herbivoria e atributos foliares em comunidades arbóreas de...
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Herbivoria e atributos foliares em comunidades
arbóreas de mussununga e de floresta de mata alta na
Reserva Natural Vale, Linhares-ES, Brasil
Aline Alves do Nascimento
Dissertação de Mestrado em Biodiversidade Tropical
Mestrado em Biodiversidade Tropical
Universidade Federal do Espírito Santo
São Mateus, Fevereiro de 2012
i
Herbivoria e atributos foliares em comunidades
arbóreas de mussununga e de floresta de mata alta na
Reserva Natural Vale, Linhares-ES, Brasil
Aline Alves do Nascimento
Dissertação submetida ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical do Centro
Universitário Norte do Espírito Santo como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre
em Biodiversidade Tropical.
Aprovada em 29/02/2012 por:
____________________________________________________
Dr. Marcelo Trindade Nascimento – Orientador, UFES
____________________________________________________
Dr. Luis Fernando Tavares de Menezes – Coorientador, UFES
____________________________________________________
Dr. Antelmo Ralph Falqueto, UFES
____________________________________________________
Dr. Eduardo Arcoverde de Mattos, UFRJ
____________________________________________________
Universidade Federal do Espírito Santo
São Mateus, Fevereiro de 2012
ii
Dados Internacionais de Catalogação-na-publicação (CIP) (Biblioteca Central da Universidade Federal do Espírito Santo, ES, Brasil)
Nascimento, Aline Alves do, 1984- N244h Herbivoria e atributos foliares em comunidades arbóreas de
mussununga e de floresta de mata alta na Reserva Natural Vale, Linhares-ES, Brasil / Aline Alves do Nascimento. – 2012.
94 f. : il. Orientador: Marcelo Trindade Nascimento. Coorientador: Luis Fernando Tavares de Menezes. Dissertação (Mestrado em Biodiversidade Tropical) –
Universidade Federal do Espírito Santo, Centro Universitário Norte do Espírito Santo.
1. Reserva Natural da Vale do Rio Doce. 2. Inseto. 3. Inseto
florestal. 4. Relação inseto-planta. 5. Mata Atlântica. I. Nascimento, Marcelo Trindade. II. Menezes, Luis Fernando Tavares de. III. Universidade Federal do Espírito Santo. Centro Universitário Norte do Espírito Santo. IV. Título.
CDU: 502
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Dedico esta dissertação a Deus, à
minha família, a Kelyson, à memória
de meu pai, Antonio Evangelista do
Nascimento, meus grandes amores.
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AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus que me guiou e me deu forças em todos os momentos difíceis, me
fazendo acreditar que seria capaz de alcançar meu grande objetivo.
A minha família que sempre me incentivou e me apoiou nas minhas escolhas e soube
compreender a minha ausência durante vários feriados prolongados no período em
que morei em São Mateus. Mãe, a minha vitória e reflexo da sua dedicação e
preocupação em me dar o melhor ensino. Obrigada por tudo que fez por mim, sem
você não teria chegado até aqui! Aos meus queridos irmãos Adriana e Anderson que
sempre torceram por mim e por estarem sempre por perto, zelando pelo bem estar
da nossa mãe.
Ao meu namorado Kelyson que, mesmo quando distante sempre se mostrou
presente na minha vida, por compreender os meus estresses, sempre procurando me
acalmar e me aconselhar nos momentos difíceis e por ter cuidado muito bem da
minha casa e de meu cão na minha ausência, enfim foi e é meu braço direito e quem
eu amo muito!
Ao meu orientador Marcelo Trindade Nascimento por me fazer acreditar que seria
capaz de concluir este estudo, pelas preciosas orientações, amizade e por ter me
incentivado a ir para o CEUNES/UFES.
Ao meu coorientador Luis Fernando Tavares de Menezes que aceitou em coorientar,
pelo apoio logístico na realização deste trabalho e pelas contribuições na correção do
artigo, bem como de toda a dissertação.
A CAPES pela concessão da bolsa de estudos sem a qual seria impossível me manter
longe de casa e da família.
Aos professores do programa de Biodiversidade Tropical pelos conhecimentos
passados e pela convivência.
Aos professores Dr. Antelmo Ralph Falqueto e Dr. Eduardo Arcoverde de Mattos
que participaram da banca e pelas importantes contribuições na correção deste
trabalho. Obrigada Eduardo também por ter me orientado no estágio para análise de
fenóis e a sua aluna Aline Leal que mesmo envolvida com suas atividades de
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laboratório e aulas, prontamente me ensinou toda a técnica para análise deste
composto. Você foi 10!
A professora Dra. Maria Raquel García e suas alunas Marina e Amanda do
laboratório da Química da UENF pelas importantes contribuições para o meu
aprendizado e pelo apoio nos testes de alcalóides.
Ao professor Dr. Ivoney Gontijo e sua equipe do laboratório de solos e nutrição de
plantas por permitir a utilização do laboratório para a lavagem e secagem do
material vegetal.
A equipe do Laboratório de Prospecção e Gestão da Biodiversidade, alguns alunos
não mais presentes, em especial aqueles que foram ao campo comigo: Igor, Izadora,
Michel, Paula e Thomas, vocês foram meus anjos da guarda!
À Poliana e Mariana que também foram várias vezes ao campo comigo e sempre
foram amigas. Tenho um grande carinho por vocês.
Aos Prof. Dr. Alberto Magno Fernandes e Dr. Ricardo Augusto Mendonça Vieira; e
ao técnico Cláudio Teixeira Lombardi, ambos do Laboratório de Zootecnia e
Nutrição Animal (LZNA) da UENF pelo apoio na determinação das análises
químicas para a determinação de fibras e pelos conhecimentos passados.
Aos amigos do LZNA, em especial a Daniela e Mateus, com quem compartilhei
vários momentos agradáveis e engraçados durante o período das análises.
Aos meus amigos do laboratório de Ciências Ambientais da UENF (LCA), em
especial meu grande amigo Rodrigo, quem tenho um grande carinho.
A equipe da Vale pelo apoio logístico. A equipe dos restaurantes e do hotel pelas
maravilhosas refeições e lanches. Em especial ao Jonacir e ao Geovane pelas valiosas
ajudas de campo, identificação do material botânico. A Ana Carolina, Márcio e
Gilberto que sempre me ajudaram em tudo que precisei.
A todos os meus companheiros da turma de mestrado.
À Michelli, amiga e companheira de turma. Obrigada por muitas vezes me tirar da
solidão dos longos finais de semana em São Mateus e por ser simplesmente minha
grande amiga.
A minha amiga Vanuza companheira de eventos, trabalhos, com que compartilhei
meus estresses do mestrado e desabafos. Amizade para toda a minha vida!
vi
As minhas companheiras de república: Karen, Sávia, Amanda e minha grande amiga
Maralisi. Mara, obrigada por me fazer sorrir quando meu deu vontade de chorar e
pelas conversas e momentos engraçados que compartilhamos. Amiga, torço por
você!
A minha amigona Tatiane de longos anos, companheira de toda hora, com que tenho
um grande apego e a quem sempre recorro nos momentos difíceis.
A todos os meus amigos do herbário UENF, em especial a Karla, Marcelo Paixão e
Irexan.
Ao Jefferson, por ter me ajudado em algumas atividades de laboratório e pela
amizade. Você vai longe!
Ao Clodoaldo, pela convivência agradável, por me ajudar nos trabalhos e pela
amizade.
À Dora Maria Villela por ter me aceitar no estágio da disciplina de Ecologia Vegetal
da UENF e pela amizade.
À Angélica pela agradável amizade. Gosto muito de você!
A todos que colaboraram direta ou indiretamente para a realização e finalização
deste trabalho.
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“Só é útil o conhecimento que nos torna
melhores”
Sócrates
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SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS .............................................................................................................. x
LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................ xiii
RESUMO GERAL................................................................................................................ xvii
ABSTRAT.............................................................................................................................. xix
CAPÍTULO I - INTRODUÇÃO GERAL
1.1. Apresentação........................................................................................................... 1
1.2. Importância das florestas de tabuleiro do Norte do Espírito Santo......................... 2
1.3. Interação Inseto-planta: herbivoria.......................................................................... 4
1.4. Defesas de plantas contra a herbivoria.................................................................... 6
1.5. Aspectos nutricionais das plantas para os insetos herbívoros................................. 7
1.6. Justificativa do trabalho.......................................................................................... 8
CAPÍTULO II - DESCRIÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO
2.1. A Reserva Natural Vale......................................................................................... 9
2.2. Sítios amostrais..................................................................................................... 11
CAPÍTULO III - HERBIVORIA FOLIAR EM COMUNIDADES ARBÓREAS DE MATA
ALTA E MUSSUNUNGA SOB DIFERENTES CONDIÇÕES AMBIENTAIS NA
RESERVA NATURAL VALE, LINHARES, ES, BRASIL
3.1. Introdução............................................................................................................. 16
3.2. Material e Métodos............................................................................................... 19
3.3. Resultados............................................................................................................. 20
3.4. Discussão.............................................................................................................. 24
3.5. Conclusão............................................................................................................. 25
CAPÍTULO IV - HERBIVORIA E CARACTERÍSTICAS FOLIARES DE COMUNIDADES
ARBÓREAS DE MATA ALTA E FLORESTA DE MUSSUNUNGA SOB UMA
PERSPECTIVA FILOGENÉTICA
4.1. Introdução............................................................................................................. 27
4.2. Material e Métodos............................................................................................... 30
4.3. Resultados............................................................................................................. 36
4.4. Discussão.............................................................................................................. 53
4.5. Conclusão............................................................................................................. 60
ix
CAPÍTULO V - EFEITO SIMULADO DA HERBIVORIA FOLIAR EM ESPÉCIES
COOCORRENTES DE DUAS COMUNIDADES ARBÓREAS EDAFICAMENTE
HETEROGÊNEAS
5.1. Introdução............................................................................................................. 61
5.2. Material e Métodos............................................................................................... 62
5.3. Resultados............................................................................................................. 65
5.4. Discussão.............................................................................................................. 73
5.5. Conclusão............................................................................................................. 77
CAPÍTULO VI – CONSIDERAÇÕES FINAIS................................................................... 78
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................................. 80
x
Lista de Tabelas
Tabela 3.1. Análise de variância (ANOVA) two-way (estação e ambiente) das porcentagens
de herbivoria geral (n=50) e da família Myrtaceae (período seco, n= 22; chuvoso, n= 21)
amostrados nas comunidades de Mata Alta e de Mussununga, p>0,05.
Tabela 3.1. Valores em porcentagem do teor de água e de componentes da fibra (média ±
desvio padrão) em folhas de indivíduos de diferentes espécies (DAP > 10 cm) da família
Myrtaceae no sub-bosque da Mata Alta e da Mussununga na estação seca (n= 22) e chuvosa
(n= 21) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Componentes da fibra: fibras em
detergente neutro (FDN), fibras em detergente ácido (FDA), celulose (CEL) e lignina (LIG).
Comparação entre florestas, Test t, p significante ao nível de 0,05. * Diferença significativa
dentro do mesmo tipo florestal entre estações, test t, p < 0,05.
Tabela 3.3. Análise de regressão múltipla geral dos valores em porcentagem do teor de água e
de componentes da fibra em folhas de indivíduos da família Myrtaceae no sub-bosque da
Mata Alta e da Mussununga na estação seca (n= 22) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES,
Brasil. Componentes da fibra: fibras em detergente neutro (FDN), celulose (CEL) e lignina
(LIG). Beta= coeficiente de correlação, CP= Correlação Parcial; CS= Correlação Semiparcial;
R2= coeficiente de determinação; EP= Erro padrão de estimativa.
Tabela 3.4. Análise de regressão múltipla dos valores em porcentagem do teor de água e de
componentes da fibra em folhas de indivíduos da família Myrtaceae no sub-bosque da Mata
Alta e da Mussununga na estação chuvosa (n= 21) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES,
Brasil. Componentes da fibra: fibras em detergente neutro (FDN), celulose (CEL) e lignina
(LIG). Beta= coeficiente de correlação, CP= Correlação Parcial; CS= Correlação Semiparcial;
R2= coeficiente de determinação.
Tabela 4.1. Congêneres selecionados nas comunidades de Mata Alta (MA) e Mussununga
(MU) com seus respectivos grupos funcionais (GF). PI: pioneira, SI: secundária inicial, ST:
secundária tardia, CL: clímax de acordo com Jesus & Rolim (2005) e informações obtidas na
Reserva Natural Vale.
xi
Tabela 4.2. Análise de variância (ANOVA) two-way (área e espécie) das porcentagens de
herbivoria, teor de água, MFA (massa seca por unidade de área) e AF (área foliar) dos 9 pares
congenéricos (n= 5 indivíduos/espécie) amostrados nas comunidades de Mata Alta e de
Mussununga.
Tabela 4.3. Análise de variância (ANOVA) two-way (área e espécie) das porcentagens de
herbivoria, teor de água, MFA (massa seca por unidade de área) e AF (área foliar) dos 9 pares
congenéricos (n= 5indivíduos/espécie) amostrados nas comunidades de Mata Alta e de
Mussununga.
Tabela 4.4. Valores dos coeficientes de correlação entre as variáveis relacionadas e os
autovetores das análises de componentes principais (ACP) dos 5 pares congenéricos
coocorrentes nas comunidades de Mata Alta e de Mussununga. AF= área foliar, MFA= Massa
seca por unidade de área, FDN= fibras em detergente neutro, CEL= celulose, LIG= lignina.
Tabela 4.5. Matriz de correlação de Pearson entre as variáveis dos pares congenéricos
amostrados na Mata Alta (n=5) e na Mussununga (n=5) indicando os valores de r para as
variáveis. AF= área foliar, MFA= Massa seca por unidade de área, FDN= fibras em
detergente neutro, CEL= celulose, LIG= lignina.
Tab. 4.6. A análise de regressão multipla Forward stepwise entre herbivoria e características
foliares dos pares congenéricos (n= 5) amostrados nas comunidades de Mata Alta e de
Mussununga.
Tabela 5.1. Média anual de incremento no crescimento em altura (cm), produção e perda de
folhas em mudas de Eriotheca. macrophyllla nas áreas de Mata Alta e Mussununga de
fevereiro a novembro de 2011 na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. NF= número de
indivíduos por tratamento no final do experimento, IA= Incremento anual; TR= Tamanho
médio relativo; N° FP= Número de folhas produzidas; N° FPE= Número de folhas perdidas;
N°FI= número de folhas no início do experimento; N° FF= número de folhas no final do
experimento. As letras representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico
(Anova Kruskall-Wallis) entre os tratamentos para cada área. Comparação de cada tratamento
entre as áreas foi feito através do Teste pareado de Wilcoxon e este mesmo teste foi utilizado
xii
para a comparação do número de folhas entre o início e o final do experimento. Em todas as
análises p significantes ao nível de 0,05.
Tabela 5.2. Média anual de incremento no crescimento em altura (cm), produção e perda de
folhas em mudas de Guapira opposita nas áreas de Mata Alta e Mussununga de fevereiro a
novembro de 2011 na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. NF= número de indivíduos
por tratamento no final do experimento, IA= Incremento anual; TR= Tamanho médio relativo;
N° FP= Número de folhas produzidas; N° FPE= Número de folhas perdidas; N°FI= número
de folhas no início do experimento; N° FF= número de folhas no final do experimento. As
letras representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico (Anova Kruskall-
Wallis) entre os tratamentos para a Mussununga. Comparação de cada tratamento entre as
áreas foi feito através do Teste pareado de Wilcoxon e este mesmo teste foi utilizado para a
comparação do número de folhas entre o início e o final do experimento. Em todas as análises
p significantes ao nível de 0,05.
xiii
Lista de Figuras
Figura 2.1. Localização e vegetação da Reserva Natural Vale, Espírito Santo, Brasil. Fonte:
Peixoto et al. 2008.
Figura 2.2. Foto mostrando o sub-bosque da Mata Alta na Reserva Natural Vale, Linhares,
ES.
Figura 2.3. Foto mostrando a entrada de luz na Mussununga na Reserva Natural Vale,
Linhares, ES.
Figura 2.4. Características pedológicas dos perfis de solo da Mata Alta e Mussununga, na
Reserva Natural Vale, Linhares, ES. A: solo Podzólico; B: solo Podzol. Fonte: Garay et al.
2003.
Figura 3.1. Média da herbivoria foliar e desvio padrão encontrada em indivíduos arbóreos
amostrados nas comunidades de Mata Alta e Mussununga nos períodos seco e chuvoso (n =
50) e para os indivíduos da família Myrtaceae das duas áreas (período seco, n= 22; chuvoso,
n= 21. Não houve diferenças significativas entre os tipos florestais, entre estações e na
interação entre destes dois fatores, ANOVA two-way, p> 0,05.
Figura 4.1. Relações filogenéticas das espécies encontradas nas comunidades de Mata Alta e
Mussununga na Reserva Natural Vale. Fonte: Eduardo Arcoverde de Mattos modificado.
Figura 4.2. Medição da herbivoria em folhas de Eriotheca macrophylla através do programa
ImageJ.
Figura 4.3. Exemplo dos dados brutos referentes à variável área foliar, onde no diagnóstico foi
considerada não normal e com variâncias não homogêneas.
Figura 4.4. Exemplo das alterações na normalidade e homocedasticidade após a
transformação logarítmica dos dados brutos referentes à variável área foliar.
xiv
Figura 4.5. Média e desvio padrão dos valores de herbivoria, teor de água, massa seca por
unidade de área (MFA) e área foliar geral de cada área e dos 9 pares congenéricos (n= 5,
exceto para Eugenia, onde o n foi igual a 10) amostrados nas comunidades de Mata Alta
(MA) e Mussununga (MUS) no final da estação chuvosa (maio/2011). Letras diferentes
indicam diferenças significativas das variáveis dentro dos pares congenéricos e entre as
florestas. Análise de variância (ANOVA) two-way, p significante ao nível de 0,05.
Figura 4.6. Comparações interespecíficas dos valores médios de herbivoria e características
foliares (teor de água, MFA e área foliar) de espécies arbóreas da comunidade de Mata Alta
(média e desvio padrão). N= 5, exceto para Eugenia, onde o n foi igual a 10. As letras
representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico. ANOVA Two-way, p
significante ao nível de 0,05.
Figura 4.7. Comparações interespecíficas dos valores médios de herbivoria e características
foliares (teor de água, MFA e área foliar) de espécies arbóreas da comunidade de Mussununga
(média e desvio padrão). N= 5, exceto para Eugenia, onde o n foi igual a 10. As letras
representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico. ANOVA Two-way, p
significante ao nível de 0,05.
Figura 4.8. Média e desvio padrão da herbivoria entre os grupos funcionais amostrados nas
comunidades de Mata Alta e Mussununga (maio/2011). PI= pioneiras; SI= secundárias
iniciais; ST= secundárias tardias; CL= clímax. Não houve diferenças significativas entre os
tipos florestais, grupos funcionais e na interação entre destes dois fatores, ANOVA two-way,
p> 0,05.
Figura 4.9. Relação entre herbivoria e área foliar dos pares congenéricos (n= 9) amostrados
nas comunidades de Mata Alta (a) e de Mussununga (b) no final da estação chuvosa
(maio/2011).
Figura. 4.10. Média geral e desvio padrão da concentração de fenóis totais e dos 5 pares
filogenéticos (n=5) entre as comunidades de Mata Alta e Mussununga. ANOVA two-way, p
significante ao nível de 0,05.
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Figura. 4.11. Comparações interespecíficas das concentrações de fenóis (média e desvio
padrão) dos pares filogenéticos (número de indivíduos= 5) entre as comunidades de Mata Alta
e Mussununga. As letras representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico.
ANOVA two-way, p significante ao nível de 0,05.
Figura. 4.12. Comparação dos componentes da fibra (média em porcentagem e desvio padrão)
dos 5 pares filogenéticos (n=5) entre as comunidades de Mata Alta e Mussununga. ANOVA
two-way, p significante ao nível de 0,05.
Figura 4.13. Padrões interespecíficos dos componentes da fibra (FDN, Celulose e lignina) das
espécies (n= 5) na Mata Alta (média e desvio padrão). As letras representam grupos de
similaridade formados com o teste estatístico. ANOVA two-way, p significante ao nível de
0,05.
Figura. 4.14. Padrões interespecíficos dos componentes da fibra (FDN, Celulose e lignina) das
espécies (n= 5) na Mussununga (média e desvio padrão). As letras representam grupos de
similaridade formados com o teste estatístico. ANOVA two-way, p significante ao nível de
0,05.
Figura 4.15. Detecção de alcalóides após a revelação com reativo Dragendorf. A presença de
alcaloides é indicada pelas setas amarelas. Legenda: A= Mata Alta e B= Mussununga;
Eriotheca (1, 6), Guapira (2, 7), Casearia (3, 8), Neomitranthes (4,9) e Pouteria (5,10).
Figura 4.16. Biplot da análise de componentes principais (ACP) dos 5 pares congenéricos
coocorrentes nas comunidades de Mata Alta e de Mussununga. Legenda: 1= Mata Alta e 2=
Mussununga; Cas_co= Caseria commersoniana, Cas_sp= Caseria sp., Gua_op= Guapira
opposita, Eri_ma= Erioteca macrophylla, Neo_gl= Neomitranthes aff. glomerata, Neo_ La=
Neomitranthes langsdorffii, Pou_hi= Pouteria aff. hispida, Pou_co= Pouteria coelomatica.
Figura 5.1. Dados médios mensais de precipitação pluviométrica e temperatura do ar para o
período de junho de 2010 a novembro de 2011 para o município de Sooretama, ES. Fonte:
INCAPER.
xvi
Figura 5.2. Simulação da herbivoria de 25% (a) e 100% (b) de remoção da área foliar total de
mudas de Eriotheca macrophylla na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil.
Figura 5.3. Média de sobrevivência (%) bimestral de mudas de Eriotheca macrophylla e
Guapira opposita nos ambientes de Mata Alta (M.A.) e Mussununga (M.U.) ao longo do
experimento de simulação da herbivoria foliar (fevereiro a novembro/2011) na Reserva
Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Cont= controle. Tratamentos 25% e 100%, n=5; Eriotheca
macrophylla controle, n Mata Alta= 12 e Mussununga = 15; Guapira opposita controle, n
Mata Alta= 12 e n Mussununga= 11.
Figura 5.4. Altura relativa acumulada (cm) de mudas de Eriotheca macrophylla e Guapira
opposita nos ambientes de Mata Alta e Mussununga ao longo do experimento de simulação
da herbivoria foliar (fevereiro a novembro/2011) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES,
Brasil. Eriotheca macrophylla (Mata Alta - 25%, n= 5; 100%, n= 3; controle, n= 10; e
Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 15); Guapira opposita (Mata Alta - 25%,
n= 2; 100%, n= 0; controle, n= 6; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 9).
Figura 5.5. Número médio de folhas produzidas de mudas de Eriotheca macrophylla e
Guapira opposita nos ambientes de Mata Alta e Mussununga ao longo do experimento de
simulação da herbivoria foliar (fevereiro a novembro/2011) na Reserva Natural Vale,
Linhares, ES, Brasil. Eriotheca macrophylla (Mata Alta - 25%, n= 5; 100%, n= 3; controle,
n= 10; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 15); Guapira opposita (Mata
Alta - 25%, n= 2; 100%, n= 0; controle, n= 6; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4;
controle, n= 9).
Figura 5.6. Número médio de folhas produzidas de mudas de Eriotheca macrophylla e
Guapira opposita nos ambientes de Mata Alta e Mussununga ao longo do experimento de
simulação da herbivoria foliar (fevereiro a novembro/2011) na Reserva Natural Vale,
Linhares, ES, Brasil. Eriotheca macrophylla (Mata Alta - 25%, n= 5; 100%, n= 3; controle,
n= 10; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 15); Guapira opposita (Mata
Alta - 25%, n= 2; 100%, n= 0; controle, n= 6; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4;
controle, n= 9).
xvii
RESUMO
O estudo foi realizado em dois tipos fisionômicos florestais (Mata Alta e Mussununga)
situados na Reserva Natural Vale. O objetivo principal foi avaliar as relações entre insetos e
plantas em dois ambientes edaficamente distintos, testando as seguintes hipóteses: (1)
indivíduos da Mussununga são mais atacados por insetos herbívoros do que aqueles da Mata
Alta por apresentarem folhas com maiores quantidades de componentes da fibra,
característica de ambientes com maior limitação de recursos; (2) espécies pioneiras, as quais
apresentam menor ciclo de vida, são mais consumidas por insetos herbívoros do que espécies
tardias; (3) espécies filogeneticamente relacionadas apresentam diferenças na expressão dos
mecanismos de defesas entre os ambientes de Mata Alta e Mussununga; (4) altas
porcentagens de herbivoria, através da remoção manual do tecido foliar, diminuem a
sobrevivência, o crescimento de plantas e afeta a produção de folhas; e (5) o efeito da
herbivoria é maior nas plantas de Mussununga do que nas de Mata Alta. Foram avaliadas as
porcentagens de herbivoria e características foliares (teor de água, área foliar, massa foliar por
unidade de área, fenóis totais, fibras em geral e alcalóides) em indivíduos arbóreos das duas
comunidades. Quando sorteamos 50 árvores independentes de quais espécies as mesmas
pertenciam, verificamos que não houve diferença nas porcentagens de herbivoria entre as
comunidades e não houve relação significativa entre herbivoria, teor de água e componentes
da fibra. Ao amostrarmos pares congenéricos nos dois ambientes, não houve um padrão para
os investimentos em fenóis totais e foi verificado que 3 dos 5 pares estudados apresentaram
maiores investimentos em componentes da fibra para os congêneres da Mata Alta, embora a
média geral da maioria destas variáveis não tenha diferido entre os ambientes. Ao analisar a
herbivoria destes pares congenéricos entre as fitofisionomias encontramos que, somente os
valores de herbivoria da Casearia diferiram significativamente entre Mata Alta e
Mussununga, sendo maiores para a Mata Alta. Foram verificadas também relações positivas
significativas entre herbivoria e área foliar para as espécies de ambos os ambientes, sendo
também a herbivoria negativamente relacionada com fibras e lignina para as espécies da Mata
Alta e positivamente relacionada com fibras para as espécies da Mussununga. Quando o foco
foi direcionado para os grupos funcionais, as espécies pioneiras apresentaram maior qualidade
nutricional e menor concentração de defesas do que as plantas de estágio sucessional tardio
nos dois tipos florestais. Entretanto, não foram observadas diferenças significativas nas
porcentagens de herbivoria entre espécies de estágio sucessional inicial e tardio nos dois
xviii
ambientes. Por fim, o impacto da herbivoria foliar simulada em mudas transplantadas para os
dois ambientes mostrou uma redução na sobrevivência e no crescimento de indivíduos de E.
macroplhylla na Mussununga e G. opposita na Mata Alta, quando submetidas à intensa
remoção de área foliar total. O impacto da herbivoria nestas espécies não foi maior na
Mussununga, não corroborando assim a hipótese de Fine. Embora o ataque dos insetos
herbívoros tenha sido de modo geral similar entre os pares congenéricos das duas florestas,
estes influenciaram diferentemente na expressão dos mecanismos de defesas destes pares.
Assim, estudos comparativos mais aprofundados, envolvendo relações filogenéticas, devem
ser realizados para elucidar se os herbívoros influenciam a distribuição das espécies nestes
ambientes com diferentes limitações de recursos.
xix
ABSTRACT
The study was carried out in two forest type (Mata Alta and Mussununga) located in the
Reserva Natural Vale. The main aim was to assess the relationships between insects and
plants in two tree comunities that differ in soil traits, testing the following hypotheses: (1)
plants from Mussununga are more attaked by herbivores than those of Mata Alta due to higher
fiber components in Mussunga leaves, characteristic of environments with more limited
resources; (2) pioneer species, which have a lower life cycle, are more consumed by
herbivores than late secundary species; and (3) species phylogenetically related differ in
plant-defense mechanisms between forest type (Mata Alta and Mussununga); (4) high level of
leaf area removal by manual clipping, decrease plant survival, growth and leaf production;
and (5) herbivory affects more plants from Mussununga than Mata Alta. We evaluated the
percentage of herbivory and leaf characteristics (water content, leaf area, leaf mass per unit
area, total phenols, fiber in general and alkaloids) in individual trees of the two communities.
When considered 50 randomly selected trees independently of which species they belonged,
we found no difference in the percentages of herbivory among communities and there was no
significant relationship between herbivory, water content and fiber components. Analyzing
the congeneric pairs from these two forest types no pattern was found for investment in total
phenols. Three of the five pairs analyzed had higher investment of fiber in Mata Alta,
although the overall average of most of these variables did not differ between forest types. In
examining these congeneric pairs, herbivory differed significantly between Mata Alta and
Mussununga, being higher for the Mata Alta only for one pair. A significant positive
relationship were found between herbivory and leaf area for species of both forest types.
Herbivory was negatively related with FDN and LIG for Mata Alta species and positively
related with FDN for Mussununga species. When the focus was the functional groups,
pioneer species had higher nutritional quality and lower concentration of defenses that plants
of later successional stage in both forests. However, there were no significant differences in
the percentages of herbivory between early and late successional species in both forests.
Finally, the impact of the leaf removal in the transplanted plants showed a reduction in the
survival and growth of individuals of E. macroplhylla in Mussununga and G. oppositain Mata
Alta, when subjected to intense removal of leaf area. The herbivory impact of these species
was not higher in Mussununga, thus the Fine’s hypothesis was not confirmed. Although
herbivory was generally similar between the congeneric pairs of the two forests, these forests
xx
influenced differently the expression of the defense mechanisms of these pairs. Thus, more
detailed comparative studies involving phylogeny, should be conducted to elucidate whether
herbivores influence the distribution of the tree species in these forest habitats that differ in
limiting resources.
CAPÍTULO I
Introdução geral
1.1. Apresentação
A presente dissertação se destaca por ser pioneira no estudo da herbivoria foliar e
defesas químicas em duas comunidades arbóreas fisionomicamente distintas no norte do
Espírito Santo. Apesar de grande parte das florestas desta região ter sido intensamente
explorada e consequentemente destruída, as florestas aqui estudadas estão em bom estado de
conservação, por estarem sob o domínio da Reserva Natural Vale, que embora ainda não
tenha sido reconhecida oficialmente como unidade de conservação, vem adotando medidas
visando à preservação destes remanescentes florestais (Simonelli, 2007).
Esta dissertação foi estruturada em capítulos, onde neste primeiro (Capítulo I) foi feita
uma breve introdução teórica sobre a floresta de tabuleiro, seguida dos temas centrais,
herbivoria e aspectos nutricionais e defensivos das plantas, e encerrando com a justificativa de
desenvolvimento da pesquisa. No Capítulo II foi feita uma descrição da área de estudo e dos
sítios amostrais. O capítulo III refere-se a um levantamento geral da herbivoria, relacionando-
a ao conteúdo de água e fibras de árvores das fisionomias de Mata Alta e Mussununga, sem
levar em consideração as espécies amostradas, destacando apenas a família Myrtacea por ser
bem representativa nestes ambientes florestais. Este capítulo teve como objetivo testar se a
complexidade ambiental influencia nos padrões de herbivoria e se indivíduos da Mussununga
(ambiente mais limitante na seca) apresentam folhas com menores teores de água e maiores
de componentes das fibras do que indivíduos da Mata Alta. O capítulo IV trata-se de um
estudo mais detalhado da herbivoria em pares congenéricos coocorrentes nestas duas
comunidades, bem como comparações interespecíficas em cada ambiente estudado. Além
disso, as porcentagens de herbivoria foram relacionadas às várias características foliares como
área foliar, massa foliar por unidade de área, fenóis, além daquelas já descritas para o capítulo
3, levando em consideração as relações filogenéticas. O Capítulo V retrata o efeito simulado
da herbivoria por insetos em plântulas transplantadas de E. Macrophylla (K. Schum.) A.
Robyns e Guapira opposita (Vell.) Reitz nas duas comunidades arbóreas estudadas com o
objetivo de testar os efeitos da herbivoria no crescimento, produção de folhas e sobrevivência
2
destas espécies. No Capítulo VI buscou-se integrar as principais idéias abordadas ao longo de
cada capítulo.
1.2. Importância das florestas de tabuleiro do Norte do Espírito Santo
A Mata Atlântica é um dos biomas mais ricos em diversidade biológica, com alto grau
de endemismo e também um dos mais ameaçados do mundo. Hoje, corresponde a cerca de
7% da sua vegetação primária (Myers et al. 2000). No norte do Espírito Santo, a maior parte
dos remanescentes florestais estão altamente fragmentados, distribuídos em manchas de
diferentes tamanhos, estando reduzida a um núcleo florestal, constituído pela Reserva
Biológica de Sooretama e a Reserva Natural Vale, as quais somam 46.000 ha de floresta
contínua, situadas nos municípios de Sooretama e Linhares, respectivamente (Peixoto et al.
2008).
A floresta de tabuleiro é uma das formações vegetais mais importantes do Espírito
Santo, por concentrar alta diversidade da flora, principalmente entre as espécies lenhosas, e
grande quantidade de espécies endêmicas (Peixoto et al. 2008). Ruschi (1950), em um estudo
descritivo sobre esta vegetação afirma que sobre estes terrenos, que são provenientes de
formações do terciário, se encontram os maciços florestais de maior significação. Em virtude
disso, muitos trabalhos têm sido desenvolvidos nos últimos anos, especialmente na Reserva
Natural Vale (RNV), abordando diferentes aspectos ecológicos, tais como composição,
estrutura e funcionalidade deste tipo florestal, onde alguns trabalhos mais recentes são os de
Garay et al. 2003; Mansano & Tozzi, 2004; Jesus & Rolim, 2005; Araujo et al. 2008; Peixoto
et al. 2008; Simonelli et al. 2008; Massad et al. 2011, sendo este último relacionado ao estudo
do efeito da herbivoria sobre o crescimento de mudas visando à restauração florestal. Apesar
de sua importância biológica, a vegetação nativa foi intensamente explorada ao longo dos
anos para a extração de madeira e implantação de projetos agropecuaristas (Simonelli, 1998).
A floresta de tabuleiro no norte do Espírito Santo é influenciada por fatores geológicos
locais e edafico-climáticos, apresentado, portanto características fisionômicas e florísticas
únicas (Peixoto et al. 2008). A listagem florística da RNV contém em torno de 2.400 espécies,
correspondendo cerca de 10% da flora da Mata Atlântica (Simonelli, 2007), sendo rica em
espécies de valor econômico e conservacionistas comprovado, tais como Dalbergia nigra
(Vell.) Allemao ex Benth., Paratecoma peroba (Record & Mell) Kuhlm., Astronium
graveolens Jacq., A. concinnum Schott ex Spreng. e várias espécies de Tabebuia. (Peixoto et
al. 2008). Estes autores afirmam também, que são encontradas espécies produtoras de óleo e
resinas, como a Copaifera langsdorffii Desf., Virola gardneri (A. DC.) Warb., e Protium
3
heptaphyllum (Aubl.) subsp. heptaphyllum; e aquelas usadas na medicinal tradicional (e.g.
Tynanthus elegans Miers, Smilax spp., Piper spp., Tabebuia heptaphylla (Vell.) Toledo.
No domínio desta reserva, dois tipos de vegetação estudados neste trabalho se
diferenciam quanto às características florísticas e edáficas, que são a floresta de Mata Alta e a
floresta de Mussununga. A Mata Alta foi caracterizada como floresta densa de cobertura
uniforme (Rizzini & Garay, 2003) e ocorre em ou solos argilosos ou areno-argilosos e a
Mussununga ocorre em bandas de solos arenosos não marinhos (Peixoto et al. 2008). Meira
Neto et al. (2005) considera que a fisionomia de Mussununga varia desde sua forma campeste
até florestais, onde as fisionomias campestres são mais relacionadas floristicamente às
Restingas e o trabalho de Simonelli et al. (2008) indicou que as fisionomias florestais são
mais relacionadas às Florestas Ombrófilas circundantes. Entretanto, a formação campestre é
denominada por Peixoto et al. (2008) como “Nativos”. A fisionomia de Mussununga aqui
estudadas corresponde aquela descrita por Simonelli et al. (2008).
Estudos de Jesus & Rolim (2005) na fisionomia de Mata Alta na RVN, revelaram que
a composição florística foi de 406 espécies e 61 famílias DAP (≥ 10 cm). As famílias que
apresentam maior número de espécies são Myrtaceae, Leguminosae-Faboideae,
Leguminosae-Caesalpinioideae, Leguminosae-Mimosoideae, sendo Eugenia, Pouteria,
Ocotea, Myrcia, Marlierea, Inga e Tabebuia, os gêneros mais ricos em espécies (Jesus &
Rolim, 2005; Peixoto et al. 2008). As espécies de maior densidade foram Senefeldera
multiflora Mart., Dialium guianense, Eugenia cf. ubensis, Hydrogaster trinervis, Quararibea
penduliflora, Ecclinusa ramiflora, Guapira opposita, Eriotheca macrophylla e Schoepfia
oblongifolia, com uma densidade total de 517,2 indivíduos/ha. O índice de diversidade de
Shannon foi igual a 5,04 nats/espécies, estando entre os mais altos já registrados em Florestas
Atlânticas (Jesus & Rolim, 2005).
No estudo de Simonelli et al. (2008) na fisionomia florestal de Mussununga
amostraram 73 espécies arbóreas (DAP ≥ 5cm), pertencentes a 29 famílias, com maior riqueza
de espécies da família Myrtaceae e Lauraceae, sendo os gêneros Ocotea, Eugenia e Myrcia os
que apresentam maior riqueza de espécies. Estes mesmos autores encontraram uma densidade
total de 1.643 indivíduos/ha. As espécies mais comuns foram Guapira opposita (Vell.) Reitz,
Simira eliezeriana Peixoto, Kielmeyera albopunctata Saddi, Manilkara subsericea (Mart.)
Dubard, Aspidosperma pyricollum Müll. Arg., Amaioua intermédia Mart. e Micropholis
venulosa (Mart. & Eichler) Pierre. O índice de diversidade de Shannon-Weaver foi de 3,36
nats/espécies, sendo, portanto, inferior aos obtidos para as áreas de Mata Alta, porém
próximos aos das áreas de restinga (Simonelli et al. 2008).
4
Uma análise de similaridade de espécies utilizando-se o índice de Jaccard e baseada
nos dados de listagem de espécies publicadas por Peixoto et al. 2008; Simonelli, et al. 2008; e
Jesus & Rolim, 2005, indicou que a similaridade de espécies arbóreas encontrada entre a Mata
Alta e a Mussununga é baixa (Sj = 0,067), confirmando que as duas fitofisionomias
apresentam composição florística bem distinta, com 342 espécies exclusivas da Mata Alta, 33
exclusivas da Mussununga e 27 espécies comuns às áreas. A similaridade genérica também
foi baixa (Sj = 0,18), com 175 gêneros exclusivos da Mata Alta, 10 exclusivos da
Mussununga e 41 gêneros em comum.
1.3. Interação inseto-planta: herbivoria
Os vegetais são à base de recurso de toda cadeia alimentar de comunidades terrestres e
a grande maioria destas cadeias é formada de no mínimo três níveis tróficos: plantas,
herbívoros e os inimigos naturais dos herbívoros (Price et al. 1980). Os herbívoros são
altamente diversos, variando desde tamanhos microscópicos a grandes herbívoros terrestres
(Huntly,1991), consumindo, em média, 15% da produção líquida em ecossistemas terrestres
(Crawley, 1989; Cyr & Pace, 1993; Agrawal, 2011; Johnson, 2011). Estima-se que a metade
dos insetos vivente seja mastigador, sugador, galhador ou minador, e mesmo assim, apenas
nove das 30 ordens de insetos existentes são primariamente herbívoros, onde o modo de
alimentação destes fitófagos varia de acordo com os táxons, estando relacionadas às diferentes
estruturas das peças bucais (Gullan & Cranston, 2007).
Estudos de interação entre insetos e plantas trouxeram importantes contribuições
científicas, uma vez que há uma relação íntima entre ambos. Em muitos casos, os insetos
promovem a defesa contra a herbivoria e polinização (Dáttilo et al. 2009; Kaminski et al.
2009), enquanto as plantas fornecem abrigo, sítios de desova e alimentação (Pizzamiglio,
1991; Mello & Silva- Filho, 2002). Entretanto, dependendo do percentual de dano por
herbivoria, o ataque por insetos podem ser extremamente prejudiciais às plantas, podendo
aumentar a suscetibilidade de doenças, alterarem o crescimento dos indivíduos, o sucesso
reprodutivo, o estabelecimento de plântulas e a distribuição espacial dos indivíduos em uma
comunidade (Crawley, 1989; Schowalter & Lowman, 1999).
Estudos compilados por Moles & Westoby (2004) reportam que os herbívoros são os
principais responsáveis pela mortalidade em plântulas em comunidades naturais,
correspondendo a 38% de mortalidade, sendo esta porcentagem superior a outros fatores tais
como: ataque por fungos (20%), seca (35%), danos físicos (4,6%) e competição (1,3%). A
mortalidade de plântulas, em alguns casos, pode estar associada à maior proximidade da
5
planta-mãe. Tal fato foi observado por Blundell & Peart (2004), onde indivíduos jovens
sobreviveram significativamente melhor em áreas com uma menor densidade de adultos da
mesma espécie, corroborando com a hipótese proposta por Janzen (1970) e Connel (1971),
que previram uma alta mortalidade de plântula e sementes perto de árvores adultas, por causa
de predadores de sementes, herbívoros ou patógenos dos hospedeiros específicos das árvores.
Clark & Clark (1985) encontraram que, danos no meristema apical de plântulas foram
positivamente correlacionados com a proximimidade dos indivíduos adultos da mesma
espécie, bem como com densidade de plântulas no local.
Entende-se como herbivoria o consumo de partes dos tecidos das plantas por animais,
incluindo folhas, caule, raízes, flores, frutos, ou sementes. Quando a ação do herbívoro causa
a morte do indivíduo é considerada como predação, tais como, o consumo de plântulas
inteiras ou sementes, uma vez que o consumo total desses indivíduos inviabiliza qualquer
sucesso no desenvolvimento. Entretanto, quando há apenas o consumo parcial sem levá-los a
morte, é considerada como parasitismo (Schowalter & Lowman, 1999; Cornelissen &
Fernandes, 2003; Del-Claro & 2012).
A herbivoria por insetos pode atingir fortemente os processos ecológicos e sua relação
com diversidade de plantas e tem se destacado como tema central nas pesquisas que envolve o
funcionamento da biodiversidade (Schuldt et al. 2010), onde a alta variação na diversidade
genética, biomassa total, riqueza de espécies e abundância relativa das comunidades de
plantas proporciona uma heterogeneidade física e química, que pode afetar fortemente a
interação entre inseto e planta (Agrawal, 2006). Assim, os herbívoros enfrentam uma série de
barreiras para se alimentarem das plantas, tais como: dificuldade de localização da planta
hospedeira entre uma grande variedade de plantas das quais o inseto não pode sobreviver;
risco de dessecação; e principalmente, barreiras físicas e nutricionais oferecidas pelos tecidos
vegetais (Gullan & Cranston, 2007; Rasmann, & Agrawal, 2009).
As relações insetos-plantas têm sido extensivamente estudadas em sistemas agrícolas
(e.g. Andow, 1991; Amaral, et al. 2010), sendo escassos para comunidades florestais com
gradientes de alta diversidade de espécies vegetais (e.g. Schuldt et al. 2010). Além disso,
muitos autores concluem que os herbívoros são responsáveis pela manutenção da
especilização de plantas hospedeiras em áreas heterogêneas (Schowalter & Lowman, 1999;
Fine, et al. 2004 e 2006; Marquis, 2004;). Hipóteses como as de concentração de recursos e
de inimigos (Root, 1973; Tahvanainen & Rott, 1972), têm sido utilizadas para explicar a
redução de herbívoros em comunidades mais diversas (Andow 1991; Tonhasca & Byrne,
1994; Finch & Collier, 2000). Tal fato pode ser explicado pela baixa concentração de recursos
6
vegetais em ambientes mais diversificados, bem como o aumento da abundância de insetos
predadores e parasitóides (Tahvanainen & Rott, 1972; Root, 1973; Brown & Ewel, 1987;
Andow, 1991; Agrawal et al. 2006; Gullan & Cranston, 2007). Todavia, Schuldt et al.(2010)
em estudos recentes em uma floresta subtropical no sudeste da China encontrou uma relação
positiva entre a riqueza de plantas e herbivoria associando tal fato a uma ampla variedade de
alimento para os herbívoros generalistas em decorrência da alta diversidade vegetacional.
1.4. Defesas de plantas contra a herbivoria
As plantas, ao longo da evolução, desenvolveram diferentes mecanismos de defesas
contra a herbivoria, incluindo as defesas físicas (Baur et al. 1991; Cooper & Ginnett, 1998) e
defesas químicas, como a produção de uma série de toxinas e proteínas de defesa (Coley &
Barone, 1996, Howe & Jander, 2008; Mello & Silva- Filho, 2002; Trigo et al. 2012). Além
disso, determinadas plantas emitem substâncias voláteis, as quais atraem predadores de
insetos e assim protegendo-as contra as ameaças futuras. Essas substâncias são sinalizadas
através do reconhecimento de secreções orais do inseto e sinais de ferimento de células
vegetais. Paralelamente, os insetos mais especializados desenvolveram estratégias para
superar as barreiras de plantas, como a desintoxicação de substâncias tóxicas (Edward &
Wratten, 1981; Howe & Jander, 2008; Mello & Silva- Filho, 2002; Schowalter & Lowman,
1999; Trigo et al. 2012).
Algumas classes de metabólitos secundários são consideradas importantes no estudo
de interações inseto-planta como os alcalóides, terpenóides, compostos fenólicos e derivados
de ácidos graxos (Trigo et al. 2012). Com exceção dos alcalóides, os demais compostos são
baseados em carbono. Os alcalóides de forma geral são tóxicos para os insetos e não tem
nenhuma função primária para as plantas. Os terpenóides também podem apresentar toxidez
para os insetos e/ou cumprir outras funções, tais como atrativo para polinizadores, além
desempenharem outros papéis na produção primária (ex. carotenóides) (Agrawal & Konno,
2009). Os fenóis, além de funcionarem como compostos de defesas contra herbivoria
protegem a planta contra a radiação UV. Os derivados de ácidos graxos são responsáveis pela
liberação de compostos voláteis e importantes na ativação da expressão gênica de muitos
mecanismos de defesas, como o aumento dos terpenóides (Trigo et al. 2012). Estas defesas
são geralmente dividas em quantitivas e qualitativas, onde o efeito das primeiras sobre os
insetos herbívoros dependente da quantidade, sendo comumente encontradas em altas
concentrações nas plantas, como por exemplo, ligninas e fenóis, conferindo um alto custo
energético para sua produção, por serem de alto peso molecular. Por outro lado, as defesas
7
qualitativas estão presentes em baixas concentrações nos tecidos vegetais e são menos
custosas para sua produção e são pouco eficazes contra o ataque de insetos herbívoros não
adaptados a elas (Coley et al.1985).
Tais mecanismos das plantas citados anteriormente, não são os únicos que estão
envolvidos na redução do impacto da herbivoria, Boege & Marquis (2005) classificaram as
características que estão envolvidas neste processo em três tipos: (1) escape, que são aquelas
que influenciam na probabilidade de ser encontrado por herbívoros (e.g. tamanho da planta e
fenologia da folha); (2) defesas, que são aquelas que reduzem a herbivoria por diminuirem o
teor nutricional do alimento (defesas diretas) ou influenciam a abundância dos herbívoros,
como os inimigos naturais (defesas indiretas); e (3) tolerância, que são aquelas que após o
ataque pelo herbívoro, reduzem o impacto negativo da planta, contribuindo para capacidade
da mesma em se manter no ambiente e perpetuar.
1.5. Aspectos nutricionais das plantas para os insetos
Estudos apontam a qualidade das plantas como um fator importante que influencia na
alimentação dos insetos herbívoros (White, 1984, Schowalter et al. 1986, Cobb et al. 1997),
onde o padrão de herbivoria na comunidade é reflexo da palatabilidade das diferentes espécies
de plantas (Coley et al. 1985). A qualidade nutricional não corresponde somente aos
nutrientes disponíveis para os insetos, mas principalmente pelas características de defesas
(Stamp, 2003), sendo variável entre as espécies e idade das folhas, onde folhas jovens são
mais nutritivas que folhas maduras, em função da alta concentração de nutrientes (nitrogênio
e água) e baixa quantidade de compostos de defesa em folhas jovens (Coley, 1983; Coley &
Barone, 1996; Cornelissen & Fernandes, 2001). Compostos como fibras e ligninas reduzem a
capacidade dos herbívoros consumirem e digerir tecidos foliares (Coley, 1983; Lacerda et al.
1986; Coley, 1987; Coley & Barone, 1996). Entretanto, o aumento na concentração de
nutrientes foliar pode influenciar positivamente no crescimento e reprodução dos insetos
herbívoros (Marquis, 2012).
As mudanças estacionais nos níveis de nitrogênio solúvel ou concentrações de
aminoácidos nas folhas podem apresentar problemas particulares para os insetos menos
especializados (Edwards & Wratten, 1981). Em ambientes pobres em nitrogênio, por
exemplo, a maioria dos tecidos foliares disponíveis pode apresentar baixo valor nutricional,
onde herbívoros mais especializados devem possuir um sistema digestivo eficiente para
conseguir extrair energia e nutrientes, e procurar os tecidos mais nutritivos disponíveis,
acompanhando o período de produção de folhas novas (Mattson, 1980). Isto ocorre porque o
8
nitrogênio é na maioria das vezes, um recurso limitante para o crescimento dos herbívoros,
uma vez que grande quantidade de tecido vegetal deve ser consumida para que os insetos
consigam obter a quantidade de proteínas necessária para o seu metabolismo (Mattson, 1980;
Marquis, 2012). Assim, em ambientes com limitação de recursos, altos níveis de lignina,
celulose, compostos fenólicos, terpenos e outros aleloquímicos não baseados em carbono são
constantemente presentes (Mattson, 1980).
1.6. Justificativa do estudo
Os impactos causados pelo homem na natureza nos últimos anos, como a
descaracterização de florestas e pântanos para formação de extensas pastagens, têm refletido
nas alterações climáticas que podem interferir nas relações interespecíficas e em cadeias
alimentares inteiras. Desta forma, conhecer as interações dentro dos níveis tróficos é de
fundamental importância para compreender os processos regulares e estruturadores das
comunidades naturais e assim, desenvolver mecanismos que visem à conservação da
biodiversidade remanescente (Del-Claro, 2012).
No Brasil, principalmente na Mata Atlântica, estudos relacionados a padrões de
herbivoria enfocando situações amplas, como variações nas defesas de plantas em habitat
edaficamente heterogêneos e com alta diversidade de plantas, são escassos. Tais estudos
podem fornecer informações sobre o papel ecológico das espécies nos diferentes ambientes,
apontando o quanto estável ou vulnerável ao ataque por insetos herbívoros determinada
população ou comunidade se encontra, bem como respostas a perguntas de como as espécies
se comportam em ambientes diferentes e como os compostos químicos e estruturais estão
envolvidos nestes processos. Além disso, estes estudos pode possibilitar a fundamentação de
várias hipóteses exitentes, principalmente aquelas relacionadas ao grau de especialização de
espécies vegetais a condições ambientais de limitação de recursos, como sugerido por alguns
estudos (Fine et al. 2004 e 2006; Fine & Mesones, 2011), onde os herbívoros apresentam um
papel significativo na adaptação das plantas a ambientes com diferentes condições abióticas
ao longo do tempo evolutivo. Tal fato tem associado com a disponibilidade de recurso no
ambiente influenciar na evolução dos diferentes tipos e quantidades de defesas de plantas,
tornando-as mais ou menos vulneráveis a herbivoria (Coley et al. 1985; Bryant et al. 1983).
Logo, estudos desta natureza, que são escassos em Florestas de Tabuleiro na região do norte
do Espírito Santo, podem fornecer informações importantes na geração de subsídios que
contribuam para a tomada de decisões voltadas para a conservação e o manejo da
biodiversidade neste tipo de ecossistema florestal.
9
CAPÍTULO II
Descrição da área de estudo
2.1. Reserva Natural Vale
A RNV está localizada no norte do estado do Espírito Santo. Apresenta uma área de
21.787 ha abrangendo os municípios de Linhares e Jaguaré-ES, entre as coordenadas
geográficas 19°06' e 19°18'S e 39°45' e 40°19'W. A altitude local oscila entre 28 e 65 m e a
área está a 30 km distante do centro de Linhares (Jesus & Rolim, 2005).
Dentro da reserva ocorrem duas províncias geomorfológicas, a planície de tabuleiro, a
qual está instalada sobre os sedimentos de formação Barreiras, caracterizada por interflúvios
de superfície plana com declividade para o mar, sendo os vales muitos largos e com fundos
planos colmatados por sedimentos quartenários; e planície costeira, a qual é corresponde a
sedimentos litorâneos arenosos e depósitos areno-argilosos fluviais, além de zonas baixas
superficialmente turfosas (Sugio et al. 1982). A reserva corresponde, em grande parte, áreas
da planície de tabuleiros do terciário e, em menor parte a planície costeira do quaternário
(Araujo et al. 2008).
Na década de 50, a companhia Vale do Rio Doce comprou 104 propriedades para
formar antiga Reserva Natural da Vale do Rio Doce e até hoje há tentativas de compras de
terras no entorno da reserva (Jesus & Rolim, 2005). O motivo das compras das terras era de
manejar a floresta para a produção de dormentes para a ferrovia Vitória- Minas. Entretanto,
verificou-se que o projeto não era economicamente viável, por haver maior número de
espécies arbóreas que ainda não eram utilizadas para a transformação em dormentes do que
aquela que eram utilizadas. Além disso, o grande número de espécies que as florestas
tropicais fluviais apresentam fez com que os cuidados para o processo de regeneração natural
fossem difíceis e onerosos e também pela tendência das espécies de menor interesse
econômico predominar na floresta secundária (Heinsdijk et al. 1965). Então mantiveram a
floresta como reserva e a cobertura florestal desta permanece bastante conservada.
Dentro do limite da RNV há basicamente quatro fitofisionomias distintas (Peixoto et
al. 2008), que são: a Floresta Alta de Terra Firme (Mata Alta), sendo esta mais representativa
da mata de tabuleiro, Floresta de Mussununga com árvores mais baixas, variando de 7 a 10 m
de altura; Floresta de Várzea, associada a vegetações de áreas alagáveis, constituída por
árvores de esparsas e palmeiras, e solo coberto por vegetação graminóide (cerca de 4% da
10
área); e os campos nativos (cerca de 6% da área), que aparecem como enclaves na floresta e
estão representados por campos abertos com vegetação graminóide ou vegetação arbóreo-
arbustiva em moitas características. Estes autores afirmam que as transições entre estes
quatros tipos de vegetação pode ser aguda ou gradual, sendo possível identificar um ecótono
pela composição de espécies, sendo também associado com canais de drenagem natural ou
aos diferentes tipos de solos (Fig.2.1).
Figura 2.1. Localização e vegetação da Reserva Natural Vale, Espírito Santo, Brasil. Fonte: Peixoto et al. 2008
.
A vegetação nativa do Espírito Santo é classificada como floresta ombrófila densa de
terras baixas (RADAMBRASIL, 1987). Entretanto, alguns estudos a relacionam aos aspectos
funcionais relacionados ao caráter estacional, classificando-a como Floresta Estacional Semi-
Decidual de Terras Baixas ou Floresta Ombrófila Semi-decídua (Peixoto & Gentry, 1990).
Estudos sobre a fenologia de 41 espécies da floresta representativa de Tabuleiro (Mata Alta)
revelou uma proporção igual entre espécies sempre-verde e brevidecíduas (43,9%) e apenas
12,2% de espécies caducifólias classificando-a como Floresta Estacional Perenifólia, uma tipo
11
intermediário entre Floresta Ombrófila densa e Floresta Estacional Semidecidua (Engel,
2001), do sistema de classificação do Veloso et al. (1991).
Dados climáticos de 22 anos (1975-1996) revelaram que o clima da região é marcado
pela sazonalidade, apresentando um clima quente e úmido, com estação chuvosa no verão
(outubro a março) e seco no inverno (maio a setembro), sendo incluída no tipo Aw de
KÖPPEN (Peixoto et al. 2008). Durante o referido período, a precipitação pluviométrica
média anual foi de 1.214 mm, sendo verificada a presença de duas fases: uma fase chuvosa
que durou até 1985, a qual apresentou uma precipitação superior a média, e uma fase seca
(1986-1996), com uma precipitação inferior a média, com exceção do ano 1992, cujas
pluviosidades foram acima da média. A temperatura média foi de aproximadamente 24 ° C,
sendo a média máxima de cerca de 35 °C, e a máxima absoluta de 39,8 °C. A média mínima
foi de aproximadamente 15 °C, enquanto que a média mínima absoluta foi de 8,3 ° C (Peixoto
et al. 2008).
2.2. Sítios Amostrais
O estudo foi realizado em duas áreas com fisionomias distintas localizadas dentro do
domínio da RNV. Em cada área foi utilizada uma parcela permanente de 1 ha cada, sendo
representadas pela Mata Alta (S19°09’14,2” e W040°02’0,004”) e Mussununga
(S19°09’078”e W040°02’19,7”). A escolha dessas áreas foi feita com base em visitas nas
áreas, nos quais foram consideradas as diferentes características dos solos e das
fitofisionomias.
A Floresta de Mata Alta corresponde c. de 70% da área total da Reserva da Vale e
destes apenas 8% é ocupada pela floresta secundária. Quando comparada com as outras
formações integrantes da mata de tabuleiro, destaca-se por apresentar árvores com um dossel
fechado, atingindo até 40m de altura e sub-bosque pouco desenvolvido, sendo considerada a
formação vegetacional com maior riqueza de espécies arbóreas (Peixoto et al. 2008) (Fig.
2.2).
12
Figura 2.2. Foto mostrando o sub-bosque da Mata Alta na Reserva Natural Vale, Linhares, ES.
Os solos da Mata Alta são caracterizados como argilosos ou argilo-arenosos (Peixoto
et al. 2008), classificados como Podzólico Amarelo distrófico ou Argissolo Amarelo,
apresentando como características a diferença de granulometria com a profundidade e a baixa
fertilidade devido às pequenas concentrações de base trocáveis (Garay et al. 2003). De acordo
com Santos et al. (2004a) esta classe de solos é proveniente de sedimentos do terciário (Série
Barreiras), sendo constituída de minerais com horizonte A moderado, presença de B textural,
porosos, bem drenados com textura variando de arenosa a média no horizonte A e média a
argilosa no horizonte B. Além disso, possuem baixa capacidade de troca de cátions e baixa
soma de bases trocáveis (Fig.2.4).
A Mussununga é circundada pela floresta de Mata Alta, formando um enclave dentro
desta e ocupa 7,9% da área da Reserva da Vale (Peixoto et al. 2008). Possui copas menos
densas, permitindo maior penetração de luz para os solos (Figura 2.3). As árvores da
Mussununga possuem em torno de 10m de altura, mas algumas espécies emergentes não
excendo a 20m de altura (Simonelli et al. 2008). Apresenta menor riqueza de espécies quando
comparado com a floresta de Mata Alta e abundância de elementos xerófilos, lianas e
13
bromélias, possuindo características similares as matas de restingas (Garay et al. 2003;
Simonelli et al. 2008). Entretanto, um fator edáfico que diferencia as Mussunungas das
restingas é a ocorrência de uma camada impermeável de laterita (couraça laterítica) que
provoca alagamentos estacionais nas Mussunungas, favorecendo a grande umidade no período
chuvoso (Meira Neto et al. 2005). De acordo com Heinsdijk et al.(1965), a floresta de
Mussununga parece com a floresta de Cerrado, não pela falta de água, mas sim pela condições
do solo ou por causa de fatores edáficos.
Figura 2.3. Foto mostrando a entrada de luz na Mussununga na Reserva Natural Vale, Linhares, ES.
Os solos da Mussununga são arenosos nas diferentes profundidades, classificados
como Podzol (Garay et al. 2003), sendo representada por solos azonais, determinados
essencialmente por uma rocha matriz quase desprovida de elementos finos, argilas e silte, e
pelo lençol freático pouco profundo, que forma uma barreira à lixiviação da matéria orgânica
e dos óxidos de alumínio e ferro, originando as camadas B húmica e férrica (Garay et al.
2003) (Fig.2.4). Estes autores afirmam que a camada orgânica em processo de decomposição
se acumula no primeiro horizonte do solo, sendo a velocidade de decomposição mais lenta
14
quanto comparada com a floresta de Mata alta. Tal fato não se deve às baixas concentrações
de nitrogênio nos aportes foliares, mas sim às características edáficas da área, em função da
procedência dos solos da Mussununga que são formados a partir de sedimentos que recobriam
as encostas dos tabuleiros, sendo, portanto, pobres em elementos finos e nutrientes (Garay et
al. 2003).
Figura 2.4. Características pedológicas dos perfis de solo da Mata Alta e Mussununga, na Reserva Natural Vale,
Linhares, ES. A: solo Podzólico; B: solo Podzol. Fonte: Garay et al. 2003.
Os solos que dominam a região dos tabuleiros são, de modo geral, homogêneos, com
profundidade entre 2 e 4m e de baixa fertilidade, sendo o horizonte superficial arenoso pouco
favorável à retenção de nutrientes. Assim, a matéria orgânica proveniente da vegetação pode
ser fundamental para manutenção da estrutura e fertilidade dos solos (Garay et al. 2003).
15
Esses autores encontraram que a Mata Alta apresenta maior concentração de nitrogênio e
menor razão C/N quando comparada com Mussununga. Revelaram também que a
concentração de C total no horizonte hemiorgânico A12 do solo da Mata Alta da reserva da
Vale foi de 0,72 % e na Mussununga foi de 1,16%, de N foi 0,08% para a Mata Alta e 0,07%
para a Mussununga, sendo a razão C/N de 8,9 para a Mata Alta e 16,9 para a Mussununga.
16
CAPÍTULO III
Herbivoria foliar em comunidade arbórea de duas fisionomias de Floresta
Atlântica de Tabuleiro no norte do Espírito Santo, Brasil
3. 1 - Introdução
Comunidades naturais geralmente sofrem altas porcentagens de herbivoria, as quais
podem afetar negativamente o crescimento, a reprodução, a habilidade competitiva das
plantas e, consequentemente, influenciar a composição de comunidades vegetais (Crawley,
1983; Huntly, 1991; Coley & Barone, 1996; Marquis, 2004). Entretanto, em alguns casos, a
herbivoria pode ser benéfica para as plantas, quando o ataque dos insetos herbívoros provoca
uma série de reações, como aumento do crescimento e produção de folhas (Nascimento &
Hay, 1993; 1994; Cornelissen & Fernandes, 2003).
A intensidade do dano por herbivoria e a eficácia dos componentes de defesas variam
consideravelmente entre as espécies vegetais, sendo a disponibilidade de recurso fundamental
para a manutenção do tipo e quantidade de defesas nas plantas (Coley et al. 1985). Esses
autores argumentam também que o investimento em composto de defesa depende da taxa de
crescimento das espécies. Em ambientes com recursos limitados, as espécies de crescimento
lento investem mais recursos em produção de defesas imóveis, tais como lignina ou fenóis
totais, e apresentam menor taxa de herbivoria (Coley, 1983; Coley et al. 1985). Chapin (1980)
afirma que espécies de árvores adaptadas a estes ambientes possuem menor capacidade de
absorver nutrientes e de realizar fotossíntese, devendo, portando, ser mais custoso para as
plantas repor as partes perdidas do que defendê-las. Coley (1983) avaliou a taxa de herbivoria
em uma floresta tropical e verificou que plantas de sol (espécies pioneiras) foram, em geral,
mais consumidas por herbívoros que espécies tolerantes à sombra. Tal fato foi fortemente
correlacionado ao menor investimento em compostos de defesas em espécies pioneiras.
Outras teorias existentes envolvendo a relação planta e herbívoro enfatizam que estas
interações podem mudar ao longo de gradientes abióticos. Atualmente, duas hipóteses são
muito utilizadas para explicar como as condições abióticas alteram as características das
plantas, tornando-as mais susceptíveis a herbivoria: hipóteses de estresse (PSH - Plant Stress
Hypothesis) e de vigor de plantas (PVH - Plant Vigour Hypothesis).
17
A PSH, proposta por White (1984), prevê que a palatabilidade das plantas aos
herbívoros irá aumentar com o défici hídrico e nutricional, onde o estresse em plantas pode
alterar a qualidade das propriedades das folhas, fazendo com que haja uma maior qualidade
nutricional nos tecidos foliares causadas pela maior mobilização de nitrogênio em resposta ao
agente estressor. White (2009) afirma que o uso desta hipótese deve ser limitado para explicar
os surtos de herbívoros que se alimentam de tecidos senescentes, como os brocadores, em
resposta às mudanças fisiológicas em suas plantas hospedeiras, induzida por estresse
ambiental.
A segunda hipótese (PVH), proposta por Price et al. (1987), prediz que os herbívoros
atacam preferencialmente plantas mais vigorosas. Price (1991) considera que plantas sob
estresse podem ser mais atacadas por herbívoros, mas pode haver uma preferência alimentar
por partes de plantas que crescem vigorosamente. Este autor define o termo “vigor” como o
crescimento de plantas ou ramos da mesma acima do crescimento médio de uma dada
população. Em geral, a maioria dos estudos que testaram esta hipótese foi realizada com
insetos galhadores (e.g. Cornelissen & Fernandes, 2001; Araújo et al. 2003), sendo, portanto,
escassos para insetos mastigadores (e.g. Cornelissen et al. 1997).
Ambientes naturais variam consideravelmente em termos de produtividade,
diversidade de espécies e diversidade intraespecífica, podendo afetar as interações entre
herbívoro-planta (Agrawal et al. 2006). Em geral, a herbivoria é influenciada pela
composição, densidade e diversidade da vegetação circundante (Brown & Ewel, 1987).
Comunidades de plantas mais simples, como sistemas agroflorestais, podem sofrer maior
herbivoria do que comunidades mais diversas, sugerindo que comunidades mais complexas
apresentam maior diversidade de fontes alternativas de alimentos para os herbívoros, maior
riqueza de herbívoros, parasitas e predadores generalistas e consequentemente, menor pressão
por herbivoria (Brown & Ewel 1987; Edwards & Wratten, 1981; Agrawal et al. 2006; Gullan
& Cranston, 2007). Estas predições são explicadas pelas hipóteses de concentração de
Recursos e de Inimigos propostas por Root (1973) e Tahvanainen & Rott (1972), onde a baixa
concentração de recursos vegetais em ambientes mais diversificados dificulta a localização
das plantas hospedeira e a maior abundância e diversidade de inimigos naturais pode resultar
em melhor controle da densidade populacional de pragas. Em uma revisão feita Jactel &
Brockerhof (2007), encontraram, no geral, uma redução significativa da herbivoria em
comunidades mais diversas e concluiu que a composição de espécies vegetais pode ser mais
importante do que a riqueza em si, e que esta relação pode variar de acordo com as
características funcionais das espécies. Estes autores verificaram que a associação de espécies
18
menos semelhantes proporcionou a redução da herbivoria, o que relacionou com formação de
barreiras físicas ou químicas para a localização das plantas hospedeiras para alimentação ou
para a dispersão dos herbívoros.
A coevolução entre insetos e plantas permitiu a evolução de diferentes mecanismos de
defesas (Marquis, 1984; Coley et. al. 1985), incluindo as defesas mecânicas/físicas como
espinhos (Cooper & Ginnett, 1998), tricomas não glandulares (Baur et al. 1991); e defesas
químicas como a produção de uma variedade de toxinas e proteínas de defesa que visam os
processos fisiológicos dos insetos, na tentativa de afastar ou intoxicar os herbívoros (Coley &
Barone, 1996; Mello & Silva- Filho, 2002; Gullan & Cranston, 2007; Trigo et al. 2012). Tais
mecanismos defensivos, juntamente com a quantidade de nutrientes e água nos tecidos
foliares são fatores que influenciam na alimentação dos insetos herbívoros, onde baixo
conteúdo de água e nitrogênio nas folhas tem proporcionado uma redução da preferência e da
performance dos insetos (Coley & Barone, 1996). Espécies vegetais que apresentam folhas
duras, fibrosas e com baixa qualidade nutricional sofrem menos danos foliares por herbivoria
(Coley, 1987). Folhas mais fibrosa (esclerófilas) são típicas de vegetação como a de
Mussununga, a qual cresce em solos arenosos, ácidos e pobres em nutrientes (Garay et al.
2003; Saporetti-Junior et al. 2009; Turner et al. 1995), sendo esta característica foliar é
vantajosa para as plantas, pois contribui para minimizam perda de água e o excesso de luz
sobre elas (Boeger & Wisniewski, 2003).
Embora existam inúmeros estudos envolvendo interações entre insetos e plantas
poucos são aqueles conduzidos em ecossistemas de Mata Atlântica e com variações abruptas
na diversidade da composição florística e nas características físicas e químicas do solo.
Assim, as florestas de tabuleiros no norte do Espírito Santo podem ser entendidas como
formações florestais ideais para estudos da herbivoria e do padrão de produção de defesas
químicas/mecânicas por apresentarem duas fitofisionomias bem distintas e peculiares, sob a
mesma condição climática – a Mussununga com solos arenosos e menos diversa e a Mata Alta
com solos argilosos e mais diversa floristicamente (Simonelli et al. 2008; Peixoto et al. 2008).
Desta forma, os objetivos deste trabalho foram avaliar as porcentagens de herbivoria por
insetos mastigadores, teor de água e de componentes da fibra em folhas de indivíduos
arbóreos de ambiente com limitação de nutrientes no solo (Mussununga) e de ambiente com
maior disponibilidade de nutrientes (Mata Alta); e verificar se as porcentagens de herbivoria
dos indivíduos nos dois ambientes são influenciadas pelos componentes das fibras e pelos
teores de água na estação seca. Assim, espera-se que indivíduos da Mussununga sejam menos
atacados por insetos herbívoros do que aqueles da Mata Alta por apresentarem folhas com
19
maiores componentes das fibras, característica de ambientes com maior limitação de recursos,
do que as dos indivíduos da Mata Alta, sendo, portanto, de menor qualidade nutricional para
os insetos.
3.2. Material e Métodos
3.2.1. Área de estudo - Vide capítulo 2
3.2.2. Amostragem e análise química
Indivíduos arbóreos do sub-bosque (n= 50) com até 10 m de altura foram sorteados
para a coleta de folhas sem levar em consideração a qual espécie pertenciam. O sorteio das
árvores marcadas nas duas áreas estudadas foi feito a partir da listagem florística da RNV e
não houve a reposição dos números. De cada árvore foram coletadas de 6 a 10 folhas
maduras em cada fisionomia florestal, tanto na coleta realizada em agosto/2010 quanto na de
fevereiro/ 2011. Considerou-se como folha madura aquela disposta abaixo da quarta folha,
contando do ápice para a base do ramo e com uma coloração verde escura (Nascimento e
Proctor, 2001). Em caso de folhas compostas, considerou-se o folíolo como unidade
amostral. A estimativa do total da área foliar consumida foi medida usando um sistema de
sete classes de porcentagem de dano (1= ausência de danos por herbivoria; 2=]0,5]; 3=]5,10];
4=]10,25]; 5=]25,50]; 6=]50,75]; 7=]75,100]). A herbivoria foliar foi avaliada visualmente
analisando em que classe de dano se encaixava cada folha. A média de herbivoria para cada
árvore foi calculada multiplicando o número de folhas danificadas dentro de cada classe de
herbivoria pelo intervalo médio da classe que elas se encontravam e dividindo pelo total de
folhas amostradas (Nascimento & Proctor, 2001).
Em função de sua representatividade nas florestas da região, após a identificação dos
indivíduos amostrados através da listagem florística da RNV, foi calculada a porcentagem de
herbivoria para indivíduos da família Myrtaceae nos dois tipos florestais (Mata Alta e
Mussununga). Destes indivíduos, as folhas coletadas (6 a 10) tanto na estação seca quanta
chuvosa foram separadas do ramo, acondicionadas em saco plástico e em uma caixa de isopor
e logo levadas para o laboratório e pesadas em uma balança portátil com precisão de 3 casas
decimais. Depois de pesadas, as folhas foram deixadas em estufa de circulação até atingir o
peso constante (105°C ± 1). A porcentagem do conteúdo de água foi obtida pela diferença
entre a massa seca e a massa inicial fresca multiplicado por 100 (Allen, 1989).
20
As análises químicas para determinação de fibras em detergente neutro (FDN), fibras
em detergente ácido (FDA), celulose (CEL) e lignina (LIG) foram realizadas no Laboratório
de Zootecnia e Nutrição Animal (LZNA) do CCTA/UENF, segundo o método de Van Soest
et al. (1991), utilizando-se 0,5 g do material vegetal seco e pulverizado, sendo feita através da
análise sequencial. A determinação da lignina foi realizada pelo método do ácido sulfúrico a
72%, seguida por incineração do resíduo obtido a 550°C por 3h e a determinação da celulose
é a diferença entre FDA e Lignina. As fibras em detergente neutro incluem a celulose,
hemicelulose, lignina como os principais componentes, além de proteína danificada pelo calor
e proteína da parede celular e minerais (cinzas). Enquanto que as fibras em detergente ácido
são constituídas, basicamente, de celulose e lignina (lignocelulose), de proteínas danificadas
pelo calor e parte da proteína da parede celular e de minerais insolúveis (cinzas).
3.2.3. Análise de dados
As variáveis não apresentaram distribuição normal (Shapiro-Wilk W, p<0,05) e
sofreram transformações em arcoseno para a normalização dos dados (Zar, 1984). Os valores
de herbivoria, teor de água e componentes da fibra foram comparados através da análise de
variância two-way (ANOVA), onde os dois fatores testados simultaneamente foram área
(Mata Alta e Mussununga) e período (seco e chuvoso). Foram realizadas também análises
utilizando-se, entre os indivíduos amostrados, apenas aqueles pertencentes à família
Myrtaceae que ocorreram nos dois tipos florestais. As análises não foram feitas ao nível
específico devido à baixa amostragem das espécies comuns as áreas de Mata Alta e
Mussununga. O modelo de análise de regressão múltipla padrão (standard) (Zar, 1984) foi
realizado para verificar a relação entre herbivoria, componentes da fibra (FDN, FDA, CEL e
LIG) e teor de água em cada tipo florestal e em cada estação. As altas colinearidades entre as
variáveis FDN e celulose foram excluídas do modelo para as duas áreas e estações. O
programa estatístico utilizado em todas as análises foi o Statistica versão 7.0 (StatSoft, 2004).
3.3. Resultados
A perda de área foliar por herbivoria ao nível de comunidade não diferiu entre Mata
Alta e Mussununga (ANOVA two-way, F= 0,97; p>0,05) e entre estações (F= 0,06; p>0,05).
Também não houve diferença significativa nas interações entre os fatores (F= 0,78; p>0,05)
(Figura 3.1). O mesmo foi verificado para árvores da família Myrtaceae entre as fisionomias
(ANOVA two-way, F= 0,92; p>0,05), entre estação (F= 0,24; p>0,05) e na interação dos
fatores (F= 2,3; p>0,05) (Fig. 3.1; Tab. 3.1).
21
Figura 3.1. Média da herbivoria foliar e desvio padrão encontrada em indivíduos arbóreos amostrados nas
comunidades de Mata Alta e Mussununga nos períodos seco e chuvoso (n = 50) e para os indivíduos da família
Myrtaceae das duas áreas (período seco, n= 22; chuvoso, n= 21. Não houve diferenças significativas entre os
tipos florestais, entre estações e na interação entre destes dois fatores, ANOVA two-way, p> 0,05.
Tabela 3.1. Análise de variância (ANOVA) two-way (estação e ambiente) das porcentagens de herbivoria geral
(n=50) e da família Myrtaceae (período seco, n= 22; chuvoso, n= 21) amostrados nas comunidades de Mata Alta
e de Mussununga, p>0,05.
Herbivoria geral Herbivoria em Myrtaceae
Efeito SS DF MS F p SS DF MS F p
Estação 3,1 1 3,1 0,06 0,79 8,97 1 9,0 0,23 0,63
Área 46,4 1 46,4 0,97 0,32 35,0 1 35,0 0,92 0,34
Interação 37,0 1 37,0 0,78 0,38 86,8 1 87,8 2,39 0,13
Erro 9329,7 196 47,6 3103,9 82 37,8
Quanto ao teor de água nas folhas de árvores da família Myrtacea, foi verificado que
folhas coletadas na Mata Alta apresentavam significativamente (test t= 3,03; df= 42; p=
0,004) maior teor de água que folhas coletadas na Mussununga na coleta realizada na estação
seca. Porém, o mesmo não foi observado para a coleta da estação chuvosa (test t= 0,21; df=
22
40; p>0,05). Houve diferença no teor de água entre as estações somente para a Mussununga
(test t= 2,39; df= 41; p= 0,02), que apresentou maiores porcentagens de água na estação
chuvosa (56,6%) comparativamente à seca (53,1%) (Tab.3.1).
As concentrações de FDN, FDA, CEL e LIG em folhas de indivíduos de Myrtaceae
foram maiores na Mata Alta que na Mussununga (teste t= 5,0; teste t= 2,7; teste t= 3,2; test t=
2,5; respectivamente, df= 40; p≤0,001) na estação chuvosa. Entretanto, para a estação seca,
houve diferença significativa apenas para FDN (teste t= 2,2; df= 42; p= 0,03). Quando as
concentrações destes componentes foram comparadas entre as estações, somente LIG (teste t=
2,0; df= 41; p= 0,05) apresentou maiores valores na estação chuvosa do que na seca na
Mussununga. O mesmo não foi observado para a Mata Alta, onde as concentrações de LIG
não diferiram entre as estações (teste t= 0,08; df= 41; p= 0,94) (Tab. 3.2).
Tabela 3.2. Valores em porcentagem do teor de água e de componentes da fibra (média ± desvio padrão) em
folhas de indivíduos de diferentes espécies (DAP > 10 cm) da família Myrtaceae no sub-bosque da Mata Alta e
da Mussununga no período seco (n= 22) e chuvoso (n= 21) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil.
Componentes da fibra: fibras em detergente neutro (FDN), fibras em detergente ácido (FDA), celulose (CEL) e
lignina (LIG). Comparação entre florestas, Test t, p significante ao nível de 0,05. * Diferença significativa dentro
do mesmo tipo florestal entre estações, test t, p < 0,05.
A regressão múltipla revelou a ausência de relação entre as porcentagens de
herbivoria, as concentrações de componentes de fibra e de água em folhas de árvores de
23
Myrtaceae em ambas as florestas, tanto na estação seca, quanto na estação chuvosa (Tab. 3.3 e
3.4).
Tabela 3.3. Análise de regressão múltipla geral dos valores em porcentagem do teor de água e de componentes
da fibra em folhas de indivíduos da família Myrtaceae no sub-bosque da Mata Alta e da Mussununga na estação
seca (n= 22) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Componentes da fibra: fibras em detergente neutro
(FDN), celulose (CEL) e lignina (LIG). Beta= coeficiente de correlação, CP= Correlação Parcial; CS=
Correlação Semiparcial; R2= coeficiente de determinação; EP= Erro padrão de estimativa.
Beta CP CS Tolerância R2 t(15) p-valor
Mata Alta
Água -0,31 -0,30 -0,29 0,91 0,08 -1,32 0,20
FDA -0,32 0,18 -0,17 0,28 -0,71 -0,76 0,46
Lig 0,08 0,05 0,05 0,29 0,70 0,22 0,83
R= 0,35; R2= 0,120; R
2 ajustado=- 0,03; F(3,18)= 0,82; p= 0,50; EP= 5,57
Mussununga
Água 0,09 0,08 0,08 0,69 0,31 0,35 0,73
FDA 0,51 0,25 0,25 0,24 0,76 1,14 0,27
Lig -0,70 -0,34 -0,34 0,23 0,77 -1,52 0,15
R= 0,34; R2= 0,11; R
2 ajustado= -0,03; F(3,18)= 0,78; p= 0,52; EP= 7,63
Tabela 3.4. Análise de regressão múltipla dos valores em porcentagem do teor de água e de componentes da
fibra em folhas de indivíduos da família Myrtaceae no sub-bosque da Mata Alta e da Mussununga na estação
chuvosa (n= 21) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Componentes da fibra: fibras em detergente
neutro (FDN), celulose (CEL) e lignina (LIG). Beta= coeficiente de correlação, CP= Correlação Parcial; CS=
Correlação Semiparcial; R2= coeficiente de determinação.
Beta CP CS Tolerância R2 t(15) p-valor
Mata Alta
Água -0,45 -0,42 -0,39 0,74 0,26 -1,79 0,09
FDA 1,44 0,32 0,28 0,04 0,96 1,29 0,22
Lig -1,11 -0,30 -0,26 0,06 0,94 -1,21 0,25
R= 0,36; R2= 0,13; R
2 ajustado= -0,03; F(3,17)= 0,82; p= 0,50; EP= 4,95
Mussununga
Água 0,02 -0,02 0,02 0,88 0,12 0,07 0,95
FDA -0,52 -0,26 -0,25 0,24 0,76 -1,11 0,28
Lig 0,27 -0,14 0,13 0,22 0,77 0,57 0,58
R= 0,32; R2= 0,10; R
2 ajustado= -0,06; F(3,17)= 0,64; p= 0,60; EP= 6,53
24
3.4. Discussão
Os resultados mostraram que as porcentagens médias de herbivoria das comunidades
arbóreas de Mata Alta e Mussununga, tanto no período chuvoso quanto no período seco, não
foram elevadas (9 – 11%), porém abaixo do limite superior registrado para florestas tropicais
úmidas - em torno de 15% (Gullan & Cranston, 2007, Sterck et al.1992).
Para pequenos mamíferos e talvez insetos, a concentração de componentes da fibra
nas folhas pode funcionar como barreira mecânica para sua utilização como alimento (Coley,
1983; Coley e Barone, 1996). Além disso, o conteúdo de lignina nas folhas pode reduzir sua
palatabilidade e inibir a absorção de nutrientes pelos insetos (Stamopoulos, 1988; de
Bruxelles & Roberts, 2001; Khanam et al. 2006). Diversos trabalhos verificaram relações
negativas significativas entre herbivoria foliar e concentração de fibras, celulose e lignina
(Coley, 1983; Lacerda et al. 1986; Coley, 1987). No presente estudo, as árvores da Mata Alta
apresentaram maiores porcentagens de componentes da fibra que as árvores da Mussununga,
sendo que estas diferenças ocorreram principalmente na estação chuvosa. Entretanto, as
porcentagens de herbivoria foram similares entre os tipos florestais em ambas as estações e
não houve relação significativa entre herbivoria, componentes da fibra e água, sugerindo que
outros compostos químicos podem estar desempenhando um papel mais decisivo na defesa
contra a herbivoria, ou até mesmo, possam estar agindo sinergeticamente com estes
componentes. Resultado semelhante foi observado por Varanda & Pais (2006), ao estudar a
suceptibilidade da Didymopanax vinosum (Apiaceae) à herbivoria em três mosaicos de
cerrado, onde não foi encontrada relação entre a atividade dos insetos herbívoros e a
composição química e física das folhas. Como afirmado por alguns autores, às plantas contêm
dezenas ou até mesmo centenas de compostos secundários que contribuem para resistência
contra o ataque dos insetos herbívoros e interações sinergéticas entre estes podem
proporcionar um maior eficiência da defesa da planta do que a ação de cada composto de
forma independente (Agrawal & Fishbein, 2006; Romeo et al. 1996; Agrawal, 2011).
Alguns trabalhos que envolvem observação (Murdoch et al. 1972; Southwood et al.
1979; Hawkins & Porter 2003) e experimentação (Siemann et al. 1998; Knops et al. 1999)
tem encontrado uma relação positiva entre a riquezas de espécies de plantas e de insetos
artrópodes em comunidades vegetais. Apesar da Mata Alta apresentar maior riqueza e
diversidade florística que a Mussununga e que embora possa haver diferença na composição e
abundância de insetos herbívoros entre estas comunidades, a ausência de diferenças nas
porcentagens de herbivoria entre os ambientes sugere também que a pressão dos insetos
herbívoros sobre as plantas seja semelhante. Brown & Ewel (1987) afirmam que o tamanho e
25
o grau de proximidade das áreas estudadas devem ser considerados na interpretação dos
resultados por permitirem a mobilidade dos herbívoros entre as mesmas. Vale ressaltar que a
comunidade de Mussununga da Reserva da Vale é circundada pela Mata Alta (Peixoto et al.
2008) assim, deve ocorrer dispersão de indivíduos, especialmente de espécies generalistas,
entre os dois ambientes.
Vários autores têm proposto que os herbívoros desempenham um importante papel na
diversidade de florestas tropicais, sendo responsáveis pela especialização de habitats em áreas
edaficamente heterogêneas (Fine et al. 2004 e 2006; Fine & Mesones, 2011). Cabe ressaltar,
que a floresta de Mussununga cresce sob solos distintos, consideravelmente mais arenosos e
pobres em nutrientes que os solos que sustentam a Mata Alta circundante (Garay et al. 2003;
Simonelli et al. 2008). Fine et al. (2004), através de um estudo envolvendo transplante de
mudas de seis gêneros filogeneticamente independentes encontraram que, espécies
especialistas de solos argilosos cresceram significativamente mais rápido que as de solos
arenosos nos dois tipos de solos na ausência de herbívoros. Todavia, na presença de
herbívoros, as espécies especialistas de solos argilosos, dominaram os ambientes de solos
argilosos e o mesmo foi verificado para as espécies especialistas de solos arenosos. Fine et al.
(2006), em um estudo posterior, relatou a existência de um “trade-off” entre taxa de
crescimento e investimento em defesas , onde congêneres especialistas de solos arenosos
investiram mais em defesas que seus respectivos congêneres especialista de solos argilosos.
Além disso, o impacto da herbivoria sobre o crescimento e sobrevivência dos congêneres foi
muito mais forte nos solos arenosos que nos solos argilosos, indicando forte evidência para
seleção de defesas neste tipo de solo. Assim, a similaridade nos valores de danos foliares de
espécies arbóreas encontrada entre indivíduos da Mata Alta e da Mussununga pode estar
relacionada com os diferentes investimentos em compostos de defesa nestes ambientes. Estas
diferenças nos investimento em defesa e assim a suscetibilidade à herbivoria poderiam
explicar também a baixa similaridade de espécies entre os dois ambientes (vide cap.2).
Entretanto, conforme destacado por Marquis (2004) um estudo mais aprofundado envolvendo
transplante de mudas de pares filogenéticos nestes dois ambientes é fundamental para
verificar o real papel dos herbívoros como fator determinante da composição florística destas
fitofisionomias.
3.5. Conclusões
Os resultados indicaram que as porcentagens médias de herbivoria encontrada para as
comunidades de Mata Alta e Mussununga (9 – 11%) estão abaixo do limite superior
26
registrado para espécies arbóreas de florestas tropicais úmidas (15%). Neste estudo não foi
corroborado a hipótese de que os indivíduos da Mussununga apresentem folhas menos
atacadas por insetos herbívoros mastigadores que os da Mata Alta. Embora a Mata Alta
apresente maior riqueza florística que a Mussununga, foi verificada que as porcentagens de
herbivoria foliar entre as comunidades, de modo geral, foram similares e indicando
semelhança na pressão de herbivoria sobre as plantas nestes ambientes. A Mata Alta
apresentou maiores porcentagens de água e fibras que a Mussununga, sendo que estas
diferenças ocorreram, em grande parte, na estação chuvosa. Entretanto, não houve relação
significativa entre herbivoria, teor de água e componentes da fibra sugerindo que outros
compostos químicos possam estar interagindo conjuntamente com estes componentes.
27
CAPÍTULO IV
Herbivoria e características foliares de espécies arbóreas de Mata Alta e
Mussununga sob uma perspectiva de contrastes filogenéticos
4.1. Introdução
Plantas e herbívoros correspondem grande parte da biodiversidade macroscópica do
planeta, sendo suas interações essenciais na manutenção da biodiversidade e função dos
ecossistemas (Endara & Coley, 2011). Os insetos herbívoros selecionam sua dieta alimentar
de acordo com as características funcionais das plantas (e.g. taxa de crescimento), sendo a
qualidade delas influenciadas principalmente pelas condições ambientais, como a
disponibilidade de nutrientes e água no solo, onde estas condições podem modificar a
expressão dos compostos defesa (Bryant et al. 1983; Coley, 1983; Coley et al. 1985).
A produção dos compostos químicos secundários requer matéria e energia, onde a
onipresença e a diversidade dos mesmos têm gerado alguns questionamentos sobre sua
eficácia e custo para a produção (Cornelissen & Fernandes, 2001). A partir disto, algumas
hipóteses foram desenvolvidas ao longo dos anos com o objetivo de prever os efeitos da
disponibilidade de nutrientes do ambiente na expressão fenotípica dos compostos do
metabolismo secundário, sendo aqui, destacadas duas hipóteses: (1) a hipótese do balanço
carbono-nutrientes (BCN), proposta por Bryant et al. (1983); (2) a hipótese de disponibilidade
de recurso (HDR), proposta por Coley et al. (1985).
A hipótese de BCN foi utilizada para explicar os efeitos da adubação e do
sombreamento na variação do metabolismo secundário das plantas. De acordo com esta
hipótese, as concentrações de metabólitos secundários baseados em carbono ou em nitrogênio
são determinadas pelo balanço carbono/nutrientes nos tecidos vegetais, sendo este último
influenciado pela disponibilidade de luz e de nutrientes no solo (Bryant et al. 1983).
Compostos secundários baseados em carbono como fenóis totais, terpenos correlacionam
positivamente com a razão carbono/nutrientes (C/N), enquanto compostos secundários
baseados em nitrogênio, como alcalóides, aminoácidos não protéicos são inversamente
correlacionados com a razão C/N (Bryant et al. 1983). Em solos com um déficit nutricional
moderado, a produção de compostos secundários a base de carbono é uma via metabólica
alternativa viável, uma vez que a menor disponibilidade de nutrientes limita mais o
28
crescimento que a capacidade fotossintética, fazendo com que haja o acúmulo de carboidratos
nos tecidos foliares, sendo o excesso alocado para a produção de tais compostos. Entretanto, o
aumento na concentração de nutrientes no solo provoca uma diminuição na razão C/N, pois a
alocação de recurso para o crescimento faz com que haja um declínio da produção de
compostos secundários baseados em carbono. Quando há excesso de nitrogênio assimilado, a
rota metabólica de produção pode ser desviada para a produção de compostos secundários
baseados em nitrogênio (Bryant et al. 1983).
A HDR prediz que a disponibilidade de recurso no ambiente é o principal fator que
influencia na quantidade e tipo de defesas das plantas (Coley et al. 1985; Endara & Coley,
2011). Em geral, espécies de crescimento rápido adaptadas para crescer em ambientes com
alta disponibilidade de recursos são mais atacadas por herbívoros, por ser menos defendidas
que aquelas de crescimento lento. Em casos de limitação de recursos, as plantas de
crescimento lento são mais favorecidas que aquelas de crescimento rápido (Coley et al. 1985)
por apresentarem um alto investimento em defesas quantitativas incluindo taninos e ligninas,
que reduzem a digestibilidade dos tecidos da planta (Coley et al. 1985). Essas adaptações são
importantes, uma vez que perdas de tecidos para os herbívoros podem resultar em diminuição
da aptidão de plantas (Marquis, 1984; Sagers & Coley, 1995). Além disso, herbivoria pode
reduzir a longevidade das folhas (Risley, 1986; Risley & Crossley-Jr, 1988), resultando em
uma perda elevada de biomassa fotossintética.
Plantas com altas concentrações de carbono (alto conteúdo de celulose e lignina) e
baixas concentrações de nitrogênio são ditas esclerófilas (Mattson, 1980), sendo que a massa
da folia por unidade de área (MFA) pode ser usada como medida de esclerofilia. No entanto,
isso não é necessariamente verdadeiro, pelo fato da MFA ser composta pela densidade e
espessura foliar (Witkowski & Lamont, 1991; Gonçalves-Alvim et al. 2006; Rosado &
Mattos, 2007; Neves et al. 2010). O grau de esclerofilia foliar varia consideravelmente entre
condições ambientais, estando em geral associadas a estresse hídrico e déficit nutricional
(Gonçalves-Alvim et al. 2006; Read et al. 2006), longevidade foliar, onde folhas de árvores
sempre-verdes são mais esclerófilas quando comparadas com folhas de árvores decíduas
(Chabot & Hicks, 1982) e diferentes estágios sucessionais, com espécies de estágio inicial
apresentando maior grau de esclerofilia do que as espécies de estágios mais avançados da
sucessão. A esclerofilia, por ser uma defesa tardia, pode influenciar na preferência alimentar
dos insetos herbívoros, onde que existem informações na literatura que a mesma funciona
como uma barreira física a alimentação dos insetos herbívoros mastigadores (Coley, 1983;
Turner, 1993; Gutschick, 1999; Boeger & Wisniewski, 2003) e pode afetar também a
29
alimentação de insetos sugadores de seiva (Neves et al. 2010). Estudos de Gonçalves-Alvim
et al. (2006) afirmam que a baixa concentração de macronutrientes essenciais no solo, como
N, P, K e Ca podem ser os principais fatores que influenciam na alta esclerofilia, o que pode
explicar a abundância de elementos xeromórficos na floresta de Mussununga como afirmado
por Garay et al. (2003).
Estudos ecológicos utilizando pares congenéricos têm sido extensivamente realizados
em comparações de características de plantas de formações florestais distintas (Hoffmann &
Franco, 2003; Fine et al. 2004; Fine et al. 2006; Rossatto et al. 2009). Hoffmann & Franco
(2003) destacam a importância da consideração da filogenia nestes estudos comparativos,
onde a variação de características entre plantas de cerrado e floresta só foram diferentes entre
os ambientes quando analisadas as espécies em gêneros. As fisionomias de Mata Alta e
Mussununga aqui estudadas são formações vegetacionais ideais para estas comparações por
serem fitofisionomicamente distintas e com baixa similaridade de espécies (Simonelli et al.
2008; Peixoto et al. 2008), sugerindo que as diferentes condições ambientais impõem fortes
restrições sobre a distribuição das espécies entre os ambientes. Assim, estes estudos
comparativos podem permitir uma análise das diferentes adaptações através de uma
perspectiva evolutiva de espécies filogeneticamente relacionadas. Tais informações são
importantes para determinar se as espécies são semelhantes por causa da evolução
convergente em função da pressão ambiental ou por causa da descendência de um ancestral
comum (Hoffmann et al. 2003).
Espécies de plantas estreitamente relacionadas compartilham mais características ou
associações ecológicas que espécies de maior distância filogenética, como previsto pela
hipótese de conservadorismo filogenético, sendo verificado o domínio de classes de defesas
químicas em determinadas famílias de plantas (e.g. os glicosinolatos entre espécies de
mostardas da família Brassicaceae) (Agrawal, 2006). Entretanto, alguns fatores podem alterar
ou coordenar a taxa de metabólitos secundários, tais como: sazonalidade, temperatura,
disponibilidade hídrica, radiação ultravioleta, nutrientes, altitude, poluição atmosférica,
indução por estímulos mecânicos ou ataque de patógenos e herbívoros (Lindroch, et al. 1987;
Bundy et al. 2009).
Os vegetais não são protegidos por apenas uma característica de defesa, mas sim por
um arsenal de características defensivas contra os insetos herbívoros, existindo interações
sinergéticas entre elas, os quais proporcionam um aumento da eficácia da defesa (Stapley,
1998; Agrawal & Fishbein, 2006, Marquis, 2012). Este resistência contra a herbivoria é um
processo caro, e proporciona um impacto no desempenho total dos indivíduos de uma
30
comunidade, uma vez que a perda de tecido foliar é prejudicial para a planta, onde esta deve,
portanto, evitar o ataque por herbívoros ou compensar o tecido perdido através do aumento
das taxas de crescimento após o dano (Herms & Mattson, 1992; Sagers & Coley, 1995). De
acordo com Coley et al. (1985), a produção de defesas em plantas só é favorecida pela seleção
natural quando o custo para produzi-las é menor que o benefício do aumento de proteção
contra os insetos herbívoros.
Assim, este estudo teve por objetivos: (1) avaliar as porcentagens de herbivoria e
características foliares (defesas químicas e físicas, área foliar e teor de água) das espécies
amostradas nas comunidades de Mata Alta e Mussununga; (2) comparar os valores de
herbivoria e características foliares entre os pares congenéricos coocorrentes nos ambientes de
Mata Alta e Mussununga; e (3) verificar se existe uma relação entre herbivoria e
características foliares em cada fitofisionomia estudada. Através destes objetivos, foram
testadas as seguintes hipóteses: (1) espécies pioneiras, as quais possuem menores ciclos de
vida, são mais consumidas por insetos herbívoros, devido aos menores investimentos em
compostos de defesa, o que tornam suas folhas mais palatáveis do que as plantas de
crescimento lento, onde estas possuem a estratégia de investir mais em defesa e menos em
crescimento, como proposto pela hipótese de disponibilidade de recurso; (2) espécies
filogeneticamente relacionadas, embora apresentem tipos de defesas semelhantes, estas devem
apresentar diferenças na expressão dos mecanismos de defesas entre os ambientes de Mata
Alta e Mussununga em função de diferenças nos fatores ambientais como intensidade de luz,
temperatura e disponibilidade de nutrientes no solo, fazendo com que os pares congenéricos
apresentem diferentes respostas fisiológicas e metabólicas, sendo mais propenso de serem
diferenças quantitativas que qualitativas, pela existência de controle genético, onde
geralmente os pares congenéricos compartilham características genéticas de um mesmo
ancestral comum.
4.2. Material e Métodos
4.2.1. Área de estudo - Vide capítulo 2
4.2.2. Seleção das espécies e amostragem de folhas
Em maio de 2011 foram coletados em torno de 50 folhas maduras de 5 indivíduos
arbóreos de cada espécie com até 10m de altura, sendo nove pares coocorrentes nas
fisionomias de Mata Alta e Mussununga. As espécies amostradas são de diferentes grupos
31
funcionais e bem representativas nas duas fitofisionomias (Tab.4.1), sendo nove pares
congenéricos por área. Para os nove pares congenéricos foram feitas medidas de herbivoria,
teor de água, área foliar total e massa seca por unidade de área (MFA). Em cinco pares
congênericos dos nove totais, foram feitos também análises de defesas químicas, tais como:
componentes da fibra (FDN, celulose e lignina), fenóis totais, e teste de alcalóides. A escolha
destes congêneres foi baseada na filogenia, onde observou-se a formação de cinco grandes
grupos e as porcentagens de herbivoria e características foliares foram analisadas levando em
consideração a distância filogenética do parente mais próximo de todas as espécies (Fig. 4.1).
Tabela 4.1. Congêneres selecionados nas comunidades de Mata Alta (MA) e Mussununga (MU) com seus
respectivos grupos funcionais (GF). PI: pioneira, SI: secundária inicial, ST: secundária tardia, CL: clímax de
acordo com Jesus & Rolim (2005) e informações obtidas na Reserva Natural Vale.
32
Figura 4.1. Relações filogenéticas das espécies encontradas nas comunidades de Mata Alta e Mussununga na
Reserva Natural Vale. Fonte: Eduardo Arcoverde de Mattos modificado.
4.2.3. Teor de água
Para a determinação do conteúdo de água nas folhas foi utilizado os mesmos
procedimentos do capítulo 3 (ítem 3.3.2).
4.2.4. Avaliação pontual da herbivoria foliar
Das 50 folhas coletadas, dez folhas foram sorteadas para análise da herbivoria. A área
foliar foi medida através da obtenção de imagens por meio de uma câmera digital com
resolução de 1600 x 1200 pixels a uma distância padrão de 30cm. Foi utilizada uma placa fina
de vidro transparente para deixar as superfícies foliares totalmente estendidas. As imagens
foram analisadas utilizando-se o programa ImageJ (http://rsb.info.nih.gov/ij/) (Fig.4.2). A
porcentagem de herbivoria para cada folha foi determinada através da divisão da área
consumida pela área total da folha (cm2) multiplicado por cem. Foram quantificados somente
33
danos causados por herbívoros mastigadores, pela facilidade de identificação, ficando o
desenho exato do dano provocado.
Figura 4.2. Medição da herbivoria em folhas de Eriotheca macrophylla através do programa ImageJ.
4.2.5. Massa seca por unidade de área (MFA)
Nas folhas utilizadas para análise da herbivoria foram feitas também medidas de
esclerofilia, sendo esta determinada pela massa seca por unidade de área (MFA).
Comparações dos valores das MFAs permitem informar quais espécies apresentam maior
resistência física contra a herbivoria. As folhas foram secas em estufa à 60ºC por 72 horas
para obtenção da massa seca em uma balança (Ohaus TP4000, Germany, 03 casas decimais).
A MFA (g/m2) foi calculada através da razão entre a massa seca e a área foliar (Witkowski &
Lamont, 1991) obtida através da fotografia das folhas.
4.2.6. Determinação de Fibras
Para a determinação dos componentes da fibra nas folhas foi utilizado os mesmos
procedimentos do capítulo 3 (ítem 3.3.2).
4.2.7. Determinação de Fenóis totais
A determinação de fenóis totais nos extratos EtOH de folhas das espécies estudadas
foi feita segundo o método de Phillips & Henshaw (1977), sendo a concentração de fenóis
obtida através da curva padrão do ácido gálico em concentrações de 50 a 175 µg/mL, com a
interpolação da absorbância das amostras (760 nm) contra curva de calibração. Nestes
padrões, foram adicionados os mesmos reagentes utilizados nas amostras. O reativo de Folin-
Ciocalteau, quando na presença de compostos fenólicos mudam sua coloração de amarela
para azul e a intensidade da coloração azul é maior quanto maior a quantidade de compostos
34
fenólicos na solução. Todas as amostras de folhas foram realizadas em réplicas, nos casos de
discordância de valores, uma nova análise foi realizada. A equação da curva de calibração
obtida para o ácido gálico foi:
Espécies da Mata Alta: y = 556,24x - 12,634 (r2= 0,96)
Espécies da Mussununga: y = 563,06x - 40,788 (r2= 0,98)
Onde, x = concentração do ácido gálico, r2 = coeficiente de regressão.
4.2.8. Teste químico para a detecção de alcalóides
Os extratos utilizados para a determinação de fenóis foram usados também para o teste
de alcalóides. Este teste constituiu em aplicar uma alíquota de extrato em uma placa de
cromatografia de camada delgada em sílica, utilizando o sistema 100% de acetato de etila (4
mL). Em seguida, aplicou-se o reagente de Dragendorf sobre a cromatofolha (Matos, 1997) e
a presença de coloração amarelo-alaranjada indicou reação positiva para alcaloides.
4.2.9. Análise dos dados
Antes da realização dos testes estatísticos, foram feitos boxplots para verificar a
presença de valores extremos que representariam erros de amostragem ou no processamento
dos dados, o que não foi observado. As variáveis que na análise de resíduos, realizada no
programa R (versão 2.15.0), foram detectados problemas de normalidade e
homocedasticidade de variâncias (herbivoria, área foliar, fenóis e lignina) sofreram
transformações em logarítmica (Fig. 4.3 e Fig. 4.4) para a normalização dos dados. Os
indivíduos do gênero Eugenia de cada fitofisionomia foram agrupadas formando um único
grupamento em cada área para análises entre os pares congenéricos. A análise de variância
two-way seguida de teste Tukey foi utilizada para comparações das variáveis (herbivoria, área
foliar, MFA, FDN, CEL, LIG, fenóis), onde os dois fatores testados simultaneamente foram
área (Mata Alta e Mussununga) e espécies, utilizando o programa R. Esta mesma análise foi
utilizada para comparações dos valores de herbivoria dos grupos funcionais entre as áreas.
Através da análise de componentes principais (ACP) utilizando a distância Euclidiana, feito
no programa PC-ORD versão 4.14 (Mccune, & Mefford, 1999), foram selecionadas as
características foliares e de defesas de maior importância, com maior peso (loadings) na
combinação linear dos primeiros componentes principais, que são os mais importantes do
ponto de vista estatístico (Neto & Moita, 1998). Para esta análise foram utilizados os valores
transformados (log (x)) para normalização dos dados e todas as variáveis utilizadas foram
35
padronizadas pela amplitude para que recebessem aproximadamente o mesmo peso na
análise. Nas variáveis de maior peso foi empregado o modelo de regressão múltipla forward-
stepwise (Zar, 1984) para relacionar os valores de herbivoria (variável resposta, y) com as
características foliares e de defesas (variáveis preditoras) para cada área, sendo este feito no
programa Statistica 7.0 (StatSoft, 2004). Foram excluídas do modelo as variáveis preditoras
que apresentaram problemas de colinearidade. Correlações de Pearson foram empregadas para
verificar a relação entre as características foliares em geral, bem como a relação destas
características com as porcentagens de herbivoria, sendo estas análises feitas para cada tipo
florestal utilizando o programa Statistica.
Figura 4.3. Exemplo dos dados brutos referentes à variável área foliar, onde no diagnóstico foi considerada não
normal e com variâncias não homogêneas.
36
Figura 4.4. Exemplo das alterações na normalidade e homocedasticidade após a transformação logarítmica
dos dados brutos referentes à variável área foliar.
4.3. Resultados
4.3.1. Herbivoria dos pares filogenéticos
A perda de área foliar por herbivoria das espécies, de modo geral, não diferiu
significativamente entre as comunidades arbóreas de Mata Alta (10,0% ± 2,0) e Mussununga
(9,0% ± 2,0 ) (Anova two-way, F= 0,90; gl=2; p>0,05). Porém, houve diferenças entre as
espécies (Anova two-way, F= 2,02; gl=8; p= 0,05). Através da análise da interação área e
espécie (Anova two-way, F= 3,4; gl= 8; p<0,01) foi verifica diferenças significativas entre os
pares filogenéticos encontrados nas duas fitofisionomias somente para o gênero Casearia (p=
0,01), com maiores porcentagens de herbivoria para os indivíduos da Mata Alta (14,9 ± 6,5)
do que para os indivíduos da Mussununga (2,4 ± 2,1). As porcentagens de herbivoria dos
demais congêneres não diferiram entre os ambientes (p>0,05) (Fig. 4.5a; Tab. 4.2). A partir
de análises interespecíficas foi observado que as espécies da Mata Alta apresentaram
porcentagens de herbivoria similares (p>0,05) (Fig. 4.6a). O mesmo resultado não foi
observado para as espécies da Mussununga, onde Caseria sp. foi a espécie que apresentou
menores porcentagens de herbivoria, formando um grupamento único, sendo os valores desta
espécies similares aos valores encontrados para G. opposita, M. Subsericea, N. aff. glomerata
37
e O. neesiana, enquanto que E. macrophylla, Eugenia., I. aff. cylindrica, e P. coelomatica
foram as espécies mais atacadas por insetos herbívoros, sendo os valores similares entre si
(Fig. 4.7a).
4.3.2. Características foliares
Teor de água
A média geral do conteúdo de água nos tecidos foliares das espécies de modo geral
não diferiu significativamente entre as comunidades de Mata Alta e Mussununga (Anova two-
way, F= 3,59; gl=1; p>0,05; Tab. 4.2). Porém, houve diferença significativa entre espécies
(Anova two-way, F= 13,9; gl=8; p<0,05; Tab. 4.2). Já na interação destes dois fatores, a
diferença não foi estatísticamente significativa (Anova two-way, F= 0,78; gl= 8; p<0,05; Tab.
4.2). Embora, não tenha ocorrido diferenças significativas dos valores de água entre os pares
congenéricos amostrados nas duas comunidades estudadas (p>0,05) (Fig. 4.5b), o conteúdo de
água diferiu significativamente entre as espécies da Mata Alta (p<0,05) e entre as espécies da
Mussununga (p<0,05). A espécie com menor concentração de água na Mata Alta foi P. aff.
hispida, enquanto que a E. macrophylla apresentou os maiores valores desta variável (Fig.
4.6b). Na Mussununga a O. neesiana foi a espécie que apresentou menor teor de água que
todas as outras espécies, enquanto E.macrophylla e G. opposita foram as que apresentaram os
maiores valores desta variável (Fig. 4.7b).
Massa seca por unidade de área (MFA)
A média geral dos valores de MFA das espécies diferiram significativamente (Anova
two-way, F= 24,98; gl=1; p<0,001; Tab. 4.2) entre as áreas de Mata Alta e Mussununga, com
maiores valores de MFA para as espécies da Mussununga. Também houve diferenças
significativas entre as espécies (Anova two-way, F= 7,59; gl=8; p<0,001) e na interação
espécies e área (Anova two-way, F= 2,60; gl=8; p=0,014). Nas análises dentro dos pares
congenéricos foi observado que somente indivíduos de Pouteria apresentaram diferenças no
investimento em massa por unidade de área entre os ambientes (p<0,001), com maiores
valores para os indivíduos amostrados na Mussununga (Fig. 4.5c). Não verificado diferenças
significativas nos valores de MFA entre as espécies da Mata Alta (Fig. 4.6c), somente entre as
espécies da Mussununga. Na Mussununga, Casearia sp., G. opposita e Inga aff. cylindrica
foram as espécies que apresentaram os menores valores de MFA, não diferindo entre elas,
38
enquanto que os maiores valores foi os de Eugenia e P. coelomatica, sendo similares entre si
(Fig. 4.7c).
Área foliar (AF)
A média geral dos valores de AF das espécies diferiu significativamente (Anova two-
way, F= 32,70; gl=1; p<0,001; Tab. 4.2), entre as áreas de Mata Alta e Mussununga, entre as
espécies (Anova two-way, F= 34,63; gl= 8; p<0,001; Tab. 4.2) e na interação destes dois
fatores (Anova two-way, F= 22,86; gl= 8; p<0,001; Tab. 4.2). Quando as análises foram feitas
entre os congêneres coocorrentes na duas fitofisionominas, os gêneros Caseria e Inga
apresentaram significativamente (p< 0,001; p= 0,04, respectivamente) maiores valores de AF
para indivíduos da Mata Alta do que para os indivíduos da Mussununga. Resultado contrário
foi verificado para o gênero Pouteria, o qual apresentou menores valores de AF para os
indivíduos da Mata Alta do que seus respectivos congêneres da Mussununga (p<0,001) (Fig.
4.5d). Comparações interespecíficas revelaram que as espécies de ambas as áreas investem
diferentemente em área foliar, sendo estatísticamente significativo para as espécies da Mata
Alta e Mussununga (p<0,05). O. pluridomatiata se destacou por apresentar menores valores
de área foliar na Mata Alta, separando-se de todos os demais grupos de similaridade e a E.
macrophylla apresentou maior valor desta variável (Fig. 4.6d). Na Mussununga, E.
macrophylla também apresentou maior área foliar como na Mata Atla, além da P.
coelomatica, porém N. aff. glomerata possuiu menor área foliar, sendo similar aos valores de
Casearia sp. (Fig. 4.7d).
39
Tabela 4.2. Análise de variância (ANOVA) two-way (área e espécie) das porcentagens de herbivoria, teor de
água, MFA (massa seca por unidade de área) e AF (área foliar) dos 9 pares congenéricos (n= 5
indivíduos/espécie) amostrados nas comunidades de Mata Alta e de Mussununga.
Variável Fonte de
variação
Soma dos
quadrados
Grau de
liberdade
Quadrado
Médio F P
Her
biv
ori
a
Área 64,49 1 64,49 0,901 0,093
Espécie 475,37 8 59,420 2,025 0,012
Interação 734,53 8 91,820 3,387 <0,001
Residual 1831,82 82 22,340
Teo
r de
água
Área 154,7 1 154,65 3,59 0,061
Espécie 4806,1 8 600,76 13,95 <0,001
Interação 267,7 8 33,46 0,78 0,624
Residual 3530,2 82 43,05
MF
A
Área 8723,4 1 8723,4 24,9781 <0,001
Espécie 21203,7 8 2650,5 7,5892 <0,001
Interação 7259,1 8 907,4 2,5982 0,014
Residual 28637,8 82 349,2
AF
Área 3,188 1 3,188 32,698 <0,001
Espécie 27,009 8 3,376 34,626 <0,001
Interação 17,834 8 2,229 22,864 <0,001
Residual 7,995 82 0,097
40
Figura 4.5. Média e desvio padrão dos valores de herbivoria, teor de água, massa seca por unidade de área
(MFA) e área foliar geral de cada área e dos 9 pares congenéricos (n= 5, exceto para Eugenia, onde o n foi igual
a 10) amostrados nas comunidades de Mata Alta (MA) e Mussununga (MUS) no final da estação chuvosa
(maio/2011). Letras diferentes indicam diferenças significativas das variáveis dentro dos pares congenéricos e
entre as florestas. Análise de variância (ANOVA) two-way, p significante ao nível de 0,05.
0
Figura 4.6. Comparações interespecíficas dos valores médios de herbivoria e características foliares (teor de água, MFA e área foliar) de espécies arbóreas da comunidade de
Mata Alta (média e desvio padrão). N= 5, exceto para Eugenia, onde o n foi igual a 10. As letras representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico.
ANOVA Two-way, p significante ao nível de 0,05.
1
Figura 4.7. Comparações interespecíficas dos valores médios de herbivoria e características foliares (teor de água, MFA e área foliar) de espécies arbóreas da comunidade de
Mussununga (média e desvio padrão). N= 5, exceto para Eugenia, onde o n foi igual a 10. As letras representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico.
ANOVA Two-way, p significante ao nível de 0,05.
43
A partir da ANOVA two-way foi verificada que a perda de área foliar por herbivoria
dos grupos funcionais de estágios sucessionais iniciais (pioneiras e secundárias iniciais) e
tardios (secundárias tardias e clímax) não diferiu significativamente entre Mata Alta e
Mussununga (gl= 1; F= 0,80; p>0,05), entre os grupos funcionais (gl= 1; F= 2,58; p>0,05) e
na interação destes fatores (gl= F= 0,48; p>0,05) (Figura 4.8).
Figura 4.8. Média e desvio padrão da herbivoria entre os grupos funcionais amostrados nas comunidades de
Mata Alta e Mussununga (maio/2011). PI= pioneiras; SI= secundárias iniciais; ST= secundárias tardias; CL=
clímax. Não houve diferenças significativas entre os tipos florestais, grupos funcionais e na interação entre
destes dois fatores, ANOVA two-way, p> 0,05.
Relação entre herbivoria e características foliares
A regressão múltipla Forward stepwise (remoção de variáveis) utilizada para verificar
a relação entre herbivoria e características foliares dos 9 pares congenéricos (teor de água,
MFA e área foliar) revelou que cerca de 70% da herbivoria registrada para as espécies da
Mata Alta foram explicadas pela variação na área foliar, sendo esta relação positiva (r2= 0,74;
F1,8= 22,49; p= 0,001). Na Mussununga 40% da herbivoria também foram explicadas
positivamente pela variação na área foliar (r2=
0,40; F1,8= 5,30; p= 0,05) (Fig. 4.9).
44
Figura 4.9. Relação entre herbivoria e área foliar dos pares congenéricos (n= 9) amostrados nas comunidades de
Mata Alta (a) e de Mussununga (b) no final da estação chuvosa (maio/2011).
4.3.3. Compostos químicos secundários dos 5 pares filogenéticos
Fenóis totais
A média geral da concentração de fenóis totais das espécies não diferiu
significativamente entre as comunidades de Mata Alta e Mussununga (Anova two-way, F=
0,137; gl= 1; p<0,713; Tab. 4.3). Houve diferença entre as espécies (Anova two-way, F=
29,52; gl= 4; p<0,001; Tab. 4.3) e na interação espécie e área (Anova two-way, F= 16,147;
gl= 4; p<0,001; Tab. 4.3). Nas análises entre os pares filogenéticos, E. macrophylla e
Pouteria apresentaram maiores concentrações de fenóis para indivíduos da Mussununga do
que para os indivíduos da Mata Alta (p=0,006; p= 0,04, respectivamente). Todavia, o gênero
Neomitranthes apresentou valores de fenóis mais altos para os indivíduos da Mata Alta (p<
0,001). Os valores de fenóis para os demais congêneres coocorrentes não diferiram
estatisticamente entre os ambientes (p>0,05) (Fig. 4.10).
45
Figura. 4.10. Média geral e desvio padrão da concentração de fenóis totais e dos 5 pares filogenéticos (n=5) entre
as comunidades de Mata Alta e Mussununga. ANOVA two-way, p significante ao nível de 0,05.
Através da ANOVA two-way foi verificado também que as espécies investem
diferentemente na concentração de fenóis totais. E. macroplhylla, G. opposita foram as
espécies que apresentaram menores valores de fenóis na Mata Alta, enquanto que C.
commersoniana e N. langsdorffii foram as que apresentaram os maiores valores desta
variável. E. macroplhylla e G. opposita amostradas na Mussununga apresentaram menores
concentrações de fenóis como verificado para Mata Alta e apresentaram similaridade com N.
aff. glomerata. Casearia sp. também se manteve com altos valores deste composto e não
diferiu estatísticamente de P. coelomatica (Fig. 4.11).
46
Figura. 4.11. Comparações interespecíficas das concentrações de fenóis (média e desvio padrão) dos pares
filogenéticos (número de indivíduos= 5) entre as comunidades de Mata Alta e Mussununga. As letras
representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico. ANOVA two-way, p significante ao nível
de 0,05.
Componentes da Fibra
As concentrações médias geral de FDN, CEL e LIG das espécies diferiram
significativamente (Anova two-way: F= 44,031, gl= 1, p<0,001; F= 20,733, gl= 1, p<0,001;
F= 102,713, gl= 1, p<0,001; respectivamente) entre os ambientes de Mata Alta e
Mussununga, entre as espécies (F= 17,048, gl= 4; F= 32,557, gl= 4; F= 48,286, gl= 4;
respectivamente, sendo p<0,001), e havendo diferenças entre os fatores somente para lignina
(F= 8,193; gl= 4, p<0,001) (Fig. 4.12). Através das comparações entre os pares congenéricos
entre os ambiente foi revelado que indivíduos de Eriotheca só diferiram nos valores de lignina
(p= 0,008), sendo maiores para os da Mata Alta. Neomitranthes apresentou maiores
concentrações de FDN (p= 0,005) e LIG (p<0,001) para os indivíduos da Mata Alta.
Resultado simular foi observado para Pouteria, que também apresentou maiores
47
concentrações de FDN (p= 0,022) e lignina (p< 0,001) para os indivíduos da Mata Alta. Os
componentes da fibra de Guapira e Casearia não diferiram significativamente entre os
ambientes (p>0,05), exceto para os valores de celulose de Casearia (p= 0,006), sendo maiores
para os indivíduos da Mata Alta (Fig. 4.12).
Figura. 4.12. Comparação dos componentes da fibra (média em porcentagem e desvio padrão) dos 5 pares
filogenéticos (n=5) entre as comunidades de Mata Alta e Mussununga. ANOVA two-way, p significante ao nível
de 0,05.
Através de comparações interespecíficas foi verificado que no geral C. commersoniana
e G. opposita da Mata Alta foram as espécies que apresentaram menores concentrações dos
componentes da fibra, com exceção dos valores de celulose para a C. commersoniana e E.
macrophylla apresentou menores concentrações de lignina em seus tecidos foliares. Todavia,
P. aff. hispida foi a que apresentou maiores concentrações de FDN e lignina (Fig. 4.13).
Resultado parecido foi verificado para os respectivos pares congenéricos da Mussununga,
onde Caseria sp. apresentou menores concentrações de FDN e celulose, E. macrophylla com
menores valores somente para lignina como verificado para esta espécie na Mata Alta e G.
opposita apresentou menores concentrações somente para celulose. P. coelomatica também se
destacou na Mussununga, apresentando maiores concentrações para FDN e lignina (Fig.
4.14).
48
Figura 4.13. Padrões interespecíficos dos componentes da fibra (FDN, Celulose e lignina) das espécies (n= 5) na
Mata Alta (média e desvio padrão). As letras representam grupos de similaridade formados com o teste
estatístico. ANOVA two-way, p significante ao nível de 0,05.
Figura. 4.14. Padrões interespecíficos dos componentes da fibra (FDN, Celulose e lignina) das espécies (n= 5) na
Mussununga (média e desvio padrão). As letras representam grupos de similaridade formados com o teste
estatístico. ANOVA two-way, p significante ao nível de 0,05.
49
Tabela 4.3. Análise de variância (ANOVA) two-way (área e espécie) das porcentagens de herbivoria, teor de
água, MFA (massa seca por unidade de área) e AF (área foliar) dos 9 pares congenéricos (n=
5indivíduos/espécie) amostrados nas comunidades de Mata Alta e de Mussununga.
Variável Fonte de variação Soma dos
quadrados
Grau de
liberdade
Quadrado
Médio F P
Fen
óis
tota
is
Área 0,017 1 0,017 0,137 0,713
Espécie 14,441 4 3,610 29,515 <0,001
Interação 7,900 4 1,975 16,147 <0,001
Residual 4,893 40 0,122
FD
N Área 956,94 1 956,94 44,031 <0,001
Espécie 148,08 4 370,52 17,048 <0,001
Interação 104,59 4 26,15 1,203 0,324
Residual 869,34 40 21,73
CE
L
Área 140,88 1 140,878 20,733 <0,001
Espécie 884,92 4 221,230 32,557 <0,001
Interação 47,70 4 11,925 1,755 0,157
Residual 271,80 40 6,795
LIG
Área 1,772 1 1,772 102,713 <0,001
Espécie 3,331 4 0,833 48,286 <0,001
Interação 0,565 4 0,141 8,193 <0,001
Residual 0,690 40 0,017
Alcalóides
Através da metodologia adotada, foi detectada a presença de alcalóides somente para
C. commersoniana da Mata Alta, enquanto que para a Mussununga estes compostos foram
encontrados em indivíduos de Casearia sp., N. Langsdorffii e P. coelomatica. (Fig. 4.15).
50
Figura 4.15. Detecção de alcalóides após a revelação com reativo Dragendorf. A presença de alcaloides é
indicada pelas setas amarelas. Legenda: A= Mata Alta e B= Mussununga; Eriotheca (1, 6), Guapira (2, 7),
Casearia (3, 8), Neomitranthes (4,9) e Pouteria (5,10).
Relação das espécies com as características foliares
A análise dos componentes principais (ACP) explicou nos dois primeiros eixos mais
de 60% da variação total dos dados. A variável mais fortemente correlacionada com o
primeiro eixo foi água, seguido de fenóis e lignina, enquanto que no segundo eixo foi FDN,
seguido de celulose e AF. O eixo 1 explicou 32,11% da variância e evidenciou relação
negativa com água e positiva com fenóis e lignina. O segundo eixo explicou 30,96 da
variância, sendo relacionado positivamente com FDN, lignina e AF (Tab. 4.4). Não foi
verificada a presença de uma característica responsável por separar os pares congenéricos
entre os ambientes de Mata Alta e de Mussununga, o que pode estar relacionado com a
presença de outros fatores mais relevantes não abordados no estudo que caracterizam melhor
a distribuição das espécies nestes ambientes (Fig.). Entretanto, foi verificado que algumas
características foram responsáveis por separar G. opposita e E. macrophylla das demais
espécies, onde estas duas espécies apresentaram maiores AF e conteúdos de água, porém
menores concentrações de defesas em geral (Fig. 4.16). Pou_hi1 e Pou_co2 apresentou maior
concentração de FDN e LIG, enquanto que Neo_la1 apresentou maior concentração de fenóis
e menos LIG. Neo_gl2 e Cas_sp2 não se associaram a nenhuma característica foliar.
51
Tabela 4.4. Valores dos coeficientes de correlação entre as variáveis relacionadas e os autovetores das análises de
componentes principais (ACP) dos 5 pares congenéricos coocorrentes nas comunidades de Mata Alta e de
Mussununga. AF= área foliar, MFA= Massa seca por unidade de área, FDN= fibras em detergente neutro, CEL=
celulose, LIG= lignina.
Parâmetros Autovetores
1 2 3
Água -0,89** -0,02 -0,14
AF -0,32 0,68* 0,27
MFA 0,30 0,23 0,81**
Fenóis totais 0,82** 0,01 0,25
FDN 0,07 0,92** -0,34
Lig 0,65* 0,51 -0,54
Celulose -0,38 0,73** 0,28
Porcentagem total da variância explicada 32,11 63,07 81,68
Transformação das características foliares usando log (x). *P ≤ 0,05; **P ≤ 0,01
Figura 4.16. Biplot da análise de componentes principais (ACP) dos 5 pares congenéricos coocorrentes nas
comunidades de Mata Alta e de Mussununga. Legenda: 1= Mata Alta e 2= Mussununga; Cas_co= Caseria
commersoniana, Cas_sp= Caseria sp., Gua_op= Guapira opposita, Eri_ma= Erioteca macrophylla, Neo_gl=
Neomitranthes aff. glomerata, Neo_ La= Neomitranthes langsdorffii, Pou_hi= Pouteria aff. hispida, Pou_co=
Pouteria coelomatica.
52
Relação entre todas as variáveis
Através da correlação de Pearson foi verificado que as porcentagens de herbivoria das
espécies da Mata Alta foram positivamente correlacionadas com os valores de AF e
negativamente correlacionadas com as concentrações de FDN e lignina. Além disso, os
valores de AF foram negativamente correlacionados com as concentrações de LIG nos tecidos
foliares, indicando que espécies com folhas maiores investem menos em lignina e assim, são
mais atacadas por insetos herbívoros (Tab. 4.5). Na Mussununga, apesar de também ter
ocorrido uma correlação positiva entre herbivoria e AF, esta primeira variável foi
positivamente correlacionada com FDN e CEL. Estes resultados indicam que na Mussununga
os insetos consumiram folhas maiores, porém mais fibrosas (Tab. 4.5).
Tabela 4.5. Matriz de correlação de Pearson entre as variáveis dos pares congenéricos amostrados na Mata Alta
(n=5) e na Mussununga (n=5) indicando os valores de r para as variáveis. AF= área foliar, MFA= Massa seca
por unidade de área, FDN= fibras em detergente neutro, CEL= celulose, LIG= lignina.
Área Parâmetros Herbivoria Água AF MFA Fenóis FDN CEL
Mat
a A
lta
Teor de Água 0,63
AF 0,81* 0,70
MFA -0,23 0,09 -0,30
Fenóis totais -0,07 -0,60 -0,42 0,43
FDN - 0,86* -0,23 -0,42 0,15 -0,37
CEL -0,20 0,10 0,40 -0,00 -0,38 0,57
LIG -0,96** -0,75 -0,92** 0,27 0,29 0,70 0,00
Muss
unung
a
Água 0,15
AF 0,82* 0,17
MFA 0,72 -0,54 0,53
Fenóis -0,01 -0,69 0,37 0,43
FDN 0,93** -0,08 0,89** 0,77* 0,31
CEL 0,84* 0,18 0,80* 0,68 0,11 0,74
LIG 0,16 -0,70 0,23 0,43 0,67 0,46 -0,17
Transformação das características foliares usando log (x). *P ≤ 0,05; ** P ≤ 0,01
A regressão múltipla Forward stepwise utilizada para verificar a relação entre
herbivoria e características foliares (teor de água, MFA, área foliar, fenóis totais, FDN, CEL e
53
LIG) dos 5 pares congenéricos revelou que 71% da herbivoria registrada para as espécies da
Mata Alta foram explicadas negativamente pela variação na concentração de lignina e 37% na
concentração de FDN nos tecidos foliar. Porém, na Mussununga 94% da herbivoria foram
explicadas positivamente pela variação na concentração de FDN (Tab. 4.6).
Tab. 4.6. A análise de regressão multipla Forward stepwise entre herbivoria e características foliares dos pares
congenéricos (n= 5) amostrados nas comunidades de Mata Alta e de Mussununga.
Coeficiente Beta Erro padrão (Beta) t p
Mata Alta
LIG -0,71 0,09 -8,33 0,01
FDN -0,37 0,09 -4,29 0,05
R múltipla= 0,996; R2= 0,992; R
2 ajustado= 0,984; F(2,2)= 125,7; p= 0,008; EP=0,03
Mussununga
FDN 0,94 0,21 4,55 0,02
R múltipla= 0,93; R2 = 0,87; R
2 ajustado= 0,83; F(1,3)= 20,75; p= 0,02; EP= 0,25
4.4. Discussão
Os resultados obtidos no presente estudo mostram que as porcentagens médias de
herbivoria das comunidades arbóreas de Mata Alta (10 ± 2,0 %) e Mussununga (9 ± 2,0 %)
estão dentro dos limites mínimos e máximos (3-15%) verificados para as florestas tropicais
úmidas (Sterck et al. 1992; Gullan & Cranston, 2007).
Estudos apontam que plantas com arquitetura muito complexas suportam maior
riqueza e abundância de insetos do que aquelas mais simples (Lawton, 1983; Loyola Jr. &
Fernandes, 1993), onde diferenças na forma e no tamanho das folhas de espécies vegetais em
um ambiente podem reduzir a possibilidade das mesmas serem reconhecidas pelos insetos
herbívoros. Folhas muitos pequenas ou muito divididas reduzem a eficiência no
forrageamento destes fitófagos (Brown et al. 1991), ao contrário de folhas maiores, que
apresentam maior superfície para a oviposição, construção de moradias, conferindo aos
insetos maior quantidade de recurso alimentar, podendo aumentar a sobrevivência de uma
única larva (Bultman & Faeth, 1986; Godfray, 1986, Kagata & Ohgushi, 2001; Kagata &
Ohgushi, 2002). Entretanto, a maioria destes estudos foi realizada para insetos minadores,
sendo escassos para insetos mastigadores.
54
Variações no formato e tamanho de folhas estão associadas aos ajustes evolutivos e
ecológicos como intensidade luminosa, temperaturas, umidade, velocidades dos ventos e
disponibilidade hídrica e de nutrientes nos solos (Parkhurst & Loucks, 1972), sendo
determinados também pela pressão de insetos herbívoros ou vertebrados (Brown & Lawton,
1991, Bowen & Vuren, 1997). Os resultados observados para a Mata Alta corroboram esta
questão, tendo sido encontrado uma relação muito forte entre herbivoria e área foliar das
espécies arbóreas da Mata Alta. Além disso, espécies com folhas maiores na Mata Alta
apresentaram menor concentração de lignina, indicando que os insetos preferiram se alimentar
de folhas maiores, porém com menores quantidades de lignina. Correlações negativas entre os
níveis de fibras, incluindo celulose e lignina, e herbivoria têm sido observadas em vários
estudos, indicando que maiores concentrações destes componentes nas folhas proporcionam
uma barreira física à alimentação e digestão dos tecidos foliares pelos insetos herbívoros
(Lacerda et al. 1986; Coley, 1987; Coley & Barone, 1996; Marquis, 2012). Estudos têm
mostrado também que a lignina é altamente tóxica e possui ação repelente contra os insetos
(Stmapoulos, 1988; Khanam et al. 2006). No presente estudo a correlação negativa forte entre
herbivoria e lignina (p= 0,006) e FDN (p= 0,05) para as espécies da Mata Alta pode estar
relacionado não apenas as propriedades estruturais das folhas, mas também com o grau de
toxidez destas. Na Mussununga, o fato da regressão múltipla ter revelado uma relação fraca
positiva entre herbivoria e área foliar pode estar indicando que espécies com folhas menores
na Mussununga devem apresentar outros tipos de defesas ou as defesas serem mais eficientes
do que as das folhas maiores. Neste caso, pode estar relacionada à presença de alcalóides em
espécies com folhas menores desta área. Cabe frisar que em três espécies das cinco analisadas
da Mussununga, esta classe de compostos foi detectada, ao contrário da Mata Alta que só foi
verificada a presença da mesma em uma única espécie. Bogacheva (2002) afirma que a
seleção de tamanhos de folhas para a alimentação dos insetos fitófagos pode variar em
diferentes espécies, na mesma espécie em diferentes áreas ou anos devido à composição do
tecido foliar ser complexa e variável. Além disso, neste mesmo ambiente, houve uma relação
positiva muito forte e inesperada entre herbivoria e FDN, o que pode estar relacionado com
possibilidade das folhas terem sido consumidas ainda verdes. Folhas mais jovem são
fisiologicamente menos fibrosas, pelo fato da fibra ser um dos constituintes foliares que limita
a expansão foliar (Aide, 1993), sendo pode ser justificado pela relação positiva entre área
foliar e fibras (FDN e CEL).
A ausência de diferenças nas porcentagens de herbivoria entre as comunidades parece
estar mais relacionada com a existência de estratégias de defesas semelhantes nas duas
55
fitofisionomias. Apesar de algumas espécies apresentem características de defesas
particulares, as condições ambientais nitidamente diferentes entre as duas florestas (e.g.
diferenças nas características nutricionais dos solos e intensidade luminosa no sub-bosque)
parecem não exercerem fortes influências na qualidade nutricional e na concentração de
compostos de defesas, que de modo geral foram similares nas duas comunidades.
Os investimentos em compostos de defesas variam interespecificamente, sendo
atualmente relacionado com a disponibilidade de recurso no ambiente (Coley et al. 1985;
Endara & Coley, 2011). As variações das concentrações de fenóis totais das espécies das
comunidades arbóreas da Mata Alta (17 a 112 µg/mL) e da Mussununga (26 a 118 µg/mL)
são consideradas altas, quando comparadas com as concentrações obtidas para algumas
espécies de florestas tropicas, as quais variam entre 5 a 20 µg/mL (Neves, 2011). Já
concentrações de FDN (51-69%) e celulose (16-27%) das espécies da Mata Alta, e de FDN
(45-59%) e celulose (13-25%) das espécies da Mussununga estão dentro das variações
observadas para florestas tropicais (Coley, 1987), exceto para as concentrações de lignina (18
a 39% na Mata Alta e 12 a 25% na Mussununga) que são próximas ao limite superior ou
superiores a variação encontrada para florestas tropicais – 3 a 20 % (Coley, 1987).
A hipótese de a herbivoria seria maior em espécies de crescimento rápido como
destacada pela hipótese de disponibilidade de recurso proposta por Coley et al. (1985),
revisada por Endara & Coley (2011) e citada também por Coley (1987) e Stamp (2003) como
hipótese da taxa de crescimento não foi corroborada. Espécies de crescimento rápido
(pioneiras e secundárias iniciais) de modo geral apresentaram menores concentrações de
defesas quantitativas, principalmente fenóis e lignina, e maiores conteúdos de água, sendo,
portanto, de maior qualidade nutricional para os insetos herbívoros do que aquelas de
crescimento lento (secundárias tardias e clímax) tanto no ambiente de Mata Alta quanto no de
Mussununga. Entretanto, não houve diferença nas porcentagens de herbivoria entre os grupos
funcionais, indicando que a concentração de defesas não influenciou diretamente na
porcentagem de herbivoria para os grupos funcionais de ambas fitofisionomias. Coley et al.
(1985) afirma que espécies de crescimento rápido, apesar de possuírem menores
concentrações de defesas quantitativas, apresentam uma diversidade de compostos químicos
qualitativos e estes são eficazes contra os herbívoros em baixas concentrações, além de
exigirem um baixo custo para sua produção. Apesar de não ter sido detectado a presença de
alcalóides em folhas de E. macrophylla e G. opposita (secundárias iniciais), estas espécies na
comunidade de Mata Alta e de Mussununga devem estar investindo em uma série de defesas
qualitativas, além de alcalóides, as quais são móveis e têm altas taxas de rotatividade nas
56
plantas (Coley et al. 1985), fazendo com que as porcentagens de herbivoria sejam niveladas
entre os grupos funcionais. Não existem informações sobre a fitoquímica de E. macrophylla e
G. opposita, e foi encontrado somente um estudo sobre a química de folhas de Guapira noxia,
onde verificou-se a presença de esteróide, terpenos, compostos fenólicos, flavonóide,
saponinas e não foi detectado a presença de alcalóides, corroborando com o presente estudo
(Severi, 2007).
A hipótese de que espécies filogeneticamente relacionadas devem apresentar
diferenças na concentração de defesas entre os ambientes de Mata Alta e Mussununga foi
corroborada. As análises entre os pares congenéricos coocorrentes nas comunidades de Mata
Alta e Mussununga revelaram que não houve um padrão para os investimentos na
concentração de fenóis entre os ambientes. Quanto aos componentes da fibra (FDN, celulose e
lignina), foi verificado que 3 pares dos 5 estudados apresentaram maiores investimento destes
componentes para os congêneres da Mata Alta, sugerindo a ocorrência de evolução
convergente, já que este padrão foi verificado para espécies filogeneticamente independentes.
A ausência de diferenças para os dois outros congêneres pode esta relacionada com as
restrições filogenéticas (ancestralidade comum) serem mais determinantes na concentração
destes compostos do que a influência do ambiente. Entretanto, verificou-se que somente as
porcentagens de herbivoria do gênero Caseria diferiram entre as fitofisionomias, sendo
maiores para os indivíduos da Mata Alta. Assim, apesar das concentrações de alguns
constituintes terem diferido entre os pares congenéricos, a não ocorrência de diferenças nas
porcentagens de herbivoria dentro destes pares sugere que outros compostos químicos devem
estar atuando, fazendo que com que a perda de área por herbivoria entre eles sejam
balanceadas. No caso do Neomitranthes, por exemplo, a maior concentração de compostos
baseados em carbono (componentes da fibra principalmente) nos indivíduos da Mata Alta
pode ter sido balanceada pela presença de alcalóides nos indivíduos da Mussununga. Apesar
de não existir trabalhos fitoquímicos para este gênero, a detecção de alcalóides no presente
estudo confirma esta associação. É sabido que as espécies não são protegidas por apenas uma
característica defensiva, mas sim de uma série de características, as quais proporcionam um
aumento da eficácia da defesa da planta como um todo (Stapley, 1998; Agrawal & Fishbein,
2006, Marquis 2012, Agrawal, 2011). A fitoquímica para o gênero Pouteria (Sapotaceae) tem
revelado ocorrência de algumas classes de composto que estão envolvidas na interação inseto-
planta que são flavonóides (Silva, 2007; Silva et al. 2009), triterpenóides (Vieria et al. 1996;
Montenegro et al. 2006; Silva, 2007; Silva et al. 2009) e a presença destes alcalóides (Silva,
57
2007) sugere que o grupo apresenta conservadorismo filogenético (Liscombe et al. 2005;
Agrawal, 2006).
A diferença nos valores de herbivoria observada para o gênero Casearia indica que
para este gênero em particular, o ambiente deve estar influenciando na seleção de diferentes
estratégias defensivas, com maiores concentrações de defesas para os indivíduos da
Mussununga. Neste caso pode ser diferenças na concentração de alcalóides ou de outros
compostos químicos não abordados neste estudo, uma vez que não foram encontradas
diferenças significativas para a concentração de metabólitos secundários quantitativos como
fenóis totais, FDN e lignina entre os congêneres. Todavia, houve uma diferença para a
concentração de celulose, sendo maiores para indivíduos de Casearia da Mata Alta,
apontando que a mesma não funcionou como barreira física contra ataques de herbívoros. O
fato de alguns insetos serem capazes de explorar o valor nutritivo da celulose é bastante
discutido, com alguns estudos atribuindo este fato à existência de diferentes mecanismos de
digestão da celulose (Martin et al. 1991; Treves & Martin, 1994; Idowu et al. 2009). Martin et
al. (1991) afirmam que a digestão deste composto nos insetos tem sido explicada pelas
seguintes proposições: a presença de protozoários ou bactérias com capacidade celulolítica no
intestino dos insetos; dependência de celulases fúngicas, originárias dos alimentos que
permanecem ativas no intestino após a ingestão; e secreção de um sistema de celulase
completo pelos insetos, sendo este último ainda um pouco controverso. Estes mesmos autores
afirmam que tem sido documentada a ocorrência da digestão da celulose para 78 espécies de
insetos de 20 famílias, os quais estão inseridos dentro de oito ordens, incluindo as famílias
dentro das ordens Coleoptera e Orthoptera. Assim, sugere-se que maiores investimentos em
nutrientes e celulose, e menores investimentos em outros tipos de defesas nos tecidos foliares
de Casearia podem estar agindo sinergeticamente na palatabilidade das folhas para os insetos
herbívoros da Mata Alta.
É de conhecimento na literatura que a família a qual Casearia pertence,
(Flacourtiaceae, atualmente Salicaceae), se caracteriza por conter alcalóides, conferindo um
alto poder como inseticida natural (Nee, 1999), sendo verificada a presença deste composto
em folhas de Casearia sylvestris (Simões, et al. 1995 apud Sakae et al. 2005; Güntzel, 2008)
conforme observado no presente estudo. Entretanto, outros estudos não detectaram alcalóides
em folhas desta espécie (Luz et al. 1998; Thadeo et al. 2009). Esta controvérsia pode ser em
função de alguns fatores alterarem a taxa deste metabólito como: local de coleta,
sazonalidade, temperatura, disponibilidade hídrica entre outros (Lindroth, et al.1987; Bundy
et al. 2009). Em folhas de C. sylvestris também podem ser extraídos outros compostos
58
secundários que estão relacionados com herbivoria que são saponinas, flavonóides e
compostos fenólicos, tanino e curaminas (Luz et al. 1998; Güntzel, 2008; Thadeo et al. 2009).
Estudos apontam que existe uma relação positiva entre a diversidade de insetos e
plantas em comunidades naturais (Murdoch et al. 1972; Southwood et al. 1979; Hawkins &
Porter 2003), sendo portanto, um importante fator que pode influenciar no quantidade de
tecidos foliares consumidos pelos insetos. Além disso, a baixa umidade do ar de ambientes
mais aberto pode afetar negativamente a longevidade e a oviposição de muitos insetos (Gullan
e Cranston, 2007). Logo, a maior herbivoria verificada para Casearia amostrada na Mata Alta
pode estar relacionada também com a maior diversidade de insetos herbívoros que se
alimentam deste gênero na Mata Alta, visto que este ambiente apresenta maior diversidade de
plantas que na Mussununga. Ademais, o ambiente mais diverso e sombreado da Mata Alta
pode estar proporcionando melhores condições microclimáticas e diferentes nichos para o
desenvolvimento de espécies de insetos que são intolerantes a altas temperaturas e intensidade
luminosa, e consequentemente pode estar aumento à riqueza de insetos nesta fitofisionomia.
Modificações da expressão fenotípica de defesas em determinadas espécies em função
das condições ambientais, primeiramente testada por Bryant et al (1983) através da hipótese
do BCN, tem sido apoiada por vários autores (Coley, 1983; Denslow et al. 1990, Sagers &
Coley, 1995; Coley & Barone, 1996; Stamp, 2003). Coley & Barone (1996) afirmam que
testar esta hipótese entre as espécies é um equívoco e inadequado porque ao comparar as
concentrações de defesas químicas entre espécies de sol e tolerantes a sombra pode gerar
resultados conflitantes sobre as tendências genéticas e fenotípicas. Quando as comparações
são feitas dentro dos pares coocorrentes, estudos têm apontado níveis similares ou maiores de
concentrações de compostos fenólicos nas espécies de ambientes ensolarados (Coley, 1983;
Denslow et al. 1990; Coley & Barone, 1996), já que espécies congenéricas compartilham
características genéticas de um mesmo ancestral comum (Coley & Barone, 1996; Agrawal,
2006). As concentrações de fenóis totais dos congêneres foram similares ou maiores para os
indivíduos da Mussununga no estudo em questão, com exceção do Neomitranthes, que
apresentou menores concentrações de fenóis nesta mesma área. Coley & Barone (1996)
afirmam que o “padrão de defesas exibidas pelos congêneres não pode ser ótima para os seus
habitats atuais, especialmente quando eles não refletem padrões comuns vistos em espécies
ecologicamente semelhantes, mas independentes”. Os valores dos componentes da fibra
(FDN, celulose e lignina), tanto das espécies pioneira quanto das tardias, foram de modo geral
maiores para os congêneres da Mussununga.
59
Embora essas previsões de Bryant et al. (1983) serem fundamentadas na correlação
das defesas com a razão C/N dos tecidos foliares e esta não ter sido especulada na pesquisa
em questão, as maiores concentrações de compostos baseados em carbono, principalmente
componentes da fibra, para alguns congêneres da Mata Alta do que seu respectivos pares
congenéricos da Mussununga encontradas neste estudo pode estar relacionada com a
longevidade foliar. De acordo com alguns trabalhos (Chabot & Hicks, 1982; Grubb, 2002) a
longevidade foliar está relacionada com o ganho de carbono, onde as folhas das árvores
podem ser, por exemplo, sempre-verde ou caduca, dependendo da estratégia de ganho de
carbono. Estudos de Engel (2001) na comunidade de Mata Alta da Reserva Natural Vale
verificou uma proporção igual de espécies sempre-verdes e breve-decíduas (43,9%) e 12%
como caducifólia. Apesar de não haver estudos fenológicos comparando a longevidade foliar
das espécies entre os ambientes, sugere-se que as espécies da Mata Alta apresentem maior
longevidade foliar quando comparados com as da Mussununga. Embora a esclerofilia tenha se
mostrado uma característica comum em ambos os ambientes, folhas de maior longevidade
fixam mais C por unidade de N investido e possuem baixas taxa fotossintética do que folhas
menos longevas, onde as primeiras apresentam estruturas morfológicas mais reforçadas e
maior dureza (Coley, 1988, Medina & Francisco, 1994; Reich et al. 1992; Grubb, 2002;
Rizzini & Garay, 2003). Além disso, folhas mais longeva apresentam maior concentração de
defesas imóveis (e.g. fibra e lignina) do que folhas de árvores menos longevas (Coley, 1988;
Coley et al. 1985; Coley & Barone, 1996, Endara & Coley, 2011). Assim folhas de curta
duração, por apresentarem menor dureza e alta capacidade fotossintética são mais palatáveis
para os insetos herbívoros (Coley, 1988; Coley et al. 1985; Coley & Barone, 1996).
Embora a amostragem de folhas dos congêneres tenha sido realizada no sub-bosque de
ambos os ambientes (5 a 10m de altura), na Mata Alta a menor entrada de luz no sub-bosque
pode ter contribuído por apresentar folhas mais longevas neste ambiente e, consequentemente,
maiores investimentos em defesas quantitativas como fibras em geral, já que dentro das
espécies, os indivíduos ou folhas que crescem em ambientes sombreados utilizam
eficientemente a baixa intensidade de luz e investem em longevidade foliar e alguns casos, as
plantas que produzem muitas folhas ao mesmo tempo podem causar um auto-sombreamento,
contribuindo para ineficiência no ganho de carbono (Reich et al.1992; Kikuzawa, 1995;
Mediavilla & Escudero, 2003; Reich et al. 2009). Na Mussununga, ao contrário da Mata Alta,
por possuir um dossel relativamente descontínuo, que permite maior penetração de luz
alcançando o solo (Simonelli et al. 2008), se destacou com baixa concentração de
componentes da fibra, o que não seria comum de se esperar para ambientes com menor
60
disponibilidade de água e nutrientes (Chabot & Hicks, 1982; Aerts & Chapin, 2000). Assim,
um estudo aprofundado sobre a fenologia das folhas de espécies das comunidades de Mata
Alta e Mussununga envolvendo fatores bióticos (herbivoria) devem ser realizados para a
confirmar esta questão.
4.5. Conclusões
Os resultados indicaram que as porcentagens médias de herbivoria encontrada para os
pares congenéricos das comunidades de Mata Alta e Mussununga estão dentro dos limites
mínimos e máximos registrados para espécies arbóreas de florestas tropicais úmidas. Apesar
da Mata Alta possuir maior riqueza florística que a Mussununga, as porcentagens de
herbivoria foliar entre os pares congenéricos, de modo geral, foram similares e indicam que a
pressão de herbivoria sobre as plantas seja semelhante nestes ambientes.
Em relação à hipótese de que espécies pioneiras são mais atacadas por insetos
herbívoros que espécies tardias, esta não foi corroborada. As espécies pioneiras apresentaram
maior qualidade nutricional e menor concentração de defesas quantitativas do que as plantas
de estágio sucessional mais tardio de ambos ambientes, entretanto os grupos funcionais da
Mata e da Mussununga não diferiram nas porcentagens de herbivoria.
A hipótese de que espécies filogeneticamente relacionadas devem apresentar
diferenças na concentração de defesas entre os ambientes de Mata Alta e Mussununga foi
corroborada, sendo as concentrações de defesas geralmente maiores para os congêneres da
Mata Alta.
Somente as porcentagens de herbivoria de Casearia diferiram significativamente entre
as fitofisionomias, sendo maiores para a Mata Alta, sugerindo que para este gênero em
particular, maiores concentrações de defesas para os indivíduos da Mussununga. Pode
diferenças na concentração de alcalóides e/ou de outros compostos não analisados neste
estudo, por não ter sido encontrado diferenças para a concentração de fenóis, FDN e lignina.
61
CAPÍTULO V
Efeito da herbivoria foliar simulada em espécies coocorrentes de duas
comunidades arbóreas de Floresta de Tabuleiro edaficamente distintas:
Mata Alta e Mussununga
5.1. Introdução
O estágio inicial de estabelecimento vegetal é em geral a fase mais crítica, ocorrendo
uma grande mortalidade de plântulas. Diversos fatores afetam a sobrevivência e o crescimento
destas, sendo a herbivoria um dos fatores mais importantes (Clark e Clark, 1985; Maron,
1997; Moles e Westoby 2004). Fenner (1987) destaca que em ambientes desfavoráveis ou
limitantes, a mortalidade de plântulas é provocada por fatores abióticos principalmente (e.g.
alta temperatura e intensa radiação solar), enquanto que em ambientes mais amenos, os
fatores bióticos (e.g. competição, predação e herbivoria) são os que apresentam maior
importância na mortalidade delas. Embora a herbivoria e a desfolha não implique diretamente
na morte da plântula, a remoção de área fotossintética pode afetar na longevidade foliar
(Coley, 1988), crescimento e produção de folhas (Crawley, 1989; Howe, 1990; Nascimento &
Hay, 1993 & 1994, Marquis, 1984), reprodução (Marquis, 1984; Crawley, 1989; Lehtilä e
Strauss, 1999) e sobrevivência (Clark e Clark, 1985; Crawley, 1989; Sullivan, 2003) de
espécies em comunidades naturais.
O número de insetos herbívoros em comunidades naturais pode variar de ano para ano,
lugar para lugar, entre estações e espécies (Coley e Barone, 1996; Barbosa et al. 2005). Vários
autores afirmam que a herbivoria pode variar de acordo com intensidade luminosa e
concentração de nutrientes nos solos (Coley et al. 1985; Bryant et al. 1983). Assim, a pressão
por herbivoria pode contribuir para uma alta diversidade vegetal em ambientes edaficamente
distintos. Tal fato tem sido relacionado à existência de um trade-off entre as taxas de
crescimento e investimentos em defesas, sendo um importante mecanismo pelo qual os
herbívoros podem promover a especialização de espécies a habitat diferentes. Estudos
certificaram que espécies especialistas de solos arenosos e argilosos desenvolvem estratégias
de defesas divergentes (Fine et al. 2004 e 2006; Fine & Mesones, 2011). Fine et al.(2006)
mostrou que todas as plantas transplantadas para solos de areia branca apresentaram alta
mortalidade quando tiveram 100% de desfolhação experimental do que as transplantadas para
florestas de solos argilosos, tal fato foi atribuído ao tipo de solo (arenoso), que apresenta
62
menor capacitade de retenção de nutrientes e água, sendo dificil para as plantas repor o tecido
perdido por herbivoria neste ambiente (Coley, 1987; Craine et al. 2003).
As florestas tropicais incluem uma diversidade de habitats, o que levou muitas plantas
se especializarem a determinado ambientes e produzirem diferentes tipos de defesas anti-
herbívoros (Fine et al. 2006). Os efeitos do ataque de insetos herbívoros em plântulas de
comunidades de florestas tropicais com alta diversidade de espécies tem sido pouco
documentado, sendo a maioria dos estudos realizados em florestas temperadas (Marquis,
2004, Fine, 2004). Marquis (2004) afirma que transplante de mudas de pares congenéricos
em ambientes heterogêneos é o método mais adequado para testar o efeito dos herbívoros na
distribuição de plantas nestes ambientes.
Assim, este trabalho reporta os efeitos da herbivoria simulada em mudas
transplantadas de Erioteca macrophylla (K. Schum.) A. Robyns e Guapira opposita (Vell.)
Reitz nas comunidades de Mata Alta e Mussununga situadas na Reserva Natural Vale. Visou-
se testar as seguintes hipóteses: (1) altas porcentagens de herbivoria, através da remoção
manual do tecido foliar, diminuem a sobrevivência, o crescimento e a produção de folhas de
mudas das duas espécies em ambos os ambientes; (2) o impacto negativo da herbivoria na
sobrevivência, crescimento e produção de folhas destas espécies será maior na Mussununga,
por ser mais difícil para as mudas desta área repor o tecido perdido por herbivoria.
5.2. Material e Métodos
Para avaliar o efeito da herbivoria no crescimento e mortalidade de mudas de G.
opposita e E. macroplylla foi implantado um experimento no qual, através da remoção parcial
(25%) e total (100%) do tecido foliar, simulamos o dano provocado por lagartas de
Lepidopteros, larvas de besouros ou formigas cortadeiras (Nascimento e Hay, 1994). O estudo
foi realizado em duas áreas com fitofisionomias distintas, situadas dentro do domínio da
Reserva Natural Vale (RNV), localizada em Linhares, ES, Brasil. As áreas estão situadas em
uma parcela de 1 ha cada, sendo representadas pela Mata Alta e Mussununga. Os dados
climáticos referentes ao período do presente estudo (junho de 2010 a novembro de 2011)
revelaram que a pluviosidade anual foi de 1.344 mm (Fig. 5.1), sendo, portanto, superior à
média verificada para os períodos de 1975 a 1996, com uma temperatura média de 23°C.
(para maiores detalhes, ver capítulo 2).
63
Figura 5.1. Dados médios mensais de precipitação pluviométrica e temperatura do ar para o período de junho de
2010 a novembro de 2011 para o município de Sooretama, ES. Fonte: INCAPER.
As duas espécies (G. opposita e E. macroplylla) foram selecionadas por serem bem
representativas nas matas, pela disponibilidade de mudas no viveiro da RNV e por serem
espécies sucessionais iniciais, sendo naturalmente encontradas em menor densidade na Mata
Alta quando comparada com a Mussununga, sendo 7,3 árvores/ha para E. macrophylla e 8,4
árvores/ha para G. opposita na Mata Alta (Jesus & Rolim, 2005) e na Mussununga as
densidades destas espécies são de 14,0 árvores/ha e 296,8 árvores /ha, respectivamente
(Simonelli et al. 2008).
Em dezembro de 2010, cinquenta mudas de E. macrophylla (idade estimada em 32
meses) e de G. opposita (idade estimada em 7 meses) doadas pelo viveiro de mudas da RNV
foram transplantadas para as áreas de Mata e Mussununga em dezembro de 2010, sendo vinte
e cinco indivíduos de cada espécie por área. O padrão de substrato utilizado para o cultivo das
mudas no viveiro apresentou a seguinte composição: 4 partes de solo argiloso + 1 parte de
casca de café (em decomposição) + 1 a 2 Kg da mistura de adubos químicos / m³ de substrato
(formada por 8 partes de superfosfato simples + 2 partes de sulfato de amônia + 1 parte de
cloreto de potássio). (Rossmann, N., técnico do viveiro da RNV, comunicação pessoal).
Cinco mudas por espécie foram plantadas alternadamente, dentro de cada uma das
cinco sub-parcelas (5x5m), com um espaçamento de no mínimo um metro entre uma planta e
outra, sendo as sub-parcelas localizadas no centro e nas quatro extremidades de uma parcela
64
de 100x100m (1 ha). Na data do plantio, os indivíduos apresentavam altura média (cm) de 19,
8 ± 4,1 para G. opposita e 16,1 ± 3,6 para E. macrophylla e com o número de folhas presentes
de 16,0 ± 4,0 e 6,0 ± 4,0, respectivamente. Passado dois meses do transplante
(fevereiro/2011), cerca de 10% das mudas de G. opposita morreram em ambas as áreas,
porém para E. macrophylla houve apenas uma morte na Mata Alta. Das mudas sobreviventes
de E. macrophylla das duas áreas (n Mata Alta= 14; n Mussununga= 15) e de G. opposita (n
Mata Alta= 12; n Mussununga= 11) foram utilizados como controle do experimento e cinco
indivíduos de cada espécie por área foram utilizados para cada tratamento (remoção de 25% e
remoção de 100% da área foliar total), sendo um indivíduo de por tratamento em cada sub-
parcela (Fig. 5.2). O número de folhas de cada plântula foi contado e a proporção
correspondente à classe tratamento foi retirada com auxílio de uma tesoura.
Acompanhamentos bimestrais (março a novembro de 2011) foram realizados para medições
de altura e quantificação de folhas totais e folhas produzidas. Assim, os meses apresentados
nos resultados correspondem ao mês da coleta de dados, representando, portanto, os eventos
que ocorreram no bimestre anterior. A mortalidade de plântulas também foi registrada e
quando a morte foi causada por queda de árvores ou galhos, estas foram excluídas das
análises e não houve a substituição dos indivíduos. A altura relativa acumulada foi calculada
através da razão entre a altura no final do experimento e altura inicial das mudas.
A
Figura 5.2. Simulação da herbivoria de 25% (a) e 100% (b) de remoção da área foliar total de mudas de
Eriotheca macrophylla na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil.
Através da análise de resíduos realizada no programa R (versão 2.15.0), foi verificada
que as variáveis apresentaram problemas de normalidade e homocedasticidade, mesmo após a
transformação dos dados em log (Ln (x+1) e em raiz quadrada (x+0,5). Assim, foram
empregadas estatísticas não paramétricas. As comparações dos valores médios entre os
a) b)
65
tratamentos 25%, 100% de remoção de área foliar e controle foram feitas através da análise de
variância (ANOVA) kruskal-Wallis, seguida de teste de comparações múltiplas em cada
espécie e para cada área, utilizando o programa R (versão 2.15.0), exceto para as comparações
de G. opposita para a Mata Alta. Para esta última, não foi realizada análises estatísticas
devido à insuficiência amostral para o tratamento 25% (n= 2) e 100% (n= 0) de herbivoria
simulada no final do experimento, sendo apenas comparado o tratamento controle entre os
ambientes através do teste pareado de Wilcoxon. Este mesmo teste foi utilizado para os
demais tratamentos entre as áreas para cada espécie. Comparações entre o número de folhas
no início (fevereiro/2011) e no final (novembro/2011) do experimento também foram
realizadas através do teste pareado de Wilcoxon para as espécies dentro de cada tratamento
em ambas as áreas (exceto G. opposita na Mata Alta).
5.3. Resultados
As curvas de sobrevivências de mudas de E. macrophylla indicam que a mortalidade
ocorrida para a espécie na Mata Alta não teve relação com a perda de área foliar dos
indivíduos, pelo fato de que tanto os indivíduos do tratamento de 100% de perda de área foliar
quanto os do controle tiveram uma redução na porcentagem de sobreviventes semelhantes
(Fig. 3). Entretanto, para a Mussununga foi observado um padrão distinto, com diminuição na
porcentagem de sobreviventes dos indivíduos desta espécie com 100% de remoção de área
foliar, não tendo sido observado mortalidade para os tratamentos de 25% de remoção de área
e controle, indicando que intensa herbivoria simulada prejudicou a sobrevivência de
indivíduos de E. macrophylla na Mussununga (Fig. 3).
Para as mudas de G. opposita na Mata Alta, foi observado que o tratamento 100% de
remoção de área foliar sofreu mortalidade ao longo do experimento, ocasionando uma
redução de 100% na sobrevivência desta espécie. Para os indivíduos dos tratamentos com
25% de remoção de área foliar e controle foi verificada uma porcentagem de sobrevivência ao
final do experimento de 40% e 50% respectivamente, sendo que no primeiro houve uma
tendência a continuar a diminuir, enquanto que o segundo tendeu a estabilização. A
sobrevivência de G. opposita na Mussununga não foi afetada pela herbivoria, já que não
houve mortalidade para indivíduos do tratamento 25% de remoção de área foliar e ocorreram
valores similares na sobrevivência de indivíduos dos tratamentos controle e 100% de remoção
de área foliar com aproximadamente 80% de sobrevivência (Fig. 3).
66
Figura 3. Média de sobrevivência (%) bimestral de mudas de Eriotheca macrophylla e Guapira opposita nos
ambientes de Mata Alta (M.A.) e Mussununga (M.U.) ao longo do experimento de simulação da herbivoria foliar
(fevereiro a novembro/2011) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Cont= controle. Tratamentos 25% e
100%, n=5; Eriotheca macrophylla controle, n Mata Alta= 12 e Mussununga = 15; Guapira opposita controle, n
Mata Alta= 12 e n Mussununga= 11.
O crescimento relativo acumulado das mudas de E. macrophylla da Mata Alta foram
semelhantes em todos os tratamentos (Fig. 4) e não foi encontrada uma diferença significativa
no incremento anual entre os tratamentos neste mesmo ambiente (ANOVA kruskal-Wallis,
p>0,05) (Tab.1). Entretanto, na Mussununga houve diferenças entre os tratamentos (ANOVA
kruskal-Wallis, H= 7,014; gl= 2; p= 0,03), onde mudas de E. macrophylla do tratamento
controle cresceram mais do que as mudas do tratamento 100% de remoção ao longo do
experimento (Fig. 4). As mudas do tratamento 25% de remoção também cresceu mais do que
aquelas do tratamento 100%, porém, não houve diferença significativa entre o tratamento
controle e 25% de remoção. O tamanho médio relativo no final do experimento foi similar
entre os indivíduos de todos os tratamentos em ambas as áreas (ANOVA kruskal-Wallis;
p>0,05) (Tab. 1). Quando o incremento anual de E. macrophylla foi comparado entre as áreas
de Mata Alta e Mussununga, encontramos que tanto os tratamentos 25% e 100% de remoção
de área foliar e controle não diferiu significativamente entre as áreas (Teste pareado de
67
Wilcoxon, p>0,05). O mesmo foi verificado para o tamanho relativo médio relativo no final
do experimento para todos os tratamentos entre as áreas (Teste pareado de Wilcoxon, p>0,05)
(Tab. 1).
Indivíduos de G. opposita cresceram pouco na Mata Alta, incluindo os controles, os
quais apresentaram valores negativos em maio de 2011 (Fig. 4). Não foi possível realizar
análise estatística dos valores de crescimento relativo acumulado e incremento anual entre os
tratamentos controle e 25% de herbivoria simulada devido ao baixo n amostral ao final do
experimento para o tratamento 25% de herbivoria. Este resultado indica que esta espécie não
cresce bem neste ambiente, e vale ressaltar que intensa simulação da herbivoria levou à morte
dos indivíduos desta espécie (Tab. 2). Na Mussununga os indivíduos controle, de março a
julho de 2011, apresentaram maiores valores de crescimento relativo acumulado do que os
indivíduos dos demais tratamentos. Em novembro de 2011, os tratamentos com 25% e 100%
de remoção de área foliar apresentaram valores de crescimento próximo aos valores
observados para o tratamento controle (Fig. 4). Os valores médios de incremento anual e
tamanho relativo não diferiram estatisticamente entre os tratamentos (ANOVA kruskal-
Wallis, p>0,05), indicando que apesar do crescimento variar ao longo do ano, a perda total e
parcial de área foliar não influenciou no crescimento final das mudas desta espécie na
Mussununga (Tab. 2). Comparações do incremento anual e do tamanho relativo no final do
experimento para os indivíduos de G. opposita entre as áreas, realizadas somente para o
tratamento controle indicou a não existência de diferenças significativas entre os ambientes
(Teste pareado de Wilcoxon, p>0,05) (Tab. 2).
68
Figura 4. Altura relativa acumulada (cm) de mudas de Eriotheca macrophylla e Guapira opposita nos ambientes
de Mata Alta e Mussununga ao longo do experimento de simulação da herbivoria foliar (fevereiro a
novembro/2011) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Eriotheca macrophylla (Mata Alta - 25%, n= 5;
100%, n= 3; controle, n= 10; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 15); Guapira opposita (Mata
Alta - 25%, n= 2; 100%, n= 0; controle, n= 6; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 9).
Mudas de E. macrophylla em todos os tratamentos apresentaram produção de folhas
sazonal, com as folhas sendo produzidas no período chuvoso, tanto para os indivíduos da
Mata Alta quanto para os indivíduos da Mussununga. Indivíduos de G. opposita produziram
folhas tanto no período chuvoso quanto no seco em todos os tratamentos, sendo mais
marcante para os indivíduos da Mussununga e nesta mesma área houve maior pico de
produção no período chuvoso (Fig. 5). A média de folhas produzidas ao longo do experimento
foi similar entre os tratamentos (ANOVA kruskal-Wallis; p>0,05), tanto para os indivíduos de
E. macrophylla em ambos os ambientes, quanto para os indivíduos de G. opposita na
Mussununga (Tab. 1; Tab. 2). Cabe destacar que não foi realizada análise estatística entre os
tratamentos para os indivíduos de G. opposita na Mata Alta (Tab. 2). Plantas de E.
macrophylla na classe de 100% de remoção de área foliar recuperaram cerca de 70% e 40%
69
do número original de folhas nas áreas de Mata Alta e Mussununga, respectivamente e não
houve diferença significativa entre o número de folhas do início e final do experimento para
os tratamentos 25% remoção de área foliar desta espécie nas duas áreas (Teste pareado de
Wilcoxon, p>0,05). Indivíduos de G. opposita dentro da classe de tratamento 100% de
remoção de área apresentaram em torno de 40% do número de folhas original ao final do
experimento na Mussununga e houve diferença significativa entre o número de folhas do
início e final do experimento somente para esta classe de tratamento (Teste pareado de
Wilcoxon, W= 0; p= 0,02), indicando que estas plantas estão recuperando ainda o número de
folhas perdidas. Além disso, para os indivíduos de G. opposita na Mata Alta, houve diferença
significativa entre o número de folhas do início e do final do experimento para o tratamento
controle (Teste pareado de Wilcoxon, W= 0; p= 0,005). Vale destacar que todos os indivíduos
desta espécie do tratamento 100% de herbivoria simulada morreram, confirmando novamente
que esta espécie não se desenvolve bem neste ambiente. Porém, em comparação com o
número de folhas das plantas controle ao final do experimento, a área foliar recuperada
representou cerca de 50% para os indivíduos de E. macrophylla da Mata Alta e 40% para os
indivíduos da Mussununga. Para G. opposita da Mussununga representou em torno de 50%
do número de folhas do tratamento controle ao final do experimento. Comparações do número
de folhas produzidas de E. macrophylla entre as áreas revelaram que não houve diferença
significativa de todos os tratamentos entre os ambientes (Teste pareado de Wilcoxon, p>0,05)
(Tab. 1). Já para Guapira opposita houve uma tendência de diferenças entre as áreas para o
tratamento controle, com maior produção de folhas para os indivíduos da Mussununga (Teste
pareado de Wilcoxon, W= 1,15; p= 0,06).
70
Figura 5. Número médio de folhas produzidas de mudas de Eriotheca macrophylla e Guapira opposita nos
ambientes de Mata Alta e Mussununga ao longo do experimento de simulação da herbivoria foliar (fevereiro a
novembro/2011) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Eriotheca macrophylla (Mata Alta - 25%, n= 5;
100%, n= 3; controle, n= 10; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 15); Guapira opposita (Mata
Alta - 25%, n= 2; 100%, n= 0; controle, n= 6; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 9).
Houve diferença no número de folhas perdidas entre os tratamentos para os indivíduos
de E. macrophylla da Mata Alta, sendo estatisticamente significativo (ANOVA kruskal-
Wallis, H= 9,47; gl= 2; p= 0,009), onde plantas do tratamento 25% de remoção de área foliar
perderam mais folhas do que aquelas do tratamento controle e 100% de remoção. Apesar dos
indivíduos com 100% de herbivoria terem produzido folhas após a simulação, estas
permaneceram presentes durante ao longo de todo o experimento, não sendo registrada queda
de folhas para estes indivíduos. Todavia, na Mussununga não foi verificado diferenças
significativa na perda de folhas desta espécie entre os tratamentos (ANOVA kruskal-Wallis;
p>0,05) (Fig. 6; Tab. 1). Entretanto, para os indivíduos de G. opposita da Mussununga houve
diferença do número de folhas perdidas entre os tratamentos (ANOVA kruskal-Wallis, H=
7,52; gl= 2; p=0,02), onde o número de folhas perdidas dos indivíduos com 100% de
71
herbivoria simulada foi bem inferior ao número dos demais tratamentos e os tratamentos
controle e de 25% de herbivoria apresentaram perda de folhas similares e não foi realizada
esta mesma análise para os indivíduos da Mata Alta (Fig. 6; Tab. 2).
Com relação ao número de folhas perdidas entre os ambientes, não foi verificada
diferença significativa para os indivíduos de E. macrophylla de todos os tratamento entre os
ambientes (Teste pareado de Wilcoxon, p> 0,05) (Tab. 1). Já o número de folhas perdidas
para os indivíduos de G. opposita do tratamento controle não diferiu significativamente entre
as áreas (Teste pareado de Wilcoxon; p>0,05) (Tab. 2).
Figura 5.6. Número médio de folhas produzidas de mudas de Eriotheca macrophylla e Guapira opposita nos
ambientes de Mata Alta e Mussununga ao longo do experimento de simulação da herbivoria foliar (fevereiro a
novembro/2011) na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. Eriotheca macrophylla (Mata Alta - 25%, n= 5;
100%, n= 3; controle, n= 10; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 15); Guapira opposita (Mata
Alta - 25%, n= 2; 100%, n= 0; controle, n= 6; e Mussununga - 25%, n= 5; 100%, n= 4; controle, n= 9).
72
Tabela 5.1. Média anual de incremento no crescimento em altura (cm), produção e perda de
folhas em mudas de Eriotheca. macrophyllla nas áreas de Mata Alta e Mussununga de
fevereiro a novembro de 2011 na Reserva Natural Vale, Linhares, ES, Brasil. NF= número de
indivíduos por tratamento no final do experimento, IA= Incremento anual; TR= Tamanho
médio relativo; N° FP= Número de folhas produzidas; N° FPE= Número de folhas perdidas;
N°FI= número de folhas no início do experimento; N° FF= número de folhas no final do
experimento. As letras representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico
(Anova Kruskall-Wallis) entre os tratamentos para cada área. Comparação de cada tratamento
entre as áreas foi feito através do Teste pareado de Wilcoxon e este mesmo teste foi utilizado
para a comparação do número de folhas entre o início e o final do experimento. Em todas as
análises p significantes ao nível de 0,05.
73
Tabela 5.2. Média anual de incremento no crescimento em altura (cm), produção e perda de folhas em mudas de
Guapira opposita nas áreas de Mata Alta e Mussununga de fevereiro a novembro de 2011 na Reserva Natural
Vale, Linhares, ES, Brasil. NF= número de indivíduos por tratamento no final do experimento, IA= Incremento
anual; TR= Tamanho médio relativo; N° FP= Número de folhas produzidas; N° FPE= Número de folhas
perdidas; N°FI= número de folhas no início do experimento; N° FF= número de folhas no final do experimento.
As letras representam grupos de similaridade formados com o teste estatístico (Anova Kruskall-Wallis) entre os
tratamentos para a Mussununga. Comparação de cada tratamento entre as áreas foi feito através do Teste pareado
de Wilcoxon e este mesmo teste foi utilizado para a comparação do número de folhas entre o início e o final do
experimento. Em todas as análises p significantes ao nível de 0,05.
*comparações somente para o tratamento controle entre Nº FI e N°FF e das demais variáveis deste tratamento
entre os ambientes
5.4. Discussão
A herbivoria pode provocar vários efeitos negativos na planta, diminuindo o
crescimento, reprodução e a habilidade competitiva das espécies (Coley & Barone, 1996,
Crawley, 1989). Vários estudos têm mostrado um impacto negativo da herbivoria na
sobrevivência de plântulas ou mudas (Clark & Clark, 1985; Crawley, 1989; Dalling &
Hubbell, 2002; Sullivan, 2003; Moles & Westoby 2004; Fine et al., 2006). Nossos resultados
revelaram que apenas indivíduos de E. macrophylla totalmente desfolhados da Mussununga
apresentaram um decréscimo considerável no número de sobreviventes, indicando que intensa
herbivoria prejudica a sobrevivência de indivíduos desta espécie na Mussununga, como
previsto por Fine et al. (2006). A sobrevivência de plântulas de G. opposita neste mesmo
ambiente parece não ter sido afetada pelas altas porcentagens de herbivoria simulada,
indicando que a mortalidade ocorrida parece ter sido relativa a outros fatores, tais como: alta
74
radiação e déficit hídrico ou doenças. Nascimento & Hay (1994) em seus estudos sobre
herbivoria simulada em indivíduos jovens de Metrodorea pubescens encontraram que a
mortalidade observada para plantas de tamanhos menores (5-50 cm) não foi associada com a
porcentagem de desfolhação e também concluiu que outros fatores podem ser mais
importantes na mortalidade de plântulas desta espécie, como por exemplo, déficit hídrico.
Fenner (1987) afirma que em função da diversidade de causas de mortalidade em plântulas,
sendo imprevisível para a maioria dos ambientes, a plasticidade individual pode proporcionar
uma melhor estratégia de sobrevivência do que as adaptações para os fatores de mortalidade
específicos.
No ambiente de Mata Alta, a intensa herbivoria simulada para os indivíduos de E.
macrophylla parece não ser o único fator responsável pela morte das plântulas, onde outros
fatores podem estar desempenhando um papel mais decisivo ou contribuindo
sinergeticamente para a redução da sua sobrevivência. A Mata Alta por ser um ambiente mais
complexo e de condições microclimáticas mais amenas, onde o dossel fechado cria um
ambiente mais sombreado, com menor incidência da radiação no sub-bosque quando
comparados com a Mussununga (Jesus & Rolim, 2005; Simonelli et al. 2008), proporciona
maior competição por recurso, podendo influenciar na mortalidade de plântulas (Fenner,
1987; Moles & Westoby 2004), visto que E. macrophylla é secundária inicial (Santos et al.
2004b; Jesus & Rolim, 2005) e, portanto, pode ser substituída neste ambiente sombreado, por
competição, por espécies tolerantes a sombra (Araújo et al., 2005; Higuchi et al. 2006).
Assim, indivíduos adultos de E. macrophylla encontrados naturalmente em maior densidade
na Mussununga quando comparados com a Mata Alta (Jesus & Rolim, 2005; Simonelli et al.
2008) corrobora com esta afirmação, indicando que eles estão melhores adaptados ao
ambiente de maior radiação solar e menor disponibilidade hídrica (Mussununga). Plântulas
desta espécie neste ambiente devem apresentar maior concentração de defesas químicas, já
que a reposição do tecido perdido representa um elevado custo para estas plantas na
Mussununga (Coley, 1987; Craine et al. 2003). Apesar de não ter sido feito análise das
defesas químicas nestas plântulas, os indivíduos adultos de E. macrophylla apresentaram
maiores concentrações de compostos fenólicos neste ambiente, embora tenha sido observado
maiores investimentos em lignina para os indivíduos da Mata Alta (vide cap. 4). Todavia, G.
opposita mostrou-se mais vulnerável à herbivoria na Mata Alta. Este resultado parece explicar
em parte o porquê da densidade de adultos (indivíduos com DAP ≥ 5 cm) desta espécie na
Mussununga ser 35 vezes maior do que na Mata Alta (Jesus & Rolim, 2005; Simonelli et al.
2008). Assim, a pressão por herbivoria pode ser um fator regulador desta população.
75
Entretanto, a redução do número de sobreviventes para o tratamento controle que tendeu à
estabilização no final do experimento indica que a competição pode estar influenciando
conjuntamente nos resultados, já que G. opposita também é uma espécie de estágio
sucessional inicial (Jesus & Rolim, 2005) e, portanto necessita de luz para se desenvolver.
Vários estudos de simulação da herbivoria têm mostrado um efeito negativo no
crescimento de plântulas de espécies arbóreas em florestas tropicais (Nascimento & Hay,
1994; Howe, 1990). Entretanto, outros autores têm sugerido a ocorrência de um maior
crescimento após o ataque dos herbívoros, como resposta compensatória (McNaughton, 1983;
Cornelissen & Fernandes, 2003). Neste estudo foi verificado que a herbivoria simulada com
remoção total e parcial da área foliar dos indivíduos de E. macrophylla na Mata Alta não
afetou negativamente seu crescimento neste ambiente. Os resultados encontrados para esta
espécie na Mussununga apontaram que, embora a herbivoria parcial (25%) não tenha afetado
o crescimento dos indivíduos e que no final do experimento o tamanho relativo foi similar
entre os tratamentos, àqueles que foram totalmente desfolhados (100%) apresentaram menor
incremento médio quando comparados com o tratamento controle. Vale ressaltar que é
altamente custoso para as plantas repor os tecidos perdidos por herbivoria em ambientes com
limitação de recursos, devendo, portanto, investir em defesas foliares em detrimento dos
investimentos em crescimento (Coley, 1987). Este resultado parece corroborar a hipótese de
Fine et al. (2004; 2006) de que especialização habitat pode ser influenciada pela presença de
herbívoros. O crescimento para os indivíduos de G. opposita na Mussununga não foi afetado
pela herbivoria simulada de 100%, confirmando que a mesma não seja um fator regulador
para a G. opposita neste ambiente e vale destacar que na Mata Alta a remoção da área foliar
total acarretou na morte dos indivíduos desta espécie como abordado anteriormente.
Embora altas porcentagens de herbivoria aumentem a incidência de morte da E.
macrophylla na Mussununga e G. opposita na Mata Alta, a primeira espécie apresentou uma
recuperação substancial da área foliar em ambos ambientes após uma intensa desfolhação
simulada, enquanto que a segunda está recuperando ainda o número de folhas perdidas neste
tipo de tratamento, mas apenas para os indivíduos da Mussununga, já que todas os indivíduos
de G. opposita da Mata Alta com 100% de desfolhação morreram ao longo do experimento.
Essa recuperação mais lenta para G. opposita na Mussununga parece estar relacionada com
menor disponibilidade de nutriente no solo como proposto por Coley, 1987 e Craine et al.
2003. Nascimento & Hay (1994) verificaram uma rápida recuperação dos indivíduos jovens
de Metrodorea pubescens totalmentes desfolhados, onde após um ano mais de 70% do
número incial de folhas estavam presentes e concluiu que rápida produção de folhas após
76
intensa desfolhação seria um importante mecanismo de renovação para ganho de carbono.
Neste estudo foi verificado que E. macrophylla e G. opposita não apresentaram queda de
folhas (E. Macrophyllla nas duas áreas) depois das mesmas serem produzidas (tratamento
100%), ou a queda muito pequena (G. opposita na Mussununga).
Plantas de ambientes sob a influência de forte sazonalidade podem promover a
abscisão foliar durante, ou antes, do período de menor disponibilidade de água no solo
provocado pela seca (Wright & Cornejo, 1990; Waddell et al., 2001; Morellato et al. 1989,
Justiniano & Fredericksen, 2000). Além disso, a prematura abscisão foliar em resposta a
intensa herbivoria pode ser um mecanismo importante na eliminação de organismos
prejudiciais, sendo, portanto, um fator que pode influenciar na mortalidade de insetos,
principalmente, minadores e galhadores, os quais não se locomovem entre uma folha e outra
(Risley, 1986; Risley & Crossley-Jr, 1988; Preszler & Price, 1993; Waddell et al. 2001). Este
fato só foi observado para a E. Macrophylla da Mata Alta, já que indivíduos com 25% de
herbivoria simulada apresentaram significativamente maior perda de folhas comparativamente
o tratamento controle. A ausência de diferença significativa na queda de folhas entre estes
tratamentos (25% e controle) para os indivíduos de E. macrophylla da Mussununga e G.
opposita das duas áreas sugere que a queda foliar seja regulada não pela herbivoria, mas sim
por fatores tais como o déficit hídrico durante a estiagem. A queda de folhas ou diminuição
no tamanho foliar permite a minimização da perda de água por transpiração e maior
investimento em biomassa para as raízes, maximizando a captação de água (Wright &
Cornejo, 1990; Waddell et al., 2001; Justiniano & Fredericksen, 2000; Pedrol et al., 2000).
Cabe ressaltar que as mudas permaneceram grande parte do experimento sob baixa
precipitação (maio a setembro de 2011). Assim, além da perda de folhas, sugere-se também
que as mudas tenham investido em crescimento radicular durante a estação chuvosa para
maximizar a captação de água para a manutenção de suas funções vitais.
A hipótese de que o impacto da herbivoria é maior na Mussununga em função dos
solos desta área ser mais arenosos, sendo, portanto, mais custoso para as mudas deste
ambiente repor o tecido perdido por herbivoria, quando comparado com os solos mais
argilosos da Mata Alta, não foi corroborada. A sobrevivência de E. macrophylla não diferiu
entre as áreas e G. opposita sofreu maior mortalidade na Mata Alta contrariando a hipótese
inicial. Os resultados mostraram também que o incremento anual e o número de folhas
produzidas não foram mais afetados na Mussununga do que na Mata alta, ocorrendo o
inverso, E. macrophylla e G. opposita, em geral, se desenvolveram melhor na Mussununga.
Todavia, estes resultados devem ser visto com cautela, pois pelo fato das mudas terem sido
77
adubadas podem ter mascarado as diferenças relacionadas aos diferentes tipos de solo. Além
disso, os resultados encontrados parecem estar relacionados à maior disponibilidade de luz na
Mussununga, indicando que a luz solar seja um fator limitante para o desenvolvimento destas
espécies na Mata Alta, principalmente por serem espécies de estágios iniciais da sucessão. O
estudo de Fine et al. (2006), ao comparar o impacto da herbivoria entre áreas edaficamente
distintas, baseou-se nas características nutricionais dos solos, não sendo informada a
existência de diferenças na disponibilidade de luz entre os ambientes.
5.5. Conclusão
A hipótese de que altas porcentagens de herbivoria diminuem a sobrevivência e o
crescimento de plantas foi corroborada apenas para os indivíduos de E. macrophylla da
Mussununga e G. opposita da Mata Alta, já que a sobrevivência e o crescimento foram
afetados negativamente pela herbivoria simulada. O número de folhas nos indivíduos ao final
do experimento demonstra que houve efeito da remoção de área foliar destas espécies em
ambos os ambientes, já que embora E. macrophylla tenha apresentado uma recuperação
substancial da área foliar após a simulação de 100% de remoção de área foliar, mostrou que
apresentam 50% e 40% do número de folhas do controle para os indivíduos da Mata Alta e
Mussununga, respectivamente e 70% e 40% do número de folhas iniciais, para estes mesmos
indivíduos respectivamente. Para G. opposita, a recuperação esta ainda mais lenta, com o
número de folhas perdidas por este tipo de tratamento alcançando somente 50% das folhas do
controle e 40% do número inicial.
Com relação à segunda hipótese, de que o impacto da herbivoria será maior na
Mussununga, esta não foi corroborada, pois a sobrevivência de E. macrophylla não diferiu
entre as áreas e G. opposita sofreu maior mortalidade na Mata Alta contrariando a hipótese
inicial. Além disso, os resultados mostraram também que o incremento anual e o número de
folhas produzidas não foram mais afetados na Mussununga quando comparados com a Mata
alta.
78
CAPÍTULO VI
Conclusões Gerais
O presente estudo desenvolvido nas fitofisionomias de Mata Alta e Mussununga
situadas na Reserva Natural Vale revelou que as porcentagens de herbivoria para estas
comunidades apresentaram (9-11%) valores próximos ao limite máximo (15%) encontrados
para as comunidades de florestas tropicais úmidas e também que a complexidade ambiental
(Mata Alta mais diversa do que a Mussununga) não influenciou os valores de herbivoria entre
as comunidades. Além disso, a Mata Alta apresentou maiores porcentagens de água e fibras
que a Mussununga, sendo que estas diferenças ocorreram em grande parte na estação chuvosa.
Quando as análises foram feitas entre os pares congenéricos dos dois ambientes, não houve
um padrão para os investimentos em fenóis totais e foi verificado que 3 pares dos 5 estudados
apresentaram maiores investimento destes componentes para os congêneres da Mata Alta,
embora a média geral destas variáveis não tenha diferido entre os ambientes. Ao analisar a
herbivoria dos pares congenéricos entre as fitofisionomias encontramos que, somente os
valores de herbivoria da Casearia diferiram significativamente entre Mata Alta e
Mussununga, sendo maiores para a Mata Alta.
Outro ponto que merece destaque é que, quando o foco foi direcionado para os grupos
funcionais, as espécies pioneiras apresentaram maior qualidade nutricional e menor
concentração de defesas do que as plantas de estágio sucessional mais tardio de ambos
ambientes de modo geral. Entretanto não diferiram nas porcentagens de herbivoria entre os
grupos funcionais de ambas fitofisionomias.
Por fim, o estudo do impacto da herbivoria foliar simulada mostrou uma redução na
sobrevivência e crescimento de indivíduos de E. macroplhylla na Mussununga, quando
submetidas à intensa pressão por herbivoria simulada. Para o número de folhas produzidas até
o final do experimento foi observado uma recuperação do número de folhas para o tratamento
de 25 % de remoção de área foliar nesta espécie em ambos ambientes, porém para o
tratamento de 100% de remoção de área foliar em E. macrophylla foi observado uma
recuperação, embora substancial da área foliar, de 50% e 40 % do número de folhas do
controle para os indivíduos da Mata Alta e Mussununga, respectivamente. Para G. opposita, a
recuperação esta ainda mais lenta, com o número de folhas perdidas por este tipo de
79
tratamento alcançando somente 50% das folhas do controle e 40% do número inicial. O
impacto da herbivoria nestas espécies não foi maior na Mussununga (solos mais pobres em
nutrientes) e assim não corroborou a hipótese de Fine et al. (2004; 2006). Assim, estudos
comparativos mais aprofundados, envolvendo relações filogenéticas, devem ser realizados
para elucidar como ecologia evolutiva de defesas das plantas contra os herbívoros influenciam
a distribuição das espécies em ambientes com diferentes limitações de recursos.
.
80
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