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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR
BADPI
ECOLOGIA TRÓFICA DO PIRARUCU (Arapaima sp.) EM ECOSSISTEMAS DE LAGOS DE
RIA E DE VÁRZEA NA BACIA AMAZÔNICA CENTRAL
FELIPE DE MORAES CARVALHO
MANAUS – AMAZONAS
MARÇO/2015
FELIPE DE MORAES CARVALHO
ECOLOGIA TRÓFICA DO PIRARUCU (Arapaima sp.) EM ECOSSISTEMAS DE LAGOS DE
RIA E DE VÁRZEA NA BACIA AMAZÔNICA CENTRAL
ORIENTADOR: DR. CARLOS EDWAR DE CARVALHO FREITAS – UFAM
COORIENTADOR: DR. BRUCE RIDER FORSBERG – INPA
Dissertação de mestrado apresentada ao Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, como
parte dos requisitos para obtenção do título de
Mestre em Ciências Biológicas, área de
concentração em Biologia de Água Doce e Pesca
Interior.
MANAUS – AMAZONAS
MARÇO/2015
3
Sumário
AGRADECIMENTOS ......................................................................................................................4
I. RESUMO: ..............................................................................................................................6
II. ABSTRACT: ............................................................................................................................8
III. INTRODUÇÃO: ..................................................................................................................9
3.1. O ambiente amazônico e a Ecologia Trófica ..........................................................................9
3.2. O uso dos isótopos estáveis de carbono e nitrogênio na Amazônia ....................................12
3.3. O pirarucu (Arapaima sp.) ...................................................................................................14
IV. OBJETIVOS: .....................................................................................................................16
V. ARTIGO: Trophic Ecology of Arapaima sp. in a ria lake - river-floodplain transitional zone
of the Amazon ............................................................................................................................17
VI. CONSIDERAÇÕES FINAIS: ................................................................................................34
VII. REFERÈNCIAS BIBLIOGRÁFICAS:......................................................................................35
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AGRADECIMENTOS
Primeiramente, gostaria de agradecer ao apoio e suporte dos meus orientadores
do INPA, Carlos Edwar Freitas e Bruce Forsberg. Com certeza, todo o apoio em termos
de material, logística e intelectual com ideias mais do que pertinentes fizeram com que
a “aventura” do mestrado passasse de maneira menos conturbada e mais tranquila. A
base sólida de seus conhecimentos sobre a pesca e o ecossitema amazônico como um
todo muito me engrandeceu como cientista e pessoa. Aos membros da banca, Bruce
Marshall, Ranieri Garcez, Jansen Zuanon e Cláudia de Deus agradeço pelas valiosas
contribuições ao trabalho e pelo empenho e carinho na correção do texto.
Agradeço a todos os meus colegas da turma BADPI 2013, que contribuíram para
uma esfera de aprendizado e amizade durante as disciplinas e momentos de
descontração fora do Instituto. Também agradeço a todas as pessoas especiais com
quem convivi por aqui em Manaus como Maria Gabi Fink, José Gurgel (quem me
chamou para voltar a trabalhar na Amazônia), Felipe Rossoni, Diogo de Souza, Murilo
de Lima, Fábio Cunha, Camilinha, Jone, Louzinha, Jefferson, Lorena, Thiago Bicudo,
Chin e tantos outros.
Agradeço ao Professor Assad por disponibilizar a estufa de seu laboratório para
que eu pudesse secar os músculos de pirarucu. Agradecimento especial ao Professor
Jansen pela ajuda com a identificação do conteúdo estomacal e também por ser um
profissional no qual todos os alunos podem se espelhar. Agradeço aos vários
professores do INPA – programa BADPI – que contribuíram na minha formação com
excelentes aulas e críticas como os professores(as) Cláudia de Deus, Lucia Rapp-
PyDaniel, Sidinéia Amadio, Geraldo Mendes, Helder Espírito Santo e Efrem Ferreira.
Agradeço ao pessoal do Instituto Piagaçu; agradeço por ter trabalhado no
Instituto com o manejo participativo do pirarucu e ainda ter desenvolvido minha pesquisa
na Reserva. Obrigado por ter me proporcionado momentos incríveis de trabalho de
campo na reserva. Dadão, Felipe Rossoni, Duka von Mühlen, Heloisa Brum, Brunão,
Marina Vieira, Carolina Bertsch, Gabriel, Dani, Tainá, Maria Gabi, Zeca, José Erickson,
Juliana, Camila, Sannie Brum, Enzo, Thiago Petersen, Luciana Melo , Murilo e Diogo
Souza. Agradecimento especial a “turma do jacaré” composta por Boris Marioni e Diogo
Araujo, pois a ajuda e companhia de vocês no campo foi fundamental para o trabalho.
Ao Renato do IPi por quebrar todos os nossos galhos no Instituto, valeu pela paciência
e força de sempre.
5
Gostaria de agradecer ao meu supervisor canadense Mike Power pela ajuda
enquanto estive fazendo as análises em Waterloo. Foi um período de 6 meses no qual
muito aprendi sobre ciência e sobre a vida. Extendo este agradecimento a todos os
colegas do Laboratório canadense. Agradeço especialmente também Leandro Castello
e Eduardo Martins, os quais estiveram ativamente presentes no projeto desde o seu
início. Suas ajudas foram incontáveis e de grande valia. Vale lembrar que foi o Edu
quem me avisou sobre a oportunidade da bolsa para fazer o mestrado Sanduíche em
Waterloo, o que transformou meu mestrado em oportunidades que antes eu não podia
imaginar. Agradeço também aos recentes colegas que fiz nos trabalhos de campo,
também amantes da pesquisa e do pirarucu, Gretchen Stokes e Daniel Gurdak.
Quero agradecer a todos os comunitários da RDS-PP, principalmente aqueles
envolvidos no manejo participativo do pirarucu que muito contribuíram não somente no
próprio trabalho de campo, mas também ajudaram a aumentar meu conhecimento de
mundo e a clarificar um pouco os mistérios escondidos abaixo da linha d`água branca
do Purus. Especialmente, gostaria de agradecer ao Mário, Assis, Dona Socorro, Roque
e Seu Onça Magra do setor Ayapuá; Mário, Seu Preto, Noca, do setor Caua/Cuiuanã e
Isac, Iane, Leandro, Nego e Seu Padre da comunidade São Sebastião, Setor Itapuru.
Agradecimento mais do especial a minha família. Ao meu pai que é um guerreiro
e nos deixou deste plano terrestre pouco antes de minha admissão no mestrado; a
minha mãe, guerreira e fonte de constante inspiração e aos meus irmãos que compõem
meu espelho neste mundo. Com vocês aprendi tudo sobre a essência da vida, o que
me faz trilhar meu caminho com segurança e alegria. Fico muito feliz e sinto orgulho de
ter uma visão de mundo que foi formada dentro de minha casa e que me faz ser capaz
de compartilhar tantas coisas boas com outras pessoas mundo afora.
Agradeço ainda mais à natureza, em especial a natureza amazônica tropical,
que um pouco me ensinou sobre seus mistérios.
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I. RESUMO:
Ecossistemas de água doce neotropicais estão entre os ambientes mais
produtivos e diversificados na Terra. A produtividade biológica dos rios tropicais é
mantida pelos aportes de nutrientes, detritos e sedimentos e também pela variação
sazonal do nível das águas, denominada de pulso de inundação, o qual cria áreas
ribeirinhas adjacentes ao rio, que se alternam entre as fases terrestre e aquática
(várzea, igapó, floresta inundada, etc.). Esses locais apresentam uma alta diversidade
de feições como lagos de várzea, canais de conexão, floresta inundada, dentre outros.
Em contraste, na borda da planície de inundação, diferentes tipos de habitats chamados
lagos de ria somente são influenciados pela água branca dos rios durante o período da
cheia amazônica. Estes lagos foram formados através da erosão de antigos tributários
durante os períodos glaciais e posterior represamento exercido pelo canal principal do
rio durante períodos interglaciais, o que resultou no “afogamento” da porção mais baixa
destes tributários. Lagos de ria são tipicamente dendríticos em sua morfologia e
possivelmente mais dependentes de inputs terrestres do que os lagos de várzea. Tal
como acontece com a maioria das cadeias alimentares tropicais, ambiente de várzea e
lagos de ria são influenciados por uma abundância de matéria orgânica e detritos,
resultando em uma ictiofauna dominada principalmente por peixes detritívoros e
onívoros. A onivoria é uma importante adaptação que permite aos peixes lidarem com
a variabilidade sazonal na composição das presas. Algumas espécies que estão no topo
da cadeia alimentar, como o pirarucu, exercem importante função ecológica sobre a
regulação e transferência de energia no ecossistema. O objetivo do presente trabalho
foi o de avaliar a ecologia trófica de um dos peixes mais ameaçados na Amazônia, o
pirarucu (Arapaima sp.). A coleta dos organismos ocorreu durante a estação da seca de
2013 na pesca manejada do pirarucu (N = 70). A análise de conteúdo estomacal foi
combinada com a metodologia de isótopos estáveis para inferir sobre o nível trófico e
as fontes de energia do pirarucu em lagos de várzea e ria. O estudo foi realizado na
Reserva de Desenvolvimento Sustentável Piagaçu-Purus (RDS-PP), baixo Rio Purus, à
223 km da cidade de Manaus, Amazonas. Os resultados confirmam constatações
anteriores sobre a dependência da dieta do pirarucu por organismos com baixa posição
na cadeia alimentar como peixes onívoros e detritívoros. Enquanto no lago de ria a
maioria dos estômagos amostrados estavam cheios, nos lagos de várzea estômagos
vazios foram predominantes. Dessa maneira, lagos de ria tendem a ser um importante
habitat para a alimentação do pirarucu durante a seca, uma vez que permanecem
interligados com uma extensa rede de drenagem e canal principal do rio durante todo o
7
ano. Análises de isótopos estáveis de nitrogênio (δ15N) mostraram que o pirarucu muda
o nível trófico através da ontogenia e que a espécie deve ser considerada como
piscívora. A análise das fontes autotróficas indicaram que o fitoplâncton e árvores da
floresta inundada são as principais fontes de energia para o pirarucu.
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II. ABSTRACT:
Neotropical freshwater ecosystems are among the most productive and diverse
environments on Earth. The biological productivity of tropical rivers is maintained by the
inputs of nutrient, detritus and sediment and also by the seasonal variation in water level,
called flood pulse, which creates riparian areas adjacent to the river that alternate
between the terrestrial and aquatic stages (floodplain, várzea, flooded forest, etc.).
These locations have a high diversity of features such as floodplain lakes, connecting
channels, flooded forest, among others. In contrast, on the edge of the floodplain,
different habitat types called ria lakes are only influenced by the main river channel
during the wet season. These lakes were formed by erosion of former tributaries during
glacial periods and by the subsequent impoundment exercised by the main river channel
during interglacial periods, which resulted in the drowning of the lower portion of these
tributaries. Ria lakes are typically dendritic in morphology and possibly more dependent
on terrestrial inputs than floodplain lakes. As with most tropical food webs, floodplain and
ria lakes are influenced by an abundance of organic matter and detritus, resulting in a
ichthyobiomass mainly dominated by detritivorous and omnivorous fish. Omnivory is an
important adaptation that allows fish to deal with the seasonal variability in prey
composition. Some species in higher positions of the food chain, such as the Arapaima
(Arapaima sp.), play an important ecological role on the regulation and energy transfer
in the ecosystem. In this study, we aim to assess the trophic ecology of arapaima, one
of the most endangered fish in the Amazon. We collected fish during the dry season of
2013 (N = 70). The stomach content analysis was combined with the stable isotopes
methodology to infer about the trophic level of arapaima and the main energy sources
for the species in floodplain and ria lakes. The study was conducted in the Sustainable
Development Reserve Piagaçu-Purus (RDS-PP), low Purus River, 223 km away from
Manaus, Amazonas state. The results confirm previous findings about the dependence
of arapaima for organisms with low position in the food chain such as omnivorous and
detritivorous. While in the ria lake most of the sampled stomachs were full, in floodplain
lakes empty stomachs were predominant. Thus, ria lakes tend to be an important habitat
for arapaima feeding during the drought, since these environments remain
interconnected with an extensive stream network and main river channel throughout the
year. The stable isotopes of nitrogen (δ15N) showed that the trophic position of arapaima
changes during ontogeny and that the species should be considered as piscivorous. The
analysis of autotrophic sources indicated that the phytoplankton and flooded forest trees
are the main sources of energy for arapaima.
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III. INTRODUÇÃO:
O estudo da ecologia trófica das principais espécies de peixes neotropicais de
importância econômica é fundamental para um manejo efetivo dos recursos pesqueiros,
tanto em Unidades de Conservação, como em locais onde Acordos de Pesca são
implementados (Forsberg et al. 1993). Estes estudos fornecem informações básicas
sobre a alimentação dos peixes, seu papel no fluxo de energia e matéria nos
ecossistemas e sobre as fontes de carbono, que são preponderantes para a
sobrevivência das espécies no meio ambiente (Araújo-Lima et al. 1986; Martinelli et al.
1991; Forsberg et al. 1993; Benedito-Cecílio et al. 2000; Jepsen & Winemiller 2002;
Jepsen & Winemiller 2007). Em ambientes tropicais, grande parte da literatura sobre o
tema se restringiu à várzea amazônica, caracterizada por planícies inundáveis de
grande produtividade. Por outro lado, ambientes de terra firme, os quais apresentam
diferentes tipos de habitats como os lagos de ria, raramente foram abordados na
literatura (Nolan et al. 2009). O presente estudo visa preencher parte desta lacuna, ao
comparar a ecologia trófica de uma das principais espécies econômicas da região, o
pirarucu (Arapaima sp.), entre ambientes de lagos de várzea e lagos de ria.
3.1. O ambiente amazônico e a Ecologia Trófica
Ambientes de água doce neotropicais estão entre os ecossistemas de maior
produtividade e diversidade do planeta; a diversidade ictiológica na bacia amazônica é
estimada entre 2.500 a 3.200 espécies de peixes (Géry 1969; Cohen 1970; Val &
Almeida-Val 1995; Lundberg et al. 2000). A alta produtividade biológica também resulta
em importantes pescarias comerciais e de subsistência (McGrath et al. 1993; Batista et
al. 1998), sendo que o consumo per capita de pescado na região é um dos maiores do
mundo, alcançando 169 kg/ano em comunidades pesqueiras locais e 40 kg/ano em
centros urbanos, taxas que são respectivamente, 10,4 e 2,5 maiores que a média global
(Isaac & Almeida 2011; Isaac no prelo).
A produção biológica de grande parte destes rios é mantida pelo contínuo aporte
de nutrientes, detritos e sedimentos provenientes da erosão e transporte realizadas ao
longo do curso dos rios, além da alta produção que é gerada nas planícies de inundação
ou várzeas (Junk et al. 1989). O pulso de inundação, o qual geralmente é definido como
a variação sazonal do nível da água ao longo da bacia, é uma característica fundamental
da paisagem e ecologia amazônica (Junk et al. 1989; Bayley 1995; Jepsen & Winemiller
2002; Junk et al. 2010). O pulso de inundação é monomodal, previsível e de grande
10
amplitude (variação média para a região em torno de 10 m), o que gera áreas ribeirinhas
que alternam entre as fases terrestres e aquáticas. Junk et al. (1989) definem esta área
como zona de transição aquático/terrestre (ATTZ – Aquatic / Terrestrial Transitional
Zone). O sistema entre o canal principal do rio e a planície de inundação deve a sua
produtividade, tanto ao estado de nutrientes e sedimentos do rio, quanto do aporte de
tributários e do material orgânico produzido dentro da própria planície inundável (Junk
et al. 1989). Este sistema, que apresenta uma ampla diversidade de ambientes, como
lagos, floresta inundada, canais de conexão e outros ambientes aquáticos, cobre uma
área aproximada de 800.000 km2, o que corresponde a cerca de 14% da área da porção
de topografia mais baixa na bacia amazônica – abaixo de 500 m do nível do mar (Melack
& Hess et al. 2011).
Os estudos sobre a ecologia de peixes tropicais, incluindo temas como migração,
ecologia trófica e pesca concentraram-se principalmente no sistema de canal principal
do rio e sua respectiva planície de inundação, enquanto pouca atenção foi dada a
ambientes lagos de ria, os quais estão presentes em porções mais elevadas
topograficamente chamadas de terra firme (Henderson & Crampton 1997; Nolan et al.
2009). Lagos de ria foram formados através da erosão de antigos tributários durante os
períodos glaciais e posterior represamento exercido pelo canal principal do rio durante
períodos interglaciais, o que resultou no “afogamento” da porção mais baixa destes
tributários (Müller et al. 1995). Habitats de lagos de ria, em geral, somente recebem
influência da água branca do canal principal do rio durante os períodos de cheia.
Durante a estação seca, a composição química e coloração dos lagos de ria são
distintos em relação a da várzea circundante e canal principal do rio, de modo que
apresentam pouco ou nenhum material em suspensão, pois são abastecidos por
igarapés de água preta e clara (Müller et al. 1995). Além disso, lagos de ria são
tipicamente dendríticos em sua morfologia e possivelmente mais dependentes de
material alóctone do que os lagos de várzea (Henderson & Crampton 1997). O padrão
dendrítico é responsável pelo aumento no perímetro da ATTZ, o que pode promover a
adicição de nutrientes e material alóctones provenientes das florestas de terra firme, e
aumentar a produtividade do sistema (Nolan et al. 2009). De acordo com Nolan et al.
(2009), a pesca nestes ambientes podem apresentar uma captura por unidade de
esforço (CPUE) maior do que em lagos de várzea. Entretanto, isto poderia estar
relacionado com a maior distância entre estes ambientes e o canal principal do rio, o
que resultaria em uma acessibilidade mais difícil para os pescadores (Araújo-Lima et
al., 1995). Sendo assim, essas áreas proporcionam importante refúgio para a
reprodução e alimentação dos peixes (Araújo-Lima et al. 1995).
11
A ecologia trófica das principais espécies de peixes tropicais revelou uma alta
seletividade na dieta de peixes detritívoros e herbívoros quanto à utilização do carbono
proveniente de fontes autotróficas (Forsberg et al. 1993). Na bacia amazônica, cerca de
52% da produção primária é realizada por macrófitas aquáticas com caminho
fotossintético C4, enquanto que os demais 48% da produção são provenientes de
plantas C3, como as árvores da floresta inundada, as macrófitas aquáticas C3, o
fitoplâncton e o perifíton (Benedito-Cecilio et al. 2000). Apesar da dominância de plantas
C4 na produtividade amazônica, Araujo-Lima et al. (1986) mostraram que os
Characiformes (o qual corresponde a mais de 30% dos desembarques de pesca na
Amazônia), derivam grande parte do seu carbono do fitoplâncton, grupo responsável
por apenas 8% da produção primária na Amazônia (Junk 1985). Dessa forma, não há
correspondência entre a disponibilidade proporcional do carbono pelas diferentes fontes
autotróficas no meio ambiente e o seu aproveitamento ao longo da cadeia trófica, o que
indica uma alta seletividade pelos organismos ao consumirem plantas e/ou detritos
(Forsberg et al. 1993). Tal fato é justificado pela baixa qualidade nutricional e
digestibilidade das macrófitas aquáticas C4 em comparação às plantas C3, devido a um
menor conteúdo mineral e maior presença de fibras (Forsberg et al. 1993). Por outro
lado, algas como fitoplâncton e o perifíton, além de frutas e sementes de árvores da
floresta inundada, são altamente proteicas e rapidamente assimiladas pelos organismos
(Forsberg et al. 1993).
Além da caracterização das fontes de carbono, outro fator importante para o
estudo da ecologia trófica é a determinação do nível trófico das espécies (Watson et al.
2013). A alta presença de detritos em rios de água branca, por exemplo, resulta em um
predominio de espécies detritívoras (De Angelis 1992; Vanni & DeRuiter 1996; Jepsen
& Winemiller 2002). O nível trófico de uma espécie não é uma representação estática
ao longo do tempo e espaço, podendo sofrer mudanças de acordo com a ontogenia das
espécies ou região geográfica (Scharf et al. 2000). Alguns dos fatores responsáveis pela
mudança ontogenética no nível trófico de uma espécie são o aumento no tamanho da
boca e do corpo, melhor acuidade visual, performance natatória, além de mudanças na
área de vida e habitat ocupado pelos indivíduos (Beamish 1978; Werner & Gilliam 1984;
Karpouzi & Stergiou 2003). Indivíduos de uma mesma população enfrentam diferentes
competidores e/ou predadores ao longo do seu crescimento (Werner & Gilliam 1984),
sendo que o aumento no tamanho dos indíviduos geralmente é acompanhado pelo
aumento no tamanho da presa e variabilidade da dieta (Scharf et al. 2000).
Um dos compontentes das cadeias tróficas neotropicais responsáveis pala
transferência de energia e matéria desde os produtores primários e os consumidores
12
em posições mais altas nas cadeias tróficas são os invertebrados aquáticos (James et
al. 2000; Fisher et al. 2001; Marshall 2010). Em geral, os invertebrados bentônicos são
herbívoros que se alimentam amplamente de perifíton e fitoplâncton (Goulding et al.
1988; Marshall 2010), porém também conseguem utilizar a matéria húmica particulada
e dissolvida no ambiente, diretamente ou através da ação de bactérias e
bacterioplâncton (Transvik 1989; Hessen et al. 1990). Devido a alta biomassa de
invertebrados aquáticos em rios de água branca e planícies de inundação, este grupo
serve como importante alimento para muitas espécies de peixes tropicais (Marshall
2010).
3.2. O uso dos isótopos estáveis de carbono e nitrogênio na Amazônia
Informações sobre a ecologia trófica são tradicionalmente geradas a partir da
análise de conteúdo estomacal, a qual proporciona dados de alta resolução sobre os
itens consumidos (Santos 1981; Soares 1979; Almeida 1984; Queiroz 2000). Desta
maneira, este método permite a obtenção de informações diretas sobre a preferência
alimentar, ou sobre a plasticidade trófica que a espécie apresenta, além de possibilitar
inferências sobre as relações presa-predador. Entretanto, esta técnica apresenta
limitações, pois demanda coletas de grande quantidade de indivíduos e oferece apenas
uma “fotografia” da atividade mais recente de alimentação do organismo, embora a dieta
possa variar consideravelmente ao longo do tempo (Pinnegar & Polunin 1999). Além
disso, peixes coletados nos estômagos podem ser de difícil identificação devido ao
estado de decomposição, ou ainda, alguns itens podem não ser assimilados pelo animal
ou fornecer nutrientes para o anabolismo dos tecidos (Michener & Kaufman 2007).
Portanto, a utilização exclusiva do conteúdo estomacal não esclarece sobre a
contribuição real dos itens alimentares para a formação de biomassa dos organismos
ou sobre suas demandas energéticas.
Uma boa alternativa capaz de caracterizar dietas verdadeiramente assimiladas
e em tempo integrado é a análise das frações de isótopos estáveis (Peterson & Fry
1987). Isótopos estáveis são átomos de um mesmo elemento químico com número de
prótons e elétrons iguais, porém com diferente número de nêutrons (Lajtha & Michener
2007). Os isótopos de elementos leves como o carbono e o nitrogênio sofrem
fracionamento durante reações bioquímicas (Lopes 2001), o que resulta em uma razão
(entre o isótopo mais pesado, ou mais raro; e o isótopo mais leve, ou mais abundante),
13
que revela a origem ou os processos para a formação desta assinatura isotópica.
Isótopos de nitrogênio (δ15N), por exemplo, tornam-se enriquecidos em seu isótopo mais
pesado (15N) à medida que níveis tróficos superiores são considerados, sendo, portanto,
um bom indicativo de posição na cadeia trófica (DeNiro & Epstein 1980; Minagawa &
Wada 1984). Em média, a cada passagem de nível trófico, o valor de δ15N é acrescido
em 3‰ (DeNiro & Epstein 1980). Aparentemente, o fracionamento do nitrogênio se deve
a processos de desaminação e transaminação, que ocorrem durante o assimilamento
do alimento; isto é, os subprodutos do nitrogênio (amônia, ácido úrico e uréia) são
empobrecidos em 15N, enquanto que as proteínas incorporadas pelo tecido são
enriquecidas no isótopo mais pesado (Macko et al. 1986, 1987). Já isótopos de carbono
δ13C, por outro lado, se mantêm relativamente constantes desde que são fixados pelos
produtores primários, pois o fracionamento deste isótopo quando o carbono é
incorporado através da dieta do animal é reduzido – 0,8 ‰ (DeNiro & Epstein 1978).
Desta maneira, a razão isotópica do carbono permite visualizar qual o tipo de vegetação
(macrófitas aquáticas, árvores de floresta inundada, fitoplâncton ou perifíton) representa
a fonte de energia primária mais importante das cadeias tróficas neotropicais. A
combinação de isótopos de carbono e nitrogênio proporciona um panorama sobre a
ecologia trófica de um animal, além de possibilitar inferências sobre o papel da espécie
na transferência e balanço de energia no ecossistema (Watson et al. 2013).
Na região amazônica, diversos estudos availaram a composição isotópica das
fontes primárias de energia e suas respectivas contribuições para os recursos
pesqueiros e produção de pesca (Araujo-Lima et al. 1986; Martinelli et al. 1991; Forberg
et al. 1993; Benedito-Cecilio et al. 2000). Estes estudos foram capazes de distinguir a
assinatura isotópica do carbono entre os principais produtores primários como
macrófitas com caminho fotossintético C4, macrófitas C3, fitoplâncton, árvores da floresta
inundada e perifíton. Macrófitas C4, por exemplo, apresentam uma assinatura distinta
dos demais, de modo que seu valor seja menos negativo com média de -12,8‰. Já as
outras fontes de caminho fotossintético C3, apresentam valores médios de -33,3‰ –
fitoplânton, -28,8‰ – árvores da floresta inundada, -27,6‰ – macrófitas C3 e -26,2‰ –
perifíton (Forsberg et al. 1993). Por outro lado, para a determinação dos níveis tróficos
dos diferentes componentes do ecossistema, em geral são aceitos valores médios de
isótopos de nitrogênio como 2 – 5‰ para produtores primários, 5 – 8‰ para herbívoros,
8 – 10‰ para onívoros e 10 – 14‰ para predadores piscívoros (Estep e Vigg 1985; Fry
1991; Jepsen e Winemiller 2002).
14
3.3. O pirarucu (Arapaima sp.)
O pirarucu (Arapaima sp.1) é um dos maiores peixes de escamas de água doce
do planeta, podendo alcançar até 3 m de comprimento e 200 kg em peso (Queiroz 2000).
A distribuição do gênero ocupa boa parte da bacia amazônica, principalmente os rios de
água branca. O limite oeste da distribuição ocupa parte do território do Equador e Peru;
já o limite norte se extende até as Guianas e o limite leste até a foz do rio Amazonas,
além dos rios Araguaia e Tocantis (Castello et al. 2013). Na Bolívia, o pirarucu foi
introduzido por empreendimentos de aquacultura e, atualmente, este peixe habita os
rios e lagos em ambiente natural (Figura 1). Arapaima apresenta uma adaptação de
modificação da bexiga natatória (Farrell & Randall 1978), de modo que o animal sobe à
superfície em intervalos regulares de 5 a 20 minutos para a realização da respiração
aérea obrigatória (Goulding et al. 1996; Castello 2004).
O pirarucu apresenta um rápido crescimento, podendo alcançar meio metro em
apenas três meses de vida (Castello 2008). A idade de primeira maturação ocorre já
com três anos, quando o indivíduo atinge aproximadamente 155 cm (Arantes et al.
2010). Quando adequadamente manejadas, as populações de pirarucu tendem a se
recuperar rapidamente do estado de sobre-exploração devido principalmente ao
cuidado parental e rápido crescimento (Castello et al. 2013). Entretanto, a pesca ilegal
sobre os estoques e a ineficiência da fiscalização são os maiores obstáculos para o
aumento e o reequilíbrio das populações em grande parte da bacia amazônica (Castello
& Stewart 2010).
A pesca do pirarucu apresenta uma importância histórica fundamental para a
Amazônia, sendo considerada a principal atividade pesqueira do século XIX para toda
a região (Veríssimo 1895). Entretanto, o aumento do esforço pesqueiro resultou na
queda drástica dos desembarques da espécie e do tamanho médio de captura já na
metade do século retrasado (Isaac et al. 1993). Atualmente, apesar da escassez de
dados sobre a intensidade desta exploração, há indícios de sobrepesca do recurso,
inclusive com extinção local em algumas regiões (Goulding et al. 1996). Além da
sobrepesca, outras ameaças à conservação da espécie envolvem a degradação de
habitat e a sua captura acidental (Castello & Stewart 2010). Devido a este estado, o
pirarucu é o único peixe de água doce da América do Sul listado no Apêndice II da
Convenção sobre o Comércio Internacional de Espécies da Flora e Fauna Selvagens
1 Taxonomia da população estudada ainda é incerta (Castello & Stewart 2010).
15
em Perigo de Extinção (CITES), o que aconteceu no ano de 1975. Após a formulação
da Instrução Normativa 445/2014, divulgada no final de 2014, o pirarucu foi classificado
como “quase ameaçado”, o que pode futuramente alterar sua classificação na CITES.
Considerado uma espécie carnívora, o pirarucu apresenta potencialmente um
importante papel na regulação de energia do ecossistema aquático amazônico (Queiroz
2000). O grau desta regulação, entretanto, não está completamente esclarecido, devido
a falta de conhecimento sobre a ecologia trófica da espécie. A própria posição na cadeia
alimentar pode variar entre diferentes regiões, assim como variações nas fontes de
energia autotróficas que sustentam as cadeias alimentares (Watson et al. 2013).
Portanto, um manejo efetivo da pesca demanda um entendimento completo dos fatores
que controlam a produção pesqueira (Forsberg et al. 1993).
Uma breve revisão da bibliografia sobre o nível trófico do pirarucu revela
diferentes constatações. Grande parte das informações disponíveis sobre o tema foram
geradas em estudos em cativeiro (Fontenele 1948; Menezes 1951; Sánchez 1961;
Carvalho & Nascimento 1992; Alfaro et al. 1999; Imbiriba 2001; Oliveira et al. 2005).
Menezes (1951) sugeriu que os principais itens alimentares ingeridos pelo pirarucu são
organismos bentônicos e plantas carreadas pela água, o que o caracterizava como
onívoro. Já Fontenele (1948) afirmou que a dieta da espécie é essencialmente carnívora
com preferência por peixes “cascudos” da família Loricariidae. Sánchez (1961), afirmou
que o pirarucu é prioritariamente piscívoro, sendo suas principais presas peixes
pequenos e abundantes como as espécies detritívoras e onívoras. Mais recentemente,
Queiroz (2000) realizou um estudo detalhado com análise de conteúdo estomacal na
Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (RDSM) e classificou o pirarucu
como um “carnívoro especializado”. O autor notou que peixes piscívoros dificilmente
compõem a dieta do pirarucu e sugeriu que as plantas seriam ingeridas de maneira
acidental. Watson et al. (2013) integraram a metodologia de análise de conteúdo
estomacal com a de isótopos estáveis de nitrogênio e concluíram que o pirarucu das
Guianas apresenta características onívoras, sendo classificado como um consumidor
secundário, ou seja, uma posição de baixa a intermediária na cadeia trófica.
Com base na revisão bibliográfica sobre o tema, levantamos duas hipóteses
nulas de trabalho:
H0 1: As fontes primárias de energia em ambientes de lagos de ria não são mais
dependentes de origens alóctones do que em sistemas de canal principal do rio e
planície de inundação.
16
H0 2: O nível trófico do pirarucu não varia entre indivíduos juvenis e adultos da
população.
IV. OBJETIVOS:
4.1 Objetivo Geral:
Investigar as diferenças na ecologia trófica do pirarucu (Arapaima sp.) entre
ambientes de lagos de ria e de várzea na região do baixo rio Purus.
4.2 Objetivos Específicos
i. Examinar as fontes autotróficas de energia mais importantes para o pirarucu
durante a época de seca em um lago de ria.
ii. Verificar se o pirarucu apresenta características onívoras em sua
alimentação.
17
V. ARTIGO: Trophic Ecology of Arapaima sp. in a ria lake - river-
floodplain transitional zone of the Amazon
Carvalho, F. M.1*, Freitas, C. E. C.1,2, Forsberg, B. R.1, Power. M.3, Castello, L.4,
Martins, E. G.3.
1 Freshwater Biology and Inland Fisheries, National Institute of Amazonian Research
2 Department of Fishery Sciences, Federal University of Amazonas
3 Department of Biology, University of Waterloo
4 Department of Fish and Wildlife Conservation, Virginia Polytechnic Institute and State
University
*Correspondence: Felipe de Moraes Carvalho ([email protected])
ABSTRACT
Neotropical floodplains are usually highly productive systems that are maintained
by the nutrient, detritus and sediment inputs provided by the main rivers flood pulse. In
contrast, at the edge of the floodplain, different habitat types called ria lakes are typically
dendritic in morphology and more dependent on terrestrial inputs. The ichthyofauna in
tropical food webs is dominated by detritivorous and omnivorous fish, but knowledge
gaps related to the comparison of trophic ecology in different environments still exists.
Our objective was to evaluate the trophic ecology of one of the most threatened fish in
the Amazon, the arapaima (Arapaima sp.). We combined stomach content analysis with
measurements of carbon and nitrogen stable isotopes values from muscle to infer the
trophic level and energy sources for the arapaima in floodplain and ria lakes. Arapaima
diet was largely dominated by fish at a low position in the food chain (e.g. omnivorous
and detritivorous fish). While most of the stomachs sampled in the ria lake were full,
empty stomachs were predominant in samples taken in the floodplain lakes. These
differences indicate that ria lakes may provide better feeding grounds for arapaima
during the dry season, presumably because ria lakes are interconnected with a large
stream network and the main river channel year round. Nitrogen stable isotopes results
showed that arapaima exhibit ontogenetic shift in the trophic level. Autotrophic sources
analysis indicated that phytoplankton and other C3 plants are the most important energy
18
sources for arapaima in floodplain and ria lakes. Information about the main carbon
sources is useful for an effective fishery management because stakeholders may choose
to conserve key vegetal groups or ecosystem components in order to ensure systems
productivity and diversity.
Key-Words: fishery management; stable isotopes; threatened species; tropical fishes.
INTRODUCTION
The study of trophic ecology is essential to determine species interactions, the
transfer of matter and energy trough aquatic food webs and the determination of the
main carbon sources in ecosystems (Forsberg et al. 1993; Jepsen & Winemiller 2002).
Trophic ecology studies also provide relevant information on the trophic level of a species
and the level of individual specialization in a population (Werner & Gilliam 1984; Scharf
et al. 2000; Araújo et al. 2007). Most tropical aquatic food webs are dominated by species
with low position in the food chain such as detritivorous and omnivorous fish, as a direct
consequence of the abundance of vegetable/plant and detrital matter (Bayley 1973;
Araújo-Lima et al. 1986; Forsberg et al. 1993; Winemiller 1995; Jepsen & Winemiller
2002). While omnivory is believed to be an important adaptation for fishes to deal with
the seasonal variability in food composition (Winemiller 1995), trophic level within
species may also vary with ontogenetic shifts in feeding behaviour and diet (Werner &
Gilliam 1984). These changes arise from improvements in the visual acuity, swimming
performance and mouth size of fish as well as from the use of different habitat across
the life cycle (Beamish 1978; Werner & Gilliam 1984; Karpouzi & Stergiou 2003). As a
result, the increase in body size is usually accompanied by an increase in the range of
prey types and mean prey size (Wilson 1975; Scharf et al. 2000). As many of the
Amazonian fishery resources are now declining (Castello et al. 2014), it is important to
evaluate species' trophic ecology to better understand the factors influencing their diets
as well as predator-prey interactions (Huntly 1995; Vanni et al. 1997). These pieces of
information can prove useful in current and future efforts to improve resource
management (Forsberg et al. 1993) since the recognition of the main carbon sources
may result in the conservation of these key elements aiming the maintenance of the
aquatic productivity.
19
Most of the Amazonian trophic ecology literature is focused on river-floodplains,
which are those influenced by nutrient and sediment rich waters coming from the Andes
Mountains (Araújo-Lima et al. 1986; Martinelli et al. 1991; Forsberg et al. 1993; Benedito-
Cecílio et al. 2000). The high biological productivity of river-floodplain systems depends
on the nutrient, detritus and sediment inputs provided by the rivers in addition to the
production occurring inside the floodplains (Junk et al. 1989; Bayley 1995). The seasonal
rise of river waters, termed the flood pulse creates riparian areas that alternate between
terrestrial and aquatic phases (i.e. floodplain, várzea or igapó), which are highly
productive ecosystems driven largely by detrital energy (Junk et al. 2010; Jepsen &
Winemiller 2002). Previous research in such systems have shown a highly selective
feeding behavior by herbivorous and detritivorous fish which predominantly consume
phytoplankton and parts of inundated forest trees in preference to C4 macrophytes
(Araújo-Lima et al. 1986; Forsberg et al. 1993; Benedito-Cecílio et al. 2000). Although
C4 plants account for over 50% of the primary production in the Basin, the energy source
provides only 2 to 17% of the carbon that is consumed in Amazonian food webs
(Forsberg et al. 1993).
In contrast to animals in river-floodplains, the trophic ecology of animals
inhabiting ria lakes have not yet been adequately studied despite being an ecosystem
that exhibit high fishery yields and serve as critical nursery and/or feeding grounds for
many fishes (Nolan et al. 2009). Ria lakes are drowned mouth of tributaries with little or
no suspended load (clear or black water) that are typically dendritic in morphology (Müller
et al. 1995; Irion et al. 1997; Nolan et al. 2009). Ria lakes are surrounded by upland
environments and they only receive white waters from the main river channel during the
wet season. Moreover, the dendritic pattern increases the perimeter of the terrestrial-
aquatic interface, increasing the potential for allochthonous nutrient (e.g. terrestrial
material) inputs to the water and hence productivity (Henderson & Crampton 1997; Nolan
et al. 2009). Areas in the ria lakes may be more distant from the main river channel than
floodplain lakes, making them harder to access for fishing (Araújo-Lima et al. 1995). As
a result, such areas provide fish with important refugia for reproduction and feeding
(Araújo-Lima et al. 1995).
Studies that have evaluated environments with distinct watersheds, such as
black, clear and white water rivers, report different carbon isotope signatures for
particulate organic matter and dissolved inorganic carbon (POM and DIC, respectively)
that can in part justify the isotopic distinction between fish inhabiting these systems
(Jepsen & Winemiller 2007). Furthermore, black water rivers present a lower
macrophytes’ biomass so that the food webs tend to be more dependent on other primary
20
producers, such as terrestrial plants and phytoplankton (Forsberg et al. 1993; Jepsen &
Winemiller 2007). Jepsen & Winemiller (2002) found higher variability of carbon and
nitrogen isotopes for trophic guilds inhabiting white water rivers when compared to “poor”
black waters systems. The variability is positively related to the diversity of basal inputs
and food sources that can be consumed by individuals at the top of the chain. However,
top piscivores in black water rivers tend to be in higher positions in the food web, which
indicates longer food chains for these systems (Jepsen & Winemiller 2002).
The evaluation of trophic ecology between different environments can be further
extended through the comparison of carbon sources and trophic position of the same
species inhabiting distinct habitats. Floodplain and ria lakes in the Central Amazon for
example are inhabited by one of the most heavily exploited Amazonian fish, the arapaima
(Arapaima sp.2), a fast growing species and one of the largest freshwater fish in the
world, reaching up to 3 m and 200 kg (Queiroz 2000; Arantes et al. 2010). In the Central
Amazon, the fish may grow to half a meter in only three months (Castello 2008) and 88
cm in one year (Arantes et al. 2010). Arapaima is threatened by overfishing, habitat
degradation and by-catch (Castello & Stewart 2010; Castello et al. 2014) and accordingly
to the International Union for Conservation of Nature (IUCN) Red List of Threatened
Species, Arapaima gigas has been listed in Appendix II of the Convention on
International Trade in Endangered Species of Wild Fauna and Flora (CITES).
Because of their large size and supposed trophic position as piscivorous,
arapaima may have a potentially important role in regulating the energy flow in
Amazonian food webs. Initial feeding studies used captive specimens, which do not
accurately inform about natural diets and feeding behavior (Fontanele 1948; Menezes
1951; Sánchez 1961). Field-based stomach content studies have classified arapaima
from medium Solimões River in the Sustainable Development Reserve Mamirauá
(RDSM) as a "carnivore specialist", noting that piscivorous fish constituted only a minor
fraction of arapaima diet and that plants were only ingested accidentally (Queiroz 2000).
However, combined stomach content and stable isotope analyses have suggested that
arapaima from the Essequibo Basin, Guyana, are secondary consumers with an
omnivorous diet (Watson et al. 2013). These two studies were conducted exclusively in
river-floodplain systems whereas ria lakes have yet not been evaluated in the literature.
Given the apparent variation in feeding habits among populations, further research is
required to better characterize arapaima feeding in a broader range of habitats.
2 Taxonomic status of the studied population remains uncertain (Castello & Stewart 2010, Stewart (2013).
21
Here, we evaluate the trophic ecology of the arapaima in two different habitat
types, floodplain and ria lakes. We combined stomach content analysis with
measurements of carbon and nitrogen stable isotopes values from muscle samples to
test the following hypotheses: i) energy (carbon) sources for arapaima vary according to
the environment, being more dependent on allochthonous sources in ria lakes than in
floodplain lakes and ii) the trophic position of arapaima varies with ontogeny in both
ecosystems with the same rate. The first hypothesis is based on the fact that the larger
terrestrial-aquatic perimeter in ria lakes results in a greater input of allochthonous
(terrestrial) material. The second hypothesis is expected because the ontogenetic
change in feeding behavior is a common phenomenon for many freshwater and marine
species, especially if the fish grows significantly in mouth and body size during its life
cycle.
MATERIAL & METHODS
Study Area:
The study was conducted at the Sustainable Development Reserve Piagaçu-
Purus (RDS-PP), which is located in the lower Purus River, Central Amazon, 223 km
southwest from the city of Manaus, state of Amazonas, Brazil. About 45% of the reserve
is located in floodplain habitats of the Purus River, but the reserve also has a high
diversity of other habitats, such as main river channel, connecting channels, ria lakes
and flooded forest (Antunes et al. 2011). Geographically, the Purus River is the last white
water tributary of the Solimões River before the latter's confluence with the Negro River
to form the Amazonas River. The Purus River has high nutrient and suspended sediment
concentrations. Consequently, it is highly productive (Junk 1984) and is main source of
fish to the markets of Manaus (Batista & Petrere 2003).
In the Purus River, floodplain lakes usually occur in a horseshoe shape (Nolan et
al. 2009). The lakes vary highly in their transparency and water color and remain isolated
from other water bodies during the dry season. Ria lakes, on the other hand, stay
interconnected with the tributary and main river channel all year round. Ria lakes are a
product of historical sea level fluctuations that resulted in ancient, deeply incised river
systems formed during low seawater levels and subsequently flooded during periods of
high seawater (Gourou 1950; Irion et al. 2010). The ria lake where this study was
22
conducted, Ayapuá Lake, is embedded in an area about 20 meters higher than the
floodplain lakes (Irion et al. 2010).
For management purposes, the reserve is divided into seven sectors on the basis
of phytophysiognomy and human community distributions (Antunes et al. 2011) (Figure
1A). Commercial and subsistence fishing is one of the main economic activities within
the river communities and fish is a fundamental source of income and subsistence. Only
three of the reserve sectors are currently exploiting arapaima legally and sustainably; the
Ayapuá, Itapuru and Caua/Cuiuana sectors (Figure 1A). The last Itapuru and
Caua/Cuiana sectors contain only floodplain environments, while the Ayapuá sector has
a high diversity of habitats, as it lies in a transitional area between a ria Lake and the
floodplain (Figure 1B). In addition to the ria lake, the Ayapuá sector also includes the big
rounded Ayapuá Lake (110 km2) and the southernmost Piraioara Lake (15 km2). Due to
its high vegetative cover and size, the Piraioara Lake is a potential nursery ground for
arapaima, turtles and manatees.
Figure 1A: Four sectors of the Sustainable Development Reserve Piagaçu-Purus (RDS-
PP) are presented. Figure 1B: Satellite image of the northern area of the (RDS-PP)
during the dry season, depicting the ria and floodplain lakes of the lower Purus River.
Dots denote arapaima sampling locations and intensity, with green dots representing
23
one sample, orange dots representing 10 samples and red dots representing between
15 and 20 samples collected at a given location.
Trophic Ecology:
Data for trophic ecology studies are traditionally generated from stomach content
analysis, which provide high-resolution information about the food items consumed
(Soares 1979; Santos 1981; Almeida, 1984). But such studies provide only a "snapshot"
of the most recent feeding activity (hours to days) of the organism (Pinegar & Polunin
1999) and can under-estimate the relative importance of soft-bodied prey items that
digest easily (McCarthy et al. 2004). Thus, without continuous sampling over long
periods, stomach content techniques do not provide accurate information about diet
variation and individual specialization, especially for species with seasonally variable
diets (Peterson & Fry 1987). A complementary way with an established history of use in
ecological studies (e.g. Fry 2006) is stable isotope analysis which is able to characterize
temporally assimilated diets (Kling et al. 1992). In particular, nitrogen isotopes (δ15N) and
carbon isotopes (δ13C) can be used to characterize trophic position and the vegetation
types that contribute to the food web energy sources important for fish.
Sample collection:
Arapaima were sampled in November (end of dry season) of 2013 during the
legal arapaima fishing in the Ayapuá, Itapuru and Caua/Cuiana sectors. In floodplain
lakes (Itapuru and Caua/Cuiana), the arapaima fishery occurs when these lakes are
isolated from the connecting channels. Supplementary samples were collected during
the monitoring of other fishery activities in the connecting channels, where arapaima
juveniles were occasionally caught as by-catch. All individuals were measured with
respect to their total length (TL) to the nearest centimeter from the tip of the lower jaw to
tip of the caudal fin. The total weight (kg) was measured and the sex was determined
following Queiroz (2000). Individuals were separated in three size classes: small
juveniles (lower than 1 m TL); sub adults (between 1 and 1.5 m TL) and adults (larger
than 1.5 m TL). The last division was established using the length of first maturation as
1.5 m (Arantes et al. 2010). To classify the level of recent feeding activity, stomachs were
categorized on the basis of fullness as empty, almost empty (only food remains), half full,
or completely full. Two other species were collected in the floodplain lakes: two
individuals of tambaqui (Colossoma macropomum) and five individuals of silver arowana
24
(Osteoglossum bicirrhosum) for comparison of trophic position and carbon sources
among species.
A total of 68 stomachs were collected and analyzed: 13 from fish captured in the
ria lake (2 juveniles and 11 adults) and 55 from fish captured in floodplain lakes (16
juveniles and 39 adults). Prey items were removed and identified to the lowest possible
taxonomic level. Prey items identified in the stomachs were classified according to three
trophic guilds according to the literature (dos Santos et al. 2006) and the assistance of
experts. Detritivorous fish feed mainly on organic material attached to soft or
consolidated substrates, while omnivorous/invertivorous fish include organisms with
significant amounts of plant and animal content in their stomachs, and/or individuals that
specialized in consuming invertebrates. Piscivorous fish feed exclusively on other fish,
tearing pieces of flesh from prey fish or swallowing whole fish. A dorsal muscle sample
was taken from the fish found in the stomachs and dried for stable isotope analysis.
Muscle samples were also taken from each arapaima for stable isotope analysis.
However, eight arapaima from the floodplain lakes could not be sampled. Ten additional
muscle samples were collected from other arapaima sampled opportunistically from
other sites throughout the floodplain lakes and connecting channels. Thus, a total of 70
arapaima muscle samples were obtained for stable isotope analysis.
Laboratory analysis:
Muscle tissue samples were dried in an oven for 48 hours (60°C) and stored.
Stable isotopes analyses (SIA) were completed at the Environmental Isotope Laboratory,
University of Waterloo using a Delta Plus Continuous Flow Stable Isotope Ratio Mass
Spectrometer (Thermo Finnigan, Bremen, Germany) coupled to a Carlo Erba elemental
analyzer (CHNS-O EA1108, Carlo Erba, Milan, Italy). Analytical precision was ±0.1‰
and ±0.2‰ for δ13C and δ15N, respectively, and was determined by repeated analysis of
duplicates (one in ten). All resulting measurements were expressed using standard delta
(δ) notation as parts per thousand differences (‰) with respect to the international
reference standards, carbonate rock from the Peedee Belemnite formation for δ13C
(Craig 1957) and nitrogen gas in the atmosphere for δ15N (Mariotti 1983). Analytical
accuracy was validated against internal laboratory standards cross-calibrated against
the International Atomic Energy Agency standards CH6 for carbon and N1 and N2 for
nitrogen.
25
Statistical Analysis:
All statistical analysis were performed using the software R@ (R Core Team
2014). Statistical significance in all testing was set at α = 0.05. Fisher`s exact test was
used to evaluate differences in the recent feeding status of arapaima (empty or almost
empty stomachs vs. half full or full stomachs) between environments. We used Student’s
t-test to assess differences in the carbon and nitrogen isotope signature of size classes
within each environment and two-way analysis of variance (ANOVA) to assess the
effects of size class and environment on carbon and nitrogen isotope signatures. The
Tukey’s Post Hoc test was implemented in case the ANOVA test was significant. Linear
regression between nitrogen stable isotope and length were compared by means of an
ANCOVA to test if the ontogenetic change in trophic level is similar between the
environments. The package SIAR (Stable Isotope Analysis in R, Parnell et al. 2008) was
used for plots of standard ellipse areas representative of isotopic feeding niche for adults
only since the number of juveniles for the ria lake habitat was low. The same package
was used for a bi-plot between carbon and nitrogen stable isotopes of juvenile and adult
arapaima, stomach content data and two other omnivorous species collected in the area
– tambaqui (Colossoma macropomum) and silver arowana (Osteoglossum bicirrhosum).
To characterize shifts in trophic level, we set the δ15N trophic enrichment factor for
neotropical fish as 2.5 ‰ (Lewis et al. 2001).
RESULTS
Prey items found in arapaima stomachs were largely composed of fishes
classified as omnivorous/invertivorous (46%) and detritivorous (41%). The occurrence of
piscivorous fish in arapaima stomachs was low (13%). From a total of 15 genera
identified in the stomachs, six occurred exclusively in samples from the ria lake habitat,
six exclusively in samples from floodplain lakes and only three occurred in samples from
both types of lake. Although many stomachs presented traces of plant material (seed,
branch or leave), from only one individual the amount of leaves and branches was large
enough to sample for stable isotope analysis (Table 1).
Table 1: Prey items identified in the stomachs of arapaima sampled in different
environments of the RDS-PP. δ13C and δ15N mean values for prey and arapaima are
given when N>1. Trophic guilds were defined as I = invertivores; P = piscivorous; O =
omnivorous; D = detritivorous according to the literature (dos Santos et al. 2006).
26
Recent feeding activity varied according to lake type, with adults sample from the
ria lake more likely to have recently fed (20% of empty stomachs) than adults from
floodplain lakes (80% of empty stomachs), (Fisher`s Alfa: P < 0.001). However, no
statistical differences were found in the recent activity for juveniles (FISHER`S: P =
0.222).
No statistical differences were found for the carbon (t-test: P = 0.428) and
nitrogen (t-test: P = 0.462) isotope signatures between adult arapaima sampled in ria
and floodplain lakes. When comparing different size classes from both environments, the
Habitat/Species N (Prey)
δ13C (Prey)
δ15N (Prey)
δ13C (Arapaima)
δ15N (Arapaima)
Trophic Group (Prey)
Ria Lake Sub Adults: Hydrolycus spp. Adults: Anodus spp. Characidae Cichlasoma amazonarum Hydrolycus spp. Pimelodus spp. Pterodoras granulosus Semaprochilodus spp. Tetragonopterus spp. Hoplias spp. Floodplain Lakes Juveniles: Boulengerella spp. Cichlasoma amazonarum Leoporinus spp. Hoplosternum littorale Triportheus spp.
Sub Adults: Pterygoplichthys spp. Plant Material Adults: Acestrorhynchus spp. Pimelodus spp. Pterodoras granulosus Pterygoplichthys spp. Triportheus spp. Hoplosternum littorale
1 2 1 2 2 2 3 1 1 2
1 1 1 3 2 1 1 1 1 2 1 3 1
-36.54
-34.70 -34.64 -33.78 -36.67 -33.68 -29.81 -35.45 -28.09 -33.05
-34.50 -36.52 -30.54 -35.63 -37.13
-33.38 -31.33
-33.61 -32.60 -32.38 -32.33 -34.32 -35.16
7.66
9.30 9.02 11.34 7.91 9.61 10.11 11.19 9.00 11.30
10.84 7.13 8.81 7.30 7.00
7.29 4.33
11.43 10.92 10.53 9.63 8.93 7.32
-31.66
-33.69 -33.69 -31.69 -31.70 -31.01 -31.19 -30.89 -30.93 -31.23
-34.03 -33.47 -34.63 -33.75 -33.75
-31.72 -32.69
-32.48 -33.09 -32.48 -31.69 -32.41 -32.60
9.79
9.51 9.51 10.30 9.97 10.22 9.86 9.90 9.81 9.86
8.82 8.85 9.21 8.98 8.95
9.51 9.76
10.02 10.12 10.02 11.10 10.66 9.89
P I O O P D D D I P
P O O D O
D
P D D D O D
27
ANOVA showed significant results for both carbon (P < 0.001) and nitrogen isotopes (P
< 0.001). The carbon isotopic values were positively related to arapaima length, Tukey’s
Post Hoc test was significant for pairwise comparisons between adults and juveniles as
well as between sub-adults and juveniles (P < 0.001), but not significant between sub
adults and adults (P = 0.713).
Considering the nitrogen signature, the Tukey’s Post Hoc test was significant for
all pairwise comparisons between size classes (P < 0.010 for adults and sub adults and
P < 0.001 for all other combinations). The variability in nitrogen isotope signature for
juveniles (8.82 to 9.20 ‰) was smaller than that for sub-adults (8.51 to 10.64 ‰) and
adults (9.30 to 11.30 ‰). Length and δ15N were positively related (Figure 2) for both
environments indicating ontogenetic shifts in the trophic position of arapaima in ria lakes
(r2 = 0.368, P < 0.050) and floodplain lakes (r2 = 0.612, P < 0.010). Slopes and intercepts
from both regressions did not differ significantly (ANCOVA: slope P = 0.687, intercept P
= 0.158) indicating that the rate at which the ontogenetic shift occurred was similar for
both environments. Length and δ13C (Figure 3) were positively related in river-floodplain
systems (r2 = 0.380, P < 0.010), but not in ria lakes (r2 = 0.023, P = 0.652).
Figure 2: Nitrogen stable isotope (δ15N, ‰) and size (Lt, cm) linear regressions for
arapaima sampled in ria lakes and river-floodplain systems in the RDS-PP.
28
Figure 3: Carbon stable isotope (δ13C, ‰) and size (Lt, cm) linear regressions for
arapaima sampled in ria lakes and river-floodplain systems in the RDS-PP.
Standard ellipse area plots indicated that adults inhabiting river-floodplains varied
over a greater isotopic range for nitrogen and a smaller isotopic range for carbon when
compared to the ria lake environment (Figure 4). The Bayesian approach used in SIAR
indicated an overlap of 46% between the ellipses and a 0.89 probability that the ellipse
formed by sampled individuals from the ria lake had a larger isotopic feeding niche than
arapaima sampled from the floodplain lakes.
29
Figure 4:
Standard ellipse areas estimated from the carbon and nitrogen stable isotopes (‰) for
adult arapaima collected in floodplain (black) and ria lakes (red).
Comparison of the nitrogen stable isotope signatures of arapaima prey showed
significant differences in the trophic position of prey consumed by juveniles and adults
(t-test: P < 0.001) with mean δ15N value for adults 2.4‰ higher than juveniles. The carbon
isotope signature of prey found in juvenile samples was lower than that from adult
arapaima prey (t-test: P < 0.050), with mean separation between prey groups equal to
1.9‰. Range for both carbon and nitrogen isotopes were larger for the prey items than
for arapaima (Figure 5).
Inter-species comparison of δ15N means showed no significant difference (t-test:
P = 0.264) in the trophic position of adult arapaima and adult silver arowana. A significant
difference was found between the carbon stable isotopes signature of adults from these
two species (t-test: P < 0.001). Isotope data for tambaqui were limited (n=2), but occurred
within the range of data observed for arapaima and were closer to values observed for
arapaima than for silver arowana.
30
Figure 5: δ13C and δ15N (‰) bi-plot of arapaima and prey items by age (juveniles,
adults) sampled in the RDS-PP. Two omnivorous species (the tambaqui – Colossoma
macropomum and the silver arowana – Osteoglossum bicirrhosum) sampled in the
study area are also included.
DISCUSSION
Analysis of arapaima stomach contents and dorsal muscle samples via stable
isotope analysis indicated that the carbon energy sources used by arapaima vary by
environment, with arapaima having a broader and greater diversity of food sources in ria
lakes than in floodplain lakes. Allochtonous inputs to ria lakes appear to increase
31
productivity, as reflected in a lower incidence of empty stomachs among fish captured in
that environment. In all environments, arapaima showed a distinctive ontogenetic shift in
diet, with piscivory increasing as a function of length. Increasing piscivory with length,
however, does not appear to depend on the environment inhabited, since the rate at
which the ontogenetic shift occurs was similar among habitats.
Stomach content data from this study support previous findings that piscivorous
species constitute only a minor fraction of the arapaima diet (Queiroz 2000; Watson et
al. 2013). Detritivorous and omnivorous organisms occurred in higher frequency in
stomach samples, indicating that arapaima feed mainly on species with a low position in
the food web. Although it is known that arapaima may also feed abundantly on
crustaceans, molluscs and insects (Queiroz 2000; Oliveira et al. 2005), the absence of
such groups in our stomach content data may result from the restriction of sampling to
the dry season. While other studies have shown that fish are present in arapaima
stomach contents year round, the contribution of crustaceans and insects occurs mainly
during rising water levels and peak flood periods (Queiroz 2000). As the water advances
to the riparian areas fish density is reduced, as are the prey-predator encounter rates.
As a consequence, arapaima may be less selective during these seasons. In addition,
the availability of insects to arapaima diet is more restricted to the wet season and
flooded forest periods (Queiroz 2000; Mérona & Rankin-de-Mérona 2004).
The occurrence of seasonal variation in the intensity of arapaima feeding remains
a subject of debate: Queiroz (2000) indicated that the species feed mainly during the dry
and rising water periods. During the drought, many isolated lakes become hypoxic,
resulting in high fish mortalities (Welcomme 1979; Junk et al. 1983; Castello 2008).
Arapaima, however, thrive and feed actively in these environments because of its
adaptation for aerial respiration (Lowe-McConnell 1987; Castello 2008). Junk (1985b)
showed that arapaima fat content had very low seasonal variation. Similarly, Castello
(2008) indicated that the main prey families that comprise arapaima diet inhabit the
floodplains year round and are a constantly available source of food. Our results suggest
that during the drought, some floodplain lakes may be a poor feeding ground for
arapaima compared to ria lakes. After an approximate period of 2 months, during which
the floodplain lakes remains isolated from the connecting and main river channels, 75%
of the adults inhabiting floodplain lakes were found to have empty stomachs. In contrast,
feeding activity in the ria lake was intense during the same season as evidenced by the
prevalence of full stomachs found during sampling. The connectivity of ria lake
environments with a tributary stream network and the main river channels may explain
why prey availability is higher in ria lakes at the end of the dry season than in floodplain
32
lakes (Nolan et al. 2009; Freitas et al. 2013). Arantes et al. (2013) had found that
floodplain lakes with more connectivity have a higher arapaima density than low
connectivity floodplain lakes. The dendritic morphology of ria environments and the
increase in the terrestrial-aquatic interface perimeter may result in the input of nutrients
and enhancement of lake productivity (Nolan et al. 2009). Although predation and
predator-prey encounter rates are affected by water transparency (Turesson & Brönmark
2007), one of the studied floodplain lakes had a higher transparency than the ria lake
(150 cm vs. 80 cm) but sampled adult arapaima from the lake all had empty stomachs.
This may also indicate that the floodplain lakes evaluated in this study had lower prey
availability. Finally, it is important to note that although no statistical differences were
found in the recent activity for juveniles in both environments, in river-floodplain these
individuals were mainly sampled in the connecting channels, which do not possess the
same habitat conditions of floodplain lakes.
Our results showed that there is change in the trophic level during arapaima
ontogeny. Furthermore, arapaima are able to utilize a broader range of prey resources
as adults than as juveniles (Figures 2 and 3). The finding contrasts with previous
research that indicated that food diversity decreased with arapaima size (Queiroz 2000)
and that juveniles displayed trophic plasticity (Oliveira et al. 2005). Our results indicated
that juvenile arapaima feed mainly on individuals from lower trophic levels while adults
are able to feed across the entire trophic spectrum. As shown in the bi-plot (Figure 5)
there is virtually no overlap between the trophic position of the smallest and largest
arapaima size classes. Ontogenetic variation in type and size of prey items is usually a
reflection of the predator`s mouth and body size, improvement in swimming
performance, digestive capacity, visual acuity besides variation in the feeding grounds
used by juvenile and adult individuals (Hart 1997; Wooton 1999; Karpouzi & Stergiou
2003). Furthermore, increased variability in the use of prey resources with increases in
size has been similarly observed for several other marine and freshwater fishes
(Mittelbach et al. 1988; Winemiller 1989; Lukoschek & McCormick 2001; Karpouzi &
Stergiou 2003).
Previous studies in the Amazon region separated the carbon isotope signature of
distinct plant groups (Araújo-Lima et al. 1986; Martinelli et al. 1991; Forsberg 1993;
Benedito-Cecilio et al. 2000) and noted that primary production in floodplain and ria lakes
was mainly generated by four distinct plant groups – herbaceous macrophytes (aquatic
grasses), flooded forest trees, periphyton and phytoplankton (Junk 1985a). C4 aquatic
grasses are enriched in the heavier carbon 13C, resulting in a higher δ13C value than C3
plants. Although the Amazonian primary production is dominated by C4 aquatic grasses
33
(52%), the heavier carbon is not passed in the same proportion through the food web
(Araújo-Lima et al. 1986). Thus, Benedito-Cecilio et al. (2000) noted the mean
contribution of C4 sources to fisheries production in the Amazon was only 10-15% and
there was no correspondence between carbon availability and usage in Amazonian
aquatic food webs. On the other hand, phytoplankton provided the main carbon source
for the Characiformes, which constitute roughly one third of all fishery production in the
region (Araújo-Lima et al. 1986). Our results support the notion that C3 sources are more
important for arapaima during the low water period. The δ13C values obtained for the
genus ranged from a mean value of -33.6‰ (juveniles) to -31.9‰ (adults). These values
are very different from the average of -12‰ for C4 aquatic macrophytes and are more
similar to the average values of -27‰ and -33‰ for forest trees (Martinelli et al. 1991)
and phytoplankton (Forsberg et al. 1993), respectively, indicating a greater contribution
of C3 plant sources to arapaima. The lower carbon signature of the other
Osteoglossiformes – silver arowana (δ13C = -29.9‰) indicated that this species is even
more dependent on allochthonous carbon sources than the arapaima. These findings
have important implications for the sustainable management of arapaima and other
species in conservation units in the Amazon Basin, especially considering the increased
deforestation (Castello et al. 2013). The reduction in C3 input from tree/shrub/leaves
because of deforestation may negatively affect arapaima populations by reducing the
availability of food sources, making them more vulnerable to future ecosystem shifts due
their partial reliance on carbon fixed by forest trees and phytoplankton.
Although arapaima and silver arowana differed significantly in their carbon
signatures, there was no difference in their respective nitrogen signatures and hence,
the trophic levels at which they fed. Silver arowana is an omnivorous species that feeds
on terrestrial and aquatic insects, crustaceans, spiders and fish (Merona & Rankin-de-
Mérona 2004). While earlier studies have classified arapaima as carnivorous (Fontanele
1948; Menezes 1951; Queiroz 2000), Watson et al. (2013) noted that arapaima in
Guyana were omnivorous leading the authors to classify the genus as a secondary
consumer. We showed that arapaima change trophic level during ontogeny and our data
suggest that they shift from secondary to tertiary consumers as they grow. Since
omnivorous species dominate tropical aquatic food webs and quaternary consumers are
rare (Winemiller 1991; Cohen 1994), arapaima should be considered a high trophic level
component of food webs in lakes of the Central Amazon. Moreover, the fact that
arapaima is able to feed with relatively low niche overlap between completely different
environments suggest a high dietary flexibility of the species.
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VI. CONSIDERAÇÕES FINAIS:
As principais conclusões do presente trabalho referem-se à mudança
ontogenética no nível trófico de Arapaima, desde consumidores secundários até
terciários. Tal fato caracteriza o pirarucu como carnívoro, porém não o tira de uma
posição alta na cadeia alimentar, já que consumidores quaternários ou superiores não
são comuns em cadeias aquáticas tropicais. Esta variação ontogenética se mostrou
semelhante entre os dois ambientes analisados, lagos de várzea e lagos de ria.
Entretanto, ambientes de lago de ria apresentaram uma maior disponibilidade de presas
para a alimentação do pirarucu durante o período de seca na Amazônia, o que pode ser
explicado pela contínua interconexão deste habitat com uma rede de tributários e o
canal principal do rio. Lagos de várzea, por outro lado, permanecem isolados durante
alguns meses durante a seca, o que reduz a disponibilidade de presas para o pirarucu.
Quanto à utilização das fontes autotróficas de energia utilizadas pelo pirarucu ao longo
da cadeia trófica, constatou-se que o pirarucu depende de uma gama mais restrita de
produtores primários em ambientes de lagos de várzea, o que pode resultar em uma
maior vulnerabilidade para os indivíduos que habitam este tipo de sistema. Tal fato se
torna ainda mais delicado ao se considerar o avanço do desmatamento na região
amazônica, o qual pode reduzir as fontes autotróficas de alimento para o pirarucu,
tornando-o mais vulnerável a futuras mudanças no ecossistema.
35
VII. REFERÈNCIAS BIBLIOGRÁFICAS:
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