Trabalhos Científicos

ESPÉCIES EXÓTICAS DE FITONEMATÓIDES DO GÊNERO XIPHINEMA, TRANSMISSORAS DE VÍRUS

Renata Cesar Vilardi Tenente1; Vera Lucia de Almeida Marinho2, Gabriela Cesar Munhoz Vilardi Tenente3 & Hugo Rafael Fonseca Silva4

Os nematóides da família Longidoridae (Thorne, 1935), constituem um dos maiores grupos de parasitas de plantas. Sua distribuição geográfica é generalizada e algumas espécies atuam como vetores de vírus que afetam uma faixa ampla de plantas hospedeiras no Brasil, tais como Xiphinema americanum sensu lato, X. americanum sensu stricto, X. basiri, X. brevicolle, X. californicum, X. index (Tenente et al., 1981). As demais espécies transmissoras de vírus, Xiphinema bakeri, X. bricolensis, X. coxi, X. diversicaudatum, X. intermedium, X. italiae, X. revesi, X. tarjanense e X. vuittenezi são exóticas e potenciais invasoras (Tenente et al., 2002). Com a finalidade de auxiliar na classificação taxionômica as espécies de Xiphinema encontram-se agrupadas de acordo com suas características morfológicas e morfométricas, formando um total de nove grupos. Portanto, das espécies transmissoras de vírus, X. bricolensis, X. intermedium X. brevicolle, X. californicum, X. tarjanense e X. rivesi pertencem ao Grupo 9: Xiphinema americanum. As espécies X. coxi, X. basiri e X. diversicaudatum pertencem ao Grupo 5; X. italiae e X. Bakeri, pertencem ao Grupo 7; X. index e X. vuittenezi ao Grupo 8 (Santos et al.,1997).

Os vírus transmitidos por nematóides do gênero Xiphinema são esféricos, com partículas de 22-27nm de diâmetro e pertencem ao grupo dos Nepovirus, família Comoviridae. Esses vírus atacam principalmente fruteiras de clima temperado como, pessegueiro, ameixeira, cerejeira e videira, mas já foi descrito atacando soja (Weldekidan et. al, 1992).

Neste trabalho serão apresentadas somente as espécies do gênero Xiphinema transmissoras de vírus que ainda não foram relatadas no Brasil. Além de dados sobre taxonomia, hospedeiros, sintomas, importância econômica, serão apresentados a forma de transmissão dos nematóides vetores de vírus, assim como informações sobre os vírus a estes associados.

A posição taxonômica desses parasitas vetores de vírus é assim descrita:

Filo: Nematoda (Rudolphi, 1808) Lankester, 1877.

Classe: Adenophorea (von Listow, 1905) Chitwood, 1958.

Ordem: Dorylaimida Pearse, 1942.

Família: Longidoridae Thorne, 1935.

Gênero: Xiphinema Cobb, 1913.

XIPHINEMA BAKERI WILLIAMS, 1961.

1 Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia – PqEB, W5 Norte (final) – Brasília-DF – CEP 70770-990 – Cx. Postal 02372 – tel. 3448-4695. renata@cenargen.embrapa.br

2 Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia – PqEB, W5 Norte (final) – Brasília-DF – CEP 70770-990 – Cx. Postal 02372 – tel. 3448-4695. vmarinho@cenargen.embrapa.br

3 Secretaria de Educação do Distrito Federal – SGAN 607, módulo D – Brasília-DF. gcmvt@yahoo.co.uk

4 Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia – hugor@cenargem.embrapa.br

Trabalhos Científicos

Segundo Goodey et al. (1965); Alphey e Taylor (1986); Santos et al. (1997); as plantas hospedeiras desta espécie são: Abies grandis; Abies nobilis (pinheiro nobre); Abies procera; Brassica oleracea var. botrytis (brócolis); Brassica rapa (nabo); Dactylis glomerata; Fragaria sp. (morango); Phaseolus vulgaris (feijão); Picea sitchensis; Picea sp.; Populus deltoides (choupo canadense); Pseudotsuga menziesii; Rubus idaeus (framboesa); Secale cerale (centeio); Tsuga heterophylla e Vaccinium corymbosum.

Sintomas de X. bakeri

Na parte subterrânea das plantas, as pontas de raízes infectadas mostraram-se escuras, inchadas e freqüentemente com as pontas clavadas, mas não apodrecem. Há redução no número de raízes laterais. As raízes atrofiadas freqüentemente não toleram o frio. Embora o nematóide seja o parasita primário, o fungo Cylindrocarpon destructans pode invadir essas raízes doentes e aumentar a severidade da doença.

Na parte aérea das plantas podem mostrar clorose, murchamento e em alguns casos mais extremos, a morte da planta.

Plantas infectadas são mais danificadas que as normais, quando submetidas ao estresse hídrico e/ou ao calor intenso, e ainda são mais suscetíveis ao frio excessivo.

As raízes são danificadas devido ao hábito alimentar de X. bakeri de parasitar micorrizas e as partes externas, não lenhosas, e mais suculentas das raízes das plantas.

X. bakeri aparece ocasionalmente acompanhado das bactérias: Pasteuria penetrans e Pasteuria sp. (Ciancio e Mankau, 1989).

Importância econômica de X. bakeri

Os danos causados às raízes resultam em plantas improdutivas e raquíticas, sendo as mudas pequenas, apresentando clorose, com as pontas das raízes terminando bruscamente , e com um sistema radicular muito escasso. Tudo isso contribui para uma significativa perda das plantas e do valor comercial dos produtos. Mais de 1.500.000 plantas foram destruídas entre 1963-1972.

Os danos ao hospedeiro foram agravados pela presença do fungo Cylindrocarpon destructans e dos nepovírus Arabis Mosaic e Tomato Ringspot, associados a X. bakeri.

Em mudas de plantas hospedeiras, desprovidas de micorrizas, os danos são mais sérios, e a presença de nematóides inibe o desenvolvimento das micorrizas.

Transmissão de X. bakeri

Este nematóide é normalmente transmitido pela ação do homem. Pode ser ainda transmitido através de partículas de solo, presente em mudas ou ferramentas, e por meio de adubos ou insumos agrícolas contaminados. Aparece em áreas em que houve desflorestamento, sendo a ocorrência progressiva (com poucos espécimes nas primeiras safras das culturas).

Vírus associados a X. bakeri

Arabis Mosaic (ArMV) (Iwaki e Komuro, 1974) e Tomato ringspot virus (TomRSV) (Forer et al., 1984).

XIPHINEMA BRICOLENSIS EBSARY, VRAIN E GRAHAM, 1989.

Trabalhos Científicos

As plantas hospedeiras desta espécie são: Malus domestica (macieira); Vitis vinifera (videira); Cucumis sativus (pepino) e Narcisus sp.

Sintomas de X. bricolensis

Perda de vigor de videiras (Vitis sp.) e híbridos. Atraso no crescimento e desenvolvimento dos hospedeiros, principalmente na primavera (do hemisfério norte). Aparecimento de manchas e má formação das folhas. Possível parada no crescimento de videiras e baixa taxa de frutificação (Allen et al., 1982).

Importância econômica de X. bricolensis

Devido aos sintomas apresentados nos hospedeiros como, perda de vigor, atraso ou parada no crescimento e desenvolvimento, má formação das folhas e à baixa frutificação ocorrem perdas de produção, porém não foram quantificadas.

Transmissão de X. bricolensis

O meio mais importante de disseminação é através de estacas enraizadas ou pelo substrato que acompanha as plantas. Outros meios de dispersão são o transporte feito pelo homem através do solo e material vegetal contaminado; por meio de máquinas e implementos agrícolas, sacos, caixas, fertilizantes, águas da chuva, irrigação e mudas de plantas infectadas com os nematóides.

Vírus associados a X. bricolensis

Tomato Ringspot (TomRSV) (Graham et al., 1988; Brown e Halbrendt, 1992); Peach Stem Pitting (PSP) e Prune Brown Line (PBL), que são as duas linhagens sorologicamente diferentes de TomRSV (Jones et al., 1995).

X. INTERMEDIUM LAMBERTI & BLEVE-ZACHEO 1979

Quincy, Flórida – EUA (Leone et al., 1997)

Planta hospedeira Cynodon dactylon (capim-pé-de-galinha) (Leone et al., 1997), Vitis spp. (videira) (Bravo, 1983).

A extremidade das raízes mostraram acentuadas inchações e distorções típicas de sintomas de ataque por nematóides Longidorid (Leone et al., 1997).

Vírus associado: Tobacco Ringspot (TobRSV) (Brown e Trudgill, 2005)

XIPHINEMA ITALIAE (MEYL, 1953)

As plantas hospedeiras relatadas por Goodey et al. (1965); Martelli et al. (1966); Cohn, (1977); Alphey e Taylor (1986); Santos et al. (1997); são: Ceratonea siliqua (alfarroba); Citrus spp. (cítricos); Citrus aurantuim (laranjeira azeda); Eucalyptus sp. (eucalipto); Juglans regia (nogueira européia); Prunus spp.; Rubus sp.; Saccharum officinarum (cana-de-açúcar); Vitis vinifera (videira); Prunus armeniaca (damasco); Prunus persica (pêssego); Olea europaea (oliveira); Prunus amygdalus (amêndoa); Morus sp. (amora); Prunus domestica (ameixeira); Orquídeas e Coníferas.

Trabalhos Científicos

Sintomas de X. italiae

Os sintomas provocados em videiras infectadas mostraram um sistema radicular reduzido e descolorido, com desintegrações corticais em vários locais. Em videiras, as raízes infectadas são de coloração preta, quando comparadas com as raízes não infectadas de cor marrom. Já em laranjeiras azedas, as raízes infectadas apresentam cor marrom escura, e as não infectadas variando de amarelo a marrom.

Importância econômica de X. italiae

Em Israel, X. italiae mostrou ser o vetor do “Grapevine fanleaf” (Cohn et al, 1970) e é o mais importante economicamente transmitido por nematóides. O vírus está atualmente na maioria das áreas de viticultura do mundo, e as perdas médias podem chegar a 60% ou mais.

Transmissão de X. italiae

O meio mais importante de disseminação é através de estacas enraizadas ou pelo substrato que acompanha as plantas.

Outros meios de dispersão são o transporte feito pelo homem através do solo e material vegetal contaminado; por meio de máquinas e implementos agrícolas, sacos, caixas, fertilizantes, águas da chuva, irrigação e mudas de plantas infectadas com os nematóides.

Vírus associados X. italiae

Grapevine fanleaf (GFLV) (Cohn et al., 1970)

XIPHINEMA RIVESI DALMASSO, 1969

Segundo Goodey et al. (1965); Alphey e Taylor (1986); Santos et al. (1997); as plantas listadas como hospedeiras são: Prunus domestica; Prunus salicina (ameixeira); Prunus avium (cerejas); Prunus armeniaca (abricó); Cucumis sativus (pepino); Ulmus americana (olmo); Malus sylvestris (maçã); Prunus cerasus (cereja); Prunus persica (pêssego); Lycopersicon esculentum (tomateiro); Mangifera indica (mangueira); Vitis vinifera (videira); Prunus sp.; Rubus spp. e Ciruelo europeo

Sintomas de Xiphinema rivesi

Devido ao hábito de se alimentar nas pontas das raízes, é comum, em plantas infectadas, o aparecimento dos sintomas como o de coifas destruídas, engrossamento e atrofiamento, com parada no processo de crescimento do sistema radicular.

X. rivesi causa, ao redor do local da enxertia, pequenas perfurações nas plantas infectadas.

Trabalhos Científicos

Importância econômica Xiphinema rivesi

X. rivesi tem importância agronômica principalmente por causar danos severos nas raízes de seus hospedeiros, e por, frequentemente, associar-se aos vírus: “tomato ringspot”, “cherry rasp leaf” e “tobacco ringspot”. Quando associado com esses vírus os prejuízos são ainda maiores na produção final.

Transmissão Xiphinema rivesi

O meio mais importante de disseminação é através de estacas enraizadas ou pelo substrato das plantas.

Outros meios de dispersão são o transporte de solo e material vegetal contaminado, por meio de máquinas e implementos agrícolas, sacos, caixas, fertilizantes, águas da chuva, irrigação e mudas de plantas infectadas com os nematóides.

Vírus associados Xiphinema rivesi

Cherry Rasp Leaf (CRLV); Tobacco Ringspot (TobRSV); Peach Rosette Mosaic Virus (PRMV); Tomato Ringspot (TomRSV), sendo duas linhagens serologicamente diferentes deste vírus: Peach Stem Pitting (PSP) e Prune Brown Line (PBL) (Jones et al., 1995).

XIPHINEMA VUITTENEZI (LUC ET AL, 1964)

Os Hospedeiros relatados por Goodey et al., 1965; Alphey e Taylor, 1986; Santos et al., 1997; são: Prunus armeniaca (damasco); Vitis vinifera (videira); Lycopersicon esculentum (tomateiro); Brassica oleracea (repolho); Cucumis sativus (pepino); Ducus carota (cenoura); Capsicum frutescens (pimenta negra); Beta vulgaris (beterraba); Allium sativum (alho) e Solanum melongena (beringela).

Sintomas Xiphinema vuittenezi

Por se alimentarem das pontas das raízes, causa um engrossamento e uma terminação brusca com destruição de suas pontas.

Transmissão Xiphinema vuittenezi

A transmissão desse nematóide é através de plantas enraizadas e contaminadas. Podem ainda ser dispersos por água das chuvas, pelo homem e por maquinários.

Vírus associados Xiphinema vuittenezi

Grapevine chrome mosaic vírus; Grapevine fanleaf virus (GFLV); Arabis mosaic virus (ArMV) e Cherry leaf roll virus (CLRV) (Fritzsche e Kegler 1964; Flegg 1969).

Trabalhos Científicos

Conclusões e Recomendações:

As espécies mais ameaçadoras de invasão ao país são aquelas cuja presença já foi

relatada nas Américas, como X. bakeri no Canadá e nos EUA (Sluggett, 1972; Peterson e Smith, 1975), X. bricolensis no Canadá (Graham et al., 1988) e nos EUA (Cho e Robbins, 1991); X. coxi nos EUA (Florida e California) e na Venezuela (Cojedes); X. rivesi no Peru (La Merced), nos EUA (Pennsylvania e Florida) (Wojtowicz et al., 1982) e no Chile (Leal et al., 2001b); e X. vuittenezi nos EUA (South Dakota).

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS:

ABELLEIRA, A.; MANSILLA, J.P.; ARIAS, M. Xiphinema coxi europaeum Sturhan associated with damage in coniferous nurseries in Galicia. Boletin de Sanidad Vegetal, Plagas. v. 22, n. 3, p. 551-556. 1996.

ALLEN, W.R.; VAN SCHAGEN, J.G.; EVERLEIGH, E.S. Transmission of peach rosette mosaic virus to peach grape and cucumber by Longidorus diadecturus obtained from diseased orchards in Ontario. Canadian Journal of Plant Pathology. v. 4, p. 16-18. 1982.

ALPHEY, T.J.W.; TAYLOR, C.E. European Atlas of the Longidoridae & Trichodoridae. Scottish Crop Research Institute. 123 pp. 1986.

BRAVO, M.A. Nemátodos vectores de viruses da videira. Encontro de Técnicos de Viticultura. Ministério da Agricultura Florestas e Alimentação. E.A.N. Oeiras. 1983. pp. 1-6.

BRAVO, M.A.; ROCA, F.; MOTA, M.M. Observation on Xiphinema coxi europaeum, Sturhan, from Portugal and desription of the male of Xiphinema lusitanicum Sturhan (Nematoda, Longidoridae) with multivariate analysis of the juveniles. Int. J. Nematology. v. 11, n. 1, p. 15-26, 2001.

BROWN, D.F.J.; HALBRENDT, J.M. The virus vector potential of Xiphinema americanum and related species. Journal of Nematology. v. 24, p. 584, 1992.

BROWN, D.J.F.; TRUDGILL, D.L. Nematode transmission of plant viruses - a 30 year perspective. Host pathogen interactions & crop protection. 121-125. Disponível em: <http://www.scri.sari.ac.uk/SCRI/upload/annualreportdocuments/98Indiv/22Nemato.pdf> Acesso em: 29 jul. 2005.

CHO, M.R.; ROBBINS, R.T. Morphological variation among 23 Xiphinema americanum populations. Journal of Nematology. v. 23, p. 134-144, 1991.

CIANCIO, A.; MANKAU, R. Note on Pasteuria sp. parasitic in longidorid nematodes. Nematropica. v. 19, n. 1, p. 105-109. 1989.

COHN, E. Xiphinema italiae. C.I.H. Descriptions of Plant-parasitic Nematodes. Set 7, no

95. 1977. 3pp.

COHN, E.; TANNE, E.; NITZANY, F.E. Xiphinema italiae, a new vector of grapevine fanleaf virus. Phytopathology. v. 60, p. 181-182, 1970.

ESSER, R. P. (ed). Nematology. Gainesville, USA. Tri ology Technical Report. v. 33, n. 1, p. 7-8. 1994.

FAUNA EUROPEA. Xiphinema intermedium. Database version 1.2. Disponível em: <http://www.faunaeur.org/full_results.php?id=227004>. Acesso em: 19 jul. 2005.

FLEGG, J.J.M. Tests with potential nematode vectors of cherry leaf roll virus. In: Report of East Malling Research Station for 1968. Maidstone, Kent, UK. 1969. p. 115.

Trabalhos Científicos

FORER, L.B.; POWELL, C.A.; STOUFFER, R.F. Transmission of tomato ringspot virus to apple rootstock cuttings and to cherry and peach seedlings by Xiphinema rivesi. Plant Disease. v. 68, n. 12, p. 1052-1054. 1984.

FRITZSCHE, R. Untersuchungen über die Virusubertragung durch Nematoden. Wissenschaftliche Zeitscrift der Universitat Rostock. v. 13, p. 343-347. 1964.

FRITZSCHE, R.; KEGLER, H. Transmission of cherry leaf-roll virus by nematodes. Naturwissenschafte. v. 51, p. 299. 1964.

GOODEY, J.B.; FRANKLIN, M. T.; HOOPER, D. J. The Nematode Parasites of Plants Catalogued under their Hosts. Farnham Royal, Bucks, England, 1965. 214pp.

GRAHAM, M.B.; EBSARY, B.A.; VRAIN, T.C.; WEBSTER, J.M. Distibution of Xiphinema bricolensis and X. pacificum in vineyards of the Okanagan and Similkameen Valleys, British Columbia. Canadian Journal of Plant Pathology. v. 10, n. 3, p. 259-262, 1988.

IWAKI, M.; KOMURO, Y. Viruses isolated from Narcissus (Narcissus spp.) in Japan. V. Arabis mosaic virus. Annals of the Phytopathologicial Society of Japan. v. 40, p. 344-353. 1974.

JONES, A.T.; BROWN, D.J.F.; HALBRENDT, J.M.; Vrain, T.C.; ROBBINS, R.T. The transmission of three nepoviruses by populations of four Xiphinema americanum-group species. Acta Horticulturae. v. 385, p. 105-109, 1995.

JONES. A.T. Virus Descriptions: 18.0.3.0.009 Cherry leaf roll virus. ICTVdB - The universal virus database of theinternational committee on taxonomy of viruses. Disponível em: < http://www.ictvdb.rothamsted.ac.uk/ICTVdB/18030009.htm>. Acesso em: 27 jul. 2005.

LEAL, G.; AUGER, J.; MAGUNACELAYA, J.C.; ESTERIO, M. Xiphinema rivesi Dalmasso, vector del virus de la mancha anular del tomate en Chile. XI Congreso Nacional De Fitopatología. Resúmenes. Santa Cruz: Valle de Colchagua: VI Región: Chile. 2001a.

LEAL, G.; MAGUNACELAYA, J.C.; AUGER, J. Identificación de Xiphinema rivesi (Dalmaso, 1969) en Chile, en la rizósfera de ciruelo europeo cv d'agen sobre portainjerto myrobalan. XI Congreso Nacional De Fitopatología. Resúmenes. Santa Cruz: Valle de Colchagua: VI Región: Chile. 2001b.

LEONE, A.; MIANO, V.; LAMBERTI, F.; DUNCAN, L.W.; RICH, J.R; BLEVE-ZACHEO, T. Cellular changes induced by Xyphinema vulgare in the roots of citrumelo an by Xiphinema intermedium in the roots of Bermuda grass. Nematologia Mediterranea. v. 25, p. 199-207. 1997.

MARTELLI, G.P.; LEHOCZKY, J.; QUACQUARELLI, A. Host range and properties of a virus associated with Hungarian grapevines showing macroscopic symptoms of fanleaf and yellow mosaic. Proceedings International Conference on virus and vector on perennial hosts, with special reference to Vitis. Davis: University of California: Division of Agricultural Sciences. 1966. p. 389-401.

PUTZ, C.; STOCKY, G. Premières observations sur une souche de strawberry latent ringspot virus transmise par Xipinema coxi Tarjan et associée à une maladie du framboisier en Alsace. Annales de Phytopathologie. v. 2, p. 329-347. 1970.

SANTOS, M.S.N.A.; ABRANTES, I.M.O.; BROWN, D.J.F.; LEMOS, R.M. An introduction to virus vector nematodes and their associated viruses. Instituto do Ambiente e Vida, Gráfica de Coimbra Lda. 1997. 535p.

SCHMIDT, H.B.; FRITZSCHE, R.; LEHMANN, W. Die übertragung des Weidelgrasmosaik-virus durch Nematoden. Naturwissenschaften. V. 50, p. 1-2, 1963.

TENENTE, R.C.V.; ABRANTES, I.M.O.; TENENTE, G.C.M.V. Nematóide – O Gênero Xiphinema. In: LUZ, W.C. (ed).; FERNANDES, J.M.; PRESTES, A.M.; PICININI (ed. ass.). Revisão Anual de Patologia de Plantas. Rio Grande do Sul, Brasil, v. 10, p. 111-153, 2002.

Trabalhos Científicos

TENENTE, R.C.V.; BETTIOL, E.M.; CARVALHO, E.R. Bibliografia Brasileira de Nematóides. EMBRAPA, DID, Brasília, DF, Brasil. 1981. 379p.

THORNE, G. Nemic parasites and associates of the mountain pine beetle (Dendroctonus monticolae) in Utha. Journal of Agricultural Research. v. 51, p. 131-144. 1935.

WELDEKIDAN, T.; EVANS, T.A.; CARROLL, R.B.; MULROONEY, R.P. Etiology of soybean severe stunt and some properties of the causal virus. Plant Disease. v. 76, n. 7, p. 747-750, 1992.

WOJTOWICZ, M. R.; GOLDEN, A. M.; FORER, L. B.; STOUF FER, R. F. Morphological comparisons between Xiphinema rivesi Dalmasso and X. americanum Cobb populations from the eastern United States. Journal of Nematology.v. 14, p. 511-516, 1982.