Fenologia e Filogenia de plantas dispersas por animais em uma floresta Chaco Seca

(Recebido 10 de Janeiro de 2001, aceito 2 de Janeiro de 2002)

Os padrões fenológicos de florestas tropicais secas tem sido relacionados a fatores ambientais, principalmente chuva e insolação, e aos ritmos endógenos das plantas, inerentes a grandes árvores, como plantas perenes. Sobrepostas a essas explicações ambiental (“hipótese externa”) e intrínseca (“hipótese endógena”), pode haver restrições filogenéticas contribuindo para a formação da fenologia.

A fenologia de espécies de árvores e arbustos, com frutos frescos em uma floresta Chaco Seca na Argentina foi estudada baseada nessas hipóteses e seguindo duas abordagens, com os valores médios das espécies considerados como pontos de informação independentes, e removendo efeitos filogenéticos. As hipóteses citadas são em grande parte complementares uma à outra. Fortes restrições am-bientais condicionaram padrões gerais de florescimento com as características endógenas das espécies agindo secundariamente. Padrões filogenéticos também foram mascarados por variá-veis climáticas. Considerando a fenologia da frutificação, porém, a filogenia, representando um conjunto de traços compartilhados das espécies, predominou sobre as restrições ambientais.

2002 Publicado por Elsevier Ciência Ltd.

Palavras-chaves: Argentina; floresta Chaco Seco; fenologia; filogenia; padrões de florescimento e frutificação; grupo de dispersão

Introdução

Padrões fenológicos de árvores de florestas tropicais secas foram relacionados a fatores ambien-tais, principalmente chuva e insolação (Oplar et al,. 1976; Wright & van Schaik,1994). Outros autores propõem que os ritmos fenológicos das plantas são endógenos e que sua expressão (inten-tensidade e duração) é afetada por mudanças nas funções internas das árvores, principalmente no equilíbrio de água, não necessariamente correlacionado com padrões ambientais como a chuva (Borchert, 1991, 1992). Sobreposto nessas explicações ambiental (a partir de agora, “hipótese externa”) e intrínseca ( a partir de agora “hipótese endógena”), podem haver restrições filoge-néticas que tenham sido impostas a floras temperadas (Kochmer & Handel, 1986), e ainda mais re-centemente a florestas tropicais (Wright &Calderón, 1995). Sabe-se que espécies relacionadas compartilham traços através de ascendência comum (Harvey et al., 1995). Por exemplo, arquitetu-ra de florescência mostra forte tendência filogenética e pode determinar o número, arranjo e fenologia da flor (Wyatt, 1982).

Embora o surgimento de folhas, florescimento e frutificação sejam ventos consecutivos e inter-dependentes, as épocas de cada podem refletir em forças seletivas diferentes, assim como disponibilidade de polinizador para o estágio de florescimento (Rathcke & Lacey, 1985), abundância de disperores de sementes, ou tempo ideal de germinação para o estágio de frutificação (Smythe, 1970;Primack, 1987). Sazonalidade de insetos herbívoros, intimamente relacionada à sazonalidade ambiental, pode também moldar fenologia, principalmente ao brotamento de folhas, em florestas tropicais (Aide, 1988). Assim, fenologias vegetativas e reprodutivas podem estar relacionadas a diferentes fatores. Nesta folha, descrevemos os padrões fenológicos de florescimento e frutificação de espécies zoocóricas em uma floresta subtropical da Argentina central, com relação às hipóteses “externa” e “endógena”. A hipótese “externa” envolve luz e chuva como fatores ambientais, e ela prediz que, a não ser que haja limitação de água, a fenologia, principalmente os estágios de foliação e floresci-mento, deverá começar a atingir seu ponto máximo durante o período de insolação máxima (van Schaik et al., 1993), ou, abaixo da limitação de água, durante o fim dá época de seca (Opler et al., 1976, 1980). A hipótese endógena afirma que a intensidade e duração dos estágios fenológicos, como fatos dependentes mais diretamente dos traços fisiológicos das espécies e indivíduos do que de variáveis climáticas, irão mostrar uma ampla variação intra e interespecífica, especialmente em biomas secos (Borchert, 1991). Ambas hipóteses foram citadas seguindo duas abordagens, com os valores médios das espécies considerados como pontos de informação independente, e removendo efeitos filogenéticos (Harvey & Pagel, 1991). É importante distinguir fatores próximos que provocam certo evento fenológico de fatores funda-mentais que foram selecionados para um momento particular (van Schaik et al., 1993). Por exem-plo, a influência dos padrões de precipitação na umidade do solo e das condições de água arbórea foi considerada um fator próximo que acarreta a fenologia (Reich, 1994). Nesta folha, fatores pró-ximos não estão diretamente citados.

Materiais e métodos

Local de estudo

O local de estudo foi a Reserva Florestal de Chancaní, Província de Córdoba, Argentina (31º 2’S e 65º 25’W). A reserva abrange 500 km², estendendo1000 m de elevação a um declive íngreme de 300 m. Baseado em 9 anos de informação entre 1982 e 1991 gravados no local de estudo, as chuvas violentas anuais atingem 500 mm, das quais 80% ocorrem nos meses de verão. Precipitação ocorre principalmente nas horas da noite ou do amanhecer durante grandes enxurradas, e os céus geralmente permanecem limpos durante o dia (Ramella & Spichi-ger, 1989). Uma época de seca notável ocorre entra Abril e Outubro. No verão as temperaturas máxima e mínima são 35º C e 20º C, respectivamente (Fig.1). A vegetação é classificada como Floresta Chaco Ocidental (Luti et al., 1979), e é dominada por Prosopis spp. e Aspi-dosperma quebracho-blanco Schlecht., atinge até 15 m, e a camada de arbusto é dominada por Larrea divaricata, Mimozyganthus carinatus (Griseb.) Burk e Acácia furcatispina Burk. (Páez & Marco, 2000). A área de amostra estava localizada em uma floresta ocupando a área plana da reserva que não foi devastada desde 1920. A riqueza de árvores e arbustos nesta parte da reserva é de cerca de 20 espécies (Páez, 2000). As plantas de estudo nesta parte da floresta não tem acesso a fontes de águas profundas, já que lençóis freáticos estão localizados mais fundos (40 m ou mais) do que a profundidade máxima das raízes da planta (Páez, 2000).

FENOLOGIA DA FLORESTA SECA

( Temperatura (º C) e Chuva (mm)) (gráfico)

Figura 1 . Diagrama climático da Reserva de Chacaní baseado em informações meteorológi-cas coletadas entre 1982 e 1991. A linha sólida indica as temperaturas mensais máximas, a linha pontilhada indica a s temperaturas mensais mínimas, e as barras hachuradas indicam a média mensal de chuva.

Espécies de estudo

Este trabalho foca em espécies de plantas produtoras de frutos atrativos a dispersores animais de frutas ou sementes. As oito espécies selecionadas para o estudo (Quadro 1) representam as espécies mais comuns das camadas florestais subdominantes constituindo o grupo disperso por animais no Chaco Seco, o qual é constituído de 15 árvores e arbustos (Páez, 2000). As características ecológicas das espécies (forma de vida, padrões de revesti-mento de folhas, tempo de florescer com relação ao tempo de brotamento das folhas, sistema copulativo, tipo de fruta e agente dispersor de fruta ou semente) foram determinadas por ob-servações de campo diretas e por informações de especialistas (Legname, 1982) (Quadro 1). Todas as espécies são polinizadas por vespas, abelhas e moscas, exceto Ligaria cuneifolia, a qual é polinizada por beija-flores (Aizen & Feinsinger, 1994; e pers. obs.).

Colhimento de informações

Em dois pontos de amostra localizados aleatoriamente da área de amostra, separados por 2 km, seis plantas de cada espécie foram marcadas permanentemente, totalizando 12 plantas por espécies. Como contar as gemas de flores, flores e frutos em todas as plantas não era possível, oito amostras de ramos similares em tamanho foram marcados permanentemente em cada planta. Ramos foram selecionados para mostrar a cobertura de folhas uniformemen-te. Para as espécies dióicas, apenas plantas determinadas fêmeas foram marcadas. Em cada ramo, o número (a partir de agora, “abundância”, considerada como medida de intensidade dos estágios fenológicos) de gemas de flores (BU), flores receptivas e decompositoras (FL1 e FL2), e frutos maduros e imaturos (FR1 e FR2) foram contados mensalmente de Outubro de 1995 a Junho de 1996. Flores FL1 foram identificadas checando-se a receptividade do estig-ma. Para os andromonóicos Celtis pallida e Acacia caven (indivíduos produtores de inflores-cências com flores hermafroditas e resistentes), apenas flores hermafroditas em cada inflores-cência foram contadas. No caso da hemiparasita L. cuneifolia, apenas indivíduos crescendo em árvores Prosopis spp. saudáveis foram marcados e monitorados (duas plantas L. cuneifolia por árvore). Frutos FR2 foram identificados por mudança de cor ou separação do mericarpo, quando correspondiam. Em cada

Quadro 1 . Espécies incluídas no estudo fenológico mostrando seus arranjos filogenéticos e traços ecológicos relevantes.

(QUADRO)

registro fenológico, o número de BU, FL1, FL2, FR1 e FR2 abortados (não bem desenvolvi-dos) e predados por insetos (apresentando perfurações) foi registrado em cada ramo. A den-sidade do fluxo de fóton fotosintético (PPFD, μmol m-² s-¹) foi medido com um Fotômetro Licor (censor quantum LI-190SB) no nível do solo em dez pontos escolhidos aleatoriamente em cada ponto fenológico de amostra entre 11:00 e 13:00h. Mensalmente chuvas foram registradas próximas aos pontos de amostra.

Análise de informações

As datas dos estágios fenológicos iniciais, culminantes e finais foram expressos à medida que os dias acumulavam-se desde o começo da mostra fenológica (1 de Outubro de 1995). A duração dos estágios fenológicos foi calculada subtraindo a data de início pela data de térmi-no. Para a análise de informações, duas abordagens foram utilizadas, com a média dos valores das espécies considerada como pontos de informação, e removendo efeitos filogenéticos por meio da análise de contrastes independentes (Felsestein, 1985; Harvey & Pagel, 1991; Harvey & Purvis, 1991). O programa de computador CAIC (Purvis & Rambaud, 1995) em sua versão para PC (http://www.shef.ac.uk/~nuocpe/ucp) foi utilizado. Para um traço contínuo escolhido, uma diferença (contraste) é calculada em cada nó filo filogenético, de forma que todos os contrastes são independentes de, e comparáveis com, os outros. A relação entre duas variáveis contínuas é então avaliada por regressão forçada através da origem (Purvis & Rambaud, 1995). Após empregar diferentes contrastes, os graus de liberdade para regressão foram reduzidos por um. As informações foram transformadas para logaritmo deci-mal no primeiro passo da análise (Harvey, 1982). O arranjo filogenético das espécies está apresentado está apresentado no Quadro 1. A árvore filogenética foi baseada na árvore baseada em moléculas construída por Dodd et al. (1999) para espécies angiospermas. Para a análise do CAIC, os comprimentos dos ramos foram estabelecidos por falha como possuindo o mesmo comprimento (Purvis & Rambaud, 1995). Com relação à “hipótese externa”, a variação temporal dos estágios fenológicos foi cor-relacionados com variáveis ambientais (PPFD e chuva). Cada data das espécies fenológicas e correspondente valor médio de PPFD e precipitação foram utilizados nas correlações. Para a “hipótese endógena”, os momentos de início e de ponto mais elevado de cada estágio fenoló-gico e abundância (como medida de intensidade de estágio) foram comparados utilizando correlações.

Resultados

Variáveis ambientais

A variação temporal da densidade do fluxo de fóton fotossintético (PPFD) e chuva durante o período de estudo é mostrada na Fig. 2. A PPFD média abaixo da cúpula de folhas repre-sentou menos de 40% do PPFD medido nas lacunas. Ambas as variáveis mostraram um padrão sazonal similar absoluto, embora o PPFD tenha começado a aumentar mais cedo durante o período de seca e alcançou o ponto máximo um mês antes (Dezembro, dia 85 da amostra fenológica) do ponto máximo de chuva (Janeiro, dia 119). A chegada do período de enxurradas ocorreu em Novembro (dia 55 da amostra fenológica). As duas variáveis estão temporariamente correlacionadas (r = 0.70, p < 0.05). A duração do período favorável é de cerca de 210 dias.

Padrões temporais

As datas médias de iniciação, auge, e duração dos estágios fenológicos para cada espécie estão mostradas no Quadro 2. Para esclarecimento, apenas as datas de início para FL1 e FR1, e datas de ponto máximo

(Quadro 2)

Figura 2 . Densidade do fluxo de fóton fotossintético (PPFD, linha tracejada), e média mensal de chuva (linha sólida) para o período de amostra fenológico.

para FL2 e FR2 estão mostradas. A maioria das espécies começou os estágios de floresci-mento e frutificação durante o período máximo de PPFD, coincidentemente com o fim a época de seca (Quadro 2 e Fig. 3), e imediatamente depois ou ao mesmo tempo do brotamento das folhas (Quadro 1). Como exceções, Celtis pallida começou a frutificar com o período máximo de chuva, e Ligaria Cuneifolia fez o mesmo coincidindo com o período máximo de PPFD (Quadro 2). As datas de auges mostraram uma tendência similar, exceto para FR2, que ocorreu para quatro espécies perto do início das chuvas, e próxima ao auge de PPFD para o resto das espécies. As durações dos estágios fenológicos (gema, flo-rescimento e frutificação) foram similares para Zizyphus mistol, Castela coccínea e Ximenia americana. O estágio de gema durou mais dias do que os outros dois estágios para C. pallida e L. cuneifolia, e o estágio de frutificação foi mais longo para o resto das espécies (Quadro2). Utilizando as médias das espécies, iníco, ponto máximo e duração dos estágios fenológicos estavam, em geral, altamente correlacionados com a PPFD e a chuva (Quadro 3). Quando contrastes independentes foram utilizados, o mesmo padrão geral foi constatado, embora as datas de início de ambos os estágios frutíferos e a data do estágio de auge de FR1 não estivessem correlacionadas com a PPFD (Quadro 3).

Padrões de abundância

A variação de abundância dos diferentes estágios fenológicos durante o período de amostra está mostrada na Fig. 3. Em geral, a abundância das gemas de flores superou muito em número a abundância final de fruto detectada (Fig. 3). As percentagens das flores abortadas e predadas, flores e frutos diferiam entre as espécies (Fig. 4). Os números de gemas de flores, flores e frutos predados eram mais altos pelos 3 primeiros meses (Outubro – Dezembro), do que para o resto do período de amostra. Em geral, as percentagens de aborto e predação de fruto detectadas foram mais baixas do que as correspondentes percentagens para gemas de flores e flores (Fig. 4). Utilizando as médias das espécies, a abundância total de cada estágio fenológico foi altamente dependente das datas de início e da duração do estágio correspondente (Quadro 4). Porém, quando contrastes independentes foram utilizados, apenas relações entre as abundâncias totais e duração dos estágios de fruto permaneceram significantes (Quadro 4). As relações entre abundância nas datas de auges e data de auge para cada estágio fenológico foram altas e altamente significantes (Quadro 5). Quando contrastes independentes foram utilizados, nenhuma das comparações permaneceu significante (Quadro 5).

Quadro 2. Início, auge e duração (em dias desde o começo da mostra fenológica, 29/10/95) dos estágios fenológicos reprodutivos para estudo das espécies. Apenas o início de FL1 e FR1, e auge de FL1 e FR2 estão mostrados. BU =gemas de flores, FL1 =flores receptivas, FR1 =frutos imaturos, FR2 =frutos maduros.

(Quadro)

Quadro 3. Coeficiente de correlação de Pearson para disponibilidade de luz (PPFD, μmol s-¹ m-²) e precipitação com início e datas de auge dos estágios reprodutivos fenológicos, uti-lizando as médias das espécies (df. = 8), e removendo os efeitos filogenéticos (contrastes in-dependentes) (df. = 7). BU = gemas de flores, FL1 = flores receptivas, FL2 = flores decom-positoras, FR1 = frutos imaturos, FR2 = frutos maduros.

(QUADRO) (OBS: Iniciation = início; Species average = média das espécies; Independent contrasts = contrastes independentes; Precipitation = Precipitação).

Discussão Hipótese externa

Os padrões fenológicos absolutos registrados para árvores e arbustos da Chaco Seca são consistentes sem nenhuma previsão de que a produção de folhas e flores deveria começar e atingir seu auge durante o período de insolação máxima. Como constado originalmente por

Wright & van Schaik (1994), a hipótese cita a irradiação solar como um fator seletivo para fenologia em habitats secos apenas para espécies tolerantes à seca. Em Wright & van Schaik (1994), a tolerância à seca é determinada avaliando a profundidade das raízes das espécies de árvores. Deduziu-se que espécies com raízes superficiais (menos de 1.5 m) são sensíveis à seca, e espécies com raízes mais profundas são mais tolerantes à seca. Na área de amostra da Chaco Seca, as espécies de árvores e arbustos estudadas não são capazes de alcançar os lençóis freáticos durante a época de seca, porque os mesmos estão localizados bem mais abaixo da profundidade máxima das raízes (Páez, 2000). Que essas espécies sofrem tensão da água durante o período de seca do inverno é bastante provável considerando que a umidade do solo (medida como porcentagem do conteúdo da água do solo) segue um padrão seme-lhante ao padrão de precipitação, atingindo sua proporção mínima em Setembro, e sua máxi-ma em Janeiro (Páez & Marco, 2000). Essas espécies apresentam características de tolerância à seca, como pequenas e esclerófilas folhas, deciduidade como um típico padrão de revestimento de folhas (Medina, 1983). A relação entre chuvas e deciduidade em florestas tropicais é especialmente clara. À medida que as chuvas anuais diminuem, ou que os períodos de seca aumentam, a percentagem de espécies decíduas aumentam nas florestas tropicais (Murphy & Lugo, 1986). Em florestas secas da Costa Rica, por exemplo, 75% de todas as árvores são decíduas (Frankie et al., 1974). Na floresta Chaco Seca estudada, 87% das espécies de árvores e arbustos sofrem de perda de folhas durante o período de seca no inverno (Páez, 2000). Na Chaco Seca, os padrões sazonais de irradiação solar e chuva estão correlacionados. A diminuição na radiação fotossinteticamente ativa ocorre durante o inverno, o período de seca

(FIGURA)

Figura 3. Padrões de abundância (número de indivíduos) dos estágios fenológicos durante o período de amostra. BU = gemas de flores, FL1 = flores receptivas, FL2 = flores decomposi-toras, FR1 = frutos imaturos, FR2 = frutos maduros. Note que a reta ordenada está expressa em função da madeira. A linha sólida e a flecha abaixo da reta da data indicam o período da estação úmida e o auge das chuvas.

(valores de PPFD estão próximos e até caem abaixo de 400 μmol m-² s-¹ em Junho e Julho, Páez, 2000; Páez &Marco 2000), mas a época de chuva não envolve um incremento na cobertura de nuvens do dia assim como em muitas florestas tropicais (Wright & van Schaik, 1994). Dessa forma, não é surpreendente que o padrão fenológico observado correlacionou-se bem também com precipitação durante o crescimento da estação. Em florestas como Chaco Seca, então, a importância da irradiação (Wright & van Schaik, 1994), e da tensão da água (Jazen, 1976; Frankie et al.,

(FIGURA) (Buds = gemas ou botões; Flowers = flores; Fruits = frutas)

Figura 4. Percentagem de gemas de flores abortadas (Ab) e predadas por insetos (Pred), flores e frutos de espécies de estudo durante o período de amostra (Outubro 1995 – Junho 1996). Com = Condalia microphylla, Mãe = Maytenus espinosa, Cac = Castela coccínea,

Zim = Zizyphus mistol, Aça = Acacia aroma, Xia = Ximenia americana, Cep = Celtis pallida, Lic = Ligaria cuneifolia .

1974; Opler et al., 1976, 1980), como fatores seletores para o momento de eventos fenoló-gicos está interligada. Nessas florestas, poderia haver um efeito sinergístico das duas principais variáveis ambientais postuladas para florestas tropicais secas. Isso poderia explicar o padrão geral de ruborização de folhas e florescimento encontrados, onde o florescimento ocorre imediatamente após ou simultaneamente com expansão das folhas. Folhas jovens que acabaram de se expandir são mais eficientes na fotossíntese (van Schaik et al.,1993); dessa forma, brotamentos com disponibilidade de água e auges de irradiação garantem aquisição de carbono em quantidades adequadas para auxiliar no próximo estágio de flores-mento. Os padrões de florescimento encontrados relacionados à irradiação solar e precipitação não mudaram quando o efeito de filogenia foi controlado na análise. Isso pode ser explicado por duas hipóteses complementares, uma relacionada às rápidas mudanças evolutivas que occor-rem em áreas sujeitas à seca (Stebbins, 1952), e a outra relacionada à origem e permanência da flora na zona árida (Solbrig, 1976; Romero, 1978). Após o aumento da Cordilheira dos Andes no Terciário, a sombra de chuva formada determinou uma aridização relativamente rápida e forte nas áreas a leste da corrente montanhosa (Axelrod, 1967), dessa forma favore-cendo uma rápida evolução nos padrões de florescimento com relação a um rápido e concen-trado início de flores (Shreve, 1942). A segunda hipótese está relacionada com o fato de que durante o Terciário havia uma tendência geral com relação a precipitação reduzida e abran-gência aumentada e temperaturas extremas (Alxerod, 1967). Isso significa que as condições áridas na área das florestas Chaco começaram mesmo antes do aumento dos Andes, e foram então, melhorados por isso. Com algumas diferenças, Solbrig (1976), e Romero (1978), pos-tularam a existência de uma floresta tropical decídua ou semidecídua com espécies xerofíti-cas na área ocupada presentemente pela Chaco Seca antes do aumento dos Andes. As duas hipóteses permitem explicar a carência de desenvolvimentos filogenéticos detectada quando a fenologia é considerada em relação às variáveis ambientais. A ligeira proporção evolutiva junta a longa permanência da flora em condições áridas pode ter dificultado a existência de desenvolvimentos filogenéticos anteriores nos padrões de florescimento na flora local.

Quadro 4. Coeficientes de correlação de Pearson entre a abundância total de gemas (BU), flores receptivas (FL1), flores decompositoras (FL2), frutos imaturos (FR1), e frutos madu-ros (FR2), e datas de início e duração dos estágios reprodutivos fenológicos, utilizando as médias das espécies (df. = 8), e removendo efeitos filogenéticos (contrastes independentes) (df. = 7).

(QUADRO)

Quadro 5. Coeficientes de correlação de Pearson entre a abundância total nas datas de auge das gemas das flores (BU), floras receptivas (FL1), flores decompositoras (FL2), frutos ima-turos (FR1), e frutos maduros (FR2), e datas de auge dos estágios reprodutivos fenoló-gicos, utilizando as médias das espécies (df = 8), e removendo efeitos filogenéticos (contras-tes independentes) (df = 7).

(QUADRO) (Abundance at peak dates = abundância nas datas de auge; Species average = média das espécies; Independent contrasts = contrastes independentes)

Apenas o estágio de frutificação mostrou efeitos filogenéticos, e o fez em relação à PPFD, mas não à precipitação. A quantidade de irradiação fotossinteticamente ativa é menos impor-tante para o estágio de frutificação do que para a expansão de folhas, quando o carbono ne-cessário para a expansão dos tecidos das folhas estiver prontamente disponível. Por outro lado, a disponibilidade de água é essencial para a produção de frutos pericárpicos como os produzidos pelas espécies estudadas. Espécies pericárpicas frutificadas produziram frutos preferencialmente durante a estação molhada em uma floresta tropical seca em Ghana (Lie-berman, 1982), embora não haja estudos em controle para efeitos filogenéticos em frutifica-ção informados nos livros. Qualquer restrição filogenética para frutificação presente nas es-pécies estudadas foi então omitida por uma restrição ambiental mais importante como água.A carência de correlação entre o momento de frutificação e PPFD quando controlados para efeitos filogenéticos foi atribuída aos altos contrastes nos nós formados por espécies intima-mente relacionadas como Ximenia americana-Ligaria cuneifolia. A atividade fenológica da L. cuneifolia começou relativamente tarde na estação e o seu estágio de frutificação iniciou-se próximo à data de auge, em contraste à maioria das espécies, que começaram a produzir frutos mais cedo na estação. A Ligaria cuneifolia é uma espécie hemiparasita que explora o xilema de seu hospedeiro, normalmente árvores decíduas como Proposis spp. Provavelmen-te, a L. cuneifolia tem que esperar para iniciar sua atividade fenológica até que seu hospedei-ro tenha reidratado-se. Porém, as datas de auge para o estágio de FR2 permaneceram altamente significantes depois de controle para efeitos filogenéticos, porque a maioria das espécies atingiram seu ponto máximo próximas ao ponto máximo de PPFD independente do parentesco filogenético.

Hipótese endógena

A ideia derivada da hipótese “endógena” (Borchert, 1991) de que haverá apenas fracas correlações entre início, auge, e duração de cada estágio fenológico e abundância das gemas de flores, flores e frutos não foi sustentada quando as espécies estudadas foram comparadas sem remover os efeitos filogenéticos. Porém, quando controlados os efeitos filogenéticos, a ideia adequou-se a todas as correlações exceto à relação entre a duração da frutificação e a abundância da frutificação. Isto significa que quando o arranjo interno do padrão fenológico das espécies foi considerado ao invés dos efeitos de qualquer variável ambiental, o efeito do parentesco filogenético foi tão forte que se omitiu a relação entre a intensidade dos estágios fenológicos e seus momentos. Na maioria das espécies de árvores são induzidas e abertas em estágios específicos da espécie no desenvolvimento da árvore e a periodicidade vegetativa e de florescimento é acarretada por mudanças climáticas (Borchert, 1983, 1991). Por exemplo, nesse estudo iniciar o florescimento mais cedo na estação não resultou em uma produção de flores mais abundante nessas espécies. Florescer cedo e produzir mais flores poderiam representar uma vantagem para espécies que compartilham polinizadores, como foi postulado por alguns autores (Stiles, 1977; Rathcke & Lacey, 1985). O período de florescimento e produção de frutos estão relacionados de forma complexa. Arquitetura de inflorescência é um forte traço filogeneticamente determinado (Wyatt, 1982) que pode

determinar a seqüência de brotamento para florescimento. Por exemplo, por causa que deter-minadas inflorescências como cimeiras antecipam as gemas terminais de um broto de planta, a seqüência comum será a ocorrência de florescimento depois do brotamento de folhas, um padrão comum em árvores tropicais de famílias de Anacardiaceae e Simaroubaceae (Borchert, 1992). Esses são os tipos de inflorescência e padrões de brotamento de folhas mostrados pela maioria das espécies estudadas nesta folha, onde as únicas espécies que floresceram antes da expansão de folhas foram as Acacia aroma, que produz capitula, uma inflorescência indeterminada. Esse ponto de vista está em acordo com a explicação ecológica para os padrões de brotamento de folhas dados acima (ver Hipótese externa). Arquitetura de inflorescência é também importante na determinação do número de frutos produzidos, através do acesso do fruto aos recursos da planta e riscos de aborto (Wyatt, 1982). Os níveis de aborto, principalmente de gemas de flores e flores, foram altos em algumas das espécies estudadas, e em geral houve uma razão fruto/flor. Espécies monóicas, em geral, produzem flores em “excesso”, e tem uma menor razão fruto/flor comparadas com espécies andromonóicas e dióicas (Sutherland, 1986). As únicas espécies dióicas estudadas, Castela coccínea, mostraram uma razão fruto/flor relativamente alta comparada ao resto das espécies, que são monóicas e andromonóicas. As únicas correlações que permanecem significantes depois de controle de efeitos filogenéticos correspondem aos estágios de frutificação. A duração da frutificação correlacionou-se com a produção total de frutos, independente do parentesco das espécies. Já que a data de início do fruto não influenciou a abundância da fruta, então a data de término da frutificação pode ter principalmente influenciado a produção de frutos. Espécies que prolongaram a frutificação até próximo ao final da estação molhada produziram significantemente mais frutos que as espécies que terminavam o período de frutificação mais cedo. A duração do tempo de maturação dos frutos está positivamente correlacionada com o custo da produção de frutos (Herrera, 1981). Todas as espécies estudadas possuem frutos onerosos e mericárpicos. Dessa forma, um longo período de frutificação durante a estação molhada poderia garantir que mais frutos se desenvolvessem e atingissem a maturidade por evitar o aborto do fruto.

Explicações alternativas

Explicações bióticas alternativas para as hipóteses citadas, como competência para poliniza-dores (Rathcke & Lacey, 1985), abundância de dispersores de sementes (Smythe, 1970), ou tempo ideal de germinação de sementes (Primack, 1987) não foram ainda conclusivamente provadas (van Schaik et al., 1993). Uma hipótese biótica que possui um melhor respaldo é a ideia de que atividade fenológica é condicionada por atividade predatória de insetos (Aide, 1988). A avaliação dessas hipóteses é difícil em florestas onde o auge de atividade insetífora, chuva e irradiação concidem, como na floresta Chaco Seca estudada, a não ser que exausti-vos experimentos de campo envolvendo exclusão de insetos sejam realizadas. Embora infor-mações sobre o período de atividade insetífora seja escasso para a floresta Chaco, sabe-se que predação insetífora de frutos em Larrea divaricata ocorreu durante a estação molhada e apenas no habitat mais molhado da floresta Chaco Seca estudada (Marco et al., 2000), forta-lecendo a ideia de que atividade insetífora é limitada pelas chuvas. Todas as espécies de plantas com folhas sofrem intensa herbivoria por formigas devoradoras de folhas, e há altos níveis de ataques de besouros prédispersores em Acacia aroma e outros frutos leguminosos na Chaco Seca (Aizen & Feinsinger, 1994). Sendo assim, a hipótese de predação de insetos não pode ser descartada como uma explicação alternativa para padrões fenológicos na fores-ta Chaco Seca. Como nota de precaução, é importante lembrar que a variação de ano para

ano na fenologia não foi considerada neste estudo. Até que extensão os padrões fenológicos na floresta Chaco Seca podem ser condicionados por variabilidade climática, particularmente nas chuvas, poderia apenas ser avaliado com estudos de longo prazo, já que em ambientes áridos acontecimentos de larga escala, como El Niño, podem ser determinantes duradouros das dinâmicas comunitárias (Polis et al., 1997).

Conclusões

As duas hipóteses citadas nesta folha são bastante complementarias. Fortes restrições ambi-entais condicionaram padrões gerais de florescimento em espécies de árvores e arbustos da Chaco Seca com características de espécies endógenas agindo secundariamente. Padrões filo-genéticos foram também omitidos por variáveis climáticas. Quando se considerando a feno-logia de frutificação, porém, a filogenia, representando um conjunto de traços compartilhados de espécies, predominou sobre as restrições ambientais. Já que plantas que compartilham dis-persores de frutos, como no caso das espécies estudadas, são intimamente relacionadas filo-geneticamente, a perspectiva filogenética é então essencial para entender padrões fenológicos de conjuntos de plantas em florestas tropicais.