efeitos do dossel de sargassum vulgare...
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ESCOLA NACIONAL DE BOTÂNICA TROPICAL
INSTITUTO DE PESQUISAS JARDIM BOTÂNICO DO RIO DE JANEIRO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
DIVERSIDADE VEGETAL: CONHECER PARA CONSERVAR
EFEITOS DO DOSSEL DE SARGASSUM VULGARE
(OCHROPHYTA - FUCALES) EM DUAS COMUNIDADES NA BAÍA DA ILHA GRANDE, RJ.
Raquel de Azeredo Muniz Orientação: Dra. Márcia A. de O. Figueiredo
& Dr. Gary Andrew Kendrick
ENBT- JBRJ
Rio de Janeiro
2008
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ESCOLA NACIONAL DE BOTÂNICA TROPICAL
INSTITUTO DE PESQUISAS JARDIM BOTÂNICO DO RIO DE JANEIRO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
DIVERSIDADE VEGETAL: CONHECER PARA CONSERVAR
EFEITOS DO DOSSEL DE SARGASSUM VULGARE
(OCHROPHYTA - FUCALES) EM DUAS COMUNIDADES NA BAÍA DA ILHA GRANDE, RJ.
Raquel de Azeredo Muniz
Orientadores: Dra. Márcia A. de O. Figueiredo & Dr. Gary A. Kendrick
Rio de Janeiro 2008
EFEITOS DO DOSSEL DE SARGASSUM VULGARE (OCHROPHYTA - FUCALES) EM DUAS COMUNIDADES NA BAÍA DA ILHA
GRANDE, RJ.
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica, Diversidade Vegetal Conhecer para Conservar, como requisito necessário para a obtenção do grau de Doutor em Botânica.
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Raquel de Azeredo Muniz
Orientadora: Márcia A. de O. Figueiredo
Co-orientador: Gary A. Kendrick
BANCA EXAMINADORA
Dra Marcia Figueiredo Creed (Orientadora) Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Presidente da Banca
Dra Maria Teresa Menezes de Széchy Universidade Federal do Rio de Janeiro
Dr Ricardo Coutinho Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira
Dra Renata Perpétuo Reis Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Dr. Carlos Eduardo L. Ferreira Universidade Federal Fluminense
Rio de Janeiro
Agosto de 2008
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Muniz, Raquel de Azeredo.
M966e Efeitos do dossel de Sargassum vulgare (Ochrophyta - Fucales) em duas comunidades na Baía da Ilha Grande, RJ / Raquel de Azeredo Muniz. – Rio de Janeiro, 2008.
xvii, 158 f. : il. Tese (doutorado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do
Rio de Janeiro/Escola Nacional de Botânica Tropical, 2008. Orientadora: Marcia Figueiredo Creed. Bibliografia. 1. Alga. 2. Sargassum vulgare. 3. Herbivoria. 4. Baía da Ilha
Grande (RJ). 5. Rio de Janeiro (Estado). I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.
CDD 589.3098153
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RESUMO
Algas formadoras de dossel influenciam direta ou indiretamente a estrutura da
comunidade de algas do estrato inferior. Em duas comunidades bentônicas, sujeitas à
diferentes graus de exposição às ondas, o efeito da remoção do dossel de Sargassum
vulgare foi testado no inverno e verão. Indivíduos aleatórios foram removidos ou
mantidos intactos como controles (n=8), e a composição e abundância dos grupo
morfo-funcionais das algas do estrato inferior foram analisadas mensalmente. O efeito
do dossel na comunidade em início de sucessão também foi testado, raspando-se o
substrato em áreas com e sem dossel. Em geral, o dossel de S. vulgare influenciou a
composição e abundância das algas efêmeras nas comunidades maduras. A remoção do
dossel favoreceu a abundância de algas efêmeras no verão, porém, no inverno, o efeito
foi mascarado na Ilha Comprida, provavelmente pelo sombreamento da mata no costão
rochoso. Na comunidade em início de sucessão, o efeito do dossel não foi detectado,
provavelmente pela maior disponibilidade de espaço. As populações de S. vulgare
foram ainda estudadas quanto à fenologia e ao recrutamento. A densidade de talos
recrutas, juvenis e adultos em quadrados aleatórios (n=10), e o investimento em ramos
com estruturas de reprodução e vegetativos (n=30) foram estimados mensalmente por
um ano. Placas de epóxi (n= 10) foram colocadas no substrato para contagem mensal e
bimestral de recrutas. Fases de vida de Sargassum foram testadas quanto à herbívoria
por Lytechinus variegatus e Charibdys hellerii, inclusos em gaiolas (n=4-5), contendo
Padina como controle. Talos adultos dominaram com produção constante de ramos
reprodutivos em ambas populações, porém o recrutamento nas placas foi baixo e
sazonal, sendo maior em intervalos bimestrais. L. variegatus preferiu recrutas e C.
hellerii os talos adultos de S. vulgare. Sugere-se que o recrutamento seja limitado
nessas populações, a despeito do investimento em estruturas de reprodução devido ao
6
distúrbio de herbivoria e que a coalescência dos talos seja uma estratégia para reduzir
potenciais distúrbios. O efeito do dossel também foi avaliado quanto à varredura e
diminuição da irradiância, além da associação à herbivoria para talos juvenis de
Sargassum e Padina. O sombreamento, ao invés da varredura, limitou a abundância das
algas no estrato inferior, principalmente de Padina. Não houve efeito do dossel
associado ao aumento da pressão de herbivoria, apesar da alta densidade de
invertebrados na meso-fauna sob os dosséis.
Palavras-chave: costões rochosos, efeito do dossel, fenologia, herbivoria, recrutamento,
Sargassum vulgare, sombreamento, varredura.
7
ABSTRACT
Canopy algae influence directly or indirectly the structure of understorey algae
communities. In two benthic communities, subject to different degrees of wave
exposure, the effect of Sargassum vulgare canopy removal was tested in winter and
summer. Random individuals were removed or kept intact as controls (n=8) and the
composition and abundance of the functional form groups of understorey algae were
analyzed monthly. The canopy effect on early sucessional community was also tested,
scrapping the substrata in areas with and without the canopy. In general, the canopy of
S. vulgare influenced the composition and abundance of ephemeral algae in mature
communities. Removal of canopy algae favored the abundance of ephemeral algae in
summer, but, in winter, this effect was masked in Comprida Island, probably by forest
shading on the rocky shore. In early sucessional community, the canopy effect was not
detected, probably due to more space available. The populations of S. vulgare were also
studied regarding phenology and recruitment. The density of recruit, juvenile and adult
thalli was accessed in random square areas (n=10) and the investment in branches with
reproductive structures or vegetative (n=30) were monthly estimated during one year.
Epoxi plates (n= 10) were placed on the substratum at monthly and bimonthly intervals
to count recruits. Life phases of Sargassum were exposed to herbivores, Lytechinus
variegatus or Charibdys hellerii, included into the cages (n=4-5), containing Padina as
control. Adult thallus dominated with constant production of reproductive branches in
both populations; however, the recruitment on plates was low and seasonal, being
higher in bimonthly intervals. L. variegatus preferred recruits, and C. hellerii the adult
thallus of S. vulgare. It is suggested that recruitment is limited in these populations,
despite the investiment in reproductive structures due to disturbance by herbivore and
8
that coalescent thallus is one strategy to reduce potential disturbances. The canopy
effect was also evaluated in relation to sweeping and irradiance decrease, besides the
association with herbivory on juveniles thallus of Sargassum and Padina. Shading,
instead of sweeping, limited the abundance of understorey algae, mainly Padina. The
canopy effect was not associated with an increase of herbivore pressure, despite the
high density of meso-fauna invertebrates under the canopies.
Palavras-chave: canopy effect, herbivory, phenology, recruitment, rocky shores,
Sargassum vulgare, shading, sweeping.
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Sumário Folha de aprovação........................................................................................................ 3 Resumo............................................................................................................................ 5 Abstract........................................................................................................................... 7 Dedicatória...................................................................................................................... 12 Agradecimentos.............................................................................................................. 14 Lista de Tabelas............................................................................................................. 15 Lista de Figuras.............................................................................................................. 16 Introdução Geral............................................................................................................ 18 Objetivo geral................................................................................................................. 20 Objetivos específicos...................................................................................................... 20 Capítulo 1 Efeito do dossel de Sargassum vulgare C. Agardh (Ochrophyta – Fucales) em diferentes estádios sucessionais de algas do estrato inferior, em dois costões rochosos do sudeste do Brasil.........................................................................................................
22
Resumo............................................................................................................................ 23 Abstract............................................................................................................................ 25 1) Introdução................................................................................................................... 27 2) Materiais e métodos.................................................................................................... 30 2.1)Área de estudo........................................................................................................... 30 2.2) Parâmetros abióticos................................................................................................. 31 2.3) Efeito da remoção do dossel de Sargassum vulgare na comunidade madura.......... 32 2.4) Efeito da remoção do dossel de Sargassum vulgare no recrutamento em áreas raspadas...........................................................................................................................
33
2.5) Tratamento estatístico.............................................................................................. 33 3)Resultados.................................................................................................................... 35 3.1) Parâmetros abióticos................................................................................................. 35 3.2) Efeito da remoção do dossel de Sargassum vulgare nas algas da comunidade madura...
36
3.3) Efeito da remoção do dossel de Sargassum vulgare nas algas em fase de recrutamento
38
Discussão 40 1- Efeito do dossel de Sargassum vulgare nas algas da comunidade madura...
40 2- Efeito do dossel de Sargassum vulgare nas algas em fase de recrutamento 45 5)Referências bibliográficas............................................................................................. 48 Tabelas.............................................................................................................................. 58 Figuras.............................................................................................................................. 63 Capítulo 2 Existe limitação no recrutamento de populações de Sargassum vulgare C. Agardh (Ochrophyta – Fucales) no sudeste do estado do Rio de Janeiro, Brasil?...............................
73
Resumo............................................................................................................................. 74 Abstract............................................................................................................................. 75 1) Introdução..................................................................................................................... 76 2)Materiais e Métodos...................................................................................................... 78 2.1)Área de estudo............................................................................................................ 78 2.2) Parâmetros abióticos................................................................................................. 80
10
2.3) Fenologia.................................................................................................................. 80 2.4) Recrutamento em placas de colonização.................................................................. 82 2.5) Herbivoria nas diferentes fases de S. vulgare............................................................ 82 2.6) Tratamento estatístico................................................................................................ 84 3)Resultados...................................................................................................................... 85 3.1) Parâmetros abióticos.................................................................................................. 85 3.2) Estudo da fenologia................................................................................................... 86 3.3) Recrutamento em placas de colonização................................................................... 87 3.4) Herbivoria................................................................................................................. 88 4) Discussão ..................................................................................................................... 88 5)Referências bibliográficas............................................................................................. 96 Tabelas............................................................................................................................. 105 Figuras.............................................................................................................................. 107 Capítulo 3 Efeitos do dossel de Sargassum vulgare C. Agardh (Ochrophyta – Fucales) associados à herbivoria, varredura e sombreamento nas algas do estrato inferior da comunidade bentônica...........................................................................................................................
110
Resumo............................................................................................................................. 111 Abstract............................................................................................................................. 112 1) Introdução.................................................................................................................... 113 2) Materiais e métodos..................................................................................................... 116 2.1)Área de estudo........................................................................................................... 116 2.2) Pressão de herbivoria nos locais de estudo................................................................ 117 2.3) Efeito da presença de dossel na herbivoria .............................................................. 118 2.4)Preferência alimentar pelos herbívoros...................................................................... 118 2.5)Efeito da irradiância na produtividade....................................................................... 119 2.6) Efeito da varredura do dossel.................................................................................... 120 2.7) Tratamento estatístico............................................................................................... 121 3) Resultados.................................................................................................................... 122 3.1)Pressão de herbivoria nos locais de estudo................................................................ 122 3.2)Efeito da presença de dossel na herbivoria .............................................................. 123 3.3) Preferência alimentar pelos herbívoros..................................................................... 123 3.4) Efeito da irradiância na produtividade...................................................................... 124 3.5) Efeito da varredura do dossel................................................................................... 124 4) Discussão..................................................................................................................... 125 5) Referências bibliográficas............................................................................................ 132 Tabelas.............................................................................................................................. 142 Figuras.............................................................................................................................. 143 Considerações finais........................................................................................................ 147 Referências bibliográficas................................................................................................ 149
11
Ao meu filho e marido muito amados
12
“Faça como o velho marinheiro
Que em dia de nevoeiro leva o barco devagar”
Paulinho da Viola
13
“Mas eu não sou relógio nem tão pouco parafuso, meu nome é ventania
pra esse mundo revirar.”
Nó Cego
Agradecimentos
À minha orientadora Márcia Figueiredo Creed, e ao meu co-orientador Gary
Kendrick, por toda ajuda. Ao professor Joel Creed, pela ajuda e paciência com os
sensores de temperatura;
14
Aos amigos queridos do PZCost: Daniel Abrantes, Frederico Tapajós,
Alexandre Villas-Boas, Sulamita, Raquel Meihoub, Maria Carolina, Rodrigo Mariath
(“Bolinho”), Bianca Marins, Poliana Brasileiro, Rita Manso, Bia, etc;
As meninas “super-poderosas” da minha turma de doutorado: Ana Angélica
Monteiro Barros, Micheline Leite M. Ferreira, Dulce G. Mantuano, Micheline C. Silva,
Inês M. Silva;
A todos os meus amigos pela ajuda e paciência de escutar todas as minhas
reclamações, principalmente aos meus queridos Luciene e Lars;
As estimadas Maria Teresa M. Széchy, Ana Paula Veloso, Gisa Eneida, Cristina
Nassar, Mariângela Menezes, Simone Oigman, que muito me ajudaram nesta etapa
sofrida.
Aos professores: Bernardo Gama; Gilberto Filho, Denise Costa e Renata Reis,
Leandro Freitas e Verônica Calado por todos os auxílios e dicas essenciais no meu
desenvolvimento como profissional.
Aos amigos de Bracuí, fundamentais para a realização deste trabalho,
principalmente: João Bosco Ferreira e família e Julio César Martins.
A todo pessoal das operadoras de mergulho: Projeto Mergulhar e Frade Diver
pelo apoio fundamental.
A toda equipe da secretaria da Pós ao longo do tempo: Abílio, Marcia Demby,
Catarina, Janúzia, Nilsão, Isabel, Diego, etc, minha gratidão sincera.
A DEUS por e dar uma força que eu nem sabia que teria para vencer tantos
obstáculos neste momento difícil, e.....
Ao MAR!
15
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1 Tabela 1: Análise de variância trifatorial entre os fatores: local (Ilhas Comprida- IC e das Flechas- IF), época do ano (inverno e verão) e dossel (presença ou ausência) de S. vulgare, em relação às diferenças de massa seca de sedimentos. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados; F= estatística de teste; P= nível de significância
58
Tabela 2: Análise de variância bifatorial repetitiva no tempo, entre os fatores: locais (Ilhas Comprida- IC e das Flechas- IF) e dossel (presença ou ausência) de S.
vulgare, em relação a abundância de algas efêmeras (filamentosas e foliáceas), nas porções centrais (A) e de borda (B), no inverno. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados; F= estatística de teste; P= nível de significância.................................
59-60
Tabela 3: Análise de variância bifatorial repetitiva no tempo, entre os fatores: locais (Ilhas Comprida - IC e das Flechas- IF) e (dossel presença ou ausência) de S. vulgare, em relação a abundância de algas efêmeras (filamentosas e foliáceas), nas porções centrais, no verão. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados; F= estatística de teste; P= nível de significância..........................................
61
Tabela 4: Análise de variância bifatorial repetitiva no tempo, entre os fatores: locais (Ilhas Comprida - IC e das Flechas- IF) e (dossel presença ou ausência) de S. vulgare, em relação a abundância de algas efêmeras (cilíndrico-corticadas), nas porções centrais, no verão. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados; F= estatística de teste ; P= nível de significância....
62
Capítulo 2 Tabela 1: Análise de variância bifatorial entre os fatores: local (Ilhas Comprida- IC e das Flechas- IF), e tempo (entre outubro de 2006 e outubro de 2007), em relação a abundância de talos recrutas na população de S. vulgare. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados, F= estatística de teste, P= nível de significância.............................................................
105
Tabela 2: Análise de variância trifatorial entre os fatores: local (Ilhas Comprida e das Flechas), tempo (meses entre outubro de 2006 e outubro de 2007), e ramo (ramos com estruturas reprodutivas e ramos vegetativos) de S. vulgare. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados, F= estatística de teste , P= nível de significância.............................................
106
Capítulo 3 Tabela 1: Análise de variância bifatorial entre os fatores fixos: local (Ilhas Comprida e das Flechas), e grupo de alga (Padina e Sargassum), em relação à porcentagem de volume consumido. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados, F= estatística de teste, P= nível de significância. ...............................................
142
Tabela 2: Análise de variância bifatorial entre os fatores fixos: dossel (presença e ausência), e grupo de alga (Padina e Sargassum), em relação à porcentagem de volume consumido. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados, F= estatística de teste, P= nível de significância............................................................................
142
LISTA DE FIGURAS
16
Capítulo 1 Figura 1: Mapa da área de estudo. Estrelas apontam os locais estudados...
63
Figura 2: Fotos dos locais de estudo, (A) Ilha Comprida e (B) Ilha das Flechas, na superfície; e (C) e (D) na zona infralitoral
64
Figura 3:Esquema mostrando os tratamentos empregados nos experimentos que testam o efeito da presença do dossel em comunidades maduras e comunidade primária, em início de sucessão, nos locais de estudo onde o dossel foi removido ou mantido intacto em dois locais de estudo. IF = Ilha das Flechas e IC= Ilha Comprida...
65
Figura 4: Abundância de sedimentos depositados no substrato, na Ilha das Flechas (IF) e Ilha Comprida (IC), no inverno e verão, nas áreas com e sem dossel de Sargassum
vulgare. (*) Dados significativos.
65
Figura 5: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade madura (porção central) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, nas Ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), no inverno, ao longo de dois meses após o início do experimento (T0 - maio, T1- junho, T2- agosto). (Média + Erro padrão, n=8)
66
Figura 6: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade madura (porção de borda) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, nas Ilhas Comprida (A) das Flechas (B), no inverno, ao longo dois meses após o início do experimento (T0 - maio, T1- junho, T2- agosto). (Média + Erro padrão, n=8).
67
Figura 7: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade madura (porção central) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, nas Ilhas Comprida (A) das Flechas (B), no verão, um mês após o início do experimento (T0- outubro, T1- novembro). (Média + Erro padrão, n= 8-5)
68
Figura 8: Comprimento e diâmetro do talo de Sargassum vulgare em áreas com o dossel intacto (controle) e com dossel cortado (tratamento), na comunidade madura, nas Ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), ao longo de dois meses no inverno (T0- maio, T1- junho, T2- agosto). (Médias ± Desvio padrão, n=8).
69
Figura 9: Comprimento e diâmetro do talo de Sargassum em áreas com o dossel intacto (controle) e com dossel cortado (tratamento), na comunidade madura, nas Ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), ao longo de dois meses no verão (T0- outubro, T1- novembro). (Médias ± Desvio padrão, n=8-5). (*)Dados ausentes por perda das réplicas.
70
Figura 10: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade em início de sucessão (porção central) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, na Ilha das Flechas, no inverno (A) e no verão (B), em até três mêses após o início do experimento (T1, T2, T3). (Média + Erro padrão, n= 4).
71
Figura 11: Comprimento e diâmetro do talo de Sargassum vulgare em áreas com o dossel intacto (controles) e com dossel cortado (tratamento), na comunidade em início de sucessão, na Ilha das Flechas, ao longo de três meses no inverno (A) e verão (B). (*) Dados ausentes por perda das réplicas. (Médias ± Desvio padrão, n= 4).
72
Capítulo 2 Figura 1: Variação da temperatura da água do mar, nos mêses entre os mêses de outubro de 2006 a outubro de 2007, na Ilha das Flechas (IF) e Ilha Comprida (I C). Média ± desvio.padrão...........................................................................................
107
Figura 2: Variação na densidade (n°. /0,2em-2) de recrutas, bases e talos adultos de Sargassum vulgare nas ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), entre os meses de outubro
17
2006 a outubro de 2007. Média + erro padrão (n = 10). As letras acima das colunas de ‘a-d’ se referem às diferenças significativas entre médias no teste de Fisher para juvenis; ‘e-n’ se referem às diferenças entre médias de adultos e (?) significa meses com dados ausentes................................................................................................
107
Figura 3: Investimento percentual (% por 0.25m-2) nos ramos com estruturas reprodutivas dos talos adultos de S. vulgare nas ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), nos mêses entre outubro de 2006 a abril de 2007. Média ± desvio padrão, (n = 10). Os dados referentes aos meses de março, maio e agosto não estão presentes.......................
108
Figura 4: Densidade de recrutas de S. vulgare em placas (191cm2) colocadas no sublitoral e retiradas em intervalos de um mês (A) e dois meses na Ilha das Flechas (B). Média + erro padrão (n= 6). Letras distintas acima das colunas indicam médias significativamente diferentes pelo teste de Fisher............................................................
108
Figura 5: Porcentagem de volume (ml) consumido de talos recrutas, juvenis e adultos de S. vulgare por ouriços (A) e siris (B). Média + erro padrão (n= 5). Foi incluído um herbívoro por gaiola........................
109
Capítulo 3 Figura 1: Volume consumido (ml) de Padina e S. vulgare, em termos de porcentagem, por herbívoros em geral, na Ilha Comprida (IC) e na Ilha das Flechas (IF). Média +erro padrão..........................................................................
143
Figura 2: Proporção (%) da densidade de grupos da mesofauna em áreas amostradas de 225 cm2, presentes nas algas do estrato inferior das comunidades nas Ilha Comprida e Ilha das Flechas. Média, +erro.padrão
143
Figura 3: Porcentagem de consumo das algas Padina e Sargassum por herbívoros, em geral, na Ilha das Flechas, em maio de 2007. DH: (presença de dossel e de herbívoros); SDH: (ausência de dossel e presença de herbívoros). Médias + erro padrão).........
144
Figura 4: Densidade de invertebrados, em geral, da mesofauna nas áreas sob ausência e presença do dossel de S. vulgare. Média + erro padrão.
144
Figura 5: Porcentagem de consumo por herbívoros, em geral, de grupos morfo-funcionais de macroalgas: alga filamentosa (Ceramium spp.), alga foliácea (Padina
gymnospora) e alga coriácea (talos juvenis de S. vulgare) no campo. As letras acima das colunas denotam diferenças entre médias segundo o teste de Fisher.........................
145
Figura 6: Produção de oxigênio por P. gymnospora em frascos simulando áreas não sombreadas pelo dossel de S. vulgare, com sombreamento pelo dossel e em áreas totalmente no escuro que simulam respiração, durante um período de duas horas de incubação no campo. Média +erro padrão...................................................
145
Figura 7: Porcentagem de cobertura dos grupos de algas, invertebrados e substrato disponível em áreas abaixo do dossel de S. vulgare (A), áreas sem o dossel (B) e áreas abaixo de mímicas plásticas de S. vulgare (C), na Ilha das Flechas. Médias + erro padrão
146
18
INTRODUÇÃO GERAL
As macroalgas são componentes importantes nos ambientes marinhos, exibindo
variações morfológicas e tipos estruturais que caracterizam estes habitats. Nos
substratos consolidados, as macroalgas podem apresentar uma variação de formas de
talo, dentre estas: as filamentosas, foliáceas, cilíndrico-corticadas, calcárias articuladas,
e coriáceas formadoras de dossel, todas de porte ereto; e as crostosas com talos
prostrados aderentes ao substrato. Estas diferentes formas de macroalgas diferem entre
si, mediante diferenças nas taxas de crescimento, habilidades competitivas e estratégias
contra a herbivoria (Littler & Littler, 1980, 1984; Steneck, 1988; Norton, 1991 e
Steneck & Dethier, 1994).
Nos ecossistemas marinhos, geralmente, as algas formadoras de dossel são
representadas por algas pardas (Ochrophyta, Fucales) que dominam em algumas
regiões temperadas e tropicais (Lüning, 1990, Santelices, 2007). Algumas espécies
destas algas são consideradas espécies engenheiras (Thibaut et al., 2005), pois
modificam o ambiente, permitindo assim a facilitação ou inibição de determinados
organismos ocuparem determinado ecossistema (Jones et al., 1994, 1997). Sendo
assim, estas macroalgas podem influenciar, positivamente ou negativamente, outros
organismos das comunidades bentônicas, mediante fatores diretos ou indiretos, como: a
varredura do talo, quando em sinergia com a turbulência das águas, derivada de ondas e
correntes (Kennelly, 1989; Kiirikki, 1996; Cheroske et al., 2000; Eckman, 2003); a
herbivoria, quando o talo atua como abrigo para espécies de herbívoros (Edgar &
Klumpp, 2003; Tanaka & Leite, 2003, Thompsen & McGlathery, 2005) ou repele estes
(Edgar, et al., 2003; Gagnon, et al., 2003); o sombreamento do substrato por suas
frondes (Figueiredo et al., 1997, 2000; Connell, 2003; Clark et al., 2004; Toohey et al.,
19
2007) e aumento da complexidade do habitat, pela adição de componentes estruturais
(Beck, 2000).
Desse modo, os efeitos do dossel irão influenciar a dinâmica e distribuição não
só de outras espécies de macroalgas, mas também da própria espécie de alga formadora
do dossel, mediante o efeito da alga adulta sobre seus recrutas (Chapman, 1990;
Benedetti-Cecchi & Cinelli, 1992; Toohey & Kendrick, 2007). As algas associadas às
formadoras de dossel, geralmente estão presentes como epífitas, ou ocupam o estrato
inferior da comunidade, podendo formar dois estratos: ‘tapetes’ quando densamente
emaranhadas no substrato (Airoldi & Cinelli, 1995, MacManus & Polsenberg, 2004) ou
serem representadas pelo grupo morfo-funcional crostoso (Dethier, 1994). As algas do
estrato inferior podem por sua vez suprimir ou facilitar o recrutamento de outras algas,
inclusive as formadoras de dossel (Kennely, 1987; Stewart, 1989, Brawley & Johnson,
1991; Britton-Simmons, 2006).
Dentre os efeitos do dossel, aqueles associados à herbivoria são de extrema
importância para as comunidades bentônicas marinhas, pois, podem influenciar direta
ou indiretamente a abundância, composição e distribuição, tanto das algas formadoras
de dossel, quanto às do estrato inferior (Worm & Chapman, 1998; Tuya et al., 2005;
Steneck et al., 2004). Ao controlar a abundância das macroalgas, os herbivoros podem
mediar processos de competição, mitigar efeitos de impactos ambientais e interferir no
processo de resiliência das comunidades (Mumby et al., 2006). Outros fatores, que
podem ou não estar associados ao efeito do dossel, também influenciam o crescimento
e abundância das algas do estrato inferior nas comunidades marinhas de substrato
consolidado, como: sedimentação (Kendrick, 1991; Airoldi & Cinelli, 1997; Irving &
Connel, 2002; Connel, 2003; Balata et al., 2007), disponibilidade de nutrientes (Cronin
& Hay, 1996; Schaffelke, 1999; Pulido & McCook, 2003), irradiância (Algarra & Niell,
20
1991; Falkowski & LaRoche, 1991) e movimentação da água (Hurd, 2000; Lindegarth
& Gamfeldt, 2005) ou ainda competição entre espécies (Olson & Lubchenco, 1990).
No Brasil, a principal alga formadora de dossel pertence ao gênero Sargassum.
Este gênero é considerado o mais importante em termos de abundância em costões
rochosos do litoral sudeste (Paula & Eston, 1987; Széchy & Paula, 2000; Amado Filho
et al., 2003). Esta alga já foi bastante estudada em termos descritivos quanto a sua
participação na estrutura de comunidades no litoral brasileiro (Mansilla & Pereira,
1998; Széchy & Paula, 2000; Muniz et al., 2003; Reis et al., 2003; Figueiredo et al.,
2004; Széchy et al, 2000, 2006; Figueiredo, 2006; Figueiredo & Tâmega, 2007).
Contudo, o menor investimento em inventários e estudos ecológicos sobre a dinâmica
de comunidades de macroalgas bentônicas, especialmente em ambientes de substrato
consolidado no infra-litoral (Horta, 2000), torna ainda defasado o conhecimento sobre o
seu papel na composição e estrutura das comunidades de costão rochoso. Entretanto, os
estudos experimentais, com enfoque nas interações entre espécies são menos comuns,
como os realizados por Paula & Eston (1989) e Eston & Bussab (1990).
Sendo assim, o objetivo geral deste trabalho foi:
Avaliar o efeito do dossel de Sargassum vulgare C. Agardh na comunidade de
organismos bentônicos do estrato inferior, principalmente na associação de
macroalgas, em duas comunidades de costão rochoso na região sudeste do Rio de
Janeiro.
E os objetivos específicos foram:
• Verificar se existe efeito do dossel de Sargassum vulgare (Ochrophyta -
Fucales), em escala individual, na composição e dinâmica das comunidades de
algas do estrato inferior, em diferentes estádios sucessionais, em dois costões
21
rochosos, depende dos diferentes graus de exposição às ondas, e da época do
ano;
• Verificar se existe limitação no recrutamento de populações de S. vulgare em
comunidades dominadas pelos dosséis de Sargassum adultos, em resposta ao
investimento em estruturas de reprodução dos talos, e também em relação à
herbivoria, e
• Verificar se o efeito do dossel de S. vulgare sobre a composição e abundância
das algas do estrato inferior está associado à herbivoria pela agregação de
invertebrados herbívoros, maior varredura pelos talos, ou redução da irradiância
sobre a comunidade de algas do seu estrato inferior.
22
CAPÍTULO 1
EFEITO DO DOSSEL DE SARGASSUM VULGARE C. AGARDH
EM COMUNIDADES COM DIFERENTES ESTÁDIOS
SUCESSIONAIS, EM DOIS COSTÕES ROCHOSOS DO SUDESTE
DO BRASIL.
Muniz, R de A.1*; Kendrick, G. A.3 & Figueiredo, M. A. de O.2
1- Escola Nacional de Botânica Tropical, [email protected],
2-Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, [email protected]
3- University of Western Australia, [email protected]
Artigo a ser submetido ao
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology
23
Resumo
Bancos de macroalgas tropicais geralmente são formados por espécies formadoras de
dossel. Estas algas influenciam direta ou indiretamente a estrutura da comunidade de
algas do estrato inferior. Abaixo do dossel, as algas calcárias articuladas tendem ser
mais abundantes em costões rochosos no sudeste do Brasil. Todavia, as algas efêmeras
formadoras de tapete parecem ser mais sensíveis à remoção do dossel. Este estudo
testou a significância da presença do dossel, em duas comunidades dominadas por
Sargassum vulgare, em duas ilhas com diferentes graus de exposição às ondas. O efeito
da remoção do dossel foi medido em cada talo de S. vulgare, em duas comunidades
maduras e uma e início de sucessão. Em duas estações (inverno e verão), indivíduos de
S. vulgare foram aleatoriamente escolhidos, alguns intactos como controles e outros
foram removidos (n=8). A composição e abundância das algas do estrato inferior foram
analisadas mensalmente com uma unidade amostral de 962 cm2, com 30 pontos
aleatórios, dividida em porção central e de borda. A cobertura das algas foi quantificada
para cada grupo morfo-funcional, e as diferenças entre estas foram testadas com uma
ANOVA repetitiva. Para testar o efeito do dossel na comunidade em início de sucessão,
o substrato foi raspado em áreas com e sem dossel. No inverno, o efeito da remoção do
dossel foi significativo somente na Ilha das Flechas, onde algas foliáceas prolifereram
sobre as calcárias articuladas. No verão, o efeito do dossel foi significativo em ambas
as ilhas, com a dominância de algas foliáceas e cilíndrico corticadas na Ilha das
Flechas, e de algas filamentosas na Ilha Comprida. As porções de borda não se
alteraram pela remoção do dossel. Sendo assim, existiu efeito do dossel de S. vulgare
na estrutura das comunidades maduras, dependendo do local e época do ano. Apesar do
grau de exposição às ondas diferir entre os locais de estudo, a remoção do dossel
favoreceu à abundância de algas efêmeras no verão, porém, no inverno, foi mascarada
24
na Ilha Comprida, provavelmente pelo sombreamento da floresta que limitou ainda
mais a luz no costão rochoso adjacente. Na comunidade em início de sucessão, o efeito
do dossel não foi significativo, devido a menor competição por luz e maior
disponibilidade de espaço.
Palavras chave: Dossel Sargassum vulgare; sucessão; algas efêmeras; costão rochoso,
algas do estrato inferior; exposição às ondas.
25
Abstract
Tropical macroalgae beds are generally formed by large size canopy-forming species.
These algae influence directly or indirectly the community structure of understorey
algae. Below the canopy, articulated calcareous algae tend to be more abundant on
rocky shores in the southeastern of Brazil. Ephemeral turf algae, however, seems to be
more sensible to canopy removal. This study tested the significance of canopy effects
on two communities dominated by Sargassum vulgare, in two islands under different
exposure wave: The canopy removal effect measured for each thallus of S. vulgare, in
two mature communities and one early successional community. In two seasons (winter
and summer), S. vulgare individuals were randomly chosen, somewhere intact as
controls and others had canopies removed (n=8). The algae composition and abundance
of undestorey algae were analysed at the month intervals within a experimental unit of
962 cm2, using 30 random points marked, divided in central and edge portions. The
algae cover was quantified for each algae form-functional groups, and the differences
between these were tested with repeated mesures ANOVA. In order to test the canopy
effect on early successional community, the substratum was scraped in areas with and
without canopy. In winter, canopy removal effect was significant only in Flechas
Island, where foliose algae prolifered upon articulated calcareous algae. In summer, the
canopy effect was significant in both islands, dominating foliose and corticated algae in
Flechas island, and filamentous algae in Comprida island. The edge portions not alter
by canopy removal. So, S. vulgare canopy influenced algae structure of mature
communities, depending of the site and season. Although the degree of exposure to
waves differ between the two study sites, canopy removal enhanced ephemeral algae
effect this abundance in some way in summer was masked in Comprida Island
probably, by forest shade that limit even more the light in winter, on rocky shore
26
beneath. In the early successional stadio community, the canopy effect was not
significant, due to less competition for light or more space availability.
Key words: Canopy; ephemeral algae; rocky shore; Sargassum vulgare; succession;
understorey algae; wave exposure.
27
Introdução
No ambiente marinho bentônico, o espaço físico é freqüentemente um recurso
limitado (Sebens, 1986). A coexistência das diferentes espécies de algas nas
comunidades bentônicas se torna possível através de determinados fatores como:
competição, predação e distúrbios ambientais (Airoldi, 2000). O distúrbio ambiental
pode ser definido como o processo que remove grande parte da biomassa viva em
comunidades (Farrel, 1991). Sendo assim, a coexistência de determinadas espécies,
menos competitivas, em habitats onde o espaço é limitado, ocorre como resultado de
danos causados pelas espécies competitivamente superiores e dominantes, e pelo
aumento da heterogeneidade do habitat (formando um mosaico com diferentes estádios
sucessionais), decorrentes de distúrbios físicos ou biológicos (Johnson & Mann, 1993;
Keddy, 2005).
Os bancos de macroalgas, em diferentes regiões do mundo geralmente, são
constituídos por algas dominantes formadoras de dossel, ou seja, formam um estrato
superior, que na maioria das vezes são de algas pardas (Ochrophyta). As algas
formadoras de dossel são caracterizadas por possuírem comprimento maior que 30cm,
o que permite cobrir outras algas no estrato inferior (Goldberg & Kendrick, 2004;
Santelices, 2007). Estas algas, ao formarem dosséis, exercem forte influência no
restante da comunidade bentônica (Kendrick et al., 1999, 2003; Toohey et al., 2004;
Wernberg et al., 2005), suprimindo ou facilitando (Kastendiek, 1982; Irving et al.,
2004) determinados táxons associados. Tais macroalgas formadoras de dossel podem
ser consideradas espécies “engenheiras”, pois a presença dominante destas algas regula
os recursos disponíveis no ecossistema e, consequentemente, altera as condições
28
ambientais, facilitando, ou suprimindo o crescimento e sobrevivência de outras
espécies (Jones et al., 1994, 1997).
As algas associadas, localizadas no estrato inferior ao dossel podem ser espécies
formadoras de tapete (‘turfs’). Espécies que crescem emaranhadas, formando
almofadas (MacManus, et al., 2004). Estas associações de algas de diferentes espécies,
com talos curtos, eretos e que cobrem substancialmente o substrato são muito comuns
em costões rochosos e recifes do mundo todo (Stewart, 1989; Benedetti-Cecchi &
Cinelli, 1994; Akioka, 1999). Algas de diferentes grupos morfo-funcionais possuem
esta característica de formar tapetes, como por exemplo, algas calcárias articuladas,
filamentosas, foliáceas e algumas espécies de cilíndrico corticadas.
A principal alga formadora de dossel no Brasil pertence ao gênero Sargassum.
Esta alga é considerada a mais importante em termos de abundância em costões
rochosos do litoral sudeste (Paula & Eston, 1987; Széchy & Paula, 2000a; Amado Filho
et al., 2003). Estudos descritivos sobre estrutura e dinâmica de comunidades bentônicas
dominadas por Sargassum são relativamente comuns no litoral brasileiro (Mansilla &
Pereira, 1998; Godoy & Coutinho, 2002; Reis et al., 2003; Széchy et al., 2005; Széchy
et al, 2006). Alguns destes estudos citam a presença marcante de algas calcárias
articuladas associadas aos bancos de Sargassum (Széchy & Paula, 2000a; Széchy &
Paula, 2000b; Figueiredo et al., 2004). Contudo, os estudos com enfoque nas interações
entre espécies através de experimentos de remoção de Sargassum e sucessão são menos
comuns, como os realizados por Paula & Eston (1989) e Eston & Bussab (1990). Tais
estudos detectaram a proliferação de algas efêmeras, principalmente foliáceas, após a
remoção do dossel.
As relações entre algas formadoras de dossel e algas do estrato inferior foram
amplamente estudadas em ecossistemas de clima temperado, através de experimentos
29
de remoção de dossel (algas kelps), principalmente em grandes escalas, ou seja, em
metros (Kastendiek, 1982; Hawkins & Hartnoll, 1985; Figueiredo et al., 1996,
Goldberg & Kendrick, 2004; Irving et al., 2004; Millazo et al., 2004, entre outros).
Contudo, as algas formadoras de tapetes, encontradas com frequência abaixo do dossel,
podem ter sua composição e abundância influenciadas principalmente por processos
que operam em pequena escala espacial (Coleman, 2002).
O objetivo deste estudo foi avaliar experimentalmente o efeito do dossel de
Sargassum, em escala individual, na estrutura de comunidades maduras e no
recrutamento das algas do estrato inferior na fase inicial de sucessão, em dois locais
com diferentes graus de exposição às ondas e em duas épocas do ano (inverno e verão).
As hipóteses enunciadas abaixo foram testadas considerando como áreas de
influência as porção central e borda ao redor dos apressórios de Sargassum e a
possibilidade de regeneração do seu dossel ao longo de um curto período (medidas
repetitivas de até 3 meses).
(1) O dossel de S. vulgare interfere na estrutura da associação de algas do
estrato inferior da comunidade madura; (2) A abundância das algas do estrato inferior
das comunidades maduras varia entre locais com diferentes graus de exposição às
ondas, com maior proliferação na área mais exposta; (3) O efeito do dossel de S.
vulgare sobre as algas do estrato inferior das comunidades maduras varia entre os
locais de estudo, dependendo da época do ano; (4) O dossel de S. vulgare interfere na
abundância das algas do estrato inferior da comunidade em início de sucessão; (5) O
efeito do dossel de S. vulgare na deposição de sedimentos no substrato é maior para
locais abrigados, dependendo da época do ano;
30
Materiais e métodos
Área de estudo
Este estudo foi realizado em duas ilhas localizadas na Baía da Ilha Grande,
região sudeste do Brasil. A Ilha das Flechas situa-se nas coordenadas 22○ 57` S, 44○ 21`
O e a Ilha Comprida em 22○ 57` S, 44○ 22` O (Fig. 1). O primeiro local é exposto à
ação de fortes ondulações e correntes, e o substrato compõe-se de um platô de granito
extenso (Fig. 2a,c). Este local possui um denso banco de Sargassum vulgare com
indivíduos de tamanho médio, aproximadamente 40 cm de altura, ao longo de uma
faixa contínua. O segundo local é mais abrigado das ondulações, e o substrato é
formado por matacões de granito dispostos irregularmente, cobertos também por S.
vulgare, onde os indivíduos de maior porte estão dispostos de modo esparso e, em
alguns pontos podem ultrapassar 1 m de comprimento. Neste local, grande parte do
costão rochoso é sombreado pela vegetação terrestre da Mata Atlântica, que em alguns
pontos encontra-se muito próxima a linha d’água (Fig.2b,d).
Em ambas as ilhas, o estudo foi realizado na região infralitoral rasa (2-3 m de
profundidade). Nos dois locais, o estrato inferior é dominado por uma densa cobertura
de algas calcárias articuladas como: Amphiroa beauvoisii (J.V. Lamouroux) e Jania
spp. Estas algas formadoras de tapete geralmente são cobertas por algas filamentosas
epífitas na Ilha Comprida, (principalmente Ceramium Roth) e foliáceas na Ilha das
Flechas (principalmente Padina Anderson e Dictyota J. V. Lamouroux). Outras algas
menos abundantes são as coriáceas (recrutas e talos juvenis de Sargassum), crostas
calcárias e algas cilíndrico corticadas, principalmente Laurencia spp. Lamouroux e
Asparagopsis taxiformis. (Delile) Trevisan de Saint-Léon e Dichotomaria marginata J.
31
V. Lamouroux. A fauna séssil é composta em grande parte por zoantídeos, anêmonas,
poríferos e cirripédios.
1) Parâmetros abióticos
Parâmetros abióticos foram medidos, como a temperatura da água do mar,
registrada através de sensores (DS1921G Thermochron iButton) colocados a 3m de
profundidade em ambas as Ilhas, com medições a cada 1:30h, durante o período de
estudo, entre 2005 e 2006. A deposição de sedimentos no substrato foi avaliada em
áreas cobertas por dossel e em clareiras naturais (n=10). Seringas plásticas de 20ml
foram usadas para aspirar os sedimentos no substrato em amostras de 25 cm2. As
amostras foram colocadas em sacos plásticos individuais e posteriormente secas em
estufa a 60º C por um período de 24 h e posteriormente pesadas em balança de
precisão.
A intensidade luminosa (irradiância) foi medida previamente, na Ilha Comprida
em cada um dos estratos da comunidade. Um fotômetro acoplado a um sensor
submerso e outro terrestre (Licor LI-1000) foi utilizado para estimar a redução da
irradiância na coluna d’água. Medidas alternadas entre áreas cobertas ou não pelo
dossel de Sargassum (n=10) foram utilizadas para estimar a redução da irradiância pela
cobertura do dossel.
O grau de exposição às ondas foi calculado seguindo o método de Thomas
(1985), aplicando-se uma fórmula que indica o grau de exposição relativo ao arco da
exposição, energia do vento e topografia do fundo (EI = Σ log W x [1 + log F/(CS + 0.1
DS)]), onde EI é o índice de exposição, W é a energia do vento [(porcentagem do
tempo em que o vento sopra / 100) x (velocidade do vento2)], F é a extensão da pista
32
onde corre o vento em milhas náuticas (máximo de 100 milhas), CS é a distância em
milhas náuticas de água com profundidade menor que 6 m próximo à costa, DS é a
distância em milhas náuticas de água com profundidade de menor que 6 m dentro da
pista, em relação ao continente mais próximo.
2) Efeito do dossel de Sargassum vulgare na comunidade madura
O efeito da remoção de dossel de S. vulgare foi testado através de experimentos
realizados com exemplares marcados aleatoriamente (n=8), ao longo de um transecto
de 50m nos dois locais de estudo. Parte dos exemplares foi mantida intacta, como
controle, e a outra foi removida através de corte na base do talo. A porcentagem de
cobertura das algas no estrato inferior dos exemplares marcados foi avaliada
mensalmente, durante um período mínimo de dois meses após a implantação do
experimento, e máximo de quatro, porém, somente períodos de um ou dois meses
foram expostos neste trabalho, em função das rápidas respostas da comunidades, em
função da remoção do dossel. Em uma unidade amostral circular de 35 cm de diâmetro
(962 cm2) de plástico translúcido foram marcados 30 pontos aleatórios na área total
(Fig. 3), delimitando-se porção central e periférica. Para cada um dos pontos marcados,
a presença dos grupos morfo-funcionais de algas, segundo a classificação de Steneck &
Dethier (1994) foi registrada. Uma margem de 20 cm ao redor da área amostrada foi
aberta como uma “zona de amortecimento”, para evitar uma possível interferência de
outros talos de Sargassum na unidade amostral.
O comprimento e o diâmetro dos exemplares foram medidos mensalmente, ao
longo do período de cada experimento, para verificar a variação temporal destes
parâmetros na população de S. vulgare (controles e talos cortados). A recuperação do
33
tamanho do dossel foi avaliada comparando-se controles aos exemplares cortados. Este
experimento foi realizado numa profundidade aproximada de 2 m, em dois períodos:
entre maio e início de agosto de 2005 (inverno), e entre outubro e novembro de 2005
(verão). A duração de cada experimento diferiu devido à perda de réplicas marcadas,
entre um e dois meses.
3) Efeito do dossel de Sargassum vulgare no recrutamento em áreas raspadas.
O efeito de S. vulgare no recrutamento de algas foi avaliado somente na Ilha das
Flechas, onde o banco de macroalgas é mais denso. O procedimento foi semelhante ao
relatado no experimento anterior, sendo que neste caso, a área amostrada total
(aproximadamente 0,25 m2) ao redor das réplicas, teve o substrato raspado por meio de
espátula e escova de aço. A porcentagem de cobertura do estrato inferior sob os
exemplares marcados também foi avaliada mensalmente com a mesma unidade
amostral circular (Fig. 3). Este experimento foi realizado de agosto a novembro de
2005 e de fevereiro a maio de 2006. Os meses do ano foram escolhidos em função da
maior freqüência de talos reprodutivos na primavera, em áreas próximas ao local de
estudo (Széchy et al., 2006). Estas épocas foram denominadas de inverno e verão.
4) Tratamento estatístico
Para a análise da quantidade de sedimentos depositados no substrato, os
seguintes fatores fixos foram testados com ANOVA trifatorial (Modelo 1): local (Ilha
Comprida e das Flechas), dossel (presença ou ausência) e época do ano (inverno e
verão).
34
Para as análises dos experimentos com as comunidades maduras e em início de
sucessão, os fatores fixos testados foram: local (Ilha Comprida e das Flechas) e dossel
(presença ou ausência). Foram realizados testes de ANOVA repetitiva, pois, as mesmas
réplicas foram quantificadas ao longo do tempo de duração de cada experimento
(Crowder & Hand, 1990). As épocas do ano não foram consideradas para ANOVA
trifatorial porque as medidas repetitivas foram feitas ao longo de 2 meses após a
manipulação do dossel no inverno, e somente após um mês no verão, devido a perda de
réplicas nas áreas tratadas (corte dos talos).
As diferenças das coberturas das algas do estrato inferior, no experimento
realizado na comunidade madura, foram analisadas com ANOVA bifatorial (Modelo 1)
repetitiva. No experimento realizado com a comunidade em início de sucessão foi
utilizada ANOVA unifatorial repetitiva, somente para testar o efeito do dossel, e em
ambos os experimentos, as coberturas das algas oportunistas foram analisadas de uma
forma geral, ou seja, com o somatório da cobertura de filamentosas e foliáceas,
enquanto que a cobertura das algas cilíndrico-corticadas foi analisada separadamente,
devido a maior complexidade do talo. Os dados de porcentagem de cobertura foram
transformados para arco seno da raiz quadrada da proporção para garantir a
homogeneidade das variâncias, que foi testada pelo teste de Cochran utilizado em todas
as análises citadas, segundo (Zar, 1984). Os programas estatísticos utilizados foram
SPSS e Statística.
Para analisar as diferenças entre os comprimentos e diâmetros dos talos de S.
vulgare, em ambos os experimentos, foram utilizados testes de ANOVA unifatorial,
para os fatores fixos: presença ou ausência de Sargassum, no último tempo de análise, e
a homogeneidade foi assumida. E finalmente, para a observação de possíveis relações
35
competitivas entre os grupos morfo-funcionais de algas foram realizados testes de
correlação de Pearson.
Resultados
Os resultados dos experimentos demonstraram que o efeito do dossel de S.
vulgare foi significativo, reduzindo a abundância das macroalgas oportunistas nas
comunidades maduras, dependendo do local, no inverno. Enquanto que, no verão, o
efeito do dossel foi percebido em ambas as ilhas. A abundância de sedimentos
depositados no substrato não dependeu da presença do dossel, mas sim do local em
função da época do ano. Na comunidade em início de sucessão, o efeito do dossel não
foi observado.
1) Parâmetros abióticos
A temperatura da água do fundo variou entre 23,0° C (julho) e 28,6º C (março),
em ambas as Ilhas, no período de estudo. E a salinidade oscilou entre 34 a 35 entre as
duas ilhas. A irradiância variou entre 292 e 413 µmol.m-2 s-1, no períodos de maior
insolação, nas áreas abertas, enquanto que, abaixo do dossel registrou-se somente 16 -
27% da irradiância incidente, isto é, (65,8 a 77,9 µmol.m-2 s-1).
A presença do dossel de S. vulgare não interferiu na abundância de sedimentos
depositados no substrato em ambas as ilhas, porém a interação entre local e época do
ano foi significativa, apontando a abundância de sedimentos significativamente maior
na Ilha Comprida, no inverno (Tabela 1; Fig. 4). Na Ilha das Flechas, houve tendência
para maior deposição de sedimentos no verão, porém esta não foi significativa.
36
O índice de exposição às ondas verificado foi de 9 e 11, para Ilha Comprida e
Ilha das Flechas, respectivamente. É importante ressaltar que este índice apenas leva
em consideração a ocorrência de ondas originadas por ventos, ou seja, pode haver
falhas neste índice, uma vez que também há incidência de ondas na região que não são
originadas por ventos locais (Creed et al., 2007), como por exemplo, àquelas geradas
pelo regime de correntes locais. Baseando-se em resultados obtidos por Oigman-
Pszczol (2004), ambos os índices se enquadram num tipo de ambiente com exposição
intermediária às ondas.
2) Efeito da remoção do dossel de Sargassum vulgare nas algas da comunidade
madura
Para a melhor compreensão dos dados, um enfoque principal foi dado às
porções centrais das réplicas, menos sucetíveis aos possíveis efeitos de borda. Sendo
assim, o efeito da remoção do dossel de S. vulgare nas algas efêmeras, em ambos os
locais, foi significativo somente em uma época do ano, pois, no inverno, a abundância
de algas efêmeras foi influenciada pelo dossel, dependendo do local (Fig.5a, b; Tabela
2a). Na Ilha Comprida, a cobertura de efêmeras não diferiu entre controles e áreas
tratadas, havendo somente uma tendência à proliferação de algas filamentosas
(principalmente Ceramium), porém na Ilha das Flechas houve um aumento
significativo da cobertura de efêmeras, representadas principalmente por algas foliáceas
(principalmente Padina e Dictyota). Na Ilha Comprida, as algas tenderam a
restabelecer a fisionomia inicial ao longo do tempo, havendo uma diminuição da
abundância das algas filamentosas no estrato inferior. Contudo, na Ilha das Flechas, a
fisionomia resultante do distúrbio tendeu a permanecer. Nas porções de borda, o efeito
37
do dossel foi marcante e não houve o restabelecimento da fisionomia inicial, ou este foi
tardio, com a permanência da dominância das algas efêmeras (Fig. 6a, b, Tabela 2b).
Na outra época do ano, verão, o efeito do dossel foi marcante em ambas as
ilhas, com o maior desenvolvimento de algas efêmeras nas áreas onde o dossel foi
removido (Fig. 7 a; Tabela 3). As efêmeras influenciadas pelo dossel foram algas
filamentosas na Ilha Comprida e algas foliáceas na Ilha das Flechas. As algas
cilíndrico-corticadas também proliferaram nesta época, porém a cobertura destas foi
significativamente maior nas áreas onde o dossel foi removido, somente na Ilha das
Flechas (Fig. 7b, Tabela 4). De um modo geral, nas porções de borda o efeito do dossel
não foi significativo para a abundância de nenhuma alga do estrato inferior.
Os indivíduos de S. vulgare apresentaram portes distintos nas populações,
estudadas, sendo maior na Ilha Comprida do que na Ilha das Flechas. Talos de S.
vulgare apresentaram uma diminuição natural em tamanho, em ambas as ilhas, no
inverno. Porém, a regeneração do dossel cortado não foi suficiente para se equiparar ao
tamanho dos talos controles, na Ilha Comprida (ANOVA, F= 28,6, P<0,001 e ANOVA,
F= 22,1, P<0,001, para comprimento e diâmetro respectivamente). Contudo, na Ilha
das Flechas, o tamanho dos talos cortados se equiparou ao dos controles dois meses
após a implantação do experimento (Fig. 8 a,b), (ANOVA, F= 0,16, P= 0,70 e
ANOVA, F= 3,81, P= 0,07, para comprimento e diâmetro respectivamente). No verão,
houve crescimento mais acelerado de S. vulgare. Na Ilha Comprida, os exemplares
cortados não alcançaram as medidas dos controles (ANOVA, F= 52,1, P<0,001;
ANOVA, F= 17,5, P= 0,002, para comprimento e diâmetro respectivamente), enquanto
que na Ilha das Flechas, houve uma tendência para que estes recuperaram o tamanho
em apenas um mês, porém as diferenças entre talos controles e em regeneração ainda
38
foram significativamente diferentes (ANOVA, F= 7,81, P= 0,02; ANOVA, F=7,77, P=
0,02, para comprimento e diâmetro respectivamente) (Fig. 9 a,b).
2) Efeito da remoção do dossel de Sargassum vulgare nas algas em fase de
recrutamento
No inverno, as algas calcárias incrustantes e articuladas, dominaram a cobertura
do estrato inferior, logo no primeiro mês após a raspagem, tanto em áreas controles
como naquelas onde o dossel foi removido,. Posteriormente, houve proliferação de
algas foliáceas, também em quantidades semelhantes em ambas às áreas (Fig. 10 a).
No verão, observou-se uma proliferação inicial de algas cilíndrico corticadas,
principalmente Laurencia spp. e A. taxiformis, em ambas as áreas. No mês seguinte,
ocorreu uma tendência ao maior desenvolvimento algas foliáceas e calcárias
articuladas, nas áreas sem dossel, porém suas abundâncias não diferiram em relação às
áreas controle (Fig. 10 b). De fato, houve uma correlação negativa entre algas cilindrico
corticadas e calcárias articuladas (r= -0,68, n=34, p<0,001), e também entre as
cilindrico corticadas e foliáceas (r= -0,58, n=34, p<0,001) foram observadas, enquanto
que foi observada uma correlação positiva entre algas calcárias articuladas e foliáceas.
Os talos de S. vulgare, nas duas épocas do ano mantiveram um tamanho estável
ao longo do tempo, porém o diâmetro do dossel, no inverno, teve tendência a ser maior
no primeiro mês. Quanto à regeneração dos talos cortados, o tamanho dos indivíduos
em regeneração aproximou-se do dos controles no terceiro mês, porém as diferenças
ainda foram significativamente diferentes no inverno (ANOVA, F= 4,82, P= 0,06;
ANOVA, F= 4,29, P= 0,07, para comprimento e diâmetro respectivamente). No verão
o tamanho dos talos cortados também não foi recuperado no período estudado
39
(ANOVA, F= 49,6; P<0,001; ANOVA, F= 21,8, P<0,001, para comprimento e
diâmetro respectivamente). (Fig. 10 a,b).
40
Discussão
1) Efeito do dossel de Sargassum vulgare nas algas da comunidade madura
As alterações na estrutura da comunidade, quanto à composição e abundância
das algas no estrato inferior do dossel de S. vulgare foram verificadas, diferindo
conforme o local, época do ano e os estádios sucessionais. Considerando a pequena
escala espacial das unidades experimentais, que neste estudo reproduzem a área sob
influência de um único indivíduo, foram verificadas respostas, principalmente para
algas oportunistas abaixo do dossel. Outros estudos demonstraram o efeito das algas
formadoras de dossel em escalas maiores (por exemplo: áreas de 16 m2, em Figueiredo
et al., (1996), e 314m2, em Toohey, et al., 2007). Segundo Coleman (2002), as
variações na dinâmica da composição, abundância e distribuição de algas formadoras
de ‘tapete’ são mais efetivas em pequena escala espacial, do que em escalas maiores.
Na comunidade madura, de um modo geral, houve proliferação de algas
oportunistas efêmeras, filamentosas e foliáceas, e de algas sazonais cilíndrico
corticadas no estrato inferior, onde o dossel foi removido. Efeitos semelhantes,
oriundos da remoção de espécies formadoras de dossel, na composição e abundância de
algas deste estrato, foram demonstrados em vários estudos realizados, tanto nas algas
da comunidade madura quanto em fases iniciais de recrutamento (Hawkins & Harkin,
1985; Kennelly, 1987, 1989; Eston & Bussab, 1990; Benedetti-Cecchi & Cinelli, 1992;
Figueiredo et al. 1996, 1997; 2000 Bulleri et al., 2002; Cervin, et al. 2004; Toohey et
al., 2004; Patrício et al., 2006; Eriksson et al., 2007; Kraufvelin, 2007; Schiel & Lilley,
2007; Toohey et al., 2007; Wikström & Kautsky, 2007).
41
No inverno, não houve efeito do dossel nas algas do estrato inferior, e a
regeneração dos talos cortados de S. vulgare foi lenta, na Ilha Comprida. Neste local, o
efeito do dossel provavelmente foi mascarado pelo sombreamento da Mata Atlântica
adjacente ao costão rochoso, que diminui consideravelmente a irradiância incidente no
substrato. A condição de sombreamento pela mata, é comum nesta região do litoral
sudeste do Brasil (Creed et al., 2007; Oliveira et al., 2008), e a irradiância em
determinadas faixas do costão rochoso pode ser inferior a 20 µmol.m-2 s-1 (A. E.
Oliveira & M.A. O. Figueiredo, dados não publicados). Os talos de grande porte de S.
vulgare, nesta ilha, possibilitam a penetração lateral da irradiação solar no estrato
inferior, contudo, o menor movimento dos talos limita os níveis de luminosidade, ao
menos nas áreas centrais sob o dossel.
Na Ilha das Flechas, o efeito da presença do dossel foi marcante nas algas
oportunistas, principalmente foliáceas no estrato inferior, apesar da rápida regeneração
do tamanho dos talos cortados no inverno. Neste local, o menor porte aproxima os talos
de S. vulgare ao substrato, diminuindo os níveis de luz logo abaixo do dossel. Contudo,
existe a possibilidade do sombreamento ter sido atenuado pela entrada de pulsos de luz
sob o dossel, em função da constante movimentação dos talos em águas com maior
turbulência. De fato, a irradiância pode penetrar sob grande parte das algas formadoras
de dossel. Tratando-se de algas efêmeras, espera-se que a taxa de crescimento seja
prontamente influenciada por pequenos pulsos de luz (Gerard, 1984; Lüning,1992). O
efeito da varredura do dossel também é bastante provável em locais expostos ás ondas.
A limitação de determinados grupos de algas no substrato, pelo batimento das frondes
da alga formadora de dossel, já foi demonstrado em função do grau de exposição às
ondas (Kiirikki, 1996). O distúrbio físico decorrente não só da ação de ondas, mas
também do intenso fluxo hidrodinâmico, como movimento de marés e correntes, pode
42
determinar a abundância e composição especifica da associação de algas, além de afetar
a morfologia e dinâmica populacional das algas formadoras de dossel (Eckman et al.,
2003).
No verão, a remoção do dossel de S. vulgare promoveu a proliferação de algas
oportunistas (foliáceas e filamentosas) nas duas ilhas possivelmente, pelos níveis mais
altos de irradiância, e em função do fotoperíodo mais longo. O fotoperíodo é um fator
sazonal de suma importância para várias espécies de algas que podem responder
fisiologicamente à variações mínimas de irradiância, como constatado por Lüning
(1990), que detectou respostas de Scytosiphon lomentaria, com alterações de apenas 15
minutos no regime de irradiância.
A proliferação sazonal de outras algas oportunistas de talos mais complexos,
como as algas cilíndrico-corticadas (Laurencia e Asparagopsis), foi observada apenas
na Ilha das Flechas. O domínio deste grupo morfo-funcional pode estar relacionado não
somente a maior disponibilidade de luz, mas também à sua maior resistência ao
distúrbio físico (Steneck & Dethier, 1994). O aumento da temperatura da água também
é um importante fator, que pode ter favorecido à proliferação destas algas cilíndrico
corticadas, na área estudada. Porém, para a confirmação desta possibilidade, a
averiguação através de estudos experimentais em laboratório se faz necessária. A
exemplo, estudos realizados no campo e no laboratório, por Tsai e colaboradores
(2005) corroboram com os resultados do presente estudo, pois confirmaram a
proliferação de Laurencia papillosa em função do aumento de temperatura no verão.
Padilla-Gamiño & Carpenter (2007) verificaram melhor performance fotossintética de
Laurencia pacifica durante o verão (com temperatura média de 21º C), em relação ao
inverno (temperatura media de 14º C).
43
Outro fator a ser considerado é a interferência da herbivoria nos resultados
observados, principalmente em período de águas mais quentes. Brosnan (1992), sugere
que a atividade dos herbívoros pode ser reduzida pela baixa tolerância a decréscimos na
temperatura, mesmo em ambientes tropicais. No local de estudo, a redução de 5º C no
inverno em relação ao verão, analisada ao longo do período de estudo reforça esta
possibilidade.
O maior desenvolvimento de algas filamentosas em áreas onde o dossel foi
removido deve ser esperado somente na ausência de herbívoros conforme demonstrado
por Figueiredo et al., (1996). O consumo por herbívoros pode ainda estar associado ao
efeito do dossel nas algas do estrato inferior, devido à agregação destes sob o dossel
(Wikström & Kautsky, 2007). Portanto, a menor abundância destes invertebrados em
áreas abertas pode favorecer o desenvolvimento de algas oportunistas em áreas sem
dossel. Na Ilha das Flechas, foi constatado, de um modo geral, a maior abundância de
algas efêmeras e oportunistas em relação à Ilha Comprida. Este resultado pode ser
explicado pelo fato das oportunistas, na Ilha das Flechas, serem representadas por algas
foliáceas, principalmente Padina, que possui impregnação por carbonato de cálcio, o
que dificulta o seu consumo por herbívoros (Duffy & Paul, 1992).
O distúrbio resultante da varredura das algas formadoras de dossel é esperado
na Ilha das Flechas e pode repelir os herbívoros abaixo do dossel e nas áreas abertas,
indiretamente influenciadas pela extensa e contínua cobertura de Sargassum. Tal efeito
do dossel em herbívoros foi observado por Gagnon et al., (2003), que constatou a
menor densidade de ouriços abaixo do dossel da alga parda Desmarestia viridis, cujo
talo varre o substrato repelindo os herbívoros.
A diferença entre as espécies de algas oportunistas que dominaram em ambas as
ilhas, pode ainda estar relacionada à quantidade relativa de sedimentos depositados. Os
44
resultados relacionados à sedimentação, neste estudo, indicam uma maior deposição de
sedimentos na Ilha Comprida, dependendo da época do ano, não dependendo da
presença do dossel. Outros estudos sugerem, contudo, uma situação onde há maior
deposição de sedimentos em áreas sem dossel (Connell, 2003; Isaeus et al., 2004;
Toohey, et al., 2004). As algas filamentosas são resistentes à sedimentação (Como?), e
crescem como epífitas das calcárias articuladas, dominantes somente na Ilha Comprida.
Estas algas são consideradas as mais adaptadas à deposição de sedimentos (Kendrick,
1991; Stewart, 1989), pois apresentam como característica a retenção de sedimentos,
podendo acumular, no espaço entre os talos, uma quantidade dez vezes maior que a
própria biomassa (Airoldi et al., 1995). O soterramento e a abrasão que representam
uma fonte de estresse e distúrbio para comunidades bentônicas, pode tornar-se um
agente seletivo na sobrevivência de determinadas espécies de algas, pela redução de luz
e oxigênio (D´Antonio, 1986) e, também pode prejudicar o processo de fixação dos
recrutas no substrato (Eriksson & Johansson, 2003).
A tendência ao restabelecimento da fisionomia inicial (resiliência) da cobertura
de algas do estrato inferior foi verificada, principalmente na Ilha Comprida. Na Ilha das
Flechas pôde ser observada a permanência de algas foliáceas, sem uma tendência à
recuperação da fisionomia da cobertura após a remoção do dossel de S. vulgare. Eston
& Bussab (1990), também observaram que algas foliáceas, principalmente Dictyopteris
spp, permanecem dominando o substrato, mesmo com o crescimento da cobertura de
Sargassum stenophyllum, após sua remoção no litoral sudeste do Brasil. A persistência
de algas foliáceas, abaixo do dossel regenerado também foi observada por Toohey et al.
(2007), para Ecklonia radiata na Austrália, podendo ser considerado como um efeito de
fotoaclimatação desse grupo de algas no estrato inferior (Toohey et al., 2004). Nas
45
bordas não foi constatado essa resiliência, provavelmente pela recuperação mais lenta
do tamanho dos talos de Sargassum.
2) Efeito do dossel de Sargassum vulgare nas algas em fase de recrutamento
Na sucessão primária do substrato, as algas que recrutaram de modo semelhante nas
áreas manipuladas e controles, portanto, não sofreram influência significativa do
dossel. Este resultado foi semelhante ao observado por Goodsell & Connell (2005), na
Austrália, onde ocorreu um aumento significativo da riqueza específica do estrato
inferior, somente em áreas onde existia o sinergismo do distúrbio de remoção do dossel
de Ecklonia radiata com a diminuição da densidade de apressórios desta alga,
disponibilizando substrato, ou seja, aumento da disponibilidade de espaço associado à
remoção do dossel. O predomínio primário de algas calcárias incrustantes e algas
calcárias articuladas no período do inverno pode ser explicado, devido estas algas
apresentarem a capacidade de ocupar rapidamente o substrato a partir da base crostosa
remanescente, após a raspagem do substrato. As algas calcárias articuladas produzem
eixos eretos a partir de uma base crostosa (Konar & Foster, 1992) e esta característica
lhes confere uma alta capacidade de competir por espaço (Steneck & Dethier, 1994). A
permanência das bases incrustadas nas vilosidades do substrato rochoso permite que
estas algas recolonizem rapidamente áreas adjacentes. A rapidez na regeneração das
algas nas áreas raspadas também pode estar relacionada à pequena escala espacial,
como observado por Dye (1993) que observou a velocidade de regeneração de algas
formadoras de tapete entre áreas de diferentes tamanhos.
A coexistência das algas calcárias com outras algas que recrutaram, principalmente
como epífitas, como no caso das algas foliáceas neste estudo, também foram
46
demonstradas em estudos anteriores, visto que estas algas são capazes de crescer ou até
mesmo se reproduzir quando cobertas por outras algas (Figueiredo et al 2000; Airoldi,
2000). De fato, a correlação positiva entre foliáceas e calcárias articuladas observada
neste estudo, sugere, portanto, uma interação de facilitação entre estes grupos. Porém, a
correlação negativa entre foliáceas e cilíndrico corticadas sugere uma possível
interação de competição entre estes grupos de algas, o que pode ter causado o
desaparecimento das algas cilíndrico corticadas neste caso.
Fatores ambientais, que causam a mortalidade na fase inicial do pós-recrutamento
(Vadas et al, 1992), também podem ter influenciado o padrão encontrado. Estas
diferenças ocorrem, ainda, devido à reprodução ser freqüentemente sazonal e porque
espécies podem sobreviver por um curto período de tempo em épocas específicas
(Coleman, 2002). A proliferação de algas foliáceas nas áreas sem o dossel era esperada,
assim como observado em outros estudos de sucessão próximos à região de estudo
(Eston & Bussab, 1990).
De um modo geral, as algas calcárias articuladas foram dominantes no estrato
inferior das comunidades estudadas, tanto na sucessão primária quanto na secundária,
apesar de sua abundância ter sido mascarada pela cobertura de algas oportunistas, em
diferentes épocas. Estas algas, ao formarem ‘tapetes’ com seus ramos calcificados e
densamente emaranhados, podem inibir o recrutamento de outras algas epilíticas
(Britton-Simmons, 2006), ou ainda permanecer no ambiente numa interação de
tolerância com outras espécies, principalmente algas epífitas (Oates, 1989). Sendo
assim, a permanência das algas calcárias articuladas ao longo do período de estudo,
demonstrou ser este um grupo de algas fundamental na resiliência das comunidades
após o distúrbio simulado. A resiliência é a habilidade de um sistema de se regenerar à
47
sua fisionomia original após um distúrbio, ou a velocidade de “recuperação” após uma
perturbação temporária (MacManus & Polsenberg, 2004; Creed, 2006).
Para concluir, o efeito do dossel de S. vulgare na abundância da comunidade
madura variou dependendo do local, e da época do ano, principalmente nas porções
mais próximas ao apressório de Sargassum, potencialmente menos afetadas pelos
efeitos de borda. Contudo, o dossel de S.vulgare não interferiu no recrutamento das
algas no início de sucessão. Isso provavelmente por não haver limitação de espaço. A
abundância de sedimentos foi mais abundante na Ilha Comprida, independente do
dossel de S. vulgare, e pode estar afetando as algas do estrato inferior nesta
comunidade, de um modo geral. A proliferação das algas cilíndrico-corticadas em
função da teperatura é um fato marcante, e que pode ser confirmado mediante
experimentos futuros, a sere realizados em laboratório de cultivo. Fatores como: o
sombreamento do dossel, a varredura dos talos de S. vulgare e o consumo por
herbívoros, devem ser avaliados posteriormente com maiores detalhes.
Agradecimentos
Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pelo apoio financeiro, à Escola Nacional de Botânica Tropical - Instituto de Pesquisas
do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (ENBT-JBRJ) e à Dra. Verônica Calado da
Escola de Química da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ)
48
Referências bibliográficas
Airoldi, L.; Rind, F. & Cinelli, F., 1995. Structure, seasonal dynamics and reproductive
phenology of a filamentous turf assemblage on a sediment influenced, rocky
subtidal shore. Botanica Marina 38, 227-237.
Airoldi, L., 2000. Responses of algae with different life histories to temporal and
spatial variability in disturbance in subtidal reefs. Marine Ecology Progress Series .
195, 81-92.
Akioka, H.; Baba, M.; Masaki, T.; Johansen, H. W., 1999. Rocky shore turfs dominated
by Corallina (Corallinales, Rhodophyta) in northern Japan. Phycological Research
47, 199-206.
Amado-Filho, G. M.; Barreto, M. B. B. B.; Marins, B.V.; Felix, C. & Reis, R.P., 2003.
Estrutura das comunidades fitobentônicas do infralitoral da Baía de Sepetiba, RJ,
Brasil. Revista Brasileira de Botânica 26, 329-342.
Benedetti-Cecchi, L. & Cinelli, F., 1992. Effects of canopy cover, herbivores and
substratum type on patterns of Cystoseira spp. Settlement and recruitment in littoral
rockpools. Marine Ecology Progress Series 90, 183-191.
Benedetti-Cecchi, L. & Cinelli, F., 1994. Recovery of patches in an assemblage of
geniculate coralline algae: variability at diferent sucessional stages. Marine Ecology
Progress Series 110, 9-18.
Brawley, S. H., 1992. Mesoherbivores. Plant-Animal interactions in the marine
benthos. (ed. D.M. John, S.J. Hawkins and J.H. Price). Clarendon Press, Oxford
49
Brosnan, D. M., 1992. Ecology of tropical rocky shores: plant-animal interactions in
tropical and temperate latitudes. Plant-animal interactions in the marine benthos.
(ed. D.M. John, S.J. Hawkins and J.H. Price). Clarendon Press, Oxford
Bulleri, F; Benedetti-Cecchi, L.; Acunto, S.; Cinelli, F. & Hawkins, S. J., 2002. The
influence of canopy algae on vertical patterns of distribution of low-shore
assemblages on rocky coasts in the northwest Mediterranean. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 267, 89-106.
Cervin, G., Lindegarth M.; Viejo, R. M. & Aberg, P., 2004. Effects of small-scale
disturbances of canopy and grazing on intertidal assemblages on the Swedish west
coast. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 302, 35-49.
Coleman, M.A., 2002. Small-scale spatial variability in intertidal and subtidal turfing
algal assemblages and temporal generality of these patterns. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 267, 53-74.
Coleman, M.A., 2003. Effects of ephemeral algae on coraline recruits in intertidal and
subtidal habitats. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 282, 67-84.
Connell, S. D., 2003. The monopolization of understorey habitat by subtidal encrusting
coralline alga: a test of the combined effects of canopy-mediated ligtht and
sedimentation. Marine Biology 142, 1065-1071.
Creed, J. C., 2006. Perturbações em comunidades biológicas. In: Rocha, C.F.D.;
Bergallo, H.G.; Sluys, M.V. & Alves, M.A.S., (Eds), Biologia da Conservação.
Essências. Editora Rima. 183-210.
Creed, J. C.; Pires, D. O. & Figueiredo, M. A. de O., 2007. Biodiversidade marinha da
baía da Ilha Grande. Ministério do Meio Ambiente - Secretaria Nacional de
Biodiversidade e Florestas – Departamento de Conservação da Biodiversidade.
Biodiversidade 23. Brasília. 416p.
50
Crowder, M.J. & Hand, D.J., 1991. Analysis of repeated measures. Chapmam & Hall,
London.
D`Antonio, C. M., 1986. The role of sand in domination of hard substrata by the
intertidal alga Rhodomela larix. Marine Ecology Progress Series 27, 263-275.
Duffy, J.E. & Paul, V.J., 1992. Prey nutritional quality and the effectiveness of
chemical defenses against tropical reef fishes. Oecologia 90, 333-339.
Dye, A.H., 1993. Recolonization of intertidal macroalgae in relation to gap size and
molluscan herbivory on a rocky shore on the east coast of southern Africa. Marine
Ecoloy Progress Series 95, 263-271.
Eckman, J.E., Duggins, D. O. & Siddon, C. E, 2003. Current and wave dynamics in the
shallow subtidal: implications to the ecology of understory and surface-canopy
kelps. Marine Ecology Progress Series 265, 45-56.
Eriksson, B. K. & Johansson, G., 2003. Sedimentation reduces recruitment success of
Fucus vesiculosus (Phaeophyceae) in Baltic Sea. European Journal Phycology 38,
217-222.
Eriksson, B. K.; Rubach, A. & Hillebrand, H., 2007. Dominance by canopy forming a
seaweed modifies resource and consumer control of bloom-forming macroalgae.
Oikos 116, 1211-1219.
Eston, V. R. & Bussab, W. O., 1990. An experimental analysis of ecological
dominance in a rocky subtidal macroalgal community. Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology 136, 170-195.
Farrel, T. M., 1991. Models and mechanisms of sucession: an example from a rocky
intertidal community. Ecological Monographs 61, 95-113.
51
Figueiredo, M. A. de O.; Kain (Jones), J. M. & Norton, T. A., 1996. Biotic interactions
in the colonization of crustose coralline algae by epiphytes. Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology 199, 303-318.
Figueiredo, M. A. de O.; Kain (Jones), J. M. & Norton, T. A., 1997. Settlement and
survival of epiphytes on two intertidal crustose coralline algae. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 213, 247-260.
Figueiredo, M. A. de O.; Kain (Jones), J. M. & Norton, T. A., 2000. Responses of
crustose corallines to epiphyte and canopy cover. Journal of Phycology 36, 17-24.
Figueiredo, M. A. de O. Barreto, M. B. B. & Reis, R.P., 2004. Caracterização das
macroalgas nas comunidades marinhas da área de proteção ambiental de Cairuçú,
Parati, RJ – subsídios para futuros monitoramentos. Revista Brasileira de Botânica
27, 11-17.
Gagnon, P.; Himmelman, J. H. & Johnson, L. E., 2003. Algal colonization in urchin
barrens: defense by association during recruitment of the brown alga Agarum
cribrosum. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 290, 179-196.
Gerard, V. A., 1984. The light enviroment in a giant kelp forest: influence of
Macrocystis pyrifera on spatial and temporal variability. Marine Biology 84, 189-
195.
Goodsell, P. J. & Connell, S. D., 2005. Disturbance initiates diversity in recruitment of
canopy-forming algae: interactive effects of canopy-thinning and substratum
availability. Phycologia 44, 632-639.
Godoy, E. A. S. & Coutinho, R., 2002. Can artificial beds of plastic mimics
compensate for seasonal absence of natural beds of Sargassum furcatum? ICES
Journal of Marine Science 59, 111-115.
52
Goldberg, N. A. & Kendrick, G. A., 2004. Effects of island groups, depth, and
exposure to ocean waves on subtidal macroalgal assemblages in the Recherche
Archipelago, Western Australia. Journal of Phycology 40, 631-641.
Hawkins, S. J. & Harkins E., 1985. Preliminary canopy removal experiments in algal
dominated communities low on the shore and in the shallow subtidal on the Isle of
Man. Botanica Marina 28, 223-230.
Hawkins, S. J. & Hartnoll, R. G., 1985. Factors determining the uper limits of intertidal
canopy-forming algae. Marine Ecology 20, 265-271.
Irving, A. D.; Connell, S. D. & Elsdon, T.S., 2004. Effects of kelp canopies on
bleaching and photosynthetic activity of encrusting coralline algae. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 310, 1-12.
Isaeus, M.; Maltam, T.; Pearsson, S. & Svensson, A., 2004. Effects of filamentous
algae and sedimento on recruitment and survival of Fucus serratus (Phaeophyceae)
juveniles in the eutrophic Baltic Sea. European Journal of Phycology 39, 301-307.
Johnson, C. R. & Mann, K. H., 1993. Rapid sucession in subtidal understorey seaweeds
during recovery from overgrazing by sea urchins in Eastern Canada. Botânica
Marina 36, 63-77.
Jones, C. G.; Lawton, J. H. & Shachak, M. 1994. Organisms as ecosystem engineers.
Oikos, 69: 373-386.
Jones, C. G.; Lawton, J. H. & Shachak, M., 1997. Positive and negative effects of
organisms as physical ecosystem engineers. Ecology 78, 1946-1957.
Kastendiek, J. 1982. Competitor-mediated coexistence: interactions among three
species of benthic macroalgae. Journal of Experimental Marine Biology and
Ecology 62: 201-210.
53
Kendrick, G. A., 1991. Recruitment of coralline crusts and filamentous turf algae in the
Galapagos archipelago: effect of simulated scour, erosion and accretion. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 147, 47-63.
Kendrick, G. A.; Lavery, P. S. & Phillips, J. C., 1999. Influence of Ecklonia radiata
kelp canopy on structure of macro-algal assemblages in Marmion lagoon, Western
Australia. Hydrobiologia 399, 275 – 283.
Keddy, P., 2005. Putting the plants back into plant ecology: six pragmatic models for
understanding and conserving plant diversity. Annals of Botany 96, 177-189.
Kennelly, S. J., 1987. Physical disturbances in an Australian kelp community. I.
Temporal effects. Marine Ecology Progress Series 40, 145-153.
Kennelly, S. J., 1989. Effects of kelp canopies on understotey species due to shade and
scour. Marine Ecology Progress Series 50, 215-224.
Kiirikki, M., 1996. Experimental evidence that Fucus vesiculosus (Phaeophyta)
controls filamentous algae by means of the whiplash effect. European Journal of
Phycology 31, 61-66.
Konar, B. & Foster, M.S., 1992. Distribution and recruitment of subtidal geniculate
coralline algae. Journal of Phycology 28, 273-280.
Kraufvelin, P., 2007. Responses to nutrient enrichment, wave action and disturbance in
rocky shore communities. Aquatic Botany 87, 262-274.
Lüning, K, 1990. Seaweeds. Their environment, biogeography and ecophysiology.
Wiley Interscience, 527pp.
Lüning, K, 1992. Day and night kinetics of growth rate in green, brown, and red
seaweeds. Journal of Phycology 28, 794-803.
MacManus, J. W. & Polsenberg, J. F., 2004. Coral-algal phase shifts on coral reefs:
ecological and environmental aspects. Progress in Oceanography 60, 263-279.
54
Millazo, M.; Badalamenti, F.; Riggio, S & Chemello, R., 2004. Patterns of algal
recovery and small-scale effects of canopy removal as a result of human trampling
on a Mediterranean rocky shallow community. Biological Conservation 117, 191-
202.
Oates, B.R., 1989. Articulated coralline algae as a refuge for the saccate species,
Colpomenia peregrina and Leathesia difformis in southern California. Botanica
Marina 32:475-478.
Oigman- Pszczol, S. S., 2004. Distribution of benthic communities on the tropical
rocky subtidal of Armação dos Búzios, Southeastern Brazil. Marine Ecology. 23,
173-190.
Oliveira, A.E.S.; Kurtz, B.C. & Creed, J.C., 2008. Fitossociologia e produção se
serrapilheira em um trecho de Mata Atlântica, no município de Angra dos Reis, RJ.
Revista de Biologia e Farmácia. 1: ISNN 1983-1409.
Padilla-Gamiño, J. L. & Carpenter, R. C., 2007. Thermal ecophysiology of Laurencia
pacifica and Laurencia nidifica (Ceramiales, Rodhophyta) from tropical and warm-
temperate regions. Journal of Phycology 43, 686-692.
Patrício, J; Salas, F; Pardal, M. A.; Jǿrgensen, S. E. & Marques, J.C., 2006. Ecological
indicators performance during a re-colonisation field experiment and its compliance
with ecossistems theories. Ecological Indicators 6, 43-57.
Paula, E. J. & Eston V. R., 1987. Are there other Sargassum species potentially as
invasive as S. muticum? Botanica Marina 30, 405-410.
Paula, E. J. & Eston V. R., 1989. Secondary succession on an exposed rocky intertidal
algal community of the state of São Paulo (Brazil) Boletim de Botânica da
Universidade de São Paulo 11, 1-9.
55
REIS, Renata Perpetuo ; Yoneshigue-Valentin, Y., 1998. Variação espaço-temporal de
populações de Hypnea musciformis (Rhodophyta, Gigartinales) na baía de Sepetiba
e Armação dos Búzios, Rio de Janeiro, Brasil. Acta Botanica Brasilica 12, 465-483.
Santelices, B., 2007.The discovery of kelps forest in deep-water habitats of tropical
regions. Proceedings of the Nacional Academy of Sciences of the United States of
America. 49(104), 19163-19164.
Schiel, D. R. & Lilley, S. A., 2007. Gradients of disturbance to an algae canopy and the
modification of an intertidal community. Marine Ecology Progress Series 339, 1-11
Sebens, K. P., 1986. Spatial relationships among encrusting marine organisms in the
New England subtidal zone. Ecological Monographs 56, 73-96.
Stewart, J. G., 1989. Establishment, persistence and dominance of Corallina
(Rhodophyta) in algal turf. Journal of Phycology 25, 436-446.
Széchy, M. T. M. & Paula, E. J., 2000a. Padrões estruturais quantitativos de bancos de
Sargassum (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos estados do Rio de Janeiro e São
Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 23, 121-132.
Széchy, M. T. M. & Paula, E. J., 2000b. Macroalgas associadas a bancos de Sargassum
C. Agardh (Phaeophyta , Fucales) do litoral dos Estados do Rio de Janeiro e São
Paulo, Brasil. Hoehnea 27, 235-257
Széchy, M. T. M.; Amado Filho, G. M.; Cassano, V.; De Paula, J. C.; Barreto, M.B.B.;
Reis, R. P.; Marins, B. V. & Moreira, F. M., 2005. Levantamento florístico das
macroalgas da baía de Sepetiba e adjacências, RJ: ponto de partida para o programa
GloBallast no Brasil. Acta Botânica Brasílica 19(3), 587-596.
Széchy, M. T. M.; Galliez, M. & Marconi, M. I., 2006. Quantitative variables applied
to phenological studies of Sargassum vulgare C. Agardh (Phaeophyceae – Fucales)
56
from Ilha Grande Bay, State of Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Botânica 29,
27-37
Steneck, R.S. & Dethier, M.N., 1994. A functional group approach to the structure of
algal-doinated communities. Oikos 69, 476-498.
Toohey, B.; Kendrick, G. A.; Wernberg, T.; Phillips J. C.; Malkin, S. & Prince, J.,
2004. The effects of light and thallus scour from canopy on an associated foliose
algal assemblage: the importance of photoacclimation. Marine Biology 144, 1019-
1027 .
Toohey, B.; Kendrick, G.A. & Harvey, E.S., 2007. Disturbance and reef topography
maintain high local diversity in Ecklonia radiata kelp forests. Oikos 116, 1618-
1630.
Tsai, C. C; Chang, J. S; Sheu, F.; Shyu, Y.T; Yu, A. Y. C.; Wong, S. L, Dai, C. F. &
Lee, T. S., 2005. Seasonal growth dynamics of Laurencia papillosa and Gracilaria
coronopilia from a highly eutrophic reef in southern Taiwan: temperature limitation
and nutrient availability. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 315,
49-69.
Vadas, R. L.; Johnson, S. & Norton, T. A., 1992. Recruitment and mortality of early
post-settlement stages of benthic algae. Britsh Phycological Journal 27, 331-351.
Wernberg, T; Kendrick, G. A. & Toohey, B. D., 2005. Modification of the physical
enviroment by an Ecklonia radiata (Laminariales) canopy and implications for
associated foliose algae. Aquatic Ecology 39, 419-430.
Wikström, S. A. & Kautsky, L. 2007. Structure and diversity of invertebrate
communities in the presence and absence of canopy-forming Fucus vesiculosus in
the Baltic Sea. Estuarine Coastal and Shelf Science 72, 168-176.
57
Zar, J. H. 1984. Bioestatistical analysis. 2nd ed. Prentice-Hall International, London,
718pp.
58
Tabelas
Tabela 1: Análise de variância trifatorial entre os fatores: local (Ilhas Comprida- IC e das
Flechas- IF), época do ano (inverno e verão) e dossel (presença ou ausência) de S. vulgare, em
relação às diferenças de massa seca de sedimentos. GL= grau de liberdade; MQ= média dos
quadrados; F= estatística de teste; P= nível de significância.
GL MQ F P Local 1 1373653,12 9,05 0,04 Época 1 686987,33 4,53 0,04 Dossel 1 382666,68 2,52 0,12 Local * Época 1 896237,35 5,90 0,02 Local * Dossel 1 277885,12 1,83 0,18 Época * Dossel 1 214840,15 1,41 0,24 Local * Época * Dossel 1 82756,68 0,54 0,46 Erro 64 151794,75
59
Tabela 2: Análise de variância bifatorial repetitiva no tempo, entre os fatores: locais (Ilhas
Comprida- IC e das Flechas- IF) e dossel (presença ou ausência) de S. vulgare, em relação a
abundância de algas efêmeras (filamentosas e foliáceas), nas porções centrais (A) e de borda
(B), no inverno. GL= grau de liberdade; MQ= média dos quadrados; F= estatística de teste, P=
nível de significância (n= 8).
A- Porção central GL MQ F P
Entre fatores
Local 1 4.82 x 10-17 7.18 0.01
Dossel 1 9.03 x10-17 13.45 0.001
Local * Dossel 1 2.79 x 10-17 4.16 0.05
Erro 28 6.71 x 10-16
Dentro dos fatores
Tempo 1 1.5 x 10-18 41.7 <0.001
Tempo * Local 1 1.1 x 10-16 0.30 0.58
Time * Canopy 1 5.4 x 10-17 14.72 0.001
Tempo * Dossel * Local 1 6.9 x 10-16 1.89 0.18
Erro 28 3.7 x 10-16
60
B- Porção de borda GL QM F P
Entre fatores
Local 1 6.67 x 10-13 0.001 0.97
Dossel 1 1.01 x 10-18 20.0 <0.001
Local * Dossel 1 3.65 x 10-16 0.721 0.4
Erro 28 5.07 x 10-16
Dentro dos fatores
Tempo 1 2.41 x 10-18 45.59 <0.001
Tempo * Local 1 1.63x 10-16 0.31 0.58
Tempo * Dossel 1 4.06 x 10-17 7.67 0.01
Tempo * Dossel * Local 1 5.05 x 10-15 0.09 0.76
Erro 28 5.3 x 10-16
61
Tabela 3: Análise de variância bifatorial repetitiva no tempo, entre os fatores: locais (Ilhas
Comprida - IC e das Flechas- IF) e (dossel presença ou ausência) de S. vulgare, em relação a
abundância de algas efêmeras (filamentosas e foliáceas), nas porções centrais, no verão. GL=
grau de liberdade; MQ= média dos quadrados; F= estatística de teste; P= nível de significância.
GL QM F P
Entre fatores
Local 1 3.24 x 10-17 5.89 0.02
Dossel 1 3.18 x 10-17 5.78 0.02
Local * Dossel 1 4.28 x 10-16 0.779 0.39
Erro 16 5.50 x 10-16
Dentro dos fatores
Tempo 1 5.78 x 10-16 1.29 0.27
Tempo * Local 1 3.04x 10-15 0.06 0.79
Tempo * Dossel 1 3.68 x 10-15 0.08 0.78
Tempo * Dossel * Local 1 1.23 x10-16 0.27 0.61
Erro 16 4.48 x 10-16
62
Tabela 4: Análise de variância bifatorial repetitiva no tempo, entre os fatores: locais (Ilhas
Comprida - IC e das Flechas- IF) e (dossel presença ou ausência) de S. vulgare, em relação a
abundância de algas efêmeras (cilíndrico-corticadas), nas porções centrais, no verão. GL= grau
de liberdade; QM= média dos quadrados; F= estatística de teste, P= nível de significância.
GL QM F P
Entre fatores
Local 1 4.09 x 10-17 5.69 0.03
Dossel 1 3.49 x 10-17 4.86 0.04
Local * Dossel 1 5.36 x 10-17 7.47 0.01
Erro 16 7.18 x 10-16
Dentro dos fatores
Tempo 1 4.54 x 10-16 1.85 0.19
Tempo * Local 1 5.89 x 10-16 2.41 0.14
Tempo * Dossel 1 8.49 x 10-16 3.47 0.08
Tempo * Dossel * Local 1 2.57 x10-16 10.45 0.005
Erro 16 2.45 x10-16
63
Figuras
Figura 1: Mapa da área de estudo. Estrelas apontam os locais estudados.
44º 22´
23º 58´
64
Figura 2: Fotos dos locais de estudo, (A) Ilha Comprida e (B) Ilha das Flechas, na
superfície; e (C) e (D) na zona infralitoral.
BA
C D
65
Figura 3: Esquema mostrando os tratamentos empregados nos experimentos que testam o efeito
da presença do dossel em comunidades maduras e comunidade primária, em início de sucessão,
nos locais de estudo onde o dossel foi removido ou mantido intacto em dois locais de estudo.
IF = Ilha das Flechas e IC= Ilha Comprida
0
0,04
0,08
0,12
0,16
0,2
IC IF IC IF
verão inverno
Peso s
eco (
g) Com dossel
Sem dossel
*
Figura 4: Abundância de sedimentos depositados no substrato, na Ilha das Flechas (IF) e Ilha
Comprida (IC), no inverno e verão, nas áreas com e sem dossel de Sargassum vulgare. (*)
Dados significativos.
Substrato intocado
Substrato raspado
IF e IC
IF
Comunidade madura
Comunidade primária
66
Figura 5: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade madura (porção central) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, nas Ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), no inverno, ao longo de dois meses após o início do experimento (T0 - maio, T1- junho, T2- agosto). (Média + Erro padrão, n=8)
(A) Ilha Comprida – inverno (porção central)
(B) Ilha das Flechas
Sargassum presente
(maio)
0
20
40
60
80
100
Cobert
ura
(%
)
filamentosas foliaceas corticadascoriáceas articuladas crostasesponjas zoantídeos cracasrocha
(junho)
0
20
40
60
80
100
(agosto)
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
Sargassum presente
(maio)
0
20
40
60
80
100
Co
bert
ura
(%
)
(junho)
0
20
40
60
80
100
(agosto)
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
67
Figura 6: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade madura (porção de borda) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, nas Ilhas Comprida (A) das Flechas (B), no inverno, ao longo dois meses após o início do experimento (T0 - maio, T1- junho, T2- agosto). (Média + Erro padrão, n=8).
(A) Ilha Comprida – inverno (porção de borda)
(B) Ilha das Flechas
Sargassum presente
(maio)
0
20
40
60
80
100
Cobert
ura
(%
)
filamentosas foliáceas corticadascoriáceas articuladas crostasesponjas zoantídeos cracasrocha
(junho)
0
20
40
60
80
100
(agosto)
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
S argassum presente
(maio)
0
20
40
60
80
100
Co
bert
ura
(%
)
(junho)
0
20
40
60
80
100
(agosto)
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
68
Figura 7: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade madura (porção central) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, nas Ilhas Comprida (A) das Flechas (B), no verão, um mês após o início do experimento (T0- outubro, T1- novembro). (Média + Erro padrão, n= 8-5)
(B) Ilha das Flechas
(A) Ilha Comprida – verão (porção central)
Sargassum presente
(outubro)
0
20
40
60
80
100
Co
be
rtu
ra (
%)
filamentosas foliáceas corticadascoriáceas articuladas crostasesponjas zoantídeos cracasrocha
(novembro)
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
Sargassum presente
(outubro)
0
20
40
60
80
100
Co
be
rtu
ra (
%)
(novembro)
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
69
Figura 8: Comprimento e diâmetro do talo de Sargassum vulgare em áreas com o dossel intacto
(controle) e com dossel cortado (tratamento), na comunidade madura, nas Ilhas Comprida (A) e
das Flechas (B), ao longo de dois meses no inverno (T0- maio, T1- junho, T2- agosto). (Médias
± Desvio padrão, n=8).
(A) Ilha Comprida - inverno
(B) Ilha das Flechas
0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Co
mpri
men
to (
cm
)
Dossel
Sem dossel
0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Diâ
metr
o (
cm
)
0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Co
mp
rim
en
to (
cm
)
Dossel
Sem dossel
0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Diâ
me
tro
(c
m)
70
Figura 9: Comprimento e diâmetro do talo de Sargassum em áreas com o dossel intacto
(controle) e com dossel cortado (tratamento), na comunidade madura, nas Ilhas Comprida (A) e
das Flechas (B), ao longo de dois meses no verão (T0- outubro, T1- novembro). (Médias ±
Desvio padrão, n=8-5). (*)Dados ausentes por perda das réplicas.
(A) Ilha Comprida - verão
(B) Ilha das Flechas
0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Co
mp
rim
en
to (
cm
)
Dossel
Sem dossel
0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Diâ
me
tro
(c
m)
0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Co
mp
rim
en
to (
cm
)
Dossel
Sem dossel
*0
20
40
60
80
100
T0 T1 T2
Diâ
me
tro
(cm
)
*
71
Figura 10: Cobertura (%) dos grupos morfo-funcionais de algas e invertebrados sésseis do estrato inferior da comunidade em início de sucessão (porção central) na presença e ausência do dossel de Sargassum vulgare, na Ilha das Flechas, no inverno (A) e no verão (B), em até três mêses após o início do experimento (T1, T2, T3). (Média + Erro padrão, n= 4).
(A) Ilha das Flechas - inverno
(B) Ilha das Flechas - verão
Sargassum presente
(setembro)
0
20
40
60
80
100
Cob
ert
ura
(%
)
filamentosas foliáceas corticatedcoriácea articulada crostasesponjas zoantídeos cracasrocha
(outubro)
0
20
40
60
80
100
(novembro)
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
Sargassum presente
(março)
0
20
40
60
80
100
Cobertura
(%
)
(abril)
0
20
40
60
80
100
(maio)
0
20
40
60
80
100
Sargassum ausente
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
72
Figura 11: Comprimento e diâmetro do talo de Sargassum vulgare em áreas com o dossel
intacto (controles) e com dossel cortado (tratamento), na comunidade em início de sucessão, na
Ilha das Flechas, ao longo de três meses no inverno (A) e verão (B). (*) Dados ausentes por
perda das réplicas. (Médias ± Desvio padrão, n= 4).
A
B
0
10
20
30
40
50
60
T0 T1 T2
Com
prim
ento
(cm
)
Dossel
Sem dossel
0
10
20
30
40
50
60
T0 T1 T2
Diâ
metr
o (
cm
)
0
10
20
30
40
50
60
70
T0 T1 T2
Com
prim
ento
(cm
)
Dossel
Sem dossel
0
10
20
30
40
50
60
70
T0 T1 T2
Diâ
metr
o (
cm
)
73
CAPÍTULO 2
EXISTE LIMITAÇÃO NO RECRUTAMENTO DE POPULAÇÕES
DE SARGASSUM VULGARE C. AGARDH (OCRHOPHYTA –
FUCALES) NO SUDESTE DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO,
BRASIL?
Muniz, R. de A.1; Figueiredo, M. A.de O2 & Kendrick, G. A.3
1-Escola Nacional de Botânica Tropical, [email protected],
2-Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, [email protected]
3- University of Western Australia, [email protected]
Artigo a ser submetido para publicação na
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology ou Aquatic Botany
74
Resumo
Duas populações de Sargassum vulgare foram estudadas durante um ano no sul do
Estado do Rio de Janeiro. A densidade de talos recrutas, juvenis e adultos de S. vulgare
foi analisada em dez quadrados (0,25m2) aleatórios e o investimento em ramos
vegetativos e reprodutivos foi estimado para 30 talos adultos, mensalmente durante um
ano. Dez placas de epóxi foram colocadas no substrato e a densidade dos recrutas
quantificada em intervalos mensais e bimestrais. A preferência alimentar de recrutas,
juvenis e adultos de Sargassum foi testada para dois potenciais consumidores: o ouriço-
do-mar Lytechinus variegatus e o siri Charibdys hellerii. Foi incluído um consumidor
por gaiola (n= 4-5) contendo uma fase de desenvolvimento de Sargassum junto com
Padina (controle). Adultos reprodutivos dominaram na população de S. vulgare. Houve
produção constante de ramos reprodutivos, nas duas populações, com produção
máxima no inverno (junho), contudo, o recrutamento nas placas foi sazonal em
intervalos bimestrais, com as maiores densidades no verão (novembro-dezembro) e
inverno (junho). Ouriços preferiram os recrutas e siris consumiram preferencialmente
os adultos de S. vulgare. Sugere-se que o recrutamento seja limitado nessas populações,
a despeito do investimento na reprodução pelos talos adultos, devido ao possível
aumento da competição intra-específica entre recrutas-juvenis e adultos de Sargassum,
ou devido ao distúrbio de herbivoria. De alguma forma, a coalescência dos talos
aparenta reduzir os impactos do distúrbio.
Palavras-chave: Sargassum vulgare, fenologia, herbivoria, coalescência, costões
rochosos
75
Abstract
Two populations of Sargassum vulgare were studied during one year in southern Rio
de Janeiro State. The recruits, juveniles and adult thalli densities were analysed in ten
random quadrats (0.25m2) and the investment in vegetative and reproductive branches
was estimated from 30 randon adult thallii, monthly, along one year. Ten epoxi plates
were fixed on the substrata and recruit densities were quantified monthly and
bimonthly. Feeding preference of recruits, juveniles and adult thallii of S. vulgare was
tested for two potential consumers: the urchin Lytechinus variegatus and the crab
Charibdys hellerii. One consumer was placed into each cage (n= 4-5) with one
development phase of Sargassum and Padina (control). Reproductive adults were
dominants in the S. vulgare. population structure. There was a constant production of
reproductive branches in both populations, with the maximal production in winter
(June), however the recruitment showed a seasonal variation and in bimonthly
intervals, with maximum in density in summer (November-December) and in winter
(June). Sea urchins preferred recruits and crabs consumed mainly adult thallii of S.
vulgare. It is suggested that recruitment is limited in these populations, despite of the
investment in reproduction by adult thallus, probably due to an increase in intra-
specific competition between development phases of Sargassum, or by a limitation in
recruitment associated to disturbance from herbivory. Somehow, coalescence seems to
reduce the impacts of disturbance.
Key words: Sargassum vulgare, phenology, herbivory, coalescence, rocky shores.
76
1- Introdução
O gênero Sargassum C. Agardh é freqüentemente encontrado na região
infralitoral de regiões temperadas e tropicais do mundo (Lüning, 1990). Este tem
grande importância ecológica, por fornecer recursos variados a outros organismos
marinhos, como abrigo, substrato e alimento, de forma direta ou indireta (Széchy &
Paula, 2000, Muniz et al., 2003, Tanaka & Leite, 2003). Pode inclusive ser
caracterizado como uma espécie engenheira, que por definição, é aquela cuja presença
dominante regula os recursos disponíveis no ecossistema e, conseqüentemente, altera as
condições ambientais, facilitando, ou suprimindo o crescimento e sobrevivência de
outras espécies (Jones et al, 1994, 1997).
Este gênero tem como característica um ciclo de vida sazonal com fases
distintas, a saber: assentamento, crescimento vegetativo, reprodução, senescência e
regeneração (Ang Jr., 1985a; Gillespie & Critchley, 1999). Neste ciclo de vida sazonal,
os ramos reprodutivos se tornam senescentes, disponibilizando o substrato e
amenizando a intensa competição intra-específica de recrutas com adultos (Kendrick,
1994). Na fase de senescência a perda dos ramos pode ser total (Godoy & Coutinho
2002; Muniz et al., 2003), restando apenas os apressórios aderidos ao substrato para
posterior regeneração. Contudo, existem populações de Sargassum onde os indivíduos
não entram em total senescência, mantendo constante a produção de ramos vegetativos
e férteis, ao longo do ano, sendo denominadas perenes (De Wreede, 1976; Széchy et
al., 2006).
Devido a esta característica de desenvolvimento sazonal de ramos vegetativos e
reprodutivos, espera-se que o recrutamento também seja sazonal. Observa-se tal
tendência em populações de Sargassum de águas tropicais e temperadas (exemplos em
77
Paula & Eston, 1987; Kendrick & Walker 1994; Hwang et al., 2004; Yoshida et al.,
2004). Esta variação sazonal pode ser atribuída a variações na temperatura da água (De
Wreed, 1976; Prince & O´Neal, 1979; Aguilar-Rosas & Galindo, 1990; Hwang et al.,
2004) e na concentração de nutrientes (Hwang et al., 2004), entre outros fatores.
Todavia, a dinâmica populacional não deve ser avaliada somente em estudos realizados
com parâmetros relacionados aos talos adultos, pois os processos que envolvem o
recrutamento são de suma importância para o entendimento da dinâmica desta
população (Chapman, 1990; Brawley & Johnson, 1991). Nesta fase, existe maior
vulnerabilidade aos distúrbios como: herbivoria, sombreamento, dessecação,
soterramento por sedimentos, varredura por talos formadores de dossel e grande
movimentação da água (Vadas et al., 1992).
Sargassum é um dos mais importantes gêneros em termos de abundância, dentre
as macroalgas da região sublitorânea rasa, no sudeste do Brasil (Paula & Eston, 1987;
Paula, 1989; Széchy & Paula, 2000; Amado Filho et al., 2003; Figueiredo et al., 2004;
Figueiredo & Tâmega, 2007). Sete espécies deste gênero já foram registradas, para os
estados de São Paulo e Rio de Janeiro (Széchy & Cordeiro Marino, 1991), sendo seis
somente na Baía da Ilha Grande (Figueiredo & Tâmega, 2007). No entanto, os estudos
ora existentes no Brasil sobre fenologia e recrutamento ainda são escassos, tornando o
melhor entendimento sobre a dinâmica das populações destes bancos de algas
fundamental para futuras medidas de monitoramento e conservação, visto os potenciais
impactos antrópicos em algumas regiões, como a Baía da Ilha Grande (Tommasi, 1990;
Creed & Oliveira, 2007a).
Sendo assim, este estudo teve como objetivo descrever a fenologia de duas
populações de S. vulgare C. Agardh, com diferentes fisionomias, em Angra dos Reis,
incluindo uma avaliação do investimento potencial na reprodução e recrutamento. As
78
hipóteses testadas foram: (1) Existe dominância da fase adulta em relação às outras
fases de desenvolvimento do talo nas duas populações de S. vulgare; (2) O
recrutamento nas duas populações de S. vulgare varia em função do tempo apesar do
esforço reprodutivo ser constante; (3) Os consumidores apresentam preferência
alimentar por determinadas fases de desenvolvimento de S. vulgare.
2- Materiais e métodos
2.1- Área de estudo
Este estudo foi realizado em duas ilhas, localizadas na região da Baía da Ilha
Grande, no sul do Estado do Rio de Janeiro, região sudeste do Brasil. A Ilha das
Flechas situa-se nas coordenadas 22○57’S e 44○21’O e Ilha Comprida em 22○57’S e
44○22’O. Na região, o sublitoral é raso com 3 m de profundidade, na interface do
costão rochoso com o fundo arenoso, e a visibilidade varia em torno de 5 m (Creed &
Oliveira, 2007b). O sedimento próximo ao substrato consolidado é composto por areia
grossa com baixo teor de matéria orgânica e alto teor de carbonato de cálcio (Creed et
al., 2007a). Experimentos prévios realizados nos locais de estudo demonstraram que o
depósito de sedimentos no substrato foi significativamente maior na Ilha Comprida do
que na Ilha das Flechas, somente no inverno, porém a abundância de sedimentos não
apresentou relação significativa com a presença do dossel (Capítulo 1).
A região da Baía da Ilha Grande apresenta temperatura da água na superfície
variando entre 24-28°C no verão e 24-26°C no inverno, enquanto que a temperatura da
água na superfície foi em média 2°C mais quentes que as do fundo no verão. A
salinidade da água na superfície varia entre 27-37 e entre 32-38 no fundo (Creed et al.,
79
2007b). Nesta região, a massa d`água no fundo é caracterizada por baixa temperatura e
alta salinidade, conseqüente da entrada da Água Central do Atlântico Sul (ACAS) na
baía, no verão (Creed, et al., 2007b).
Na Ilha das Flechas, o costão rochoso compõe-se de um platô de granito extenso
exposto à ação de fortes ondulações e correntes. Este local possui um denso banco de S.
vulgare ao longo de uma faixa contínua, com tamanho médio dos talos adultos
variando sazonalmente. Na Ilha Comprida, abrigada das ondulações mais freqüentes, o
substrato é formado por matacões de granito dispostos irregularmente. Os talos de S.
vulgare têm maior porte e estão dispostos de modo esparso com variação sazonal
semelhante à observada na outra ilha (Capítulo 1). Grande parte do costão rochoso na
região é sombreado por árvores e arbustos da Mata Atlântica, que em alguns pontos
encontra-se muito próxima à linha d’água, havendo depósito de serrapilheira (Creed &
Oliveira, 2007b). Talos de S. vulgare se mostraram perenes em ambos os locais, com
maior comprimento no outono decaindo no inverno (Capítulo 1).
Abaixo do dossel de Sargassum existe uma grande cobertura de algas calcárias
articuladas (Figueiredo & Tâmega, 2007), geralmente epifitadas por algas filamentosas
e foliáceas. Os ouriços-do-mar Echinometra lucunter (Lamarck, 1816) e Lytechinus
variegatus (Lamarck, 1816), e a estrela-do-mar Echinaster brasiliensis Muller &
Troschel são freqüentemente encontrados na região. Gastrópodes Bittiolum varium
(Pfeiffer, 1840) e siris Cronius ruber (Lamarck, 1818) e Charibdys hellerii (A. Milne-
Edwards, 1867) também são freqüentes.
80
2.2- Parâmetros abióticos
Parâmetros abióticos foram medidos, como a temperatura da água do mar,
registrada através de sensores (DS1921G Thermochron iButton) colocados a 3 m de
profundidade em ambas as Ilhas, com medições a cada 1 h e 30 min., durante o período
de estudo. O grau de exposição às ondas foi calculado seguindo o método de Thomas
(1985) com base nos dados meteorológicos locais (www.marinabracuhy.com.br),
aplicando uma fórmula que indica o grau de exposição relativo ao arco da exposição,
energia do vento e topografia do fundo (EI = Σ log W x [1 + log F/(CS + 0.1 DS)]),
onde EI é o índice de exposição, W é a energia do vento [(porcentagem do tempo em
que o vento sopra / 100) x (velocidade do vento2)], F é a extensão da pista onde corre o
vento em milhas náuticas (máximo de 100 milhas), CS é a distância e milhas náuticas
de água com profundidade menor que 6 m próximo à costa, DS é a distância em milhas
náuticas de água com profundidade de menor que 6 m dentro da pista, em relação ao
continente mais próximo.
2.3- Fenologia
O talo de Sargassum consiste em um apressório aderido ao substrato que surge
de um eixo isolado (Yoshida, 1983). Este eixo principal se ramifica em vários eixos
secundários com múltiplos filóides, aerocistos, além de receptáculos (estruturas
reprodutivas), formando uma entidade genética individual. Algumas vezes, porém,
talos de Sargassum geneticamente diferentes podem apresentar coalescência pelo
apressório, contendo seus próprios sistemas de eixos (Arenas & Fernandez, 2000).
81
Nesse estudo, talo e indivíduo genético foram considerados como uma única entidade
para a avaliação da estrutura populacional. Na avaliação do esforço reprodutivo foi
realizada a porcentagem de ramos que apresentavam receptáculos, considerados como
férteis, em relação aos ramos estéreis. Neste caso, a coalescência de talos foi levada em
consideração. Com o propósito de investigar o número de eixos principais coalescentes
nos apressórios dos talos adultos, trinta talos de S. vulgare foram coletados, raspando o
substrato com uma espátula, em ambas as ilhas em setembro de 2007.
A fenologia foi estudada quantificando-se a abundância das diferentes fases de
vida nas duas populações de S. vulgare. Quadrados de 0,25 m2 (n=10) foram
aleatoriamente distribuídos ao longo de um transecto de 20 m de comprimento, em
cada ilha, a uma profundidade aproximada de 2-3 m. Os quadrados foram dispostos
mensalmente, entre outubro de 2006 a outubro de 2007, em ambos os locais de estudo,
onde o número de talos de S. vulgare foi quantificado para cada fase de vida. A
definição das fases seguiu Kendrick & Walker (1994), onde: (1) recrutas são talos com
um ou dois filóides; (2) juvenis apresentam talos medindo entre 1 e 10 cm de
comprimento, apresentando um apressório bem definido. Neste caso, os recrutas
propriamente ditos e ‘recrutas’ derivados de talos em regeneração não foram
diferenciados; (3) adultos são talos maiores que 10cm de comprimento, com eixos
laterais secundários partindo do(s) eixo(s) primário(s). No acompanhamento do esforço
reprodutivo de S. vulgare entre ilhas, o número de ramos vegetativos e ramos com
estruturas reprodutivas (receptáculos) de cada talo adulto também foi quantificado em
cada um destes quadrados.
82
2.4- Recrutamento em placas de colonização
Placas de colonização foram confeccionadas com massa epóxi (Tubolit MEM),
na forma circular e com uma área de 191 cm2. As placas foram aderidas ao substrato
rochoso mensalmente, sob o dossel de talos adultos de S. vulgare, a uma profundidade
aproximada de 3 m. As placas foram coletadas em intervalos de um mês inicialmente
em uma metade do ano e em intervalos de dois meses durante o ano completo (n=10), a
fim de verificar em qual intervalo de tempo haveria uma otimização no recrutamento.
Algumas vezes houve perda de placas, provavelmente pela ação das ondas, que pode
removê-las durante o processo de adesão, e o número de réplicas ficou reduzido para
cinco ou seis. Os recrutas de S. vulgare foram contados om o auxílio de uma lupa
(aumento de 12 x) e o número total registrado por placa.
2.5- Herbivoria nas diferentes fases de S. vulgare
Os potenciais consumidores de Sargassum na região da Baía da Ilha Grande são
ouriços e siris, observados com numerosos indivíduos nos locais de estudo. O ouriço
Lytechinus variegatus (Lamarck, 1816) tem ampla distribuição na costa brasileira
(Pereira et al., 2004) e apresenta uma dieta alimentar baseada em gramas marinhas,
algas e pequenos crustáceos (Lowe & Lawrence, 1976). O siri Charibdys hellerii (A.
Milne-Edwards, 1867) é uma espécie indo-pacífica provavelmente introduzida no
Atlântico Oeste (Campos & Turkay, 1989; Gomez, & Martinez-Iglesias, 1990;
Lemaitre, 1995; Tavares & Amouroux, 2003), este é um onívora (Cristina Ostrovisc,
comunicação pessoal), e foi observado consumindo macroalgas em mergulhos noturnos
(Raquel Muniz, observação pessoal). O consumo de talos de Sargassum por estes dois
83
organismos foi previamente observado em mergulhos diurnos e noturnos nas duas
ilhas. O desenho experimental para o teste de preferência alimentar, portanto, foi
idealizado para incluir prováveis consumidores generalistas, seguindo-se a
recomendação de Vadas (1980).
O experimento para testar ouriços foi realizado em novembro de 2006 e com
siris em dezembro de 2006. No teste de preferência alimentar foram coletados, na Ilha
das Flechas, indivíduos de ouriços (8 cm de diâmetro médio) e siris (tamanho médio de
10 cm), estes foram deixados em inanição durante aproximadamente 24 h, antes do
início do experimento. Talos de S. vulgare de cada fase de vida (recrutas, juvenis e
adultos) foram coletados. No caso dos adultos de S. vulgare, somente a porção apical
foi selecionada (cerca de 5 cm de comprimento a partir do ápice do eixo secundário).
As porções apicais dos talos adultos estavam disponíveis aos herbívoros,
principalmente se tratando dos ouriços, na fase de brotamento a partir do apressório, ou
quando muito pesadas, devido a grande quantidade de sedimentos depositada sobre as
frondes, principalmente na Ilha Comprida. Talos adultos de Padina gymnospora
(Kutz.) Sond. foram coletados para serem oferecidos como opção alimentar (controle).
A utilização desta alga como controle foi baseada em experimento prévio, realizado em
laboratório, para a observação da preferência alimentar de indivíduos juvenis de L.
variegatus, em relação a diferentes grupos morfo-funcionais de algas. Apesar da
impregnação por carbonato de cálcio potencialmente dificultar a herbivoria, esta alga
foi consumida pelos ouriços, no período do experimento. O consumo de Padina por
ouriço também foi observado indiretamente no campo, através da observação de talos
comidos (Raquel de A. Muniz, observação pessoal).
Todos os talos foram avaliados quanto ao volume inicial, removendo-se
previamente os organismos epífitos visíveis. Gaiolas cobertas por tela plástica com 1
84
cm de diâmetro de malha, medindo 40 x 30 x 20 cm, foram usadas para o teste. Em
cada gaiola, foram incluídos um exemplar de cada gênero de algas e um consumidor
(n= 5). As algas foram amarradas separadamente com arame de aço inoxidável no
fundo das gaiolas (n= 4) e fixadas por cabos no substrato. Após um período de 24 h, os
consumidores foram liberados e os volumes finais das algas foram medidos. A análise
da porcentagem do talo consumido baseou-se na diferença entre volumes final e inicial
dos indivíduos de cada grupo de alga.
2.6- Tratamento estatístico
Para verificar as diferenças de temperatura da água do mar ao longo do ano, um
teste de ANOVA unifatorial foi realizado, tendo como fator fixo o tempo, e níveis os
meses do ano entre outubro de 2006 e outubro de 2007. As diferenças entre as fases de
vida de S. vulgare foram testadas através de ANOVA bifatorial (modelo 1), para os
fatores fixos: local (Ilha Comprida e Ilha das Flechas) e tempo (meses entre outubro de
2006 e outubro de 2007), para cada fase: recrutas, juvenis e adultos. Os dados foram
transformados para raiz (x + 0,5) para garantir a homogeneidade e normalidade (Zar,
1984), que foi confirmada com o teste de Cochran, após as análises. Não foi utilizada
ANOVA trifatorial neste caso, pois os talos de diferentes fases de vida foram
quantificados na mesma unidade amostral (quadrados), portanto, não existia uma
independência nos dados.
Na avaliação da produção de ramos com estruturas reprodutivas foi utilizada
ANOVA trifatorial (modelo 1), para testar a influência do local, tempo e dossel. S.
vulgare apresentava ramos férteis e vegetativos no mesmo talo em ambos locais. Neste
caso, como a possível coalescência de talos pode ter dificultado distinguir indivíduos,
85
esta análise foi feita separadamente dos ramos vegetativos. As diferenças na
abundância dos recrutas de S. vulgare ao longo do tempo foi testada para as placas de
recrutamento coletadas em intervalos de um e dois meses, utilizando-se ANOVA
unifatorial (modelo 1). As possíveis diferenças de abundância entre os meses de estudo
foram detectadas através do teste para comparações múltiplas de médias de Fisher
(LSD), e o teste de Cochran foi utilizado para verificar a homogeneidade dos dados.
Para testar as diferenças de consumo entre as diferentes fases de Sargassum e Padina
por diferentes herbívoros, foram empregadas ANOVA unifatorial para cada
experimento, isto é, testando-se ouriços e siris separadamente. Para testar a
homogeneidade dos dados, mais uma vez, o teste de Cochran foi empregado. Os
programas empregados nas análises foram Exel, SPSS e Statistica.
3- Resultados
3.1- Parâmetros abióticos
A temperatura média da água variou de modo semelhante em ambas as ilhas, ao
longo do período de estudo. O valor médio máximo foi de 29,2 ºC em fevereiro de
2007, mantendo-se acima de 25ºC no verão, e o valor mínimo foi de 22ºC em agosto,
mantendo-se abaixo de 25ºC no inverno, e esses valores foram significativamente
diferentes entre os meses do ano (ANOVA, F= 1897,53; P<0,001) (Fig. 1).
O índice de exposição às ondas calculado foi de 9 para Ilha Comprida, e 11 para
a Ilha das Flechas, que correspondem ao encontrado para ambientes rasos e expostos e
considerados adequados para o desenvolvimento de algas, segundo Oigman-Pszczol et
al., (2004). Além da ocorrência de ondas originadas por ventos pode haver incidência
86
de ondas na região que não são originadas por ventos locais (Creed et al., 2007). A
turbulência das águas também foi observada em relação ao regime de correntes de
marés nos locais deste estudo, principalmente na Ilha das Flechas, onde notou-se um
freqüente movimento das frondes de Sargassum.
3.2- Estudo da fenologia
A estrutura populacional foi distinta entre os dois locais de estudo, porém, a
densidade de recrutas foi relativamente baixa em ambas as ilhas, quando comparado
com outras fases de vida de S. vulgare. Na Ilha das Flechas, onde a abundância de
recrutas foi significativamente maior que na Ilha Comprida, com uma tendência a
maior densidade desta fase nos meses de verão, porém esta sazonalidade não foi
significativa (Fig. 2a, b; Tabela 1a). Em relação aos talos juvenis, existiu uma interação
significativa entre tempo e local (Fig. 2a, b; Tabela 1b), isto é, houve uma variação em
termos de abundância, ao longo do tempo na Ilha das Flechas, enquanto que os juvenis
sempre foram raros ou ausentes somente na Ilha Comprida. Houve aumento
significativo (teste de Fisher) de juvenis no mês de fevereiro, na Ilha das Flechas.
Quanto aos talos adultos, de um modo geral foi constatada diferença significativa entre
locais, com maior abundância de S. vulgare na Ilha das Flechas. Também houve uma
diferença significativa em relação ao tempo (Fig. 2a, b; Tabela 1c). O teste de Fisher
mostrou que em ambas as ilhas houve maior abundância de talos adultos em dezembro.
O estudo da fenologia de Sargassum vulgare documentou um baixo número de
recrutas na população, apesar da continua produção de ramos com estruturas
reprodutivas pelos talos adultos na Ilha das Flechas e Ilha Comprida ao longo do ano.
Os resultados de ANOVA apresentaram uma interação significativa entre os fatores
87
local, tempo e ramos (Tabela 2). De um modo geral, o percentual de ramos vegetativos
foi significativamente maior em todos os meses de estudo, com exceção do mês de
junho, quando a porcentagem de ramos férteis foi significativamente maior na Ilha
Comprida (Fig. 3a, b; ANOVA, F= 4,64; P= 0,04) e igual aos ramos vegetativos na Ilha
das Flechas. O teste de diferença entre médias de Fisher demonstrou que, na Ilha
Comprida, houve um aumento na porcentagem de ramos férteis em junho de 2007 e o
menor valor foi observado em janeiro. Na Ilha das Flechas, o aumento da produção de
ramos férteis foi observado para junho e julho.
Não havendo diferenças significativas entre ilhas, e o número máximo de eixos
principais por apressório (coalescentes) foram cinco, na Ilha das Flechas e quatro na
Ilha Comprida.
3.3- Recrutamento em placas de colonização
A taxa de recrutamento foi maior nas placas coletadas em intervalos de dois
meses. Nas placas coletadas em intervalos de um mês houve uma variação do
recrutamento com o tempo (ANOVA, F= 11,11; P<0,001), havendo maior abundância
em novembro (Fig 4 a). Nas placas expostas por dois meses, também houve variação
significativa em função do tempo (ANOVA, F= 6,54; P<0,001), sendo os meses de
novembro, dezembro de 2006 e junho de 2007 os que apresentaram as médias maiores
(Fig. 4 b).
88
3.4- Herbivoria
Os experimentos de preferência alimentar por ouriços realizados no campo
revelaram a preferência significativa destes pelo consumo de talos recrutas de S.
vulgare, em relação às outras fases de vida desta alga (ANOVA, F= 19,24; P< 0,001).
Também foi observada a preferência por recrutas de Sargassum em relação à outra alga
Padina (ANOVA, F= 7,74; P= 0,03).
No experimento realizado com siris, houve consumo preferencial significativo
de talos adultos de S. vulgare em relação às suas outras fases (ANOVA, F= 4,13; P<
0,001) e em relação à Padina (ANOVA, F= 54,82; P< 0,001) (Fig. 5).
4- Discussão
1- Fenologia
A estrutura populacional de S. vulgare variou entre os locais estudados, e
apresentou uma relação clara quanto ao investimento em reprodução, baseado nos
dados obtidos sobre a porcentagem de ramos com estruturas reprodutivas e vegetativos
em ambas as populações estudadas. Na Ilha Comprida, a diminuta abundância de talos
recrutas e juvenis não condiz com o investimento na produção de ramos com estruturas
reprodutivas, ao longo do tempo. Esta fisionomia pode estar relacionada a uma alta
mortalidade na fase de assentamento, em função do alto grau de sedimentos
depositados no substrato neste local, principalmente no inverno (Capítulo 1). Os
sedimentos podem afetar negativamente a fixação de recrutas, principalmente na fase
de pós-assentamento, quando as algas são mais vulneráveis a este processo (Vadas et
89
al., 1992; Amsler et al, 1992, Schiel et al., 2006). Os efeitos deletérios da sedimentação
podem estar relacionados ao soterramento, abrasão e diminuição da irradiância (Vadas
et al., 1992; Eriksson & Johansson, 2003).
A baixa irradiância também pode explicar a alta mortalidade de recrutas. A alta
concentração de sedimentos na Ilha Comprida pode ter gerado uma diminuição da
irradiância, como constatado por Schiel et al. (2006), através da correlação positiva
entre a abundância de sedimentos depositados no substrato e daqueles em suspensão.
Além disso, a baixa irradiância no local também pode ter sido agravada pelo
sombreamento da vegetação terrestre próximo a linha d`água, como observado em
muitos pontos do costão rochoso na região da Baía da Ilha Grande (Creed et al.,
2007c). A alta irradiância, em função da maior distância da vegetação terrestre
(aproximadamente 5 metros da linha d`água) e menor abundância de sedimentos
depositados no substrato são fatores que podem contribuir como aumento destas fases
de vida nesta população. Conseqüentemente, a reduzida densidade de recrutas e juvenis
e a menor abundância relativa de talos adultos eram esperadas para a Ilha Comprida. A
alta mortalidade de recrutas, por si, é um fato natural, como observado em estudos
sobre recrutamento de Sargassum realizados anteriormente em outros locais (De
Wreed, 1983; Ang & De Wreed, 1990; Kendrick, 1991a,b; Kendrick & Walker, 1994,
Ang, 1985b), assim como para outras Fucales como Fucus (Mc Cook and Chapman,
1992), Ascophyllum (Vadas et al., 1990; Viejo et al., 1999) e Turbinaria (Styger &
Payri, 2005).
Inclusive no Brasil, em área próxima à região de estudo, Paula & Eston (1987),
observaram uma redução drástica na densidade de recrutas de S. stenophyllum Martius.
Na Ilha das Flechas, a abundância de recrutas e juvenis foi relativamente maior, mas,
ainda assim, foi bastante reduzida se comparada a outros estudos sobre recrutamento de
90
Sargassum, como por exemplo: 102 indivíduos.m-2 no oeste da Austrália (Kendrick &
Walker, 1994) e >200 indivíduos.m-2 no sudeste do Brasil (Paula & Eston, 1987).
O moderado grau de exposição às ondas e o fluxo de correntes, na Ilha das
Flechas, pode ser um fator positivo nesta população de S. vulgare, onde foi observada
uma maior densidade nas placas expostas e coletadas em intervalos de dois meses ao
invés de um mês. Vadas (1992) comenta a possibilidade dos recrutas serem viáveis por
muitos dias após a sua liberação e com isso terem sua dispersão favorecida em águas
turbulentas. A movimentação das águas quando moderada pode ser tolerada ou até
favorável competitivamente, conforme demonstrado por Norton (1983), que observou
uma maior resistência de recrutas de S. muticum ao deslocamento pela movimentação
das águas, devido à sua fixação através da liberação de mucilagem que permite uma
maior aderência ao substrato. A turbulência também pode diminuir o efeito deletério da
deposição de sedimentos (Scheil et al., 2006), que pode causar danos ao recrutamento e
ainda levar a um aumento na produtividade pelo aumento na disponibilidade de
nutrientes (Hurd, 2000). Contudo, em maiores proporções, o alto grau de turbulência
das águas pode levar ao deslocamento até mesmo dos talos maiores pelo aumento
proporcional da força de dragagem (Pratt & Johnson, 2002). Estes fatos podem ser
vinculados à variação temporal de talos juvenis e adultos, que tendem a apresentar
maiores abundâncias nos meses de verão, quando há menor incidência dos ventos fortes
do quadrante sul, principalmente na Ilha das Flechas que se encontra mais exposta.
A pressão de herbivoria é outro fator que pode ter levado a uma baixa densidade
de recrutas, juvenis e adultos. A maior abundância de potenciais herbívoros (ouriços e
siris) foi observada na Ilha Comprida a este estudo (Muniz, dados não publicados).
Neste caso, a influência dos herbívoros pode ter sido mais marcante no final do verão
(março), quando é esperada uma maior atividade, em função da alta temperatura da
91
água do mar. Apesar do consumo por herbívoros a atividade destes pode ser reduzida
pela baixa tolerância a decréscimos na temperatura, mesmo em ambientes tropicais
(Brosnan, 1992). A herbivoria também pode estar exercendo um forte impacto sobre o
recrutamento principalmente pelo ouriço L. variegatus que mostrou preferência
alimentar sobre recrutas e talos juvenis do que por talos adultos. Os siris C. hellerii
demonstraram preferência por talos adultos, porém estes apresentaram uma variação
sazonal discreta. A preferência alimentar dos ouriços sobre S. vulgare foi determinado
em estudo preliminar no laboratório e confirmado no campo, logo, acredita-se que o
recrutamento pode ter sido baixo pela pressão de herbivoria. Como os ouriços eram
indivíduos pequenos e jovens, a quantificação de sua densidade no campo foi
imprecisa, devido à dificuldade de serem encontrados em pequenas fendas e entre
macroalgas. Na Ilha Comprida, esse fato é agravado pelo maior número de matacões
que aumentam a complexidade do habitat. Himmelman et al. (1983), também se
surpreenderam com os efeitos causados por pequenos ouriços (< 4mm) de
Strongylocentrotus droebachiensis (O.F. Muller, 1776) em seus experimentos de
campo, onde só foram eliminados indivíduos a partir de 10mm de diâmetro. De fato, a
densidade de ouriços pode ser associada à distribuição e biomassa de macrófitas, como
constatado por Palacín et al. (1998) para o ouriço Paracentrotus lividus (Lamarck,
1816).
A sazonalidade do recrutamento nas placas foi maior no período de verão
(novembro/dezembro) e inverno (junho), contudo somente no segundo período houve
maior investimento na produção de ramos reprodutivos. A grande porcentagem de
ramos com receptáculo presentes nem sempre representa necessariamente o esforço
reprodutivo, pois este pode ser compensado pelo número de receptáculos que cada talo
produz (Mathieson & Guo, 1992; Széchy, et al. 2006). A variação sazonal da
92
abundância das fases de desenvolvimento de Sargassum, no entanto, pode ser
compensada pela regeneração de talos senescentes, a partir dos apressórios de talos
juvenis. Kendrick & Walker (1994), em um banco de Sargassum na Austrália,
verificaram que a regeneração deste era resultado não só da entrada de recrutas
provenientes de reprodução sexuada, mas também de regeneração de talos antigos a
partir de seus apressórios. Por outro lado, a variação sazonal na abundância de talos
adultos, em ambas as ilhas pode estar vinculada à alta mortalidade, relacionada à
senescência (Gillespie & Critchley, 1999). O acompanhamento do comprimento médio,
correlacionado positivamente com a biomassa (r= 0,59, n= 55, p<0,001 ), denota uma
queda natural das populações de S. vulgare durante os meses de inverno, logo após o
aumento no crescimento vegetativo no outono, e posterior tendência à regeneração no
verão. Portanto, a variação sazonal na densidade de talos de diferentes fases de vida e o
investimento em reprodução e recrutamento ainda podem estar relacionados à variação
na temperatura, como abordado em vários estudos em ambientes tropicais (De Wreed,
1976; Kimura et al., 1987; Glenn, et al., 1990; Martin-Smith, 1993; Vuki, et al., 1994;
Hwang, et al., 2004).
A fenologia das populações de S. vulgare neste estudo, contrastou com
resultados de outros trabalhos realizados no Brasil. Paula & Oliveira Filho (1980)
constataram queda na massa seca e no comprimento, no verão e outono, e aumento de
ramos reprodutivos no final da primavera, numa população de S. cymosum C. Agardh,
no litoral norte do Estado de São Paulo. Em populações de S. furcatum Kützing, no
litoral norte do Estado do Rio de Janeiro, houve um aumento vegetativo no verão e
perda total das frondes no inverno (Godoy e Coutinho, 2002). Amado-Filho et al.
(2003) encontrou diferentes padrões sazonais quanto aos maiores valores de biomassa
entre populações de Sargassum spp., dentro de cinco localidades na Baía de Sepetiba.
93
Széchy et al. (2006) encontrou padrões fenológicos semelhantes aos observados neste
estudo para outras populações de S. vulgare na Baía da Ilha Grande. Sendo assim, a
grande variação de padrões fenológicos, pode não só estar ligada a fatores intrínsecos
da população, como também depender de vários fatores ambientais.
A coalescência dos apressórios foi aparentemente comum, na área de estudo,
sugerindo ser vantajosa esta forma de recrutamento sobre os apressórios. A
coalescência pode ocorrer, inclusive, entre indivíduos com diferentes fases de
desenvolvimento, com a fixação de esporos em bases adultas, mesmo em condições de
sombreamento e varredura proveniente da fronde adulta (Santelices, 2004). Desse
modo, a coalescência entre indivíduos pode sim ser um reflexo de uma estratégia
adaptativa a distúrbios ambientais freqüentes, como por exemplo, o soterramento e a
herbivoria (Maggs & Cheney, 1990; Muñoz & Santelices, 1994, Styger & Payri, 2005).
Indivíduos coalescentes podem ainda emitir eixos eretos maiores e mais rapidamente
do que os indivíduos não coalescentes. (Santelices, 2004). De fato, a coalescência pode
ser um caso comum em Sargassum, visto que, no processo de dispersão os
embrioesporos são maiores e mais pesados, afundando rapidamente (Vadas, 1992).
Deysher & Norton (1982) observaram que S. muticum, tende a ter uma maior fixação
de recrutas próximo à alga parental. O mesmo padrão foi observado por Kendrick &
Walker (1991), num estudo sobre dispersão de propágulos de S. spinuligerum, na
Austrália. Em Sargassum, a coalescência é comumente observada entre indivíduos por
meio dos apressórios (Arenas & Fernandez, 2000). Sendo assim, os estudos fenológicos
e principalmente aqueles que enfocam a densidade populacional (auto-desbaste ou
´self-thinning`) de Sargassum, carecem de maior atenção quanto a este aspecto.
Portanto, sem um estudo genético detalhado não se pode determinar a taxa de
coalescência nem o montante do investimento parental.
94
Para concluir, o grande investimento em ramos vegetativos explica a
manutenção da população. Contudo, o investimento nos ramos reprodutivos de S.
vulgare, em ambos locais estudados, não refletem o recrutamento na região, que
aparentemente é limitado em ambas populações estudadas. Entretanto, a regeneração de
talos remanescentes pelos seus apressórios pode ser uma forte estratégia para a
manutenção da estrutura populacional nesta região, o que não foi devidamente avaliada
neste estudo, pela não discriminação entre talos juvenis propriamente ditos e talos em
fase de regeneração. Ainda, a competição entre diferentes fases de vida de Sargassum
através da varredura dos talos adultos sobre recrutas e juvenis é outro fator que merece
posterior atenção, principalmente na Ilha das Flechas, local cuja movimentação das
águas é maior. A coalescência dos talos de Sargassum, por outro lado, deve ser uma
forma de estratégia importante na manutenção da estrutura destas populações,
entretanto, este fator merece uma avaliação genética.
A colonização de S. vulgare no substrato naturalmente coberto por algas
formadoras de denso tapete, representadas pelas algas calcárias articuladas, deve ser
particularmene observada em trabalhos posteriores. Estas algas com crescimento
emaranhado podem favorecer o recrutamento (Benedetti-Cecchi & Cinelli, 1992) ou ao
reterem sedimentos, podem inibir o recrutamento de outras algas (Schonbeck &
Norton, 1980). O soterramento por sedimentos finos pode interferir no recrutamento na
Ilha Comprida, porém a herbivoria é um outro fator que pode estar atuando em ambas
as ilhas, como observado neste trabalho, principalmente pelo ouriço L. variegatus.
Porém, a pressão de herbivoria é um fator que deve ser observado com mais atenção,
devido à presença de herbívoros de menor porte que podem influenciar na estrutura da
população.
95
Agradecimentos
Agradecemos ao apoio financeiro da Coordenação de Aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior (Capes), aos colegas de laboratório, principalmente pela
colaboração nos trabalhos de campo. Ao Projeto Mergulhar e à operadora de mergulho
Frade Diver. Ao amigo João Bosco Ferreira e sua família, pelo apoio logístico no
campo. E à Escola Nacional de Botânica Tropical – Instituto de Pesquisas do Jardim
Botânico do Rio de Janeiro.
96
Referências bibliográficas
Aguilar-Rosas, R. & Galindo, A.M., 1990. Ecological aspects of Sargassum muticum
(Fucales – Phaeophyta) in Baja Califórnia, México: reproductive phenology and
epiphytes. Hydrobiologia 204/205, 185-190.
Amado Filho, G.M.; Barreto, M.B.B.B.; Marins, B.V.; Felix, C & Reis, R.P., 2003.
Estrutura das comunidades fitobentônicas do infralitoral da Baía de Sepetiba, RJ,
Brasil. Revista Brasileira de Botânica 26, 329-342.
Amsler, C.D., Reed, D.C. Neushul, M., 1992. The microclimate inhabited by
macroalgal propagules. Bristsh Phycological Journal 27, 253-270.
Ang Junior, P.O., 1985a. Phenology of Sargassum siliquosum J. Ag. And S.
paniculatum J. Ag. (Sargassaceae, Phaeophyta) in the reef flat of Balibago
(Calatagan, Philippines). In Proceedings of V International Coral Reef Congress
(V.M. Harmelin. & B. Salvat, eds.) Antenne Museum – EPHE, Moorea, v.5, p.51-
57.
Ang Junior, P.O., 1985b. Studies of the recruitment of Sargassum spp. (Sargassaceae,
Phaeophyta) in Balibago, Calatagan, Philippines. Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology 91, 293-301.
Ang Junior, P.O. & De Wreed, R.E., 1990. Matrix models for algallife history stages.
Marine Ecology Progress Series 59, 171-181.
Arenas, F. & Fernández, C., 2000. Size structure and dinamics in a population of
Sargassum muticum (Phaeophyta). Journal of Phycology 36, 1012-1020.
Benedetti-Cecchi, L. & Cinelli, F., 1992. Effects of canopy cover, herbivores and
substratum type on patterns of Cystoseira spp. Settlement and recruitment in littoral
rockpools. Marine Ecology Progress Series 90, 183-191.
97
Brawley, S.H. & Johnson, L.E. 1991. Survival of fucoid embryos in the intertidal zone
dependes upon developmental stage and microhabitat. Journal of Phycology. 27:
179-186.
Brosnan, D.M., 1992. Ecology of tropical rocky shores: plant-animal interactions in
tropical and temperate latitudes. Plant-Animal interactions in the marine benthos.
(ed. D.M. John, S.J. Hawkins and J.H. Price). Clarendon Press, Oxford.
Campos, N. H. & Turkay, M., 1989. On a record of Charybdis helleri from the
Caribbean coast of Colombia. Senckenbergiana. Maritima 20, 119-123.
Chapman, A.R.O., 1990. Effects of grazing canopy cover and substratum type on the
abundances of common species of seaweeds inhabiting littoral fringe tide pools.
Botânica Marina. 33, 319-326.
Creed, J.C. & Oliveira, A.E.S., 2007a. Uma metodologia e análise de impactos
ambientais. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O. (Eds.),
Biodiversidade marinha da baía da Ilha Grande. Ministério do Meio Ambiente -
Secretaria Nacional de Biodiversidade e Florestas - Departamento de Conservação
da Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 349-377 pp.
Creed, J.C. & Oliveira, A.E.S., 2007b. Índice geográfico e descrição dos locais de
estudo. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O. (Eds.), Biodiversidade
marinha da baía da Ilha Grande. Ministério do Meio Ambiente - Secretaria
Nacional de Biodiversidade e Florestas - Departamento de Conservação da
Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 75-107 pp.
Creed, J.C.; Ramos, R.A.; Casares, F.A. & Oliveira, A.E.S., 2007c. Características
ambientais: substrato da orla costeira. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo,
M.A.O. (Eds.), Biodiversidade marinha da baía da Ilha Grande. Ministério do Meio
98
Ambiente - Secretaria Nacional de Biodiversidade e Florestas - Departamento de
Conservação da Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 133-151 pp.
De Wreed, R.E., 1976. Phenology of three species of Sargassum (Sargassaceae,
Phaeophyta) in Hawaii. Phycologia 15, 175-183.
De Wreed, R.E., 1983. Sargassum muticum (Fucales, Phaeophyta): regrowth and
interactions with Rodomela larix (Ceramiales, Rhodophyta). Phycologia 22: 153-
160.
Deysher, L. & Norton, T. A., 1982. Dispersal and colonization in Sargassum muticum
(Yendo) Fensholl. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 50, 179-
195.
Eriksson, B.K. & Johansson, G., 2003. Sedimentation reduces success of Fucus
vesiculosus (Phaeophyceae) in Baltic Sea. European Journal of Phycology 38, 217-
222.
Figueiredo, M.A.O.; Barreto. M.B. & Reis, R.P., 2004. Caracterização das macroalgas
nas comunidades marinhas da área de Proteção Ambiental de Cairuçú, Parati, RJ –
subsídios para futuros monitoramentos. Revista Brasileira de Botânica 27(1), 11-17
Figueiredo, M.A.O. & Tâmega, F.T.S., 2007. Macroalgas Marinhas. In: Creed, J.C.;
Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O. (Eds.), Biodiversidade marinha da baía da Ilha
Grande. Ministério do Meio Ambiente - Secretaria Nacional de Biodiversidade e
Florestas - Departamento de Conservação da Biodiversidade. Biodiversidade 23.
Brasília. 153-180 pp.
Fletcher, R.L. & Callow, M. E., 1992. The Settlement, attachment and establishment of
marine algal spores. British Phycological Journal. 27, 303-329.
99
Gillespie, R.D. & Critchley, A.T., 1999. Phenology of Sargassum spp. (Sargassaceae,
Phaeophyta) from Reunion Rocks, Kwazulu, Natal, South Africa. Hydrobiologia
399, 201-210.
Glenn, E.P; Smith, C.M. & Doty, M.S., 1990. Influence of antecedent water
temperatures on standing crop of a Sargassum spp. Dominated reef flat in Hawaii.
Marine Biology 105, 323-328.
Godoy, E.A.S. & Coutinho, R. 2002. Can artificial beds of plastic mimics compensate
for seasonal absence of natural beds of Sargassum furcatum? ICES Journal of
Marine Science 59: 111-115.
Gomez, O. & Martinez-Iglesias. J. C. 1990. Reciente hallazgo de la especie
Indopacifica Charybdis helleri (A. Milne Edwards, 1867) (Crustacea: Decapoda:
Portunidae) en aguas Cubanas. Caribbean Journal of Science 26: 70-72.
Himmelman, J.H.; Cardinal, A. & Bourget, E. 1983. Community development
following removal of urchins, Strongylocentrotus droebachiensis, from the rochy
subtidal zone of the St. Lawrence Estuary, Eastern Canada. Oecologia 59: 27-39.
Hurd, C.L. 2000. Water motion, marine macroalgal physiology, and production.
Journal Phycology 36: 453-472.
Hwang, R.L.; Tsai C.C. & Lee, T.M. 2004. Assessment of temperature and nutrient
limitation on seasonal dynamics among species of Sargassum from a coral reef in
southern Taiwan. Journal of Phycology 40: 463-473.
Jones, C.G.; Lawton, J. H. & Shachak, M., 1994. Organisms as ecosystem engineers.
Oikos. 69, 373-386.
Jones, C.G.; Lawton, J. H. & Shachak, M., 1997. Positive and negative effects of
organisms as physical ecosystem engineers. Ecology 78(7), 1946-1957.
100
Kendrick, G.A., 1991. Dispersal distances for propagules of Sargassum spinuligerum
(Sargassaceae, Phaeophyta) measured directly by vital staining and venture suction
sampling. Marine Ecology Progress Series 79: 133-138.
Kendrick, G.A. & Walker, D.I., 1991. Role of recruitment in structuring beds of
Sargassum spp. (Phaeophyta) at rottenest island, Western Australia. Journal of
Phycology 30, 200-208.
Kendrick, G.A., 1994a. Effects of propagule settlement density and adult canopy on
survival of recruits of Sargassum spp. (Sargassaceae: Phaeophyta). Marine Ecology
Progress Series 103, 129-140, 1994.
Kendrick, G.A., 1994b. Role of recruitment in structuring beds of Sargassum spp.
(Phaeophyta) at Rottnest Island, western Australia. Journal of Phycology 30, 200-
208.
Kimura, T.; Orosco, C.A. & Ohno, M., 1987. Ecological study of Sargassum okamurae
Yoshida et T. Konno in Tosa Bay, Japan. Report Usa Marine Biology Institute
Kochi University 9: 149-167.
Lemaitre, R., 1995. Charybdis hellerii (Milne Edwards, 1867), A nonindigenous
portunid crab (Crustacea: Decapoda: Brachyura) discovered in the Indian River
Lagoon System in Florida. Proceedings of the Biolical Society of Washington 108,
643-648.
Lowe, E.F. & Lawrence, J.M, 1976. Absortion efficiencies of Lytechinus variegatus
(Lamarck) (Echinodermata, Echinoidea) for selected marine plants. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 21, 223-234.
Lüning, K., 1990. Seaweeds: their environment, biogeography, and ecophysiology.
John Wiley & Sons, New York.
101
MacCook, L. & Chapman, 1992. Vegetative regeneration of Fucus rockweed canopy as
a mechanism of secondary succession on an exposed rocky shore. Botanica Marina
35, 35-46.
Maggs, C.A. & Cheney, D.P., 1990. Copetition studies of marine macroalgae in
laboratory culture. Journal of Phycology 26, 18-24.
Martin-Smith, K.M., 1993. The phenology of four species of Sargassum at Magnetic
Island, Australia. Botanica Marina 36, 327-334.
Mathieson, A.C. & Guo, Z., 2006. Patterns of fucoid reproductive biomass allocation.
Britsh Phycological Journal. 27:271-292.
Muniz, R.A; Gonçalves, J.E.A. & Széchy, M.T.M., 2003. Variação temporal de
macroalgas epífitas em Sargassum vulgare C. Agardh (Phaeophyta, Fucales) da
Praiha, Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, Brasil. Iheringia 58, 13-24.
Muñoz, A.A. & Santelices, B., 1994. Quantification of the effects of sporeling
coalescence on the early development of Gracilaria chilensis (Rhodophyta) Journal
of Phycology 30, 387-392.
Norton, T. A., 1983. The resistance to dislodgement of Sargassum muticum germlings
under defined hydrodynamic conditions. Journal of the Marine Biological
Association of the United Kingdom 61, 929-940.
Palacín, C.; Giribet, G.; Carner, S.; Dantart, L. & Turon, X., 1998. Low densities of sea
urchins influence the structure of algal assemblages in western Mediterranean.
Journal of Sea Research 39, 281-290.
Paula, E. J. & Eston, V.R. 1987. Are there other Sargassum species potentially as
invasive S. muticum? Botanica Marina 30: 405-410.
102
Paula, E. J., 1989. Secondary succession on an exposed rocky intertidal algal
community of the State of São Paulo (Brazil). Boletim de Botânica da Universidade
de São Paulo 11, 1-9.
Pereira, R.C.; Soares, A.R.; Teixeira, V.L.; Vilaça, R. & Gama, B.A.P., 2004. Variation
in chemical defenses against herbivory in southwestern Atlantic Stypopodium
zonale (Phaeophyta). Botanica Marina 47, 202-208.
Pratt, M.C. & Johnson, A.S., 2002. Strength, drag, and disalodgment of two competing
intertidal algae from two competing intertidal algae from two wave exposures and
four seasons. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 272, 71-101.
Prince, J.S. & O´Neal, S.W., 1979. The ecology of Sargassum pteropleuron Grunow
(Phaeophyta, Fucales) in the waters off South Florida. Phycologia 18(2), 109-114.
Schiel, D.R.; Wood, S.A.; Dunmore, R.A. & Taylor, D.I., 2006. Sediment on rocky
intertidal reefs: Effects on early post-settlement stages of habitat-forming seaweeds.
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 331,158-172.
Shonbeck, M.W. & Norton, T.A., 1980. Factors controlling the lower limits of fucoid
algae on the shore. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 43, 131-
150.
Styger, V. & Payri, C., 2005. Natural settlement dynamics of a yang population of
Turbinaria ornata and phenological comparisons with older populations. Aquatic
Botany 81, 225-243.
Széchy, M.T.M. & Cordeiro Marino, M. 1991. Feofíceas do litoral norte do estado do
Rio de Janeiro, Brasil. Hoehnea 18: 205-241.
Széchy, M.T.M. & Paula, E.J., 2000. Macroalgas associadas a bancos de Sargassum C.
Agardh (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos Estados do Rio de Janeiro e São Paulo,
Brasil. Hoehnea 27, 235-257.
103
Széchy, M.T.M.; Galliez, M. & Marconi, M.I., 2006. Quantitative variables applied to
phenological studies of Sargassum vulgare C. Agardh (Phaeophyceae – Fucales)
from Ilha Grande Bay, State of Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Botânica 29,
27-37.
Tavares, M. & Amouroux, J.M., 2003. First record of the non-indigenous crab
Charybdis hellerii (A. Milne Edwards, 1867) from French Guyana (Decapoda,
Brachyura) Portunidae). Crustaceana, Leiden, 76 (3), 625-630.
Tommasi, L.R., 1990. Efeitos antrópicos sobre o ecossistema marinho das regiões
sudeste-sul do Brasil. In Anais do II Simpósio de Ecossistemas da Costa Sul e
Sudeste Brasileira: estrutura, função e manejo (S. Watanabe, coord.). Academia de
Ciências do Estado de São Paulo, São Paulo, v.1, p.53-54.
Vadas, R. L., 1980. Herbivory. In: Littler, M.M. & Littler, D.S. (eds) Phycological
Methods. Ecological field methods: Macroalgae. Cambridges University Press.
Cap: 26. p.532-536.
Vadas, R. L.; Whight, W.A. & Miller, S.L., 1990. Recruitment of Ascophylum
nodosum: wave action as a source of mortality. Marine Ecology Progress Series 61,
623-272.
Vadas, R. L., 1992. Recruitment and mortality of early post-settlement stages of
benthic algae. Bristish Phycologcal Journal 27, 331-351.
Viejo, R.M.; Aberg, P.; Crevin, G.Lindergarth, M., 1999. The interactive effects of
adult canopy, germling density and grazing on germiling survival of the rockweed
Ascophyllum nodosum. Marine Ecology Progress Series 187: 113-120.
104
Vuki, V.C. & Price, I. R., 1994. Seasonal changes in the Sargassum populations on a
fringing coral reef, Magnetic Island, Great Barrier Reef region, Australia. Aquatic
Botany 48, 153-166.
Yoshida, T., 1983. Japanes species of Sargassum subgenus Bactrophycus (Phaeophyta
– Fucales). Journal of the Faculty Science Hokkaido University Serie V. Botany 13,
99-246.
Yoshida, G.; Murase, N.; Arai, S. & Terawaki, T., 2004. Ecotypic differentiation in
maturation seasonality among Sargassum horneri (Fucales – Phaeophyta)
populations in Hiroshima Bay, seto Inland Sea, Japan. Phycologia 43(6), 703-710.
Zar, J.H. 1984. Bioestatistical analysis. 2nd ed. Prentice-Hall International, London,
718pp.
105
Tabelas
Tabela 1: Análise de variância bifatorial entre os fatores: local (Ilhas Comprida- IC e das
Flechas- IF), e tempo (entre outubro de 2006 e outubro de 2007), em relação a abundância de
talos recrutas na população de Sargassum vulgare. GL= grau de liberdade; MQ= média dos
quadrados, F= valor calculado, P= nível de significância.
A- Recrutas Gl MQ F P
Local 1 2,84 x10-18 11,34 0,001
Tempo 8 2,703 x 10-17 1,08 0,38
Local x Tempo 8 1,802 x 10-17 0,72 0,68
Erro 161 2,51 x 10-17
B- Juvenis
Local 1 120, 05 60,57 <0,001
Tempo 8 3,13 1,58 0,13
Local x Tempo 8 4,75 2,39 0,02
Erro 162 1,98
C- Adultos
Local 1 688,20 104,63 <0,001
Tempo 9 49,05 7,48 <0,001
Local x tempo 9 10,8 1,63 0,11
Erro 180 6,58
106
Tabela 2: Análise de variância trifatorial entre os fatores: local (Ilhas Comprida e das Flechas),
tempo (meses entre outubro de 2006 e outubro de 2007), e ramo (ramos com estruturas
reprodutivas e ramos vegetativos) de Sargassum vulgare. GL= grau de liberdade; QM= média
dos quadrados, F= valor calculado, P= nível de significância
Gl MQ F P
Local 1 1,1 x 10-15 0,01 0,92
Ramo 1 9,02 x 10-19 796,3 < 0,001
Tempo 9 4,14 x 10-16 0,36 0,95
Local x Ramo 1 1,36 x 10-16 1,20 0,27
Local x Tempo 9 1,06 x 10-17 0,94 0,49
Ramo x Tempo 9 1,85 x 10-18 16,3 < 0,001
Local x Ramo x Tempo 9 3,98 x 10-17 3,51 < 0,001
Erro 1000 1,13 x 10-17
107
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
O N D J F M A M J J A S O
Tem
pera
tura
(C
)
IC
IF
Figura 1: Variação da temperatura da água do mar, entre os meses de outubro de 2006 e
outubro de 2007, na Ilha das Flechas (IF) e Ilha Comprida (IC). (Média ± desvio
padrão, n= 225).
Figura 2: Variação na densidade (n°. /0,25m-2) de recrutas, bases e talos adultos de Sargassum
vulgare nas ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), entre os meses de outubro 2006 a outubro de
2007. (Média + erro padrão, n = 10). As letras acima das colunas de ‘a-d’ se referem às
diferenças significativas entre médias no teste de Fisher para juvenis; ‘e-n’ se referem às
diferenças entre médias de adultos e (?) significa meses com dados ausentes.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
O N D J F M A M J J A S O
Densid
ade (
0,2
5m
2)
recrutas
juvenis
adultos
A- Ilha Comprida
? ? ?
e fg
ij
kl m
n n
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
O N D J F M A M J J A S O
Densid
ade (
0,2
5m
2)
B- Ilha das Flechas
? ? ?
aa
ab
c d d d d
e ee
ef
g
hi
j k
108
Figure 3: Investimento percentual (% por 0.25m-2) nos ramos com estruturas reprodutivas dos
talos adultos de S. vulgare nas ilhas Comprida (A) e das Flechas (B), nos mêses entre outubro
de 2006 e abril de 2007. Média ± desvio padrão, (n = 10). Os dados referentes aos meses de
março, maio e agosto não estão presentes.
Figura 4: Densidade de recrutas de S. vulgare em placas (191 cm2) colocadas no sublitoral e
retiradas em intervalos de um mês (A) e dois meses na Ilha das Flechas (B). Média + erro
padrão (n= 6). Letras distintas acima das colunas indicam médias significativamente diferentes
pelo teste de Fisher.
0
20
40
60
80
100
120
140
160
N D J F A J A O
De
ns
ida
de
de
re
cru
tas
(1
91
cm
)
a
a
a
B - 2 meses
b b b
b b
0
20
40
60
80
100
O N D J F
De
ns
ida
de
de
re
cru
tas
(1
91
cm
)
b
A - 1 mês
aa a a
0
20
40
60
80
100
O N D J F A J J S O
Ra
mo
s(%
)
A - Ilha Comprida
e
a a bc
dd
e ee
0
20
40
60
80
100
O N D J F A J J S O
Ra
mo
s (
%)
B- Ilha das Flechas
ab
b bc c
d
e e e
109
Figura 5: Porcentagem de volume (ml) consumido de talos recrutas, juvenis e adultos de S.
vulgare por ouriços (A) e siris (B). (Média + erro padrão, n= 5). Foi incluído um herbívoro por
gaiola.
0
20
40
60
80
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ido
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l) Sargassum
PadinaA - ouriço
0
20
40
60
80
R J A% v
olu
me
co
ns
um
ido
(m
l)
B - Siri
110
CAPÍTULO 3
EFEITOS DO DOSSEL DE SARGASSUM VULGARE C. AGARDH
(FUCALES - OCHROPHYTA) ASSOCIADOS À HERBIVORIA,
VARREDURA E SOMBREAMENTO NAS ALGAS DO ESTRATO
INFERIOR DA COMUNIDADE BENTÔNICA.
Muniz, R. de A.1;. Kendrick, G. A.2 & Figueiredo, M. A.de O3
1- Escola Nacional de Botânica Tropical, [email protected],
2-Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, [email protected]
3- University of Western Australia, [email protected]
Artigo a ser submetido ao
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology
111
Resumo
A herbivoria assim como a presença de algas formadoras de dosséis são fatores
importantes, que influenciam direta ou indiretamente a estrutura de muitas
comunidades marinhas. Sendo assim, o objetivo deste trabalho foi testar o efeito do
dossel de Sargassum vulgare em relação à varredura, sombreamento e herbivoria,
considerando a densidade da meso-fauna associada e a preferência alimentar. A
herbivoria foi testada medindo-se o consumo de talos juvenis de S. vulgare e Padina
gymnospora, em áreas com e sem dossel e em dois locais de estudo. O efeito do dossel
nestas algas do estrato inferior foi ainda avaliado quanto à varredura e ao
sombreamento, usando-se mímicas plásticas e simulando níveis de irradiância. A
pressão de herbivoria foi maior na Ilha Comprida, onde o costão rochoso é mais
heterogêneo do que na Ilha das Flechas. O grupo morfo-funcional de algas
preferencialmente consumido foi o das filamentosas. Apesar da alta densidade de
invertebrados na meso-fauna sob os dosséis, não houve relação entre estes e o consumo
das algas do estrato inferior. O sombreamento pelo dossel de Sargassum limitou a
produtividade e deve ter interferido na abundância relativa das algas do estrato inferior,
ao invés da varredura ou da herbivoria associada, principalmente da alga foliácea P.
gymnospora.
Palavras chaves: Costão rochoso, herbivoria, mesofauna, Sargassum vulgare,
sombreamento, varredura.
112
Abstract
The herbivory as well as the presence of canopy algae are very important factors
influencing directly or indirectly the structure of many marine communities. Therefore,
the aim of this study was to test canopy effects of Sargassum vulgare related to
sweeping, shading and herbivory, considering associated meso-fauna and feeding-
preference. Herbivory was tested measuring consumption of young Sargassum thallus
and Padina gymnospora thalli in areas with and without canopy in two studied sites.
Canopy effect on these understorey algae was also tested in relation to sweeping and
shade, using plastic mimics and simulating irradiance levels. Herbivore pressure was
higher in Comprida island, where the rocky shore is more heterogenous than in Flechas
island, and filamentous algae were preferencially consumed was the filamentous.
Despite of a high density of invertebrates in the meso-fauna under the canopies, there
was no relationship between their presence and the consumption of understorey algae.
Shading by the Sargassum canopy limited the productivity and might have interfered in
the relative abundance of understorey algae, and not sweeping or associated herbivory,
mainly of the foliose algae P. gymnospora.
Key words: Rocky shores, mesofauna, herbivory, Sargassum vulgare, shading,
sweeping,
113
1- Introdução
A herbivoria é um importante fator que influencia direta ou indiretamente a
abundância e estrutura de muitas comunidades de macroalgas marinhas (Hay, 1986;
Hay, 1997; Brawley, 1992; Vadas & Elner, 1992). O efeito da herbivoria na
associação de algas depende de muitos fatores, como a natureza e densidade dos
herbívoros, a suscetibilidade das algas ao herbívoro e a taxa de crescimento da alga
(Brosnan, 1992). A preferência alimentar do herbívoro e as habilidades competitivas
dos diferentes grupos de algas da comunidade também são determinantes
(Lubchenco, 1978; Shunula & Ndibalema, 1986). Entretanto, a preferência alimentar
destes é determinada não somente pelos atributos intrínsecos à planta e pela biologia
do herbívoro em si, mas também pelo contexto ambiental (Pérez-Harguindeguy, et
al., 2003).
A herbivoria pode ainda ser um fator determinante na resistência dos
ecossistemas marinhos frente ao crescente impacto global da poluição orgânica,
contendo a proliferação excessiva de algas efêmeras, levando à alteração nas
fisionomias das respectivas comunidades (Worm & Lotze, 2006). O sombreamento
exercido pelos dosséis de algas dominantes nos bancos de macroalgas também pode
exercer esta função nos ecossistemas marinhos (Connell, 2003). As frondes destas
algas também podem modificar variáveis biológicas pela varredura do substrato
(Kennelly, 1989; Kiirikki, 1996). Sendo assim, o dossel destas algas pode
influenciar direta ou indiretamente a intensidade de herbivoria nas algas associadas
pela atração ou repulsão de herbívoros (Vadas & Elner, 1992; Gagnon, et al., 2003;
Taylor & Schiel, 2005). As macroalgas formadoras de dossel podem afetar a meso-
fauna encontrada nas algas do estrato inferior pela modificação de fatores físicos,
114
tais como: espaço habitado (Jones et al., 1997), quantidade e qualidade de
irradiância (Lüning & Dring, 1985; Kennelly, 1989; Clark et al., 2004) e fluxo de
água (Duggins et al., 1990). Estes três fatores, portanto, podem atuar em sinergia na
estrutura da comunidade de macroalgas associadas (Cervin, et al., 2004; Eriksson, et
al., 2007).
Em ambientes tropicais peixes e ouriços são os herbívoros dominantes, enquanto
que, em ambientes temperados, moluscos e ouriços são os mais representativos
(Brosnan, 1992). Os ouriços são particularmente notados por causarem grande
influência sobre as populações de algas (Paine & Vadas, 1969; Hughes et al., 1987;
Dean et al., 1989; Oliveira, 1991). Os siris também são forrageadores eficientes,
causando efeitos em geral nas algas foliáceas (Brosnan, 1992) nos ambientes tropicais.
Os mesoherbívoros, definidos como invertebrados maiores que os copépodos e com
tamanho máximo de 2,5cm (como por exemplo: pequenos siris, camarões, anfípodas,
isópodes, larvas de dípteras, moluscos e poliquetas), quando alcançam densidades
muito altas, podem também causar efeitos marcantes na associação de algas (Brawley,
1992).
De um modo geral, a alta densidade de herbívoros e o alto consumo das macroalgas
pode levar à formação de áreas nuas (Hay, 1981; Hay et al., 1983; Hagen, 1995), onde
somente as algas calcárias incrustantes conseguem sobreviver. Enquanto que, a baixa
densidade de herbívoros, e conseqüentemente a diminuição ou até ausência de
consumo, pode levar à uma proliferação excessiva de algas efêmerase oportunistas, que
podem causar efeitos negativos nas comunidades marinhas bentônicas (Eriksson et al.,
2007). A preferência alimentar de herbívoros por algas palatáveis e rejeição de algas
com defesas químicas, a exemplo de Sargassum, foram relativamente bem explorados
(revisão em Fenical, 1992).
115
No Brasil, foram realizados alguns estudos sobre densidade e distribuição da fauna
associada às populações de Sargassum (Széchy et al. 2001; Ferreira et al., 2001; Godoy
& Coutinho, 2002; Tanaka & Leite, 2003), assim como estudos sobre preferência
alimentar (Oliveira, 1991; Ferreira, 1998) e aqueles relacionados às defesas químicas
anti-herbivoria (Pereira & Yoneshigue-Valentin, 1999; Pereira, et al., 2000; Pereira et
al., 2002; Pereira et al., 2004). Contudo, trabalhos sobre herbivoria associada aos
efeitos de varredura ou sombreamento do dossel na estrutura das comunidades
bentônicas brasileiras ainda são de suma importância para o melhor entendimento sobre
a dinâmica das comunidades bentônicas dominadas por Sargassum. Visto que, este
gênero de macroalga é considerado o mais importante em termos de abundância em
costões rochosos do litoral sudeste (Paula & Eston, 1987; Széchy & Paula, 2000a;
Amado Filho et al., 2003). Neste sentido, os objetivos deste trabalho foram avaliar os
efeitos diretos (luz e varredura) ou indiretos do dossel na pressão de herbivoria nas
associações de algas em duas comunidades. Para tal, formularam-se hipóteses, baseadas
em resultados anteriores (Capítulo 1), a saber: (1) a presença do dossel de Sargassum
influencia positivamente no consumo das macroalgas no seu estrato inferior, através da
maior concentração da meso-fauna sob este dossel; (2) macroalgas oportunistas do
estrato inferior aumentam sua produtividade em função do aumento no nível de
irradiância pela remoção do dossel; (3) A varredura das frondes de S. vulgare reduz a
abundância das macroalgas oportunistas do estrato inferior.
116
2- Materiais e métodos
2.1- Área de estudo
Este estudo foi realizado no sublitoral raso das Ilhas das Flechas (22○ 57` S, 44○
21` O) e Ilha Comprida (22○ 57` S, 44○ 22` O) na região de Bracuí, localizada na Baía
da Ilha Grande, Estado do Rio de Janeiro. O primeiro local é exposto à ação de
moderadas ondulações e correntes, o substrato duro compõe-se de granito e se extende
até 5m de profundidade. Neste, um denso banco de Sargassum vulgare C. Agardh com
talos de tamanho médio, aproximadamente 40cm de comprimento, cobre uma faixa
contínua. O segundo local é mais abrigado e apresenta substrato mais heterogêneo,
formado por matacões de granito, dispostos irregularmente e cobertos também por S.
vulgare, com talos dispostos de modo esparso e, em alguns pontos ultrapassando 1m de
comprimento. A temperatura do fundo alcança valores médios máximos nos meses de
verão (29ºC em fevereiro de 2007), e mínimos no inverno (22ºC em agosto). O
acúmulo de sedimentos finos, depositado no substrato é maior na Ilha Comprida,
principalmente no inverno. A salinidade oscila entre 34 a 35, respectivamente nas
águas superficiais e de fundo, nas duas ilhas. A irradiância máxima medida na presença
e ausência do dossel de S. vulgare, varia respectivamente, entre 292 e 413 µmol.m-2.s-1.
Abaixo do dossel apenas de 18 - 23% da irradiância incidente foi medida.
No estrato inferior da população de S. vulgare, dominam as algas calcárias
articuladas, cobertas geralmente por epífitas filamentosas e foliáceas. Na Ilha
Comprida, espécies de Ceramium são os principais componentes dentre as algas
filamentosas, e na Ilha das Flechas, Padina e Dictyota, são as principais algas foliáceas.
De um modo geral, outras algas são menos abundantes no estrato inferior da
117
comunidade, como as algas coriáceas (Sargassum em fase juvenil), crostas calcárias e
as algas cilíndrico corticadas, representadas principalmente pela espécie Asparagopsis
taxiformis (Delile) Trevisan de Saint-Léon, Dichotomaria marginata (J.Ellis & Sol.)
J.V. Lamour. e Laurencia obtusa (Huds) J.V. Lamour.
A fauna séssil incrustante é composta principalmente por zoantídeos, poríferos e
cirripédios. A fauna vágil é composta principalmente por gastrópodes, anfípodas e
pequenos ouriços (meso-fauna), além do ouriço Lytechinus variegatus (Lamarck,
1816), os siris Charibdys hellerii (A. Milne-Edwards, 1867) e Cronius ruber (Lamarck,
1818). Os seguintes peixes herbívoros foram, particularmente, os mais observados no
presente estudo (D. S. Abrantes observação pessoal): Kyphosus sectatrix (Linnaeus,
1758); K. incisor (Curvier, 1831); Stegastes fuscus (Curvier, 1830); Scartella cristata
(Linnaeus, 1758) e Mugil curema Valenciennes, 1836. Contudo, estudos sobre a
densidade destas populações na região da Baía da Ilha Grande são necessários, para
avaliar a pressão de herbivoria, em função do impacto da atividade pesqueira, que é
acentuado, como demonstrado em estudo realizado por Creed & Oliveira (2007).
2.2- Pressão de herbivoria nos locais de estudo
De modo a selecionar o local para realizar os experimentos, testou-se a pressão
de herbivoria em duas ilhas, em experimento implantado em profundidades entre 2 e 3
m, em junho de 2007. Talos juvenis de Padina e Sargassum foram fixos
separadamente, às bases dos talos adultos de Sargassum, sob os dosséis, de forma
aleatória (n = 6), com seus volumes padronizados previamente em 3ml. Após um
período de 24 h, as réplicas foram recolhidas e seus volumes finais foram medidos,
para a avaliação do consumo. Uma amostra do substrato (225 cm2) foi retirada do ponto
118
com maior abundância de algas sob o dossel e levada ao laboratório, para quantificação
dos invertebrados associados às macroalgas.
2.3- Efeito da presença de dossel de S. vulgare na herbivoria
O efeito da presença do dossel de S. vulgare sobre as macroalgas do estrato
inferior, foi testado em um experimento com desenho em bloco. Este foi implantado em
maio de 2007, na Ilha das Flechas, a uma profundidade entre 2 e 3 m. Talos adultos de
S. vulgare permaneceram intocados, como controles, outros talos tiveram seu dossel
removido por corte na base (n= 12). Talos juvenis de Padina e Sargassum, com
volumes previamente padronizados em 4 ml, foram fixados, aos pares, à base dos talos
adultos de S. vulgare. Os exemplares das algas foram fixos e expostos aos herbívoros, e
outros foram fixos e envolvidos separadamente por uma malha (tecido Murim), para
excluir os potenciais macro e meso herbívoros (n = 12). O experimento permaneceu por
um período aproximado de 18 horas, quando o volume final de cada talo foi medido
para a verificação do consumo. Amostras de 962 cm2 abaixo do dossel foram raspadas
para acontagem do total de invertebrados, de modo a estimar a densidade de
invertebrados associados às algas formadoras de tapetes.
2.4- Preferência alimentar pelos herbívoros
A preferência alimentar por herbívoros em geral, foi testada em outro
experimento implantado no campo, a uma profundidade entre 2 e 3 m, em setembro de
2007, usando três grupos de complexidade de talo diferentes. Talos com volumes
previamente padronizados em 2 ml de Padina (alga foliácea), juvenis de S. vulgare
119
(alga coriácea), e Ceramium (alga filamentosa) (n=10) foram amarrados em um cabo de
nylon, separadamente e de modo aleatório sob o dossel dos talos adultos de Sargassum,
somente na Ilha das Flechas. O experimento foi visitado dois dias depois, para observar
o consumo, e 4 dias após a implantação do experimento, este foi removido do campo,
pois algumas amostras já haviam sido completamente consumidas, e os volumes finais
foram medidos, para avaliar o consumo.
2.5- Efeito da irradiância na produtividade
O efeito dos níveis de irradiância e conseqüente produtividade das macroalgas
foi testada com a alga foliácea Padina, visto ser a alga efêmera beneficiada pela
remoção do dossel (capítulo 1). No campo, um experimento com desenho em bloco, foi
realizado em maio de 2007, somente na Ilha das Flechas, no qual cinco cestas plásticas
foram fixas com amostras incubadas por duas horas, em uma profundidade aproximada
de 3 m. Em cada cesta foram colocadas três garrafas (“DBO”) com 300 ml cada: uma
clara (controle), uma envolta em sombrite (com corte de 50% de luz, simulando o
dossel de S. vulgare) e uma envolta em papel alumínio (para medir a respiração). O
volume de Padina foi padronizado em 4 ml para cada garrafa e a temperatura da água
era de 26ºC. A água do mar para incubação das amostras foi previamente filtrada e
fervida até o ponto de ebulição, para eliminar eventuais microorganismos que
pudessem causar interferência neste experimento. Antes da incubação no campo, foi
medida a quantidade de oxigênio dissolvido como referência nas medidas de
produtividade, em uma garrafa contendo apenas água do mar. Para a realização das
leituras de produção de oxigênio foi utilizado um sensor, com misturador acoplado ao
oxímetro (YSI 5000). Após a leitura, as algas foram retiradas das garrafas e secas em
120
estufa (60º C) para estimar a massa, a fim de que a leitura da produção de cada frasco
pudesse ser ajustada para cada amostra. No cálculo da fotossíntese e da respiração, foi
utilizada a fórmula modificada de Thomas (1998):
Respiração = [(garrafa inicial - garrafa escura)]/ tempo de incubação
Produtividade = [(garrafa clara - garrafa inicial)]/ tempo de incubação
O fator de conversão 0,3 foi utilizado para ajustar as leituras ao volume dos
frascos.
2.6- Efeito da varredura do dossel
De modo a distinguir entre o efeito da irradiância e da varredura do dossel, um
experimento foi implantado na Ilha das Flechas, em setembro de 2007. Os seguintes
tratamentos foram usados: mímicas plásticas de S. vulgare (modelo Papiro simples
médio, Trema Indústria e Comércio de Equipamentos para Aquário Ltda) aderidas ao
substrato com o auxílio de massa epóxi (Tubolit MEM); talos adultos de S. vulgare
intocados, como controles, e talos cortados na base para a remoção do dossel (n=10).
Os blocos foram colocados aleatoriamente, ao longo de um transecto de 20m, e em uma
profundidade aproximada entre 2 e 3 m. A porcentagem de cobertura das algas do
estrato inferior de cada tratamento foi avaliada após um mês, através de uma unidade
amostral circular de 35cm de diâmetro onde foram marcados 30 pontos aleatórios.
121
2.7- Tratamento estatístico
Análise de variância bifatorial (ANOVA, modelo 1) foi utilizada para testar as
diferenças no consumo de macroalgas entre os locais de estudo, para os seguintes
fatores fixos: locais (Ilha Comprida e Ilha das Flechas) e tipo de alga (Padina e
Sargassum). Na análise da diferença no total de invertebrados presentes nas amostras
raspadas foi usada ANOVA unifatorial.
As diferenças no consumo de macroalgas foram testadas em função do dossel
de S. vulgare, através de ANOVA bifatorial, com os fatores fixos: dossel (presença e
ausência) e tipo de alga (Padina e Sargassum). ANOVA trifatorial com a adição do
fator herbivoria (exclusão de herbívoros e exposição aos herbívoros) não foi utilizada,
pois nas amostras cujos herbívoros foram excluídos, o consumo foi nulo. Os valores
percentuais dos volumes finais das amostras foram convertidos para arco-seno da raiz
quadrada da proporção, com a finalidade de garantir a normalidade e a homogeneidade
dos dados (Zar, 1984). As diferenças na quantidade total de invertebrados nas algas do
estrato inferior, em áreas dentro e fora do dossel de Sargassum, foi analisada com
ANOVA unifatorial.
As diferenças gerais no consumo de algas de grupos morfo-funcionais, no
experimento de preferência alimentar foram analisadas pelo teste de ANOVA
unifatorial, onde os volumes finais dos três grupos de algas foram transformados em
(x +1), para garantir a normalidade e homogeneidade dos dados.
Em relação ao efeito de sombreamento, os resultados de produtividade em
níveis que correspodem à áreas com e sem dossel foram testados através de ANOVA
unifatorial (modelo 1), comparando-se frascos claros com os envoltos com tela escura,
e entre estes últimos e os de respiração.
122
No experimento de varredura do dossel de S. vulgare, o teste de ANOVA
unifatorial repetitiva no tempo foi realizado para o fator dossel (dossel presente, dossel
ausente e mímicas) e a variável dependente da porcentagem de cobertura de algas
efêmeras (com a soma da cobertura das algas filamentosas, foliáceas e cilíndrico-
corticadas), considerando o tempo entre a implantação do experimento e um mês após.
Os dados foram transformados para arco seno da raiz quadrada da cobertura, para
assegurar a normalidade e homogeneidade dos dados para o teste (Zar, 1984).
Após as respectivas transformações, o teste de Conchran foi aplicado em todos
os resultados, de modo a testar a homogeneidade foi atingida, premissa básica para a
realização dos testes. Quando os resultados da ANOVA foram significativos, foi feita a
análise da diferença entre mais que duas médias utilizando-se o teste de Fisher.
3- Resultados
3.1- Pressão de herbivoria entre os locais de estudo
O resultado do experimento sobre pressão de herbivoria entre ilhas demonstrou
que o porcentual do volume de algas consumidas foi significativamente maior na Ilha
Comprida do que na Ilha das Flechas, não havendo diferença no consumo entre Padina
e Sargassum (Fig. 1, Tabela 1). Apesar disso, a Ilha das Flechas apresentou uma
abundância significativamente maior da mesofauna nas algas do estrato inferior em
relação à Ilha Comprida (totais de 187 e 85, respectivamente, ANOVA, F = 6,18; P =
0,02). Dentre os invertebrados encontrados, gastrópodes e bivalves foram os mais
representativos em ambas as ilhas, sendo que na Ilha Comprida houve uma tendência a
maior proporção de gastrópodes em relação ao total de invertebrados encontrados (Fig.
123
2). Em virtude deste resultado preliminar, os demais experimentos deste trabalho foram
realizados na Ilha das Flechas, de modo que a alta pressão de herbivoria na Ilha
Comprida não pudesse mascarar os resultados obtidos em relação à presença do dossel.
3.2- Efeito da presença de dossel na herbivoria
A ANOVA bifatorial não demonstrou interação significativa entre a presença do
dossel e o consumo do grupo de macroalga do estrato inferior, nem tampouco para
estes fatores isoladamente. Houve uma tendência ao maior consumo de talos juvenis de
Sargassum em relação à Padina nas áreas sem o dossel, porém esta diferença não foi
significativa (Fig. 3, Tabela 2).
A densidade de invertebrados em geral foi significativamente maior abaixo do
dossel de S. vulgare (Fig. 4; ANOVA, F = 73,27; P< 0,001) em relação às áreas sem
dossel, e representada principalmente pela família Columbellidae, espécie Bittiolum
varium (Pfeiffer, 1840).
3.3- Preferência alimentar pelos herbívoros
Em relação à preferência alimentar testada no campo, houve uma diferença
altamente significativa no consumo de macroalgas em função do grupo morfo-
funcional, (Fig. 5; ANOVA, F = 16,17; P<0,001). As algas filamentosas (Ceramium
spp.) foram as mais rapidamente consumidas. A alga foliácea Padina gymnospora e a
alga coriácea S. vulgare foram os grupos relativamente menos consumidos, e de modo
semelhante.
124
3.4- Efeito da irradiância na produtividade
A macroalga P. gymnospora apresentou valores significativamente maiores de
produtividade bruta nos frascos claros, simulando as áreas sem dossel de S. vulgare, em
relação aos frascos envoltos com sombrite, simulando as áreas sombreadas pelo dossel
(Fig. 6, ANOVA, F= 15, 28; P= 0,004). Os frascos envoltos em sombrite apresentaram
uma concentração de oxigênio dissolvido significativamente maior que nos frascos
escuros relativos à respiração (ANOVA, F= 10,48; P= 0,01), indicando que apesar do
sombreamento a alga não se encontrava em um estresse maior que pudesse interferir
nas leituras.
3.5 - Efeito da varredura do dossel
O total de algas efêmeras, representadas principalmente pela soma das algas
foliáceas e cilíndrico-corticadas, P. gymnospora e A. taxiformis, respectivamente,
foram significativamente diferentes entre as áreas testadas (Fig. 7; ANOVA, F=
12,14; P< 0,001), com menor abundância nas áreas onde o dossel não foi removido. As
áreas sem dossel e com mímicas não tiveram diferenças significativas em relação à
cobertura total de efêmeras, segundo o teste de Fisher.
125
Discussão
De um modo geral, a presença do dossel de Sargassum não interagiu no
consumo direto das algas por herbívoros no estrato inferior da comunidade. Contudo, a
densidade da mesofauna foi significativamente mais alta nas áreas sob os dosséis. Este
resultado foi inesperado, pois a maior parte destes invertebrados era representada pelo
gastrópodo Bittiolum varium, amplamente distribuído na região da Baía da Ilha Grande
(Santos et al., 2007), que é um mesoherbívoro (Cote, et al., 2001) e poderia estar
acentuando o efeito do dossel ao consumir as algas abaixo deste. O efeito do dossel de
macroalgas foi anteriormente constatado, na composição das algas do estrato inferior,
como independente da diversidade de invertebrados vágeis (Schmidt & Scheibling,
2007). O consumo por herbívoros pode também estar associado ao efeito do dossel nas
algas do estrato inferior, devido à agregação destes sob o dossel (Wikström & Kautsky,
2007). Em outros casos pode ainda ser mais representativo em áreas livres do dossel,
como observado principalmente por ouriços (Edgar et al., 2004; Gagnon et al., 2003).
A presença de invertebrados associados a determinadas algas não
necessariamente representa atividade de consumo das macroalgas hospedeiras, podendo
estar relacionada ao consumo das epífitas que geralmente são mais palatáveis (Hay,
1986). A presença de epífitas influencia diretamente a densidade de espécies associadas
às macroalgas (Martin-Smith, 1993; Pavia, et al., 1999), devido ao aumento da
complexidade estrutural além da disponibilidade de alimento. Também pode ocorrer
maior assentamento de invertebrados resultante da atração de larvas por substâncias
liberadas pelos talos das algas hospedeiras (Williams & Seed, 1992). A abundância da
fauna sob dossel poderia ainda estar relacionada àquela que procura refúgio contra
predadores (Brawley, 1992) ou a algum outro fator ambiental. A exemplo, Széchy, et
al. (2001) observaram uma maior abundância de crustáceos na mesofauna (Decapoda –
126
Brachyura) abaixo de Sargassum e a relacionaram ao refúgio quando há exposição
direta às ondas.
A maior abundância da mesofauna associada às algas do estrato inferior na ilha
das Flechas pode estar relacionada às características físicas do local, e não diretamente
ao tipo de hospedeiro. De forma semelhante, Schreider et al. (2003), observou uma
maior abundância da epifauna relacionada à posição das algas hospedeiras no recife, e
não em relação aos hospedeiros especificamente. Apesar da maior abundância de
invertebrados ter sido observada na Ilha das Flechas, a proporção do gastrópodo
herbívoro B. varium associado à presença do dossel de Sargassum foi maior na Ilha
Comprida, onde se deu o maior consumo das algas. Neste local, o maior número de
matacões dispostos irregularmente no substrato também propicia um aumento da
heterogeneidade. A maior disponibilidade de componentes estruturais do habitat
disponibilizaria maior oferta de refúgios para os mesoherbívoros (Brawley, 1992; Beck
2000).
A heterogeneidade do habitat é ainda aumentada pelo ´tapete` formado por algas
calcárias articuladas que cobrem o substrato de modo denso e espesso, na Ilha
Comprida em relação à Ilha das Flechas. A forma emaranhada dos talos destas algas
deve contribuir para abrigar uma grande quantidade de invertebrados, como observada
por Akikoka et al. (1999). Os efeitos positivos da complexidade do habitat oferecido
pelas algas calcárias articuladas se dão, portanto, pela redução do risco de predação, da
severidade do habitat e da ação das ondas, e pelo aumento da disponibilidade de
recursos como espaço e de alimento (Kelaher, et al. 2001; Kelaher & Castilla, 2005).
Estas algas, comumente denominadas como algas formadoras de ´tapetes`, têm uma
grande capacidade de reter sedimentos entre seus talos, retendo algumas vezes, uma
quantidade até dez vezes maior que a própria biomassa (Airoldi et al., 1995). Esse fato
127
também pode ser positivo para o aumento da riqueza da fauna associada,
principalmente, poliquetas, bivalvos e gastrópodos (Kelaher, 2001; Olabarría, et al.,
2002; Schmidt & Scheibling, 2007).
A heterogeneidade topográfica do habitat também pode favorecer o aumento da
pressão de herbivoria por peixes e ouriços (Hay et al., 1983). Como potenciais
macroherbívoros, o ouriço Lytechinus variegatus (Echinodermata) (Creed & Oliveira,
2007; Ventura et al., 2007) e peixes herbívoros (Ferreira et al, 2007) são observados na
região. L. variegatus potencialmente regula a população de S. vulgare, pelo consumo
preferencial dos recrutas desta espécie, nos locais estudados (Capítulo 2). Apesar de ser
um animal onívoro, mais de 80% da sua dieta é composta por algas, como observado
por Oliveira (1991). A partir de observações do conteúdo estomacal deste ouriço, esta
autora ainda observou que 24% destas algas eram do gênero Sargassum. O consumo
por peixes também pode interferir na comunidade, pois 10% dos peixes observados na
região da Baía da Ilha Grande são herbívoros (Ferreira et al., 2007). De fato, uma maior
associação de peixes pode ser esperada na presença de um banco natural de Sargassum
como observado por Godoy & Coutinho (2002) ao comparar S. furcatum às suas
mímicas.
A fauna associada ao habitat formado pelos bancos de Sargassum apresentou
uma preferência alimentar nos resultados deste trabalho. Demonstrou-se um consumo
preferencial das algas efêmeras, geralmente algas epífitas filamentosas representadas
por espécies de Ceramium, quando comparado a algas de talos mais complexos de
Padina e Sargassum. Este resultado era o esperado, pois esta alga apresenta talo
filamentoso e delicado, mais suscetível ao consumo por herbívoros do que algas
foliáceas e coriáceas (Steneck & Dethier, 1994). Esta alga tende a ser mais palatável ao
consumo por peixes (Klumpp & Polunin, 1989; Ferreira et al., 1998). De fato,
128
Ceramium só foi observado em maior abundância, na franja do meso-litoral do costão
rochoso na Ilha das Flechas, local onde escapa da ação dos herbívoros durante os
períodos da baixamar. Metabólitos secundários que podem ser produzidos por
Sargassum (Pereira & Yoneshigue-Valentin, 1999) e a calcificação presente na
superfície das lâminas de Padina (Schneider & Searles, 1991) podem tornar estas algas
menos palatáveis. Mesmo assim, o consumo de Sargassum e Padina, ainda que baixo,
foi observado neste trabalho, o que sugere que estas substâncias potencialmente
repelentes não inviabilizam totalmente o consumo destas algas por herbívoros.
Algumas espécies podem ser suscetíveis aos herbívoros pela baixa produção
destes metabólitos secundários, como foi observado por Pereira & Yoneshigue-
Valentin (1999), em relação ao consumo de Sargassum furcatum por anfípodas e P.
gymnospora e Sargassum filipendula consumidas por peixes e poliquetas (Hay, 1984;
Hay, et al., 1988) O carbonato de cálcio pode diminuir a palatabilidade pelo
endurecimento do talo e pelo aumento do pH do trato digestivo dos herbívoros,
diminuindo o seu desempenho digestivo (Littler & Littler, 1980, Duffy & Paul, 1992;
Pennings & Paul, 1992). No entanto, o consumo de algas impregnadas por carbonato de
cálcio pode ser priorizado, dependendendo se a relação custo-benefício entre a
calcificação e a concentração de matéria orgânica disponível no talo for favorável. Esta
relação foi observada por Hay et al., (1994) no consumo pelo ouriço Diadema
antillarum. Da mesma forma, Duffy & Hay (1991) observaram que extratos de
Dictyota e Sargassum foram preferencialmene consumidos por anfípodas, sendo que a
sua sobrevivência explicada pelos valores protéicos encontrados nos extratos das algas.
Quanto à varredura do dossel de S. vulgare, esta não influenciou na abundância
das algas do estrato inferior, pois não houve diferença significativa na abundância das
algas do estrato inferior da comunidade entre áreas sob os talos controles e mímicas de
129
Sargassum na área testada. O efeito relacionado ao distúrbio proveniente da ação das
ondas nas frondes nem sempre foi detectado em outros trabalhos. Kraufvelin (2007)
observou modificações na estrutura de comunidade de algas de costão rochoso
indiferente à varredura, mas associadas à eutroficação do habitat e a herbivoria. Por
outro lado, na ausência do efeito da varredura, o efeito do dossel de S. vulgare pode ser
atribuído ao sombreamento, que deve limitar a proliferação de algas foliáceas,
representadas principalmente por P. gymnospora em áreas sob dossel. De fato, esta alga
teve uma redução na produtividade, indicando ser esta a principal razão para a
limitação à sobrevivência das algas efêmeras sob o dossel de S. vulgare.
No presente estudo, a produtividade maior de P. gymnospora nos frascos
simulando o dossel de Sargassum, em relação aos frascos de respiração, sugere que esta
alga foliácea tem capacidade de sobreviver, mesmo que em abundância reduzida sob o
dossel. O efeito ligado ao sombreamento de alga formadora de dossel foi comprovado
experimentalmente por Kennely (1989) que, contudo, não observou efeito de varredura
por Ecklonia radiata (C. Agardh) nas algas do estrato inferior. Wernberg et al. (2005)
também observaram o efeito exercido pelo sombreamento do dossel de E. radiata, em
detrimento do efeito de ondas e deposição de sedimentos, sobre o grupo de algas
foliáceas do estrato inferior. No presente estudo, em experimento de maior duração
realizado anteriormente, observamos uma proliferação de algas foliáceas nas áreas onde
o dossel foi removido e que foi mantida à medida que a cobertura de S. vulgare foi
regenerando, sugerindo uma fotoaclimatação (Capítulo 1). Uma provável foto-
aclimatação é esperada após a regeneração dos dosséis, como constatado por Toohey et
al., (2004) para as algas Pterocladia lucida (R. Brown ex Turner) J. Agardh,
Rhodymenia sonderi P.C. Silva e Chauviniella corifolia (Havey) Papenfuss, abaixo do
dossel de Ecklonia radiata.
130
O eefeito do dossel de Sargassum vulgare associado ao aumento da pressão de
herbivoria não foi detectado nas algas do estrato inferior, apesar do dossel ter a
capacidade de agregar invertebrados da mesofauna nas áreas abaixo de suas frondes.
Contudo, a diversidade de componentes estruturais do substrato deve ser analisada,
mediante medidas mais precisas recomendadas por Beck (2000), para verificar se
houve outra influência na complexidade do habitat sobre a oferta de refúgios à
mesoafauna.
As algas filamentosas foram preferencialmente consumidas em relação à Padina
e Sargassum, contudo estas apresentaram seus talos consumidos, respectivamente em
30 a 40%, independente da presença do dossel. Como a abundância destas algas pode
estar relacionada à outros fatores ambientais, como a concentração de nutrientes
disponíveis na água, estudos posteriores são necessários para explicar a proliferação de
algas filamentosas na Ilha Comprida ao invés de foliáceas dominantes na.Ilha das
Flechas, apesar do consumo diferenciado.
O efeito da varredura do dossel de S. vulgare nas algas do estrato inferior não
foi comprovado para a comunidade madura na Ilha das Flechas. Porém, a varredura
pode ser mais importante em relação às comunidades em início de sucessão. Por outro
lado, o efeito do sombreamento do dossel foi constatado para as algas foliáceas do
estrato inferior da comunidade, representadas por P. gymnospora, que como o esperado
foi mais produtiva em situação simulada de maior irradiância, o que deve interferir na
abundância relativa destas algas a longo prazo.
131
Agradecimentos
Agradecemos ao apoio financeiro da Coordenação de aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior (Capes), aos colegas de laboratório, principalmente pela
colaboração nos trabalhos de campo à Gisa Eneida, Rodrigo Mariath e Sulamita O.
Barbosa, pelo apoio técnico no campo. Ao Projeto Mergulhar e à operadora de
mergulho Frade Diver.
132
Referências bibliográficas
Airoldi, L.; Rind, F. & Cinelli, F., 1995. Structure, seasonal dynamics and reproductive
phenology of a filamentous turf assemblage on a sediment influenced, rocky
subtidal shore. Botânica Marina 38, 227-237.
Akioka, H.; Baba, M., Masaki, T. & Johanses, H.W., 1999. Rocky shore turfs
dominated by Corallina (Corallinales, Rhodophyta) in northern Japan. Phycological
Research. 47, 199-206.
Amado Filho, G.M.; Barreto, M.B.B.B.; Marins, B.V.; Felix, C & Reis, R.P., 2003.
Estrutura das comunidades fitobentônicas do infralitoral da Baía de Sepetiba, RJ,
Brasil. Revista Brasileira de Botânica 26, 329-342.
Beck, M.W., 2000. Separating the elements of habitat structure: independent effects of
habitat complexity and structural components on rocky intertidal gastropods.
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 249: 29-49.
Brawley, S.H., 1992. Mesoherbivores. In John, D.M., Hawkins, S.J. & Price, J.H.
(Eds.) Plant-animal Interactions in the Marine Benthos. The Systematics
Association Special Volume No. 46, Clarendon Press, Oxford, 253-263.
Brosnan, D.H.M., 1992. Ecology of tropical rocky shores: plant-animal interactions in
tropical and temperate latitudes. In John, D.M., Hawkins, S.J. & Price, J.H. (Eds.)
Plant-animal Interactions in the Marine Benthos. The Systematics Association
Special Volume No. 46, Clarendon Press, Oxford, 101-131.
Cervin, G.; Lindegarth, M.; Viejo, R.M. & Aberg, P., 2004. Effects of small-scale
disturbances of canopy and grazing on intertidal assemblages on the Swedish west
coast. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 302, 35-49.
133
Clark, R.P.; Edwards, M.S. & Foster, M.S., 2004. Effects of shade from multiple kelp
canopies on an understory algal assemblage. Marine Ecology Progress Series 267,
107-119.
Connell, S. D., 2003. The monopolization of understorey habitat by subtidal encusting
coralline alga: a test of the combined effects of canopy-mediated light and
sedimentation. Marine Biology 142, 1065-1071.
Cote, J.; Rackocinski, C.F; Randall, T.A., 2001. Feeding efficiency by juvenile blue
crab on two common species of micrograzer snails. Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology 264, 189-208.
Creed, J.C. & Oliveira, A.E.S., 2007. Uma metodologia e análise de impactos
ambientais. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O. (Eds.),
Biodiversidade marinha da Baía da Ilha Grande. Ministério do Meio Ambiente -
Secretaria Nacional de Biodiversidade e Florestas - Departamento de Conservação
da Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 351-377.
Dean, T.A., Thies, K. & Lagos, S.L., 1989. Survival of juvenile giant kelp: the effects
of demographic factors, competitors and grazers. Ecology 70, 483-495.
Duffy, J.E. & Hay, M.E., 1991. Food and shelter is determinants of food choice by an
herbivorous marine amphipod. Ecology 74, 1286-1298.
Duffy, J.E. & Paul, V.J.. 1992. Prey nutritional quality and the effectiveness of
chemical defenses against tropical reef fishes. Oecologia 90. 333-339.
Duggins, D.O.; Eckman, J.E. & Sewell, A.T., 1990. Ecology of understory kelp
environments II. Effects of kelp on recruitment of benthic invertebrates. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 143, 27-45.
134
Edgar, G.J.; Barret, N.S.; Morton, A.J. & Samson, C.R., 2003. Effects of agal canopy
clearance on plant, fish and macroinvertebrate communities on eastern Tasmanian
reefs. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 312, 67-87.
Eriksson, B.K.; Rubach, A. & Hillebrand, H., 2007. Dominance by canopy forming
seaweed modifies resource and consumer control of bloom-forming macroalgae.
Oikos.116,1211-1219.
Ferreira, C.E.L; Gonçalves, J.E.A.; Coutinho, R. & Peret, A.C., 1998. Herbivory by the
damselfish Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) in a tropical rocky shore: effects on the
benthic community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 229,
241-264.
Ferreira, C.E.L; Gonçalves, J.E.A. & Coutinho, R., 2001. Community structure of
fishes and habitat complexity on a tropical rocky shore. Environmental Biology of
Fishes 61, 353-369.
Ferreira, C.E.L.; Ferreira, C.G.W.; Rangel, J.P.; Mendonça, J.P.; Gerhardinger, L.C.;
Filho, A.C.; Godoy, E.A.; Luiz Jr., O. & Gasparini, J.L., 2007. Peixes recifais. In:
Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O. (Eds.), Biodiversidade marinha da
Baía da Ilha Grande. Ministério do Meio Ambiente - Secretaria Nacional de
Biodiversidade e Florestas - Departamento de Conservação da Biodiversidade.
Biodiversidade 23. Brasília. 291-322.
Gagnon, P.; Himmelman, J. H. & Johnson, L. E., 2003. Algal colonization in urchin
barrens: defense by association during recruitment of the brown alga Agarum
cribrosum. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 290, 179-196.
Godoy, E.A.S. & Coutinho, R., 2002. Can artificial beds of plastic mimics compensate
for seasonal absence of natural beds of Sargassum furcatum? ICES Journal of
Marine Science 59, S111-S115.
135
Hagen, N.T., 1995. Recurrent destructive grazing of successionally immature kelp
forests by green sea urchin in Vestfjorden, northem Norway. Marine Ecology
Progress Series 123, 95-106.
Hay, M.E., 1981. Herbivory, algal distribution, and the maintenance of between-habitat
diversity on o tropical fringing reef. The American Naturalist 118, 520-540.
Hay, M.E.; Colburn, T. & Downing, D., 1983. Spatial and temporal patterns in
herbivory on Caribbean fringing reef: the effects on plant distribution.
Oecologia.58, 299-308.
Hay, M.E, 1984. Predictable spatial scapes from herbivory: how do these afect the
evolution of herbvore resistance en tropical marine communities. Oecologia 64,
396-407.
Hay, M.E, 1986. Associational plant defenses and the maintenance of species diversity:
turning competitors into accomplices. The American Naturalist 128, 617-641.
Hay, M.E, 1994. Synergisms in plant defenses against herbivores: interactions of
chemistry, calcification, and plant quality. Ecology 75, 1714-1726.
Hay, M.E, 1997. The ecology and evolution of seaweed-herbivore interactions on coral
reefs. Coral Reefs.16, S67-S76.
Hughes, T.P., Reed, D.C. & Mary-Jo, B., 1987. Herbivory on coral reefs: community
structure following mass mortalities of sea urchins. Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology 113, 39-59.
Jones, C.G., 1997. Positive and negative effects of organisms as physical ecosystem
engineers. Ecology 78, 1946-1957.
Kelaher, B.P., Chapman, M.G. & Underwood, A.J., 2001. Spatial patterns of diverse
macrofaunal assemblages in coralline turf and their association with environmental
136
variables. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 81,
1-14.
Kelaher, B.P., & Castilla, J.C., 2005. Habitat characteristics influence macrofaunal
communities in coralline turf more than mesoscale coastal upwelling on the coast of
Northern Chile. Estuarine Coastal and Shelf Science 63, 155-165.
Kennelly, S.J., 1989. Effects of kelp canopies on understorey species due to shade and
scour. Marine Ecology Progress Series 50, 215-224.
Kiirikki, M., 1996. Experimental evidence that Fucus vesiculosus (Phaeophyta)
controls filamentous algae by mean of the whiplash effect. European Journal of
Phycology 31, 61-66.
Klumpp, D.W. & Polunin, N.V.C., 1989. Partitioning among grazers of food resources
within damselfisf territories on a coral reef. Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology 125, 145-169.
Kraufvelin, P., 2007. Responses to nutrient enrichment, wave action and disturbance in
rocky shore communities. Aquatic Botany 87, 262-274.
Little, M.M. & Littler, D.S., 1980. The evolution of thallus form and survival strategies
in benthic marine macroalgae: field and laboratory tests of a functional form model.
The American Naturalist 116, 25-44.
Lubchenco, J., 1978. Plant species diversity in a marine intertidal community:
importance of herbivore food preferences and algal competitive abilities. The
American Naturalist 112, 23-39.
Lüning, L. & Dring, M. J., 1985. Action spectra and spectral quantum yield of
photosynthesis in marine macroalgae with thin and thick thalli. Marine Biology 87,
119-129.
137
Martin-Smith, K. M., 1993. Abundance of mobile epifauna: the role of habitat
complexity and predation by fishes. Journal of Experimental Marine Biology and
Ecology 174, 243-260.
McConnell, O.J., Hughes, P.A., Targett, N.M. & Dale, J., 1982. Effects of secondary
metabolites on feeding by sea urchin Lytechinus variegatus. Journal of Chemical
Ecology 8, 1427-1453.
Olabarría, C.; Underwood, A.J. & Chapman, M.G., 2002. Appropriate experimental
design to evaluate preferences for microhabitat: an example of preferences by
species of microgastropods. Oecologia 132, 159-166.
Oliveira, M.C., 1991. Survival of seaweeds ingested by three especies of tropical sea
urchins from Brazil. Hydrobiologia 222, 13-17.
Paine, R.T. & Vadas, R.L., 1969. The effects of grazing by sea urchins,
Strongylocentrotus spp., on benthic algal populations. Limnology and
Oceanography 14, 710-719.
Pavia, H.; Carr, H. Aberg, P., 1999 Habitat and feeding preferences of crustaceans
mesoherbivores inhabiting the brown seaweed Ascophyllum nodosum (L.) Le Jol.
and its epiphytic macroalgae. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology
236, 15-32.
Pennings, S.C. & Paul, V.J., 1992. Effects of plant toughness, calcification and
chemistry on herbivory by Dolabella auricularia. Ecology 73, 1606-1619.
Pennings, S.C. & Svedberg, J., 1993. Does CaCO3 in food deter feeding by sea
urchins? Marine Ecology Progress Series 101, 163-167.
Pereira, R.C. & Yoneshigue-Valentin, Y., 1999. The role of polyphenols from the
tropical brown alga Sargassum furcatum on the feeding by amphipod herbivores.
Botanica Marina 42, 441-44.
138
Pereira, R.C.; Cavalcanti, D.N. & Teixeira, V.L., 2000. Effect of secundary metabolites
from the tropical brazilian brown alga Dictyota menstrualis on the amphipod
Parhyale hawaiensis. Marine Ecology Progress Series 205, 95-100.
Pereira, R.C.; Pinheiro, M.D.; Teixeira, V.L. & da Gama, B.A.P., 2002. Feeding
preferences of the endemic gastropod Astraea latispina in relation to chemical
defenses of Brazilian tropical seaweeds. Brazilian Journal of Biology 62, 33-40.
Pereira, R.C.; Soares, A.R.; Teixeira, V.L.; Villaça, R. & da Gama, B.A. P., 2004.
Variation in chemical defenses against herbivory in southwestern Atlantic
Stypopodium zonale (Phaeophyta). Botanica Marina 47, 202-208.
Pérez-Harguindeguy, N.; Díaz, S.; Vendramini, F.; Cornelissen, J. H.C.; Gurvich, D.E.
& Cabido, M., 2003. Leaf traits and herbivore selection in the field and cafeteria
experiments. Austral Ecology 28, 642-650.
Santos, F. N.; Caetano, C.H.S., Absalão, R.S. & Paula, T.S., 2007. Mollusca de
Substrato não consolidado. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O.
(Eds.), Biodiversidade marinha da Baía da Ilha Grande. Ministério do Meio
Ambiente - Secretaria Nacional de Biodiversidade e Florestas - Departamento de
Conservação da Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 207-236
Schneider, C. W. & Searles, R. B., 1991. Seaweeds of the southeastern United States.
Cape Hatteras to Cape Canaveral. Duke University Press, Duke, 553 pp.
Schmidt, A.L & Scheibling, R.E., 2007. Effects of native and invasive macroalgal
canopies on composition and abundance of móbile benthic macrofauna and turf-
forming algae. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 341, 110-130.
Shunula, J.P. & Ndibalema, V., 1986. Grazing preferences of Diadema setosum and
Heliocidaris erythrogramma (Echinoderms) on an assortment of marine algae.
Aquatic Botany 25, 91-95.
139
Steneck, R.S. 1988. Herbivory on coral reefs: a synthesis. In Proceeding of the Sixth
International Coral Reef Symposium. (J.H. Choat, D. Barnes, M.A. Borowitzka,
J.C. Coll, O.J. Davies, P. Flood, B.G. Hatcher, D. Hopley, P.A. Hutchings, D.
Kinsey, G.R. Orme, M. Pichon, P.F. Sale, P. Sammarco, C.C. Wallace, C.
Wilkinson, E. Wolanski & O. Bellwood, eds.). 6th International Coral Reef
Symposium Executive Committee, Towsville, v.1, p.37-49.
Steneck, R.S. & Dethier, M.N., 1994. A functional group approach to the structure of
algal-dominated communities. Oikos 69, 476-498.
Széchy, M. T. M. & Paula, E. J., 2000. Padrões estruturais quantitativos de bancos de
Sargassum (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos estados do Rio de Janeiro e São
Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 23, 121-132.
Széchy, M.T.M.; Veloso, V.G. & Paula, E.J., 2001. Brachyura (Decapoda, Crustácea)
of phytobenthic communities of the sublittoral region of rocky shores of Rio de
Janeiro and São Paulo, Brasil. Tropical Ecology 42, 231-242.
Tanaka, M.O. & Leite, F.P.P., 2003. Spatial scaling in the distribuition of macrofauna
associated with Sargassum stenophyllum (Mertens) Martius: analyses of faunal
groups, gamarid life habitats, and assemblage structure. Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology 293, 1-22.
Taylor, D.I. & Schiel, D.R., 2005. Self-replacement and community modification by
southern bull kelp Durvillaea antartica. Marine Ecology Progress Series 288, 87-
102.
Thomas, M. L. H. 1998. Photosynthesis and respiration of aquatic macroflora using the
light and dark bottle oxygen method and dissolved oxygen analyzer. In Lobban, C.
S.; Chapman, D.J. & Kremer, B.P (eds.), Experimental phycology: a laboratory
manual. Cambridge University Press, Cambridge, 64-77.
140
Toohey, B.; Kendrick, G.A.; Wernberg, T.; Phillips, J.C.; Malkin, S. & Prince, J., 2004.
The effects of light and thallus scour from Ecklonia radiata canopy on an
associated foliose algae assemblage: the importance of photoacclimation. Marine
Biology 144, 1019-1027.
Vadas, R. L. & Elner, R.W., 1992. Plant-animal interactions in the north-west Atlantic.
In John,D.M., Hawkins, S.J. & Price, J.H. (Eds.) Plant-Animal Interactions in the
Marine Benthos. The Systematics Association Special Volume No. 46, Clarendon
Press, Oxford, 33-36.
Ventura, C.R.R; Veríssimo, I.; Lima, R.N.P.; Barcellos, C.F. & Oigman-Pszczol, S.S.
2007. Echinodermata. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O. (Eds.),
Biodiversidade marinha da Baía da Ilha Grande. Ministério do Meio Ambiente -
Secretaria Nacional de Biodiversidade e Florestas - Departamento de Conservação
da Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 271-290.
Wernberg, T.; Kendrick, G.A. & Toohey, B.D., 2005. Modification of the physical
enviroment by Ecklonia radiata (Laminariales) canopy and implications for
associated foliose algae. Aquatic Ecology 39, 419-430.
Williams, G.A & Seed, 1992. Interactions between macrofaunal epiphytes and their
host algae In: John,D.M., Hawkins, S.J. & Price, J.H. (Eds.) Plant-Animal
Interactions in the Marine Benthos . The Systematics Association Special Volume
No. 46, Clarendon Press, Oxford, 189-211.
Wikström, S. A. & Kautsky, L. 2007. Structure and diversity of invertebrate
communities in the presence and absence of canopy-forming Fucus vesiculosus in
the Baltic Sea. Estuarine Coastal and Shelf Science 72, 168-176.
141
Worm, B. & Lotze, H. K., 2006. Efects of eutrophication grazing, and algal blooms on
rocky shores. Limnology and Oceanography 51, 569-579.
Zar, J. H. 1984. Bioestatistical analysis. 2nd ed. Prentice-Hall International, London,
718pp.
142
Tabelas
Tabela 1: Análise de variância bifatorial entre os fatores fixos: local (Ilhas Comprida e
das Flechas), e grupo de alga (Padina e Sargassum), em relação à porcentagem de
volume consumido. GL = grau de liberdade; QM = média dos quadrados, F = estatística
de teste, = nível de significância.
Gl MQ F P
Local 1 0,34 4,31 ≤ 0,05
Grupo de alga 1 0,38 0,48 0,49
Local x Alga 1 0,09 1,19 0,29
Erro 20 0,08
Tabela 2: Análise de variância bifatorial entre os fatores fixos: dossel (presença e
ausência), e grupo de alga (Padina e Sargassum), em relação à porcentagem de volume
consumido. GL = grau de liberdade; QM = média dos quadrados, F = estatística de
teste, P= nível de significância.
Gl MQ F P
Dossel 1 0,02 0,27 0,61
Grupo de alga 1 0,08 1,29 0,27
Dossel x Alga 1 0,12 1,88 0,18
Erro 20 0,06
143
Figuras
0
10
20
30
40
50
60
IC IF
Consum
o (
%)
Sargassum
Padina
Figura 1: Volume consumido (ml) de Padina e S. vulgare, em termos de porcentagem,
por herbívoros em geral, na Ilha Comprida (IC) e na Ilha das Flechas (IF).
(Média +erro padrão, n= 6).
Figura 2: Proporção (%) da densidade de grupos da mesofauna em áreas amostradas de
225 cm2, presentes nas algas do estrato inferior das comunidades nas Ilha Comprida e
Ilha das Flechas. (Média, +erro padrão, n= 6).
A- Ilha Comprida
0
20
40
60
80
100
Densid
ade (
225cm
2)
gastrópode bivalve anêmona aplisia
ouriço poliqueta camarão afípoda
ofiuróide siri
B- Ilha das Flechas
0
20
40
60
80
100
Densid
ade (
225 c
m2)
144
0
10
20
30
40
50
60
DH SDH
Consum
o (
%)
Padina
Sargassum
Figura 3: Porcentagem de consumo das algas Padina e Sargassum por herbívoros, em
geral, na Ilha das Flechas, em maio de 2007. DH: (presença de dossel e de herbívoros);
SDH: (ausência de dossel e presença de herbívoros). (Médias + erro padrão, n= 12).
0
50
100
150
200
250
300
350
400
Sem dossel Com dossel
Den
sid
ade (
No/9
62cm
2)
Figura 4: Densidade de invertebrados, em geral, da mesofauna nas áreas sob ausência e
presença do dossel de S. vulgare. (Média + erro padrão, n= 12).
145
0
20
40
60
80
100
Foliácea Coriácea Filamentosa
Co
ns
um
o (
%)
b
a a
Figura 5: Porcentagem de consumo por herbívoros, em geral, de grupos morfo-
funcionais de macroalgas: alga filamentosa (Ceramium spp.), alga foliácea (Padina
gymnospora) e alga coriácea (talos juvenis de S. vulgare) no campo. As letras acima
das colunas denotam diferenças entre médias segundo o teste de Fisher (Média + erro
padrão, n= 10).
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
Pro
dutivid
ade (
mgO
2.p
s-1
.h-1
(10
-2)
Sem sombra
Com sombra
Respiração
Figura 6: Produção de oxigênio por P. gymnospora em frascos simulando áreas não
sombreadas pelo dossel de S. vulgare, com sombreamento pelo dossel e em áreas
totalmente no escuro que simulam respiração, durante um período de duas horas de
incubação no campo. (Média +erro, n= 5).
146
Figura 7: Porcentagem de cobertura dos grupos de algas, invertebrados e substrato
disponível em áreas abaixo do dossel de S. vulgare (A), áreas sem o dossel (B) e áreas
abaixo de mímicas plásticas de S. vulgare (C), na Ilha das Flechas. (Médias + erro
padrão, n=10).
A- Dossel
0
20
40
60
80
100
T0 T1
Cobert
ura
(%
)
coriácea articuladas filamentosas foliáceas
corticadas crostas esponja pedra
craca zoantideo
B- Sem dossel
0
20
40
60
80
100
T0 T1
Cobert
ura
(%
)
C- Mímicas
0
20
40
60
80
100
T0 T1
Cobert
ura
(%
)
147
CONSIDERAÇÕES FINAIS
O efeito do dossel de S. vulgare nas algas do estrato inferior da comunidade
madura depende da época do ano e local, enquanto que nas comunidades em início
de sucessão este efeito não se mostrou significativo. De um modo geral, sugere-se
que as interações competitivas entre o dossel de S. vulgare e as algas do estrato
inferior foram atenuadas. No caso da comunidade madura, o distúrbio de
sombreamento, acentuado pela proximidade da vegetação terrestre adjacente ao
costão rochoso da Ilha Comprida, mascarou o efeito do dossel de Sargassum no
inverno. Na comunidade em início de sucessão, o distúrbio mecânico por raspagem
do substrato aumentou a disponibilidade de espaço, diminuindo assim a
competição, o que deve ter contribuído para a não detecção do efeito do dossel.
As algas efêmeras do estrato inferior da comunidade são sensíveis à remoção do
dossel de Sargassum, em contraste às algas perenes representadas pelo grupo das
calcárias articuladas. As populações de S. vulgare são limitadas no recrutamento,
apesar do investimento reprodutivo, o que explica a sua baixa cobertura no estrato
inferior da comunidade. Esta limitação é dada muito possivelmente pela pressão de
herbivoria, exercida principalmente por ouriços nos recrutas e juvenis. Observações
feitas no campo sugerem que estas populações são mantidas, provavelmente, pela
regeneração e coalescência dos talos nas bases perenes dos talos de S. vulgare. A
coalescência é um fenômeno que deve ser estudado posteriormente, pois pode ser
uma estratégia de sobrevivência destas populações aos distúrbios ambientais
presentes.
148
O efeito do dossel sobre as algas do estrato inferior, representadas
principalmente pelas algas foliáceas na Ilha das Flechas, se deve principalmente ao
sombreamento e não à varredura ou pressão por herbívoros associados à presença
do dossel. As algas filamentosas, apresentam uma proliferação sazonal
principalmente na Ilha Comprida e aparentemente não são representativas na Ilha
das Flechas, pelo consumo preferencial por herbívoros na região do infralitoral.
Distúrbios antrópicos, provenientes principalmente da poluição orgânica em
alguns pontos da Baía da Ilha Grande levam ao aumento da turbidez das águas, além do
aumento de nutrientes (Creed & Oliveira, 2007), o que pode interferir nas relações
competitivas entre os estratos das comunidades. Os distúrbios naturais provenientes de
varredura do dossel de S. vulgare em estágios iniciais de sucessão da comunidade, e do
aporte de efluentes dos cursos de água que levam ao aumento da sedimentação
merecem maiores detalhamentos em estudos posteriores, para o melhor entendimento
das comunidades estudadas, e elaboração de modelos ecológicos que possam servir de
base para ações de conservação nestas áreas de grande importância ecológica e
econômica.
149
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Airoldi, L.; Rind, F. & Cinelli, F. 1995. Structure, seasonal dynamics and reproductive
phenology of a filamentous turf assemblage on a sediment influenced, rocky
subtidal shore. Botanica Marina 38, 227-237.
_____ & _____ 1997. Effects of sedimentation on subtidal macroalgal assemblages na
experimental study from a mediterranean rocky shore. Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology 215: 269-288.
Algarra, P. & Niell, J. 1991. Effects of light quality and irradiance level interactions on
short-term pigment response of the red algae Corallina elongata. Marine Ecology
74: 27-32.
Amado-Filho, G. M.; Barreto, M. B. B. B.; Marins, B.V.; Felix, C. & Reis, R.P. 2003.
Estrutura das comunidades fitobentônicas do infralitoral da Baia de Sepetiba, RJ,
Brasil. Revista Brasileira de Botânica 26: 329-342.
Balata, D.; Piazzi, L. & Benedetti-Cecchi, L. 2007. Sediment disturbance and loss of
beta diversity on subtidal rocky reefs. Ecology 88(10): 2455-2461.
Beck, M.W. 2000. Separating the elements of habitat structure: independent effects of
habitat complexity and structural components on rocky intertidal gastropods.
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 249: 29-49.
150
Benedetti-Cecchi, L. & Cinelli, F. 1992. Effects of canopy cover, herbivores and
substratum type on patterns of Cystoseira spp. Settlement and recruitment in littoral
rockpools. Marine Ecology Progress Series 90: 183-191.
Brawley, S.H. & Johnson, L.E. 1991. Survival of fucoid embryos in the intertidal zone
dependes upon developmental stage and microhabitat. Journal of Phycology. 27:
179-186.
Britton-Simmons, K.H. 2006. Functional group diversity, resource preemption and the
genesis of invasion rsistance in a community of arine algae. Oikos 113: 395-401.
Chapman, A.R.O. 1990. Effects of grazing, canopy cover and substratum type on the
abundances of common species of substratum type on the abundances of common
species of seaweeds inhabiting littoral fringe tide pools. Botanica Marina 33: 319-
326.
Cheroske, A.G.; Williams, S.L.; Carpenters, R.C 2000. Effects of physical and
biological disturbances on algal turfs in Kaneohe Bay, Hawaii. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology.248: 1-34.
Clark, R.P.; Edwards, M.S. & Foster, M.S. 2004. Effects of shade from multiple kelp
canopies on an understory algal assemblage. Marine Ecology Progress Series 267:
107 – 119.
151
Connell, S.D. 2003. The monopolization of understorey habitat by subtidal encrusting
coralline algae: a test of the combined effects of canopy-mediated light and
sedimentation. Marine Biology 142: 1065-1071.
Creed, J.C. & Oliveira, A.E.S., 2007. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. & Figueiredo, M.A.O.
(Eds.), Biodiversidade marinha da baía da Ilha Grande. Ministério do Meio
Ambiente - Secretaria Nacional de Biodiversidade e Florestas - Departamento de
Conservação da Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 349-378 pp.
Cronin, G. & Hay, M.E. 1996. Effect of light and nutrient availability on the growth,
secondary chemistry, and resistance to herbivory of two brown seaweeds. Oikos 77:
93-106.
Dethier, M.N. 1994. The ecology of intertidal algal crusts: variation within a functional
group. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 177: 37-71.
Eckman, J.E., Duggins, D. O. & Siddon, C. E. 2003. Current and wave dynamics in the
shallow subtidal: implications to the ecology of understory and surface-canopy
kelps. Marine Ecology Progress Series 265: 45-56.
Edgar, G.J.; Barret, N.S.; Morton, A.J. & Samson, C.R., 2003. Effects of agal canopy
clearance on plant, fish and macroinvertebrate communities on eastern Tasmanian
reefs. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 312: 67-87.
152
_____. & Klumpp, D. W. 2003. Consistencies over regional scales in assemblages of
mobile epifauna associated with natural and artificial plants of differente shape.
Aquatic Botany 75: 275-291.
Eston, V. R. & Bussab, W. O. 1990. An experimental analysis of ecological dominance
in a rocky subtidal macroalgal community. Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology 136: 170-195.
Falkowsk, P.G. & LaRoche, J., 1991. Acclimation to spectral irradiance in algae.
Journal of Phycology, 27: 8-14.
Figueiredo, M. A. de O.; Kain (Jones), J. M. & Norton, T. A. 1997. Biotic interactions
in the colonization of crustose coralline alga. Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology 213: 247-260.
_____; Kain (Jones), J. M. & Norton, T. A., 2000. Responses of crustose corallines to
epiphyte and canopy cover. Journal of Phycology 36: 17-24.
_____; Barreto, M. B. B. & Reis, R.P. 2004. Caracterização das macroalgas nas
comunidades marinhas da área de proteção ambiental de Cairuçú, Parati, RJ –
subsídios para futuros monitoramentos. Revista Brasileira de Botânica 27: 11-17.
_____. & Tâmega, F.T.S. 2007. Macroalgas Marinhas. In: Creed, J.C.; Pires, D.O. &
Figueiredo, M.A.O. (Eds.), Biodiversidade marinha da baía da Ilha Grande.
Ministério do Meio Ambiente - Secretaria Nacional de Biodiversidade e Florestas -
153
Departamento de Conservação da Biodiversidade. Biodiversidade 23. Brasília. 153-
180 pp.
Gagnon, P.; Himmelman, J. H. & Johnson, L. E. 2003. Algal colonization in urchin
barrens: defense by association during recruitment of the brown alga Agarum
cribrosum. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 290:179-196.
Godoy, E.A.S. & Coutinho, R. 2002. Can artificial beds of plastic mimics compensate
for seasonal absence of natural beds of Sargassum furcatum? ICES Journal of
Marine Science 59: S111-S115.
Horta, P.A. 2000. Macroalgas do infralitoral do sul e sudeste do Brasil: taxonomia e
biogeografia. Universidade de São Paulo. (Tese de Doutorado)
Hurd, C.L. 2000. Water motion, marine macroalgal physiology, and production.
Journal of Phycology 36: 453-472.
Irving, A.D. & Connel, S.D. 2002. Interactive effects of sedimentation and
microtopography on the abundance of subtidal turf-forming algae. Phycologia
41(5): 517-522.
Jones, C. G.; Lawton, J. H. & Shachak, M. 1994. Organisms as ecosystem engineers.
Oikos 69: 373-386.
154
_____. Lawton, J. H. & Shachak, M. 1997. Positive and negative effects of organisms
as physical ecosystem engineers. Ecology 78(7): 1946-1957.
Kendrick, G.A. 1991. Recruitment of coralline crusts and filamentous turf algae in the
Galapagos archipelago: effects of simulated scour, erosion and accretion. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 147: 47-63.
Kennelly, S. J. 1987. Physical disturbances in an Australian kelp community. I.
Temporal effects. Marine Ecology Progress Series 40: 145-153.
_____ 1989. Effects of kelp canopies on understorey species due to shade and scour.
Marine Ecology Progress Series 50 215-224.
Kiirikki, M. 1996. Experimental evidence that Fucus vesiculosus (Phaeophyta) controls
filamentous algae by means of the whiplash effect. European Journal Phycology 31:
61-66.
Lindegarth, M. & Gamfeldt, L. 2005. Comparing categorical and continuous ecological
analyses: effects of “wave exposure” on rocky shores. Ecology 86(5): 1346-1357.
Littler, M.M. & Littler, D.S. 1980. The evolution of thallus form and survival strategies
in benthic narine macroalgae: field and laboratory tests of functional form models.
The American Naturalist 116: 25-44.
155
_____ & _____ 1984, Relationships between macroalgae functional form groups and
substrata stability in a subtropical rocky intertidal system. Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology 74: 13-34.
Lüning, K. 1990. Seaweeds: their Environment, biogeography, and
ecophysiology.(Yahish, C. & Kirkman, H. eds.). John Willey & Sons, N. York.
527p.
MacManus, J.W. & Polsenberg, J.F. 2004. Coral-algalphase shiftson coral reefs:
ecological and environmental aspects. Progress in Oceanography 60: 263-279.
Mansilla, M.A.O. & Pereira, S.M.B. 1998. Variação temporal da abundância e
composição específica da macroflora associada a uma população de Sargassum
(Fucophyceae) do Litoral sul de Pernambuco, Brasil. Boletim de Botânica 17: 271-
276.
Mumby, P.J.; Hedley, J.D.; Zychaluk, K.; Harborne, A.R. & Blackwell, P.G. 2006.
Revisiting the catastrophic die-off of the urchin Diadema antillarum on Caribbean
coral reefs: fresh insights on resilience from a simulation model. Ecological
Modeling 196 (1): 131-148.
Norton, T.A. 1991. Conflicting constraints on the form of intertidal algae. Britsh
Phycological Journal. 26: 203-218.
156
Olson, A.M. & Lubchenco 1990. Competition in seaweeds: linking plant traits to
competitive outcomes. Journal of Phycology 26: 1-6.
Paula, E. J. & Eston V. R. 1987. Are there other Sargassum species potentially as
invasive as S. muticum? Botanica Marina 30(5): 405-410.
Paula, E. J. & Eston V. R. 1989. Secondary succession on an exposed rocky intertidal
algal community of the state of São Paulo (Brazil) Boletim de Botânica da
Universidade de São Paulo 11: 1-9.
Pulido, G.D. & McCook, L.J. 2003. Relative roles of herbivory and nutrients in the
recruitment of coral reef seaweeds. Ecology 84(8): 2026-2033.
Reis, R. P; Yoneshigue-Valentin, Y. & Belluco, F. 2003. Efeito de fatores bióticos no
crescimento de Hypnea musciformis (Rodhophyta – Gigartinales). Acta Botânica
Brasílica 17: 279-286.
Santelices, B. 2007.The discovery of kelps forest in deep-water habitats of tropical
regions. Proceedings of the Nacional Academy of Sciences of the United States of
America. 49(104): 19163-19164.
Schaffelke, B. 1999. Particulate organic matter as an alternative nutrient source for
tropical Sargassum species (Fucales, Phaeophyceae). Journal of Phycology 35:
1150-1157.
157
Steneck, R. S., 1988. Herbivory on coral reefs: a synthesis. Proceeding of the 6th
International Coral Reef Symposium, Australia. 1: 37-49.
_____ & Dethier, M. N 1994. A functional group approach to the structure of algal-
dominance communities. Oikos 69:476-498.
_____; Vavrinec, J. & Leland, A. 2004. Accelerating trophic-level dysfunction in kelp
forest ecosystems of the western north Atlantic. Ecosystems, 7: 323-332.
Stewart, J.G. 1989. Stablishment, persistence and dominance of Corallina
(Rodhophyta) in algal turf. Journal of Phycology. 25: 436-446.
Széchy, M.T.M. & Paula, E.J. 2000. Macroalgas associadas a bancos de Sargassum C.
Agardh (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos Estados do Rio de Janeiro e São Paulo,
Brasil. Hoehnea 27: 235-257.
_____; Galliez, M. & Marconi, M.I. 2006. Quantitative variables applied to
phenological studies of Sargassum vulgare C. Agardh (Phaeophyceae – Fucales)
from Ilha Grande Bay, State of Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Botânica 29:
27-37.
Tanaka, M.O. & Leite, F.P.P. 2003. Spatial scaling in the distribuition of macrofauna
associated with Sargassum stenophyllum (Mertens) Martius: analyses of faunal
groups, gamarid life habitats, and assemblage structure. Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology. 293:1-22.
158
Thibault, T.; Pinedo, S. Torras, X. & Ballesteros, E. 2005. Long term decline of the
populations of Fucales (Cystoseira spp. and Sargassum spp.) in the Albères coast
(France, North-western Mediterranean). Marine Pollution Bulletin 50(12): 1472-
1489.
Thompsen, M.S. & McGlathery, K. 2005. Facilitation of macroalgae by sedimentary
tube forming polychaete Diopatra cuprea. Estuarine Coastal and Shelf Science 62:
63-73
Toohey, B.D. & Kendrick, G.A. 2007. Survival of juvenile Ecklonia radiata
sporophytes after canopy loss. Journal of Experimental Marine Biology and
Ecology 349: 170-182.
_____; Kendrick, G.A. & Harvey, E.S. 2007. Disturbance and reef topography
maintain high local diversity in Ecklonia radiata kelp forests. Oikos 116: 1618-
1630.
Tuya, F.; Haroun, R.J.; Boyra, A. & Sanchez-Jerez, P. 2005. Sea urchin Diadema
antillarum: different function: in the structure and dynamics of reefs on both side of
the Atlantic. Marine Ecology Progress Series 302: 307-310.
Worm, B.& Chapman, A.R.O. 1998. Relative effects of elevated grazing pressure and
competition from a red algal turf on two post-settlement stages of Fucus evanescens
C.Ag. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 220: 247-268.