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ISSN 0103-9121 (versão impressa)ISSN 2318-9444 (versão eletrônica)

Boletim do Museu de BiologiaMello Leitão

Nova SérieVolume 39 Número 1 - Janeiro/Março de 2017

Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e ComunicaçõesInstituto Nacional da Mata Atlântica

v. 39 n. 1janeiro-março

2017

Nova Série


BOLETIM DO MUSEU DE BIOLOGIA MELLO LEITÃONova SérieISSN 0103-9121 (versão impressa)ISSN 2318-9444 (versão eletrônica)v. 39 n. 1janeiro-março2017

GOVERNO DO BRASIL

PRESIDENTE DA REPÚBLICAMichel Temer

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CONSELHO EDITORIAL CIENTÍFICOAna Carolina Covre Loss (UFES)Enrico Bernard (UFPE)Felipe Santana Machado (UFLA)Fernanda Cavalcanti de Azevedo (Programa de Conservação

Mamíferos do Cerrado)Henrique Caldeira Costa (UFMG)Itiberê Piaia Bernardi (UFPR)Marcélia Basto da Silva (MPEG)Maria da Conceição Borges Gomes (UEFS)Paulo Vitor dos Santos Bernardo (Faculdade Evangélica de

Goianésia)Poliana Mendes (UFG)Renata Cecília Amaro (USP)Ronildo Alves Benicio (UFSCar)Vivian Carlos Trevine (MZUSP)

BOLETIM DO MUSEU DE BIOLOGIA MELLO LEITÃO

EDITOR CIENTÍFICOLuisa Maria Sarmento Soares, Instituto Nacional da Mata Atlântica

EDITORES ASSOCIADOSBiogeografia: Alexandre Cunha Ribeiro, Universidade

Federal de Mato Grosso, Cuiabá, MT, BrasilBiologia Marinha: Mauricio Hostim Silva & Helen Audrey Pichler, Universidade Federal do Espírito Santo, Centro Universitário Norte do Espírito Santo, BrasilBotânica: Arno Fritz das Neves Brandes, Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, BrasilEcologia: Giulianna Rondineli Carmassi, Universidade Federal do Espírito Santo, campus Alegre, ES, BrasilEntomologia: Tathiana Guerra Sobrinho, Universidade Federal do Espírito Santo, São Mateus, ES, Brasil Etnobiologia: Eraldo Medeiros Costa Neto, Universidade Estadual de Feira de Santana, Feira de Santana, BA, BrasilGenética: Paulo Affonso, Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Jequié, BA, BrasilHerpetologia (anfíbios): Geraldo Jorge Barbosa de Moura, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, PE, BrasilHerpetologia (répteis): Vinicius Xavier da Silva, Universidade Federal de Alfenas, Alfenas, MG, BrasilIctiologia: Marcelo Ribeiro de Britto, Universidade Federal do Rio de Janeiro Museu Nacional, Rio de Janeiro, RJ, BrasilMaztozoologia: Dr. Fernando de Camargo Passos, Universidade Federal do Paraná, Setor de Ciências Biológicas, Brasil

: Dr. Renato Gaban-Lima, Universidade Federal de Alagoas (UFAL), Maceió, AL, Brasil

: María Dolores Casagranda, Instituto de Herpetología Fundación Miguel Lillo CONICET, SanMiguel de Tucumán, Argentina

Ministério da Ciência, Tecnologia,Inovações e Comunicações


Nova Série


Bol. Mus. Biologia Mello Leitão Nova Série Santa Teresa v. 39 n. 1 p. 1-93 janeiro-março 2017


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Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão - Nova Série – n. 1 (1992). – Santa Teresa: Instituto Nacional da Mata Atlântica, 1992 –


Trimestral a partir do v. 33 ano 2014

Títulos anteriores: Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Antropologia, 1953; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Biologia, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Botânica, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Divulgação, 1960-1984; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Geologia, 1978; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Proteção à Natureza, 1949-1982; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Zoologia, 1951-1984.

1. Biologia. 2. Botânica. 3. Conservação. 4. Ecologia. 5. Zoologia. I. Instituto Nacional da Mata Atlântica. II. Museu de Biologia Prof. Mello Leitão.

CDU – 504 (05) CDD21 – 570.05 574 (05) 577.05 581 (05) 580.05 591 (05) 590.05

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Publicação: on line, 02 de outubro de 2017

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PRODUCÃO EDITORIALCoordenação editorialLuisa Maria Sarmento Soares

Editoração eletrônicaComunicação Impressa

ImpressãoGráfica e Editora Nonononon

Ilustração da capaTeresa Miranda/ Chris Colombo (Beija-flor)Fotos: 1 - Escorpião: Opisthacanthus elatus, Local: Darién, Panamá. 2 - Pseudoescorpião: Pseudoescorpiones, Local: Minas Gerais, Brasil. 3 - Opilião: Pachylinae, Local: Paucartambo, Peru. 4 - Aranha: Dolichothele diamantinensis, Local: Minas Gerais, Brasil.Autores: Arthur Anker & Pedro H. Martins.

Tiragem: 250 exemplares

v. 39 n. 1janeiro-março

2017

Nova Série


CONTEÚDO/CONTENTS

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Presence of loreal scale in Tomodon dorsatus (Serpentes: Dipsadidae) - Presença de escama loreal em Tomodon dorsatus (Serpentes: Dipsadidae) ............................................................ Arthur Diesel Abegg, Omar Machado Entiauspe-Neto, Flora Roncolatto Ortiz, Conrado Mario da Rosa & Leandro Malta Borges

Karyotypic characteristics of hybrid marmosets of the genus Callithrix (Erxeleben, 1777) suggest the participation of three parental species - Características cariotípicas de saguis híbridos do gênero Callithrix (Erxeleben, 1777) sugerem participação de três espécies parentais .................. Camila Moura Novaes, Isabel Tostes Ribeiro, Jorge Abdala Dergam, Adriana Daudt Grativol, Carlos Ramon Ruiz-Miranda, Tania Ribeiro Junqueira Borges & Ita de Oliveira e Silva

Research gaps and trends on the feeding ecology of Leopardus wiedii and Leopardus guttulus - Tendências sobre ecologia alimentar de Leopardus wiedii e Leopardus guttulus ..................................................................................................... Cristina J. da Cunha, Danielle O. Moreira, Jardel B. Seibert & Andressa Gatti

Escorpiões: um estudo de caso com alunos do Ensino Fundamental em escolas dos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã, Espírito Santo, Brasil - Scorpions: a case study with elementary school students in schools in Santa Teresa and São Roque do Canaã, Espírito Santo, Brazil .............................................................................. Wesley Dondoni Colombo & Isabel De Conte Carvalho de Alencar

Morcegos (Mammalia, Chiroptera) em egagrópilas da coruja-das-torres (Tyto furcata) em uma caverna do nordeste brasileiro - Bats (Mammalia, Chiroptera) in barn owl (Tyto furcata) pellets from a cave in Northeastern of Brazil ................................................................ Deyziane Santos de Jesus & Téo Veiga de Oliveira

1Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 39(1):1-10. Janeiro-Março de 2017

Presence of loreal scale in Tomodon dorsatus (Serpentes: Dipsadidae)

Arthur Diesel Abegg1,*, Omar Machado Entiauspe-Neto2, Flora Roncolatto Ortiz3, Conrado Mario da Rosa1 & Leandro Malta Borges1

RESUMO: Presença de escama loreal em Tomodon dorsatus (Serpentes: Dipsadidae). Tomodon dorsatus apresenta uma história taxonômica complicada, principalmente devido à sua variação morfológica. Uma das principais características diagnósticas para essa espécie, em relação às suas congêneres, sempre foi a ausência de escama loreal. A fim de verificar a validade dessa diagnose, nós analisamos 897 indivíduos de T. dorsatus provenientes do sul e sudeste do Brasil, e constatamos que a escama loreal está presente em cerca de 2% da amostra. A frequência de ocorrência desse caráter não é significativa e a espécie deve continuar a ser diagnosticada, em conjunto com outros caracteres, por não apresentar a escama loreal.Palavras-chave: Variação morfológica, Tachymenini, Squamata

ABSTRACT: Tomodon dorsatus presents an intricate taxonomic history, which is greatly attributed to its extensive morphological variation. One of the principal diagnostic characters of this species in relation to its congeners has been the absence of loreal scale. In order to verify the validity of this diagnosis, we analyzed 897 individuals of T. dorsatus, from southeastern and southern Brazil, and we found that the loreal scale is present in about 2% of the sample. The frequency of occurrence of this character is not significant and the species should continue to be diagnosed, along with other characters, for the absence of a loreal scale. Key words: Morphological Variation, Tachymenini, Squamata.

1 Universidade Federal de Santa Maria (UFSM). Avenida Roraima, 1.000, Camobi, CEP 97105-900, Santa Maria, RS, Brazil.

2 Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia Sul Riograndense, Campus Pelotas-Visconde da Graça. Avenida Engenheiro Ildefonso Simões Lopes, 2.791, Três Vendas, CEP 96060290, Pelotas, RS, Brazil.

3 Instituto Butantan, Avenida Vital Brazil, 1.500, Butantã, CEP 05503-900, São Paulo, SP, Brazil.* Corresponding author: [email protected]

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The genus Tomodon Duméril and Bibron, 1853 occurs in Argentina, Brazil, Bolivia, Paraguay and Uruguay, and comprises three species, Tomodon dorsatus Duméril, Bibron and Duméril, 1854, Tomodon ocellatus Duméril, Bibron and Duméril, 1854 and Tomodon orestes Harvey & Muñoz, 2004 (Giraudo & Scrocchi, 2002; Harvey & Muñoz, 2004). Tomodon dorsatus was described based on a single specimen, with the type locality given only as “Brazil”. The species has an extensive and complicated taxonomic history, greatly attributed to its morphological variation, especially for its maxillary morphology (Cechin, 1989a).

Duméril et al. (1854) described Tomodon dorsatus as having five smooth prediastemal maxillary teeth. Peters (1882) described Opisthoplus degener with no mention of its type locality, and diagnosed by the absence of prediastemal maxillary teeth. Boulenger (1886) presented a key for the genus Tomodon, in which T. dorsatus is diagnosed as no loreal, the nasal touching the preocular and dorsal scales in 17 rows. Vanzolini (1947) described Aproterodon clementei based on the maxillary and maxillary teeth reduction, designating a holotype from Rio Grande do Sul, Brazil. Hoge (1957/58) redescribed the holotype of O. degener, restricting “Rio Grande do Sul, Brazil” as the type locality, and giving as specific diagnosis its reduced prediastemal maxillary dentition. After examining a large sample of T. dorsatus, and the type series of A. clementei, Hoge (1957/58) concludes that both T. dorsatus and O. degener were valid taxa, and places A. clementei in the synonymy of O. degener based on the overlap of meristic and dentition counts. Bailey (1967) suggested that Opisthoplus was actually a variation of T. dorsatus. Cechin (1989a), after analyzing a large sample of specimens, revised the maxillary teeth variation in T. dorsatus, and placed both O. degener and A. clementei in the synonymy of T. dorsatus.

Peters & Orejas-Miranda (1970) present a generic key for Tomodon, where T. dorsatus is diagnosed from its congener, Tomodon ocellatus Duméril, Bibron and Duméril, 1854 as follow: “No loreal; small blackish spots present or not on back”. Harvey & Muñoz (2004) updated the diagnosis of T. dorsatus based on scale counts, dentition and color pattern. The lack of loreal continued to be considered a diagnostic character for the taxon.

In May 2011, we uncovered a specimen of T. dorsatus in the municipality of Três Passos (27°27’16.45”S, 53°55’49.67”W), northeastern Rio Grande do Sul, Brazil, with a loreal scale present (Figure 1). This unique characteristic brought our attention, and we engaged in verifying other individuals to evaluate if the observed character was merely an individual anomaly.

We examined 897 specimens, from Southeastern and Southern Brazil (States of Paraná, Rio Grande do Sul, Santa Catarina and São Paulo) (Figure 2) from the following collections: Instituto Butantan (IBSP; São Paulo),

Abegg et al.: Loreal scale in Tomodon dorsatus

3Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 39(1). 2017

Universidade Federal de Santa Maria (UFSM; Santa Maria), and Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (MCP; Porto Alegre). The sex of each specimen was determined through a ventral incision at the base of the tail in order to check for the presence of the hemipenis.

We found 21 specimens of T. dorsatus (Table 1) with a loreal scale present (13 males and 8 females) with the following morphological variation: (1) ventral scales 129-146, (2) dorsal scales (at neck, midbody and near tail): 17/17/15 (n = 20) or 17/19/15 (n = 1); (3) subcaudals: 40-70 (4) infralabials

Figure 1. Variation of presence, size and shape of the loreal scale in Tomodon dorsatus. Legend: (A) Specimen without loreal scale (without voucher, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brazil); (B, C, D) Specimens with loreal scale (B: IBSP 85769, Três Passos, Rio Grande do Sul, Brazil; C: IBSP 83843, Santana de Parnaíba, São Paulo, Brazil; D: IBSP 84905, Cotia, São Paulo, Brazil); E: IBSP 71998, Embu Guaçú, São Paulo, Brazil; F: MCP 3170, Campos Novos, Santa Catarina, Brazil. Scale bar not available.

4 Abegg et al.: Loreal scale in Tomodon dorsatus

(right/left): 8/9 (n = 1), 8/8 (n = 14), 8/7 (n = 3), 7/7 (n = 2) or 7/6 (n= 1); (5) supralabials: 7/8 (n = 1) or 7/7 (n = 20); (6) preoculars: 2/2 (n = 3), 2/1 (n = 2), 1/2 (n =1) or 1/1 (n = 15) and (7) postoculars: 3/3 (n = 3), 3/2 (n = 3), 2/3 (n = 2) or 2/2 (n = 13).

It is important to mention that two diagnostic characters presented by Harvey & Muñoz (2004) to T. dorsatus are outdated: ventral scales (134-143 vs. 128-154, Cechin (1989b); subcaudals scales (31-38 vs. 47-78, Cechin (1989b). The number of maxillary teeth (8 or less) presented by Harvey & Muñoz (2004) is also doubtful. Accordingly to Cechin (1989a), this character ranges from 5 or less. As Harvey & Muñoz (2004) did not explicit the origin of its information, added to the small sample of individuals when compared to Cechin (1989), we regard these informations as in error.

Figure 2. Geographical distribution of Tomodon dorsatus (white circles), according Bérnils (2009) and Carreira et al. (2012), showing specimens with loreal scale (black circles).


Specimen Gender LS SVL TL

ZUFSM1697 M 1/1 480 128

IBSP 86182 M 1/1 425 126

IBSP 71998 F 1/1 456 144

IBSP 79646 F 1/1 484 98

IBSP 81210 F 0/1 485 135

IBSP 78534 M 1/1 516 180

IBSP 86404 M 1/1 394 123

IBSP 86165 F 1/1 510 147

IBSP 82701 M 1/0 130 38

IBSP 80985 F 1/1 170 42

IBSP 78184 M 0/1 515 125

IBSP 81090 M 1/1 420 150

IBSP 78542 M 0/1 394 150

IBSP 79493 M 1/1 410 120

IBSP 83843 F 1/1 435 133

IBSP 71992 M 0/1 485 165

IBSP 85769 M 1/1 283 79

MCP 13683 F 1/1 336 89

MCP 3170 F 1/1 320 85

MCP 18362 M 1/1 341 112

Table 1. Loreal scale (LS) presence and variation in Tomodon dorsatus. Bilateral variation is given as “1/1” (right/left); SVL = snout vent length; TL = total length. All measurements are given as millimeters.

6

The loreal scale in T. dorsatus occurs in a low frequency (2% of sample). The occurrence of this character is seemingly unrelated to geographical distribution, being observed in almost entire the studied area (except Paraná State), which encompasses most of the distribution of the species (Bérnils, 2009). While a higher quantity of specimens with the loreal scale was observed within the state of São Paulo, this result was expected since a large portion of our sample belongs to this state. We highlight that the individuals with the loreal scale were sympatric with individuals without it, being always outnumbered by the latter, leading us to the conclusion that this character is randomly distributed across the range of T. dorsatus.

Studies on the morphological variation states, especially those that represent diagnostic characters in species, are fundamental to the resolution of taxonomic issues. The loreal scale might be a taxonomically valuable character for some snake groups, such as the genus Atractus Wagler, 1828, in which shape and size of the loreal scale are shared by certain species groups (Passos et al. 2007). Even though the presence of the loreal scale in T. dorsatus may have been overlooked by several authors (Vanzolini, 1947; Hoge, 1959; Bailey, 1967; Peters & Orejas-Miranda, 1970; Cechin, 1989a; Harvey & Muñoz, 2004), we believe that the absence of this character should be regarded as an important character in its diagnosis, since it has not been recorded within other species within the Tachymenini tribe.

Its reduced frequency and lack of correlation with other variables led us to conclude that the presence of loreal scale is randomly distributed across the range of T. dorsatus, and the species should continue to be diagnosed, along with other characters, for the absence of a loreal scale. However, we highlight the need for further studies on generic revision with alpha-taxonomy that may accomplish to uncover further unknown character states, throughout extensive examination of large and geographically comprehensive samples.

Acknowledgements

We thank the curators Sonia Zanini Cechin (UFSM), Giuseppe Puorto (IBSP), and Gláucia Maria Funk Pontes (PUCRS); to Renato Silveira Bérnils and anonymous reviewers, who substantially improved the manuscript.

Literature Cited

Bailey, J. R. 1967. The synthetic approach to colubrid classification.



Herpetologica, 23(2): 155-161.Bérnils R. S. 2009. Composição e padrões de distribuição de Caenophidia

(Squamata, Serpentes) das serras atlânticas e planaltos do sudeste da América do Sul. Tese de Doutorado. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. 808 p.

Boulenger, G. A. 1886. A synopsis of the reptiles and batrachians of the province Rio Grande do Sul, Brazil. Annals And Magazine of Natural History (5) 18: 423-445.

Carreira, S; Lombardo, I. & Achaval, F. C. 2012. Nuevos registros de ofidios poco conocidos en Uruguay (Reptilia: Squamata: Serpentes). Boletín de la Sociedad zoológica del Uruguay, 21 (1-2): 70-74.

Cechin, S. T. Z. 1989a. Tomodon dorsatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854 um sinônimo sênior de Opisthoplus degener Peters, 1882 (Serpentes, Colubridae, Tachymeninae). Comunicações do Museu de Ciências e Tecnologia da PUCRS, Porto Alegre, 2(11): 203-211.

Cechin, S. T. Z. 1989b. Contribuição ao conhecimento do gênero Tomodon Duméril, Bibrón and Duméril, 1854 (Serpentes, Colubridae). Dissertação de Mestrado. Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul. 106 p.

Duméril, A. M. C.; Bibron, G. & Duméril, A. H. A. 1854. Erpétologie générale ou histoire naturelle complète des reptiles. Tome septième. Deuxième partie, comprenant l’histoire des serpents venimeux. Librairie Encyclopédique de Roret, Paris, 1(12): 781-1536.

Giraudo, A. R. & Scrocchi, G. J. 2002. Argentinian snakes: an annotated checklist. Smithsonian Herpetological Information Service, Washington, 132: 53 p.

Harvey, M. B. & Muñoz, S. A. 2004. A new species of Tomodon (Serpentes, Colubridae) from high elevations in the Bolivian Andes. Herpetologica, 60(3): 364-372.

Hoge, A. R. 1957/58. Notes sur la position systematique de Opisthoplus degener Peters, 1882 et Leimadophis reginae macrosoma Amaral, 1935 (Serpentes). Memórias do Instituto Butantan, 28: 67-72.

Passos, P.; Cisneros-Heredia, D. F., & Salazar-Valenzuela, D. 2007. Rediscovery and redescription of the rare Andean snake Atractus modestus. The Herpetological Journal, 17(1): 1-6.

Peters, W. C. H. 1882. Über Opisthoplus degener, eine neue Gattung und Art der Schlangen mit ganz eigenthümlicher Bezahnung. Sitzungsberichte der Gesellschaft Naturforschender Freunde zu Berlin, Berlin, 52: 1147-1150.

Peters, J. A. & Orejas-Miranda, B. R. 1970. Catalogue of the Neotropical Squamata. Part I. Snakes. Bulletin of the United States National Museum,

8

297: 1-347.Vanzolini, P. E. 1947. Sobre um novo gênero e espécie de colubrídeo opistóglifo.

Papéis Avulsos do Departamento de Zoologia, 8(14): 181-187.

Appendix

Country is given in bold capitals, states in plain capitals, and municipalities in italics.

BRAZIL: PARANÁ: Apucarana (MCP 2091); Bituruna (MCP 16445, 16446, 16448, 16459, 16463, 16467); Caçador (MCP 798, 850); Cruz Machado (MCP 8521, 8733, 16434, 16449, 16450, 16458, 16460, 16461, 17388); Ivaí (MCP 2087, 2088, 2089, 2090); Lapa (MCP 5391); Mallet (MCP 734, 849, 16470); Palmas (MCP 16427, 16429, 16435, 16444); Pinhão (MCP 7213, 7214); Pirai do Sul (MCP 834); Porto Vitória (MCP 16428, 16433, 16593, 16599); Rio Negro (MCP 16442); São José dos Pinhais (MCP 7092); São Mateus do Sul (MCP 16436, 16441, 16588); União da Vitória (MCP 16451, 16453, 16457, 16472, 16584, 16586, 16587, 16589, 16591, 16594, 16595, 16596, 16597, 17387, 17391, 17393, 17398, 17399, 17400, 17403, 17406, 17407, 17408, 17416, 17418, 17419, 17425, 17426, 17431, 17432); Without locality (MCP 2103, 2104, 2105, 2106, 2107, 2108, 2344); RIO GRANDE DO SUL: Agudo (ZUFSM 1702, 2085, 2091); Arroio Grande (MCP 19090); Arroio do Sal (MCP 4857); Arroio do Tigre (MCP 11222, 11223; ZUFSM 0021, 0023, 0068, 0154, 2137, 2139, 2249, 2269, 2444, 2445, 2446, 2521, 2568, 2573, 2635, 2709, 2713, 2714, 2717, 2767, 2768, 2769); Arvorezinha (MCP 15444); Bento Gonçalves (MCP 958, 1013, 1204, 1940, 2119, 6061, 7050); Caçapava do Sul (ZUFSM 0739); Cachoeira do Sul (MCP 5755, 6348, 11224, 12691); Campo Bom (MCP 1922, 1923); Canela (MCP 210, 5783, 6739, 8452, 11765); Carazinho (MCP 3503); Caxias do Sul (MCP 5732, 5749, 6308, 10396, 10397, 10399, 12258, 12259, 13422, 14518; ZUFSM 0299, 0300, 0317); Cerro Branco (MCP 5415); Cotiporã (MCP 18466; ZUFSM 2542); Derrubadas (ZUFSM 2951); Dois Irmãos (MCP 1320, 1542, 8595, 18975); Dom Feliciano (MCP 13676, 13677, 13678, 13679, 13680, 13681, 13683*, 13684, 13685, 13686, 13687, 13688, 13689, 18362*); Dom Pedro de Alcântara (MCP 1087, 2583, 2747, 4863, 4946, 15623); Dona Francisca (ZUFSM 0525); Encruzilhada do Sul (MCP 5830, 5831, 5957, 7935, 7936, 8961, 13682); Farroupilha (MCP 959, 993, 1459, 1460, 1461, 1478, 1481, 1482, 1483, 1484, 1488, 1489, 1490, 1491, 1492, 1493; ZUFSM 0290, 0291, 0292, 0293); Faxinal do Soturno (ZUFSM 2210); Frederico Westphalen (MCP 9506); Garibaldi (MCP 1605, 7090); Guaporé



(MCP 2306, 2689); Ibarama (ZUFSM 1693, 1697*, 2090); Ijuí (MCP 3428, 18710); Itaara (ZUFSM 1241, 1288, 1309, 1638, 1809, 1810, 1841, 2692); Ivoti (MCP 2044, 2095); Lagoa Vermelha (MCP 168); Lajeado (MCP 1262, 1263, 1267, 1273, 1316, 1317, 1318); Nova Petrópolis (MCP 6297, 7067, 7069, 10513, 10514, 12253, 12254, 12255, 12256, 12257, 12319, 12335, 12338, 12587, 12588, 12589, 12590, 12591); Nova Bassano (MCP 9721, 9722, 10372, 10373, 11879, 11883, 11884, 11886, 11936, 11937, 11938, 11939, 11940, 11941, 11942, 11943, 11944, 11945, 11946, 11947, 11948, 11949, 11950, 11951, 11952, 11953, 12355, 12356, 12789, 12790, 14287, 14765, 18197, 18198, 18268, 18273, 18281, 18295, 18296, 18297, 18378); Nova Palma (ZUFSM 1685); Nova Prata (MCP 1176, 6740, 6743); Nova Roma do Sul (ZUFSM 0473); Novo Hamburgo (MCP 14416); Paraíso do Sul (MCP 11204); Passo Fundo (MCP 3006, 3007); Pinhal da Serra (MCP 17468); Pinhal Grande (ZUFSM 0034, 0036, 0107, 2060, 2360, 2364); Planalto (MCP 5896); Porto Alegre (MCP 169, 943, 1198, 1413, 1420, 2082, 2083, 2085, 2097, 2102, 2232, 2234, 2245, 2484, 2498, 2510, 2511, 2664, 3040, 3041, 3053, 3055, 3056, 3067, 3068, 3069, 3076, 3077, 3082, 3227, 3626, 3783, 3845, 4075, 4341, 4362, 4469, 6207, 6641, 7070, 9047, 9322, 13733, 14294, 14324, 15705, 17274, 18376, 18377, 18977); Putinga (MCP 2774, 2968, 3034, 3090, 3188, 3198, 3202); Roque Gonzáles (ZUFSM 2551, 2560); Salto do Jacuí (ZUFSM 2259, 2260, 2435); Sananduva (MCP 3231); Santa Cruz do Sul (MCP 14696); Santa Maria (ZUFSM 0076, 0077, 0078, 0079, 0080, 0081, 0082, 0281, 0283, 0284, 0322, 0329, 0330, 0347, 0362, 0487, 0488, 0489, 0508, 0511, 0512, 0515, 0516, 0517, 0518, 0520, 0522, 0526, 0527, 0529, 0536, 0538, 0561, 0643, 0762, 0834, 1110, 1169, 1257, 1368, 1422, 1800, 2294); Santa Maria do Herval (MCP 6522, 6527, 6531, 11123); Santana do Livramento (ZUFSM 1528); São Francisco de Paula (MCP 3211, 4116, 4193, 6971, 9170); São Jerônimo (MCP 15654, 17742, 17869); São José do Hortêncio (MCP 10337, 18274); São Marcos (ZUFSM 2651); Silveira Martins (ZUFSM 0962, 0963, 0964, 1042, 1486, 1487); Sobradinho (MCP 5655); Taquara (MCP 12140, 12150, 12157, 12278, 12802, 12820); Terra de Areia (MCP 11159); Veranópolis (ZUFSM 0255); Viamão (MCP 171, 255, 1108, 2479, 2574, 2785, 2786, 2797, 2800, 2805, 2812, 2826, 2827, 2828, 2829, 2830, 2958, 3239, 3674, 4470, 5187, 5345, 5540, 5541, 6301, 6741, 11300, 11840, 12505, 14707, 14879, 15455, 15811, 18950); SANTA CATARINA: Anita Garibaldi (MCP 17030, 17470, 17488); Caçador (MCP 882, 950, 11355, 13174, 16430, 16431, 16432, 16438, 16439, 16440, 16598, 17389, 17392, 17396, 17397); Campos Novos (MCP 3170*); Celso Ramos (MCP 9096, 9097, 9098); Cerro Negro (MCP 17456); Concórdia (MCP 16468, 17385); Fraiburgo (MCP 16465); Itaiópolis (MCP 709); Peritiba (MCP 17386); Piratuba (MCP 2904, 2944); Porto União (MCP 7513, 7514,

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7515, 7516, 7517, 7518, 7519, 7520, 7521, 7522, 7523, 7524, 7526, 7527, 7528, 7529, 7530, 7531, 7532, 7533, 7534, 7535, 7536, 8725, 8726, 10572, 10575, 10576, 12114, 12115, 16443, 16448, 16452, 16454, 16455, 16462, 16464, 16466, 16469, 16471, 16520, 16573, 16574, 16575, 16576, 16577, 16579, 16580, 16581, 16582, 16583, 16585, 16590, 16592, 16600, 16774, 16775, 17390, 17394, 17395, 17401, 17402, 17404, 17405, 17409, 17410, 17411, 17412, 17413, 17414, 17415, 17417, 17420, 17421, 17422, 17423, 17424, 17427, 17428, 17429, 17430, 17715); Rio das Antas (MCP 735); São Miguel do Oeste (MCP 15697); Urubici (MCP 16456); SÃO PAULO: Apiai (MCP 928); Bebedouro (MCP 633); Bragança (MCP 7340); Caucaia do Alto (ZUFSM 1573); Cananéia (ZUFSM 1574); Cotia (ZUFSM 1582); Embu das Artes (MCP 11433); Embu Guaçu (IBSP 71998*; ZUFSM 1581); Ibiuna (MCP 7339, 7341, 7342); Itapecerica da Serra (MCP 744); Itaperi (MCP 16437); Itapira (MCP 636); Juquitiba (MCP 11432); Piedade (MCP 11434); Santana do Parnaíba (ZUFSM 1576); Without locality (MCP 170, 1000, 1025, 16578).


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Karyotypic characteristics of hybrid marmosets of the genus Callithrix (Erxeleben, 1777)

suggest the participation of three parental species

Camila Moura Novaes1,*, Isabel Tostes Ribeiro1, Jorge Abdala Dergam1, Adriana Daudt Grativol2, Carlos Ramon Ruiz-Miranda2,

Tania Ribeiro Junqueira Borges3 & Ita de Oliveira e Silva4

RESUMO: (Características cariotípicas de saguis híbridos do gênero Callithrix (Erxeleben, 1777) sugerem participação de três espécies parentais) O gênero Callithrix possui seis espécies distribuídas no bioma Mata Atlântica, desde o nordeste brasileiro até o norte do estado de São Paulo, e regiões do cerrado e caatinga. Híbridos já foram registrados em condições de cativeiro e em zonas de contato entre algumas das espécies do gênero. O objetivo deste trabalho foi analisar citogeneticamente animais provenientes da Ilha D’Água no estado do Rio de Janeiro, considerados híbridos das espécies introduzidas C. jacchus e C. penicillata, usando técnicas de coloração convencional, Ag-NOR e bandeamento C e hibridação com sondas de DNA repetitivo. Os espécimes apresentaram 2n=46, com 5 pares de cromossomos metacêntricos (1, 2, 3, 4 e 5), 9 pares de cromossomos submetacêntricos (6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13 e 14), um par subtelocêntrico (15) e 7 pares de cromossomos telocêntricos (16, 17, 18, 19, 20, 21 e 22). O sistema cromossômico de determinação sexual é XX/XY, sendo os cromossomos X de morfologia submetacêntrica e o Y de morfologia telocêntrica. O número diploide foi consistente com o padrão descrito para o gênero. A morfologia telocêntrica do cromossomo Y foi semelhante à esperada em C. aurita, a qual era nativa na região. A coloração Ag-NOR marcou o braço curto de dois pares de cromossomos telocêntricos, semelhante ao padrão já descrito para as outras espécies exceto em C. jacchus, que apresenta também

1 Departamento de Biologia Animal, Universidade Federal de Viçosa. Avenida Peter Henry Rolfs, s/n, Campus Universitário. Viçosa, Minas Gerais, Brasil.36570-000.

2 Laboratório de Ciências Ambientais. Universidade Estadual do Norte Fluminense. Avenida Alberto Lamego, 2000, Parque Califórnia. Campos dos Goytacazes, Rio de Janeiro, Brasil. 28013-602.

3 PETROBRAS Transporte SA-TRANSPETRO– Rua 16, casa 06 – Metropolitana. Brasília, Distrito Federal, Brasil. 71731-160.

4 Universidade Federal do Sul da Bahia. Rodovia Itabuna- Vitória da Conquista, km 39 - Ferradas, Itabuna – Bahia, Brasil. 45613-204.

* Corresponding author: [email protected]

Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 39(1):11-21. Janeiro-Março de 2017

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marcações de NOR no cromossomo Y. O bandeamento C marcou a região centromérica de todos os cromossomos, corroborando a homogeneidade observada em outras espécies do gênero. A marcação dos di e tri-nucleótidos revelaram blocos em apenas alguns cromossomos para as sondas sondas CA(15), GAG(10) e CGG(10), e CAT(10) revelou uma distribuição relativamente dispersa em todos os cromossomos. Os caracteres cariotípicos sugerem que os híbridos apresentam mais de duas espécies parentais.Palavras-chave: cromossomos, hibridismo, FISH, primatas, Mata Atlântica.

ABSTRACT: The Callithrix genus has six species distributed in the Atlantic Forest biome, from northeastern Brazil to the north of São Paulo and parts of the Cerrado and Caatinga. Hybrids have been recorded in captivity and in contact zones between some of the species of the genus. The objective of this study was to cytogenetically analyze animals from Ilha D’Água, in the state of Rio de Janeiro regarded as hybrids of the introduced species C. jacchus e C. penicillata, using the techniques of conventional staining, Ag-NOR and C-banding and staining with fluorochrome repetitive DNA probes. The specimens had 2n = 46, with 5 pairs of metacentric chromosomes (1, 2, 3, 4, 5), 9 pairs of submetacentric chromosomes (6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13 and 14), a pair subtelocentric (15) and telocentric chromosome 7 pair (16, 17, 18, 19, 20, 21 and 22). The chromosomal sex determination system is XX / XY; with a submetacentric X chromosome and a telocentric Y chromosome. The diploid number was consistent with the pattern described for the genus. The telocentric Y chromosome morphology is similar to that expected in C. aurita, which was the native species of this region. The Ag-NOR color marked the short arm of two pairs of telocentric chromosomes, similar to the pattern already reported for other species except C. jacchus, which also features NOR markings on the Y chromosome. The C-banding marked the centromeric region of all chromosomes, confirming the homogeneity observed in other species of the genus. The marking patterns of di- and tri-nucleotides showed only a few blocks chromosomes when CA(15), GAG(10), and CGG(10) probes were used, and CAT(10) revealed a relatively sparse distribution in all chromosomes The karyotypic characters suggest that the hybrids have more than two parental species, and that the native C. aurita was involved in the colonization process. Keywords: chromosomes, hybridization, FISH, primates, Atlantic Forest.

Introduction

The genus Callithrix (Erxeleben, 1777) has six species that occur in eastern Brazil, from the Northeast to the northern state of São Paulo, with the

Novaes et al.: karyotypic characteristics of hybrid marmosets of the genus callithrix (erxeleben, 1777)


species C. penicillata (Geoffroy Saint-Hilaire, 1812) also occurring in Cerrado (Rylands et al., 2009). The species C. flaviceps (Thomas, 1903) and C. geoffroyi (Humboldt, 1812) show the contact areas in the state of Espírito Santo and contact zones between C. flaviceps and C. aurita (Geoffroy Saint-Hilaire 1812) have been found in state of Minas Gerais (Mendes, 1997). Hybridization zones are also known for the species C. geoffroyi and C. penicillata, probably arising from the destruction of forests, leading to an increase in the distribution area of C. penicillata (Passamani et al., 1997).

Hybrids of captive individuals of C. geoffroyi and C. jacchus (Linnaeus, 1758) were described in 1975, in Rio de Janeiro (Coimbra-Filho & Maia, 1976). The interspecific mating can lead to abnormal conditions such as stillborn pups or the abortion of embryos at various developmental stages (Coimbra-Filho, 1970), but the reproduction of the species of the genus Callithrix has successfully generated puppies exhibiting intermediate morphological patterns (Coimbra-Filho & Maia, 1976; Coimbra-Filho, 1993).

The introduction of the species C. jacchus and C. penicillata in several municipalities in the state of Rio de Janeiro (RJ) has produced hybrid offspring with intermediate morphology between these two species (Ruiz-Miranda et al., 2011). Some of these hybrid populations compete with Leontopithecus rosalia populations. The latter species was reintroduced in Atlantic Forest fragments of private farms in São João River, RJ (Ruiz-Miranda et al., 2006; Ruiz-Miranda et al., 2010; Ruiz-Miranda et al., 2011; Kierulff et al., 2012).

Chromosomal changes may represent the beginning of the formation of new taxonomic groups (Eberle, 1975). Species of the genus Callithrix are karyotypically homogeneous, with 2n=46 to the species C. jacchus, C. penicillata, C. geoffroyi, C. aurita, and C. kuhli; the karyotype of C. flaviceps has not been described yet (Nagamachi et al., 1997; Nogueira et al., 2011). These species differ in the morphology of the Y chromosome, where C. kuhli presents metacentric morphology for the Y chromosome, C. aurita has telocentric morphology, C. penicillata presents metacentric and submetacentric morphology for the Y chromosome, C. geoffroyi has metacentric morphology and C. jacchus presents the metacentric morphology, submetacentric and telocentric. C. jacchus is only species wich shows NOR on the Y chromosome (Nagamachi 1982, Nagamachi e Ferrari, 1986, Ardito et al., 1983, 1987).

Previous cytogenetic studies with individuals, possibly hybrids, developed with captive animals in the state of Rio de Janeiro found the same 2n=46 chromosomes, with the morphology of chromosome Y being similar to the one described for C. aurita (Nogueira et al., 2011). The aim of this study was to carry on a karyotypical analysis on individuals considered as putative hybrids by answering the following questions: i - The karyotype of these individuals

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match the chromosome number and karyotypic formula of the putative parental species ? ii – Do they have Ag - NOR and C-band patterns that match the expected patterns of the parental species? iii - What is the fluorescence in situ hybridization (FISH) using repetitive DNA probes?

Material and Methods

Study area. Seven marmosets, four males and three females (C. jacchus and C. penicillata hybrids), were obtained from removal programs authorized under license No. 33965-1, issued by SISBIO-ICMBio-MMA, from Ilhad’Água in Baía de Guanabara - RJ region where these species does not occur naturally. Ilhad’Água belongs to TRANSPETRO and it is located in Baía de Guanabara, the city and state of Rio de Janeiro. The marmosets were considered a problem for the security of workers in this site and their removal was required. An agreement between TRANSPETRO and the Universidade Estadual do Norte Fluminense (UENF) was signed to remove these animals from the locality, being allocated to the Department of Ethology, Breeding and Conservation of Wild Animals (SERCAS) of UENF, for health evaluation and research.

Chromosomal analysis. Colchicine (0.05%) was injected intraperitoneally into each animal for a period of one hour and after this time, they were anesthetized and euthanized. All used protocols and procedures were conducted according to the Brazilian CONCEA legislation (Conselho Nacional de Experimentação Animal). Metaphase material was obtained from bone marrow (Ford & Hamerton, 1956). The chromosomes were stained with Giemsa, images of metaphases were obtained by CellSens Dimensions, measured using Image Pro Plus ® software and classified using arm ratio (RB) in metacentrics (m), submetacentrics (sm), subtelocentrics (st), and telocentrics (t) (Levan et al., 1964). The nucleolar organizer regions (NORs) were identified by impregnation with silver nitrate (Howell & Black, 1980). The patterns of constitutive heterochromatin were obtained using the C - banding technique (Sumner, 1972). The repetitive sequence were identified using CA(15), CAT(10), GAG(10) e CGG(10) probe following Kubat et al. (2008) modified by Cioffi et al (2010). The probes for the microsatellite motifs were synthesized and labeled with the fluorochrome Cy3 on the 5’ end (Sigma, St. Louis, MO, USA). The preparations were counterstained using 4’,6-diamidine-2’-phenylindole dihydrochloride (DAPI) and were mounted in Vectashield (Vector, Burlingame, CA, USA). The chromosomes and signals were observed using an Olympus microscope BX53 equipped with a fluorescence lamp and the appropriate filters. Grey-scale



images were captured using a Olympus XM10 cooled digital camera and were processed using Adobe Photoshop CS7 software.

Results

The karyotypes of the individuals analyzed presented 2n=46 chromosomes, with 5 pairs of metacentric chromosomes (1, 2, 3, 4, 5), 9 pairs of submetacentric chromosomes (6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13 and 14), a pair subtelocentric (15) and 7 telocentric chromosome pairs (16, 17, 18, 19, 20, 21 and 22). The chromosomal sex determination system is XX / XY, with a

Figure 1. (a) Karyotype of a female individual, in Giemsa staining with 2=46 and XX sex chromosomes. The inset highlights staining of chromosomes using impregnation of silver nitrate Ag-NOR with four stained chromosomes, (b) karyotype of a male individual with 2n=46 and XY sex chromosome.

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submetacentric X chromosome and a telocentric Y chromosome. (Figure 1a and b). The Ag-NOR stained the short arm of two pairs of telocentric (Figure 1a). The heterochromatin occurred as small C-bands in the centromeric region of all chromosomes (results not shown).

Labeling of the di and tri-nucleotide arrays revealed clusters for probes CA(15), GAG(10) and CGG(10). The CA(15) probe marked 3 pairs of telocentric chromosomes and only one homologue of a pair of submetacentric chromosomes (Figure 2a). The CAT(10) probe revealed a dispersed distribution on all of the

Figure 2. Fluorescence in situ hybridization (FISH), (a) CA(15) probe of repetitive DNA marking 3 pairs of telocentric chromosomes. Note the marking in only one homologue of a pair of submetacentric chromosomes, (b) CAT(10) probe revealed a dispersed distribution on all of the chromosomes, (c) GAG(10) probe marking one pair of chromosomes telocentrics, (d) CGG(10) probe marking 3 pairs of telocentric chromosomes. Barra 10µm.



chromosomes (Figure 2b). The GAG(10) probe marked one pair of telocentrics (Figure 2c). The CGG(10) probe marked 3 pairs of telocentric chromosomes (Figure 2d). However, due to slight differences in these chromosomes, it was not possible to precisely identify them.

Discussion

The chromosome number of animals considered as hybrids was 2n=46 with 5 pairs of metacentric chromosomes (1, 2, 3, 4, 5), 9 pairs of submetacentric chromosomes (6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13 and 14), a pair subtelocentric (15) and 7 telocentric chromosome pairs (16, 17, 18, 19, 20, 21 and 22). The chromosomal sex determination system is XX / XY, with a submetacentric X chromosome and a telocentric Y chromosome. The structure and number of chromosomes is evolutionarily relevant because they limit the group size of linkage affecting the average recombination and rearrangements (Eberle, 1975); they also act as potential indicators of environmental mutagens (Delimitreva et al., 2013). Differences in the number of chromosomes between closely related species are mainly due to Robertsonian translocations, as in C. emiliae (Thomas, 1920) (2n=44) and C. jacchus (2n=46), where the telocentric pairs number 16 and 22 suffered this translocation, differentiating the karyotype of these two groups of marmosets (Barros et al., 1990).

In this context, it is relevant to indicate that the genus Callithrix is a homogeneous clade and the diagnostic character between species karyotypes is the Y chromosome morphology, which occurs in C. jacchus in metacentric, submetacentric and telocentric forms (Nagamachi & Ferrari, 1984; Nagamachi et al., 1997) whereas in C. penicillata presents in metacentric and submetacentric forms (Nagamachi et al., 1997). In the specimens analyzed, all males showed Y telocentrics, following the morphology found in C. jacchus (Nagamachi et al., 1997), which is one of the possible parents described. However, Y telocentric is also found in C. aurita (Nagamachi et al., 1992), which is a native species in the studied region (Rylands et al., 2009). Thus, based on Y morphology, we infer that although the coat coloration is intermediate between C. jacchus and C. penicillata, C. aurita might also be one the possible parental species, based on the telocentric morphology of the Y chromosome. Moreover, the Y chromosome lacks nucleolar organizer region (Ag-NOR), a characteristic that would be expected in C. jacchus (Nagamachi & Ferrari, 1984). Ag-NORs present in two chromosome pairs was similar to what be expected in C. geoffroyi (Nagamachi et al., 1997).

The C-banding pattern restricted to the centromeric regions of

18

chromosomes, was similar to the general pattern reported for Callithrix. This pattern differs from the group the “argentata” marmoset, in the Amazon, which has a large region of heterochromatin. The accumulation of constitutive heterochromatin in marmosets occurred after the separation of the genus Callithrix and Mico, featuring a recent phenomenon (Canavez et al., 1996). The C. jacchus species presents a nearest basal pattern since it has the lowest amount of heterochromatin (Nagamachi et al., 1992). The interspecific homogeneity of distribution of constitutive heterochromatin is also found in other genus of the Callithrichidae family and the genus Leontopithecus. Thus, the C-banding was uninformative to separate hybrids from parentals.

The FISH technique is potentially informative since it may reveal homologous chromosome regions, characteristics of each species at the DNA level (Sherlock et al., 1996). There are no previous studies of patterns of probes for repetitive DNA in marmosets, and this work is the of its kind for the genus. The chromosomal mapping has shown that DNA repetitive sequences participate in the origin of new sex determination in Orthoptera systems and accumulation of these sequences are related to the increase in genome size (Palacio-Gimenez et al., 2015). These sequences accumulate both A complement of chromosomes as in the supernumerary chromosomes, it is found in both heterochromatin as has euchromatin (Milani e Cabral-de-Melo, 2014). The labeling of only a chromosome in pair can indicate that these chromosomes would come from distinct species and that these had different distribution patterns of CA(15)-specific repetitive DNA probe. In this sense, future studies with species considered as “pure” using specific and other repetitive DNA probes may be a tool to determine hybridization within Callithrichids.

The callitrichids represent a karyotypically conserved group, in which the homologies found in its chromosomes are present in a common ancestor before the divergence between Cebidae and Callithrichidade. Hybridization with the production of fertile individuals and maintenance of hybrid populations among species of the genus Callithrix may be indicative of homogeneity in their karyotypes.

Acknowledgements

We thanks CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior), researchers at the Universidade Estadual do Norte Fluminense, Pr. Dr. Leonardo Serafim and Dr. Giane Kristosch for logistical support and sample collection, the catching team Tania Borges (Transpetro), Mayara Amescua (UENF), Rafaela Ribeiro Screnci (UENF), Roberta Silva Santos



(UENF) and Natalia Lima (UENF) for the capture of animals and sample collection and Camilo Arias Gonzales for helping with the biological material processing. We thank Joanna for the comments.

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Research gaps and trends on the feeding ecology of Leopardus wiedii and Leopardus guttulus

Cristina J. da Cunha1, Danielle O. Moreira2,*, Jardel B. Seibert2 & Andressa Gatti2

RESUMO: (Tendências sobre ecologia alimentar de Leopardus wiedii e Leopardus guttulus) Estudos sobre os hábitos alimentares fornecem informações essenciais para compreender a biologia das espécies, o comportamento alimentar dos predadores e, ainda, fornecem informações sobre a comunidade de presas em uma determinada área. No entanto, tais estudos tornam-se difíceis, especialmente, quando as espécies são de menor porte e possuem hábitos elusivos, como por exemplo, Leopardus wiedii e L. guttulus, duas espécies de felídeos neotropicais. O objetivo deste estudo foi identificar as lacunas e tendências nas publicações sobre ecologia alimentar de L. wiedii e L. guttulus, nos últimos 25 anos, através de uma análise cienciométrica. Foram compilados estudos sobre essas duas espécies, indexados em três diferentes bases de dados, resultando em 181 publicações. Destas, 16 publicações têm como tema a ecologia alimentar de L. wiedii e L. guttulus e cinco publicações não estão indexadas. Os resultados indicam que o número de publicações não apresentou uma tendência de aumento nos últimos anos e que existe uma escassez de pesquisas em vários países e biomas, onde as espécies ocorrem. Apesar de existir um baixo número de publicações sobre o tema, alguns picos de publicações contribuíram para ampliar o conhecimento de ambas as espécies e, consequentemente, das relações ecológicas com suas presas. Este trabalho contribui ao avaliar o cenário dos estudos publicados sobre a ecologia alimentar destes dois felídeos neotropicais, demonstrando as lacunas existentes e incentivando o direcionamento de futuros estudos sistematizados sobre o tema. Palavras-Chave: Dieta, Felídeos Silvestres, Gato-do-Mato-Pequeno, Gato Maracajá, Cienciometria, Região Neotropical.

1 Universidade de Vila Velha (UVV), Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ecossistemas. Avenida Comissário José Dantas de Melo, 21, Boa Vista, Vila Velha, Espírito Santo, Brasil. CEP: 29102-920.

2 Universidade Federal do Espírito Santo (UFES), Centro de Ciências Humanas e Naturais, Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (PPGBAN). Av. Fernando Ferrari, 514, Goiabeiras, Vitória, Espírito Santo, Brasil. CEP: 29.075-910.

* Corresponding author. E-mail address: [email protected]


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ABSTRACT: Studies on feeding habits provide essential information to understand the biology of species, predators’ behavior and also provide information on prey community dynamic in an area. However, to perform such studies can be difficult, especially when the species are smaller and elusive, such as Leopardus wiedii and Leopardus guttulus, two Neotropical felids. Information on the ecology of these species is still limited, thus our goal was to identify gaps and trends in publications on feeding habits of L. wiedii and L. guttulus, over the past 25 years, through a scientometric analysis. We collected scientific publications on these species, indexed in three databases, which resulted in 181 publications. Only 16 publications refer to the feeding ecology of L. wiedii and L. guttulus, including five that were found out from the database researched. Our results indicate that the number of publications on the subject has not increased in the recent years. Moreover, there is a lack of research in several biomes and countries where the species occur. Despite the low number of publications, there were several peaks which contributed to the understanding of feeding ecology of both species, and hence the ecological relationships with their prey. This study contributes evaluating the scenario of published work on the feeding ecology of two Neotropical felids, showing the existing gaps and encouraging the direction of future systematized research on this topic.Key Words: Diet, Wild Felids, Southern Tiger Cat, Margay, Scientometrics Analysis, Neotropical Region.

Introduction

Predators, such as wild cats, represent the highest trophic levels within Neotropical areas, having significant effects on the structure and function of the ecosystems (Ruiz-Garcia & Shostell, 2013). They may affect prey communities, altering vertebrate populations and indirectly, plant communities (Terborgh et al., 2001; Terborgh et al., 2006; Preisser et al., 2007). Extant wild cats are present in most habitats worldwide (Nowak, 2005; Macdonald, 2009). While some species are well studied around the world, others lack basic ecological information, like feeding ecology. This is true for wild cats in the Neotropics, region that harbors the second largest felid diversity in the world (Eisenberg, 1989; Redford & Eisenberg, 1992; Di Bitetti et al., 2010). For two Neotropical wild cat species, the margay Leopardus wiedii (Schinz, 1821) and the southern tiger cat Leopardus guttulus (Hensel, 1870), many gaps still exist in our knowledge regarding their feeding ecology.

The margay and the newly revised species, the southern tiger cat (Trigo

Cunha et al.: Feeding ecology of margay and southern oncilla


et al., 2013a), are mid-sized carnivores (2.3 to 4.9 kg) found in a variety of habitats in the Neotropics (Oliveira, 1998; Eisenberg & Redford, 2000; Sunquist & Sunquist, 2002) and sympatric across the South America (Oliveira & Cassaro, 2005). The margay currently ranges from the lowlands of Mexico to northern Argentina and Uruguay, and east of Andes, while the southern tiger cat’s range extends from the southeastern and midwest to the south of Brazil, eastern Paraguay and northeastern Argentina (Oliveira et al., 2016). According with the IUCN Redlist (2016), the southern tiger cat is Vulnerable, and the margay is classified as Near Threatened. In the Brazilian list of threatened species, both wild cats are considered Vulnerable (Oliveira et al., 2013; Tortato et al., 2013; Ministério do Meio Ambiente, 2014).

Both species are elusive carnivores, usually nocturnal and solitary (Oliveira & Cassaro, 2005). The species are found in a variety of habitats and are predators of small vertebrates (Oliveira & Cassaro, 2005; Bianchi et al., 2011; Silva-Pereira et al., 2011; Trigo et al., 2013b), especially of small mammals (Wang, 2002; Rocha-Mendes & Bianconi, 2009; Bianchi et al., 2011; Silva-Pereira et al., 2011; Seibert et al., 2015). Still, the record of birds and reptiles has been recurrent in the diet of both species (Wang, 2002; Silva-Pereira et al., 2011; Bianchi et al., 2011; Trigo et al., 2013b), reinforcing the importance role of these species as prey for both wild cats.

Studies on dietary habits can bring information on prey partitioning and similarity among wild cats, leading to a greater understanding of this component of carnivore life history (Farrel et al., 2000). However, studies about felids are not easy to perform since carnivores, including the southern tiger cat and margay, are usually found in low densities, and are primarily nocturnal and elusive. Furthermore, much of the published information about both species is dispersed, which makes important the use of a quantitative and qualitative analysis to assess the status of publications about their feeding habits and its main shortcomings and gaps.

There are several techniques to measure the transmission of scientific knowledge quantitatively, and the scientometry is one of them (Vanti, 2002; Machado, 2007). It aims to assess the scientific production on a subject, using indicators such as assessment parameters and statistical techniques (Velho, 1990; Spinak, 1996; Macias-Chapula, 1998; Strehl & Santos, 2002), for example, to assess the impact of publication in the scientific community (Verbeek et al., 2002). In ecology, several studies with different approaches used scientometry to show the main tendencies (Shorrocks, 1993; Lima-Ribeiro et al., 2007), the scientific progress, the most used terms (Swihart et al., 2002; Nobis et al., 2004), and even the most researched areas.

In this study, we discuss the gaps and trends in the knowledge of

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feeding ecology of L. wiedii and L. guttulus, two of the four small cats from the Neotropical region. Specifically, we answered the following questions: (1) How rapidly is increasing the number of scientific papers focusing on feeding ecology of both species? (2) In which countries and biomes has research on the topic been carried out? (3) What journals are the major publishers? (4) What are the most cited papers, and are they the older ones? (5) How many different items are known from these species diet?

Methods

We searched for published studies on the feeding ecology of the margay and the southern tiger cat in the global database “Web of Science” (http://portal.isiknowledge.com), “Scopus”, the Latin-American database “Scielo” (http://www.scielo.br) and “Google Scholar” (https://scholar.google.com.br/). We only considered papers published in the last 25 years (1990-2015).

We searched for publications that featured the terms “Felis wiedii*”, “Leopardus wiedii*”, “Felis tigrina*”, “Felis tigrinus*”, “Leopardus tigrinus*”, “Leopardus guttulus*”. By using scientific names as terms in the search, many publications that are not related to diet may appear. Therefore, we included first, only publications related to the carnivores, excluding papers about other mammal orders. Then, we refined our search to only papers related to the margay and the southern tiger cat. Our last step was to identify studies related to feeding ecology of the two wild cats. The studies from the Brazilian Atlantic Forest that refer to L. tigrinus were updated to refer to the species L. guttulus due to the new taxonomic and molecular revision published by Trigo et al. (2013a).

To answer our first question, we collected the year of publication of each paper and the number of published studies for each species in the last 25 years. The number of papers on the diet of the margay and the southern tiger cat was standardized through time, by dividing the number of investigated papers found by the total number of papers published for the target species in the Scopus database in a given year and multiplying the result by 100. We performed the same analysis using the total number of papers in the database in a given year. The data on the number of papers published for the margay and the southern tiger cat were log-transformed for linear regression. The standardized data were nonparametric, so we used Spearman correlation. We used only the results from Scopus database for the analysis, which returned more papers.

To address our second question, we investigated the countries and biomes where the authors conducted their studies for each species. For the third question, we identified the journals where the papers were published for



each species. For the fourth question, we searched for the most cited papers on the subject, and we performed a linear regression to test whether older papers get more citations. Because our data were not normal distributed, we log-transformed them. We used numbers from the Scopus database to answer this question.

We answered our fifth question, about how much it is known on the diet of both wild cats, through species accumulation curves. For that, we obtained the cumulative number of taxa consumed by the two species, through a matrix of presence/absence taxa per papers, using the vegan package 2.0-6 (Oksanen et al., 2013) in R 3.1.2 (R Development Core Team, 2016). For this analysis, we considered only taxa identified by genus level for mammals. For birds and reptiles, we considered the class level, since there were many unidentified taxa.

Results

We found 181 studies published between 1990 and 2015 related to the words “Leopardus wiedii”, and “Leopardus guttulus” and their variations, indexed in the Web of Science, Scopus, and Scielo database. From those studies, 146 were directly related to both or one of the species. However, only 16 indexed papers contained information about feeding habits of the margay and the southern tiger cat (Table 1). From these studies, eight address both species, while six were specifically related to the margay, and two specifically about the diet of the southern tiger cat. Studies from Azevedo (1996) and Facure & Giaretta (1996) were the only papers published before 2000 in the 25 years period of research.

The number of general publications about margay and southern tiger cat increased significantly over the years (Figure 1; R2 = 0.7966; p < 0.0001). Although, considering the standardized number of papers on the feeding ecology of the two species, there is not an increasing trend at the same rate as the general publications, with few peaks of production (Figure 1; ρ = 0.1988; p = 0.3631). We observed the same pattern comparing with the total number of papers in the Scopus database (ρ = 0.4020; p= 0.0571).

Published studies in different countries occurred only in Mexico and Brazil. For the margay, only two of 14 published studies were from Mexico (Cinta-Magallón et al., 2012; Gómez-Ortiz et al., 2015), and 12 from Brazil (Table 1). Studies in Mexico were identified for the Oaxacan Montane Forests, Sierra Madre de Oaxaca Pine-oak Forests, and Central Mexico. Papers about the southern tiger cat are available only for Brazil. For the 14 studies concentrated in Brazil, 13 were from the Atlantic Forest, four of which were about the margay,

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Publications Journal Country Biome SpeciesGómez-Ortiz et

al., 2015Zoological

Studies México Semi-arid southern uplands L. wiedii

Rinaldi et al., 2015b* Biotemas Brazil Atlantic Forest

L. guttulus and L. wiedii

Seibert et al., 2015*

Boletim do Museu de

Biologia Prof. Mello Leitão

Brazil Atlantic ForestL. guttulus

and L. wiedii

Tortato et al., 2013*

Latin American Journal of

ConservationBrazil Atlantic Forest


Trigo et al., 2013b

Studies of Neotropical Fauna and

Environment

Brazil Atlantic Forest L. guttulus

Cinta-Magallón, 2012*

Cuadernos de Investigación

UNEDMéxico

Oaxacan Montane Forests, Sierra Madre de

Oaxaca, Pine-oak Forests

L. wiedii

Bianchi et al., 2011 Zoologia Brazil Atlantic Forest L. wiedii

Oliveira et al., 2011

American Journal of Primatology Brazil Atlantic Forest L. wiedii

Rocha-Mendes et al., 2010 Biota Neotropica Brazil Atlantic Forest


Silva-Pereira et al., 2011

Mammalian Biology Brazil Atlantic Forest L. guttulus

Calleia et al., 2009*

Neotropical Primates Brazil Amazon L. wiedii

Rocha-Mendes & Bianconi, 2009 Mammalia Brazil Atlantic Forest L. wiedii

Wang, 2002

Studies of Neotropical Fauna and

Environment

Brazil Atlantic ForestL. guttulus

and L. wiedii

Camardella et al., 2000 Mammalia Brazil Atlantic Forest


Azevedo, 1996 Mammalia Brazil Atlantic Forest L. wiedii

Facure & Giaretta, 1996 Mammalia Brazil Atlantic Forest


Table 1. List of publications about the diet of Leopardus guttulus and Leopardus wiedii between 1990 and 2015. * = non indexed papers.



two were about the southern tiger cat and seven were about the two species. Only one study was from the Amazon, for the margay.

Twelve different journals published papers about the feeding ecology of the margay and the southern tiger cat (Table 1). The journals Mammalia and Studies of Neotropical Fauna and Environment were the only two that have published more than one paper on the topic. Five journals are not indexed in any database we used in our search: Biotemas, Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão, Cuadernos de Investigación UNED, Latin American Journal of Conservation, and Neotropical Primates. About forty-five percent (45.4%) of the indexed papers in Scopus were cited up to 10 times, and 54.5% were cited more than ten times. The most cited paper, according to the Scopus database, was by Wang (2002), with 42 citations, followed by Facure & Giaretta (1996) with 36 citations. There was no evidence that older papers on feeding ecology of the margay and the southern tiger cat get more citations (R2= 0.08; p = 0.2046).

Figure 1. Number of published papers indexed in Scopus about the margay Leopardus wiedii and the southern tiger cat Leopardus guttulus (dashed line) compared to the number of papers about feeding ecology of the two species (solid line) in the last 25 years.

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Studies on the diet of the two wild cats were based on fecal samples (62.5%), stomach contents (6.2%) and observation of predation (31.2%). We found 47 items in the southern tiger cat diet, and 63 items in the margay diet. Both species are strictly carnivorous, and most of the items scribed in their diet are small mammals (n = 65), followed by birds and reptiles. Species accumulation curve for the margay and the southern tiger cat do not show a trend to stabilize (Figure 2a-b).

Figure 2. Accumulation curve for the consumed items present in the diet of (A) the margay Leopardus wiedii, described in 11 papers; (B) southern tiger cat Leopardus guttulus, described in nine papers, between the years of 1990 and 2015. Bars indicate the confidence intervals.

Discussion

This research points out the gaps and trends in studies related to the feeding ecology of the margay and the southern tiger cat. Among the gaps, we found a low number of published papers on the topic and a lack of studies in many countries and biomes where the species occur. Regarding the trends, there were peaks of publication during the 25 years period, despite the low number of papers related to the topic. However, those studies helped to extend the knowledge of the feeding ecology of the margay and the southern tiger cat, and the relationships with their prey.

The number of publications related to a subject is one of the parameters used to quantitatively assess the progress of science (Verbeek et al., 2002). Papers about the margay and the southern tiger cat have been published in a variety of categories, including veterinary science, ecology, conservation and



field inventories, and have increased since 2000. This suggests the scientific advance related to both species’ knowledge and an increase in the number of researchers or group of researchers interested in studies on the margay and the southern tiger cat. However, papers indexed about the feeding ecology of these two felids are extremely low compared to the mentioned above categories – of the 146 studies found for both species, only 16 are about feeding ecology, published in a relatively small number of journals.

In this research, we also found that the most cited papers are not the older ones, but those with the objective of specifically investigate the diet of these small felids, as in Wang (2002), Facure & Giaretta (1996), and Silva-Pereira et al. (2011). The first two papers combined received the most citations (42 and 36 citations, respectively) among all the papers on the diet of margay and the southern tiger cat. This can be a reflection of the few complete studies available about the diet of these species.

Studies on diet of the two species are also spatially restricted. There is a large gap of studies in several countries and biomes where both species occur. For the southern tiger cat, which occurs in at least three countries (the limits of its geographic range are still unclear), studies are available only for Brazil. For the margay, which is distributed in 19 countries, only two studies were performed in Mexico, while all the others occur in Brazil. In Brazil, all the studies for the margay were developed in the Atlantic Forest, except by one, which is from the Amazon.

All these indicators may point out that there is a lack of investment in more systematics and rigorous research or a lack of interest of scientists on the diet for both wild cats in other countries and biomes where they occur. Also, the leading research centers are concentrated in the Atlantic Forest region, which explain why most of publications cover that biome. Studies on the diet of felids in different biomes are important since they can indicate whether the species replace or maintain the same diet in different habitats. This could demonstrate if the species is flexible in its diet composition, bringing direct information about the availability of resources and habitat quality. Although there are relevant ecological studies (Emmons, 1987; Konecny, 1989; Azevedo, 1996; Wang, 2002; Bianchi et al., 2011; Silva-Pereira et al., 2011; Trigo et al., 2013b), the diet description of many small felids remains largely unknown.

Identifying prey species present in wild cats diet in more accurate levels became easier with the advances and refinement of sample preparation and prey identification techniques (i.e. Quadros & Monteiro-Filho, 2006; Rinaldi et al., 2015a). However, even with the advances of identification techniques, there is still evidence that more systematic studies on the diet of both species should be developed. According to accumulation curves of the margay and the

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southern tiger cat, their prey list is still incomplete, meaning that their dietary niche is broader than what is known at present.

As expected for carnivores with large distribution, patterns of prey selection are probably influenced by prey availability and vulnerability, habitat characteristics, and potential competition of resources with other species (niche partitioning), showing a great diversity in feeding ecology (Jaksík et al., 1981; Iriarte et al., 1990; Di Bitetti et al., 2010). Despite these studies focused more in large predators, such as puma (Puma concolor) and jaguar (Panthera onca), they can also indicate that the same ecological patterns should be expected for small cats that inhabit different ecoregions. Still, information on the diets of the margay and the southern tiger cat is anecdotal and more systematic studies on their feeding ecology, prey population, and niche partitioning along their distribution is needed.

On the other hand, studying the diet of the margay and the southern tiger cat is difficult and depends on major research efforts in situ. Thus, in some cases, the sampling number is considered insufficient for diet analysis (Bianchi et al., 2011), an important issue to consider for publication. For example, the vast majority of information is based on the analysis of fecal samples and contents of the stomach, which can be found sporadically on roads or trails or when an individual is captured or found dead. Also, reports on predatory behavior (Azevedo, 1996; Calleia et al., 2009; Oliveira & Dietz, 2011) and consumption of carcasses (Wang, 2002) have added valuable knowledge on the feeding ecology of these two species.

Therefore, investment in sampling effort using complementary techniques (such as the use of baits or trained dogs) can improve sampling success (Boitani & Powell, 2012). Although restrictions on the sampling and analysis of biological samples can often limit studies, especially fecal studies of these felines, we still encourage the use of samples collected sporadically. We believe that all information on these species is valid, as long as it is carefully investigated and analyzed.

Overall, studies about the feeding ecology of the margay and the southern tiger cat need to be intensified, especially between Mexico and Argentina and in biomes where there is few or no published research available. Also, there is a need for more ecological approaches, such as niche partitioning, rather than descriptive studies. Systematic and well-designed studies with a larger number of samples does help the implementation of more critical analysis, increasing the chances of the study been accepted in a well-known journal. This study can guide future research on the subject, especially of these species, as well as encourage new approaches that can increase the knowledge on the feeding ecology of small Neotropical wild cats in different biomes and countries.



Acknowledgments

We are grateful to Joana Zorzal Nodari and Paula Modenesi Ferreira for their support in this study. We thank Rebecca Schoonover and Morgana Patrocínio Costa for the language assistance of the manuscript. We also thank the anonymous reviewers for their constructive criticism in the preparation of earlier drafts of this manuscript. This research had the financial support of Fibria Celulose S.A.

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Escorpiões: um estudo de caso com alunos do Ensino Fundamental em escolas dos municípios de Santa Teresa e

São Roque do Canaã, Espírito Santo, Brasil

Wesley Dondoni Colombo¹,* & Isabel De Conte Carvalho de Alencar²

RESUMO: Neste trabalho, nós realizamos um estudo etnoaracnológico com alunos do Ensino Fundamental de quatro escolas dos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã, no estado do Espírito Santo (ES). Nós objetivamos registrar a percepção dos alunos sobre os escorpiões. Entrevistamos 134 alunos com idades variando de 10 a 17 anos, de todas as séries finais do Ensino Fundamental, entre junho e setembro de 2013. Os resultados evidenciam a inclusão dos escorpiões e outros aracnídeos no domínio etnozoológico “inseto”, além do desejo de matar os escorpiões. Ao mesmo tempo, constatamos o despertar de interesse e curiosidade durante a intervenção nas escolas, quando apresentamos os grupos de aracnídeos, incluindo morfologia, etologia e relação com o ser humano. Concluímos que os conhecimentos dos alunos sobre os escorpiões são importantes para se aprender mais a respeito da Etnoaracnologia na região, proporcionando dados para a elaboração de estratégias de educação ambiental e conservação da biodiversidade.Palavras-chave: Aracnídeos, Etnoaracnologia, Etnociência, Etnozoologia.

ABSTRACT: (Scorpions: a case study with elementary school students in schools in Santa Teresa and São Roque do Canaã, Espírito Santo, Brazil). In this work, we carried out an ethnoarachnological study with elementary school students from four schools in Santa Teresa and São Roque do Canaã cities, in the state of Espírito Santo (ES). We aimed to record the students’ perceptions on scorpions. We interviewed 134 students, ranging from 10 to 17 years old, from all final grades of Elementary School, between June and September 2013. The results evidenced the inclusion of scorpions and other arachnids in the “insect” domain ethnozoological, in addition to the desire to kill the scorpions. At the same time, we noticed the interest and curiosity aroused during the

1 Universidade Federal do Espírito Santo, Departamento de Ciências Biológicas. 2 Instituto Federal do Espírito Santo – Campus Santa Teresa.* Autor correspondente: [email protected]


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intervention in the schools, when we presented the arachnid groups, including morphology, ethology and relation with the human being. We conclude that students’ knowledge about scorpions is important in order to learn more about ethno-technology in the region, providing data for the development of strategies for environmental education and biodiversity conservation.Keywords: Arachnids, Ethnoarachnology, Ethnoscience, Ethnozoology.

Introdução

A maioria da população desconhece os escorpiões, logo estes são injustiçados e mal interpretados pelos homens (Mathiesen, 1988). O termo escorpião foi empregado durante várias gerações para designar instrumentos de tortura ou para matar (Mathiesen, 1988). Culturalmente, as religiões também contribuem para reforçar o aspecto negativo para o grupo. Os escorpiões são mencionados na Bíblia no livro do Apocalipse (Ap. 9, 10): “Tinham ferrão na cauda, como escorpião. E era na cauda que estava o poder de atormentar os homens durante cinco meses”, assimilando os escorpiões ao horror e ao medo. Na mitologia egípcia foram frequentes suas representações; na mitologia acádia (África), um de seus monstros era metade homem e metade escorpião, sendo a própria encarnação do mal; para os maias, o escorpião personificava o deus da caça e para os astecas os incluíam como um dos animais dedicados ao “senhor dos infernos” (Fernández-Rubio, 1999). Na Astrologia o escorpião foi uma das primeiras constelações reconhecidas pelos astrônomos da Babilônia, indicando frequentemente maus presságios (Melic, 2002). Dentro da própria ciência, deram horror a esses animais, pois vários gêneros possuem nomes terríveis: Androctonus Ehrenberg, 1828 (homicida), Hadogenes Kraepelin, 1894 (nascido dos infernos) e Pandinus Thorell, 1876 (inteiramente terrível).

Os escorpiões pertencem ao Filo Arthropoda, subclasse Arachnida e não são insetos, como pensam erradamente algumas pessoas (Martins et al., 2008). Morfologicamente, os escorpiões têm o corpo dividido em três regiões (prossomo, mesossomo e metassomo), apresentando uma morfologia extremamente conservada, peculiar e facilmente identificável, especialmente pelo longo metassomo e pela presença de palpos armados por pinças (Brandão & Françoso, 2010). Os escorpiões são carnívoros alimentando-se principalmente de insetos, como grilos e baratas. As preferências variam segundo a espécie, seu tamanho, a quantidade de alimento disponível e o tipo e tamanho da presa (Martins et al., 2008). A maioria dos escorpiões é de hábito crepuscular e noturno, escondendo-se durante o dia sob troncos, pedras, cascas de árvore, em fendas de rochas ou buracos no solo e outras espécies vivem próximas às

Colombo et al.: Escorpiões: um estudo de caso com alunos do Ensino Fundamental no Espírito Santo, Brasil


construções humanas, sob os dormentes das linhas férreas, sob lajes de túmulos e nas várzeas dos córregos das zonas urbanas, onde o lixo doméstico e o entulho propiciam alimento farto e abrigo (Schmidt, 2008).

O início dos estudos com escorpiões no Brasil data na primeira metade do século XIX com a descrição de Scorpio bahiensis por Perty em 1833. De acordo com Almeida (2010), em 1836, C. L. Koch criou o gênero Tityus e determinou Scorpio bahiensis, então denominada Tityus bahiensis, como espécie-tipo. Em contrapartida, os modos de interação homem/fauna vêm sendo registrados desde a época colonial (Piso, 1957). Destes, os estudos etnozoológicos ainda são escassos quando comparados com os da Etnobotânica (Costa-Neto, 2000). A pesquisa etnozoológica no país é insipiente e um dos problemas mais sérios, em âmbito nacional, reside na falta de informações elementares e descritivas sobre a fauna nacional, aliada a uma amostragem bastante deficiente (Teixeira, 1992).

Estudos etnobiológicos enfocando os aracnídeos são extremamente escassos em relação aos outros animais. No Brasil, dois trabalhos abordam esta temática para o estado da Bahia (BA) (Costa-Neto, 1996; 2006), sendo o primeiro sobre o uso do escorpião amassado como tratamento para picadas causadas pelo próprio animal e o segundo sobre a investigação de conceitos, conhecimentos e as atitudes dos habitantes do povoado de Pedra Branca (BA) em relação às aranhas migalomorfas, conhecidas como caranguejeiras. Além destes, um único estudo foi realizado no Espírito Santo com enfoque etnoaracnológico no ensino de biologia (Colombo, 2015), envolvendo escorpiões e os saberes populares de alunos do ensino médio. Assim, ainda não há trabalhos com este enfoque para crianças em idade escolar do Ensino Fundamental, o que torna este trabalho relevante e pioneiro.

Este trabalho é importante, pois além de ter sido executado no Espírito Santo, estado com grandes índices de desmatamento (Mendes & Pandovan, 2000), é o segundo com o enfoque Etnoaracnológico no mesmo estado. Diferente do primeiro que objetivou entender os saberes dos alunos do Ensino Médio de uma escola de Santa Teresa-ES, este teve como foco os alunos do Ensino Fundamental de quatro escolas de Santa Teresa-ES e São Roque do Canaã-ES.

Diante do exposto, objetivamos registrar a percepção de alunos do Ensino Fundamental dos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã sobre os escorpiões. Nós incluímos aqui a reunião dos principais mitos e ideologias dos alunos em relação aos escorpiões e como os mesmos influenciam seu dia a dia e por fim, promovemos, por meio de uma roda de conversa, uma reflexão com os alunos sobre seus conceitos em relação aos escorpiões.

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Material e Métodos

Área de estudo. Nós conduzimos o estudo em quatro escolas públicas situadas nos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã (Figura 1) do estado do Espírito Santo.

Figura 1. Localização dos municípios de Santa Teresa (1) e São Roque do Canaã (2), Espírito Santo, Brasil.



São elas: Escola Estadual de Ensino Fundamental e Médio “Frederico Pretti” (Figura 2A), Escola Municipal de Ensino Fundamental “Ethevaldo Damazio” (Figura 2B), Escola Estadual de Ensino Fundamental e Médio “David Roldi” (Figura 2C) e a Escola Municipal de Ensino Infantil e Ensino Fundamental “Luiz Mônico” (Figura 2D). Entre os critérios utilizados para a escolha de escolas de ambos os municípios como área de estudo, destacam-se: localização; escassez de estudos da mesma linha de pesquisa; boa vontade dos entrevistados em participar da pesquisa; alto índice de preservação e vegetação nativa.

Figuras 2A-2D. Figura 2A. EEEFM “Frederico Pretti”. Figura 2B. EMEF “Ethevaldo Damazio”. Figura 2C. EEEFM “David Roldi”. Figura 2D. EMEIEF “Luíz Mônico”. Fonte: © Autores.

Coleta de dados. Nós coletamos os dados por meio de questionários (Anexo 1), através de uma entrevista semiestruturada, no período de junho a agosto de 2013. Nós realizamos a aplicação dos questionários nas escolas participantes, durante o período de desenvolvimento do projeto, com o propósito de reconhecer, entre

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o público-alvo deste estudo, suas reações afetivas ou repulsivas e cognitivas. Para isso, nós entrevistamos tantos alunos quanto possível do 6º ano ao 9º ano. A forma de coleta dos dados foi não probabilística por conveniência, ou seja, nós entrevistamos somente os indivíduos que permitiram o acesso ao seu sistema de cognição e crenças.

Antes de iniciar a aplicação dos questionários, nós solicitamos que cada entrevistado assinasse uma via do termo de consentimento livre e esclarecido. Neste estudo de caso, todos os alunos participantes eram menores de idade, logo, seus pais ou responsáveis assinaram por eles. Este termo segue todas as recomendações estabelecidas pela Resolução 466/2012, que trata sobre as diretrizes e normas que regulamentam as pesquisas envolvendo humanos (Conselho Nacional de Saúde, 2013).

Desmistificação dos escorpiões e o contato com os alunos. Um dos aspectos que deve ser considerado em uma pesquisa etnobiológica é o retorno da pesquisa (Souza, 2007), aqui realizado por meio de palestras e rodas de conversa informais. Devido a isso, após a averiguação dos conceitos sobre as espécies de escorpião, nós realizamos palestras na EEEFM “Frederico Pretti” (Figura 3A), na EMEF “Ethevaldo Damazio” (Figura 3B), na EMEIEF “Luiz Mônico” (Figura 3C) e na EEEFM “David Roldi” (Figura 3D) com o intuito de conscientizar os alunos do ensino fundamental sobre os aspectos ecológicos e médicos das espécies de escorpiões ocorrentes na região onde vivem e estudam. Ressaltamos que os alunos se sentiram muito à vontade e tiveram suas ideologias respeitadas, conforme prevê a Etnobiologia. Estas visitas não tiveram como objetivo impor o conhecimento acadêmico sobre os tradicionais dos alunos, mas levar a eles novos conhecimentos, como por exemplo, porque os escorpiões são considerados aracnídeos; porque são mais próximos das aranhas; o que significa ser inseto; primeiros socorros em caso de acidentes e reconhecimento de espécies com interesse médico.

Após apresentar os dados da pesquisa para os alunos e conversar sobre os escorpiões, nós apresentamos os representantes das principais Ordens de aracnídeos: Araneae (Figura 4A), Opiliones (Figura 4B), Pseudoscorpiones (Figura 4C), Acari (Figura 4D), Scorpiones (Figura 4E) e Amblypygi (Figura 4F). Com o auxílio de microscópios estereoscópios os alunos conseguiram observar estruturas morfológicas peculiares desta Subclasse, como os pedipalpos e quelíceras, por exemplo.

Análise de dados. Nós organizamos as perguntas do questionário em categorias, como disposto a seguir, visando facilitar a análise dos dados coletados. 1. Caracterização do usuário: representam as respostas em relação a idade,



Figuras 3A-3D. Alunos interagindo e observando os aracnídeos durante as palestras.

gênero e série dos alunos participantes;2. Caracterização do tema: perguntas conceituais sobre os escorpiões e aracnídeos de forma geral. Abrange as perguntas de 1 a 3 do questionário;3. Caracterização etnozoológica: perguntas conceituais sobre os escorpiões, em que as respostas são advindas do conhecimento do próprio aluno, não existindo respostas certas ou erradas, mas sim diferentes. Abrange as perguntas de 4 a 16 do questionário.

As perguntas fechadas trouxeram alternativas específicas, de tal modo que suas respostas foram tabuladas e analisadas estatisticamente. Entretanto, as perguntas abertas permitiram liberdade ilimitada de respostas, sendo divididas e organizadas em categorias (categorização). A categorização é uma operação de classificação de elementos constitutivos de um conjunto por diferenciação e, seguidamente, por reagrupamento segundo o gênero (analogia), com critérios previamente definidos (Bardin, 2009). Nós classificamos e categorizamos as respostas segundo o critério semântico. Respostas em branco também foram consideradas para a análise. Usamos as técnicas de indução analítica, mediante leitura sucessiva das respostas (Ardoino, 1998), para criar as categorias, bem

46

como agrupar depois as respostas.Para confecção do dendograma nós utilizamos as respostas da pergunta

9 do questionário sobre os animais mais próximos dos escorpiões. Ressaltamos que ao longo do texto quando são citadas as respostas dos participantes utilizamos necessariamente a linguagem própria do respondente.


Figuras 4A-4F. Figura 4A. Ordem Araneae. Figura 4B. Ordem Opiliones. Figura 4C. Ordem Pseudoscorpiones. Figura 4D. Ordem Acari. Figura 4E. Ordem Scorpiones. Figura 4F. Ordem Amblypygi. Fonte: © Pedro Henrique Martins & Arthur Anker


Resultados

Nós entrevistamos 134 alunos, sendo 52 da EMEF “Ethevaldo Damazio”, 34 da EEEFM “David Roldi”, 30 da EEEFM “Frederico Pretti” e 18 da EMEIEF “Luiz Mônico” (Figura 5).

Figura 5. Total dos questionários respondidos divididos por escola.

1. Caracterização do usuário. A maioria dos alunos possuía 14 anos (32,00%), foi do gênero feminino (Figura 6) e estavam frequentando a 8ª Série (9º ano) do Ensino Fundamental (Figura 7).

Figura 6. Idades dos participantes.

48

2. Caracterização do tema. A maioria dos alunos (60,00%) declarou não saber o que é um aracnídeo. Eles citaram 134 características, divididas em 15 classes1 (Tabela 1), sendo que a mais frequente foi dizer que os aracnídeos são venenosos (10 respostas). Entretanto, ressaltamos que a maioria dos alunos não sabe citar pelo menos uma característica dos aracnídeos, porém, disseram que os escorpiões são aracnídeos (66,00%).

Figura 7. Séries dos participantes.

Característica Quant.Tem pernas 5

Menos de oito pernas 3Oito pernas 8

Mais de oito pernas 4Peçonhentos 4Venenosos 10

Presença de um ferrão 4Invertebrados 4São insetos 2Escorpiões 3

Aranhas 5Não voam 1

Negro 1Picam 1

Podem matar 1Não Sabe (NS) 48

Não Respondeu (NR) 30TOTAL 134

1 Os alunos que não sabiam (NS) ou não responderam (NR) não entraram na contagem das classes.

Tabela 1. Respostas dos alunos em relação à Pergunta 02 do questionário.



3. Caracterização etnozoológica. Os alunos citaram 177 conceitos referentes ao escorpião, divididos em 33 classes2 (Tabela 2), sendo que o mais frequente foi “animal venenoso” (36 respostas).

2 Os alunos que não sabiam (NS) ou não responderam (NR) não entraram na contagem das classes.

Conceitos Quant.Matam 26

Perigoso 31Venenoso 36

Peçonhento 9Vertebrado 1

Ataca quando incomodado 4Inseto 10

Possui aparência peculiar 1Pequeno 5

Invertebrado 3Aracnídeo 10

Pica e injeta veneno 6Possui várias pernas 1

Possui um ferrão 5Vive em matas e lugares úmidos 1

Parente da lagosta 1Possui funções na natureza 1

Ameaçador 1Vive em áreas fechadas 1

Um animal 4Duas pernas na forma de tesoura 1

Canibal 1Interessante para estudos 2

Réptil 1Gera medo 1

Corpo constituído por água 1Hábitos noturnos 1

Rastejante 1Amarelo 1

Causa doenças 1Feio 1

Estranho 1Vive nos desertos 3

Não Respondeu (NR) 4TOTAL 177


50

A maioria dos alunos (75,00%) já viu um escorpião onde moram ou estudam, porém não sabem reconhecer estes escorpiões que já foram vistos em suas comunidades (Figura 8).

A maioria dos alunos (61,00%) afirmou que não estudou sobre os escorpiões. Porém, eles (90,00%) afirmaram que já viram alguma coisa sobre os escorpiões na TV ou internet. Comparando os escorpiões com outros animais em relação a sua aparência, as respostas foram organizadas em 16 classes (Tabela 3), sendo que o mais citado foi à aranha (68 respostas) justificada principalmente por conceitos epidemiológicos.

Os alunos, em sua maioria, “não conhecem” tipos de escorpiões (42%), entretanto, quando conseguem, o “escorpião amarelo” (22%) é o tipo mais citado (Figura 9).

Os alunos citaram 168 locais onde podemos encontrar os escorpiões, divididos em 27 classes (Tabela 4), sendo que “embaixo de madeiras e/ou pedras” (45 respostas) foi a resposta mais frequente.

Em relação as sensações que os escorpiões causam, os alunos citaram 134, divididas em 17 classes (Tabela 5), sendo que a maioria disse que ao verem um escorpião eles sentem “medo” (84 respostas).

Ao encontrarem um escorpião, os alunos citaram 134 justificativas do que fariam, divididas em seis classes (Tabela 6), sendo que a maioria dos alunos disse que ao encontrar um escorpião o matariam (55 respostas). Além disto, a maioria dos alunos (66,00%) conhece alguém que já sofreu acidente com escorpião.

Figura 8. Respostas da Pergunta 06.



Animais Quant. Considerações Quant.

Aranhas 68

Conceitos Morfológicos 16

Conceitos Epidemiológicos 33

Conceitos Taxonômicos 11

Conceitos Comportamentais 2

Conceitos Cognitivos 4

Sem considerações 2

Caranguejo 12


Conceitos Comportamentais 1


Lagosta 4Conceitos Morfológicos 2


Siri 1 Conceitos Morfológicos 1

Camarão 7 Conceitos Morfológicos 7

Barata 1 Incompreendido 1

Besouros 2Conceitos Morfológicos 1


Lacraia 3




Serpentes 26





Insetos 1 Sem considerações 1

Abelhas 1 Conceitos Morfológicos 1

Lagartixas 1 Conceitos Morfológicos 1

Vários animais 1 Venenosos 1

Animal perigoso 1 Conceitos Epidemiológicos 1

Nenhum animal 5 Sem considerações 5

Incompreendido 1 Sem considerações 1

Não Sabe (NS) 18 Sem considerações 18

Não Respondeu (NR) 3 Sem considerações 3

TOTAL 156


52

Tipos de locais Quant.

Lixos 11

Floretas (matas) 12

Entulhos 7

Lugares sujos 5

Embaixo de madeiras e/ou pedras 45

Bananal 1

Lugares isolados 1

Na cidade 1

Em lugares úmidos 12

Nas folhas 11

Lugares escuros e estreitos 9

Lugares bem quentes 3

Em lugares abandonados 4

Sapatos 1

Lugares frios (frescos) 5

Nas casas 7

Lugares secos e escondidos 4

Terrenos baldios 3

Embaixo de telhas e lajotas 2

Atrás do guarda-roupa 1

Roça 1

Serrarias 2

Lagos e rios 1

Cemitérios 1

Qualquer lugar 3

Deserto 3

Laboratórios 1

Não Sabe (NS) 6

Não respondeu (NR) 5

TOTAL 168




Figura 9. Respostas da Pergunta 10.

Sensações Quant.

Medo 84

Admiração 1

Receio 1

Alegria 2

Nada 18

Surpreso 2

Interesse e curiosidade 2

Arrepios 1

Pânico 2

Pavor 2

Pediria socorro 1

Sairia correndo 3

Mataria 5

Pegar na mão 1

Coletar 1

Gastura 1

Nunca viu 3

Incompreendido 3

Não respondeu (NR) 1

TOTAL 134


54

Atitude Quant. Justificativa Quant.

Matar 55

Incoerente 1Perigoso e venenoso 20

Ele é feio 1Porque ele é traiçoeiro 1Poderia picar alguém 20Pode se reproduzir 1

Causa doenças 1Para se defender 1Não faz diferença 1

Sem considerações 8Não Sabe (NS) 1 Sem considerações 1

Não respondeu (NR) 1 Sem considerações 1

Indiferente 20

Perigoso e venenoso 2Medo 6

Sem vontade 1Sem considerações 5

Interessante 2Por motivos óbvios 1Pertence a natureza 1

Pode picar 2

Solicitar ajuda 15

Medo 2Adultos sabem o que fazer 3

Soltar na mata 2Retirar ele do local 1

Para se defender 1Sem considerações 6

Retirar do local 5

Sem considerações 2Para estudos 1Evitar matar 1

Evitar o perigo 1

Armazenar vivo 8

Observar ele morrer 2Evitar ferimentos 2

Levar ao Zoológico 1Levar para um lugar seguro 1


Fugir 29

Medo 12Perigoso e venenoso 12

Odeia escorpiões 2Sem considerações 3

TOTAL 134




Sobre as possibilidades de conviver com estes animais, os alunos citaram 134 formas de convivência, divididas em 20 classes (Tabela 7), sendo que a maioria dos alunos disse que sim, podemos conviver com estes animais (71 respostas).

Por fim, os alunos citaram 135 justificativas da importância dos escorpiões no Meio Ambiente, divididas em 17 classes (Tabela 8), sendo que a maioria dos alunos disse que sim, estes animais são importantes (89 respostas).

Resp. Quant. Formas de conviver Quant.

Sim 71

Estudar 6

Pessoas que gostam (biólogos) 2

Morando com ele 1

Telhas abandonadas em seu quintal 1

Tornar animal de estimação 1

Prevenindo o contato com eles 9

Não destruir seu habitat, e nem invadi-lo 7

Comendo eles 1

Prendendo eles (terrários) 32

Sem assustar 1

Incoerente 9


Não 60


Porque são perigosos 5

Porque são venenosos 2

Podem picar e causar sérios problemas 8

Medo 1

Incoerente 4


TOTAL 134


56

Discussão

Os alunos estão cursando o ensino regular, e, portanto, estão regulares quanto às séries que frequentam e suas respectivas idades. A maioria dos participantes (60,00%) foi do gênero feminino. Historicamente, a ideologia dominante nas sociedades, considera a mulher inferior ao homem (Lessa, 1998). A partir dessa ideia de inferioridade, internalizada nas culturas em relação ao gênero feminino e o possível contato com um animal, considerado perigoso (escorpião), nós incluímos como pertinente a discussão sobre as principais reações dos participantes (dos gêneros masculino e feminino) a provável presença de escorpiões. Quando encontrassem um escorpião, a maioria dos participantes (54,00%) do gênero masculino afirmou que iria matar e a maioria do gênero feminino (38,00%) afirmou que fugiria.

A partir dos dados supracitados, nós percebemos que os gêneros (femininos e masculinos) possuem percepções diferentes em relação aos escorpiões, provavelmente pela internalização e naturalização do conceito de inferioridade feminina, pois feminino e masculino ocupam locus diferenciados em relação à questão do poder, naturalizando assim que o domínio feminino é doméstico, privado ao qual se conjugam a fragilidade, emoção, passividade e subjetividade (Souza & Knijnik, 2007).

Resp. Quant. Justificativa Quant.

Sim 89

Questões ambientais 68

Estudar 4

São animais 5

Se não ele não existiria 2

Não compreendido 1

Não sabem dizer 9

Não 35

Não ajudam em nada 3

Geram muitos acidentes e mortes 13

Perigoso e venenoso 4

Não compreendido 1

Não sabem dizer 13


TOTAL 135




As três primeiras perguntas do questionário, referentes aos aracnídeos em geral e aos escorpiões em específico, sugerem uma falta de articulação e efetividade do ensino de ciências nas comunidades. A maioria dos participantes (60,00%) afirma não saber o que é um aracnídeo, o que é confirmado quando mesmo aqueles que afirmam saber, ao descrever o agrupamento, incluem características abrangentes (pertencentes ao Filo Arthropoda) ou excludentes (pertencentes a subfilos diferentes, como Hexapoda, por exemplo). E ainda citam que os escorpiões são venenosos, porém é importante ressaltar que nenhum aracnídeo é venenoso, eles são peçonhentos porque possuem formas de inocular o veneno em suas presas (nos escorpiões é pelo aguilhão e aranhas pelas quelíceras). Os opiliões e amblipígios, por exemplo, são Ordens que não são peçonhentas, logo o próprio termo “peçonhento” não pode ser generalizado para a Subclasse Arachnida.

Ainda sobre as características dos aracnídeos, das 134 características citadas, divididas em 15 classes, a maioria está relacionada com a Ordem Scorpiones do que com a Subclasse Arachnida. Provavelmente porque a maioria dos alunos (66,00%) afirmou que os escorpiões são aracnídeos. Logo, eles extrapolaram as características gerais de uma Ordem para uma Subclasse. A ideia de extrapolação das características da Ordem Scorpiones para Subclasse Arachnida pode ser confirmada, segundo os relatos, dos próprios alunos.

A compreensão do que é um aracnídeo, sabendo citar, pelo menos uma característica, e assim, compreender a inserção dos escorpiões na Subclasse, nos remete à falência do ensino de Ciências. Os escorpiões como animais constituintes de florestas e no caso do Espírito Santo, da Mata Atlântica, devem ser abordados no ensino de Ciências durante o Ensino Fundamental e no de Biologia, durante o Ensino Médio, além de que os mesmos possuem importância epidemiológica e sanitária, por terem espécies consideradas como pragas urbanas (Tityus serrulatus, por exemplo).

Os alunos possuem conhecimentos não-acadêmicos prévios sobre os escorpiões e a maioria diz não ter estudado os mesmos (61,00%), podemos citar então a Teoria da Aprendizagem de Ausubel. Essa teoria propõe que a organização cognitiva do educando é relevante para a aprendizagem de conceitos científicos, pois estes são constituídos por uma organização de conceitos e proposições que formam um conjunto de novas relações, que interagem com uma estrutura de conhecimento específica (Ausubel, 1973).

Tendo a Teoria de Ausubel como base, surge a noção de aprendizagem significativa, que tem várias vantagens notáveis, tanto do ponto de vista do enriquecimento da estrutura cognitiva do aluno como ponto de vista da lembrança posterior e da utilização para experimentar novas aprendizagens (Pelizzari et al., 2002). Portanto, nós sugerimos que a partir da afirmação

58

negativa dos alunos em relação ao fato de estudar ou não os escorpiões, um repensar no ensino de Ciências que tenha como objetivo, não somente a de ordenação do sistema educativo, mas na oferta de conteúdos e uso de metodologias de aprendizagem; reforma do ensino, que também supõe uma reforma no currículo e por consequência, nos propósitos e condições, para que assim a educação se torne mais eficaz e também uma intervenção educativa precisa, portanto, de uma mudança de ótica substancial, na qual não somente abranja o saber, mas também o saber fazer, não tanto o aprender, como o aprender a aprender (Pelizzari et al., 2002).

Uma maneira adequada de ampliar e/ou modificar as estruturas do aluno consiste em provocar discordâncias ou conflitos cognitivos, de modo que o aluno consiga se reequilibrar, superando a discordância e reconstruindo o conhecimento (Piaget, 1997). Esta reconstrução do conhecimento sugere uma participação ativa do aluno, de forma que ele reconstrua seu conhecimento a partir do senso comum e da ciência, pois assim, ele irá conhecer, lembrar e principalmente saber como agir na sociedade que faz parte, seja para com os escorpiões ou com outros temas relacionados com o ensino de Ciências.

Nesse contexto, um dos aspectos que deve ser considerado em uma pesquisa etnobiológica, é o retorno da pesquisa (Souza, 2007). Sabendo ainda, dos frequentes acidentes envolvendo os escorpiões, nós perguntamos aos alunos se os mesmos conheciam alguém que já tinha sofrido acidente com esses animais. A maioria dos alunos disse que sim (66,00%), afirmando que eles conhecem a realidade e periculosidade desses animais em seus municípios.

Em ambos os municípios, os alunos já viram escorpiões na comunidade que moram e/ou estudam (75,00%), apesar de que a maioria não sabe reconhecer os tipos de escorpiões (46,00%). Entretanto, pelas descrições fornecidas, os alunos conhecem seis etnoespécies de escorpiões (escorpião amarelo, preto/negro, rei, marrom, vermelho e branco). A etnoespécie escorpião amarelo (pista taxonômica: T. serrulatus) é o mais citado, possivelmente por ser considerado o escorpião mais peçonhento da América Latina (Martins et al., 2008). Existe uma alta probabilidade de que eles realmente conheçam por observação direta na comunidade. Além de ser o mais peçonhento, conforme citado anteriormente, esta espécie ainda é partenogenética (Polis, 1990) o que facilita sua dispersão e proliferação e inclusive o maior contato com as populações de ambos os municípios. A espécie de escorpião T. serrulatus, ocorre em todo o estado do Espírito Santo, sendo principalmente encontrada em ambientes antrópicos (Almeida, 2010).

O conhecimento de etnoespécies que não são encontradas no estado do Espírito Santo (T. bahiensis e Pandinus imperator) pode ser justificado pela influência dos meios de comunicação, principalmente televisão e internet.



Ressaltamos que 90,00% dos alunos já tiveram contato com os escorpiões por meio da televisão e internet. Os meios de comunicação resultam e são compostos de ideias, interesses, utopias e estratégias que afetam diferentes formas os indivíduos (Porto, 2006). Exercem uma influência nos indivíduos, de modo que se modifique a maneira como os seres vivos são percebidos e classificados pelo ser humano (Costa-Neto, 2003). Inclusive, possibilitam o contato, mesmo que virtual, com organismos que não são endêmicos da região onde vivem.

Ressalta-se que os professores e alunos estão imersos nas culturas dos meios de comunicação e trazem para a escola temas presentes, com pontos de identificação com seus cotidianos culturais (Porto, 2006). Por isso, é imprescindível que a escola, aproveite as mensagens transmitidas pelos meios de comunicação para criarem, junto com o aluno uma reflexão sobre determinados conceitos.

Para os alunos, os escorpiões podem ser encontrados, principalmente, em madeiras e/ou pedras (26,78%). Provavelmente, o fato dos escorpiões serem encontrados em ambientes sujos, por exemplo, configuram a ideia de um animal assustador. Ideia potencializada pela mídia (filmes e desenhos) e também pelos frequentes encontros destes animais com os seres humanos.

A forma de prevenir os acidentes com escorpiões baseia-se em evitar as condições precárias para o abrigo e proliferação dos mesmos, ou seja, recomenda-se manter locais limpos e evitar o acúmulo de folhas secas, lixo e demais materiais como entulho, tijolos e madeiras (Martins et al., 2008). Portanto, o conhecimento dos alunos, quanto ao lugar onde os escorpiões vivem está coerente com o da literatura científica.

Muitos conceitos etnozoológicos foram citados quando se perguntou para os alunos, o que eram escorpiões, sendo estes conceitos relacionados, principalmente com o fator emocional (gostar ou não gostar dos escorpiões), direcionado pela percepção e a quantidade de informações disponíveis sobre o animal (Anderson, 1996 apud Costa-Neto, 2003). Este tópico aborda três pontos que estão relacionados com a dimensão afetiva-comportamental: inclusão dos escorpiões no domínio etnozoológico “inseto”, as injúrias mecânicas (escorpionismo) causadas por estes artrópodes e a profilaxia local contra os males causados por esses animais (Souza, 2007). Os alunos empregam o termo “inseto” (5,64%) ao se referirem aos escorpiões. A inserção desses animais no domínio etnozoológico “inseto” pode ser explicada através da hipótese da ambivalência entomoprojetiva, pois, geralmente, são atribuídos aos mesmos sentimentos de repugnância, inutilidade, medo, beleza e utilidade (Costa-Neto, 1999).

Em várias culturas, reunir insetos, aracnídeos, miriápodes e outros animais não sistematicamente relacionados em uma mesma categoria

60

semântica zoológica é algo praticamente disseminado (Costa-Neto, 1999). Por exemplo, o povo Tharu, no Nepal, incluem os insetos e as aranhas no grupo kiraa (Gurung, 2003 apud Souza, 2007), os índios Kayapó, do tronco linguístico Gê, que habitam o Sul do Pará chamam de ny (ou nhy) para os artrópodes, de forma geral (Camargo & Posey, 1990), bem como quilombolas da comunidade Mesquita em Goiás, que classificam os escorpiões e aranhas como insetos (Souza, 2007) e ainda, alunos que frequentam o ensino médio regular, assimilam os aracnídeos aos insetos, interpretando tudo da mesma forma (Colombo, 2015). Nós percebemos então, que este etnoconhecimento está difuso nas diferentes culturas, como as indígenas e quilombolas supracitadas e até mesmo nas culturais ocidentais, como confirmado pelo presente estudo e por Colombo (2015).

Os escorpiões estão relacionados ainda com conceitos que demonstram uma aversão. Os acidentes escorpiônicos no Brasil assumem grande importância nessa aversão, não só pela sua incidência como pela sua potencialidade em induzir quadros clínicos graves, muitas vezes fatais, principalmente em crianças (Martins et al., 2008).

Os conceitos dos alunos estão intimamente relacionados com as implicações epidemiológicas e sanitárias que envolvem os escorpiões. Este fator, é algo frequentemente encontrado em pesquisas etnobiológicas envolvendo animais peçonhentos, como trabalhos com centopéias (Costa-Neto, 2006), em que a aparência repulsiva culturalmente percebida pela maioria dos seres humanos provavelmente é a razão pela qual as centopéias sejam consideradas como perigosas e quase sempre exterminadas (Breene, 2005). Da mesma forma, pesquisa envolvendo aranhas (Costa-Neto, 2006) e escorpiões (Colombo, 2015).

Nós podemos ainda citar outras pesquisas envolvendo animais peçonhentos que não são artrópodes, como por exemplo, as serpentes (França et al., 2012), em que as repulsas por esses animais ainda são grandes, pois 57,00% dos participantes optaram por matar as mesmas. Portanto, nós consideramos pertinente que os conceitos que os alunos relacionaram com os escorpiões são justificados pela mesma maneira do que para as pesquisas supracitadas com centopéias, aranhas e serpentes, pois os escorpiões estão incluídos neste grupo, o grupo dos animais peçonhentos e que podem matar, por isso, para os participantes devem ser evitados.

Em relação às reações, muitas pessoas possuem aversão, desprezo, medo e até mesmo fobias (Healey & Florey, 2003), sendo que em muitos casos essa concepção é errônea e está sendo influenciada pelos meios de comunicação (Fernandes, 2001), conforme discutimos anteriormente. A maioria dos alunos participantes disse que sentem medo ao ver um escorpião (63,00%)



e consequentemente os matariam, ou ainda, poderiam fugir.Ressaltamos ainda que apesar de alguns alunos afirmarem que não

matariam os escorpiões, eles sugerem que possuem repugnância e que não querem ficar próximos destes animais. A maioria (53,25%) afirma que existem formas de conviver com os escorpiões. Mas, essa condição de convivência só pode ser mediada pela existência de barreiras, ou seja, os alunos de um lado e os escorpiões de outro. A maioria dos alunos considera que prendendo os escorpiões (24,00%) é a melhor maneira de conviver com estes animais. Podemos verificar esse pensamento de convivência através de uma barreira, possivelmente física (como terrários, por exemplo). Mas, nós devemos salientar que existem respostas que afirmam que não existem formas de conviver com estes aracnídeos, principalmente pela gravidade dos acidentes, podendo gerar a morte.

Para isso, visando complementar e tornar a discussão aprofundada, nós perguntamos para os alunos se os escorpiões são importantes para o meio ambiente, afinal, como discutido acima, os alunos ainda consideram que os escorpiões e os seres humanos conseguem conviver e caso isso ocorra, a existência de uma barreira física é necessária. Muitos alunos participantes dizem que os escorpiões são importantes para o meio ambiente (65,08%), sendo que esta importância está relacionada, principalmente, pelas relações que este animal desenvolve no meio ambiente (50,32%). Portanto, mesmo dizendo que os escorpiões não podem conviver com os seres humanos, eles são importantes para manter o equilíbrio do ambiente por meio da cadeia alimentar.

Os alunos consideraram a aranha o animal mais próximo filogeneticamente dos escorpiões. Nós ressaltamos que os alunos inferiram esta relação principalmente por conceitos epidemiológicos (21,12%) já que outros alunos consideraram os escorpiões mais relacionados com as serpentes, também pelos constantes acidentes envolvendo seres humanos (14,08%), talvez até mesmo pelo mesmo tipo de sentimento gerado (angústia, pavor, nojo). Alguns relacionaram o escorpião ao caranguejo pelos conceitos morfológicos que englobam o filo Arthropoda (6,40%). Estes dados demonstram que as categorias etnozoológicas podem ser criadas a partir de similaridades morfológicas (caranguejos) e similaridades quanto a potência do veneno (serpentes) ou ainda, por sentimentos gerados pela presença destes animais (medo, pavor, nojo).

Com relação à similaridade entre os grupos de animais citados como mais parecidos com os escorpiões, dentre os vários agrupamentos, de certa forma, correspondem com a Filogenia atual dos grupos. Com base no dendograma (Figura 10) construído por meio da frequência das respostas em relação aos animais parecidos com os escorpiões, nós percebemos que os mais citados são pertencentes ao Filo Arthropoda.

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Seguindo a Filogenia para o Filo Arthropoda em Brusca & Brusca (2007), existem quatro hipóteses para grupos-irmãos dos Chelicerata (escorpiões e aranhas), podendo ser os crustáceos ou miriápodes. Comparando com o dendograma, e seguindo a hipótese da Filogenia dos artrópodes com crustáceos como grupo-irmão de Chelicerata, segundo o etnoconhecimento dos alunos, nós percebemos que os mesmos conseguiram abordagens semelhantes entre os grupos.

Nesta hipótese, os Chelicerata (escorpiões e aranhas) possuem como grupo-irmão os crustáceos (conforme observado no dendograma, Figura 10). Entretanto, na mesma hipótese os miriápodes formam com os insetos o grupo-irmão dos Chelicerata e Crustacea (observado também no dendograma). Portanto, a única irregularidade é a inserção dos ofídios (que é um cordado) dentro do Filo Arthropoda. Nesse sentido, podemos perceber, com exceção dos ofídios, que os alunos compreendem a Classificação Biológica dos organismos por meio das similaridades morfológicas que podem ser tratadas como homologias.

Os alunos de ambos os municípios do estado do Espírito Santo possuem um conhecimento tradicional sobre os escorpiões, incluindo taxonomia, biologia, habitat e comportamento. O padrão etnotaxonômico da região apresenta similaridade com à classificação científica.

Ocorre uma variação nas reações dos entrevistados em relação a presença do escorpião, que geralmente está associada ao medo e repulsa. Entretanto, esta visão negativa sobre os escorpiões está presente nas diferentes culturas, confirmando a existência de um mito quase universal para o escorpião, conforme sugerido por Melic (2004).

Figura 10. Similaridade utilizando a frequência de respostas sobre as etnoespécies citadas pelos alunos dos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã, Estado do Espírito Santo.



O conhecimento zoológico, por sua vez, é de grande utilidade para aprender sobre a aracnofauna da região, principalmente, por este estudo ser pioneiro no estado do Espírito Santo. No caso, o registro etnoaracnológico em comunidades tradicionais é de grande valia para registrar os dados referentes aos aracnídeos (escorpiões em específico) e a cultura local.

Ressaltamos que a atividade prática, que visou abordar e mostrar de modo palpável os conhecimentos científicos em relação aos escorpiões, possibilitou que os alunos tivessem um contato imediato com os escorpiões e assim, tirassem suas dúvidas, de modo que os seus conhecimentos tradicionais não foram menosprezados, mas entrelaçados com o científico. Esta ideia de entrelaçar os conhecimentos científicos com os tradicionais seja por meio de atividades práticas (lúdicas) ou outros procedimentos metodológicos, nós acreditamos ser uma forma de tornar o Ensino de Ciências mais prazeroso e eficiente. Dessa maneira, esta pesquisa contribuiu principalmente para um repensar no Ensino de Ciências, não só relacionado aos escorpiões, mas a todos os seres vivos e suas conexões, salientando a importância de cada ser na natureza.

Conclusão

Concluímos que os alunos dos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã possuem conhecimentos tradicionais sobre a aracnofauna local. A etnoespécie mais conhecida é o Tityus serrulatus o que coincide com a abundância da espécie nos locais de estudo. Mas, ocorreram variações entre os conhecimentos dos entrevistados. Na proporção, os alunos do gênero feminino apresentam reações diferentes dos alunos masculinos. Mesmo ocorrendo contradições, este estudo fornece importantes informações sobre a Etnoaracnología da região, principalmente porque evidencia a repulsa que os seres humanos têm em relação aos escorpiões. Os alunos, assim como outros habitantes de outras culturas (quilombolas e indígenas) incluem os escorpiões e os aracnídeos no domínio semântico “inseto”. Esta categorização de animais não-insetos como pertencentes ao domínio etnozoológico “inseto” corrobora a hipótese da ambivalência entomoprojetiva, recomenda-se que estudos mais detalhados sobre a Etnotaxonomia da região sejam realizados, esclarecendo assim, o porquê da categorização de aracnídeos no domínio etnozoológico “inseto”.

Finalmente, demonstramos que algumas populações tradicionais e os alunos dos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã apresentam visões similares quando o tema é escorpião. Pela visão negativa, que é frequente, sugerimos a elaboração de programas de educação ambiental, expandindo

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esta ideia, não só para os escorpiões ou aracnídeos, mas para todos os animais considerados perigosos e ruins para a sociedade e que erroneamente são eliminados.

Agradecimentos

Nós agradecemos à Fundação de Amparo à Pesquisa do Espírito Santo (FAPES, PIC-Jr #57225036/2012), pelo financiamento do projeto e a todos os sujeitos envolvidos direta e indiretamente nesta pesquisa. Agradecemos também Pedro Henrique Martins e Arthur Anker pela disponibilização das fotos dos aracnídeos, todos os alunos e escolas envolvidos durante a elaboração deste trabalho, os revisores anônimos e o Editor de Área pelas significativas contribuições. Agradecemos também a todos os revisores deste manuscrito.

Literatura Citada

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AnexoAnexo 1. Questionário aplicado aos alunos, nesta pesquisa.

QUESTIONÁRIO

Data: ____/____/201_ Sexo: ____ Local: _______________________________Nome: _________________________________________ Idade: ________ Série: ______________ Escola atual: ________________________________Escola que cursou a série anterior: __________________________________

Atividade:1. Você sabe o que é um aracnídeo? ( ) Sim ( ) Não2. Cite pelo menos, uma característica dos aracnídeos: ________________

__________________________________________________________3. Os escorpiões são aracnídeos? ( ) Sim ( ) Não4. Para você, o que é um escorpião? _______________________________5. Você já viu um escorpião na comunidade onde mora ou estuda? ( ) Sim ( ) Não6. Se sim, quantos tipos você consegue reconhecer? ( ) 01 ( ) 02 ( ) Não sei7. Você já estudou sobre os escorpiões? ( ) Sim ( ) Não ( ) Não sei8. Você já viu alguma coisa sobre escorpião na TV ou internet? ( ) Sim

( ) Não9. Qual animal você considera mais parecido com os escorpiões? Por quê? __________________________________________________________

__________________________________________________________10. Conhece algum tipo de escorpião? Qual(is)? ______________________

__________________________________________________________11. Onde podemos encontrar os escorpiões? _________________________12. O que você sente quando vê um escorpião? _______________________13. O que faria se encontrasse um escorpião? Por quê? _________________

__________________________________________________________14. Você conhece alguém que já sofreu um acidente com escorpião? ( ) Sim ( ) Não 15. Existe alguma forma de conviver com estes animais? ( ) Sim ( ) Não Qual(is)? __________________________________16. Os escorpiões são importantes para o Meio Ambiente? ( ) Sim ( ) Não Por quê?___________________________________________________

____________________________________________________________________________________________________________________

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Morcegos (Mammalia, Chiroptera) em egagrópilas da coruja-das-torres (Tyto furcata) em uma caverna do

nordeste brasileiro

Deyziane Santos de Jesus1 & Téo Veiga de Oliveira1,*

RESUMO: Apesar de os quirópteros serem um dos grupos mais diversos de mamíferos brasileiros ainda há várias áreas do país com lacunas em seu conhecimento. Este é o caso da Chapada Diamantina, no nordeste brasileiro, onde inventários que utilizaram as tradicionais redes de neblina produziram um conhecimento incipiente sobre as faunas locais de quirópteros. Metodologias mistas que incluam a recuperação de morcegos em egagrópilas de corujas enriquecem as listas de mamíferos voadores. Neste trabalho, são apresentadas as espécies de morcegos em egagrópilas da coruja-das-torres, Tyto furcata, coletadas em uma caverna no estado da Bahia. De 137 egagrópilas examinadas, 110 continham de um a quatro morcegos, totalizando 160 indivíduos. Outros 155 indivíduos foram recuperados de egagrópilas desassociadas no chão da caverna. Destes 315 indivíduos, 293 foram identificados e atribuídos a Lasiurus ega, uma espécie não determinada de Myotis, Eumops auripendulus, Noctilio leporinus, uma espécie não determinada de Glossophaga, Chrotopterus auritus, Phyllostomus discolor, Platyrrhinus lineatus e Artibeus obscurus. Observou-se uma dominância de morcegos no conteúdo das egagrópilas, diferentemente da maioria dos outros estudos similares, onde os roedores costumam apresentar-se como o grupo mais abundante. Com os dados apresentados aqui, a lista de espécies de morcegos para a região é enriquecida com Eumops auripendulus, Lasiurus ega, uma espécie indeterminada de Myotis, Chrotopterus auritus e Artibeus obscurus, bem como Desmodus rotundus, que não foi encontrado nas egagrópilas, mas estava presente em outras partes da caverna.

Palavras-Chave: Molossidae; Noctilionidae; Phyllostomidae; Vespertilionidae; regurgitos de corujas.

1 Divisão de Mamíferos do Museu de Zoologia da UEFS, Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana. Avenida Transnordestina s/n, Bairro Novo Horizonte, CEP 44036900, Feira de Santana, Bahia, Brazil.

* Autor para contato: [email protected]


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ABSTRACT: (Bats (Mammalia, Chiroptera) in barn owl (Tyto furcata) pellets from a cave in Northeastern of Brazil) Even being one of the most diverse mammalian orders occurring in Brazil, Chiroptera is poorly known in several regions of the country. This is the case of Chapada Diamantina, northeastern of Brazil, where inventories using the traditional mist nets produced an incipient knowledge about the group. Mixed methodologies, including the recovering of bats from owl pellets, are useful to enrich lists of species. In this paper, the bat content in barn owl pellets found in a cave in the state of Bahia, Brazil, is presented. From 137 pellets, 110 had one to four bats among their content, in a total of 160 individuals. Another 155 individuals were recovered from disassembled pellets collected in the cave floor. From these 315 individuals, 293 were identified as Lasiurus ega, an undetermined species of Myotis, Eumops auripendulus, Noctilio leporinus, an undetermined species of Glossophaga, Chrotopterus auritus, Phyllostomus discolor, Platyrrhinus lineatus, and Artibeus obscurus. The bats were the dominant group in the pellets, unlike other similar studies where rodents tend to be the most abundant vertebrates. With the data presented here, the list of species for this cave and adjacent areas is enriched with Eumops auripendulus, Lasiurus ega, an undetermined species of Myotis, Chrotopterus auritus, and Artibeus obscurus, as well Desmodus rotundus, found in the cave, although not in the pellets.

Key Words: Molossidae; Noctilionidae; Phyllostomidae; Vespertilionidae, owl pellets.

Introdução

A Ordem Chiroptera inclui mamíferos morfológica e ecologicamente altamente especializados. Os morcegos são o segundo grupo mais rico de mamíferos, incluindo quase 20% das espécies formalmente reconhecidas (Wilson & Reeder, 2005; Freygang, 2006; Paglia et al., 2012; Reis et al., 2013). Estes animais diferem de outros pequenos mamíferos em diversos aspectos: normalmente, são mais longevos; podem ter comportamento social mais complexo, como cuidado compartilhado da prole ou altruísmo; e têm hábitos alimentares variados. Além disso, são os únicos mamíferos capazes de voar, o que afeta sua capacidade de dispersão, com efeito direto sobre seu endemismo (Oliveira & Pessôa, 2005; Reis et al., 2017).

Na região Neotropical os morcegos são diversos e desempenham um papel importante na manutenção dos processos ecossistêmicos (Paterson & Pascual, 1972; Miretzki, 2003; Sbragia & Cardoso, 2008; Bernard et al., 2011;

Jesus & Oliveira: Morcegos em egagrópilas da coruja-das-torres no nordeste brasileiro


Bernardi & Passos, 2012). Mesmo assim, em alguns países neotropicais, como o Brasil, estudos básicos que permitam compreender melhor a diversidade de morcegos são incipientes em algumas áreas do país, como é o caso da Chapada Diamantina, na Bahia (Gregorin & Mendes, 1999; Oliveira & Pessôa, 2005; Sbraggia & Cardoso, 2008). Para minimizar esta possível carência de informação, o uso de métodos alternativos na amostragem é recomendado como complemento às tradicionais redes de neblina. Um destes métodos é a recuperação de restos esqueletais em egagrópilas de aves predadoras, o que pode ser eficiente em registrar espécies não amostradas a partir dos outros métodos (Andrews, 1990; Motta-Júnior & Talamoni, 1996; Bergamini, 2002). Na América do Sul, trabalhos produzidos na Argentina são os mais abundantes sobre o tema, com várias contribuições apontando a importância das egagrópilas na amostragem de pequenos mamíferos, incluindo morcegos (Massoia, 1983, 1989; Romano et al., 2002; Pardiñas et al., 2005; Leveau et al., 2006; Teta & Pardiñas, 2010; Gomez et al., 2012).

No Brasil, uma das aves mais usadas na ampliação dos inventários mastofaunísticos é a coruja-das-torres ou suindara, Tyto furcata (Temminck, 1827), cujas egagrópilas podem fornecer dados a respeito de muitos grupos de mamíferos, particularmente roedores, muito embora os morcegos apareçam em parte do material amostrado em alguns trabalhos (Tavares & Pessôa, 2005; Roda, 2006; Rocha et al., 2011). Esta coruja é uma ave generalista e que normalmente se alimenta de presas de tamanho variado e pertencentes a vários grupos zoológicos (Andrews, 1990; Fonseca et al., 2015). Seus hábitos noturnos e crepusculares e sua afinidade em nidificar em locais como cavernas a colocam em contato com os morcegos, o que aumenta a probabilidade destes serem incluídos em sua dieta e estarem presentes nas egagrópilas (Andrews, 1990; Bergamini, 2002; Roda, 2006).

Neste artigo apresenta-se uma assembleia de morcegos inferida a partir de egagrópilas da coruja-das-torres recuperadas em uma caverna do nordeste brasileiro, atestando o enriquecimento que o uso de metodologias mistas na inventariação de quirópteros pode oferecer a listas de espécies para dado local. A necessidade em incluir este tipo de abordagem na confecção destas é reforçada principalmente devido à possibilidade de que em locais particulares os morcegos possam representar uma parcela significativa dos vertebrados incluídos na dieta desta ave.

Material e Métodos

Área de estudo. As egagrópilas foram coletadas em uma caverna calcária

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conhecida como Toca dos Ossos, localizada no município de Ourolândia, Bahia, Brasil (Fig. 1), durante atividades de campo ligadas à coleta de fósseis. A caverna fica na região da Chapada Diamantina onde predomina a Caatinga (Oliveira & Pessôa, 2005). Sua entrada principal tem como coordenadas 11°17’28’’S/41°03’58’’O e é cercada pela típica vegetação do bioma citado, ou seja, árvores esparsas e arbustos, o mesmo acontecendo próximo ao salão onde as egagrópilas foram coletadas.

A caverna tem uma topografia extremamente labiríntica, com condutos e salões de dimensões variáveis (alguns com menos de 50 cm de largura, outros com vários metros) dispostos em vários níveis e salões mais externos, como aquele onde o material abordado neste artigo foi coletado. Recentemente, a caverna foi incluída na área da Reserva Particular do Patrimônio Natural Toca dos Ossos (através da Portaria nº 13.203 de 27 de dezembro de 2016 do Instituto do Meio Ambiente e Recursos Hídricos do Estado da Bahia).

Figura 1. Área de estudo. A, mapa do Brasil com o estado da Bahia em destaque; B, mapa da Bahia mostrando a localização do município de Ourolândia (estrela); C, salão da Toca dos Ossos onde as egagrópilas foram coletadas (a largura do salão varia de 15 a 20m).



Coleta, preparação e identificação. O material foi coletado no chão de um dos salões mais externos da caverna (Fig. 1C), totalizando 137 egagrópilas íntegras, ou seja, com pouco ou nenhum sinal de deterioração/desagregação (ver Fig. 2A-B). Além destas, foi coletado material disperso no mesmo salão, resultante da desagregação de egagrópilas depositadas preteritamente (Fig. 2C).

Figura 2. Egagrópilas de Tyto furcata. A, várias egagrópilas inteiras no chão da caverna; B, detalhe de uma das egagrópilas; C, acúmulo de ossos no chão da caverna, devido à desagregação de egagrópilas.

Além da morfologia das egagrópilas (eixo maior com cerca de 5 a 7 cm, coloração escura e superfície brilhosa; Andrews, 1990) permitir atribuí-las com segurança à coruja-das-torres, no salão onde o material foi coletado a ave foi visualizada e penas da espécie foram encontradas. De acordo com Guerra et al. (2014), a coruja-das-torres tem uma área de atividades que pode variar de 3 a 28km2 e não costuma se afastar mais de três quilômetros de seu abrigo. Logo, as presas encontradas nas egagrópilas habitavam a caverna e suas cercanias.

A coleta foi manual e as egagrópilas inteiras foram armazenadas individualmente para evitar a mistura de seu conteúdo. O material desagregado não foi separado durante a coleta. Em laboratório as egagrópilas foram desagregadas manualmente após serem levemente umidificadas com água em temperatura ambiente. Dentre o material recuperado, tanto aquele retirado de egagrópilas inteiras quanto o coletado disperso no chão da caverna, os crânios, as mandíbulas e dentes isolados de morcegos foram selecionados para identificação

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e catalogados na Coleção de Mamíferos da Divisão de Mamíferos do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana sob o código MZFS-DM. Para a contagem do número de morcegos por egagrópila foi utilizado o conceito do Número Mínimo de Indivíduos (NMI) (e.g. Andrews, 1990), em que considerando-se a repetição ou não de elementos esqueletais contidos na egagrópila assume-se o número mais baixo possível de morcegos que possam ter formado tal assembleia.

Para a identificação foram utilizadas principalmente as características crânio-mandibulares, a fórmula dos dentes e a morfologia dentária. A classificação utilizada foi a contida em Paglia et al. (2012) e Nogueira et al. (2014b) para as espécies brasileiras. Depois de identificados, os espécimes mais informativos de cada táxon foram fotografados com câmeras Nikon® D300s (lente Nikkor® AF-S VR Micro 105mm), Olympus® LG-PS2 acoplada a um estereomicroscópio trinocular Nikon® SMZ 1000 e Olympus® SC30 acoplada a um estereomicroscópio trinocular Olympus® SZ61.

Resultados

Das 137 egagrópilas analisadas, 110 continham morcegos e delas foram recuperados 160 indivíduos. Uma variedade de outros vertebrados foi encontrada em um número menor de egagrópilas (Fig. 3A-B). A abundância de morcegos em cada egagrópila também foi contabilizada: apenas uma continha quatro morcegos, nove egagrópilas tinham três indivíduos, 29 continham dois morcegos e em 71 egagrópilas apenas um morcego foi encontrado (Fig. 3C).

Além destes 160 indivíduos recuperados na preparação das egagrópilas, outros 155 foram coletados no chão da caverna, totalizando 315 indivíduos. Destes, 293 foram identificados ao menos até um nível genérico (Fig. 3D; Apêndice I), enquanto que 21 espécimes danificados não puderam ser identificados.

Os seguintes táxons foram encontrados: Lasiurus ega (Gervais, 1856) (n=1), Myotis sp. (n=1), Eumops auripendulus (Shaw, 1800) (n=1), Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) (n=3), Glossophaga sp. (n=7), Chrotopterus auritus (Peters, 1856) (n=1), Phyllostomus discolor (Wagner, 1843) (n=256), Platyrrhinus lineatus (É. Geoffroy, 1810) (n=5), Artibeus obscurus (Leach, 1821) (n=17) e Artibeus sp. (n=1) (Fig. 3D).

Chiroptera Blumenbach, 1779Vespertilionidae Gray, 1821Lasiurus ega (Gervais, 1856) (Fig. 4A-D)



Apenas um crânio desta espécie foi encontrado. A identificação genérica foi feita através da morfologia peculiar do crânio, particularmente o entalhe palatino em formato de “U”, além da fórmula dentária superior: 1I, 1C, 1PM, 3M = 12 (Shump & Shump, 1982; Reis et al., 2013). Entre os vespertilionídeos brasileiros, apenas Rhogeessa também tem somente um par de incisivos superiores (Reis et al., 2013). Este gênero, entretanto, inclui morcegos pequenos com comprimento craniano total que varia de 11,4mm a 13,8mm (Arroyo-Cabrales & Polaco, 1997; Vonhof, 2000), enquanto que o material aqui apresentado tem 15,5mm de comprimento.

Duas espécies brasileiras de Lasiurus têm apenas um pré-molar superior: Lasiurus ega e L. egregius (Peters, 1870) (Reis et al., 2013). Na literatura, o

Figura 3. Conteúdo das egagrópilas (A-C incluem apenas as egagrópilas inteiras). A, ocorrência de diferentes vertebrados (em número de egagrópilas); B, abundância de diferentes vertebrados (Número Mínimo de Indivíduos, NMI); C, abundância de morcegos por egagrópila (NMI); D, abundância das espécies de morcegos (incluindo o material disperso no chão da caverna).

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comprimento craniano total de L. ega fica entre 14,1mm e 16,3mm (Kurta & Lehr, 1995), enquanto que L. egregius compreende animais maiores [López-Baucells et al. (2014) apontam uma única fêmea com comprimento craniano que ultrapassou os 16mm]. Outras medidas do material também o diferenciam de L. egregius, como o comprimento da série canino-molar superior de 5,72mm, a largura pós-orbital de 4,85mm e a largura zigomática estimada em 10,9mm [as mesmas medidas para L. egregius são 6,1mm, 5,0mm e 11,8mm, respectivamente (López-Baucells et al., 2014)]. Assim, o indivíduo apresentado neste trabalho foi tratado como Lasiurus ega.


Figura 4. Vespertilionídeos. A-D, crânio de Lasiurus ega (MZFS DM0179) em normas dorsal (A), palatal (B) e lateral direita (C) views, com detalhe da dentição superior direita em norma oclusal (D); E-H, crânio de Myotis sp. (MZFS DM0400), respectivamente nas mesmas normas que em Lasiurus ega. Escala = 1cm (a barra em A se aplica a A-C e a barra em E a E-G; D e H não estão em escala). Abreviaturas: aC, alvéolo canino; aI, alvéolo incisivo; aPM, alvéolo pré-molar; M, molar; PM, pré-molar (os números se referem à posição do dente).


Myotis Kaup, 1829 (Fig. 4E-H)Apenas um crânio pertencente a este gênero foi encontrado,

diferenciando-se dos outros vespertilionídeos brasileiros por ter três pré-molares superiores, os dois primeiros muito pequenos se comparados ao terceiro (a fórmula dentária superior é 2I, 1C, 3PM, 3M = 18). A curvatura frontal acentuada e o pequeno tamanho (o comprimento e a largura do crânio não puderam ser aferidos, mas a série dentária preservada tem 5,92mm) também foram usados na identificação genérica (Braun et al., 2009; Reis et al., 2013). Comparações entre o material disponível e as espécies com ocorrência brasileira não foram conclusivas para a determinação específica (e.g. Wilson & LaVal, 1974; Braun et al., 2009; Miranda et al., 2013; Moratelli & Wilson, 2013).

Noctilionidae Gray, 1821Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) (Fig. 5A-D)

Três crânios e uma mandíbula foram atribuídos ao gênero devido à morfologia crânio-mandibular e à fórmula dentária (2/1I, 1/1C, 1/2PM, 3/3M = 28) (Smith, 2008a, 2008b). Para a identificação específica levou-se em consideração o comprimento côndilo-basal e a largura zigomática. A média da primeira destas medidas foi 23,94mm, similar à de N. leporinus, segundo Smith (2008a) (23,16mm a 25,35mm em algumas populações sul-americanas). A mesma medida varia de 18,01mm a 20,2mm em Noctilio albiventris Desmarest, 1818 (Smith, 2008b). A média da largura zigomática foi de 18,75mm, novamente comparável a N. leporinus (de 18,68mm a 20,1mm; Smith, 2008a), mas bem maior que N. albiventris (de 14,2mm a 16,5mm; Smith, 2008b).

Molossidae Gervais, 1856 Eumops auripendulus (Shaw, 1800) (Fig. 5E-H)

Um crânio associado à mandíbula com fórmula dentária 1/2I, 1/1C, 2/2PM, 3/3M = 30 foi identificado como Eumops auripendulus (Best et al., 2002). A determinação genérica baseou-se na condição achatada do crânio e na presença de dois pré-molares superiores (o primeiro muito pequeno em relação ao segundo). Embora Nyctinomops e Promops também tenham a mesma fórmula dentária, o primeiro tem um entalhe palatino (Kumirai & Jones, 1990), ausente no espécime aqui descrito. O segundo tem um crânio proporcionalmente mais curto e arredondado, com o palato marcadamente côncavo (Gardner, 2007; Gregorin & Chiquito, 2010), caracteres também ausentes no indivíduo aqui apresentado. Neoplatymops mattogrossensis (Vieira, 1942) também tem dois pré-molares superiores, mas foi descartado devido ao pequeno tamanho [comprimento total do crânio entre 13,5mm e 13,9mm (Willig & Jones, 1985) contra 24,75mm do espécime amostrado].

78 Jesus & Oliveira: Morcegos em egagrópilas da coruja-das-torres no nordeste brasileiro

Figura 5. Noctilionídeos e molossídeos. A-D, crânio de Noctilio leporinus (MZFS DM0619) em normas dorsal (A), palatal (B), and lateral esquerda (C), e mandíbula (MZFS DM0165) em norma lateral esquerda (D); E-H, crânio e mandíbula de Eumops auripendulus (MZFS DM0773), respectivamente nas mesmas normas que em Noctilio leporinus, exceto H, em norma lateral direita. Escala = 1cm (a barra em A se aplica a A-D e a barra em E a E-H). Abreviaturas: ac, alvéolo canino; C, canino; fb, fossa basisfenóide; I, incisivo; M e m, molar; PM e pm, pré-molar (os números se referem à posição do dente).

Dentre as espécies que potencialmente ocorrem na área do estudo, Eumops delticus Thomas, 1923 foi descartado por ser uma espécie de pequeno tamanho, incompatível com o material aqui apresentado (comprimento total do crânio em torno de 18,4mm; Díaz, 2011). Eumops glaucinus (Wagner, 1843) é similar em tamanho ao espécime recuperado das egagrópilas, mas foi descartado devido à presença de fossas basisfenóides mais profundas e longitudinalmente


alinhadas (Best et al., 1997). Eumops perotis (Schinz, 1821), por sua vez, foi excluído por não ter um primeiro pré-molar superior tão reduzido e por ter os pré-molares inferiores de tamanho similar (Best et al., 1996) quando comparado ao espécime aqui apresentado (Fig. 5F-H).

Assim, a morfologia crânio-dentária permitiu que o material aqui descrito fosse atribuído a Eumops auripendulus, fato confirmado através da morfometria craniana: o único espécime deste trabalho tem 24,75mm de comprimento total e 15,1mm de largura zigomática, medidas compatíveis com a espécie, segundo Best et al. (2002) (respectivamente de 24,7mm a 27,2mm e de 14,1mm a 15,4mm).

Phyllostomidae Gray, 1825Glossophaginae Bonaparte, 1845Glossophaga É. Geoffroy, 1818 (Fig. 6A-E)

Sete crânios e uma mandíbula mostram os caracteres distintivos do gênero, como o rostro alongado e delgado (embora não tanto quanto em outros morcegos nectarívoros brasileiros como Anoura, Choeroniscus e Xeronycteris; e.g. Solmsen & Schliemann, 2008; Nogueira et al., 2014a). O arco zigomático completo, os dentes pequenos e a fórmula dentária (2/2I, 1/1C, 2/3PM, 3/3M = 34) com dois pares de incisivos inferiores (Fig. 6E), permitiram diferenciar o material de gêneros similares, como Anoura (Alvarez et al., 1991). O material amostrado apresentou um comprimento craniano total médio de 19,58mm, compatível com as três espécies de Glossophaga que ocorrem no Brasil (Alvarez et al., 1991; Webster & Jones, 1993; Webster et al., 1998), fato pelo qual mantém-se apenas a identificação genérica.

Phyllostominae Gray, 1825Chrotopterus auritus (Peters, 1856) (Fig. 6F-I)

Apenas um crânio deste táxon foi encontrado; sua morfologia, tamanho avantajado (comprimento côndilo-basal de 26,68mm) e fórmula dentária superior (2I, 1C, 2PM, 3M = 16) foram as principais feições utilizadas na identificação (Medellín, 1989; Smith, 2008c). Os incisivos superiores de Chrotopterus auritus são típicos, particularmente o par lateral pequeno e frequentemente pouco visível em normas lateral e palatal (Fig. 6G-I). Isto permite diferenciá-lo facilmente de outros filostomíneos de porte avantajado e com a mesma fórmula dentária como Phylloderma e Phyllostomus (ver Fig. 6K) onde o incisivo lateral não é tão reduzido. Outro táxon similar a Chrotopterus auritus é Trachops cirrhosus (Spix, 1823), mas neste último o hipocone do segundo pré-molar não é tão grande quanto em C. auritus (ver Fig. 6G) (Cramer et al., 2001).


Figura 6. Filostomídeos glossofagíneos e filostomíneos. A-E, crânio de Glossophaga sp. (MZFS DM0604) em normas dorsal (A), palatal (B) e lateral esquerda (C) e mandíbula (MZFS DM0323) em normas lateral esquerda (D) e oclusal (E); F-I, crânio de Chrotopterus auritus (MZFS DM0177) em normas dorsal (F), palatal (G) e lateral direita (H), com detalhe da dentição superior em norma anterolabial (I); J-N, crânio de Phyllostomus discolor (MZFS DM0415) em normas dorsal (J), palatal (K) e lateral direita (L) e mandíbula (MZFS DM0415) em normas lateral direita (M) e oclusal (N). Escala = 1cm (a barra em A se aplica a A-E, em F a F-H e em J a J-N; I não está em escala). Abreviaturas: ai, alvéolo incisivo; h, hipocone; I e i, incisivo; M e m, molar; PM e pm, pré-molar (os números se referem à posição do dente).


Phyllostomus discolor (Wagner, 1843) (Fig. 6J-N)Este foi o táxon mais abundante na amostra, com 257 indivíduos

recuperados (87,4% dos espécimes identificados; 257 crânios e 76 mandíbulas). A fórmula dentária do gênero é 2/2I, 1/1C, 2/2PM, 3/3M = 32 (Smith, 2009a) e de acordo com Kwiecinski (2006) ele pode ser reconhecido pelo completo preenchimento do espaço entre os caninos pelos incisivos (Figs. 6K e 6N). O comprimento côndilo-basal médio (28,22mm) e a largura zigomática média (15,54mm) são compatíveis com as três espécies que ocorrem no Brasil (ver Smith, 2009a, 2009b). A espécie à qual os espécimes foram atribuídos, Phyllostomus discolor, distingue-se, entretanto de P. elongatus (É. Geoffroy, 1810) e P. hastatus (Pallas, 1767), pelo perfil menos acentuado da região frontal e pela crista sagital menos desenvolvida, respectivamente (Myers et al., 2016).

Stenodermatinae Gervais, 1856Artibeus obscurus (Schinz, 1821) (Fig. 7A-E)

Oito mandíbulas e 18 crânios deste gênero foram encontrados (um dos crânios, MZFS DM0298, fragmentado, não foi utilizado na identificação específica). O crânio robusto e os primeiros dois molares superiores largos são típicos do gênero (Hollis, 2005) e o crânio proporcionalmente mais largo e a morfologia dos dentes permitem sua distinção em relação a gêneros com fórmula dentária similar, como Platyrrhinus (e.g. Willig & Hollander, 1987) e Sturnira (Gannon et al., 1989).

A fórmula dentária dos espécimes é 2/2I, 1/1C, 2/2PM, 3/3M = 32, com um terceiro molar superior constante em toda amostra (Fig. 7D). Dado isto, Artibeus lituratus (Olfers, 1818) e A. fimbriatus Gray, 1838 foram descartados, dentre outros aspectos, pelo fato de o terceiro molar superior estar ausente na maioria dos representantes destas espécies (Reis et al., 2007). Artibeus concolor Peters, 1865 também foi excluído devido ao tamanho menor [comprimento craniano total médio de 21,21mm e largura zigomática média de 12,5mm a 13,4mm (Acosta & Owen, 1993)] do que os espécimes obtidos na amostra (26,47mm e 17,18mm, respectivamente).

Por fim, o material obtido das egagrópilas diferiu de Artibeus planirostris (Spix, 1823), sendo então atribuído a A. obscurus, nos seguintes aspectos: cristas sagital e lambdóideas menos marcadas, raízes posteriores do arco zigomático posteriormente divergentes, constrição pós-orbital estreita [média de 7,06mm; ver Haynes & Lee (2004) e Hollis (2005)]; e largura intercanina menor [média de 7,74mm; segundo Haynes & Lee (2004), medidas menores que 8,4mm permitem distinguir A. obscurus de outras espécies de grande porte]. Além disto, o processo angular do dentário (Fig. 7E) é mais destacado em relação ao corpo da mandíbula, quando comparado a A. planirostris (Hollis, 2005).


Figura 7. Filostomídeos estenodermatíneos. A-E, crânio de Artibeus obscurus (MZFS DM0301) em normas dorsal (A), palatal (B) e lateral direita (C), com um detalhe da dentição superior esquerda em norma oclusal (D), e mandíbula (MZFS DM0301) em norma lateral direita (E). F-I, crânio de Platyrrhinus lineatus (MZFS DM0357) em normas dorsal (F), palatal (G) e lateral direita (H) e mandíbula (MZFS DM0357) em norma lateral direita (I). Escala = 1cm (a barra em A se aplica a A-E e em F a F-I; D não está em escala). Abreviaturas: C, canino; M e m, molar; pa, processo angular do dentário; pc, processo coronóide do dentário; PM e pm, pré-molar (os números se referem à posição do dente).

Platyrrhinus lineatus (É. Geoffroy, 1810) (Fig. 7F-I)Cinco crânios e duas mandíbulas foram identificados como

Platyrrhinus baseado principalmente em aspectos como seu formato e tamanho e na morfologia e fórmula dentária (2/2I, 1/1C, 2/2PM, 3/3M = 32) (Willig & Hollander, 1987; Velazco & Solari, 2003). A diferenciação entre Platyrrhinus lineatus e P. recifinus (Thomas, 1901) não foi atingida através da morfometria, uma vez que as medidas das duas espécies se sobrepõem [média


do comprimento craniano = 24,44mm e da largura zigomática = 14,38mm na amostra; ver Willig & Hollander (1987) e Tavares & Velazco (2010) para as medidas na literatura].

A morfologia mandibular dos espécimes retirados das egagrópilas, entretanto, mostrou maior semelhança com a mandíbula de Platyrrhinus lineatus. O processo coronóide é maior e ultrapassa mais marcadamente o nível do ápice do segundo pré-molar inferior e a margem posterior do processo coronóide é mais retilínea do que em P. recifinus [Fig. 7I; ver Willig & Hollander (1987) e Tavares & Velazco (2010) para comparação]. Por esta razão o material aqui apresentado foi atribuído a P. lineatus.

Discussão

No material amostrado neste trabalho, morcegos foram encontrados em mais de 80% das egagrópilas (Fig. 3A), sendo o grupo dominante também no material coletado disperso no chão da caverna. De acordo com vários autores, como Andrews (1990) e Motta-Júnior et al. (2004), os roedores costumam ser as presas mais abundantes em egagrópilas da coruja-das-torres. Trabalhos como o de Rocha et al. (2011), por exemplo, mostraram que dentre os vertebrados recuperados nas egagrópilas avaliadas os roedores podem chegar a índices perto de 90% e, em alguns casos, morcegos podem sequer ser registrados. O grupo também esteve ausente na amostra analisada por Teta & Pardiñas (2010) onde figuraram apenas roedores e didelfimorfios, novamente com a dominância dos primeiros. Resultados similares a estes foram apresentados por Gomez et al. (2012).

Não obstante esta aparente preferência por roedores, a coruja-das-torres é reconhecida pelo hábito alimentar generalista, adaptando-se às presas que sejam mais abundantes nas áreas que habitam. Logo, o conteúdo de suas egagrópilas pode variar geográfica e sazonalmente (Andrews, 1990). Várias espécies de morcegos utilizam cavernas como abrigo, uma vez que estas oferecem áreas termicamente mais estáveis, menos competição com outros mamíferos e proteção contra a maioria dos predadores (Trajano, 1984; Guimarães & Ferreira, 2014). Alguns predadores, entretanto, também são capazes de usar as cavernas, quando se torna comum o contato entre eles e os morcegos. Este foi o caso observado neste trabalho, uma vez que a Toca dos Ossos é utilizada como refúgio por várias colônias de morcegos. Oliveira & Pessôa (2005) apontaram a presença de Pteronotus gymnonotus (Wagner, 1843), Phyllostomus hastatus, Phyllostomus discolor e Artibeus planirostris nesta caverna. Sbraggia & Cardoso (2008) adicionaram Carollia perspicillata

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(Linnaeus, 1758) a esta lista e Guimarães & Ferreira (2014) registraram Noctilio leporinus no local.

A ocorrência de morcegos em egagrópilas da coruja-das-torres não é exclusividade, entretanto, deste estudo. Quirópteros também apareceram nos resultados de Tavares & Pessôa (2005), embora sua abundância comparada à de roedores e didelfídeos tenha sido menor. Pardiñas et al. (2005) encontraram cerca de 90% de roedores em sua amostra, mas ressaltaram o fato de morcegos aparecerem em egagrópilas em vários sítios amostrados na Argentina e no Paraguai e de que em um deles foram o grupo dominante, representando pouco mais de 60% dos indivíduos. No material aqui apresentado os morcegos foram quase 70,2% dos vertebrados nas egagrópilas inteiras.

Também na Argentina, Massa et al. (2014) indicaram a presença de morcegos em egagrópilas obtidas em cerca de 35% das localidades amostradas, sempre representando componentes minoritários na dieta da coruja. Os mesmos autores mencionam, ainda, a maior abundância, tratada como usual, das famílias Molossidae e Vespertilionidae na amostra. Comparando estes resultados com os dados aqui apresentados, nota-se uma grande diferença entre eles, uma vez que na amostra da Toca dos Ossos quase 98% dos indivíduos foram filostomídeos, com noctilionídeos (1%), vespertilionídeos (0,68%) e molossídeos (0,34%) sendo raros na amostra.

No Brasil alguns trabalhos indicando a presença de morcegos em egagrópilas da coruja-das-torres foram produzidos. Roda (2006) apontou estes animais como um componente significativo na dieta desta ave em uma estação ecológica em Pernambuco. Valadão et al. (2005) mostraram que no campus da Universidade Federal de Uberlândia, em Minas Gerais os morcegos foram o segundo grupo mais abundante nas egagrópilas (atrás dos roedores) e resultados similares foram apresentados por Motta-Júnior & Talamoni (1996) na área rural do Distrito Federal. Não houve, entretanto, registros dos morcegos como o grupo mais abundante nas egagrópilas.

Na literatura disponível para a América do Sul, apenas em algumas poucas ocasiões esta dominância por parte dos morcegos foi apontada. Romano et al. (2002) mostraram grande diferença na dieta desta coruja em áreas urbanas e rurais na região pampeana da Argentina. Nas primeiras, morcegos representaram cerca de 65% das presas, enquanto que estiveram ausentes nas amostras obtidas em zona rural (onde os roedores foram o grupo mais comum). E mesmo na área rural a dominância de morcegos foi sazonal. Nos meses mais quentes do ano representaram 83,5% dos indivíduos na amostra e nas estações mais frias cerca de 25%, ficando atrás dos roedores. As egagrópilas analisadas no presente trabalho foram coletadas no inverno, mas uma vez que esta estação tem extremos de temperatura bastante distintos no nordeste brasileiro e na região pampeana



do país vizinho, comparações diretas podem levar a equívocos de interpretação.Outro caso onde os morcegos foram os mais abundantes em número de

indivíduos nas egagrópilas da coruja-das-torres foi o apresentado por Vargas et al. (2002), na Bolívia. Os autores apontaram que cerca de 50% dos indivíduos recuperados nas egagrópilas eram quirópteros, mas com uma variação neste número quando comparadas coletas em anos subsequentes.

Nos resultados deste trabalho a grande dominância de morcegos (Fig. 3B) reforça a necessidade em dar mais atenção a esta fonte de informação nos inventários de quirópteros. Na área estudada poucas listas de morcegos estão disponíveis (Oliveira & Pessôa, 2005; Sbraggia & Cardoso, 2008). Segundo estes inventários, na região da Toca dos Ossos (e na caverna, propriamente dita) ao menos nove espécies de morcegos são registradas (Tabela 1). Com os dados

Táxons Fonte

Mormoopidae Sausurre, 1860

Pteronotus gymnonotus (Wagner, 1843) Oliveira & Pessôa (2005).

Vespertilionidae Gray, 1821

Lasiurus ega (Gervais, 1856) Este estudo.

Myotis sp. Este estudo.

Noctilionidae Gray, 1821

Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) Guimarães & Ferreira (2014); este estudo.

Molossidae Gervais, 1856

Eumops auripendulus (Shaw, 1800) Este estudo.

Phyllostomidae Gray, 1825

Anoura caudifer (É. Geoffroy, 1818) Oliveira & Pessôa (2005).

Glossophaga soricina (Pallas, 1766) Oliveira & Pessôa (2005).

Glossophaga sp. Este estudo.

Desmodus rotundus (É. Geoffroy, 1810) Este estudo.

Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) Oliveira & Pessôa (2005).

Artibeus planirostris (Spix, 1823) Sbraggia & Cardoso (2008).

Artibeus obscurus (Leach, 1821) Este estudo.

Platyrrhinus lineatus (É. Geoffroy, 1810) Oliveira & Pessôa (2005); este estudo.

Chrotopterus auritus (Peters, 1856) Este estudo.

Phyllostomus discolor (Wagner, 1843) Oliveira & Pessôa (2005); Sbraggia & Cardoso (2008); este estudo.

Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) Oliveira & Pessôa (2005); Sbraggia & Cardoso (2008).

Tabela 1. Espécies de morcegos da Toca dos Ossos e cercanias (táxons em negrito são os registrados pela primeira vez neste trabalho).

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aqui apresentados a lista é enriquecida com Eumops auripendulus, Lasiurus ega, uma espécie não determinada de Myotis, Artibeus obscurus e Chrotopterus auritus [Gregorin & Mendes (1999) registraram esta última espécie para o município de Itaetê, também na Chapada Diamantina, mas cerca de 250 km distante da Toca dos Ossos] (Tabela 1).

Além destes táxons, recuperados das egagrópilas de Tyto furcata, em outro salão da caverna, diversos exemplares do morcego-vampiro-comum, Desmodus rotundus (É. Geoffroy, 1810) (Apêndice I) foram encontrados parcialmente mumificados e a espécie também é acrescida à nova lista para a região da caverna Toca dos Ossos (Tabela 1).

Os morcegos encontrados nas egagrópilas de Tyto furcata aqui apresentados representam apenas uma parcela da fauna de vertebrados utilizada por esta coruja na Toca dos Ossos e na área que a circunda. Esta fauna é complementada por anuros, lagartos, aves e outros mamíferos, como roedores e didelfídeos. Isto mostra que a análise destas egagrópilas pode ser útil para complementar listas de espécies. Na Toca dos Ossos, a identificação dos morcegos contidos nestas egagrópilas mostrou a ocorrência de cinco táxons antes não registrados na área (Eumops auripendulus, Lasiurus ega, Myotis sp., Artibeus obscurus e Chrotopterus auritus), quase 50% da riqueza conhecida até então. Assim, o uso deste tipo de amostragem, quando disponível é fortemente recomendado para complementar os resultados obtidos através de outras metodologias.

Agradecimentos

Agradecemos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pelo financiamento do projeto que permitiu a coleta do material (Processo número 475187/2011-8); ao Sr. Admir “Malone” Brunelli por guiar a equipe no interior da caverna; à Dra. Carolina Saldanha Scherer e ao Dr. Sérgio Schwarz da Rocha pelo uso de equipamentos óticos. Agradecemos especialmente aos três revisores anônimos pelas grandes contribuições ao manuscrito.

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APÊNDICE

APÊNDICE I. Números de tombo dos espécimes na Coleção de Mamíferos do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana.Artibeus obscurus. MZFS DM0164; MZFS DM0168; MZFS DM0169; MZFS DM0170; MZFS DM0171; MZFS DM0301; MZFS DM0335; MZFS DM0350; MZFS DM0414; MZFS DM0427; MZFS DM0446; MZFS DM0540; MZFS DM0607; MZFS DM0611; MZFS DM0614; MZFS DM0617; MZFS DM0618.Artibeus indet. MZFS DM0298.Chrotopterus auritus. MZFS DM0177.Desmodus rotundus. MZFS DM0406; MZFS DM0409; MZFS DM0672; MZFS DM0673; MZFS DM0674; MZFS DM0675; MZFS DM0676; MZFS DM0677; MZFS DM0678; MZFS DM0679; MZFS DM0680; MZFS DM0681.Eumops auripendulus. MZFS DM0773.


Glossophaga sp. MZFS DM0172; MZFS DM0173; MZFS DM0174; MZFS DM0323; MZFS DM0401; MZFS DM0436; MZFS DM0604.Lasiurus ega. MZFS DM0179.Myotis sp. MZFS DM0400.Noctilio leporinus. MZFS DM0165; MZFS DM0569; MZFS DM0619.Phyllostomus discolor. MZFS DM0166; MZFS DM0175; MZFS DM0176; MZFS DM0178; MZFS DM0180; MZFS DM0181; MZFS DM0182; MZFS DM0183; MZFS DM0184; MZFS DM0185; MZFS DM0186; MZFS DM0187; MZFS DM0188; MZFS DM0189; MZFS DM0190; MZFS DM0191; MZFS DM0192; MZFS DM0193; MZFS DM0194; MZFS DM0195; MZFS DM0196; MZFS DM0197; MZFS DM0198; MZFS DM0296; MZFS DM0297; MZFS DM0299; MZFS DM0300; MZFS DM0302; MZFS DM0303; MZFS DM0304; MZFS DM0305; MZFS DM0306; MZFS DM0307; MZFS DM0308; MZFS DM0309; MZFS DM0310; MZFS DM0311; MZFS DM0312; MZFS DM0313; MZFS DM0315; MZFS DM0316; MZFS DM0317; MZFS DM0318; MZFS DM0319; MZFS DM0320; MZFS DM0321; MZFS DM0322; MZFS DM0324; MZFS DM0325; MZFS DM0326; MZFS DM0327; MZFS DM0328; MZFS DM0330; MZFS DM0331; MZFS DM0332; MZFS DM0333; MZFS DM0334; MZFS DM0336; MZFS DM0337; MZFS DM0338; MZFS DM0339; MZFS DM0340; MZFS DM0341; MZFS DM0342; MZFS DM0343; MZFS DM0344; MZFS DM0345; MZFS DM0346; MZFS DM0347; MZFS DM0348; MZFS DM0349; MZFS DM 0351; MZFS DM0352; MZFS DM0353; MZFS DM0354; MZFS DM0355; MZFS DM0356; MZFS DM0358; MZFS DM0359; MZFS DM0360; MZFS DM0361; MZFS DM0362; MZFS DM0363; MZFS DM0364; MZFS DM0387; MZFS DM0388; MZFS DM0389; MZFS DM0390; MZFS DM0391; MZFS DM0392; MZFS DM0393; MZFS DM0394; MZFS DM0395; MZFS DM0396; MZFS DM0397; MZFS DM0398; MZFS DM0399; MZFS DM0410; MZFS DM0411; MZFS DM0412; MZFS DM0413; MZFS DM0415; MZFS DM0416; MZFS DM0417; MZFS DM0418; MZFS DM0419; MZFS DM0420; MZFS DM0421; MZFS DM0422; MZFS DM0423; MZFS DM0424; MZFS DM0425; MZFS DM0426; MZFS DM0428; MZFS DM0429; MZFS DM0430; MZFS DM0431; MZFS DM0432; MZFS DM0433; MZFS DM0434; MZFS DM0435; MZFS DM0437; MZFS DM0438; MZFS DM0439; MZFS DM0440; MZFS DM0441; MZFS DM0442; MZFS DM0443; MZFS DM0444; MZFS DM0445; MZFS DM0499; MZFS DM0500; MZFS DM0501; MZFS DM0502; MZFS DM0503; MZFS DM0504; MZFS DM0505; MZFS DM0506; MZFS DM0507; MZFS DM0508; MZFS DM0509; MZFS DM0510; MZFS DM0511; MZFS DM0512; MZFS DM0513; MZFS DM0514; MZFS DM0515; MZFS DM0516; MZFS DM0517; MZFS DM0518; MZFS DM0519; MZFS DM0520; MZFS DM0521; MZFS DM0522; MZFS DM0523; MZFS DM0524;


MZFS DM0525; MZFS DM0526; MZFS DM0527; MZFS DM0528; MZFS DM0529; MZFS DM0530; MZFS DM0531; MZFS DM0532; MZFS DM0533; MZFS DM0534; MZFS DM0535; MZFS DM0536; MZFS DM0537; MZFS DM0538; MZFS DM0539; MZFS DM0541; MZFS DM0542; MZFS DM0543; MZFS DM0544; MZFS DM0545; MZFS DM0546; MZFS DM0547; MZFS DM0548; MZFS DM0549; MZFS DM0550; MZFS DM0551; MZFS DM0552; MZFS DM0553; MZFS DM0554; MZFS DM0555; MZFS DM0556; MZFS DM0557; MZFS DM0558; MZFS DM0559; MZFS DM0560; MZFS DM0561; MZFS DM0562; MZFS DM0563; MZFS DM0564; MZFS DM0565; MZFS DM0566; MZFS DM0567; MZFS DM0568; MZFS DM0570; MZFS DM0571; MZFS DM0572; MZFS DM0573; MZFS DM0574; MZFS DM0575; MZFS DM0576; MZFS DM0577; MZFS DM0578; MZFS DM0579; MZFS DM0580; MZFS DM0581; MZFS DM0582; MZFS DM0583; MZFS DM0584; MZFS DM0585; MZFS DM0586; MZFS DM0587; MZFS DM0588; MZFS DM0589; MZFS DM0590; MZFS DM0591; MZFS DM0592; MZFS DM0593; MZFS DM0594; MZFS DM0596; MZFS DM0597; MZFS DM0598; MZFS DM0599; MZFS DM0600; MZFS DM0601; MZFS DM0602; MZFS DM0603; MZFS DM0605; MZFS DM0606; MZFS DM0608; MZFS DM0609; MZFS DM0610; MZFS DM0612; MZFS DM0613; MZFS DM0615; MZFS DM0616; MZFS DM0620; MZFS DM0621; MZFS DM0622; MZFS DM0623; MZFS DM0624; MZFS DM0625; MZFS DM0626; MZFS DM0627; MZFS DM0628; MZFS DM0630; MZFS DM0631; MZFS DM0632; MZFS DM0638; MZFS DM0639; MZFS DM0642. Platyrrhinus lineatus. MZFS DM0167; MZFS DM0329; MZFS DM0357; MZFS DM0629; MZFS DM0640.

Instruções aos autoresO Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão, Nova Série destina-se à publicação de artigos científicos originais

na área de Biodiversidade (Ecologia e Meio Ambiente, Botânica, Oceanografia Biológica e Zoologia), Biogeografia e Etnobiologia, incluindo inventários, revisões e notas taxonômicas. Os manuscritos devem submetidos em formato ele-trônico pelo sítio: http://boletim.inma.sambio.org.br conforme as instruções disponíveis no mesmo. Os trabalhos devem ser redigidos em português, espanhol ou inglês, com resumos em inglês e no idioma do manuscrito com até 250 palavras. (Para manuscritos em Inglês o resumo será em português). Apresentados em formato A4, em espaço duplo, margem esquerda de 3 cm e as outras 2,5 cm, com as páginas numeradas. Utilizar fonte Times New Roman, corpo 12, sem separar sílabas. O arquivo com o manuscrito pode ser enviado nos formatos “rich text” (.rtf) ou documento do MS-Word (.doc).

A primeira página deve conter título, título abreviado, autor(es), instituições com endereços e autor para contato. Na segunda página e seguintes: Resumo (com título em português, no caso de trabalhos em outro idioma), Palavras- -chave, Abstract (com título em inglês em caso de trabalho em português), “Key words”, Introdução, Material e Métodos, Resultados, Discussão e Agradecimentos. Literatura Citada, tabelas com suas legendas e legendas das figuras devem ser colocadas ao final em páginas separadas. Resultados e Discussão não podem ser escritos em um único tópico. Subtítulos devem vir em negrito seguido de ponto e com o texto logo em sequência. As figuras devem ser enviadas em arquivos separados. Não usar sublinhado. Colocar em itálico apenas as notações científicas de espécie e gênero. Notas taxonômicas deverão ser apresentadas com uma página de rosto contendo título, título abreviado, autor(es), palavras chave e endereços. Nas páginas seguintes o texto corrido, incluindo um pequeno resumo e abstract. Outras formas de apresentação poderão, excepcionalmente, ser aceitas pelo Editores.

As figuras devem obedecer, em proporção, à área a ser ocupada na página (12 x 18,5 cm). A numeração das tabelas e figuras deve ser feita com algarismos arábicos. A localização desejável das figuras e tabelas deve ser indicada no texto. Figuras em formato digital: As figuras precisam ser de alta definição e qualidade para impressão com uma resolução mínima de 300 dpi (pontos por polegada), enquanto ilustrações e gráficos devem estar com uma resolução mínima de 600 dpi. No entanto, esses arquivos de alta definição serão necessários somente após a aceitação do manuscrito. Para submissão, esses arquivos podem ser reduzidos para 72 dpi e salvos no formato jpeg (.JPG). Figuras em papel: As fotos devem ser em preto e branco em papel brilhante; os gráficos e desenhos devem ser feitos a nanquim ou em impressora com boa resolução gráfica (jato de tinta ou laser), com números, letras e escalas que possam ser reduzidos. Os originais das ilustrações deverão ser encaminhados após a aceitação do trabalho. Recomenda-se o envio de figuras coloridas para publicação no pdf.

A literatura citada no texto deverá mencionar o último sobrenome do autor e a data da publicação (Passamani, 1973; Laps & Chiarello, 1989). Quando se tratar de mais de dois autores, a citação deverá conter o último sobrenome do primeiro autor seguido de et al., e a data da publicação (Zortéa et al.,1994). Estes trabalhos serão relacionada em ordem alfabética sob o título Literatura Citada, segundo o último sobrenome dos autores. Indique o nome completo das publicações. Não abrevie. Exemplos de referências são:Vieira, F. & Gasparini, J. L. 2007. Os Peixes Ameaçados de Extinção no Estado do Espírito Santo, p. 87-104. In: Pas-

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Os Editores de área poderão rejeitar o trabalho ou encaminhá-lo ao(s) autor(es) para revisão. Todos os artigos serão submetidos a, pelo menos, dois revisores. A publicação dos trabalhos será feita de acordo com a sequência de aceitação. Os casos omissos serão resolvidos pelo Editor.

Endereços para contato: Endereço para submissão de artigo:Boletim do MBML – Editor (Luisa Maria Sarmento Soares) Sítio: http://boletim.inma.sambio.org.brInstituto Nacional da Mata Atlântica E-mail: [email protected]. José Ruschi 429650-000 Santa Teresa, ES – Brasil


Nova SérieVolume 39 Número 1 - Janeiro/Março de 2017

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Presence of loreal scale in Tomodon dorsatus (Serpentes: Dipsadidae) - Presença de escama loreal em Tomodon dorsatus (Serpentes: Dipsadidae) ............................................................ Arthur Diesel Abegg, Omar Machado Entiauspe-Neto, Flora Roncolatto Ortiz, Conrado Mario da Rosa & Leandro Malta Borges

Karyotypic characteristics of hybrid marmosets of the genus Callithrix (Erxeleben, 1777) suggest the participation of three parental species - Características cariotípicas de saguis híbridos do gênero Callithrix (Erxeleben, 1777) sugerem participação de três espécies parentais .................. Camila Moura Novaes, Isabel Tostes Ribeiro, Jorge Abdala Dergam, Adriana Daudt Grativol, Carlos Ramon Ruiz-Miranda, Tania Ribeiro Junqueira Borges & Ita de Oliveira e Silva

Research gaps and trends on the feeding ecology of Leopardus wiedii and Leopardus guttulus - Tendências sobre ecologia alimentar de Leopardus wiedii e Leopardus guttulus ..................................................................................................... Cristina J. da Cunha, Danielle O. Moreira, Jardel B. Seibert & Andressa Gatti

Escorpiões: um estudo de caso com alunos do Ensino Fundamental em escolas dos municípios de Santa Teresa e São Roque do Canaã, Espírito Santo, Brasil - Scorpions: a case study with elementary school students in schools in Santa Teresa and São Roque do Canaã, Espírito Santo, Brazil .............................................................................. Wesley Dondoni Colombo & Isabel De Conte Carvalho de Alencar

Morcegos (Mammalia, Chiroptera) em egagrópilas da coruja-das-torres (Tyto furcata) em uma caverna do nordeste brasileiro - Bats (Mammalia, Chiroptera) in barn owl (Tyto furcata) pellets from a cave in Northeastern of Brazil ................................................................ Deyziane Santos de Jesus & Téo Veiga de Oliveira

issn 0103-9121 (versão impressa) issn 2318-9444 (versão ...boletim.sambio.org.br/pdf/39_1.pdf ·...

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