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Atualidades Ornitológicas, 210, julho e agosto de 2019 - www.ao.com.br 33 Efeito do tamanho e distância de fragmentos florestais urbanos na composição de aves no perímetro urbano de Campo Grande – MS Allan Corral 1,2 & Luciana Mendes Valério 1 Recebido: 3/4/2019. Aprovado: 30/8/2019. Resumo. Diversos são os fatores que ameaçam a diversidade biológica, como a perda de habitat proveniente de atividades hu- manas que resulta em obstáculos para fauna e flora, persistindo apenas fragmentos dispersos em uma matriz de áreas rurais e ur- banas. Esse processo age como uma causa de extinção, uma vez que as comunidades podem ser degradadas quando confinadas a um espaço limitado e a riqueza de espécies estão diretamente ligados ao princípio espécie/área. Com base nessa ideia, o tra- balho possui como objetivo verificar o efeito do tamanho e dis- tância de fragmentos florestais urbanos na composição de aves do município de Campo Grande – MS. A pesquisa foi realizada em três fragmentos de Cerrado: Instituto São Vicente, Mata do Surucuá e Parque Estadual Matas do Segredo durante os perío- dos de maio de 2015 a maio de 2018. Em cada área foi realizado um levantamento da avifauna, através de busca ativa, e utilizado o índice de similaridade, assim como o registro dos dados de localização, tamanho e distância dos fragmentos. Após 36 me- ses de coleta de dados foi registrado um total de 182 espécies de aves, sendo 151 espécies para o Parque Estadual Matas do Segredo, 133 espécies no Instituto São Vicente e 115 na Mata do Surucuá. Os fragmentos mostraram-se semelhantes em relação à riqueza de espécies de aves, assim como o princípio espécie- -área demonstrou que ambientes maiores são capazes de manter uma riqueza maior de espécies. A distância age de forma a isolar um fragmento florestal, dificultando o fluxo entre as populações, representando assim ilhas que isolam ou servem de refúgio a espécies de aves. Palavras-chave: Aves Neotropicais; Biodiversidade; Levanta- mento faunístico; Conservação; Perda de habitat. Abstract. There are several factors that threaten biological di- versity, such as the loss of habitat from human activities that results in obstacles to fauna and flora, with only fragments re- maining dispersed in a matrix of rural and urban areas. This process acts as a cause of extinction, since communities can be degraded when confined to a limited space and species richness are directly linked to the species / area principle. Based on this idea, the work aims to verify the effect of size and distance of urban forest fragments on the composition of birds of the mu- nicipality of Campo Grande - MS. The research was carried out in three fragments of Cerrado, Instituto São Vicente, Mata do Surucuá and Matas do Segredo State Park during the periods of May 2015 to May 2018. In each area a survey of the avi- fauna was carried out through active search, and used the index of similarity, as well as the registration of data of location, size and distance of the fragments. After 36 months of data collec- tion, a total of 182 species of birds were recorded, of which 151 were species for the State Park Matas do Segredo, 133 species in the São Vicente Institute and 115 in the Surucuá Forest. The fragments were similar in relation to bird species richness, as well as the species-area principle demonstrated that larger envi- ronments are capable of maintaining a greater species richness. The distance acts to isolate a forest fragment, hindering the flow between the populations, thus representing islands that isolate or shelter the species of birds. Keywords: Neotropical Birds; Biodiversity; Fauna survey; Conservation; Loss of habitat. Introdução O grande conjunto de ecossistemas denominado Cerrado é o segundo maior bioma brasileiro, que comporta um heterogêneo conjunto de ambientes, como campos naturais, veredas, flores- tas, savanas e matas ciliares (Klink & Machado 2005). É con- siderado como uma savana tropical de grande diversidade de habitat e alternância de espécies, porém, já perdeu metade da vegetação original e, há alguns anos, é considerado como uma região de grande biodiversidade mundial (hotspot) (Myers et al. 2000). A categoria de hotspot é aplicada a locais altamente de- gradados, principalmente por processos de fragmentação, que resultam em uma dramática variação na composição florística e na estrutura da comunidade biótica (Laurance & Cochrane 2001). A perda de habitat constitui um dos maiores problemas en- frentados pela biodiversidade, elevando os níveis de extinções locais, ou até em âmbitos maiores, de forma que isolam as popu- lações em remanescentes florestais (Kolbert 2015). A extinção é o maior processo de perda de informação, seja de uma espécie, de uma população ou de um conjunto gênico e, neste caso, mui- tos autores defendem a ideia que uma sexta extinção possa estar ocorrendo atualmente, decorrente de ações humanas e mudanças climáticas que vêm gerando grandes mudanças nos ecossistemas globais (Lovejoy 2012, Kolbert 2015). De fato, as atividades humanas ameaçam cada vez mais os fragmentos existentes, em um processo que continua a reduzir as áreas de habitat, formando ilhas de vegetação (Primack & Rodrigues 2001). Assim como ilhas oceânicas, as ilhas de ve- getação em ambiente terrestre possuem características próprias, sendo que cada grupo de espécies e cada ambiente degradado

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Efeito do tamanho e distância de fragmentos florestais urbanos na composição de aves no perímetro urbano de Campo Grande – MS

Allan Corral1,2 & Luciana Mendes Valério1

Recebido: 3/4/2019. Aprovado: 30/8/2019.

Resumo. Diversos são os fatores que ameaçam a diversidade biológica, como a perda de habitat proveniente de atividades hu-manas que resulta em obstáculos para fauna e flora, persistindo apenas fragmentos dispersos em uma matriz de áreas rurais e ur-banas. Esse processo age como uma causa de extinção, uma vez que as comunidades podem ser degradadas quando confinadas a um espaço limitado e a riqueza de espécies estão diretamente ligados ao princípio espécie/área. Com base nessa ideia, o tra-balho possui como objetivo verificar o efeito do tamanho e dis-tância de fragmentos florestais urbanos na composição de aves do município de Campo Grande – MS. A pesquisa foi realizada em três fragmentos de Cerrado: Instituto São Vicente, Mata do Surucuá e Parque Estadual Matas do Segredo durante os perío-dos de maio de 2015 a maio de 2018. Em cada área foi realizado um levantamento da avifauna, através de busca ativa, e utilizado o índice de similaridade, assim como o registro dos dados de localização, tamanho e distância dos fragmentos. Após 36 me-ses de coleta de dados foi registrado um total de 182 espécies de aves, sendo 151 espécies para o Parque Estadual Matas do Segredo, 133 espécies no Instituto São Vicente e 115 na Mata do Surucuá. Os fragmentos mostraram-se semelhantes em relação à riqueza de espécies de aves, assim como o princípio espécie--área demonstrou que ambientes maiores são capazes de manter uma riqueza maior de espécies. A distância age de forma a isolar um fragmento florestal, dificultando o fluxo entre as populações, representando assim ilhas que isolam ou servem de refúgio a espécies de aves.Palavras-chave: Aves Neotropicais; Biodiversidade; Levanta-mento faunístico; Conservação; Perda de habitat.

Abstract. There are several factors that threaten biological di-versity, such as the loss of habitat from human activities that results in obstacles to fauna and flora, with only fragments re-maining dispersed in a matrix of rural and urban areas. This process acts as a cause of extinction, since communities can be degraded when confined to a limited space and species richness are directly linked to the species / area principle. Based on this idea, the work aims to verify the effect of size and distance of urban forest fragments on the composition of birds of the mu-nicipality of Campo Grande - MS. The research was carried out in three fragments of Cerrado, Instituto São Vicente, Mata do Surucuá and Matas do Segredo State Park during the periods

of May 2015 to May 2018. In each area a survey of the avi-fauna was carried out through active search, and used the index of similarity, as well as the registration of data of location, size and distance of the fragments. After 36 months of data collec-tion, a total of 182 species of birds were recorded, of which 151 were species for the State Park Matas do Segredo, 133 species in the São Vicente Institute and 115 in the Surucuá Forest. The fragments were similar in relation to bird species richness, as well as the species-area principle demonstrated that larger envi-ronments are capable of maintaining a greater species richness. The distance acts to isolate a forest fragment, hindering the flow between the populations, thus representing islands that isolate or shelter the species of birds.Keywords: Neotropical Birds; Biodiversity; Fauna survey; Conservation; Loss of habitat.

IntroduçãoO grande conjunto de ecossistemas denominado Cerrado é o

segundo maior bioma brasileiro, que comporta um heterogêneo conjunto de ambientes, como campos naturais, veredas, flores-tas, savanas e matas ciliares (Klink & Machado 2005). É con-siderado como uma savana tropical de grande diversidade de habitat e alternância de espécies, porém, já perdeu metade da vegetação original e, há alguns anos, é considerado como uma região de grande biodiversidade mundial (hotspot) (Myers et al. 2000). A categoria de hotspot é aplicada a locais altamente de-gradados, principalmente por processos de fragmentação, que resultam em uma dramática variação na composição florística e na estrutura da comunidade biótica (Laurance & Cochrane 2001).

A perda de habitat constitui um dos maiores problemas en-frentados pela biodiversidade, elevando os níveis de extinções locais, ou até em âmbitos maiores, de forma que isolam as popu-lações em remanescentes florestais (Kolbert 2015). A extinção é o maior processo de perda de informação, seja de uma espécie, de uma população ou de um conjunto gênico e, neste caso, mui-tos autores defendem a ideia que uma sexta extinção possa estar ocorrendo atualmente, decorrente de ações humanas e mudanças climáticas que vêm gerando grandes mudanças nos ecossistemas globais (Lovejoy 2012, Kolbert 2015).

De fato, as atividades humanas ameaçam cada vez mais os fragmentos existentes, em um processo que continua a reduzir as áreas de habitat, formando ilhas de vegetação (Primack & Rodrigues 2001). Assim como ilhas oceânicas, as ilhas de ve-getação em ambiente terrestre possuem características próprias, sendo que cada grupo de espécies e cada ambiente degradado

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possuem relações únicas dentro do princípio espécie-área (Ma-carthur & Wilson 1967, Losos & Ricklefs 2010).

Nas definições feitas por MacArthur e Wilson (1967) o prin-cípio espécie-área está diretamente relacionado com a teoria de equilíbrio da biogeografia de ilhas, que estabelece que o número de espécies em uma ilha reflete um equilíbrio entre a coloniza-ção de novas espécies e a extinção de espécies existentes. Esse princípio levanta e suporta a ideia que áreas maiores tendem a conter mais espécies, pois possuem maiores capacidades de suporte em termos ecológicos, assim como áreas menores são influenciadas pelas maiores, ou mesmo áreas mais distantes ten-dem a possuir menor riqueza, devido ao próprio isolamento da área (Macarthur & Wilson 1967).

Dependendo do nível de isolamento destes ecossistemas e ta-manho de suas áreas, isso pode tornar o habitat inadequado para a manutenção das espécies, resultando em uma eminente extin-ção (Lovejoy 2012). Em paralelo, as manchas florestais acabam por refugiar as espécies, abrigando espécies endêmicas, ou com certo grau de ameaça (Cohn-Haft et al. 1997).

Neste contexto, a comunidade biótica possui importância em estudos de impactos ambientais, agindo como bioindicadores (Laurance & Cochrane 2001). O Brasil possui uma das maio-res riquezas biológicas do planeta, em questões de fauna, flora e habitat, porém é um dos países com maior número de espé-cies em risco de extinção (ICMBio 2016). Entre as comunida-des ameaçadas, o grupo das aves possui grande importância nos

Figura 1. Ambientes de amostragens dos fragmentos Instituto São Vicente (A, B), Mata do Surucuá (C, D) e Parque Estadual Matas do Segredo (E, F). Compreendendo ambientes de borda de fragmento, corpos d’água e áreas abertas adjacentes, na área urbana de Campo Grande, Mato Grosso do Sul.

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sistemas ecológicos, possuindo comportamentos imprevisíveis em ambientes alterados, levando em consideração espécies mais flexíveis com o ambiente alterado e outras que são ameaçadas pelo processo de fragmentação (Anjos 1998).

Em vista da grande diversidade mundial, ocorrem no Brasil quase 60% das espécies de aves da América do Sul (Gwynne et al. 2010). De acordo com a última listagem do Comitê Brasi-leiro de Registros Ornitológicos, o Brasil possui 1919 espécies registradas, sendo também o país com maior número de espé-cies endêmicas, aproximadamente 277 espécies (Piacentini et al. 2015). E de acordo com o livro vermelho de espécies ameaça-das, o grupo das aves corresponde a cerca de 234 espécies em risco de extinção (ICMBio 2016).

Entre as diversas comunidades do Cerrado, as aves são as que apresentam maior riqueza de espécies comparada a outros verte-brados, sendo que praticamente a metade das espécies registra-das no Brasil ocorre nesse bioma (Machado et al. 2009). Ape-

nas nesse conjunto de ecossistemas, a riqueza de espécies compreende aproximadamente 837 espécies de aves (Silva 1995). Nesse cenário, o estado de Mato Grosso do Sul representa papel de destaque, uma vez que 630 espécies de aves foram registradas no estado (Nunes et al. 2017). Assim como pesquisas anteriores registraram um total de 359 espécies de aves para a área urbana e periurbana de Campo Grande (Benites et al. 2014). Nesse contexto, o presente trabalho ob-jetivou avaliar a composição da comunidade de aves de fragmentos florestais urbanos no municí-pio de Campo Grande, estado de Mato Grasso do Sul, buscando responder aos seguintes questio-namentos: (1) Qual a similaridade dos fragmen-tos florestais com base na composição de espé-cies? (2) O princípio espécie/área se aplica nos fragmentos florestais urbanos?

Material e métodosÁrea de estudo

A pesquisa foi realizada em três fragmentos de Cerrado, localizados no perímetro urbano do município de Campo Grande, estado de Mato Grosso do Sul. O primeiro fragmento foi o Insti-tuto São Vicente (ISV), Fazenda Escola da Uni-versidade Católica Dom Bosco (20°23’9,32”S, 54°36’29.41”W), um remanescente composto por áreas de preservação permanente, corpos d’água naturais e artificiais e pastagens em seu entorno, compreendendo aproximadamente 37 ha. A segunda área de amostragem foi a reserva da Universidade Católica Dom Bosco, Mata do Surucuá (MS) (20°41’6,44”S, 54°61’51,43”W), um fragmento florestal de aproximadamente 48 ha, composto predominantemente por vegetação secundária e corpos d’água artificiais destinados ao tratamento de efluentes. Ambos os remanes-centes já passaram por processos de degradação e atualmente se encontram em processo de recu-peração (Figura 1).

A terceira área de amostragem foi o Parque Es-tadual Matas do Segredo (PEMS) (20°33’30”S,

54°35’36”W) com cerca de 178 ha, sendo uma unidade de con-servação que representa importante contribuição para a manu-tenção dos ecossistemas locais, abrigando as nascentes de cór-regos como o Segredo e Botas, pertencentes à grande bacia do Rio Paraná, e a do córrego Ceroula, pertencente à Bacia do Rio Paraguai (Imasul 2009). A área não possui corpos d’água vo-lumosos e sua vegetação é composta predominantemente por cerrado sensu stricto, cerradão, mata ciliar e campo sujo, com predominância de espécies consideras pioneiras de diferentes formações vegetacionais, decorrentes da exploração madeireira durante décadas, limitando a vegetação original e de maior porte a locais isolados da área (Imasul 2009).

As três áreas de estudo estão localizadas em perímetro urbano e estão rodeadas por uma matriz composta de bairros populosos e áreas destinadas a atividades agropecuárias. Não há conectivi-dade florestal entre elas e a menor distância entre os fragmentos é de 1,1 km e a maior não ultrapassa 2,5 km (Figura 2).

Figura 2. Fragmentos florestais compreendidos por Instituto São Vicente (ISV), Mata do Surucuá (MS) e Parque Estadual Matas do Segredo (PEMS), localizados

no perímetro urbano de Campo Grande, estado de Mato Grosso do Sul.

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Coleta de dadosO levantamento de dados de caráter qualitativo foi realiza-

do entre maio de 2015 e maio de 2018, constituindo 12 meses de amostragem para cada fragmento. Para dados de locali-zação, tamanho e distância dos fragmentos foi feito um per-curso na área utilizando-se GPS (Garmim ® Etrek 10) para registro das medidas e o software ArcGIS 10.5, utilizado para geração do mapa. As medidas de distância foram feitas em linha reta de um fragmento a outro.

Nas três áreas de estudo foram realizados levantamentos da composição de aves através de busca ativa, por percurso em trilha, com objetivo de registrar a riqueza de aves, por meio de observações diretas, registros fotográficos e acústicos. Nas áreas foram amostrados ambientes que compreendem borda de fragmento (BF), interior de fragmento (IF) e corpos d’água (CA), cujas amostragens foram realizadas uma vez por mês, com uma duração de três horas no período matutino, corres-pondendo as três primeiras horas de luz do dia. No fragmento ISV foram também realizados, adicionalmente, amostragens de duas horas no período crepuscular, em torno de 16:30 h às 18:30 h (que compreende o final das atividades das aves diurnas e início das atividades das aves noturnas).

Em conjunto com a busca ativa, foi realizado o uso de playback, que consiste na reprodução da vocalização de uma determinada espécie e a espera de uma resposta da ave, per-mitindo assim a atração e detecção do animal (Menq 2014). A técnica seguiu a padronização de intervalos de três minutos entre as reproduções sonoras, com um total de cinco repeti-ções, conforme a sequência de tamanho das espécies, sendo das espécies menores para maiores, uma vez que a vocaliza-ção de espécies maiores podem afugentar as demais (Menq 2015). O registro das aves foi realizado por meio de uma câ-mera fotográfica (Nikon Coolpix P600) e gravador de áudio (Sony ICD PX312) com microfone direcional (Shotgun Yoga Ht 81). As aves visualizadas foram identificadas em nível taxonômico de espécie com base no guia de campo da re-gião Pantanal e Cerrado (Gwynne et al. 2010), assim como guias virtuais (http://www.wikiaves.com.br) e banco de da-dos sonoros como Xeno-Canto (http://www.xenocanto.org), que correspondem a plataformas que possuem como objetivo a divulgação da ciência cidadã, ampliando o conhecimento científico e sua divulgação. A nomenclatura das espécies se-guiu a listagem de Annotated checklist of the birds of Brazil by the Brazilian Ornithological Records Committee (Piacen-tini et al. 2015).

Análise de dadosFoi utilizado o índice de similaridade, com o objetivo ava-

liar o quanto as comunidades têm em comum, em termos de espécies encontradas. O teste foi realizado através do softwa-re PAST 3.21, utilizando uma matriz com base no coeficiente de Jaccard, que considera apenas a riqueza de espécies, ou seja, presença e ausência das espécies no local amostrado. Para responder ao questionamento da aplicação do princípio espécie-área, foi feita comparação entre diversas fontes te-óricas, de forma a discutir a aplicação das mesmas em ilhas florestais em território urbano.

Resultados e discussãoApós 36 meses de coleta de dados foi registrado um total de

182 espécies de aves, distribuídas em 50 famílias, 147 gêne-ros, com 130 espécies fotografadas. Deste total, 133 espécies foram encontradas na área do ISV, 115 espécies na MS e 151 espécies no PEMS (Tabela 1, Figura 3). De acordo com a Lis-ta Vermelha de espécies ameaçadas da IUCN (2018) as espé-cies encontradas são classificadas como Pouco Preocupante (Least Concern - LC), com exceção do mutum-de-penacho (Crax fasciolata), cujo status de conservação é Vulnerável (Vulnerable - VU); Papagaio-galego (Alipiopsitta xanthops) espécie endêmica do Cerrado e a tesourinha-da-mata (Phiba-lura flavirostris) classificadas como Quase Ameaçadas (Near Threatened - NT); Corruíra (Troglodytes musculus) e rapa-zinho-do-chaco (Nystalus striatipectus) sem classificação de conservação.

A riqueza de espécies levantadas nessa pesquisa correspon-deu a 51% do total de espécies já descritas para o município de Campo Grande, 29% dos registros estaduais e 22% das espécies descritas para todo o Cerrado brasileiro (Silva 1995, Benites et al. 2014, Nunes et al. 2017).

Figura 3. Riqueza de aves registradas nos três fragmentos (A) Instituto São Vicente, (B) Mata do Surucuá e (C) Parque Estadual

Matas do Segredo, durante os meses de maio de 2015 a maio de 2018, na área urbana de Campo Grande, Mato Grosso do Sul.

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Figura 4. Espécies de aves encontradas apenas no Instituto São Vicente durante o período de maio de 2015 a abril de 2016: (A) Phalacrocorax brasilianus; (B) Ardea cocoi; (C) Egretta thula; (D) Crotophaga major; (E) Megaceryle torquata; (F) Arundinicola leucocephala;

(G) Sporophila collaris; (H) Phibalura flavirostris, na área urbana de Campo Grande, Mato Grosso do Sul. Fotos: Allan Corral.

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Instituto São VicenteNo ISV, das 133 espécies, 18 foram exclusivas, isto é, fo-

ram encontradas apenas nesse fragmento em comparação aos demais: Phalacrocorax brasilianus, Bulbulcus ibis, Ardea alba, Ardea cocoi, Butorides striata, Egretta thula, Croto-phaga major, Glaucidium brasilianum, Nyctibius griseus, Hydropsalis parvula, Chloroceryle americana, Megaceryle torquata, Chloroceryle amazona, Philohydor lictor, Arun-dinicola leucocephala, Phibalura flavirostris, Cantorchilus leucotis, Sporophila collaris (Figura 4). As espécies Megas-cops choliba, Nyctidromus albicollis e Hydropsalis parvula foram espécies que responderam ao playback, porém, essas espécies também foram registradas por meio de busca ativa.

Dentre as espécies exclusivas, P. flavirostris, recebeu espe-cial atenção, consistindo no primeiro registro da espécie para o município de Campo Grande, ampliando sua atual distribui-ção geográfica (Corral et al. 2018). É possível que a espécie seja nômade na região buscando ambientes de refúgio, ou que existam populações isoladas, seja devido a barreiras naturais ou que podem ter sido intensificadas pelos processos de frag-mentação (Corral et al. 2018).

Matas do SurucuáNo fragmento MS foram registradas 115 espécies, das quais

cinco foram exclusivas: Tachybaptus dominicus, Tringa soli-taria, Dromococcyx phasianellus, Micrococcyx cinereus, Po-lioptila dumicola (Figura 5). Tringa solitaria é um migrante boreal, frequenta ambientes aquáticos rasos, encontrada em

território brasileiro entre os meses de setembro e abril, de forma temporária, voltando para a América do Norte para re-produção (Sick 1997, Gwynne et al. 2010). A presença de M. cinereus corresponde ao primeiro registro fotográfico da espécie ao município de Campo Grande. Ave possivelmente rara, de comportamento furtivo e ocorrência incerta no esta-do, uma vez que pode ser um migrante na região (Nunes et al. 2008).

Parque Estadual Matas do SegredoA listagem de espécies obtida no fragmento PEMS, com

151 espécies, superou um trabalho realizado como plano de manejo para a unidade de conservação, totalizando 126 espécies (Imasul 2009), auxiliando, assim, no levantamen-to avifaunístico do local. Nesta pesquisa foram registradas 21 espécies exclusivas no fragmento PEMS: Crypturellus undulatus, Rhynchotus rufescens, Penelope superciliaris, Spizaetus tyrannus, Laterallus viridis, Synallaxis fronta-lis, Schoeniophylax phryganophilus, Clibanornis rectiros-tris, Synallaxis albescens, Myiopagis gaimardii, Casiornis rufus, Legatus leucophaius, Myiopagis caniceps, Elaenia spectabilis, Tolmomyias sulphurescens, Troglodytes muscu-lus, Anthus lutescens, Emberizoides herbicola, Saltator coe-rulescens, Basileuterus culicivorus, Myiothlypis leucophrys (Figura 6).

Vale destacar o registro de sanã-castanha (Laterallus viridis), espécie de difícil visualização e ocorrência rara, encontrada em sub-bosque de áreas florestais densas, com-

Figura 5. Espécies de aves encontradas apenas no Mata do Surucuá durante o período de janeiro a dezembro de 2017: (A) Tachybaptus dominicus; (B) Tringa solitaria; (C) Micrococcyx cinereus; (D) Polioptila dumicola, na área urbana de Campo Grande, Mato Grosso do Sul. Fotos: Allan Corral.

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preendendo assim o segundo registro da espécie para o município de Campo Grande (Gwynne et al. 2010, Severo--Neto 2014). Também foi registrada a presença do gavião--pega-macaco (Spizaetus tyrannus), uma ave de rapina con-siderada predadora de topo nas cadeias tróficas (Sick 1997). Esse rapinante possui uma ocorrência rara e localizada em ambientes florestais e áreas abertas adjacentes, cuja distri-buição das suas populações estava restrita em ambientes mais conservados, com registros da espécie em municípios próximos a Campo Grande até meados de 2011 (Godoi et al. 2012). De acordo com os últimos registros da plataforma colaborativa WikiAves (2013) e Menq (2018), a espécie já

foi registrada em ambientes florestais urbanos de Campo Grande, ampliando assim sua possível área de distribuição geográfica, uma vez que essas aves podem estar buscando novos refúgios florestais.

Similaridade entre os fragmentosOs três ambientes revelaram um alto coeficiente de simila-

ridade, média de 62,5%, ou seja, os fragmentos mostram-se semelhantes em relação à característica levantada, a riqueza de espécies registradas. Os fragmentos ISV e PEMS possuem 64% de similaridade, indicando uma maior semelhança entre as duas áreas, diferindo pouco da MS, com coeficiente em

Figura 6. Espécies de aves encontradas apenas no Parque Estadual Matas do Segredo durante o período de junho de 2017 a maio de 2018: (A) Penelope superciliaris; (B) Spizaetus tyrannus; (C) Laterallus viridis; (D) Casiornis rufus; (E) Tolmomyias sulphurescens;

(F) Emberizoides herbicola, no município de Campo Grande, Mato Grosso do Sul. Fotos: Allan Corral.

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torno de 61%, conforme representado no dendrograma (Fi-gura 7). Esses resultados podem ser devido à curta distância entre os fragmentos, uma vez que juntos formavam um único ambiente antes dos processos de fragmentação e isolamento desses locais, devido ao crescimento da área urbana e rural de Campo Grande. Essa modificação dos ambientes está sendo observada por todo o planeta, como levantado por Hansen e colaboradores (2013), cujas paisagens naturais estão sendo transformadas pela ação humana e os últimos trechos flores-tais sendo convertidos em arquipélagos de remanescentes flo-restais.

Esses remanescentes, por mais similares que sejam, estão sujeitos a possuírem contrastes, devido principalmente aos aspectos de biogeografia de ilhas e à própria heterogeneidade de cada ambiente (Fahrig 2003). O fragmento PEMS corres-ponde ao maior fragmento florestal da região e, por consequ-ência, apresenta a maior riqueza de espécies registradas no presente trabalho, com aves que foram encontradas apenas nesse local, destacando-se as espécies de interior de fragmen-to, como Crypturellus undulatus, Penelope superciliaris, La-terallus viridis, Synallaxis frontalis, Clibanornis rectirostris, Tolmomyias sulphurescens, Troglodytes musculus, Saltator coerulescens, Basileuterus culicivorus e Myiothlypis leuco-phrysposto. Uma vez que o remanescente possui uma maior área em seu interior com mata primária, isto indica que pos-sivelmente possui uma maior capacidade de manter um nú-mero maior de espécies, principalmente espécies de interior de fragmento.

Esse fato está de acordo com os primeiros princípios da ecologia estudados por MacArthur & Wilson (1967), uma vez que os ambientes de maiores proporções são capazes de possuírem recursos para uma manutenção das espécies e, portanto, uma riqueza maior (MacArthur 1984, Ricklefs 2016).

A área do ISV corresponde à menor área em hectares, o ambiente de maior alteração por atividades antrópicas e que se encontra em processo de recuperação. Porém, teve uma riqueza de espécies que deve ser destacada, onde foram en-contradas espécies principalmente aquáticas, não detectadas nas demais áreas. Esse fato pode estar relacionado à sua he-terogeneidade de habitat, pois apresenta corpos d’água como brejos, lagoas, córregos e áreas úmidas, possibilitando nichos diferentes para as aves.

A heterogeneidade dos ambientes pode contribuir como um conjunto de fatores capazes de aumentar a biodiversidade, uma vez que gera uma variabilidade de respostas das espécies ao meio, possibilitando ambientes diferentes para diferentes espécies (Bullock 1995). Em um trabalho recente, Ke e cola-boradores (2018) apontam a importância dos estudos de cada fragmento, levando em consideração suas particularidades, indicando que a heterogeneidade dos ambientes de savana, mesmo com influência antrópica do meio rural, pode contri-buir no refúgio das espécies de aves, aumentando a diversi-dade do local.

Estudos realizados no Cerrado sugerem que algumas espé-cies conseguem sobreviver em baixas densidades em áreas fragmentadas, desde que o isolamento dos fragmentos não seja grande e que haja a diferenciação dos habitat, uma vez que esse conjunto de ecossistemas possui uma variada com-posição fitofisionômica (Uezu et al. 2005).

O conceito de heterogeneidade de habitat e fatores bioge-ográficos dos fragmentos é aplicado em ambientes do bio-ma Cerrado, como observado por Machado e colaboradores (2004) indicando que os ambientes são moldados por padrões de proximidade ou isolamento e sua relação a domínios vizi-nhos, ou seja, podem ser aplicados também dentro do princí-pio espécie-área.

O fragmento MS representa o local mais distante entre as áreas de estudo e com menor riqueza de espécies, possivel-mente por estar mais distante de outros remanescentes; nesse aspecto, o isolamento do ambiente pode levar a uma redução da sua diversidade, uma vez que o fluxo entre as populações diminui (Kupfer et al. 2006).

Para Kupfer e colaboradores (2006), tratar a matriz ur-bana e rural como principal fator que isola os fragmentos talvez seja um argumento pouco embasado, uma vez que áreas urbanas e rurais também são capazes de favorecer am-bientes para sobrevivência de determinadas espécies, porém sua crítica não derruba a ideia de ilhas florestais, já que os ambientes são sim isolados e espécies restritas a locais florestais não são capazes de atravessar um local antrópico; nesse ponto, é correto observar o verdadeiro isolamento que a matriz circundante representa. O conceito levantado pode ser observado em estudos mais recentes de Bueno e colabo-radores (2018) que apontam que as extinções locais estão relacionadas com a especialidade do habitat da espécie em consideração e não pelos processos de fragmentação e iso-lamento propriamente ditos. Portanto, a matriz urbana pode sim desempenhar uma barreira sobre o fluxo das espécies, implicando consequências mais severas para fragmentos

Figura 7. Similaridade encontrada nos três fragmentos florestais, Instituto São Vicente (ISV), Mata do Surucuá (MS) e Parque Estadual Matas

do Segredo (PEMS), no período de maio de 2015 a maio de 2018, no perímetro urbano de Campo Grande, Mato Grosso do Sul.

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mais isolados, porém, a ação é mais evidente em certas es-pécies de aves do que em outras.

Nesse trabalho, o ambiente com maior número de obser-vações de espécies foi o ambiente de borda de fragmento, possivelmente pela maior facilidade de avistamentos e pela questão da seleção de habitat das espécies. Esse fenômeno também é observado em outros estudos com fragmentação de habitat, cuja zona de borda compreende a área de maior modificação de todo remanescente (Laurance & Cochra-ne 2001). E quanto maior for o processo de fragmentação, maior será o aparecimento de zonas de borda, criando assim micro habitat e microclimas próprios e que modificam a di-nâmica do restante do fragmento (Li et al. 2018).

A maior ocorrência de espécies em zonas de borda tam-bém está relacionada com as características particulares dos fragmentos e a utilização dos recursos pelas aves, uma vez que a maioria das aves encontradas em áreas alteradas pos-sue hábitos generalistas para seleção de habitat, e é capaz de buscar refúgios em locais dispersos pela matriz antrópi-ca (Kennedy et al. 2017). Na abordagem da especialidade do habitat, é levantada uma questão importante nos estudos ecológicos atuais, que expressa o papel dos fragmentos flo-restais urbanos como fatores capazes de isolar ou refugiar as espécies.

Diferente das aves que possuem maior tolerância às áreas alteradas, as aves de hábitos mais restritos, como aves de interior de fragmento, permanecem isoladas, dependentes de locais mais conservados e, portanto, sujeitas à pressão dos processos de fragmentação (Silva 2016). As comuni-dades de aves que estão ameaçadas nesses fragmentos são eliminadas, sendo substituídas por espécies de hábitos mais generalistas, ou processo de turnover, ideia ainda em debate e que necessita de pesquisas mais aprofundadas (Tavares 2018).

Os processos de escolha de habitat e a própria coloniza-ção das espécies nos fragmentos florestais estão relaciona-dos com as definições estudadas pela ecologia do movimen-to (Jeltsch et al. 2013). Os organismos buscam se deslocar objetivando encontrar locais com recursos necessários para sua sobrevivência, como locais de nidificação, alimen-to, proteção, ou mesmo podem se deslocar por pressão do meio, seja por fatores que estão diretamente ou indiretamen-te relacionados com os indivíduos (Sekercioglu 2010). O movimento das espécies é fundamental para a manutenção da biodiversidade, uma vez que implica em colonização de áreas, processos de especiação e sobrevivência das espécies (Nathan 2008).

A diminuição dos ambientes naturais nas áreas urbanas levou a um afastamento da população em geral perante os conhecimentos da natureza e, nesse aspecto, atividades ao ar livre das pessoas da comunidade, cientistas ou turistas podem incentivar a conscientização e proteção das áreas naturais (Sampaio et al. 2018). A observação de aves (bir-dwatching) é uma atividade que está emergindo nas cidades brasileiras, capaz de auxiliar na conservação das aves urba-nas e, por consequência, na proteção das áreas naturais es-palhadas pela matriz, protegendo assim aves mais restritas e isoladas nos fragmentos florestais, de forma a minimizar a perda de espécies e das áreas remanescentes (Ridgely et al. 2015).

De forma a ampliar a atividade de observação de aves, e por sua vez o interesse em conservação da avifauna local, Campo Grande exerce grande importância nas questões tu-rísticas e científicas, sendo consagrada capital brasileira do turismo de observação de aves, titulação que implica em benefícios não apenas nos setores econômicos, mas na con-servação das áreas verdes da cidade e, consequentemente, todas as formas de vida que estão nelas contidas (Mamede & Benites 2018).

ConclusãoOs fragmentos estudados apresentaram uma significativa

riqueza de espécies, contribuindo como um trabalho pio-neiro em questões biogeográficas, ampliando a listagem já existente da avifauna da cidade, em especial a zona norte da área urbana de Campo Grande, assim como o levanta-mento de espécies possibilitou novos registros de espécies para a cidade, fornecendo assim informações de possíveis novas distribuições. Os fragmentos são semelhantes em re-lação à riqueza de espécies de aves, visto que anteriormente constituíam uma única formação. Atualmente, com a matriz urbana e rural em crescimento, os ambientes tornaram-se isolados, apresentando assim características particulares de tamanho, distância, presença de corpos d’água, zonas de borda, entre outros atributos. O princípio espécie-área demonstrou que ambientes maiores são capazes de manter riqueza maior de espécies, assim como a distância age de forma a isolar um fragmento florestal, dificultando o fluxo entre as populações. Nesse aspecto os fragmentos podem atuar como refúgio para as espécies de aves, assim como são capazes de representarem ilhas que isolam determina-das espécies, indicando assim a importância de estudos em ambientes antrópicos, como a matriz urbana e, por conse-quência, nas áreas naturais, com o intuito de conservar tais locais.

AgradecimentosAgradecemos à Universidade Católica Dom Bosco e ao

Instituto Salesiano São Vicente pelo apoio e disponibiliza-ção da área de estudo, ao grupo de estudos EcoFrag (Eco-logia de Fragmentos) incluindo o Prof. Me. Kwok Chiu Cheung pelos ensinamentos e incentivos. Aos ajudantes de campo Gustavo Corral, Edson Morais Barbosa, Nicolle Ba-tista Faria Prado, Klysman Fernandes Ferreira de Almeida e demais auxiliares.

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1 Universidade Católica Dom Bosco (UCDB) - Ciências Biológicas, Campo Grande, Mato Grosso do Sul, Brasil.

2E-mail: [email protected]

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Tabela 1. Espécies de aves registradas nos três fragmentos amostrados, Instituto São Vicente (ISV), Mata do Surucuá (MS) e Parque Estadual Matas do Segredo (PEMS), compondo os ambientes de borda de fragmento (BF), interior de fragmento (IF) e corpos d’água (CA). No período de maio de 2015 a maio de 2018, no perímetro urbano de Campo Grande, Mato Grosso do Sul.

Família / Espécie Nome em português Fragmentos FlorestaisISV MS PEMS

Podicipedidae Tachybaptus dominicus Mergulhão-pequeno x Anatidae Cairina moschata Pato-do-mato x x Amazonetta brasiliensis Marreca-ananaí x x Dendrocygna viduata Irerê x xDendrocygna autumnalis Marreca-cabocla x xTinamidae Crypturellus undulatus Jaó xRhynchotus rufescens Perdiz xScolopacidae Tringa solitaria Maçarico-solitário x Cracidae Crax fasciolata Mutum-de-penacho x xPenelope superciliaris Jacupemba xPhalacrocoracidae Nannopterum brasilianus Biguá x Ardeidae Bubulcus ibis Garça-vaqueira x Syrigma sibilatrix Maria-faceira x x xArdea alba Garça-branca-grande x Ardea cocoi Garça-moura x Butorides striata Socozinho x Egretta thula Garça-branca-pequena x Threskiornithidae Theristicus caudatus Curicaca x x xMesembrinibis cayennensis Corocoró x x xCathartidae Cathartes burrovianus Urubu-de-cabeça-amarela x x xCathartes aura Urubu-de-cabeça-vermelha x x xCoragyps atratus Urubu-de-cabeça-preta x x xAccipitridae Spizaetus tyrannus Gavião-pega-macaco xIctinia plumbea Sovi x xElanoides forficatus Gavião-tesoura x x xElanus leucurus Gavião-peneira x xRupornis magnirostris Gavião-carijó x x xFalconidae Caracara plancus Carcará x x xFalco femoralis Falcão-de-coleira x xFalco sparverius Quiriquiri x xMilvago chimachima Carrapateiro/Pinhé x xRallidae Porphyrio martinicus Frango-d'água-azul x x Laterallus viridis Sanã-castanha xAramides cajaneus Saracura-três-potes x x xCariamidae Cariama cristata Seriema x xCharadriidae Vanellus chilensis Quero-quero x x xJacanidae Jacana jacana Cafezinho/Jaçanã x x

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Columbidae Columbina talpacoti Rolinha-roxa x x xColumbina squammata Fogo-apagou x x xColumbina minuta Rolinha-asa-de-canela x xColumbina picui Rolinha-picuí x x xZenaida auriculata Avoante/Pomba-de-bando x xPatagioenas cayennensis Pomba-galega x x xColumba livia Pombo-doméstico x xPatagioenas picazuro Juriti-asa-branca/Pombão x x xLeptotila rufaxilla Juriti-gemedeira x xLeptotila verreauxi Juriti-pupu x x xPsittacidae Ara ararauna Arara-canindé x x xAra chloropterus Arara-vermelha-grande x x xDiopsittaca nobilis Maracanã-nobre x x xPsittacara leucophthalmus Periquitão-maracanã x x xEupsittula aurea Periquito-rei x x xBrotogeris chiriri Periquito-de-encontro-amarelo x x xAlipiopsitta xanthops Papagaio-galego x x xAmazona amazonica Papagaio-curica x x xAmazona aestiva Papagaio-verdadeiro x x xCuculidae Crotophaga ani Anu-preto x x xGuira guira Anu-branco x x xPiaya cayana Alma-de-gato x x xTapera naevia Saci x xDromococcyx phasianellus Peixe-frito x Crotophaga major Anu-coroca x Micrococcyx cinereus Papa-lagarta-cinzento x Strigidae Glaucidium brasilianum Caburé x Athene cunicularia Coruja-buraqueira x x xMegascops choliba Corujinha-do-mato x x Nyctibiidae Nyctibius griseus Urutau x Caprimulgidae Podager nacunda Corucão x x Hydropsalis parvula Bacurau-chintã x Nyctidromus albicollis Curiango x x xApodidae Tachornis squamata Andorinhão-do-buriti x x xTrochilidae Hylocharis chrysura Beija-flor-dourado x x xEupetomena macroura Beija-flor-tesoura x x xChlorostilbon lucidus Besourinho-bico-vermelho x x xAmazilia versicolor Beija-flor-de-banda-branca x xHeliomaster furcifer Bico-reto-azul x x xAnthracothorax nigricollis Beija-flor-de-veste-preta x xThalurania furcata Beija-flor-tesoura-verde x xTrogonidae Trogon curucui Surucuá-de-barriga-vermelha x x xAlcedinidae Chloroceryle americana Martim-pescador-pequeno x Megaceryle torquata Martim-pescador-grande x Chloroceryle amazona Martim-pescador-verde x Momotidae Momotus momota Udu-de-coroa-azul x x xGalbulidae Galbula ruficauda Ariramba-bico-de-agulha x x x

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Bucconidae Nystalus chacuru João-bobo x xNystalus striatipectus Rapazinho-do-chaco x x xRamphastidae Pteroglossus castanotis Araçari-castanho x x xRamphastos toco Tucanuçu x x xPicidae Colaptes melanochloros Pica-pau-verde-barrado/Carijó x x xPicumnus albosquamatus Pica-pau-anão-escamado x x xColaptes campestris Pica-pau-do-campo x x xDryocopus lineatus Pica-pau-de-banda-branca x xCampephilus melanoleucos Pica-pau-de-topete-vermelho x xMelanerpes candidus Birro/Pica-pau-branco x x xVeniliornis passerinus Picapauzinho-anão x x xThamnophilidae Herpsilochmus longirostris Chorozinho-bicudo x x xThamnophilus pelzelni Choca-do-planalto x xThamnophilus doliatus Choca-barrada x x xTaraba major Choró-boi x xDendrocolaptidae Dendrocolaptes platyrostris Arapaçu-grande x x xLepidocolaptes angustirostris Arapaçu-de-cerrado x x xSittasomus griseicapillus Arapaçu-verde x x xFurnariidae Synallaxis frontalis Petrim xPhacellodomus rufifrons João-de-pau x x xFurnarius rufus João-de-barro x x xSchoeniophylax phryganophilus Bichoita xClibanornis rectirostris Fura-barreira xSynallaxis albescens Uí-pi xPipridae Antilophia galeata Soldadinho x xTyrannidae Myiarchus ferox Maria-cavaleira x x xMyiarchus tyrannulus Maria-cavaleira-rabo-enferrujado x x xMyiarchus swainsoni Irrê x x xMyiopagis gaimardii Maria-pechim xCasiornis rufus Maria-ferrugem xPitangus sulphuratus Bem-te-vi x x xMyiodynastes maculatus Bem-te-vi-rajado x xLegatus leucophaius Bem-te-vi-pirata xMachetornis rixosa Suiriri-cavaleiro x x xMegarynchus pitangua Neinei x x xMyiozetetes cayanensis Bentevizinho-de-asa-ferrugínea x xEmpidonomus varius Peitica x x xGriseotyrannus aurantioatrocristatus Bentevi-de-chapéu x xPhilohydor lictor Bentevizinho-do-brejo x Tyrannus savana Tesourinha x xMyiopagis caniceps Guaracava-cinzenta xElaenia spectabilis Guaracava-grande xCnemotriccus fuscatus Guaracavuçu x xTyrannus melancholicus Suiriri x x xCamptostoma obsoletum Risadinha x xPyrocephalus rubinus Príncipe x x xHemitriccus margaritaceiventer Sebinho-olho-de-ouro x xElaenia flavogaster Guaracava-de-barriga-amarela x xSerpophaga subcristata Alegrinho x xArundinicola leucocephala Freirinha x Xolmis cinereus Primavera/Maria-branca x xXolmis velatus Noivinha-branca x xTodirostrum cinereum Relógio x x x

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Cotingidae Phibalura flavirostris Tesourinha-da-mata x Rhynchocyclidae Tolmomyias sulphurescens Bico-chato-de-orelha-preta xVireonidae Cyclarhis gujanensis Pitiguari x x xCorvidae Cyanocorax cristatellus Gralha-do-campo x xHirundinidae Progne tapera Andorinha-do-campo x x xProgne chalybea Andorinha-domestica-grande x x xPygochelidon cyanoleuca Andorinha-pequena x xStelgidopteryx ruficollis Andorinha-serradora x xPolioptilidae Polioptila dumicola Balança-rabo-de-máscara x Troglodytidae Cantorchilus leucotis Garrinchão-de-barriga-vermelha x Campylorhynchus turdinus Catatau x x xTroglodytes musculus Corruíra xTurdidae Turdus rufiventris Sabiá-laranjeira x x xTurdus leucomelas Sabiá-barranco x x xTurdus amaurochalinus Sabiá-poca x x xMimidae Mimus saturninus Sabiá-do-campo x xMotacillidae Anthus lutescens Caminheiro-zumbidor xThraupidae Coereba flaveola Cambacica x x xTangara sayaca Sanhaçu-cinzento x x xTangara palmarum Sanhaçu-coqueiro x x xTersina viridis Saí-andorinha x x xCyanerpes cyaneus Saí-beija-flor x xDacnis cayana Saí-azul x x xNemosia pileata Saíra-de-chapéu-preto x xTangara cayana Saí-amarela x x xSporophila lineola Bigodinho x xSporophila leucoptera Chorão x xSporophila collaris Coleiro-do-brejo x Sporophila caerulescens Coleirinho x xCoryphospingus cucullatus Tico-tico-rei x x xVolatinia jacarina Tiziu x x xAmmodramus humeralis Tico-tico-do-campo x xEmberizoides herbicola Canário-do-campo xSicalis flaveola Canário-da-terra-verdadeiro x x xSaltator coerulescens Sabiá-gongá xSaltator similis Trinca-ferro x x xParulidae Basileuterus culicivorus Pula-pula xMyiothlypis leucophrys Pula-pula-de-sobrancelha xMyiothlypis flaveola Canário-do-mato x x xPasseridae Passer domesticus Pardal x x xIcteridae Icterus pyrrhopterus Encontro xSturnella superciliaris Polícia-inglesa-do-sul x xGnorimopsar chopi Pássaro-preto/Graúna x x xMolothrus bonariensis Chupim x x xFringillidae Euphonia chlorotica Fim-fim x x x