Visão Geral da Filogenia das Plantas Verdes

A palavra planta é geralmente usada para designar qualquer organismo eucarionte e autótrofo capaz de converter energia luminosa em energia química mediante o processo da fotos- síntese. Mais especificamente, plantas produzem carboidratos a partir de dióxido de carbono (CO,) e da água na presença de clorofila, no interior de organelas chamadas cloropiastos.

As vezes, o termo planta é ampliado para acomodar as formas autótrofa: proca- riontes, especialmente a linhagem de bactérias conhecida como cianobactérias (OU algas azul-verdes). Muitos textos clássicos de botânica incluem em plantas até mesmo os fungos, os quais diferem enormemente das plantas verdes por serem organismos eucariontes heterótrofos que quebram matéria orgânica viva ou morta pela ação de enzimas e, então, absorvem os produtos dessa digestão. Os fungos parecem ser, na verdade, mais relacionados com os animais, outra linhagem de organismos heterótrofos caracterizada pela capacidade de movi- mentação e por ingerir outros organismos, digerindo-os internamente.

Neste capítulo, discutimos sucintamente a origem e a evolução das diversas linhagens evolutivas de plantas, tanto para familiarizar o leitor com estas impor- tantes ramificações da árvore da vida como também para facilitar a caracteriza- ção da linhagem das plantas verdes em uma ampla perspectiva filogenética. O foco principal da discussão está na evolução das plantas verdes, enfatizando as diversas transições críticas dentro desse grupo e, mais especificamente, a origem das plantas terrestres (embriófitas), das plantas vasculares (traqueófitas), das plan- tas com sementes (espermatófitas) e das plantas com flores (angiospermas).

Embora o conhecimento sobre as plantas fósseis seja crítico para um enten- dimento mais completo sobre as mudanças evolutivas ocorridas nas plantas verdes, e apesar de citarmos no texto importantes registros fósseis, o foco da discussão está nos grupos atuais de plantas. No Capítulo 8, o leitor encontrará descrições detalhadas dos principais grupos atuais de plantas vasculares e plan- tas com sementes, bem como mais informações sobre a biologia dessas plantas. De forma similar, o Capítulo 9 está focado na apresentação dos atributos das principais linhagens de plantas com flores e nas suas relações filogenéticas.

Nosso objetivo neste capítulo é fazer um registro dos eventos evolutivos que cuiminaram no surgimento das an- giospennas. Dessa fonna, menor ênfase será dada a impor- tantes linhagens como as clorófitas, os musgos, as licófitas e as samambaias e grupos relacionados. Em um contexto filogenético, podenamos optar por "contar"a evolução das plantas verdes, culminando na evolução dos musgos, das cavalinhas (Eckisehim) ou de qualquer outro grupo (O'Hara 1992); porém, decidinos relatar o caminho evolutivo até as angiospennas simplesmente porque a diversidade desse gn- po é o foco desse livro.

Antes de prosseguirmos, é importante tecer um comen- tário sobre os nomes taxonômicos que serão utilizados nes- te capítulo. O conhecimento sobre as relações filogenéticas entre as principais linhagens de piantas ainda é incerto, e tal incerteza se reflete na existência de diversos sistemas de classificação discordantes. Muitas vezes, o mesmo nome tem sido usado para designar diferentes ,ppos. Por exemplo, o nome Chlorophyta é utihado por alguiis para designar todo o clado das plantas verdes, enquanto para outros esse nome denomina um ramo dentro das plantas verdes que engloba a maioria das tradicionais "aigas verdes". Em outros casos, diferentes nomes têm sido usados para designar um mesmo grupo; por exemplo, as plantas verdes têm sido chamadas de Chlorophyta por alguns autores e deviridiplantae por outros. De maneira geral, tais diferenças refletem as tentativas de vá- rios autores em atribuir categorias taxonômicas a grupos que eles acreditavam ser consistentes. Todavia, como já explicita- do anteriormente (ver Capítulo 2), a atribuição de categorias taxonômicas é, em essência, arbitrária, e reflete tipicamente a visão tradicional da comunidade de taxonomistas de maior relevância em uma determinada época. Assim, taun incluídos em uma determinada categoria taxonômica (como classe, or- dem ou i d a ) não são necessariamente equivalentes quanto a idade, à diversidade de espécies ou à amplitude ecológica.

Oútros problemas referem-se às mudanças em nosso co- nhecimento sobre filogenia. Progressos no discernimento so- bre rela~ões entre taxa quase sempre têm resultado na com- preensão de que p p o s tradicionalmente reconhecidos não correspondem, na verdade, a clados. Por exemplo, o nome Bryophyta tem sido aplicado há muito tempo para designar um grupo que inclui as hepáticas, os antóceros e os musgos. No entanto, estudos recentes têm demonstrado que esses grupos provavelmente não formam um clado, e o nome "bri- ófitas"refere-se a um grado, ou grupo parafilético, na base das embriófitas (plantas terrestres).

Como enfatizaremos neste capítulo, o mesmo é verdade para diversos outros grupos tradicionais, incluindo "algas ver- des", "plantas vasculares sem sementes", "gimnospermas"e "oicotiledôneas". Em alguns casos, é possivel abandonar in- teiramente esses nomes, mas em outros é tentador retê-los, tanto como nomes comuns para descrever algum tipo de in- formação (p. ex., o ciclo de vida das "briófitas") quanto para referir-se a um clado (p. ex., usar o nome "gimnospennas" para nomear um clado hipotético contendo apenas as espé- cies atuais de "plantas com sementes nuas").

Xeste capítulo, optamos por nào fazer referências a ca- tegorias ta~onômicas. Em outras partes deste livro, os clados

de plantas vasculares, saber se um táxon é considerado uma classe ou uma ordem por um autor em particular

No geral, a nossa escolha de nomes reflete nosso senso de quais destes são mais comumente usados na literatura, criando assim menos confusões para a compreensão do texto. Sempre que possivel, optamos por nomes com terminações que não indicam categorias taxonõmicas, especialmente a termhqio -@as, que significa simplesmente "plantas"*. Tentativas no sentido de criar um novo sistema de nomes para os principais clados de plantas vasculares estão em progresso atualmente (Cantino et ai. 2007"), e algumas pequenas mudanças no- menclaturais foram efetuadas nq ta edição para adequar-se a esta nova proposta. Ao longo deste livro, nós evitamos usar nomes que se refiram a grupos não-monofiléticos, mas sem- pre que usamos nomes assim (p. ex., para discutir o seu uso histórico) eles são mencionados entre aspas.

Eventos de endossimbiose Os cloroplastos encontrados nos eucariontes são organelas endossimbioticas d~rivadas de cianobactérias. Essa hipótese sobre a origem dos plastidios é hoje fortemente sustentada com base tanto em evidência estrutural (p. ex., a forma e o número de suas membranas) quanto em estudos moleculares demonstrando que o DNA dos plastidios é mais intimamente relacionado ao encontrado em cianobactérias de vida livre do que o DNA nuclear da mesma célula vegetal.

A endossimbiose envolve reduções massivas no tamanho e no conteúdo genético do genoma plastidiai a paiiir do ge- noma de cianobactérias de vida livre (Delwiche et ai. 2004). Por exemplo, a cianobactéria de vida livre ,Nosioc possui um genoma total de 6.400 quilobases e mais de 6.500 genes, en- quanto o cloroplasto de algas vermelhas possui apenas 190 quilobases e 250 genes. Os cloroplastos de algas verdes são ainda menores na maior parte dos casos conhecidos. cerca de 120 quilobases e 120 genes. Essa redução envolveu a perda completa de alguns genes e a transferência de outros para o núcleo celular (p. ex., Martin et ai. 2002). Existem muito mais proteínas ativaç no interior de um plastídio (de 500 a 5.000) do que genes, sigdcando que algumas dessas proteínas são produzidas por genes localizados fora dos plastidios.

Quantos eventos endossimbióticos devem ter ocomdo? Evidências fdogenéticas recentes são consistentes com a hi- pótese de um evento endossimbiótico principal único (Pal- mer 2003; Delwiche et al. 2004; Keeiing 2004). Por exemplo, análises recentes da filogenia dos eucariontes (ver Baldauf et al. 2004) evidenciaram um clado contendo as viridófitas (plantas verdes), rodófitas (algas vermelhas) e glaucófitas, as vezes referido como o clado archaeplastida ou primoplantae (Figura 7.1). Tal resultado, em combinação com a organiza- ção e composição do genoma plastidial e a ocorrência de uma membrana dupla nos cloroplastos, sugere que um evento endossimbiótico primário ocorreu no ancestral comum des- se clado. Nas glaucófitas, a parede celuiar das cianobactérias ainda envolve o plastidio, mas a parede foi perdida na linha- gem que inclui as algas vermeihas e as plantas verdes.

principais de plantas vasculares são referidos como ordens N. de T. Uo entanto, o leitor deverá ter presente que os autores uh- e iamilias, e Os mesmos nomes neste capítulo. De lizam outra nomenclatura nos Capítuios 3 e Y (p. rx., çnetóíitaç no

forma similar, alguns nomes de gêneros e espécies são a d o c , p i ~ o gnetaies), tados neste capitulo, quando necessjno. Todavia, não ions i * * X. deT. Canhno etai. (2007)Towardç a phylagenetic nornencianire ai deramos importante, em nossa discussão sobre 3 filogenia Paracheophytes.Tanon56 (3): 822-846.

Vida

? 'L!

FIGURA7.1 Arvore filogenética da vida, mostrando o posicionamento secundários ou terciários. Uma hipótese recente para os Eucariontes co- das plantas verdes (viridófitas) e diversas "a1gas"dentro dos Eucarion- loca a sua raiz no ramo Unikonta. dessa forma separando um clado que tes,assim comocaracteresdiagnósticos para vários ciados importantes. possuía inicialmente um cíliode umcladoque possuía inicialmentedois As setas vermelhas representam eventos de endossimbiose primários, cilios. BAA, bilhóes de anos atrás. (Adaptada de Baidauf et al. 2004.)

Os plastídios das algas vermelhas e das plantas verdes apresentam diferen~as significativas (p. ex., na estrutura e nos mecanismos de captação de luz), o que permite supor com aito grau de certeza a existência de uma linhagem com plas- tidos vermelhos e outra com plastidios verdes (Delwiche et al. 2004; Keeling 2004). Essa distinção auxilia na identifica- ção de eventos nos quais os plastidios foram adquiridos pela incorporação permanente de eucariontes ditos verdes ou vermelhos (ver Figura 7.1).As evidências indicam que os clo- roplastos de algas vermelhas foram adquiidos a partir da en- dossimbiose secundária na base do clado cromalveolado, que inclui uma linhagem de cromistas contendo as dgas mmons e diatomáceas, e uma linhagem alveolada contendo os dino- flagelados e os apicomplexas (como Plasmodium, o parasita da

a incorporação de algas verdes como fonte de suprimento energético possivelmente explicam a presença de doroplastos em eugienóides (dentro de Discirritados) e em cloraracniófi- tas (dentro de Cercozoa). Os dinoflagelados apresentam uma

mistura de diferentes tipos de plastidios, e o cloroplasto, em um de seus subgnrpos, pode ter se originado a partir de um evento endossimbiótico terciário (Yoon et ai. 2002).

"Algas" diversas O termo algas é aplicado a uma ampla variedade de organis- mos aquáticos fotossintetizantes pertencentes a diversas li- nhagens não diretamente relacionadas umas às outras. Antes de apresentar uma breve descrição de alguns desses grupos principais de "algas", é importante discorrer rapidamente so- bre a diversidade de ciclos de vida. Em humanos e outros a ~ - mais, a fase diplóide do ciclo de vida é a dominante, sendo os gametas as únicas células haplóides (produzidas por meiose). Esse tipo de ciclo de vida ocorre também em plantas, mas muito raramente. Algumas plantas possuem cclos de vida que são, em essência, o oposto do nosso: um organismo mul- ticelular haplóide é a fase dominante e dá origem a gametas por mitose; o processo de singamia (fusão dos gametas) dá

origem a um zigoto diplóide que sofre meiose para gerares- poros haplóides. A maioria dos ciclos de vida de organismos autótrotos situa-se em uma condiqão intermediária entre es- tes dois extremos e apresenta o que é conhecido como alter- nância de gerações - ou seja, uma altemância entre uma fase multicelular haplóide (o gametófito) e uma iase multicelular diplóide (o esporófito).

As algas vermelhas (rodófitas) incluem cerca de 6.000 es- pécies, a maioria das quais habita ambientes marinhos tropi- cais, incluindo recifes de coral (Saunders e Homersand 2004). Além da clorofila a, as algas vermelhas possuem pigmentos acessórios chamados ficobilinas, que permitem sua sobrevi- vência em águas profundas, bem abaixo da superfície. Algu- mas poucas algas vermelhas são unicelulares, mas a maioria é filamentosa e se adere às rochas ou a outras algas (algumas são até mesmo parasitas). As células que compõem esses fi- lamentos são conectadas entre si pelo citoplasma através de pontoaçòes conspícuas. As algas vrrmelhas não possuem cé- lulas motoras em nenhum estágio de seu desenvolvimento e, com frequência, apresentam ciclos de vida extremamente complexos nos quais duas fases diplóides moriológica e eco- logicamente distintas podem existir. Como mencionado an- teriormente, esse grupo de algas pode ser o grupo-irmão das plantas verdes, sendo os seus cloroplastoç originados de um evento de endossimbiose piimána que antecedeu a divergên- cia entre essas duas linhagens.

Os cromalveolados incluem os cromistas, que por sua vez incluem os estramenópilas, e também os alveolados, que compreendem os dinoflagelados (ver Figura 7.1) Os estra- menópilas incluem as algas pardas e diatomáceas (e diver- sos outros grupos de algas), junto com os oomicetos, que já foram considerados anteriormente como fungos (Andersen 2004). O clado dos estramenópilas (às vezes chamado de He- terokonta) é caracterizado pela presença de células reprodu- tivas com dois tipos de flagelo: um tipo liso e em forma de chicote, e o outro em forma de grinalda, com diversos pêlos curtos ao longo de seu comprimento.

As algas pardas (feófitas) formam um clado contendo cerca de 2.000 espécies descritas de organismos predominan- temente marinhos, muitos dos quais são conspícuos em re- giões mais frias. Além das clorofilas a e i; possuem pigmentos carotenóides que dão a sua cor marrom caractenstica. Todas as algas pardas são multicelulares, mas tal condição provavel- mente evoluiu nos estramenópilas a parhr de formas unicelu- lares. Muitas são filamentosas, porém algumas são bem gran- des e apresentam uma diferenciação complexa do corpo em apressóno, estipe, flutuadores e uma ou mais lâminas achata- das (estxuturas fotossintetizantes). Algumas das maiores algas apresentam uma considerável diferenciação anatômica, e al- gumas células são até mesmo especializadas para o transporte de nutrientes. 0 s ciclos de vida das algas pardas incluem um amplo espectro de variação entre fases haplóides e diplóides morfologicamente similares e fases extremamente diferencia- das (geralmente com uma fase diplóide dominante). Em Fucus e outros gêneros relacionados, a fase haplóide multicelular foi completamente suprimida; nestes casos, a meiose gera game- tas diretamente, assim como acontece nos animais.

Existem cerca de 6.000 espécies atuais de diatomáce- as (bacilanófitas), e muitas mais espécies fósseis (cerca de 40.000). Devido a sua enorme diversidade ainda pouco co- nhecida (Norton ei ai. 2006), as diatomáceas podem ser con- sideradas os "insetos do mundo microbiano". As diatomá-

ceas são organismos unicelulares (embora por vezes possam formar lilamentos frouxos e aglomerados de células) encon- trados em ambientes marinhos e também em água doce. Da mesma forma que as algas pardas, às quais são relacionadas, as diatomáceas possuem clorofila a e c e carotenóides, sen- do a sua caractenstica mais distintiva a presença de paredes celulares formadas por duas valvas silicosas com diferentes graus de ornamentação constituindo uma espécie de peq.ue- na caixa. 0 s flagelos estão ausentes, exceto em alguns :-ame- tas mascuhos.

0 s alveolados incluem os dinoflagelados, os ciiiados e os apicomplexas (ver Figura 71) e são caracterizados pela pre- sença de pequenos sacos aderidos a membrana plasmática (alvéolos) abaixo da superfície celular. Os dinoflagelados (Hackett et al. 2004) incluem cerca de 3.000 espécies descritas, encontradas tanto em água doce quanto salgada. Eles pos- suem dois flageios localizados em depressóes caracteristicas localizadas entre as placas de celulose embebidas na parede celular, flagelos estes que fazem a célula girar rapidamente quando movimentados simultaneamente. Muitos dinotlage- lados vivem em simbiose com outros organismos como corais, esponlas, lulas e bivalves gigantes. As formas simbióticas não possuem placas de celulose e são comumente denominadas zooxantelas. Esses organismos apresentam grande importân- cia ecológica em recifes de corais; por exemplo, o fenômeno conhecido como branqueamento dos corais envolve a perda de zooxantelas. Outros dinoflagelados que produzem subs- tâncias altamente tóxicas são responsáveis pelas "marés ver- m e l h a s " ~ ~ "florescimento explosivo de algas", que podem ter efeitos dramáticos em outros organismos.

Viridófitas (plantas verdes) Conforme representado na Figura 7.2, as tradicionais "algas verdes"estão relacionadas com as plantas terrestres, e juntas formam um clado conhecido como plantas verdes (widófi- tas). Esse clado inclui mais de 300.000 espécies descritas, ou cerca de um sexto de todas as espécies atuais na Terra. Evi- dências moleculares, incluindo dados de sequenciamento de DNA (nuclear e de organelas) e caractensticas estruturais (como a transferência de determinados genes do cloroplasto para o núcleo), sustentam foaemente a monofilia das plantas verdes. Esse clado também é sustentado por diversas caracte- rísticas químicas e morfológicas, como a perda de ficobilinas (presentes em cianobactérias, glaucófitas e algas vermelhas) e a produção de clorofila b (em adição à clorofila a).Todas as plantas verdes estocam carboidratos na célula na forma de grãos de amido, e suas células motoras possuem uma carac- terística estmtura estrelada na base de cada um dos dois fla- gelos anteriores em forma de chicote.

A maioria das análises filogenéticas (p. ex., Karol et al. 2001) tem sustentado uma ramificação basal das plantas ver- des em duas hhagens, as clorófitas, contendo a maioria das "algas verdes", e o clado das estreptófitas, que compreende as plantas terrestres e outras linhagens incluídas premamen- te nas "algas verdes"(ver Figura 7.2). Diversas linhagens de organismos unicelulares com paredes celulares distintamente escalonadas (chamadas de micromônades ou prasinófitas) estão situadas na base da árvore filogenética das plantas ver- des, e uma destas, Mesoshgma, parece ser o grupo-irmão das demais plantas verdes (Turmel et al. 2002) ou, mais freqüen- temente, o grupo-irmão das estreptófitas (k et al. 2006).

Viridóíitas (plantas verdes)

Clorofitas Estreptófitas

"Aigas verdes"

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spoiófito multicelular, embrião, ametângios, esporangio, cuticula

evestimento da gameta ieminino, morfologia da gameta masculino, numerosos cloraplaçtos por célula

Crescimento apical e ramificado, oogamia, plaçmodesmoç, rrtcnqão do gameta feminino

reçcimento iilamentaso

multieçtratiiicada

"híiicromônadeç"

stema de glicolato oxidaçe

/Clorofila b, amido coma substância de reserva, estrutura flagelar estrelada, tiançferência genética

FIGURA7.2 Filogenia das plantas verdes. mostrando a separaçãoentreclorofi- tas eestre~tófitasa relacáoentre aluumas das tradicionais"aluas verdes"corn as erroriofitar e os caracteres oiagnost cor para os c aoos orinc pa r MAA. m noes oeanor atras. Aoaptaoa oe (aro6 et al 2001 e 3elwicneet a 2004 i

Clorófitas Dentro das clorófitas existem três clados fortemente susten- tados (ver Figura 7.2): Chlorophyceae, Ulvophyceae eTrebou- xiophyceae (Lewis e McCourt 2004). As rela~óes entre esses clados permanecem incertas, porém a organização genética e outros caracteres molecdares sugerem que as ulvofíceas e as clorofíceas sejam grupos-innãos (Pombet et al. 2005).

As Chlorophyceae compartilham um conjunto de ca- racterísticas ultra-estniturais de difícil obseivação, como a rota~ão dos corpúsculos basais dos flagelos no sentido horá- rio. mas têm sido fortemente sustentadas como um clado em diversos estuãos moleculares. Nesse gmpo, está incluída a linhagem de Voluox e gêneros relacionados, que compreende formas coloniais com progressivo grau de complexidade (des- de 4 células em Gonium até 500-50.000 células nas colônias esféricas de klvox). Tradicionalmente, presume-se que tais formas coloniais tenham derivado de células isoladas como

!

as do organismo modelo Chlamydomonas (Figura 7.3A,B). Estudos recentes indicam que a história é, na verdade, mais complexa, com a origem independente de diversas linhagens de formas coloniais, talvez mesmo a partir de Chlamydomo- nas, que possui centenas de espécies.

As Ulvophyceae incluem diversas formas marinhas e são caracterizadas pela produção de células multinucleadas (Figura 7.3D-F). Em algumas destas, o corpo não possui pa- redes separando os núcleos, exceto nas células reprodutivas. Desse p p o faz pai-te o organismo modelo Acetabularia v i - gura 7.3F).

Por fim, as Trebouxiophyceae contêm formas com es- poros Bagelados, porém a maior p w e dos organismos é pe- quena e arredondada (forma esta que aparentemente evoluiu diversas vezes independentemente) e sem células motoras em nenhum estágio de seu desenvolvimento. Muitas das formas sem capacidade motora vivem em hábitats terrestres,

FIGUR17.3 Morfologia das clorofitas. IA-C) Chiorophyceae: (A) Chlamydomonos. evi- oenc anoo or flageior. B E L U O ~ nu, .ma forma ccion a 10 vocinea C So~eoc 0n.m m a forma flamentora ,am Fcaaa D-F ..vopnycea? Dl ,,va E. Coai~rn. eviaenc.an- do o talo cenocitico diplóide. (F) Acetabulario. (Fonte: Scagel et al. 1969.)

geralmente associadas a fungos formadores de liquens ou texestres do que às demais "algas verdes". Desde então ficou anunais invertebrados. A associação simbiótica entre algas e claro que diversas outras linhagens tradicionalmente incluí- íungos formadores de líquens aparenta ser um fenômeno de das nas algas verdes pertenciam, na verdade, ao clado das es- múltipla ocorrência e que foi posteriormente perdida diversas treptófitas, incluindo Klebsoxmidiales e Zygnematales (Lewis vezes (Lutzoni et al. 2001). e McCourt 2004). As Zygnematales são conhecidas como o

grupo que inclui Spiro~yra e ~èneros relacionados (Figura

Estreptófitas A descoberta da linhagem das estreptóíitas remonta ao final da década de 1960, quando minuciosos estudos ultra-esmtt- rais da divisão celular revelaram pela primeira vez uma gan- de diferença na orientação dos microtúbuios do fuso entre os organismos que eram tradicionalmente classiiicados como "algas verdesr'(Pickett-Heaps 1979; Mattox e Stewart 1984). Tais estudos mostraram que alguns desses organismos pos- suíam a mesma orientação do fragmoplasto encontrada nas plantas terrestres, na qual o fuso é orientado de forma per- pendicular a formação da parede celular. Observações meticu- losas revelaram que esse tipo de orientação do t?agmoplasto ocoma nas algas carofíceas (ou "carófitas"): Coleochaetales e Charales. Esses organismos apresentam uma ampla variação quanto a foma de crescimento (incluindo famas ramificadas e eretas, como em Chara e ,Vitella, e formas achatadas, como em Coleochaete) e habitam ambientes de água fresca próximo as margens (Figura 7.W-C). Como conseqüência dos estu- dos mais detalhados sobre esses organismos, surgiu a idéia de que eles eram mais proximamente relacionados as plantas

, -" ? . 4 ~ - E j . Os seus representantes são comumente conhecTdos como as algas verdes conjugadas, em referência a um tipo de reprodução sexuada que envolve a formação de uma conexão tubular entre as céluias de filamentos adjacentes, a passagem do protoplasto de uma célula para a outra e a eventual fusão dos núcleos formando um zigoto.

As relacões filogenéticas entre os grupos de estreptó- fitas apresentadas na Figura 7.2 têm sido confirmadas por dados moleculares (Karol et al. 2001; Delwiche et al. ?004), inciuindo caracteres esttuturais como a transferência de ge- nes do cloroplasto para o núcleo. Coleachaetales e Charales possuem algumas características funcionais importantes que são compartilhadas apenas com as plantas terrestres, como a presença de flavonóides e os precursores químicos de uma cutícula. A retenfáo do ovo e, em alguns casos, até mesmo do zigoto (depois da feailiza~ão) no corpo da planta hapiói- de em Coleochaetales e Charales (Graham 1993) é um fator importante para compreender a evolução do ciclo de vida nas plantas terrestres.

Esses resultados filogenéticos tiveram enormes implica- ~ ô e s para o nosso entendimento sobre a evolução das plantas

FIGURA 7.5 Morfoiogia das embriófitas basais ("briófitas"). (A, 8) antes de sua abertura. (E) Ápice do esporangio deiscente de Fontinoiis Hepáticas: (A) Uma hepatica foliacea, Lepidozia reptons, evidenciando antipyretica, evidenciando os dentes do peristòmio. (F, G) Antóceros: a deiscència dos esporèngios por quatro valvas. (B) Porqão de uma (F) Hábito de Phaeoceros iaevis. evidenciando o gametófito talos0 e hepatica talosa. Monociea forsteri, evidenciando os esporângios com o esporófito com esporangios deiscentes. (G) Estòmato com céluias- deiscência longitudinal. (C-€] Musgos: (C) Háhito de Dawsonio superba, guarda. da parede doesporangio de Anthoceros. IA-8, D-G extraídas de evidenciando o gametófito folhoso e ereto. e esporófito náo ramifica- Scagel et ai. 1969; C extraída de Barnes 1998.) do com esporangio terminal. (0) Esporângio (cápsula) de um musgo

mos parágrafos (ver também Shaw e Goffinet 2000; Shaw e Renzaglia 2004). Como veremos, as evidências indicam cada vez mais a parafilia das "briófitas"em relaqão às plantas vas- culares (ve ;~ i~ura 7.6).

Hepáticas Existem cerca de 8.000 espécies atuais de hepáticas, que podem ter uma forma talosa ou, mais comumente. folhosa (Figura 7.5A,B). Diferentemente dos musgos e dos antóce- ios, as hepáticas não possuem estômatos, embora algumas espécies tenham poros na epiderme sem células-guarda verdadeuas. As hepáticas também não possuem uma massa colunar de tecido estérii (columela) no esporângio, que está present? nos musgos, antóceros e nas primeiras linhagens a divergirem nas plantas vasculares. Esse conjunto de caracte- rísticas das hepáticas tem sido interpretado como ancestral nas embriófitas.

A reproduqão sexuada das hepáticas envolve a forma- ião de dntendios produtores de anterozóides e arquegô~os

portando oosferas. A fase esporofitica, com o seu esporân- gio terminal, é consideravelmente pequena e inconspícua. A cápsula do esporângio abre-se tipicamente por quatro valvas, e células estéreis e higroscópicas entre os esporos (elatérios) podem ajudar na sua dispersão.

Musgos 0 s musgos sào, provavelmente, o p p o de "briófitas"mais conhecido e diversificado, com cerca de 10.000 espécies. O gametófito folhoso e ereto é a fase dominante no ciclo de vida dos musgos (Figura 7 . X ) . O esporofito, por sua vez, forma uma estrutura talosa simples e não-ramificada com um es- porângio (ou cápsula) terminal (Figura 7.5D). Os esporos ha- plóides, produzidos por meio da meiose, são liberados pelo e sporân~o ; tipicamente, a deiscência do espor2ngio «corre pela abertura de uma tampa ou opérculo.

Quando um esporo germina, ele adquire uma forma cha- mada protonema. que se assemelha a um fiiamento de alga verde. O protonema produz um ou mais gametótitos fohosos

e verticais, que por fim produzem os anterozóides e oosferas ca derivada desse grupo inteiramente taioso é a presença de nos antendios e arquegõnios, respectivamente. A fusão dos um meristema na base da cápsula do esporófito. A atividade gametas gera um zigoto que se desenvolve em um embrião a desse meristema explica o crescimento verticai e continuo da partir de divisões mitóticas sucessivas e, posteriormente, em cápsula, que é particularmente desenvolvida em alguns gru- um esporófito maduro. pos (p. ex., Anthoceros).

A análise das relacões filaaenéticas entre os museos tem frequentemente sustentado a hipótese de que Sphagnum está posicionado próximo à base da árvore e que Andreaea e al- guns poucos gêneros relacionados também formam um clado de divergência precoce no gmpo (ver K e ~ c k e Crane 1997a; Qiu et al. 2006). O enigmático gênero Takakin, considerado uma hepática até a descoberta recente de sua geração espo- roiitica, aparenta estar relacionado a Sphagnum. O esporângio de Andreaea se abre por quatro fendas longitudinais, e o de Takakia, por uma fenda helicoidal única, em contraste com o opérculo em forma de tampa presente na grande maioria dos musgos. O opérculo, na maior parte dos musgos, é geral- mente caracterizado pela presença de uma fileira distinta de estruturas dentiíormes que, em conjunto, constituem o peris- tõmio (Figura 7.5E).

Antóceros

Relações filogenéticas entre as embriófitas Analises filogenéticas das plantas terrestres baseadas em uma amostragem representativa de espécies têm demonstrado que as "briófitas"são parafiiéticas. Todavia, as relações entre os seus gnipos constituintes ainda são incertas. Apálises mor- fológicas que precederam os estudos filogenéticos baseados em dados molecuiares sustentavam uma divergència inicial das hepáticas em relação às demais "briófitas"(Figura 7.6A) e posicionavam os musgos como o grupo-irmão das plantas vasdares w s h l e r e Churchill1985). Sob essa óptica, os es- tõmatos são considerados uma novidade evolutiva ligando os antóceros, os musgos e as plantas vasculares, excluindo as he- páticas. De forma complementar, os hidróides e os leptóides, células especializadas presentes no caule dos musgos (tanto no gametófito quanto-no esporófito em algumas espécies), foram interpretados como precursores das celulas conduto-

Existem poucas espécies atuais de antóceros, cerca de 100 ras de á p a e nutnentes da'plantasvaçculares.~anto musgos (Figura 75F,G), encontradas em menor frequência do que como plantas vasculares apresentam esporófitos que aescem espécies de musgos e hepáticas. Uma provável caracteristi- em tamanho a partir de divisões celulares em um meristema

(B) Ernbnóiitas (plantas terrestres)

FIGURA 7.6 Relaçóes filogenéticas na base das embriófitas (~lantas briofitas (hepáticas. musgos e antócerosl estão reiacionadas as pian- terrestres), mostrando os caracteres que distinguem os principais tas vascuiares. MAA. milhões de anos atrds. IA. adaptada de Mlshler e clados. sob duas hipóteses alternativas sobre como as linhagens de Churchill1985; 0. adaptada deQiu et ai. 2006.1

apical, e as primeiras plantas vasculares possuíam gametófi- tos eretos, da mesma forma que os musgos.

Diversos estudos moleculares recentes, no entanto - de forma isolada ou combinados a uma variedade de caracteres ultra-estruturais (especialmente da ultra-estxutura do ante- rozóide) - têm sugerido hipóteses alternativas. Em algumas árvores filogenéticas, os antóceros aparecem como gmpo-ir- mão das demais plantas terrestres atuais, e um clado conten- do as hepáticas e musgos é sustentado como o grupo-irmão das plantas vasculares (p. ex., Renzaglia et ai. 2000). Análises mais recentes (p. ex., Qiu et 51. 2006) dão suporte a filoge- nia ilustrada na Figura 7.68, na qual as hepáticas formam o gmpo-irmão das demais embriófitas e os antóceros consti- tuem o grupo-irmão das plantas vasculares. Tal hipótese é consistente com a uma única origem dos estômatos, embora os hidróides e leptóides dos musgos sejam, por conseqüência, não homólogos com os traqueides e as células crivadas das plantas vasculares [Ligrone et d. 2000) e a haste do esporófito dos musgos provavelmente não seja homóloga com o caule das plantas vasculares (Kato e Akiyama 2005).

Transição para o ambiente terrestre O conhecimento filogenético permite compreender melhor a origem de diversas adaptaqões cruciais para a sobrevivência no ambiente terrestre (Graham 1993; Waters 2003).Acuticula e a esporopolenina (presente na espessa parede dos esporos) aparentam ser respostas evolutivas para evitar a dessecação. A troca gasosa é facilitada pela e>gstência de pequenos poros na epiderme ou por estômatos genuínos, com células-guarda que podem abrir ou fechar de acordo com as condições do ambiente e, dessa forma, regular a perda de água. Os flavo- nóides auxiliam na absorção dos raios ultravioleta, altamente danosos. Um sistema de glicolato carboxilase atua na inibi- ~ ã o da fixação do dióxido de carbono pelo oxigênio, presente em quantidades maiores no ar do que na água. As primeiras plantas terrestres provavelmente dependiam de relações sim- bióticas com fungos para obter nutrientes do solo, sendo que rela~óes desse tipo têm sido documentadas nas principais li- nhagens de "bri6fitas"e também de plantas vasculares (nas quais elas são onipresentes). Os precursores de vánas dessas adaptações podem ser encontrados entre as Coleochaetdes e Charaies, que assim aparentam ter sido pré-adaptadas para fazer a transição para o ambiente terrestre (Graham 1993).

O conhecimento da parafilia das tradicionais "algas ver- des" e das "briófitas" tem auxiliado sobremaneira na com- preensão da origem do ciclo de vida caracteristico das plantas terrestres, ocorrendo a altemância das gerações gametofitica e esporofitica, ambas multicelulares (Graham 1993). Em Co- leochaetales e Charales, a oosfera é retida na planta parental haplóide, enquanto em Coleochaeie o zigoto (o único estágio dipióide) também permanece na planta parentd até sofrer a divisão meiótica que dará origem aos esporos haplóides. L'ma inovação-chave na linhagem que deu origem as caroficeas e embriófitas foi o estabelecimento do transporte de nutrien- tes entre as fases haplóide e diplóide por um tecido placentar de %ansferência (Graham e Wdcox 2000). O ciclo de vida das plantas terrestres é provavelmente derivado de uma condição ancestral similar a atualmente encontrada nas caroficeas, a partir de um simples atraso na divisão meiótica e interpola- cão de uma iase multicelular diplóide por uma séne de divi- sões mitóticas do zigoto.

Nas embriófitas, a oosfera - e, depois da fexthação, o em- briiio - é protegida por uma esmitura multiceluiar chamada arquegônio, enquanto o anterozóide é produzido e protegido por uma estxutura multicelular chamada anterídio. Inicial- mente, a geração gametofitica era a dominante, como ainda pode ser obselvado nas hepáticas, nos antóceros e nos musgos atuais, enquanto o esporófito permanecia ligado e era nutricio- nalmente dependente do gametófito (embora tal dependência seja um pouco menor nos antóceros; Qiu et al. 2006). Em plan- tas vasculares, o esporófito toma-se dominante e nutricionai- mente independente, processo este associado a uma reduqáo no tamanho do gametófito (Kenrik e Gane 1997a,b).

Tais descobertas nos permitem estimar o tempo trans- comdo entre os principais eventos evolutivos em embriófitas (ver Figuras 7.1, 7.2 e 7.6). .h plantas verdes possivelmente originaram-se há um bilhão de anos, talvez mais, e as suas principais linhagens já existiam durante o Pré-Cambriano (Heckman et al. 2001). Uma variedade de clorófitas fósseis foi encontrada datando do Cambriano (cerca de 550 milhões de anos atrás), assim como fósseis bem preservados de Ul- vovhvc~ae secretoras de muco, incluindo or~anismos rela- cionádos àAceiabulnria.As "carófitas"(na fo&a de Charales calcificadas) não aparecem no rrgistro fóssil até o Siluriano médio, porém a disseminasão das plantas terrestres no am- biente terrestre provavelmente iniciou-se no Ordoviciano médio, há cerca de 470 milhões de anos (Wellman et ai. 2003; Sanderson 2003). Esporos dessa mesma época também fo- ram encontrados (e possivelmente até de períodos anterio- res, no Cambriano), as vezes na forma de tétrades ou díades (pacotes de quatro ou dois, respectivamente), similares aos encontrados em formas atuais de hepáticas. Pequenos bag- mentos de cuticula e estxuturas tubulares de origem vegetal do Ordoviciano também são conhecidos, e esporos indivi- duais com as caractensticas marcas Metes das plantas vas- culares (Figura 7.7.4) datados do Siluriano inferior já foram coletados. Com base nessas evidências, é provável que he- páticas, musgos, antóceros e plantas vasculares já existissem no Ordoviciano superior. Em algum momento posterior, no inicio do Siluriano médio, macrofósseis bem presewados representativos da linhagem de plantas vasculares têm sido achados. A ocupação do ambiente terrestre estava em pleno andamento nesse período.

Traqueófitas (plantas vasculares) As primeiras plantas terrestres eram pequenas e estmtural- mente muito simples. No caso particular da linhagem das plantas vasculares, o esporófito consistia basicamente em um caule dicotomicamente ramificado, inicialmente com o tamanho de uma caixa de fósforos, e com os esporângios (o local de produção dos esporos haplóides via divisões rneióti- cas) formados no ápice dos ramos (Figura 7.78,C)Tais pian- tas não possuíam folhas ou raizes. Em alguns casos (p. ex., Aglaophyion, conhecido anteriormente como Rhynia, da re- gião do "Rhynie chert", na Escócia), o estado de preservasão dessas plantas é espetacular, sendo possível discemir mui- tos detalhes anatômicos, como estômatos, esporos e tecido vascular no interior do caule. Esses fósseis revelaram que as primeiras poliesporangiófitas - plantas com esporótitos ra- mificado~ - não possuíam células condutoras de água espe- cializada~ (traqueides) no tecido do xilema e, dessa forma,

evolu~ão das plantas com sementes, no entanto, o gametófito tornou-se mais e mais reduzido e, por fim, ficou completa- mente dependente do esporófito.

Neste contexto, os ,mpos de "briófitas" (especidmente os musgos) e as plantas vasculares parecem ter explorado diferentes mecanismos para aumentar o número de esporos produzidos por evento de fertilizaqão (Mishler e Churchill 1985). Nos musgos, o acréscimo na produção de esporos se deve à existência de um estágio filamentoso (o protonema) com capacidade de produzir numerosos gametófitos folho- sos e não ramificados, cada um destes portando um único esporófito não ramificado com um esporângio terminal. Na linhagem das plantas vasculares, em contraste, o número de esporângios foi aumentado pela ramificação do esporófito, sendo que cada ápice cauiinar possui o potencial de originar um esporângio terminal.

Oue fatores ~ o d e m ter favorecido a elaboracão da fase es-

Ihor protegidos contra mutaq5es deletérias do que os orga- nismos haplóides. Todavia, uma hipótese alternativa defen- de que o esporófito não sofre restricóes para aumentar em tamanho (o que era vantajoso na competicão por luz e que também pode ter aumentado o potencial de dispersào de es- poros), enquanto o gametófito é dependente da água para a fertilização, uma vez que o gameta masculino deve deslocar- se em um meio líquido para alcançar a oosfera.

.h relações filogenéticas entre as principais linhagens de plantas vasculares atuais são ilustradas na Figura 7.8. :i imo- re apresentada nessa figura é baseada em evidências tanto moleculares quanto morfológicas, sendo a maioria das linha- gens fortemente sustentada (Doyle 1998; P-er et al. 2004a). A divergência basal, que ocorreu do Devoniano inferior ao médio (antes de 400 milhões de anos atrás), separou um clado contendo a linhagem das licófitas modernas de outro clado, denominado eufilófitas, que incluiu as demais linha- -

porofítica em detrimento da iase gametofítica (que se tomou gens atuais de plantas vascuiares. Essa divergência é marcada ~roeressivamente esuecializada vara a reproducão sexuada)? por um número considerável de características morfolágicas. r u

Uma hipótese sugere que os organismos diplóides estão me- Uma caractenstica notável é a presenqa de gametas masculi-

Traqueófitas (plantas vasmlares)

Licófitaç Euiiioiitas

c? 2 + C r a

3 " 3 6 .;i " '2 sín

=L 'C i, m , y 3 ; F ' c ",GU

$ 4 ,%% 2 3 - n

Sistema radicu ar

Anatomia do cau

lema çecurdano (lenho)

Inversão na cloroplasto, gameta esporângio darsiventral masculino multiilagelado

FIGURA 7.8 Filogenia das traqueoíitas (plantas vasculares), evidenciando uma separaçao iniciai Crescimento pseudomonapodiai

entre a linhagem das iicófitas e a linhagem das esporângios no ápice de r m o ç laterais

eufilófitas, a relação entre algumas das tradicio- ~ i ~ ~ ó f i t ~ ~ ; nais"plantasvascularessem sementes"(monilófi- tas e asextintas "pr6-gimnospermas': aneurófitas e Archaeopterrs) com as espermatofitas (plantas com sementes), e caracteres diagnósticos dos iortemrnte iigniiicados principais clados. MAA, milhóes de anos atrás: i, taxa extintos. (Adaptada de Pryer et ai. 2001. 2004b; Qiu et ai. 2006.) com traqueiaes

mulhilagelados nas eufilófitas, em oposiqão aos gametas bdagelados das linhagens de briófitas e licófitas (exceto em içoetes e Phy1loglosçum. nos quais gametas mdtiflagelados

independentemente). Aiém disso, uma forte ev- < dência molecular dessa divisão inicial é a presença de uma

t inversão de 30 quilobases no DNA de cloropiasto exclusiva- i mente nas eufilófitas modernas (Raubeson e Jansen 1992; I t Wolf et al. 2005). i

Licófitas Alinhagem que inclui as licófitas atuais, ou Lycopodiophyta (Lycophyta) (Figuras 7.8 e 7.9A-C; ver também as Figuras 8.1 e 8.2), apareceram no registro fóssil logo após o surgimento das primeiras plantas vascdares. As iicófitas são caracteriza- das pela posição lateral, pelo formato reniforme e pela deis- cência transversal dos esporângios. 0 s micrófilos (pequenas folhas com uma única neiwra) são exclusivos dessa linhagem (possivelmente a partir de esporângios laterais modificados), assim como ramos dicotomicamente ramificados. Durante o período Carbonífero, as licófitas eram particularmente diver- sas e abundantes, dominando as margens de áreas brejosas nas tenas baixas tropicais (Bateman et a1.1998). Os remanes- centes dessas plantas são o principal componente dos depó- sitos de carvão.

Algumas licófitas, como Lepidodendron, eram árvores de grande porte, nas quais o crescimento secundário permitiu um aumento em circunferência (Figura 7.9D). 0 s caules des- sas plantas eram recobertos de micrófilos, que deixavam as bases foliares típicas observadas em fósseis (Figura 7.9E). Essas plantas também desenvolveram o assim denominado sistema radicdar "stigmariano", um sistema provavelmente derivado de rizomas e no qual as raizes adventícias organi- zadas em espiral seriam folhas modificadas. Os padrões de crescimento dessas plantas de grande porte ainda são pouco conhecidos, mas é provável que elas aumentassem lenta- mente em tamanho em um primeiro momento (durante o estabelecimento do sistema radicular), crescessem em segui- da de forma rápida e possivelmente morressem após a for- maqão dos estróbilos (estruturas conicas) no ápice de todos os ramos simultaneamente (Philips e DiMichele 1992; ver também Donoghue 2005).

Eustem atualmente cerca de 1.200 espécies de licófitas pertencentes a diversas linhagens principais (ver Figuras 7.8 e 7.9). Espécies rizomatosas de Huperzia e Lycopodium são comumente encontradas nas florestas do Hemisfério Norte. Essas plantas e seus parentes tropicais são homosporadas, pois produzem apenas um tipo de esporo que dá origem a um gametófito bissexuado capaz de produzir gametas mas- culinos e femininos.

As outras licófitas atuais (Selaginella, Isoetes) são heteros- paradas, pois produzem tanto micrósporos, que dão origem aos gametófitos masculinos, quanto macrósporos, que dão origem aos gametófitos femininos. Os taxa heterosporados formam um clado (Isoetopsida; ver Figura 7.8) que também é sustentado pela associação entre uma prega ou tecido foliar (a ligula) e o lado adaxial da base foliar.

Seiagmella (ver Figura 7.9F-I), com aproximadamente 700 espécies, é um gênero bastante diversificado nos trópi- cos, onde muitas espécies crescem como epííitas. lsoetcs, com cerca de 150 espécies, é o único remanescente atuai de um

clado que inclui as licófitas gigantes do Carbonífero, embora o gênero possa ter derivado de plantas dessa lmhagem que nunca alcançaram o tamanho de Lepidodendron e outros gê- neros com grandes árvores. Isoetes reteve o câmbio vascular e alguma atividade de crescimento secundário e possui raíres adventícias que lembram as destas grandes árvores extintas (Figura 7.9J).

Eufilófitas A linhagem que inclui as eufilófitas modernas, ou Eu- phyllophyta (ver Figura 7.8), é caracterizada pela diferen- ciação entre o eixo principal e os ramos laterais (crescimento pseudomonopodial), um importante padrão de crescimento observado pela primeira vez em uma variedade de fósseis do Devoniano conhecidos como trimerófitas (Figura 7.10A; ver Donoghue 2005). De acordo com a "teoria do teloma"(Zim- mermann 1965), os megáfilos (as folhas grandes caracte- rísticas das eufilófitas) são derivados de sistemas de ramos laterais achatados. Essa derivação envolveu o achatamento dos ramos e sua posterior reticulação para formar a lâmina foliar. Tudo leva a crer que as folhas evoluíram independen- temente, e por diferentes processos, nas licófitas e nas eufiló- fitas. Mesmo dentro das eufilófitas, é possível que megáfilos Iaminares tenham-se originado independentemente repeti- das vezes (p. ex., nas samambaias, equisetófitas e nas plantas com sementes), em cada caso pela açáo de um meristema localizado na margem do órgão em desenvolvimento (Boyce e Knoil2002)

As eufilófitas atuais estão organizadas em dois clados principais (ver Figura 7.8): o das plantas com sementes (es- permatófitas ou Spermatophyta) e um clado que inclui diversas linhagens de "samambaias", as cavalinhas e as Psi- lotaies (monilófitas ou Monylophyta). Essa nova visão das relações entre as eufilófitas é sustentada tanto por caracteres morfológicos quanto por caracteres moledares de genes nu- cleares e do cloroplasto (P~yer et ai. 2004b; Rothwell e K i o n 2006). São reconhecidas cinco linhagens principais dentro das monilófitas, cada uma discutida brevemente a seguir: (1) samambaias leptosporangiadas (Leptosporangiatae), (2) Ma- rattiales, (3) Ophioglossaies, (4) Psilotaies e (5) equisetófitas (ver também Capítulo 8)

O nome samambaia tem sido tradicionaimente aplicado aos membros de três dessas linhagens: Leptosporangiatae, Marattiales e Ophioglossales. As plantas desses grupos são superficialmente similares pela presença de folhas grandes (muitas vezes bastante divididas) e frondosas que se abrem a partir de um báculo (vemaqão circinada). As três l i a g e n s são tradicionalmente divididas em dois gmpos com base na estrutura e no desenvolvimento dos esporângios. As Marat- tiales (Figura 7.108,C) e as Ophioglossales são chamadas de samambaias eusporangiadas, pois parecem ter presewado a condiqão ancestral em que o esporângio desenvolve-se a partir de muitas células iniciais e apresenta uma parede com mais de uma célula de espessura quando plenamente desenvolvido. Esporângios desse tipo tendem a conter um grande número de esporos haplóides na maturidade. Por outro lado, as samambaias leptosporangiadas possuem um tipo derivado de desenvolvimento no qual o esporângio é formado a partir de uma única célula inicial e possui uma parede com uma célula de espessura na maturidade. Esses

FIGURA 7.9 Morfolagia das iicoíitas e roxa relacionados. (A) Recons- caule de Lepidodendron sp.. evidenciando três microfilos aderidos e as ' r.1(30 oa esoec e oxrinra Zosteropnyrlum 3ecaLLm. ?v uenc anao o c c3ti~zes 3exaaas peja aoscisao ae cinco octros F' Ap ce 30 r3mo i zoma orosr,luo purtanao dp~c?s+reros? rem fo nas :orr esoaranq os oe Saaq~neila. eviaenc anao os microfi os e dm esmo (o 'erminai G ~~~ ~ ~ , ~ ,

reniformes laterais. (6) Reconstituiçao da espécie extinta Asteraxylon Microsporangio de Selaginello na axila de um microsoorofilo. (H) Me- nac* ei. eviaenc dnaa os CaL~es erercs Q Jcorom~camente ,3m flca- gasoor3ng1ooei~~agineiio~a axildoe dm mega,porori o. ICme on- 30s recooertos por n~crof i lo~ dss m comoospvos reme nanrcs a ra - qituoina. 3e .m esrroa o ge iea~ine,io narii,.ana eviaencianao .m zes. (C) A. mackiei. evidenciando parte de eixo fertil com esporangios megasporangio (me) com quatro grandes megásporos, um microspo- reniformes de deiscència transversal. (D! Reconstituição de uma espe- rangio (mi! com diversos microsporos pequenos. e liguias. (J) Hábito cie extinta de Lepidodendron sp., evidenciando u sistema "radicular" delsoefes bolonderi, evidenciando as folhas e raizes. IA e J extraídas de 3icoromicamenre ramificaao. o rronco nassivo com ram ficiçjo a c3- Aenr c6eC.ane 1997a: 8.: + exrra aas oe Srewarr '98;; D + E exrra :om ca 10 3p c? e 3s eslrooiios rerm na r. E' Porçjo oa i-perf c.e c0 Jas oe G~Pora e Forsrer 1989: F - - exrralaas oe Barnes '998

FIGURA 7.10 Morfologia de diversas eufilófitas. (A) A trimerófita um aglomerado de eusporângios. (D) Representaçáoesquernática de extinta Psilophyton forbesii, mostrando o crescimento pseudomono- uma equisetófita arbórea extinta, Calomires, mostrando o rizoma ro- podia1 (diferenciação entre um tronco principal e ramos laterais). (B) busto e os troncos altos, eretos e ramificados. (A extraida de Stewart Folhas grandes e arqueadas de Angiopteris (Marattiales). (C) Superfí- 1983: B extraída de Barnes 1998; C e D extraídas de Gifford e Forster cie abaxial (inferior) de um folíoio fertil de Angiopteris, evidenciando 1989.)

leptosporângios nascem em um pedúnculo distinto e pos- suem uma estrutura caractenstica chamada de ânulo, que consiste em uma fileira de células com as paredes internas espessadas e as paredes externas mais finas (ver Figura 8.13). Os leptosporângios da maioria das espécies contêm um número relativamente pequeno e constante de esporos haplóides (p. ex., 16,32,64), que são ejetados do esporângio por um mecanismo acionado por mudanças no teor de umi- dade das células do ânulo.

Provavelmente as monilófitas mais comuns são as lep- tosporangiadas, das quais existem atualmente cerca de 12.000 espécies (ver Figuras 8.4 e 8.8-8.19). Muitas dessas plantas possuem foihas altamente fendidas, do tipo que co- mumente associamos as samambaias. Todavia, a forma da folha é extremamente variável nesse grupo, sendo que al- wmas espécies possuem folhas simpies e inteiras. Os espo- 9 rangios sáo tipicamente produzidos em pequenos agiome- rados chamados soros na face abaxial das foihas. 0 s soros são frequentemente cobertos por um tecido ou prega cha- mado indúsio, embora o mesmo não ocorra em algumas espécies. A estrutura e a posiçào dos soros e dos indúsios variam consideravelmente entre os diferentes grupos de samambaias, sendo tal variação normaimente considerada em tratamentos taxonômicos (ver Capituio 8). 0 s gametó- fitos das samambaias são em geral pequenos e em forma

de coração, com os arquegônios dispostos próximo ao suico desse "coração", e os anterídios, entre rizóides caractensti- cos. A estrutura do gametófito, no entanto, apresenta uma considerável variação, e em algumas samambaias ele é até mesmo fiiamentoso.

Dentro da linhagem leptosporangiada, estudos morfo- lógicos e moleculares recentes identificaram diversos cla- dos dignos de nota (Piyer et al. 2004b; Smith et al. 2006). Osmundaceae aparece como o grupo-irmão das demais leptosporangiadas, corroborando as sugestões iniciais baseadas no desenvolvimento do esporângio (esporân- gios não agrupados em soros, ânulo rudimentar, esporos numerosos). Outro clado inclui as samambaias arbóreas (Cyatheaceae), e outro contém todas as samambaias hete- rosporadas aquáticas (distribuídas em Marsileaceae e Sal- viniaceae). Embora as samambaias aquáticas sejam consi- deraveimente diferentes umas das outras (p. ex., Salvinia e Azolla possuem pequenas folhas flutuantes e ~Mnrsilea possui folhas que lembram um hwo de quatro folhas; ver Figura 8.9), a existência de fósseis com caractensticas inter- mediárias entre estas duas formas reforça a monofilia do p p o (Rothwell1999)

As Marattiales, plantas de distribuiqão predominante nos trópicos úmidos, tendem a apresentar frondes grandes e pinadas, com eusporângios de paredes espessadas distribuí-

dos em aglomerados caractensticos (js vezes fusionados) na superfície abaxial (ver Figura 7.108,C). k s t e m cerca de 150 espécies atuais nesse clado, a maioria destas pertencentes aos gêneros Angiopteris e Maraitia, porém o p p o apresen- ta amplo registro fóssil, e representantes extintos (especial- mente Psaronius) eram componentes importantes da flora de áreas pantanosas no Carbonífero. De forma consistente com a sua relativa homogeneidade morfológiça, as Marat- tiales parecem ter uma taxa de evolução molecular lenta (Soltis et ai. 2002).

As Ophioglossales (com cerca de 80 espécies) são ca- racterizadas pelqs frondes divididas em uma porção vege- tativa achatada (ou segmento estéxii) e um segmento fértil portador de esporângios (ver Figura 8.6). Essa organização p e d i parece ter sido derivada de um sistema de ramifica- ção dicotômica. Os gametófitos são estruturas subterrineas, aclorofiladas e tuberosas associadas com um tipo de fungo endofítico.

As Psilotales, ou psilófitas, incluem cerca de 15 espécies pertencentes aos gêneros Psilotum (de ampla distribuiçáo) e Tmesiptmis (restrito a Austrália e às ilhas do Pacífico Sul) (ver Figura 8.5). Devido ao padrão de caules òicotomicamente ra- mificado~ de seu corpo vegetal, as psilófitas têm sido tradicio- nalmente interpretadas como os úihmos remanescentes das piimeiras plantas vasculares. Uma teoria alternativa, baseada principalmente na forma de seus gametófitos subterrâneos associados com fungos, sugere que as psilófitas são samam- baias leptosporangiadas estnituralmente simpiificadas (pos- sivelmente relacionadas a Gleicheniaceae; Bierhorst 1977). Estudos moleculares recentes têm demonstrado, com relativo grau de certeza, que nenhuma dessas hipóteses está correta (Pxyer et al. 2001, 2004b). Segundo tais estudos, as Psilota- les aparentam ser mais relacionadas as Ophioglossales, com as quais compartilham similaridades quanto à estmtura dos gametófitos, à redução (ou perda) de raizes e ao desenvolvi- mento e posição dos esporângios. Sob esse ponto de vista, as foihas reduzidas e a ausência de raizes verdadeiras seriam condiçóes derivadas nas psilófitas.

Existem hoje apenas 15 espécies de equisetófitas, ou cavalinhas, todas pertencentes ao gênero Equisetum (ver Figura 8.7). As equisetófitas possuem caules articulados e ocos, com projeçôes longitudinais conspícuas onde as cé- lulas epidénnicas possuem silica depositada em sua super- fície. As folhas são geralmente reduzidas a pequenas esca- mas e dispostas de forma verticilada em cada nó. Os esporos haplóides são produzidos em esporângios, ligados ao lado inferior de esporangióforos peltados e agrupados em estró- bilos no ápice dos caules. Embora as equisetófitas modernas sejam homosporadas, há controvérsias se os gametófitos possuem ou não sexos separados. Alguns gametófitos pro- duzem inicialmente apenas antendios e outros apenas ar- quegônios; no entanto, as formas femininas tomam-se bis- sexuais posteriormente. As equisetófitas apresentam muitos fósseis, facilmente identificáveis pela arquitetura peculiar do caule. Da mesma forma que as licófitas, estavam presentes no Devoniano, mas tornaram-se pronunciadamente mais abundantes e diversificadas no Carbonífero, quando diver- sas espécies possuíam foihas muito maiores, heterosporia e hábito arbóreo bem desenvolvido (Figura 710D). A posição das equisetófitas dentro das monilófitas permanece incerta (Pxyer et ai. 2004a).

Espermatófitas (plantas com sementes) As espermatófitas, ou Spermatophyta, são indubitavelmen- te a linhagem mais diversificada das plantas vasculares, com cerca de 270.000 espécies atuais. Grande parte dessa diver- sidade está concentrada em apenas um subclado: as plantas com flores, ou angiospermas. Evidências morfológicas sus- tentando a monofilia das espennatófitas incluem a presença de sementes, mas também o fato de que todas as grandes linhagens atuais do grupo compartilham (pelo menos ances- tralmente) a produção de lenho (xilema secundário) por meio da atividade de um meristema secundário chamado câmbio vascular. Outra caractenstica vegetativa digna de nota deste dado é o padrão de ramhcação axilar, em contraste com o padrão de ramificação dicotômico desigual presente nas de- mais eufilófitas.

Principais características das espermatófitas Para compreender o que é a semente, é preciso entender como esta estrutura evoluiu (ver Figura 711C-E). As plantas com sementes estão inseridas dentro de uma linhagem carac- terizada pela homosporia (apenas um tipo de esporo, gane- tófitos bissemados). Um passo crítico para o surgimento da semente foi a evolução da heterospona: a produção de dois tipos de esporos (micrósporos e megásporos), que produzem dois tipos de gametófitos (masculino, ou microgametófito, que produz gametas masculinos; e feminino, ou megagame- tófito, que produz um ou mais gametas femininos).

A heterospona evoluiu várias vezes em diferentes iinha- gens de plantas vasculares, incluindo as licófitas, as samam- baias leptosporangiadas, as equisetófitas e a linhagem que inclui as plantas com sementes Pateman e DiMichele 1994). Em vános desses casos, a evolu~ão da heterosporia foi segui- da por uma redução no número de megásporos funcionais. Na linha evolutiva que levou às plantas com sementes, o nú- mero de megásporos foi reduzido a apenas um pelo aborto de todas, com exceção de uma das quatro células haplóides resultantes de uma única divisão meiótica. O megásporo so- brevivente ficou então retido no interior do megasporângio e prosseguiu seu desenvolvimento formando um gametófito dentro do esporo (desenvol%mento endospórico). Por fim, o megasporângio é envolvido por um tecido esténl do esporófi- to chamado de tegumento (ver Figura 7.11D), exceto por uma pequena área que permanece aberta no ápice, denominada micrópila. Em outras plantas com sementes que não angios- permas, a micrópila serve como área de entrada para um ou mais grãos de pólen, que são por sua vez micrósporos dentro dos quais o gametófito masculino se desenvolveu.

Para facilitar a compreensão desse processo, é importan- te analisar a sequência de eventos que resultam na formação de sementes maduras em uma planta como uma cicadácea ou pinheiro. Dentro do óvulo (semente jovem) ocorre uma divisão meiótica simples dentro do megasporângio gerando quatro células haplóides, das quais três degeneram e uma se desenvolve em megásporo, dando origem a um gametófito feminino no seu interior. Ao final de seu desenvolvimento, o gametóíito ieminino pode conter milhares de células, com uma ou mais oosferas diferenciadas e próximas à extremida- de micropilar da semente. Os micrósporos são produzidos em microsporângios, que podem estar presentes na mesma planta (monoicia) ou em indivíduos separados (dioicia).

L!m ou mais grãos de pólen são transportados para as proximidades da micrópila - provavelmente pelo vento nas

plantas com sementes. Em muitos casos, uma gota de líquido (gotícula de polinização) é exsudada para a su- perfície externa da micrópila, que carrega consigo os grãos de pólen a ela aderidos quando se retrai. Um grão de pólen germina e libera um gametófito masculino tubular, que por fim lança os gametas nas proximidades da oosfera. Nas Cyca- dales e ginkgoáceas modernas (discutidas na página 171), o tubo polínico e haustorial, ramificando-se lentamente através da parede do megasporângio, e dois anterozóides grandes e multiflagela&s são por fim produzidos. Nas demais linha- gens de plantas com sementes, um par de gametas mascu- linos imóveis é liberado diretamente no gametófito femini- no pelo tubo polínico. Após a fertilização, o zigoto diplóide desenvolve-se em um esporófito embrionário, e o gametófito feminino serve dt. tecido nuhitivo para este.

A segunda característica pecipal das plantas com semen- tes é a produção de lenho, ou Aema secundário, que permi- te o desenvolvimento de um tronco substancial juntamente com um mecanismo de regeneração da cobemira externa do caule - a periderme. Compreender como o lenho é produzido requer um conhecimento básico sobre o modo de desenvol- vimento das plantas vasculares. Elas crescem em tamanho a partir da atividade de meristemas primários apicais presentes nas terminações de cada ramo e raiz. Esses meristemas api- cais são providos de células indiferenciadas que sofrem divi- sões mitóticas, deixando como produto células derivadas que se dierenciam em todos os tipos celulares que compõem o corpo vegetal. Os meristemas apicais caulinares são também locais de formação das novas gemas e foihas.

Algumas das células produzidas pelo meristema apical se diferenciam, dentro do caule, em fileiras de tecidos distintos que funcionarão como tecido vascular. Dentro das fileiras, ou feixes vasculares, ocorre a dierenciação do xilema primário, voltado para o interior do caule, e do floema primário, vol- tado para a periferia do caule. Entre o xiema e o floema per- manece uma camada de células indiferenciadas chamada de câmbio vascular. Este atua como um meristema secundário, produzindo novas células tanto para o interior quanto pUra a periferia do caule, que então se diferenciam em novas células do xilema (como os traqueides) e do floema (como as células crivadas).

Os tecidos que são produzidos a partir da atividade do câmbio vascular são denominados Aema e floema secundá- rios, respectivamente. Novas camadas de xilema secundário são produzidas anualmente, formando o lenho, composta de células mortas e de paredes espessadas que são bastan- te rígidas e resistentes a decomposição. O floema secundário não aumenta significativamente em espessura porque suas células não possuem paredes espessadas como as do xiiema. Além disso, as células do floema devem permanecer vivas para desempenhar sua função de transportar carboidratos e nutrientes ao longo do corpo vegetal.

É interessante notar que, em contraste ao câmbio bifacial das plantas com sementes, as licófitas gigantes e a maioria das equisetófitas do Carbonífero provavelmente possuíam câmbio unifacial, produzindo xilema secundário para o in- terior do caule, mas nunca floema secundário. Elas também não possuíam a habilidade de aumentar substancialmente o tamanho do anel cambial, e, como conseqüência, a produção

de lenho em tais plantas era bastante limitada (p. ex., Cichan eTaylor 1990). Os detaihes da função do câmbio nessas plan- tas propiciaram uma variedade de formas de crescimento e estratégias de vida bastante incomuns quando comparadas com as atuais plantas com sementes (Donoghue 2005).

Evoluçáo inicial das espermatófitas .4pós a apresentação de alguns dados sobre as sementes e o lenho, discutiremos brevemente a origem e evolução inicial das plantas com sementes Figura 7.11 e 7.12; ver também Figura 7.8). Nosso conhecimento sobre os eventos mais im- portantes neste processo está grandemente fundamentado nos registros fósseis bem preservados de plantas denomina- das "pró-gimnospermas"e "samambaias com sementes"do Devoniano e começo do Carbonífero (Figura 711A,B).

É importante relembrar que a diferenciação em um tronco principal e ramos laterais é uma característica que já havia surgido na linhagem das eufiiófitas. A presença de plantas com troncos desenvolvidos, com lenho bastante similar em detalhes estruturais ao encontrado nas coníferas modernas, já foi relatada para Archaeopt&s, uma "pró-gmnosperma"do fim do üevoniano. O seu tronco era conectado a sistemas de ramificação grandes e frondosos portando diversas folhas pe- quenas (Figura 7.11A). Descobriu-se também que Archaeopte- ns era heterosporada, embora não desenvolvesse sementes.

A reconstruqào acurada e o posicionamento fiiogenético de Archaeoptm's e outras "pró-gunnospermas", como Aneuro- phyton (Beck 1981,1988), foi fundamental no estabelecimento de que tanto a heterosporia quanto a produção de lenho pre- cederam a evolução da semente. O clado contendo as plantas com sementes mais as "pró-gimnospermas"é chamado de lignófitas (ou Lignophyta) (Doyle e Doyle 1986), em refe- rência a produção de lenho (ver Figura 7.8).

O termo "samambaias com sementes" é aplicado a uma am- pla variedade das prineiras plantas com sementes com folhas grandes e frondosas, similares às de samambaias modernas, mas portando sementes verdadeiras (Stewart e Rothwell 1993; Taylor e Taylor 1993) (Figura 7.11B). Sabe-se hoje que essas plantas não são pro><imamente relacionadas entre si e que uma série de gnipos de samambaias com sementes do Paleozóico forma um grado parafilético na base da diversiiica- ção inicial das plantas com sementes.

Análises meticulosas revelaram que as primeiras sementes estavam contidas em "cúpulas", e que cada semente possuía um prolongamento da parede do esporângio que formava uma câmara polínica especializada (p. ex., Serbet e Rothwell 1992). Presume-se que tal estrutura atuava na captação do? grãos de pólen (Figura 7.11D). O tecido do tegumento pode ter derivado de uma série de esporângios estéreis, que inicial- mente formaram lobos no ápice em oposição a uma micrópila distinta (Figura 7.11E).

Ao longo da maior parie do último século, as linhagens atuais e extintas de plantas com sementes foram tradicional- mente divididas em dois grandes grupos: as cicadófitas e as coniferófitas. r\s cicadófitas, incluindo as atuais Cycadaies, eram distintas pela produção limitada de lenho com raios lar- gos (lenho manoxlico), pelas folhas grandes, como frondes e pelas sementes radialmente simétricas. Já as coniferófitas, que incluem os gingkos e conííeras, possuem lenho bem desenvolvido e denso (picnoxlico), tolhas simples e muitas

Prováveis etapas na er.olu~àa das sementes

(D) Estruhuas receptoras de pólen

(iii)

4 FIGURA 7.11 Archaeopteris e outras das primeiras plantas com se- mentes. (A) Reconstituição do hábito de Archaeopterir, uma "pró-gi- mnosperma"extinta com um tronco bem desenvolvido e sistemas de ramos laterais achatados. (B) Reconstituição de uma "samambaia com semente" extinta, Medullosa noei (3.5-4,s metros de altura), eviden- ciando as grandes folhas compostas. (C) Prováveis passos na evoiuçáo da semente: ( i ) homosporia em um ancestral distante; (i i ) heterospo- ria, com diferencia580 entre esporangios produtores de micrósporos e megásporos; (i i i ) redução no número de megásporos funcionais para aoenas um. e o seu desenvolvimento no Interior do rneqaspor8nqio

a camara poiinica no interior; (i i i ) Eurystorna angulare. evidenciando a abertura em forma de taça. (E) Estágios na evolução do tegumento nas primeiras plantas com sementes (todas extintas): (i) Genomosperma kidstoni, (i i ) G. iatenr, iiii) Eurystomaangulare. (iv) Starnnortoma hurto- nense. (F) Porção de um macroblasto e de um braquiblaao da espécie atual de ginkgófita. Ginkgo biiobo, evidenciando os estróbiios micros- porangiados axilares; detaihe do eixo e quatro estruturas portadoras de microsporangios encontram-se a direita na mesma figura. (G) Por- ção similar a mostrada em F de uma planta portadora de ovuios de G. biioba, evidenciando os pedúnculos axilares. com cada um destes por- ~, - .

(endosporia); (iv) proteçio do megasporangio pelo tegumento. dei- tando um par de óvulo; detalhe do ápice do pedúncuio encontra-se "ando uma micróoila no aoice. Esoor. esoorânaio: Micro. micrósooros: a direita. iH1 Corte lonaitudinal de semente de G. bdoba com embrião , . , - . , . . . - Mesa. meqásporos; f gam. gametófito feminino; te, tegumento; nuc, jovem (it,camada interna do tegumento; mt.camada intermediária do n-ce o o* pareoe ao rnegasporangio 0) fstr~tdras receptoras oe po tegLmento. et camaoa externa ao teg~rnento, A. F e C extraiaas oe en 10 ao ce ooov.. o nas Drimeiras olanrasc3m sementes a extintas Boio 1967 3 ? O a t r a oal oe G fforo e ioister 1989 C ? 7 5xrralaas ae .. ~ ,

( i ) ~h~rortomaele~ans; (iiit? eiegans; secção longitudinal eidenciando Scagel et .i. 1969; E extraída de Stweart 1983.1

vezes aciculares e sementes com simetria bilateral (piatisper- mas, ou achatadas). Essa proposta fez com que muitos au- tores assumissem que as plantas com sementes na verdade não eram h t o de uma origem única, mas sim de uma origem dupla. Sob essa óptica, a iinhagem das cicadófitas era deriva- da de um ancestral pró-gimnospérmico pela modificação dos sistemas laterais de ramificaçio achatados em folhas largas e frondosas. Nas coniferófitas, por outro lado, as folhas indi- viduais de um precursor similar a Archaeoptm's poderiam ter sido modificadas em folhas aciculares. A aceitacão desse ce- nário implica que a semente evoluiu duas vezes, cada evento correspondendo a um dos tipos de simetria conhecidos.

A inclusão das linhagens atuais e alguns fósseis represen- tativos das plantas com sementes em análises filogenéticas, no entanto, têm, em grande parte, sustentado as relações ilustradas nas Figuras 7.8 e 7.12 (p. ex., Doyle 1998,2006). A principal implicação desses resultados é que a semente evo- luiu apenas uma vez e que as primeiras plantas com semente eram cicadófitas, ao menos se considerarmos a presença de folhas grandes e fendidas e sementes radialmente siméhicas. Mais especificamente, presume-se que várias "samambaias com semenies"do Devoniano-Carbotúfero (Elkinsia, Lygnop- tens e Meduiiosales) estejam situadas na base da filogenia das espermatófitas e que as coniferófitas constituam uma liiha- gem mais derivada, em um clado platispérmico. Essa hipó- tese filogenética implica uma mudanca posterior para folhas

I pequenas e aciculares e para sementes menores e achatadas - ambas prováveis adaptações para ambientes áridos.

Linhagens atuais de espermatófitas ! Existem hoje cinco linhagens principais de plantas com se-

mentes: Cycadales, ginkgos, coníferas, gnetófitas e plantas com flores (angiospermas). Os quatro p h e i r o s gmpos são geralmente chamados de gimnospermas, devido às suas se- mentes nuas, em oposição as angiospermas, nas quais as se- mentes estão contidas dentro de um carpelo. Apesar dos re- petidos esfor(.os para elucidar as relafões filogenéticas entre tais linhagens a partir de dados morfológicos e moleculares, elas permanecem ainda bastante incertas (ver Figura 7.12).

Algumas ~náiises moleculares recentes têm indicado que os p p o s atuais de "plantas com sementes nuas"formam um clado que é o grupo-irmão das angiospermas. Mesmo que essa hipótese prove-se verdadeira, no entanto, as gim- nospermas em seu senso amplo não constituiiam um grupo

I monoiiiético. Elas são parafiiéticas se levarmos em conta as

linhagens fósseis que divergiram cedo na história das plantas com sementes (já tratadas neste texto), bem como diversas outras linhagens de "samambaias com sementes8'do Permia- no superior e do Mesozóico, das quais algumas aparentam ser p&e da linha que deu origem às angiospermas modernas @oyle 2006). Retomaremos a discussão sobre essas relações após uma breve introdução sobre cada um dos principais gru- pos atuais de espermatófitas (ver também Capítulo 8).

Cycadales As Cycadales (ou Cycadophyta) foram mais abundantes e diversificadas durante o Mesozóico, sendo que hoje existem cerca de 130 espécies no p p o . As Cycadales possuem troncos geralmente pequenos, com pouco xile- ma secundário, e grandes folhas compostas similares às das samambaias e palmeiras (ver Figura 8.21). Elas são dióicas, ou seja, algumas plantas portam estróbilos que produzem apenas sementes, enquanto outras possuem estróbilos que apenas produzem pólen. Ambos os tipos de estróbilos são tipicamente grandes e, em alguns casos, coloridos. De forma simiiar, as sementes costumam ser grandes e com uma sar- cotesta colorida, possivelmente para atrair vertebrados como agentes dispersores.

Diversas características das Cycadales podem ser an- cestrais para as plantas com sementes, como os gametófitos masculinos haustoriais e grandes anterozóides mulmage- lados. Todavia, as Cycadales compartilham uma série de ca- racterísticas moriológicas aparentemente derivadas, como a ausência de ramificação lateral, a presença de traços foliares em forma de ômega (R) e a produção de raizes coraliiormes que hospedam cianobactérias fixadoras de nitrogênio.

Análises filogenéticas indicam que, dentro das Cycadales. o primeiro evento de ramificacão segrega Cycas dos demais p p o s (p. ex., Rai et ai. 2003). Cycas reteve a pressuposta con- dição ancestral (obsemávei em grupos fósseis relacionados, como Tanioptens) de possuir diversos óvulos ligados a megas- poróiiios foliáceos não condensados em estróbilos. A conòi- cão derivada, obsemável em outra linha evolutiva de Cycada- les, é a redução para dois Óvulos ligados a um megasporófilo peltado, com os ówlos voltados para dentro em direcão ao eixo do estróbilo.

Ginkgos Existe apenas uma espécie sobrevivente, Ginkgo biloba, dentro das ginkgófitas (ou Ginkgoales; Figura 711F- H). Essa espécie é quase desconhecida em seu ambiente na- tural, mas tem sido mantida por sécuios ao redor de templos

Espermatoiitaç ípiantas com sementes)

Venaqào reticulada, gametófitos reauzidoç

Samambaias com

FIGURA 7.12 Relaçóes filogenéticas entre as principais linhagens atuais de plantas com se- Perda da cúpula, perda mentes, e diversos grupos extintos, com os ca- racteres diagnósticos dos principais clados. MAA. milhões de anos atrás; t indica taxa extintos. %Sementes, ramificaria a i la r

na China e, nos tempos modernos, é largamente cuihvada em regiões de ciima temperado como árvore ornamental. Talvez a caracteristica mais marcante do ginkgo moderno seja a pro- dução de folhas decíduas, em forma de leque e com venaçáo dicotômica. Esse gmpo é bem representado no registro fós- sil, no qual uma grande diversidade no formato das folhas é perceptível.

Como as Cycadales, o ginkgo também é dióico (Figura 7.11F,G). Os óvulos nascem aos pares em pedúnculos axila- res, que aparentam ser estróbilos reduzidos. O tecido do te- gumento diferencia-se em uma camada externa camosa com forte odor e uma camada interna ngida que recobre o game- tófito feminino (Figura 711H). De forma similar as Cycadales, o ginkgo retém uma série de características ancestrais, como os gametófitos masculinos haustoriais e gametas masculinos com habilidade motora.

Coniferas Existem cerca de 600 espécies atuais de conife- ras (Coniferae ou Coniferales) (ver Figuras 8.24-8.2;). Essas plantas são arbustos ou áivores som madeira bcin desenvol- vida i.. em geral, com foihas aciculares. Na maioria dos casos, as folhas nascem isoladamente ao longo do caule, mas nos

pinheiros (Pinus) elas estão condensadas em pequenos ra- mos. Cada folha acicular comumente apresenta adapta~ões adicionais contra o dessecamento, como os estômatos dentro de criptas. Em algumas coníferas do Hemisfétio Sul (p. e*., Podocarpus, Agathis), no entanto, as folhas são largas e acha- tadas, e em PhyUocladus os ramos achatados assemelham-se a folhas.

hluitas coníferas são monóicas, portando tanto estróbi- los formadores de pólen como estróbilos formadores de se- mentes em uma mesma planta. A dioicia ocorre em alguns gêneros comoluniperus, T m s e Podocarpus. Nos estróbilos ou cones masculinos, os microsporótilos abrigam microsporân- gioç em sua superfície abaxial. Os grãos de pólen geralmente possuem um par de estruturas saculiformes, mas estas pare- cem ter sido perdidas em diversas linhagens.

Nos estróbilos ou cones femininos, os óvulos receptivos estão situados na superfície adaxial de cada escama owlí- fera. A divisão meiótica ocorre no interior de cada óvulo, e a célula haplóide sobrevivente desse processo dá origem ao ~ametób to feminino, que por fim produz uma ou mais

9 uosteras na região da micrópila. Um tubo polínico cresce através da parede do megasporângio para liberar dois ga-

metas masculinos. O fenômeno da "po1iembrionia"é bas- tante comum nas coníferas. Embriões multiplos podem ser produzidos em um óvulo por meio de eventos separados de fertilização (dependendo do número de oosferas e de tubos polínicos) ou, mais comumente, por uma subdivisão caracienstica de um único embrião no início de seu desen- volvimento, originando diversos embriões geneticamente idênticos.

Nas coniferas atuais, os estróbilos masculinos são ditos simples, enquanto os estróbilos femininos são ditos comple- xos. Os estróbilos masculinos são interpretados como um ramo modificado, e os microsporófilos, como folhas modi- ficadas. Já os estróbilos femininos são derivados via modifi- ca~ão de um ramo com ramificações laterais na axila de uma série de iolhas.Tal hipótese é sustentada pela ocorrência de fósseis apresentando uma série de etapas na redução de um ramo lateral portaiido certo número de sementes até esca- mas ovulíferas altamente modificadas, como as que ocorrem nos p p o s atuais (Figura 7.13A-E) monn 1954). Evidência adicional a essa hipótese provém do fato de que cada escama omlífera é subtendida por uma bráctea, que representa uma folha modificada. Em algumas poucas coníferas, essas brác- teas são bem desenvolvidas e discerníveis entre as escamas owlíferas. É o caso, por exemplo, do gênero Psewdoisuga, no qual a escama owliiera é protegida na axila de uma bráctea desenvolvida e trifurcada (Figura 7.13C). Em diversas co- níferas, no entanto, as brácteas são bastante reduzidas. Em Cupressaceae, como Tmodium e Cryptomeria, as brácteas são fundidas às escamas owlíferas, que ainda apresentam evi- dências de "folhas"(visíveis como pequenos dentes ou pro- tuberâncias)

Estudos filogenéticos têm contribuído com importantes evidências sobre a evoluqão das coníferas (p. ex., Stefanovic et ùl. 1998). Dados moleculares reportam uma divisão basal entre as Pinaceae e um clado incluindo as demais coníferas, denominado Cupressophyta (Cantino et al. 2007). As Pma- ceae apresentam diversas caractensticas diagnósticas, como a inversão dos óvulos (com a micrópila voltada para o eixo do estróbilo; Figura 7.13D) e a derivação da asa da semente a partir da escama owiífera. Dentro das Cupressophyta, os dois principais p p o s do Hemisfério Sul - Podocarpaceae e Arau- canaceae -formam um clado, talvez sustentado por uma mu- danqa para um ówlo por escama owlifera. As Cupressaceae são caracterizadas por diversas apomorfias potenciais, como a hsão da escama owlífera com a bráctea que a subtende. Essa família parece estar relacionada asTaxaceae, que possuem es- tróbilos muito reduzidos portando apenas uma semente ter- minal circundada por um-arilo carnoso e colorido. Conforme relatado na página 176, diversas análises moleculares recen- tes têm questionado a monofilia das Coniferae, posicionando as gnetófitas dentro das coníferas como o ppo-i rmão de Pinaceae (ver Figura 7.15C).

Gnetófitns A quarta maior linhagem atual das plantas com sementes é formada pelas gnetófitas (Gnetophyta ou Gne- taies) (Figura 7.13F-I; ver também Figura 8.28). Esse p p o contém apenas cerca de 75 espécies atuais, que pertencem a três linhagens bem.di$tintaç. Ephedra (com cerca de 40 es- pécies que ocorrem em desertos ao longo do mundoj pos- sui folhas escamifomes e muito reduzidas (ver Figura 8.28). Gnetum (com cerca de 35 espécies distribuídas nas florestas

tropicais do Velho e do Novo Mundo) possui folhas largas (Figura 7.13F-H), similares as que ocorrem na maioria das plantas com flores. Weltwltschia (com apenas uma espécie, W mirabilis, que ocorre no sudoeste da Africa) produz apenas duas (raramente quatro) folhas funcionais durante sua vida, que crescem a partir da base e gradualmente desfiam nas ex- tremidades (Figura 7.131).

Embora as plantas dessas três linhagens pareqam muito diferentes umas das outras, elas compamlham algumas ca- racterísticas pouco usuais, como folhas opostas, gemas axi- lares múltiplas, elementos de vaso com aberturas circulares entre células adjacentes, estróbilos mascuiinos e femininos compostos e condição ancestral de pólen elipsóide com estrias longitudinais caractensticas. As sementes possuem dois tegumentos: o interno forma um tubo micropilar que libera a goticula de polinização, e a camada externa é deriva- da de um par de brácteas fundidas (Figura 7.13H). Estudos moleculares também sustentam fortemente a monofilia das gnetófitas.

Dentro de gnetófitas, Gnetum e Welwitschia formam um clado bem sustentado. Sinapomorfias morfológicas desse p p o incluem venação foliar reticulada, maior redução do gametófito masculino e aspectos da estrutura do gametófito feminino (desenvolvimento tetraspónco, perda dos arquegô- NOS, núcleos livres amando como oosferas). O pólen estria- do caractenstico de Ephedra e Welwitschia foi aparentemente perdido ao longo da linhagem que deu origem as espécies atuais de Gnetum (que possuem grãos de pólen espinescentes sem aberturas).

Excluindo o pólen, o registro fóssil das gnetófitas é bas- tante reduzido (Crane 1996), com poucos macrofósseis des- critos até recentemente (p. ex., R y d i et al. 2004; revisto em Won e Renner 2006). Embora os grãos de pólen das gnetó- fitas sejam conhecidos desde o Triássico, parece que o clado contendo os p p o s modernos diversiiicou-se mais signih- cativamente durante o Cretáceo médio, juntamente com as angiospemas.

Assim como as angiospemas, as gnetófitas abreviaram o ciclo de vida (e possivelmente tornaram-se herbáceas) e pas- saram a apresentar polinização mediada por insetos ao lon- go de sua evolução (presente em algumas espécies atuais) Em claro contraste com as plantas com flores, no entanto, as gnetófitas nunca se tomaram componentes signihcativos da flora em paleolatitudes médias ou altas, além de sofrer um dedínio drástico durante o Cretáceo superior (Crane et al. 1995; Gane 1996).

Angiospermas (plantas com flores) Com cerca de 257.000 espécies atuais, as plantas com flo- res (Angiospermas) constituem grande parte da diversi- dade das plantas verdes, das plantas vasculares e das plan- tas com sementes. Estudos moleculares e a existência de caracteres moriológicos compartilhados fornecem evidên- cias contundentes da monofilia das angiospermaç. üenire estes caracteres, alguns dos mais óbvios e relacionados i s características reprodutivas são (1) sementes formadas no interior de um carpelo com uma superfície estigmática para a germinação do pólen; (2) gametófito feminino muito re- duzido, consistindo, na maioria dos casos, em apenas oito núcleos contidos em sete células; e (3) dupla fecundação,

(E) Prováveis estágios evolutivos na ongem da escama owlifera

(E)

4 FlGURI 7.13 Morfologia das coniferas e gnerófltas. (A) Pseudotsuga, das a um braquiblasto (bs) na axila de uma bractea (br); (i i ) o gênero evidenciando um ramo com um estróbiio de um ano de idade. (6) €8- extintoiebachio. no qual o numero de óvulos e reduzido; (i i i ) o ~ênero cama ovulifera de Pseudotsuga, com dois óvulos em sua superfície. (C) atual Pinos. com dois ovulos ligados a superfície da escama ovulífera. Complexo bractea-escama ovulífera em Pseudotsuqa. evidenciando iF) Folhas e estróbilo masculino comoosto de Gnetum. iGi Sementes umabráctea exserta e trifurcada (b) abaixo da escama ovulifera (eo). (D) Corte longitudinal de dois complexos bráctea-escama ovulífera de um estrobilo ovulado dePinusstrobus. evidenciando um óvuio (o)com a micrópila direcionada para oeixo do cone. uma escama ovulifera (eo) e a bractea que a subtende (b). (E1 Prováveis estáaios evolutivos da - origem da escama ovulifera dos estróbiior em coníferas: (i) o gênero extinto Cordaites, com vários óvulos (o) e escamas estéreis (ee) liga-

com a formação de um tecido nutritivo triplóide chamado de endosperma.

Diversas características vegetativas derivadas também são dignas de nota. Quase todas ás angiospermas possuem ele- mentos de vaso no tecido do dema, embora tal cmctenstica muito provavelmente tenha evoluído em um momento pos- terior i origem do p p o . Os elementos de vaso diierem dos traqueídes no fato de que a água pode fluir de um elemento de vaso (uma célula individual, derivada evolutivamente de um traqueide) para o elemento seguinte sem a necessidade de atravessar um campo primário de pontuaqão (ver Figu- ra 4.33). Os elementos de vaso são extremamente eficientes no transporte de água, mas ao mesmo tempo parecem ser mais suscetiveis a danm (especialmente embolismo) quando sujeitos a um estresse hídrico. O floema das angiospermas diiere do floema das demais plantas por conter elementos de tubo crivado (células vivas, porém anucleadas que a t u m no transporte de carboidratos) associados a uma ou mais células companheiras derivadas da mesma célula-mãe.

As flores e o ciclo de vida das angiospermas A produçáo de flores é geralmente considerada a caractensti- ca diagnóstica das angiospermas, mas o termo por é, de cer- ta forma, dúbio. Se as flores representam eixos reprodutivos curtos com esporófdos agregados, então as gnetófitas, por exemplo, também podem ser consideradas como portadoras de flores. Na realidade, a organização e o arranjo particular das partes componentes da flor é que distinguem as angios- pernas das demais plantas com sementes (ver Figura 4.16).A maioria dos estames de angiospemas possuiumapoqão pe- dunculada (fiiamento) e uma porção apical (antera) portando dois pares de microsporângios (sacos polínicos). O carpelo das angiospemas é tipicamente diferenciado em uma porção inferior (ovátio) que circunda os óvulos e uma porção aionga- da (estilete) que eleva a superfície receptiva ao pólen (estig- ma). O óvulo das angiospermas é único por diversos fatores (ver Figuras 4.41 e 4.42). Ele geralmente sofre uma rotação de 180 graus durante o desenvolvimento (óvulo anátropo), de forma que a micrópila posiciona-se próxima ao funículo do óvulo (em contraste a condição ortótropa presente nas ou- tras plantas com sementes, na qual a micrópila está no !ado oposto do funículo). Além disso, as sementes das angiosper- mas geralmente possuem dois tegumentos distintos (óvulos bitégmicos), enquanto as sementes das demais plantas com sementes apresentam invariavelmente um único tegumento (às vezes diferenciado em camadas camosas e @das).

O ciclo de vida das angiospemas também é notaveimen- te derivado (ver Figura 4.17). O gametófito masculino possui apenas dois a três núcleos no momento em que o pólen é

. . -~

maduras de Gnetum. (H) corre longitudinal desemente jovem de Gne- rum. evidenciando o tegumento interno ltin) expandido em um tubo microoilar itm) e cercado Dor bractéolas internas e externas íbi. bel. ( l i . . . . . ~ábith geral da gnetófita'~elwirschia rnirabiiis. evidenciando o caule curtoe ienhoso com duas grandesfolhas. a posição dos diversos estró- bilos e a raiz principal. (A-D, extraidas de Stewart 1983: E-H. extraídas de Scagei et ai. 1969: 1. extraída de Barnes 1998.) . liberado. Um grão de pólen que cai em um estigma com- patível desenvolve um tubo polínico que insere o gameta masculino (núcleos espermáticos) diretamente no gametó- fito feminino, no interior do óvulo. Durante o desenvolvi- mento de um gametófito feminino típico de angiospema, a meiose é sucedida pelo aborto de três dos quatro núcleos haplóides produzidos, e o núcleo sobrevivente sofre uma sé- rie de divisões mitóticas (ver Figura 4.42). Por fim, a oosfera é posicionada junto à extremidade micropilar do gametófito feminino, no meio de duas outras células (sinérgides) que parecem desempenhar um importante papel na orientação do tubo polínico e no transporte dos núcleos espermáticos para a oosfera. Existem geralmente três células (antipodas) no lado oposto e dois núcleos (núcleos polares) situados em uma grande célula na porção central do gametófito. Um dos núcleos espermáticos se funde à oosfera dando origem a um zigoto diplóide, enquanto o outro se funde com os dois nú- cleos polares do gametófito feminino. Esse processo é cha- mado de dupla fecundação. O zigoto diplóide desenvolve-se em um embrião, e o núcleo triplóide sofre uma série de di- visões mitóticas para formar o endosperma, que serve como tecido de nutrição da semente.

A origem das angiospermas Quando as plantas com flores se originaram e se diversifi- caram? O registro fóssil (pólen, folhas, flores e h t o s ) for- nece indicios de que as angiospermas tiveram uma grande diversificação a partir do Cretáceo Inferior priis et ai. 1987; Doyle e Donoghue 1993; Crane et al. 1995). 0 s fósseis ine- quívocos mais antigos conhecidos para angiospermas são grãos de pólen datados de cerca de 135 milhões de anos atrás. Macrofósseis extraordianamente completos da China foram inicialmente descritos como pertencentes ao Jurássico Supe- rior (Sun et ai. 2002), mas são atudmente interpretados como pertencentes ao inicio do Cretáceo. Muitas das principais li- nhagens de angiospermas podem ser reconhecidas desde o Cretáceo Médio (Nymphaeaceae, Chloranthaceae, Wintera- ceae e eudicotiledôneas já estavam presentes há 125 mdhòes de anos). Outros fósseis do Cretáceo, no entanto, são de difi- cil comparação com as linhagens atuais (Fni et ai. 2005). De qualquer forma, as angiospermas já haviam se diversificado consideravelmente no final do Cretáceo e representavam o p p o de plantas dominante em muitos ambientes terrestres (ver Magallón e Sanderson 2001; Beil et ai. 2005).

Ao se discutir a idade das angiospermas (ou de qualquer outro p p o ) , é importante distinguir claramente entre a ori- gem da linhagem inicial - ou seja, a linhagem que deu origem ao p p o ama1 (p. ex., quando essa linhagem divergiu da sua linhagem irmã que também inclui representantes atuais) - e

a origem do ciado principal, ou seja, o clado menos inclu- sivo que contém todos os representantes atuais do gmpo em questão. O ciado que inclui também a linhagem inicial é comumente referido como "angiófitas"(Doyle e Donoghue 1993), mais recentemente como Pari-hgiospermae (Cantino et al. 2007) para distingui-la do clado principal das angios- p e q a s (Angiospermae).

E possível que as angiófitas sejam bastante antigas, en- quanto o clado principal das angiospermas tenha se ori- @nado bem mais recentemente, talvez não muito antes da radiação observada no registro fóssil do Cretáceo. A antigui- dade das Fan-Arqospermae é sugerida pelo fato que todos os prováveis grupos relacionados às angiospermas possuem registro fóssil que remonta aoTriássico. Espera-se, assim, que existam fósseis da linhagem inicial das angiospemas ante- riores ao Cretáceo, embora estes talvez sejam bastante dife- rentes e pouco comparáveis com as angiospemas atuais. Até o momento, no entanto, fósseis de possíveis angiospemas do Tnássico e do Jurássico provaram ser de espécies não relacio- nadas as angiospemas ou não puderam ser inequivocamente interpretados ante o pouco material disponível.

Estimativas baseadas em dados moleculares têm de lidar com as dificuldades impostas pelas mudanças na taxa de wo- lução molecular, que parece ocorrer de forma independente em diferentes linhagens. Estudos iniciais de relógio molecular resultaram em estimativas de idade para a origem do grupo principal das angiospemas incompatíveis com o registro fós- sil. Progressos neste sentido têm sido feitos ao se "flexibilizar" a hipótese de relógio molecular, permitindo uma variação nas taxas de evoluqão molecular em diferentes pontos da füoge- nia, e estimativas recentes situam a origem do grupo princi- pal das angiospemas entre 140 e 190 milhões de anos atrás (Sanderson e Doyle 2001; Beii et al. 20051, pouco antes do surgirnento inequívoco das angiospermas no registro fóssil.

Relações das angiospermas com outros grupos As relaçóes das angiospermas com as demais plantas com se- mentes há muito têm intrigado os botânicos. O maior proble- ma na elucidação dessas rela~óes está no fato de que, além dos demais grupos atuais de plantas com sementes (Cycadales, ginkgoáceas, gnetófitas e coderas), diversos grupos extintos também estão potencialmente relacionados (ver Beck 1988; Stewart e Rothwell 1993; Taylor e Taylor 1993). Em particular, uma hipótese há muito proposta é de que as angiospermas sào mais proximamente relacionadas a um grupo de "samam- baias com sementes8'do Mesozóico (p. ex., Caytonia, glossop- terídeas) ou talvez às Bemettitdes (também conhecidas como cicadeóides, devido a sua semelhança com as Cycadales; Figu- ra 7.14A). As Bennettitáles são candidatas em potencial, por- que algumas possuíam estruturas reprodutivas grandes e com aspecto de flores, com órgãos produtores de pólen circundan- do uma haste central portando sementes nuas (Figura 7.148).

Em relação às cinco linhagens atuais de angiospermas, as hipóteses sobre o relacionamento entre elas têm mudado ao longo dos anos (ver Soltis et al. 2005). No início do século ,XX (p. ex., .bber e P a r h 1907), as gnetófitas (juntamente com as extintas Bennettitales) foram largamente consideradas como próxjmas às angiospermas com base em diversas similarida- des moriológicas, como a presença de elementos de vaso no lenho, folhas com venação reticulada em Gneium e órgãos reprodutivos com aspecto de dores. Essa visão mudou na me-

tade do século XY, com a reinterpretação desses caracteres. Por exemplo, os elementos de vaso foram interpretados como produto de evolu<ão paralela em Gnetales ia partir de traque- ídes com pontoações de borda circula4 e em angiospermas (a partir de traqueídes com pontoações escaladomes). Esse caráter, e diversos outros, sugeriam que as gnetófitas eram, na verdade, mais relacionadas as coniferas.

No meio da década de 1980, diversos estudos filogenéticos

Tais análises conduú-am que as angiospemas fomim um cla- do juntamente com as Bennettitales e as Gnetales - clado este referido como "antófitas"para enfatizar a presença de estnitu- ras reprodutivas estmturalmente similares as flores em todos os seus membros (Figura i.15A). Outros estudos modológicos independentes apontaram para o mesmo resultado, embora em alguns deles as gnetófitas aparecessem como parafiléticas quanto as angiospermas (Taylor e Hickey 1992; Nixon et al. 1994). Os caracteres que pareciam unir as antófitas vanavam consideravelmente nessas analises, mas eram, em sua maio- na, pouco claros e, em alguns casos, desconhecidos para de- terminados grupos fósseis - como a composição da lignina, a disposição das células no meristema apical e caractensticas do pólen e do megásporo Oonoghue e Doyie 2000).

De qualquer forma, a recorrente observação de um clado das antófitas trouxe de volta a idéia da proximidade fi1ogeni.- tica entre gnetófitas e angiospemas. Por sua vez, essa conclu- são influenciou a interpretação da evolução moriológica nas plantas com sementes. De forma notável, a dupla fecundacão (descrita pela primeira vez em Ephedra no início do século XX) foi interpretada como produto de um evento evolutivo único no ancestral comum das gnetófitas e das angiospermas, com o endospenna poliplóide evoluindo posteriormente na linhagem das angiospermas (ver Friedman e Floyd 2001)

Os ptimeiros estudos filogenéticos moleculares a abordar essa questão geraram uma variedade de resultados e foram interpretados como ao menos consistentes com a hipótese das antófitas (ver Donoghue e Doyle 2000). No final da déca- da de 1990, no entanto, diversos estudos moleculares (espe- cialmente aqueles baseados em genes mitocondnais ou em uma combinação de genes de diferentes genomas) levanta- ram grandes dúvidas quanto à existência ou não de um clado das antófitas (p. ex., Bowe et al. 2000; Chaw et a1 2000). Essas análises, pelo contrário, sugeriam que os grupos atuais de gi- mnospermas formam um clado que é irmão ao das angios- pernas atuais e que as gnetófitas são mais relacionadas às coníferas (hipótese gnetífera; Figura 7.15B) ou até mesmo es- tejam inseridas nas coníferas como grupo-irmão de Pinaceae (hipótese "gnepine"'; Figura 7.15C). Análises meticulosas de diferentes conjuntos de dados moleculares (p. ex., Graham e Olmstead 2000; Sanderson et ai. 2000; Magallón e Sanderson 2002; Burleigh e blatthews 2004) têm revelado diferentes ten- dências, inclusive com alguns conjuntos de dados sugerindo o posicionamento das gnetófitas como ,ppo-irmão dos de- mais grupos atuais de plantas com sementes.

Infelizmente, essas questões permanecem abertas e longe de uma resposta definitiva. mas tornou-se claro que existem diversos pontos que devem ser melhor analisados isolada- mente. Uma questão importante é se existe realmente um

" N. d e T O nome 'pepinendenva da abremaqào da palama Giietdes e 'pine"(pinus, em ingiés).

FIGURA 7.14 Reconstituiçiies de fósseis de plantas do Mesozóico que

I podem estar proximamente relacionadas as angiospermas. (A, 8) Ben- nettitaies: (A) Habito de Williamsonio sewardiano. evidenciando o tron- co similar ao das Cycadales e folhas compostas. (8) Corte longitudinal de um estróbiio similar a uma flor de Wiiliamsoniella. B, brácteas; M, microsporófilo com microsporangios; OP, óvulos pedunculados e esca- mas estéreis ligadas a um eixo central. (C) Caytoniales: (i) folha palrna- da. Sagenopreris philiipsi; (ii) porção de um microsporófiio. Cayfonan-

I clado de antófitas ou, pelo contráiio, as gnetófitas estão mais relacionadas às coderas. Evidências atuais favorecem prinn-

1 palmente a segunda hipótese. Outra questão é como enraizar corretamente a parte da árvore fiogenética das plantas com sementes que inclui as iinhagens atuais. uma possibilidade é a de que uma ramificação basal deu origem a duas linhagens, uma contendo as angiospermas e outra contendo as gimnos- permas atuais. Possibilidades alternativas, no entanto, não podem ser imediatamente descartadas com base no conjunto de evidências atuais, como, por exemplo, o posicionamento da raiz junto as Cycadales e ginkgos (Figura 7.15D). Seja qual for a hipótese correta, é importante salientar que as "giinnos-

i permasf'em seu senso amplo (incluindo também os fósseis do Paleozóico e Mesozóico) mostram-se sempre parafiléficas

thus kochi: (iii) megasporófilo de Caytonio nathorsi, com duas fileiras de cúpulas; (iv) corte longitudinal de uma cúpula de Cayroniothornosi. evidenciando os óvulos no seu interior. (D) Giossopteridales: (i) por$áo ovulada de Denkania indico, evidenciando seis estruturas cupuliformes ligadas a uma folha; (ii) Lidenonia mucronara, evidenciando as semen- tes ligadas a superíície inferior de discos peduncuiados originados de uma folha. IA extraída deTayloreTayior 1993; B, Cii-ive D extraidas de Gifford e Forster 1989; C: iextralda de Stewafl1983.)

em relaqão às angiospemas. Fara evitar confusões, parece melhor atribuir um nome diferente ao clado hipotético que inclui todas as hhagens atuais de plantas com sementes sem carpelos; Cantino e colaboradores (2007) propuseram o nome Acrogymnospermae para designar este clado.

Existe também uma possibilidade distinta de que nenhum gmpo atual de plantas com sementes seja de fato proxima- mente relacionado as angiospermas. Resultados recentes têm demonstrado a importância de se incluir fósseis nessas anali- ses de relações, o que dependerá grandemente da descober- ta de novos fósseis em melhores condi~ões de preservação e de uma maior ênfase em análises filogenéticas baseadas em caracteres morfológcos (Donoghue e Doyle 2000; Frohlich e i'arker 2000; Doyle 2006).

(A) Hipótese das antóiitas

r\crowmnosoemae

(8) Hipótese gnetífera

FIGURA 7.15 Hipóteses alternati- q 5. E .?

vas das reiações entre as cinco prin- .c i! C n m 8; "?

E cipais linhagens de plantas com i .$ z $ n. E V, - S c n B sementes atuais. (A) Deacordo com : '2 ii 5 : L ,C i: & -0 P

a hipótese das antófitas. as Gne- $ % 5 R 5 : C u O U

," O W

X tófitas formam o grupo-irmio das U

angiospermas. 10) De acordo com a hipotese gnetífera. as Gnetófitas formam o grupo-irmão das conife- ras. (C) De acordo com a hipotese "gnepine'; as Gnetófitas formam o grupo-irmão de Pinaceae dentro das coniferas. 117) Exemplo de uma árvore filogenetica alternativa que nio podeser rejeitada com base no conjunto de dados atuais. (O Hipótese"gnepine" (D) Enrairamento aiternahva

~ e l a ~ õ e s entre as angiospermas Um enorme progresso foi alcançado recentemente na elu- cidação das rela~ões filogenéticas entre as linhagens basais de angiospermas (Figura 7.16). Até pouco tempo atrás, a de- terminação da raiz das angiospermas e das relações entre os seus p p o s basais parecia ser um problema insolúvel. Toda- via, as diferentes linhas de evidência obtidas na década passa- da convergiram para a mesma resposta. Esses novos achados tiveram, e ainda têm, um grande impacto em nossa interpre- tação sobre a evolução das primeiras linhagens de angiosper- mas e os fatores que de certa forma influenciaram no enorme sucesso das plantas com flores (ver Soltis et al. 2005).

A maioria dos estudiosos da evolução das angiospermas tem sustentado que as primeiras angiospermas faziam par- te das "Magnoliidae"(sensu Cronquist 1988; Takhtajan 1997) - um gmpo parafilético que inclui as magnólias, abacates, vitórias-régias e pimentas-do-reino, entre outros. Mesmo se verdadeira, no entanto, tal conclusão não era suficiente para visuaiizar as hipotéticas primeiras angiospermas, porque as "4lagnoiiidae"apresentam uma notável diversidade de tomas morfológicas. Algumas são plantas lenhosas e outras são pe- quenas eivas. Além disso, algumas, como as magnólias, pos- suem grandes flores com muitas partes florais (estames, carpe- 10s) dispostas em um arranjo espiralado em um eixo alongado, enquanto outras, como as pimentas-do-reino, possuem flores diminutas com poucas partes organizadas em verticilos distin- tos..Algumas análises filogenéticas mais antigas sugeriam que

as primeiras angiospermas eram plantas lenhosas com flores grandes, enquanto outras sugeriam que eram plantas herbá- ceas com flores pequenas (ver Doyle e Donoghue 1993).

A partir de 1999, uma série de estudos filogenéticos mole- culares demonstrou que o primeiro evento de divergência nas angiospennas modemas originou uma linhagem que inclui atualmente apenas uma espécie, Amboreila trichopoda (e pos- sivelmente também as Nymphaeales), e outra que contém as demais angiospermas (Mathews e Donoghue 1999; Qiu et al. 1999; Soltis et al. 1999; Parkinson et al. 1999; Barkman et al. 2000; Zanis et al. 2002). Essa hipótese tem sido confirmada em todos os estudos baseados em uma ampla amostragem de tara (p. ex., Leebens-Mack et al. 2005). Amborella trichopoda é uma planta arbustiva da ilha de Nova Caledônia, com flores relativamente pequenas com um número pequeno de par- tes organizadas em arranjo espiralado (Endress e Igersheim 2000b). Alguns indivíduos formam apenas flores produtoras de pólen (estaminadas), enquanto outros formam apenas flores produtoras de sementes (carpeladas). A presenp de estaminódios nas flores carpeladas, no entanto, sugere que a espécie evoluiu a partir de ancestrais com flores bissexuais (perfeitas). Diferentemente da maioria das demais angiosper- mas, as células condutoras de água do xilema de Amborella são traqueides (Feild et al. 20001, dando suporte à hipótese de que as primeiras angiospennas não possuíam elementos de vaso (ver Figura 7.16) Os gametófitos femininos de A m - borella também são incomuns por possuírem três, e não duas, ,

Angiospermas (plantas com flores)

iMesangiospennas (angiospennas-núcleo)

"Dicotdedôneas"

carpelo (?), carpelos plicados (?)

FIGURA 7.16 Relaçties filogenéticas na base da árvore das angiospermas e caracteres diag- nósticos dos seus principais clados. O ponto de interrogação i?) indica que o momento da mudança de carater é incerto. MAA. milh0es Carpelo, endospenna, de anos atrás. (Adaptada de Zanis et al. 2002.) gametóiitos reduzidos

sinérgides ladeando a oosfera na região micropilar (e, dessa forma, apresenta um total de nove núcleos em oito células, em oposição aos oito núcleos e sete células usuais encontra- das na maioria das angiospermas; Friedman 2006).

As Nymphaeales formam outra linhagem basal da árvore filogenética das angiospermas (Friis et ai. 2001), assim como as Austrobaileyales (incluindo as ILliciaceae). Notavelmente, os gametófitos femininos dessas duas linhagens possuem apenas quatro céluias e formam um endosperma diplóide (Friedman e WiIliams 2004). Iuntamente com Amborella, essas duas linha- gens são irmãs do clado que contém as angiospennas-núcleo, um p p o que inclui as demais plantas com flores e que Canti- no e colaboradores (2007) denominaram Mesangiospennae.

Enquanto os caqeios das linhagens basais de angiosper- mas são selados por uma secreção, os carpelos dos membros das angiospermas-núcleo sáo geralmente selados por hsão pós-genital do tecido da epiderme (Endress e Igersheim 2000a). Nas três linhagens basais, e também em Chloran- thaceae (que pode estar na base das angiospemas-núcleo; Doyle e Endress 2000), os carpelos são ascidiados, ou seja, o

primórdio caqelar inicialmente tem forma de U e então se desenvolve como um tubo. Na maioria das Mesangiosper- mae, os carpelos são plicados, ou seja, com a aparência de uma folha dobrada ao meio e selada em suas extremidades. Embora essas observações nos permitam visuaiizar a colidi- cão basal dos c q e l o s em angiospermas, elas não fornecem novos elementos para elucidar a controversa questão da on- gem caqelar, isto é, se estes são derivados de uma folha ou representam uma estnitura composta derivada de um ramo reduzido e a folha que o subtende (ver Doyle 2006).

As relações dentro das angiospermas-núcleo ainda são pouco claras, com o posicionamento incerto de alguns p p o s enigmáticos, especialmente Chloranthaceae e Cerutophyllum (Qiu et al. 2005). No entanto, a maioria dos p p o s principais é bem sustentada. Primeiro, um clado restrito das magnolí- deas (Magnoliidae) inclui as Magnoliales e as Laurales, além das Caneliaies e Piperales. Wmteraceae, uma familia que não possui elementos de vaso no xilema, está dentro de Canella- les, significando que os elementos de vaso foram perdidos em alguns casos (ver também Trochodendraceae no Capítulo 9).

180 Juoo, CAMPBELL, KELLOGG, STEVENS & DONOGHUE

Uma segunda linhagem importante das angiospermas- núcleo contém os demais taxa pertencentes as tradicionais dicotiledôneas, sendo denominada eudicotiledôneas (ou Eudycotiledonae). Essa linhagem foi inicialmente detecta- da em análises morfológicas e chamada de clado das tricol- padas (Donoghue e Doyle 1989), em referência à principal característica morfológica diagnóstica do p p o - a presença de grãos de pólen com três colpos, ou sulcos germinativos (e uma variedade de formas derivadas deste tipo; ver Figura 4.18), que derivaram de formas monossulcadas @oyle 2005). Os sulcos germinativos adicionais da forma tricolpada po- dem aumentar a chance de contato de ao menos uma área de germinação com a superfície estigrnática (Fumess e Ru- da11 2004). O aparecimento de grãos de pólen tricolpados no registro fóssil datados de 125 milhões de anos forneceu um ponto de calibração para a datação molecular e a estimativa do momento de diversificação das plantas com flores. Mui- tas eudicotiledôneas também possuem flores com partes em número de quatro ou cinco, ou múltiplos destes íJudd e Ol- mstead 2004). Essa mudança importante na organização flo- ral dentro das eudicotiledôneas parece estar col~eiacionada com duplicações de genes que codificam diversos fatores de transcrição que desempenham um papel crucial na expressão da identidade dos órgãos e na simetria floral (Kramer e Hall 2005; Howarth e Donoghue 2006).

Estima-se que existam cerca de 160.000 espénes de eudico- tiledôneas. Este enorme grupo contém um número significativo de linhagens com muitas espécies atuais, incluindo as legumi- nosas (cerca de 16.000 espécies) e as compostas (cerca de 20.000 espécies), assim como os carvalhos, as rosas, as laranjeiras, os ipês e as perobas, para citar apenas alguns dos grupos familia- res dentre aqueles discutidos em detalhes no Capítulo 9.

Um terceiro grande clado, com cerca de 65.000 espécies, corresponde as tradicionais monocotiledôneas (ou Mono- cotyledonae). Cerca de metade das espécies de monocotile- dôneas sào orquídeas (cerca de 20.000 espécies) ou gramíne- as (cerca de 9.000 espécies), mas este gmpo também inclui as palmeiras, as bromélias, as bananeiras, os antúrios, os lírios, as flores-de-lis e muitas outras plantas conhecidas e de varia- da importância (ver Capítuio 9).

bíuitas das caractensticas tradicionalmente citadas como diagnósticas de monocotiledôneas - como as partes florais em número de múltiplos de três e pólen monossulcado - pro- vavelmente antecederam ao surgimento desse clado (Soltis et al. 2005). Outras caractexísticas, no entanto, parecem sustentar as monocotiledôneas, como os feixes vasculares distribuídos esparsamente no caule, a perda do câmbio vascular, as folhas com venação paralela e o desenvolvimento da lâmina foliar a partir da porção basal do piimórdio foliar, mas a confimiação dessas sinapomorfias dependerá em determinar com maior grau de confidência quais são os seus grupos-irmáos e tam- bém as relações dentro do clado das monocotiledôneas. Inte- ressantemente, a presença de uma tolha embrionária, ou co- tilédone, parece ainda ser o caráter morfológico que melhor distingue as monocotiledôneas (ver Figura 4.44).

É importante ressaltar que as relações iilogenéticas que acabamos de apresentar estáo em discordância com os siste- mas de classificação tradicionais, nos quais as angiospermas estão divididas em dois grupos principais: as monocotiledô- neas e as dicotiledôneas. Ao invés disso, as monocotiiedôneas formam um clado que está inserido dentro das "dicotiledône- as", que sào paraiiléticas.

Polinizaçáo, dispersão e formas de vida das angiospermas Muito da diversidade floral está relacionado a biologia da po- linizaçào (ver Capítulo 4). A poliniza<ão por insetos (ento- mófila) é conhecida para diversas linhagens de plantas com sementes que não as angiospermas: as Cycadales modernas e as gnetófitas, assim como as Bennettitales fósseis e po~si - velmente algumas "samambaias com sementes"do blesozói- co. A polinização entomóiila aparentemente se estabeleceu durante o surgimento do clado principal das angiospemas. Ela deve ter sido inicialmente desempenhada por insetos comedores ou coletores de pólen, particularmente besouros e moscas; flores polinizadas por insetos coletores de néctar evoluíram em um momento posterior. Essas conclusòes siio sustentadas pela morfologia dos fósseis mais antigos de an- giospermas, assim como pelo conhecimento sobre os meca- nismos de polinização em membros atuais das linhagens ba- sais de angiospermas (Friis et al. 1987; Thien et ai. 2000).

Anda é incerto o quanto a poliizacão entomófila in- fluenciou a. diversiiicaçáo inicial das angiospermaç, porém a evolução das plantas com flores parece não ter afetado de for- ma significativa a origem das principais linhagens de insetos, que evoluíram muito antes. Todavia, é bastante claro que a diversificação em alguns p p o s de angiospermas e linhagens de insetos está de certa forma conectada.

A variaçáo na morfologia do mito está grandemente re- lacionada aos diferentes agentes dispersares (ver Capítulo 4). Frutos e sementes fósseis do Cretáceo sào em geral peque- nos, e não há evidência direta de especializações para a dis- persão por mamíferos ou aves (ver Friis et al. 1987).Adapta- ções para a dispersão por animais fxugívoros ou granívoros parecem não ter ocomdo antes do final do Cretáceo e, em di- versas linhagens, originaram-se provavelmente no Terciário. Embora as florestas tropicais dominadas por angiospermas tenham surgido já no Cretáceo @avis et ai. 2005), evidência fóssil indica que esse domínio náo se disseminou para outros ambientes até o Terciáno inferior, momento este coincidente com a radiação dos pássaros e mamíferos modemos. A evo- lução de frutos e sementes grandes e coloridas está ligada a evolução desses grupos de animais.

Por fim, é interessante observar a evoluçáo das formas de vida dentro das angiospermas e de que modo ela pode ter influenciado a diversihcaçáo do grupo. A maioria dos es- tudos recentes posiciona linhagens de plantas lenhosas na base da árvore das angiospermas. Amborella e Austrobai- leyales são, em sua maioria, arbustos ou aivoretas, embora também mostrem uma tendência à forma de crescimento volúvel. Seus representantes atuais habitam o sub-bosque de florestas úmidas e apresentam adaptações para a vida em ambientes com baixa disponibilidade de luz. Ema das hipóteses em debate é a de que as primeiras angiospermas cresceram em hábitats perturbados de sub-bosque ou em ambientes sombreados próximos à água, e que a sua saída para ambientes variados pode ter estimulado d diversifica- cão dentro das angiospemas-núcleo (Feild et al. 2004). Cma importante exceção entre as linhagens basais é o clado das Nynphaeaies, cujos integrantes são herbáceas e habitam ambientes aquáticos com grande exposição à luz. O táxon extinto Arckae,Fructus, cujas relações permanecem ainda in- certas, também era uma provável planta aquática (Sun e: al. 2002; Friis et al. 2003)

O hábito herbáceo evoluiu cedo nas angiospermas e desenvolveu-se diversas vezes de forma independente - por

i exemplo, em Npphaeales, Chloranthaceae, Piperaies e nas

i monocotiledôneas. Em diversos casos, esse desenvolvimento parece estar conelacionado à colonização do ambiente aquá- 1 hco. Formas grandes e lenhosas reevoluúam a partir de plan- tas herbáceas em algumas ocasiões, embora a evolução do lenho "normal" tenha sido impedida nas monocotiledôneas pela perda do câmbio vasdar. Dentro das monocohiedône- a as, o crescimento em altura foi adqukido de diferentes formas alternativas - por exemplo, por meio de um mecanismo de espessamento especializado no meristema apicai das pal- meiras; pelas bases foliares largas e rígidas das bananeiras e gmpos relacionados e pela formação de um câmbio vascular anômalo em Ruscaceae, Agavaceae e alguns poucos taxa pró- >9mos (ver Capitulo 9).

Dentro das eudicotiiedôneas, é fácil observar uma enor- me variação no hábito, mas novamente ocorreram diversas mudanças do hábito lenhos0 para o herbáceo, alguns destes bastante cedo na evolução do grupo. Por exemplo, as formas herbáceas das papoulas (Papaveraceae) e das Ranunculaceae parecem ter evoluído precocemente, e de forma independen- te, em uma das primeiras lmhagens de eudicotiiedôneas, as Ranunculales. Nelumbo, a planta da flor-de-lótus, representa outro exemplo de evolução precoce do hábito herbáceo rela- cionado a uma mudança para o ambiente aquático.

Uma importante tendência nas eudicotiledüneas é a derivacão de linhagens herbáceas adaptadas a zonas climá- ticas temperadas a partir de linhagens de plantas tropicais lenhosas Uudd et al. 1994). Essas transições com frequência parecem estar correlacionadas com acréscimos na taxa de diversificação íJudd et ai. 1994; MagaUón e Sanderson 2001) e ligadas, ao menos em parte, a expansão geográfica de vá- nas dessas linhagens (p. ex., ao longo do Hemisfério Norte durante o Terciário; ver Donoghue e Smith 2004). Analisados conjuntamente, todos esses fatores parecem ter influenciado de forma significativa a diversificação das angiospermas.

Resumo O enorme progresso realizado nas úitimas décadas na eluci- dação das relações filogenéticas teve um grande impacto no

conhecimento sobre a evolução das plantas verdes. Análises filogenéticas recentes demonstraram que alguns grupos tra- dicionalmente reconhecidos não são monofdéticos. As "plan- tas" (eucariontes autotróficos), por exemplo, originaram-se independentemente a partir de eventos de endossimbiose. Dentro do clado das plantas verdes, as tradicionais "algas verdes8'são parafiléticas em relação às plantas terrestres, as- sim como as "briófitas"em relação às plantas vasculares, as "plantas vasculares sem sementes"em rela$ão às plantas com sementes, as "gimnospermas"em relação às angiospennas e as "dicoti1edôneas"em relaqão às monocotiledôneas.Ao mes- mo tempo em que estes grupos tradicionais são reavaiiados, novos e importantes clados estão sendo identificados, como o das estreptófitas (pme das "algas verdes"mais as embri- ófitas) e o das eufilóiitas (parte das "plantas vasculares sem sementes"mais as espermatófitas).

Um grande número de questües filogenéticas que há tempos intrigam os pesquisadores tem sido recentemen- te solucionado com um alto grau de certeza. Por exemplo, as Psiiotales não são remanescentes das primeiras plantas vasculares, mas sim parte do clado das monilófitas. Além disso, a base da árvore Mogenética das angiospermas está finalmente sendo desvendada, com as linhagens de Ambo- rella e de Nymphaeales tendo divergido antes do clado das angiospermas-núcleo, que inclui as eudicohiedôneas e as monocotiledôneas.

Embora o progresso no conhecimento filogenético tenha sido consideravelmente rápido, muitas questões cmciais ain- da permanecem em aberto. k r exemplo, há muito mais in- certezas hoje sobre as rela~óes entre as principais linhagens de plantas com sementes do que a dez anos atrás. Qual o po- sicionamento correto das gnetófitas, e qual é o ppo- innão das angiospermas? E, dentro das angiospermas-núcleo, quais são os grupos-innãos das monocoídedôneas e das eudicoti- ledôneas?

Essas importantes questões têm se mostrado dificeis de solucionar, mas o sucesso alcançado nas últimas décadas su- gere que as respostas virão em um momento futuro. A ex- periência acumuiada também demonstra que análises que integram evidências de diferentes fontes - dados moleda- res, morfologia, ontogenia e registro fóssil -representam o melhor caminho para o sucesso.

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