Bo/. San. Veg. Plagas, 34: 319-327, 2008

ENTOMOLOGÍA

Capacidade predatória de Orius insidiosus predando Aphis gossypiisob o efeito da temperatura e variação da umidade relativa efotoperíodo

J. E. M. OLIVEIRA, S. A. DE BORTOLI, R. F. SANTOS, J. P. BRlTO, J. R. MIRANDA

Estudou-se a capacidade predatória de Orius insidiosus predando o pulgão doalgodoeiro Aphis gossypii sob o efeito da temperatura (25°C) em diferentes umidadesrelativas (50, 60 e 70%) e fotoperíodos (10: 14; 14:10 e 12: 12 de luz:escuro). Folhas dealgodoeiro cultivar DeltaOpal foram individualizada e infestada com quinze ninfas deterceiro/quarto estádio de A. gossypii e em seguida liberado um adulto do predador O.insidiosus. As avaliações foram realizadas diariamente, quantificando-se sobrevivência,longevidade e o número de pulgões predados por dia e total. A sobrevivência dopredador foi afetada pelos fotoperíodos, enquanto que quando mantidos em umidaderelativa de 50%, houve uma taxa menor de sobrevivência. A longevidade foi menorquando o predador estava condicionado ao fotoperíodo de 14: 10 (luz:escuro). Ascondições testadas influenciaram na taxa diária e total de predação para fase adulta deO. insidiosus. O predador quando submetido a alta umidade relativa (70%) favoreceumaior taxa de predação.

1. E. M. OLIVEIRA,1. R. MIRANDA.Embrapa Semi-Árido, BR 428, Km 152, Caixa Postal,23. CEP: 56.302-970. Petrolina, Pernambuco.S. A. DE BORTOLl,R.F. SANTOS,J .P. BRITO.Departamento de Fitossanidade, Laboratóriode Biologia e Criação de Insetos/FCAV/UNESP,CEP: 14884-900, Jaboticabal- SãoPaulo. E-mail: jose.eudes@cpatsa.embrapa.br.bortoli@fcav.unesp.br. jubritol@hotmail.com, anaorfa@bol.com.br, janaina-jua@hotmail.com.br.

Palavras chave: Controle biológico, percevejo predador, condições ambientaiscomportamento de predação.

INTRODUÇÃO

O algodoeiro pode ser danificado em todasas suas fases de desenvolvimento por diversosinsetos, com danos significativos e perda deprodução. A presença de espécies pragas emfase inicial de desenvolvimento inicial da cul-tura, particularmente afídeos e tripes, tem sido

comum em todos os sistemas de produção dealgodão do Brasil. O que pode comprometer a

produtividade, principalmente pela ação dosdanos indiretos (transmissão de viroses) que

algumas espécies de afídeos podem transmitirá cultura.

A espécie de pulgão, Aphis gossypii Glo-ver, 1877 (Hemiptera: Aphididae), tem sidoconstantemente relatada na cultura do algo-doeiro, com infestações freqüentes e registrode ocorrência principalmente no início dacultura (CAUQUIL, 1981; DENÉCHERE, 1981).Essa espécie de pulgão é considerada comosendo a mais comum na cultura do algodoei-ro, causando danos diretos através da sucçãocontinua da seiva (BRIOSO, 1996) e indiretospela transmissão de viroses (PENA-MARTí-NEZ, 1992).

V ários métodos são conhecidos e estãodisponíveis para o controle das pragas. Onde

320 1. E. M.OLIVEIRA,S.A. DEBORTOLl,R.F. SANTOS,J. P. BRITO,1. R. MIRANDA

o controle biológico, tem sua importânciaparticular devido a ser um método de usoracional de técnica de controle e que benefi-cia o equilíbrio biológico do agroecossiste-ma cotonícola e que pode ser associado comoutros métodos de controle.

Dependendo da forma de cultivo, a cultu-ra do algodoeiro apresenta enorme diversida-de de agente de controle biológico, inclusivode predadores. Em levantamentos realizadospor DE BORTOLl& OLIVEIRA(2006) e plan-tios de algodão na região de jaboticabal-SP,foi constatada a presença da espécies de pre-dador Orius insidiosus (Hemiptera: Antho-coridae) sempre associada á 'presença depulgões, presas consideradas adequadas aodesenvolvimento desse predador, devidoprincipalmente ao seu tamanho. No Brasil, aespécie O. insidiosus é considerada como amais abundante e de maior potencial parautilização em programas de controle biológi-co de diversas pragas (BUENO,2000).

O. insidiosus possui certas característicasque o torna promissor agente de controle bio-lógico, destacando-se a alta eficiência debusca, habilidade para aumentar a populaçãoe agregar-se rapidamente quando há presasem abundância, além de sobreviver em baixadensidade de presas (BUSHet al., 1993). Essepredador é considerado uma espécie genera-lista, possuindo habilidade de se alimentar dediferentes presas e substratos e de se abrigarem diferentes agroecossistemas, o que a tornaapto à exploração do ecossistema e a sobrevi-ver naturalmente (SILVEIRAet al., 2003).

O tipo de alimento pode interferir emvários parâmetros biológicos de O. insidio-sus , como sobrevivência, longevidade,fecundidade e viabilidade dos ovos, podendoinclusive levá-Io a não completar o descnvol-virnento (RICHARDS & SCHMIDT, 1996a;BUENO,2000; MENDES& BUENO,200 I). Afecundidade de O. insidiosus é diretamenteafetada pelo alimento, sendo esse um fatorde influência direta para o aumento rápidode sua população (KIMAN& YEARGAN,J985;RICHARDS& SCHMIDT,1996a).

As fêmeas de O. insidiosus ovipositamendofiticamente em uma grande variedade

de substratos naturais, como vagens de legu-minosas, caules de feijão, brotos de batata,inflorescências de picão (Bidens pilosa),pecíolos de folhas de algodoeiro, folhas degerânio, pepino, batateira, entre outros(BUE 0,2000). O substrato vegetal para ovi-posição pode afetar diretamente a fertilidadede O. insidiosus, sendo uma das condiçõesbásicas exigidas é que o mesmo seja aceitá-vel pelo predador (RICHARDS& SCHMIDT,J996b).

Em relação ao comportamento de O. insi-diosus, os adultos são considerados bonsvoadores e, juntamente como as ninfas,movimentam-se rapidamente na planta aprocura de suas presas. Possuem um eficien-te comportamento de busca, sendo capazesde agregarem-se em áreas de grande densi-dade da presa, condição essa mais freqüentepara as ninfas do que para os adultos. Sãopredadores efetivos, mesmo em condiçõesde escassez de presas (BUENO,2000).

A predação é um processo complexo, afe-tado por fatores básicos, como densidades dapresa e do predador, e por fatores secundá-rios, envolvendo as características doambiente, da presa e do predador (HOLLlNG,1961) sendo que variações das condiçõesambientais como de temperatura, umidaderelativa e fotoperíodo, as quais o predadorestá submetido, por influenciar na capacida-de predatória, sobrevivência e reprodução.Espera-se que um equilíbrio entre esses trêsfatores possa ser possa ser a resposta paraum bom desenvolvimento na performance deuma espécie de inimigo natural em um deter-minado ambiente.

A presença de predadores em um deter-minado ambiente e o seu efeito sobre a dinâ-mica da presa depende da habilidade do pre-dador em encontrá-Ia, da sua densidade equalidade (COHEN, 1998) além das con-dições ambientais, ou seja, se houver presaem maior número e de melhor qualidade, eboa condição climática, certamente, o preda-dor mostrará boa resposta.

No Brasil, estudos sobre bioecologia,quantificação e participação de O. insidio-sus, tendo como presa o pulgão A. gossypii,

BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 34, 2008

ainda são escassos. Portanto, justifica-se arealização de estudos, a respeito da biologiae capacidade de predação desse percevejosobre a presa A. gossypii em diferentes con-dições ambientais.

MATERIAL E MÉTODOS

o experimento foi conduzido no Labora-tório de Biologia e Criação de Insetos doDepartamento de Fitossanidade da Faculda-de de Ciências Agrárias e Veterinárias daUniversidade Estadual PaulistaFCAV/UNESP, Jaboticabal, São Paulo.

Os testes foram conduzidos em condiçõesde temperatura de 25°C em diferentes umi-dades relativas (50,60 e 70%) e fotoperíodos(10:14; 14:10 e 12:12 de luz:escuro). Adeterminação da capacidade predatória de O.insidiosus foi testada sobre ninfas de tercei-ro/quarto estádio de A. gossypii. O experi-mento foi realizado com adultos do preda-dor, oriundos de criação mantida em labora-tório. Os predadores foram individualizadosem placas de Petri (14 em de diâmetro e 2cm de altura), contendo no seu interior umafolha de algodoeiro inserida num tubo (tipoanestésico odontológico) presa com um chu-maço de algodão, e disponibilizadas diaria-mente em cada tratamento, quinze pulgõesde terceiro/quarto estádio, e a cada 24 h daoferta, os insetos predados ou não foramrepostos ou substituídos por indivíduos deidade semelhante ao descrito. As avaliaçõesserão realizadas a cada 24 h, determinando-se o consumo médio diário e total da presa A.gossypii.

Plantio de algodoeiro. Plantas de algo-doeiro (Gossypium hirsutum L. raça Latifo-lium Hutch), cultivar DeltaOpal, foram culti-vadas em bandejas de isopor e mantidas emtelados livres de pragas e inimigos naturais.Foram realizados plantios escalonados comintervalos de 10 dias para obtenção de folhase plantas adequadas para a manutenção dacriação do pulgão A. gossypii e condução doexperimento. •

Criação de Orius insidiosus. A criaçãodo predador O. insidiosus foi iniciada a par-

321

tir de espécimes coletados em agroecossite-mas de algodão e milho no Campus daFCAV/UNESP, Jaboticabal-SP. A criação foimantida em câmara cJimatizada tipo B.OD.ajustada a 25 ± 1°C e 70 ± 2% de umidaderelativa e 14 h de fotoperíodo, adotando-se ametodologia adaptada de ISENHOUR& YEAR-GAN(1981), SCHMIDTet al. (1995), BUENO(2000), SILVEIRA&BUENO(2003).

Os adultos de O. insidiosus foram manti-dos em gaiolas (1,7 L) vedada com filme dePVc. No interior da gaiola colocou-se papeltoalha, servindo como abrigo para os preda-dores. Para promover aeração foram feitosfuros no filme de PVC, com auxílio de umestilete. Em cada recipiente de criação forammantidos 50 casais do percevejo predador,ovos de Anagasta kuehniella (ZELLER,1879)(Lepidoptera: Pyralidae), como fonte ali-mentar e inflorescências de Bidens pilosa L.(Asteraceae), como substrato de oviposição,sendo estas últimas tratadas em solução dehipoclorito a 2% por cerca de 2 minutos que,após secagem, foram fixadas a um chumaçode algodão embebido em água destilada paraa manutenção da turgescência e fornecimen-to da umidade aos predadores. As inflo-rescências contendo ovos do predador foramremovidas e transferi das para placas de Petri(14 x 2 em).

Um dia antes do previsto para eclosão dasninfas, ovos de A. kuehniella foram coloca-dos no topo da inflorescência como fonte dealimento para as ninfas recém-eclodidas. Asninfas do predador ao eclodirem permanece-ram no interior da mesma placa por todoperíodo ninfal. No interior da placa foi colo-cado papel toalha, servindo como abrigopara os predadores. Para promover aeraçãoforam feitos furos no filme de PVC, comauxílio de um estilete. Em cada recipiente decriação das ninfas foram mantidos cerca de100 indivíduos, sendo o fornecimento deágua feito por um chumaço de algodãoembebido com água destilada. O alimento ea água foram renovados a cada dois dias. Osadultos, logo após a emergência, foram sepa-rados em casais para iniciar o novo ciclo dacriação.

322 J. E.M.OLIVEIRA,S.A. DEBORTOLl,R.F. SA TOS,J. P. BRITO,J. R.MIRANDA

D 10:14h240

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o 160le<:I"'"e<:I'C 120~I-

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Umidade relativa (%)

D 12:12h

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60 70

Figura I. Predação de Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) sobre Aphis gossypii (Hemiptera: Aphididae), emfunção das umidades relativas e dos fotoperíodos. 2008.

Criação dos pulgões. Os pulgões utiliza-dos nos experimentos foram oriundos dacriação mantida no laboratório em plantas docultivar DeltaOpal. Essa criação foi iniciadacom indivíduos coletados em plantas dealgodoeiro em plantios comerciais da regiãode Jaboticabal, São Paulo, sendo posterior-mente transferidos para plantas, mantidasem telado sob condições de laboratório, pro-tegidas, para evitar a migração e infestaçãode outras espécies de pulgões e de inimigosnaturais. Periodicamente as colônias dospulgões foram transferi das para novas plan-tas, com 20 dias de emergência (OLIVEIRAetal., 2005; DE BORTOLl& OLIVEIRA,2005).

Fase jovem. O experimento foi iniciadocom 75 ninfas de primeiro instar, oriundas decriação mantida em laboratório. As ninfasforam agrupadas em cinco por gaiola (placasde Petri - 14 x 2 em) contendo no seu interioruma folha de algodoeiro de cada cultivar,inserida num tubo com água (tipo anestésicoodontológico) com um chumaço de algodão.Diariamente foram disponibilizados em cada

tratamento/cultivar, quinze pulgões de ter-ceiro/quarto estádio, e a cada 24 h da oferta,os insetos predados ou não foram repostosou substituídos por indivíduos de idadesemelhante ao descrito. As avaliações foramrealizadas a cada 24 h, observando-se aduração, sobrevivência e capacidade preda-tória em cada instar e na fase ninfal.

Fase adulta. Ao atingirem a fase adulta,as fêmeas de O. insidiosus provenientes dasninfas mantidas nos seus respectivos trata-mentos, foram acasaladas, mantendo-se osmachos durante três dias (período suficientepara efetivação da cópula). Fêmea de O. insi-diosus foi individualizada (placas de Petri -14 x 2 em) contendo no seu interior umafolha de algodoeiro de cada cultivar, inseridanum tubo com água (tipo anestésico odonto-lógico) com um chumaço de algodão.

Avaliou-se, a sobrevivência, longevidadee taxa de predação diária e total da presa A.gossypii pelas fêmeas do.predador. Os dadosforam submetidos a ANOVAF, em esquemafatorial3x3, representados por três umidades

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relativa e três fotoperíodos e as médias com-paradas pelo teste de Tukey a 5% de proba-bilidade.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

A taxa de predação de adultos de O. insi-diosus aumentou em função da unidade rela-tiva e do fotoperíodo. Esse predador apre-sentou capacidade predatória semelhante nascondições de fotoperíodo e de umidade rela-tiva mais elevada a que foi condicionado(Figura I). Dessa forma, os valores indicamque o predador O. insidiosus em condiçõesde até 70% de umidade relativa com 14: 10hde fotoperíodo possui boa capacidade debusca e consumo de A. gossypii, quandocomparados com luminosidade e umidadesinferiores. A predação é um processo com-plexo, afetado por fator~s básicos, comodensidades da presa e do predador, e porfatores secundários, envolvendo as caracte-rísticas do ambiente, da presa e do predador(HOLLlNG,1961). A presença de predadoresem um determinado ambiente e o seu efeitosobre a dinâmica da presa depende da habi-lidade do predador em encontrá-Ia, da suadensidade e qualidade (COHE , 1998), ouseja, se houver presa em maior número e demelhor qualidade, certamente, o predadormostrará boa resposta. MENDESet al., (2003)observaram que adultos de O. insidiosusapresentaram um aumento na sua taxa de

323

predação em média de 7,1 a 7,8 pulgõesquando submetidos às densidades de 10 a 20pulgões, respectivamente. Os autores obser-varam, no mesmo estudo, que adultos dessepredador quando submetidos à densidade de10 presas/predador/dia, têm seu desempenhoreprodutivo afetado, pois nessa densidadeuma menor porcentagem de fêmeas oviposi-tam e os ovos apresenta baixa viabilidade.

A eficiência de ataque apresentada pelopredador O. insidiosus predando A. gossypii,é verificada em umidade relativa mais eleva-da, indicando a boa capacidade de busca ecaptura que esse predador apresenta, indepen-dendo do fotoperíodo (Tabela I). Entretanto,o fotoperíodo também influência a capacida-de predatória, verificando uma tendência deaumento quando o predador esteve acondicio-nado em situação de exposição diária de 14hde luminosidade (Tabela I). Em váriassituações se observou que em baixa umidadehouve mortalidade dos pulgões, sendo assim,se constitui um dos fatores mais importantesque podem afetar a taxa de predação. Nestecaso, embora estes predadores sejam conside-rados forrageadores ao acaso (lSENHOUR&YEARGA, 1981, SILVEIRA,2003; SILVEIRAetal., 2003), a resposta na taxa de predaçãopode ter sido favorecida pela densidade depulgões, ou seja, a mortalidade dos pulgõesdevido a variáveis climáticas, influência apredação. Sendo assim, conforme observadoe de acordo com o comportamento observado

Tabela I. Taxa de predação! de Aphis gossypii (Hemiptra: Aphididae) consumido por Orius insidiosus(Hemiptera: Anthocoridae) em função dos fotoperíodos e umidades relativas. 2008.

CaracterísticasPredação diária

10: 14h 12:12h 14: 10h

50% 9,2 ± 5,8 Bb I I ,5 ± 3,5 Bab 12,8 ± 2,2 Ba

60% 12,L ± 2,9 Aa 11,0 ± 4,0 Aa 12,3 ± 2,7 Aa

70% 13,8±1,2Aa 13,0 ± 2,0 Aa 12,0 ± A3,0 Aa

Predação tota I

50% 110,0 ± 48,0 Bb L15,0 ± 53,0 Ba 128,0 ± 22.0 Bb

60% 145.0 ± 29.0 Aab 158,0 ± 45,0 Aa 172,0 ± 27,0 Ab

70% 180,0 ± 32,0 Aa 199,0 ± 38.0 Aa 210,0 ± 30,0 Aa

'Médias ± Desvio Padrão seguido de letra maiúscula na linha e minúscula na coluna não diferem entre si pelo teste deTukey (P > 0,05).

324 J. E. M. OLIVEIRA, S. A. DE BORTOLI, R. F. SANTOS, 1. P. BRITO, 1. R. MIRANDA

60

50«S

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10

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- r- - o 50% (U.R)O 60% (U.R)O 70 % (U.R)

10:14h 12: 12h 14:IOh

Fotoperíodos

Figura 2. Sobrevivência de Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) sobre Aphis gossypii (Hemiptera: Aphididae),em função das umidades relativas e dos fotoperíodos, 2008.

D50%(U.R)

060% (U.R)

070 % (U.R)

20

18

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4

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10:14h 12: 12h 14:IOh

Fotoperíodos

Figura 3. Longevidade de Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) sobre Aphis gossypii (Hemiptera: Aphididae),em função das umidades relativas e dos fotoperíodos. 2008.

BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 34, 2008

a real população da presa pode ser compro-metida pelas variáveis abióticas.

A sobrevivência é aumentada de acordocom a elevação da temperatura (Figura 2).Entretanto, dependendo da luminosidade, háum incremento na porcentagem de sobre-vivência. TOMMASINIet ai. (2004) observa-ram para esse mesmo predador quando ali-mentado com adultos de F. occidentalis umasobrevivência da fase ninfal de 53,5%. ME -DES& BUENO(2001) relataram que para essafase a sobrevivência das ninfas de O. insi-diosus alimentadas C. phaseoli foi de 69%,com mortalidade concentrada no 2° estádio.Os autores ainda relatam que no 4° e 5° está-dios não houve mortalidade ninfal.

A longedidade é influenciada pela umida-de relativa, sendo observado que quando ospredadores aclimatados em ambientes maisfavoráveis (70% V.R. e 14h de luminosida-de) condiciona os predadores a apresentarmaior longevidade (Figura 3). BUSH et ai.(l993) & MENDESet ai. (2003) observaramque, predando ninfas de A. gossypii, fêmeasde O. insidiosus apresentou longevidade

RESUMEN

325

média varindo de 9,5 a 9,8 dias, considerabaixa quando comparada com este e outrosestudos (TOMMASII &NICOLl, 1993; ME -DES & BUE o, 2001; TOMMASII et al.,2004).

CONCLUSÕES

1. A taxa de predação de Aphis gossypiipor ninfas de Orius insidiosus é influenciadapelas variáveis umidade relativa e fotope-ríodo.

2. Adultos de Orius insidiosus, apresen-tam maiores porcentagem de sobrevivênciaem umidade relativa de 70%.

3. A longevidade dos adultos de Oriusinsidiosus é maior quando acondicionadoscom 70% de umidade relativa.

AGRADECIMENTOS

A FAPESP - Fundação de Amparo a Pes-quisa do Estado de São Paulo, pelo suportefinanceiro e bolsa concedida a José Eudes deMorais Oliveira (Proc. n. 03111924-7).

OLIVEIRA,J. E. M., S. A. DE BORroU, R. F. SANlDS, J. P. Bnrro, J. R. MIRANDA. 2008.Capacidad de predadores Orius insidiosus depredando Aphis gossypii sobre efecto de Ia tem-peratura y variación de Ia humedad relativa y fotoperíodos. Boi. Sano Veg. Plagas, 34: 319-327.

EI objetivo de esta investigación fue estudiar Ia capacidad de predadores Orius insi-diosus presa ninfas algodón pulgón Aphis gossypii para determinar Ia supervivencia, Ialongevidad de Ia temperatura de los 25° C bajo diferentes humedad relativa (50, 60 Y70%) Yfoto períodos (10: 14, 14: 10 Y 12: 12 - luz: oscuridad). Hoja de Ias plantas de algo-dón de DeltaOpal cultivares fueron individualizados y infestados con quince tercera/cuar-taninfas de Aphis gossypii y Ia liberación de los adultos depredadores O. insidiosus. Lasevaluaciones se logra diario, cuantificar Ia supervivencia, longevidad y número de algo-dón pulgones A. gossypii presa por día y total. La supervivencia fue afectada por fotope-ríodos, sin embargo cuando se le presente en 50% de humedad relativa menor tasa desupervivencia a favor. La longevidad fue menor cuando el depredador se presentará en elfotoperíodo 14:10. Las condiciones probado afectado a Ia tasa de depredación por día yel total de adultos de O. insidiosus. EI depredado r cuando se le presente en 70% de hume-dad relativa alta tasa favor de Ia depredación.

Palabras clave: Control biológico, enemigos naturales, Ias condiciones ambientales,Ia depredación comportamiento.

ABSTRACT

OLIVEIRA, J. E. M., S. A. DE BORTOLl, R. F. SANTOS, J. P. BRITO, J. R. MIRA DA.2008. Predaceous capacity of Orius insidiosus preyed Aphis gossypii on the effect

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temperature and different relative humidity and photoperiods. Boi. Sano Veg. Plagas;34: 319-327.

The objective of this research was study predaceous capacity of Orius insidiosuspreyed nymphs cotton aphid Aphis gossypii to determine the survival, longevity on tem-perature of lhe 25°C under different relative humidity (50, 60 and 70%) and photoperi-ods (10:14: 14:10 and 12:12 -Iight:dark). Leaf of cotton plants of DeltaOpal cultivarswere individualized and infested with fifteen third/fourth instar nymphs of Aphis gossypiiand release adults of lhe predaror O. insidiosus. The evaluations were daily accom-plished, quantifying survival. longevity and number of cotton aphids A. gossypii preyedper day and total. The survival was affected by photoperiods, however when submit on50% relative humidity favored smaller rate survival. The longevity was smaller when thepredator was submit on photoperiod 14: 10. The conditions tested affected the predationrate per day and total to adults of O. insidiosus. The predator when submit on 70% rela-tive humidity favored high rate predation.

Key words: Biological control, minute pirate bug, ambient conditions, predationbehavior.

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(Recepción: 13 diciernbre 2007)(Aceptación: 13 junio 2008)