Sapotaceae, único representante da ordem Ericales, A. serpentina e N. zadolicha

possuíram a maior frequência, sendo que a primeira foi a espécie superdominante e muito

comum na família de Sapotaceae (Tabela 9).

Nos frutos de Sapotaceae, assim como ocorreu na família Myrtaceae e na família

Anacardiaceae, as moscas do gênero Neosilba estão entre as espécies mais frequentes e

abundantes.


indivíduos (N) das espécies de moscas-das-frutas em frutos de Malpighiaceae e

Sapotaceae. Paraibuna, SP, 2010 – 2012.

Malpighiaceae Sapotaceae

N F A C D N F A C D

Anastrepha fraterculus 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha leptozona 0 0.000 _ _ _ 35 0.141 C W D

Anastrepha serpentina 0 0.000 _ _ _ 135 0.542 A W SD

Anastrepha obliqua 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha sororcula 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha bahiensis 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha perdita 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Anastrepha bistrigata 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba zadolicha 4 0.500 C W D 68 0.273 C W D

Neosilba inesperata 0 0.000 _ _ _ 4 0.016 C Y D

Neosilba glaberrima 0 0.000 _ _ _ 7 0.028 C W D

Neosilba bifida 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba certa 2 0.250 C Y D 0 0.000 _ _ _

Neosilba pradoi 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Neosilba pendula 1 0.125 C Z D 0 0.000 _ _ _

38

Neosilba bella 1 0.125 C Z D 0 0.000 _ _ _

Neosilba. sp1 0 0.000 _ _ _ 0 0.000 _ _ _

Onde: R, Rara; D, Dispersa; C, Comum; A, Abundante; MA, Muito abundante; W,


dominante.

De acordo com comparações por análise de similaridade da composição de

espécies de moscas-das-frutas em diferentes famílias de frutos através do teste

PERMANOVA (Permutacional Multivariate Analysis of Variance), a variação foi

significativa (r2= 0,046; p< 0.0001) (Figura 3). O peso dos frutos explica pequena parte

dessa variação dentro das famílias das plantas analisadas (r2= 0,096; p< 0.0001).

Figura 3 - Diferenças na composição das espécies de moscas-das-frutas entre diferentes

famílias de plantas utilizando a análise de ordenação “Non-Metric Multi-Dimensional

39

Scaling” (NMDS) (Stress=0,009). Paraibuna, 2010 – 2012. Onde: Anac, Anacardiaceae;

Malp, Malpighiaceae; Myrt, Myrtaceae; Oxal, Oxalidaceae; Rosa, Rosaceae; Sapo,

Sapotaceae.

Como a família Myrtaceae foi bem representada nas amostras, foi possível

analisar a similaridade da composição das espécies de moscas-das-frutas em diferentes

gêneros da família através do teste PERMANOVA. As plantas dessa família não

apresentaram diferença em sua composição, levando-se em conta o gênero (r2= 0,104; p=

0,764) e peso médio (r2= 0,070; p = 0,171) das espécies frutos hospedeiros.

Discussão

A frutificação sequencial de plantas hospedeiras ao longo do ano permitiu que as

espécies de moscas-das-frutas se reproduzissem por todo período. A. fraterculus, A.

obliqua, N. zadolicha e N. certa foram abundantes e utilizaram uma sequência de

espécies de plantas hospedeiras ao longo do ano. Anastrepha sororcula Zucchi e N.

pendula, apesar de pouco abundantes, estavam relacionadas a cinco e quatro espécies

de plantas, respectivamente. As demais espécies de moscas-das-frutas, pouco

abundantes, foram relacionadas a uma ou até três espécies de plantas hospedeiras.

Essas espécies de moscas estavam sempre relacionadas a frutos que albergavam várias

espécies de moscas. De acordo com Lewinson et al. (2006) espécies de animais

especialistas associam-se preferencialmente a plantas que interagem com o maior

número de espécies.

Em comunidades pouco perturbadas uma grande proporção de espécies raras é

observada. De acordo com Cao et al. (1998) sítios muito degradados mostram-se com

baixa riqueza de espécies, havendo proporcionalmente poucas espécies raras quando

40

comparados com sítios não impactados. Quando espécies raras são excluídas, removem-

se proporcionalmente mais espécies dos locais não impactados.

Na policultura do município de Paraibuna todas as espécies frutíferas amostradas

estavam infestadas por moscas-das-frutas. No período de 24 meses de levantamento os

frutos das famílias de plantas coletadas apresentaram diferentes padrões de riqueza e

abundância. Entretanto, a comunidade das moscas-das-frutas não mostrou a

predominância de espécies raras em relação às espécies abundantes e comuns. As

espécies de moscas-das-frutas analisadas nesse trabalho foram consideradas

abundantes ou comuns. Clemente (1995) sugere que a alta percentagem de espécies

raras em comunidades florestais indica uma resistência do meio à proliferação dessas

espécies, enquanto que as espécies classificadas como muito abundantes, comuns e

dominantes indicam o estabelecimento dessas espécies dentro das comunidades.

Anastrepha fraterculus e Neosiba zadolicha foram as espécies que possuíram alta

abundância, alta dominância e alta constância entre as espécies de moscas coletadas. A

alta dominância de uma ou duas espécies de moscas-das-frutas também foi verificada em

estudos similares conduzidos no Brasil, mas, geralmente levando-se em conta apenas as

moscas do gênero Anastrepha (Uramoto 2002; Garcia et al., 2003, Marsaro Júnior et al.

2012).

Muitos levantamentos da composição das espécies de moscas-das-frutas

negligenciaram as espécies de Neosilba. As espécies de Anastrepha são as mais

abundantes, mas é preciso levar em consideração as espécies que consomem as

mesmas fontes de recursos de alimento. N. zadolicha e N. certa foram menos abundantes

que A. fraterculus, entretanto, foram eficientes na exploração de diferentes recursos

disponíveis na comunidade quando comparadas às outras espécies de moscas-das-

frutas. Na região central do Brasil, as larvas de Neosilba foram associadas a frutos de

diferentes famílias e em muitos c

kelsen ferreira freitas “estrutura da comunidade de...

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