ecologia alimentar de duas aves pelágicas das ilhas...
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Universidade de Lisboa
Faculdade de Ciências
Departamento de Biologia Animal
Ecologia alimentar de duas aves pelágicas
das Ilhas Selvagens
Ana Teresa Loureiro Baptista da Cunha Carvalho
Mestrado em Biologia da Conservação
2012
Universidade de Lisboa
Faculdade de Ciências
Departamento de Biologia Animal
Ecologia alimentar de duas aves pelágicas
das Ilhas Selvagens
Dissertação orientada por
Doutor José Pedro Granadeiro
Prof. Doutor Rui Rebelo
Ana Teresa Loureiro Baptista da Cunha Carvalho
Mestrado em Biologia da Conservação
2012
AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador, Doutor José Pedro Granadeiro, pela partilha de conhecimento, apoio e
entusiasmo (e paciência em orientar uma trabalhadora-estudante).
Ao Prof. Doutor Rui Rebelo por ter aceitado ser meu orientador e pela disponibilidade que
sempre demonstrou.
À Doutora Maria Dias, pelo auxílio na revisão final da tese e por ajudar a acalmar os
“nervos da última da hora”.
Ao Prof. Doutor Carlos Assis, pela ajuda preciosa na identificação dos otólitos.
Ao Hany Alonso, por toda a ajuda ao longo desta tese, desde a identificação de presas até à
discussão de hipóteses.
À Silke Waap, por transformar as longas horas de triagem de regurgitos em momentos
mais divertidos.
E ao restante “pessoal” do Museu Nacional de História Natural e da Ciência, pelo
acolhimento e prontidão em ajudar.
Ao meu avô, que, com 84 anos, é um activo bloguista e presença assídua no Facebook.
Obrigada por me ensinares que nunca é tarde para iniciarmos uma nova aventura.
Aos restantes amigos e família, obrigada por todo o apoio.
O Serviço do Parque Natural da Madeira forneceu as autorizações necessárias e todo o
apoio logístico para a realização dos trabalhos de campo. O apoio dos vigilantes da Reserva
Natural das Ilhas Selvagens facilitou grandemente a nossa estadia e tornou-a, como sempre,
muito agradável.
Este trabalho encontra-se integrado nos projectos “Variações da temperatura superficial do
mar no Atlântico e tendências no sucesso alimentar, migração e dinâmica populacional de
cagarras” (PTDC/MAR/71927/2006) e “Ecologia alimentar, movimentos e abundância de
uma ave consumidora de presas mesopelágicas: novas técnicas e ideias para desvendar
mistérios profundos” (PTDC/MAR/121071/2010), financiados pela Fundação para a Ciência
e a Tecnologia.
1
RESUMO
Estudar a ecologia alimentar de predadores marinhos de topo, como as aves pelágicas, é
importante para compreender o seu nicho trófico. Neste trabalho, investigou-se a ecologia
alimentar de dois Procellariformes nificantes na Selvagem Grande, Atlântico Norte.
Na cagarra Calonectris diomedea, a utilização de GPS-loggers combinada com a análise
de conteúdos estomacais permitiu associar as presas capturadas em viagens de alimentação
individuais com os locais marinhos explorados. Registou-se uma dieta composta
principalmente por peixes, sendo os cefalópodes também uma presa importante. Nos peixes,
foram detectados 3 taxa que ainda não tinham sido descritos na dieta desta espécie. As presas
foram capturadas essencialmente em três domínios marinhos: as águas pelágicas em redor da
colónia, o agregado de montes submarinos a norte das Ilhas Canárias e a costa africana.
Registaram-se diferenças entre as espécies capturadas nestes locais, sendo que, junto à
colónia, as principais presas foram Naucrates ductor e cefalópodes e nos montes submarinos
observou-se uma predominância de Scomber sp./colias e a presença de Trachurus sp. Na
costa africana, houve uma maior diversidade de presas, essencialmente costeiras, destacando-
se, em número, Sardina pilchardus e, em frequência, Scomber sp./colias e cefalópodes. Ficou
comprovado que os locais de alimentação influenciam directamente a composição da dieta
das cagarras.
A dieta de alma-negra Bulweria bulwerii foi estudada através da análise de regurgitos. As
suas presas incluíam principalmente peixes, cefalópodes e alguns crustáceos. Nos peixes,
encontraram-se 4 taxas ainda não descritos na dieta desta espécie. A família mais importante
foi Myctophidae, seguida de Sternoptychidae. A presença de espécies mesopelágicas
corrobora estudos anteriores que sugerem que as almas-negras são predadores nocturnos
alimentando-se de presas de grandes profundidades que migram para a superfície à noite.
Apesar de partilharem zonas de alimentação, existe pouca sobreposição entre as presas
principais de cagarra e de alma-negra, excluindo um cenário de competição inter-específica
por alimento.
Palavras-chave: Selvagem Grande, Cagarra, Alma-negra, Áreas de alimentação, Dieta.
2
ABSTRACT
Studying the foraging ecology of top marine predators, such as seabirds, is important in
understanding their trophic niche. This work proceeded to investigate the foraging ecology of
two Procellariformes breeding in Selvagem Grande, North Atlantic.
With Cory’s Shearwater Calonectris diomedea, the use of GPS-loggers combined with
stomach contents analysis allowed matching the prey captured in individuals foraging trips
with the explored marine area. The diet included mainly fish, but cephalopods were also an
important prey. Three fish taxa previously undescribed in this seabird’s diet were found. Prey
were captured essentially in three marine domains: the pelagic waters around the colony, the
cluster of seamounts north of the Canary Islands and the african coast. There was differences
between prey captured in these areas. Around the colony, the main prey was Naucrates ductor
and cephalopods, while in seamounts there was a predominance of Scomber sp./colias and the
presence of Trachurus sp. In the african coast, there was an higher prey diversity, mainly
coastal species, being noteworthy, by number, Sardina pilchardus and, by frequency,
Scomber sp./colias and cephalopod. It was demonstrated that foraging areas directly
influences Cory’s Shearwater’s diet.
Bulwer’s Petrel Bulweria bulwerii diet was studied using stomach contents. Prey included
mainly fish, cephalopod and some crustacean. Four taxa previously undescribed in this
seabird’s diet were found. Myctophidae was the most important family, followed by
Sternoptychidae. The presence of mesopelagic species corroborates with previous studies
suggesting that Bulwer’s Petrel feed nocturnally on high depth prey that migrate to the surface
at night. Although they share foraging areas, there’s a minute overlap between Cory’s
Shearwater and Bulwer’s Petrel main prey, excluding a scenario of interspecific competition
for food.
Keywords: Selvagem Grande, Cory’s Shearwater; Bulwer’s Petrel; Foraging areas; Diet.
3
ÍNDICE
RESUMO E PALAVRAS-CHAVE___________________________________________________ 1
ABSTRACT E KEYWORDS _______________________________________________________ 2
CAPÍTULO I ________________________________________________________________ 4
Introdução ______________________________________________________________ 4
Contexto Geral __________________________________________________________ 4
A cagarra ______________________________________________________________ 7
Materiais e métodos_______________________________________________________ 8
Área de estudo __________________________________________________________ 8
Procedimentos de campo __________________________________________________ 9
Análise da composição da dieta____________________________________________ 10
Análise das viagens de alimentação_________________________________________ 11
Resultados______________________________________________________________ 12
Composição da dieta ____________________________________________________ 12
Viagens de alimentação __________________________________________________ 14
Viagens de alimentação e dieta ____________________________________________ 15
Discussão_______________________________________________________________ 17
CAPÍTULO II_______________________________________________________________ 20
Introdução _____________________________________________________________ 20
Materiais e Métodos _____________________________________________________ 23
Resultados______________________________________________________________ 24
Discussão_______________________________________________________________ 26
BIBLIOGRAFIA _____________________________________________________________ 29
4
CAPÍTULO I
Introdução
Contexto Geral
O ambiente oceânico é extremamente heterogéneo do ponto de vista físico e químico, e
essa heterogeneidade tem naturalmente efeitos directos no modo como os recursos biológicos
se distribuem (Weimerskirch, 2007). De facto, a distribuição e abundância de todos os seres
vivos dependentes do meio marinho apresentam uma considerável variabilidade temporal e
espacial, influenciada por diferentes factores bióticos e abióticos (Orton, 1920; Birt et al.,
1987; Pinaud & Weimerskirch, 2005; Fauchald, 2009).
As aves marinhas são importantes predadores de topo em todos os oceanos e a sua
distribuição tende a estar concentrada em áreas produtivas, onde a abundância de presas é
previsivelmente elevada (Wilson et al., 2002; Weimerskirch, 2007). Em muitas zonas
costeiras, a existência de plataformas continentais e o regime de ventos predominante
permitem a ocorrência de fenómenos de upwelling que mobilizam para a zona fótica
nutrientes das zonas mais profundas do oceano originando produtividades primárias elevadas,
e com isso grandes concentrações de outros organismos marinhos (Huntsman & Barber, 1977;
Dugdale, 1985; Cury & Roy, 1989). Este facto explica a formação de grandes colónias de
aves marinhas em zonas próximas da costa, que beneficiam de uma fonte abundante e
relativamente previsível de alimento (Ashmole & Ashmole, 1967; Davenport, 1995). As
espécies de aves marinhas que nidificam em zonas oceânicas enfrentam uma situação bastante
distinta (Ricklefs, 1990; Paiva et al., 2010b). Estas zonas têm geralmente muito maior
profundidade, estão longe das fontes de enriquecimento de nutrientes (essencialmente rios e
zonas costeiras, em geral; Mitsch & Gosselink, 1993), e são por isso consideravelmente mais
pobres. Deste modo, a localização dos cardumes de espécies-presa que constitutem a
alimentação das aves marinhas é muito mais imprevisível (Nevitt, 2008; Paiva et al., 2010b).
As aves marinhas destas zonas dispõem apenas de áreas limitadas onde a produtividade é
ligeiramente mais elevada (e.g. bancos e montes submarinos) e de fenómenos oceanográficos
mais efémeros e relativamente locais, tais como turbulências e eddies que podem trazer as
presas à superfície tornando-as disponíveis para as aves (Nevitt, 2000; Pinaud &
Weimerskirch, 2005; Suryan et al., 2006; Weimerskirch, 2007; Paiva et al., 2010a e 2010b).
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Por este motivo, as correlações entre a distribuição das aves marinhas pelágicas e as suas
presas ocorrem geralmente a escalas espacial e temporal relativamente extensas (Schneider &
Piatt, 1986).
As aves marinhas pelágicas desenvolveram diversas características importantes para a sua
sobrevivência neste ambiente complexo (e.g. Nevitt, 2000; Pennycuick, 1982). Os
Procellariiformes, em particular, são um conjunto de espécies de aves marinhas muito
adaptado ao ambiente oceânico. As aves deste grupo alimentam-se efectuando longas viagens
sobre vastas áreas oceânicas onde as presas têm uma distribuição heterogénea (Nevitt, 2008).
Esta dependência de recursos dispersos e pouco abundantes é possibilitada pelo baixo custo
energético do voo. De facto, são aves com uma morfologia adaptada a voos de longa distância
e de longo alcance fazendo uso do vento para diminuir a energia dispendida no batimento das
asas (Warham, 1977; Pennycuick, 1982; Prince & Morgan, 1987; Spear & Anley, 1997).
Os procellariiformes são geralmente espécies com estratégia reprodutora K, de grande
longevidade e elevada sobrevivência dos adultos, e o seu “perfil” reprodutor inclui posturas
de um único ovo e crias com desenvolvimento lento e longo, que acumulam gordura para
suportar muitos dias sem serem alimentadas (Ricklefs, 1990; Phillips & Hamer, 1999). Nestas
espécies, a fase de reprodução é particularmente exigente. Durante este período, as aves vêm
o alcance das suas áreas de alimentação limitado pela obrigatoriedade de regressar
frequentemente à colónia para alternar a incubação do ovo com o parceiro ou para alimentar a
cria (Burke & Montevecchi, 2009). O tempo e energia associados às viagens entre a colónia e
as áreas de alimentação representam uma limitação na sua capacidade de alimentar as crias e
eles próprios adequadamente (Weimerskirch, 2007).
No entanto, uma particularidade deste grupo é a considerável flexibilidade do seu
comportamento alimentar em resposta à disponibilidade de presas (Burke & Montevecchi,
2009). De facto, a estratégia de alimentação dos Procellariiformes durante a época de
reprodução adapta-se aos padrões de produtividade do ambiente marinho (Baduini &
Hyrenbach, 2003; Congdon et al., 2005). Quando a produtividade marinha junto da colónia é
reduzida e impede os indivíduos de, simultaneamente, alimentar as crias e manter a sua
própria condição corporal, os Procellariiformes podem adoptar uma estratégia de alimentação
bimodal, alternando viagens curtas com viagens longas (Weimerskirch et al., 1994; Chaurand
& Weimerskirch, 1994; Weimerskirch, 1998; Weimerskirch & Cherel, 1998; Granadeiro et
al., 1998a; Fernández et al., 2001; Baduini & Hyrenbach, 2003). Nessas circunstâncias, os
adultos efectuam viagens curtas, que duram geralmente entre 1 e 4 dias, para explorar as
águas pouco produtivas junto à colónia e capturar presas para as crias, aumentando assim a
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frequência com que estas são alimentadas mas com custo energético para si próprios. Quando
a sua própria condição desce abaixo de um determinado limite, os adultos empreendem
viagens longas, que excedem normalmente 5 dias, onde se deslocam até zonas marinhas
distantes (a muitas centenas de quilómetros da colónia) mas altamente produtivas para sua
própria alimentação e manutenção da condição corporal, sendo, no entanto, energeticamente
desfavoráveis para as crias (Chaurand & Weimerskirch, 1994; Weimerskirch et al., 1994;
Weimerskirch, 1998; Weimerskirch & Cherel, 1998; Congdon et al., 2005). Nos casos em que
as zonas marinhas próximas da colónia são suficientemente ricas, os indivíduos evidenciam
uma estratégia de alimentação unimodal, caracterizada pela predominância de viagens curtas
que servirão para alimentação das crias e, simultaneamente, dos adultos (Navarro &
González-Solís, 2009; Baduini, 2002).
O estudo da dieta das aves marinhas é essencial para avaliar as suas estratégias de
alimentação e outros aspectos da sua ecologia alimentar (Baduini & Hyrenbach, 2003). Para
além disso, esta informação permite compreender aspectos interessantes da distribuição das
presas no meio oceânico, que de outro modo seriam difíceis de obter. Na literatura científica,
são ainda relativamente poucos os estudos que associam os percursos das aves com uma
avaliação da distribuição de presas (e.g. Pichegru et al., 2011). Combinar os itens capturados
em viagens individuais com os regimes marinhos explorados nessas mesmas viagens permite
não só discriminar o nicho ecológico trófico das aves, mas também avaliar a importância de
determinados locais de alimentação e características oceanográficas específicas para a
alimentação das aves (Baduini & Hyrenbach, 2003).
A utilização de dispositivos electrónicos para monitorizar os movimentos de indivíduos
tem revolucionado o estudo das aves marinhas, revelando o modo como as aves utilizam os
ventos, a topografia do fundo do mar e determinados fenómenos oceanográficos para
encontrar alimento (Ropert-Coudert et al., 2004; Shaffer et al., 2006; Burger & Shaffer,
2008). A miniaturização destes aparelhos, e designdamente dos Global Positioning Systems
(GPS)-loggers, permitiu a sua aplicação em diferentes espécies de aves pelágicas tornando
possível identificar de forma precisa os percursos dos indivíduos e a sua actividade no mar.
Apenas desta forma foi possível saber como é que eles utilizam o vastíssimo ambiente
marinho e confirmar as áreas exploradas para alimentação (e.g. Baduini & Hyrenbach, 2003;
Pinaud et al., 2005; Magalhães et al., 2008; Paiva et al., 2010a).
Nos oceanos a produtividade em meio marinho decresce latitudinalmente em direcção ao
equador, sendo os ambientes marinhos tropicais comparativamente mais pobres (Paiva et al.,
2010a). No Atlântico Norte, no entanto, este padrão é interrompido por eventos subaquáticos
7
como montes submarinos (Morato et al., 2008), eddies (Li & Hansell, 2008) e frentes
oceânicas (Fernández & Pingree, 1996) que aumentam localmente a produtividade e
concentram presas. Na costa portuguesa e africana, os ventos do quadrante norte
predominantes no Verão originam uma corrente superficial de sentido Norte-Sul contígua ao
bordo da plataforma continental, causando o afloramento de águas mais profundas e
enriquecidas em nutrientes – upwelling (Sverdrup et al., 1942; Souto, 2001). Na costa
africana, esta corrente desenvolve-se para formar a Corrente das Canárias que flui entre 30º e
10º de latitude norte e, para o largo, até 20º de longitude oeste. É uma corrente larga (cerca de
1000km), lenta (10 a 30 cm/s), de águas relativamente frias e com uma profundidade de cerca
de 500m (Souto, 2001). O afloramento presente na costa africana sustenta um ecossistema
muito rico e diverso, aumentando a produtividade dessas áreas (Sousa et al., 2008).
A cagarra
A cagarra Calonectris diomedea borealis é uma ave pelágica que ocorre essencialmente no
Atlântico, e que efectua anualmente longas migrações entre as áreas de invernada no
hemisfério sul e as zonas de reprodução no hemisfério norte (González-Solís et al., 2007;
Dias et al., 2011). Esta espécie coloniza praticamente todas as ilhas do atlântico nordeste,
designadamente nos arquipélagos dos Açores, da Madeira e Canárias e nas Ilhas Selvagens,
ocorrendo também em menores número nas ilhas Berlengas (Monteiro et al., 1996a; Oliveira
& Menezes, 2004; González-Solís et al., 2007; Alonso et al., 2012).
A chegada das aves às colónias dá-se entre o fim de Fevereiro e o início de Março,
ocorrendo a escolha do ninho e a cópula (Mougin et al., 2000). A fêmea embarca
seguidamente num êxodo pré-postura de cerca de 20 dias para formar o ovo, sendo que,
durante esse tempo, o macho visita o ninho periodicamente para o proteger contra intrusos
conspecíficos (Jouanin et al., 2001). A postura, de um único ovo, decorre entre o fim de Maio
e início de Junho (Zino, 1971; Jouanin et al., 2001). O período de incubação estende-se por
cerca de 54 dias e é partilhado pelo macho e pela fêmea (Zino, 1971; Zino et al., 1987). Os
turnos de incubação podem prolongar-se até duas semanas mas duram, em média, seis a oito
dias (Mougin & Jouanin, 1997; Zino, 1971).
Nestes longos períodos de ausência do ninho durante a incubação, os adultos podem
explorar vastas áreas marinhas produtivas para a sua alimentação. Com a eclosão, durante a
segunda quinzena de Julho (Zino, 1971; Granadeiro, 1991), há uma contracção do território
de alimentação devido à necessidade de regressar à colónia mais frequentemente para
alimentar a cria (dever em que ambos os progenitores participam) (Paiva et al., 2010a).
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A cagarra é um predador generalista que captura as suas presas na superfície do mar
(Granadeiro et al., 1998b). A sua dieta é constituída principalmente por peixes epipelágicos
como sarda/cavala Scomber sp., carapau Trachurus sp., pimpim Capros aper, trombeteiro
Macroramphosus scolopax, sardinha Sardina sp. e peixe-agulha Belone sp., complementada
com algumas espécies mesopelágicas, cefalópodes e crustáceos. Existe naturalmente alguma
variação na diversidade e na importância relativa das espécies capturadas entre diferentes
colónias e diferentes anos (Granadeiro et al., 1998b; Paiva et al., 2010c; Xavier et al., 2011;
Alonso et al., 2012), que será resultado da alteração na abundância ou acesso às presas
(Granadeiro et al., 1998b; Xavier et al., 2011).
As cagarras nidificantes nas diferentes ilhas do Atlântico Norte exploram uma variedade de
zonas marinhas para sua alimentação (Paiva et al., 2010a), havendo portanto uma razoável
variabilidade geográfica na composição da dieta. Para além disso, podem ocorrer também
importantes variações inter-anuais e mesmo dentro do mesmo ano, no caso de as aves
alterarem as suas principais áreas de alimentação (Paiva et al., 2010d; Alonso et al., 2012).
Assim, será de esperar que o facto de as aves de uma mesma colónia se alimentarem em áreas
marinhas distintas (por exemplo, próximas e distantes da ilha) se traduza num elenco distinto
de espécies capturadas.
Os objectivos deste trabalho são (1) identificar as zonas de alimentação e a composição da
dieta das cagarras nidificantes na Selvagem Grande durante as fases iniciais de crescimento
das crias e (2) avaliar a capacidade de inferir as diferentes áreas de alimentação a partir das
presas consumidas.
Materiais e métodos
Área de estudo
A Selvagem Grande (30°09’N, 15°52’W) é a maior das três ilhas que constituem o
arquipélago das Ilhas Selvagens, localizado no Atlântico Norte a cerca de 300 km a sul da
Madeira e 150 km a norte das Canárias (Granadeiro et al., 2006; Serviço do Parque Natural da
Madeira, 2012). São ilhas vulcânicas com uma plataforma pequena, situadas num meio
oceânico sub-tropical e geralmente pouco produtivo, com uma temperatura da superfície do
mar relativamente elevada e baixos índices de clorofila-a (Paiva et al. 2010a; Alonso et al.,
2012). Apesar da relativa pobreza do ambiente em redor da ilha, esta colónia dista cerca de
9
370 km de um grande sistema nerítico, muito produtivo: a plataforma continental africana
(Paiva et al., 2010c).
Este arquipélago foi classificado como uma Reserva Natural desde 1971 (incluída no
Parque Natural da Madeira) e também como Importante Bird Area (IBA) e Zona Especial de
Conservação (ZEC), pertencendo à Rede Natura 2000 (Serviço do Parque Natural da Madeira,
2012). Estas ilhas são uma das áreas de nidificação mais importantes para as aves marinhas da
Macaronésia e Atlântico Norte (Oliveira & Menezes, 2004). De facto, a maior colónia
reprodutora de cagarras conhecida, reunindo cerca de 30.000 casais, encontra-se na Selvagem
Grande (doravante designada apenas por Selvagem) (Granadeiro et al., 2006). Da restante
avifauna nidificante conhecem-se nove espécies, entre as quais quatro Procellariiformes,
incluindo o calcamar Pelagodroma marina hypoleuca, a alma-negra Bulweria bulwerii, o
roque-de-castro Oceanodroma castro e o pintainho Puffinus assimilis baroli (Serviço do
Parque Natural da Madeira, 2012).
Procedimentos de campo
O trabalho de campo decorreu entre os dias 7 e 26 de Agosto de 2011 durante a época de
reprodução da cagarra. Nesta fase do ciclo reprodutor as aves estão a alimentar as crias que
nesta altura têm cerca de 10-15 dias (Zino, 1971; Zino et al., 1987). Foram seleccionados 48
ninhos para este estudo, identificados como adultos reprodutores com uma cria em visitas
anteriores (Julho 2011).
Um dos adultos de cada um dos ninhos foi capturado e equipado com um GPS-logger
(Earth & Ocean Technologies, Germany, pesando 12 g, <3% do peso da ave), que foi fixo às
penas caudais com fita-cola Tesa. Os GPS foram programados para registar uma localização a
cada 14 minutos, e apresentam um erro de localização inferior a 50 metros. A ave foi marcada
com um corante nas penas do peito (para fácil reconhecimento, sem necessidade de
manipulação) e imediatamente libertada no ninho. Não se registaram quaisquer indícios de
alterações significativas do comportamento ou actividade das aves e a duração da
manipulação nunca excedeu os 10 minutos. Nos dias seguintes à colocação do GPS-logger, os
ninhos foram sistematicamente visitados, no sentido de recapturar as aves para recolha do
aparelho.
Quando as aves regressavam à colónia para alimentar a cria foram submetidas a uma
lavagem de estômago, seguindo uma técnica semelhante à descrita por Wilson (1984), que
envolve bombear água salgada para o estômago das aves, causando a regurgitação. Esta
técnica tem sido largamente utilizada em vários estudos e é uma forma de avaliar, de forma
10
directa, as presas consumidas pelos indivíduos na última viagem de alimentação (Wilson,
1984; Wilson et al., 2005).
Foi realizada uma só lavagem de estômago por ave. Embora alguns autores (e.g. Gales,
1987; Neves et al., 2006) recomendem a realização de várias lavagens de forma a obter uma
amostra mais completa, a excessiva manipulação dos indivíduos pode influenciar o seu bem-
estar e arriscar a reprodução (Granadeiro, 1991). Depois de retirado o excesso de água
salgada, os conteúdos estomacais foram conservados em álcool a 90%, para serem triados.
As aves com estômago vazio, representando 20,8% de todos os indivíduos capturados, não
foram consideradas para análise.
Análise da composição da dieta
Na triagem preliminar das amostras e com o auxílio de guias (Whitehead et al., 1986;
Quéro et al., 2003) procedeu-se à identificação dos peixes frescos. Estruturas como otólitos
dos peixes, bicos de cefalópodes e carapaças de crustáceos resistem ao processo digestivo
pelo menos durante 16h após a ingestão, permitindo uma quantificação fiável da história
alimentar recente (Neves et al., 2006).
A utilização de otólitos para identificação de peixes é muito comum (e.g. Gales, 1988;
Pierce et al., 1991) devido à elevada variabilidade inter-específica (Tuset et al., 2008). No
entanto, a cabeça da quase totalidade dos peixes encontrados nas regurgitações estava digerida
ou ausente, não tendo sido encontrados otólitos, tal como em estudos anteriores (Granadeiro
et al., 1998b). Assim, a identificação das presas foi principalmente baseada em vértebras,
dado que eram mais abundantes e também possuem características diagnosticantes
(Granadeiro & Silva, 2000). A identificação das presas foi então efectuada com base numa
colecção de referência, bem como em chaves de identificação publicadas (e.g. Granadeiro &
Silva, 2000).
Cefalópodes e crustáceos foram identificados até Classe e Subfilo, respectivamente. A
identificação dos crustáceos foi efectuada com base em peças do esqueleto externo e a dos
cefalópodes com base nos bicos, em ambos os casos recorrendo a especialistas nestes grupos.
O número mínimo de indivíduos presente em cada regurgitação foi estimado pelo maior
número de estruturas pares de forma e/ou tamanho semelhantes (e.g. nos peixes: otólitos,
maxilas; nos cefalópodes: mandíbula superior ou inferior do bico) ou pelo número de
estruturas ímpares (e.g. nos peixes: espinhos das barbatanas, dentes voméricos, vértebras; nos
cefalópodes: manto, gladii). Nos cefalópodes, apenas foram quantificados bicos frescos, dado
que bicos erodidos podem ser resultado de acumulação no estômago (Furness et al., 1984;
11
Pütz, 1995) e considerá-los podia levar uma sobrestimação da importância destas presas na
dieta.
Para cada taxon foi calculada a sua frequência de ocorrência (percentagem do número total
de amostras em que o taxon está presente) e percentagem numérica (número de indivíduos do
taxon, expresso em percentagem do número total de presas encontradas).
Para as três espécies de peixes mais abundantes nas amostras efectuou-se o cálculo do
tamanho das presas através de equações de regressão específicas para cada espécie que
relacionam o comprimento ou largura de uma determinada vértebra com o comprimento (total
ou standard) do peixe (Tabela 1.1). No entanto, estas equações não estão disponíveis para
todas as vértebras, limitando a obtenção de medidas à presença e bom estado das vértebras
específicas. Obtido o comprimento, foi possível calcular o peso fresco de cada presa através
de equações de regressão (Tabela 1.1), permitindo o cálculo da contribuição relativa (em
biomassa) das três espécies mais consumidas para a dieta da cagarra.
Tabela 1.1 – Relações entre a dimensão da vértebra e o comprimento do peixe (ambos em mm) eentre o comprimento e o peso do peixe (g). Todas as equações usam o comprimento da vértebra, comexcepção de Sardina pilchardus em que se utilizou a largura da vértebra. CF = comprimento à furca.CS = comprimento standard. CT = comprimento total.
Taxa Equações para comprimento Equações para peso
Scomber sp.
CT = 15,620 + 1ªcaudal * 40,452r² = 0,98, n = 28 (CT = 142-288,5 mm)
P = 8,0*10-8 * CT3,81mmCT = 12,125 + 2ªcaudal * 41,491r² = 0,98, n = 28 (CT = 142-288,5 mm)
CT = 16,099 + 3ªcaudal * 40,976r² = 0,98, n = 27 (CT = 142-288,5 mm)
Naucrates ductor
CS = 1,602 + 1ªcaudal * 29,998r² = 0,98, n = 14 (CS = 30-118 mm) P = 0,0147 * CF3,04cm
(Reñones et al., 1999)CS = 1,920 + 2ªcaudal * 30,159r² = 0,97, n = 14 (CS = 30-118 mm)
Sardina pilchardus
CT = 50,06 * atlas + 23,31(Granadeiro e Silva, 2000)
P = 6,92*10-6 * CT3,03mmCT = 9,484 + 6ªfinal * 75,177r² = 0,98, n = 35 (CT = 69-204 mm)
* Foi utilizada nesta equação a medida do CT uma vez que esta é muito semelhante à do CS(Carlander & Smith, 1945).
Análise das viagens de alimentação
Todas as aves foram amostradas imediatamente após o seu regresso à colónia, após cada
viagem. Deste modo, foi possível associar o conteúdo estomacal ao destino da última viagem
realizada pelas aves. A reconstrução dos percursos efectuados pelas aves foi feita através da
cartografia de todas as posições obtidas pelo GPS-logger, utilizando um sistema de
12
informação geográfica (gvSIG 1.9, Conselleria de Infraestructuras y Transporte, Espanha).
Diversas viagens foram registadas de modo incompleto, normalmente devido à exaustão da
bateria dos GPS-logger antes do regresso das aves à colónia. Estas circunstâncias impediram
o cálculo de estatísticas precisas acerca das viagens de alimentação (designadamente a
duração total, distância total percorrida e distância máxima à colónia). Contudo, e uma vez
que as aves se deslocam directamente para as zonas de alimentação que seleccionaram (Paiva
et al., 2010b), era normalmente possível classificar de forma clara e inequívoca o destino das
viagens.
Para caracterizar a diversidade da dieta nos domínios marinhos utilizados foi calculado o
índice de diversidade de Shannon-Weaver baseado nas frequências numéricas totais.
Efectuou-se uma análise de correspondência de forma a analisar a existência de potenciais
associações entre as presas capturadas e o local de alimentação.
Resultados
Composição da dieta
Foram analisados 38 conteúdos estomacais contendo 138 presas. Não foi possível a
identificação de todos os itens da dieta devido à inexistência de exemplares na colecção de
referência ou devido ao avançado estado de degradação das presas. No entanto, identificaram-
se 84% do total de presas, correspondentes a 12 taxa (Tabela 1.2).
Globalmente, os peixes dominaram claramente a dieta tanto em frequência de ocorrência
(presentes em 97,4% das amostras) como em número (perfazendo 81,2% de todas as presas
capturadas) mas os cefalópodes também foram uma presa importante. As espécies mais
frequentes na dieta foram a cavala/sarda (destes foram identificados 12 indivíduos como sarda
Scomber colias) e o peixe-piloto Naucrates ductor, seguidos da sardinha.
13
Tabela 1.2 - Frequência de ocorrência (%) e frequência numérica (%) dos taxa presentes nasamostras de conteúdos estomacais de Cagarra Calonectris diomedea da Selvagem Grande.
Taxon
Frequência ocorrência (%)
(n=38)
Frequência numérica (%)
(n=138)
Peixes 97,4 81,2
Naucrates ductor 28,9 19,6
Trachurus sp. 2,6 0,7
Scomber sp. / Scomber colias 39,5 19,6
Coryphaena sp. 2,6 0,7
Belone belone 5,3 1,4
Exocoetus sp. 2,6 0,7
Engraulis encrasicolus 5,3 2,2
Sardina pilchardus 18,4 13,0
Myctophidae 10,5 4,3
Synaphobranchidae 7,9 2,2
Por Identificar 18,4 11,6
Não identificável 15,8 4,3
Cephalopoda 44,7 15,2
Crustacea 13,2 4,3
Foi possível estimar o tamanho de 53 indivíduos das três espécies de peixes mais
abundantes nas amostras de conteúdo estomacal da cagarra: sarda/cavala, peixe-piloto e
sardinha (Tabela 1.3).
Tabela 1.3 - Comprimento standard (peixe-piloto, mm) e comprimento total (sardinha esarda/cavala, mm) e peso (g) das três espécies de peixes mais abundantes nas amostras de conteúdosestomacais de Cagarra Calonectris diomedea da Selvagem Grande (Média ± Desvio Padrão).
Taxon Indivíduos (n)Vértebrautilizada
Comprimento(mm)
Peso (g)
Sardinha 14 atlas; 6ª final 135,5 ± 37,0 24,3 ± 20,6
Cavala/sarda 15 1ª, 2ª e 3ª caudais 212,0 ± 27,9 64,1 ± 39,7
Peixe-piloto 24 1ª, 2ª e 3ª caudais 77,1 ± 28,5 10,4 ± 14,5
As sardas/cavalas capturadas foram claramente as presas de maiores dimensões e
representaram globalmente 56% da biomassa das três espécies mais consumidas, seguidas da
sardinha e peixe piloto, com 24% e 20% de contribuição em peso, respectivamente.
14
Viagens de alimentação
Os 48 GPS-loggers produziram 42 percursos viáveis para análise, dado que em 5 unidades
não se obteve qualquer informação devido a falhas técnicas no aparelho e, noutra situação, a
ave não chegou a ir para o mar, permanecendo na ilha durante as cerca de 24h em que
transportou o dispositivo.
Com excepção de um indivíduo que se dirigiu para a crista médio-atlântica, todas as aves
apresentaram como destino nas suas viagens de alimentação uma de três localizações: a costa
africana, o agregado de montes submarinos a norte das Ilhas Canárias ou as águas pelágicas
em redor da colónia (Figura 1.1).
Figura 1.1 – Locais de alimentação de cagarra Calonectris diomedea nidificantes na SelvagemGrande (*) durante a fase de criação.
Dos percursos analisados verificou-se que 57% das aves viajaram até à costa de África,
frequentemente sobrevoando as Ilhas Canárias para irem explorar a zona da plataforma
continental na costa de Marrocos e Saara Ocidental. Estas viagens levavam vários dias. Cerca
de 26% dos indivíduos viajaram até ao agregado de montes submarinos a norte das Ilhas
Canárias, particularmente o monte submarino Dacia (com um cume plano a cerca de 120m de
15
profundidade) (Geldmacher et al., 2005) e o banco Conception (cume a 160m abaixo do nível
do mar) (Weigel et al., 1978). Em viagens mais curtas, 14% das aves alimentaram-se em
redor da colónia de forma relativamente aleatória.
Viagens de alimentação e dieta
Foi analisada a dieta de 33 cagarras para as quais se registaram também as áreas de
alimentação. Os diferentes locais de alimentação (zona pelágica, montes submarinos e costa
africana) apresentaram diferenças nas espécies capturadas e na sua importância relativa
(Tabela 1.4).
Tabela 1.4 - Frequência de ocorrência (%) e frequência numérica (%) dos taxa presentes nasamostras de conteúdos estomacais de Cagarra Calonectris diomedea relativas à zona onde predominoua alimentação.
Taxon
Frequência de ocorrência (%) Frequência numérica (%)
Pelágico
(n=5)
Montes
submarinos
(n=9)
Costa
africana
(n=19)
Pelágico
(n=14)
Montes
submarinos
(n=28)
Costa
africana
(n=81)
Peixes 80,0 100,0 100,0 71,4 92,9 77,8
Naucrates ductor 80,0 22,2 21,1 50,0 25,0 13,6
Trachurus sp. 0,0 11,1 0,0 0,0 3,6 0,0
Scomber sp. /
Scomber colias20,0 77,8 31,6 7,1 57,1 11,1
Coryphaena sp. 0,0 0,0 5,3 0,0 0,0 1,2
Belone belone 0,0 0,0 10,5 0,0 0,0 2,5
Engraulis encrasicolus 0,0 0,0 5,3 0,0 0,0 2,5
Sardina pilchardus 0,0 0,0 26,3 0,0 0,0 18,5
Myctophidae 20,0 0,0 15,8 7,1 0,0 6,2
Synaphobranchidae 0,0 0,0 15,8 0,0 0,0 3,7
Por Identificar 0,0 11,1 21,1 0,0 3,6 13,6
Não identificado 20,0 11,1 15,8 7,1 3,6 3,7
Cephalopoda 80,0 22,2 47,4 28,6 7,1 16,0
Crustacea 0,0 0,0 26,3 0,0 0,0 7,4
A costa africana demonstra uma maior variedade de presas (10 taxa diferentes) em relação
aos montes submarinos e meio pelágico (ambos apenas com 4 taxa diferentes). Esta diferença
reflecte-se no índice de diversidade de Shannon (Hˈ), que apresenta um valor mais elevado
16
para a costa africana (Hˈ=2,04) do que para a zona pelágica e montes submarinos (Hˈ=1,09 e
Hˈ=0,97, respectivamente).
No meio pelágico há uma clara predominância de peixe-piloto e cefalópodes, ambos
ocorrendo em 80% de todas as amostras e com peixe-piloto a perfazer 50% das presas em
número. Os montes submarinos destacam-se pelo forte domínio de sarda/cavala e pela
presença de carapau, dado que foi o único local onde se registou a captura desta espécie. Os
taxa mais frequentes nas amostras da costa africana foram cefalópodes e sarda/cavala mas
sardinha foi a presa capturada em maior número.
Figura 1.2 – Análise de correspondência entre as espécies capturadas e o local de captura (Costaafricana: preto; Montes submarinos: vermelho; Meio pelágico: verde).
A análise de correspondência indica uma ligeira segregação entre as amostras dos
diferentes locais de alimentação. As amostras relativas a aves que viajaram até à costa
africana diferem das restantes pela maior presença de peixe-agulha Belone belone, sardinha e
biqueirão Engraulis encrasicolus, enquanto que nas relativas aos montes submarinos há uma
ligeira tendência para a presença de sarda/cavala (Figura 1.2).
17
Discussão
Neste estudo verificou-se que a dieta das cagarras nidificantes na Selvagem é constituída
maioritariamente por peixes epipelágicos, ocupando os cefalópodes um lugar secundário. Em
2011, à semelhança de alguns anos anteriores, a sarda/cavala foi a presa mais consumida,
seguida de peixe-piloto e sardinha (Paiva et al., 2010d; Alonso et al., 2012). Para estas
espécies de peixes mais abundantes, o tamanho dos indivíduos capturados está dentro dos
valores conhecidos para as presas da cagarra (Granadeiro et al., 1998b). Apesar de presente
em grandes números, verifica-se que, devido ao seu pequeno tamanho, a contribuição em peso
de peixe-piloto não foi tão elevada como a de sarda/cavala ou até de sardinha (capturada em
menor número).
A dieta da cagarra no Atlântico Norte tem sido alvo de numerosos estudos, encontrando-se
relativamente bem descrita na literatura (Granadeiro et al., 1998b; Paiva et al., 2010c; Xavier
et al., 2011; Alonso et al., 2012). No entanto, neste estudo foram detectados três taxa que
ainda não tinha sido relatados na dieta desta espécie no Atlântico Norte: Coryphaena,
Myctophidae e Synaphobranchidae.
A cagarra é um predador que captura as suas presas na superfície do mar (Granadeiro et
al., 1998b) através de mergulhos geralmente pouco profundos (2-3 m) podendo, no entanto,
atingir os 10 m de profundidade (Paiva et al., 2010c; Monteiro et al., 1996a). A maior parte
das presas de cagarra será capturada de dia, mas a presença de espécies essencialmente
mesopelágicas, como os mictofídeos, indica que as aves podem pescar de forma oportunista à
noite, dado que estas presas habitam regiões profundas do oceano durante o dia mas fazem
extensas migrações verticais até à superfície à noite (Catul et al., 2011). No entanto, na
Selvagem as aves chegam geralmente à colónia antes de anoitecer (Mougin et al., 2001), não
excluindo então a hipótese de que estas presas também estão disponíveis, de alguma forma,
durante o dia, como observado para outras aves marinhas nos Açores (Hamer et al., 1994;
Granadeiro et al., 2002). Embora estas presas não sejam frequentes na dieta das cagarras,
serão provavelmente importantes para outras espécies de aves marinhas que nidificam nas
Ilhas Selvagens, tais como as almas-negras e os roques-de-castro (Zonfrillo, 1985; Monteiro
et al., 1996a).
Neste trabalho foi possível observar que no seu comportamento alimentar, as cagarras
nidificantes nas Ilhas Selvagens não exploram o meio marinho de uma forma aleatória. As
aves concentram a sua alimentação principalmente em três domínios marinhos relativamente
18
específicos: a zona pelágica junto à colónia, o agregado de montes submarinos a norte das
Ilhas Canárias e a plataforma continental africana.
As viagens à costa africana são muito frequentes, possivelmente reflectindo a capacidade
destas aves para voos longos (Prince & Morgan, 1987; Spear & Anley, 1997). De facto, a
utilização de locais afastados da colónia mas de elevada produtividade marinha como a costa
africana (Davenport et al., 2002) e possivelmente os montes submarinos (Morato et al., 2008)
é um padrão que parece apresentar pouca variabilidade inter-anual nesta colónia, dado que já
foi registado noutros anos (Mougin & Jouanin, 1997; Paiva et al., 2010a e 2010c; Alonzo et
al., 2012). Estas viagens são mais comuns do que o esperado, dada a fase do ciclo reprodutor
em que este estudo decorreu. Isto porque durante a incubação e no final da reprodução as
viagens de alimentação serão maiores dado que as necessidades no ninho são menos
frequentes, mas durante a fase inicial de criação os adultos estão pressionados para alimentar
a cria mais frequentemente (Ramos et al., 2003; Paiva et al., 2010a), sendo então espectável
que efectuassem viagens mais curtas até locais mais próximos da colónia. A presença de
viagens mais longas até locais produtivos distantes pode indicar um ano de escassez de
alimento junto à colónia (Granadeiro et al., 1998b; Catry et al., 2009; Paiva et al., 2010a).
A deslocação até áreas distantes mas com características subaquáticas fixas que reúnem
potenciais presas para alimentação durante a fase de criação é um padrão que já foi registado
para outras colónias oceânicas no Atlântico Norte. As cagarras nidificantes nos Açores
dirigem-se para norte para se alimentarem em montes submarinos, principalmente sobre a
crista médio-atlântica (Paiva et al., 2010a; Magalhães et al., 2008), assim como as aves
nidificantes nas Ilhas Desertas utilizam intensivamente uma área entre a Madeira e o
continente português com vários bancos e montes submarinos (Paiva et al., 2010c).
Os locais de alimentação das cagarras nidificantes na Selvagem influenciam directamente a
composição da dieta dos indivíduos. Contrariamente ao observado noutro estudo (Paiva et al.,
2010d), neste trabalho registaram-se diferenças entre as presas capturadas nas viagens de
alimentação em redor da colónia e as viagens mais longas até montes submarinos ou costa
africana.
Em viagens curtas, nas águas pelágicas junto à colónia as aves capturam essencialmente
peixe-piloto, uma presa tipicamente oceânica (Whitehead et al., 1984), e cefalópodes,
existindo várias espécies na área (Voss, 1969).
Os montes submarinos possuem uma maior diversidade de fauna marinha do que as áreas
oceânicas e costeiras das ilhas, agregando presas pelágicas (Morato et al., 2008). Montes
submarinos com cumes a pouca profundidade são áreas de alimentação conhecidas para a
19
cagarra (Amorim et al., 2009). Na orla dos montes submarinos os adultos de sarda são
abundantes, geralmente associados a carapau-negrão Trachurus picturatus (Menezes et al.,
2009), o que explica o facto de, neste estudo, a sarda ser a presa que melhor reflecte uma
viagem de alimentação aos montes submarinos, juntamente com a presença de carapau.
O rico sistema nerítico da costa africana possibilita à cagarra a captura de uma maior
diversidade de espécies, todas maioritariamente costeiras (Whitehead et al., 1984). Esta região
é caracterizada por uma maior abundância global de peixes relativamente às áreas marinhas
circundantes (Belvèze & Bravo de Laguna, 1980). A comunidade de pequenos peixes
pelágicos é dominada pela sardinha e a comunidade demersal na plataforma continental é
representada principalmente por cefalópodes (Gulland & Garcia, 1984). Estas espécies,
juntamente com presença de peixe-agulha e biqueirão (espécies costeiras também presentes
nesta área; Whitehead et al., 1984) são as que melhor representam, na dieta da cagarra, um
evento de alimentação na costa africana.
A predominância de determinadas presas na dieta das cagarras da Selvagem pode indicar
uma maior frequência de alimentação num determinado local em detrimento de outros. Desta
forma, em anos de escassez de alimento junto da colónia, observar-se-á uma maior proporção
de espécies costeiras na dieta destas aves.
Este estudo realça as diferenças que podem ser detectadas na dieta das cagarras da
Selvagem apenas por variação na utilização dos diferentes domínios de alimentação e não
necessariamente por diferenças na disponibilidade real de presas no meio oceânico.
20
CAPÍTULO II
Introdução
As aves pelágicas são geralmente predadores de topo com uma vasta distribuição mundial,
constituindo uma parte importante das redes tróficas marinhas (Croxall & Prince, 1996;
Fauchald, 2009). Muitas espécies procuram o seu alimento em zonas distantes do oceano, o
que tem estimulado o desenvolvimento de estudos que permitam a sua utilização como
monitores do meio marinho (Furness & Camphuysen, 1997). De facto, muitas aves marinhas
ocorrem em zonas muito vastas, frequentemente em pleno meio oceânico, onde qualquer
amostragem mais intensiva representaria um enorme esforço logístico e de tempo.
Para além de fornecerem informação sobre a ecologia trófica, os estudos de dieta
constituem também um meio de obter dados interessantes sobre as suas presas (Davoren &
Montevecchi, 2003). Este aspecto é naturalmente muito importante quando se trata de
espécies com interesse comercial, mas é igualmente relevante para outras presas que, pela sua
abundância ou distribuição, constituem elementos-chave das cadeias tróficas marinhas
(Montevecchi & Myers, 1995; Kozlov, 1995). Por estas razões, o estudo da dieta das aves
marinhas desde sempre foi alvo de grande atenção, permitindo compreender o seu papel nos
ambientes oceânicos bem como obter informação sobre as suas presas.
Actualmente, a maioria dos estudos de ecologia alimentar de aves pelágicas concentra-se
em predadores de espécies maioritariamente epipelágicas (Pinaud et al., 2005; Paiva et al.,
2010c), sendo ainda muito limitado o número de trabalhos dedicados à análise da dieta de
aves pelágicas predadoras de espécies mesopelágicas (i.e., de espécies que habitam a massa
de água pelágica intermédia entre a zona eufótica - geralmente até 100 m de profundidade – e
a zona batipelágica profunda onde não há luz visível, localizada geralmente a mais de 1000
m; Salvanes & Kristoffersen, 2001). Na verdade, com excepção do pinguim-rei Aptenodytes
patagonicus, nenhuma outra ave marinha predadora de espécies mesopelágicas foi estudada
em detalhe (Cherel et al., 1996; Olsson & North, 1997).
As espécies consumidoras de presas mesopelágicas são geralmente pequenos
Procellariiformes, invariavelmente nidificando em ilhas remotas, cujo estudo coloca também
diversos desafios. Apesar de serem geralmente abundantes, estas espécies nidificam em
pequenos buracos e fendas nas rochas, cujo acesso é difícil (Zonfrillo, 1985; Mougeot &
21
Bretagnolle, 2000). Por outro lado, os conteúdos estomacais estão frequentemente muito
digeridos (Harrison et al., 1983; Zonfrillo, 1985), o que dificulta a identificação morfológica
das presas.
A alma-negra Bulweria bulwerii é um pequeno Procellariiforme pelágico que se distribui
pelos mares tropicais e subtropicais dos oceanos Pacífico, Atlântico e Índico (Zonfrillo, 1985;
Dunlop et al., 1988). No Atlântico Noroeste, esta espécie nidifica na Macaronésia,
designadamente nos arquipélagos dos Açores, Madeira, Canárias e Cabo Verde (Oliveira &
Menezes, 2004). Em Cabo Verde a população não excede os 100 casais (Hazevoet, 1995)
enquanto que nas Ilhas Canárias atinge os 1.000 pares (Hernández et al., 1990). No
arquipélago dos Açores, o limite norte da distribuição desta espécie no Atlântico, existe
apenas uma colónia com cerca de 50 casais (Monteiro et al., 1996b). Na Madeira (incluindo
as Ilhas Selvagens e Desertas) esta espécie é particularmente abundante, e os cerca de 10.000
pares reprodutores representam mais de 90% da população do Atlântico (Tucker & Heath,
1994).
A distribuição das populações reprodutoras de alma-negra do Atlântico Norte durante o
período não-reprodutor ainda não é conhecida, mas presume-se que se desloquem pelo menos
até à costa nordeste do Brasil, onde se regista em grandes números (van Oordt, 1953;
Monteiro et al., 1996a). No entanto, dados recentes obtidos através de seguimento por
GeoLocation System (GLS) sugerem que muitas poderão invernar nas zonas centrais do
Oceano Atlântico, a latitudes tropicais (Roscales et al., 2011).
Esta ave marinha de pequenas dimensões (peso médio 98 g; Monteiro et al., 1996a)
reproduz-se colonialmente. A sua biologia da reprodução foi estudada com algum detalhe nas
ilhas Desertas e Selvagens e também nos Açores (Mougin, 1996; Monteiro et al., 1996a;
Nunes & Vicente, 1998; Mougin & Mougin 2000). As aves chegam às colónias em fins de
Abril, passam um curto período no ninho, altura em que se dá a cópula, e o casal parte de
seguida para um êxodo pré-postura de cerca de 28 dias. O ninho é geralmente uma cavidade
em muros de rochas ou buracos no solo. A postura do único ovo é relativamente síncrona
entre as aves da colónia e dá-se no início de Junho. O período de incubação de 45 dias é
partilhado por ambos os progenitores em turnos que duram entre 7 e 10 dias. Durante a fase
de crescimento dos pintos os adultos regressam frequentemente ao ninho, efectuando viagens
de alimentação que duram, em média, apenas 1,5 dias (Mougin & Mougin, 1995). A cria
abandona o ninho a meio de Setembro. Como a maioria dos pequenos Procellariiformes que
nidificam em cavidades, a alma-negra apenas vem a terra durante a noite (Zonfrillo, 1985;
Mougeot & Bretagnolle, 2000).
22
Globalmente, a espécie é classificada como Least Concern (IUCN, 2012), mas a nível
europeu é considerada SPEC3 e Rare, significando que é uma Species of European
Conservation Concern que tem um estatuto de conservação desfavorável na Europa mas em
que a população global não está concentrada na Europa (BirdLife International, 2012). Em
Portugal, encontra-se “Em Perigo” nos Açores porque tem uma área de ocupação muito
reduzida e revela um declínio continuado da extensão e qualidade do habitat, apresentando
ainda uma população muito pequena (Cabral et al., 2008).
A alma-negra é considerada um predador essencialmente nocturno (Zonfrillo, 1985; Spear
et al., 2007), possivelmente com um pico de actividade de alimentação durante o crepúsculo
(Monteiro et al., 1996a). Alimenta-se de forma solitária, capturando as presas na superfície do
mar (Mougin & Mougin, 2000; Spear et al., 2007). No entanto, esta ave é possivelmente
também oportunista, alimentando-se ocasionalmente de dia e em associação com predadores
subaquáticos, podendo também consumir presas mortas (Zonfrillo, 1985; Spear et al., 2007,
Neves et al., 2011).
Existem ainda poucos estudos feitos sobre a dieta de alma-negra. Os primeiros dados
quantitativos provêm do Oceano Pacífico (Harrison et al., 1983; Spear et al., 2007). Nessa
região, as suas presas incluem principalmente pequenos peixes (maioritariamente
mesopelágicos, das famílias Myctophidae e Sternoptychidae) e cefalópodes. Outras presas
comuns são insectos (e.g. Halobates sp.), crustáceos e ovos de peixes.
No Atlântico Norte, a dieta de alma-negra foi analisada no arquipélago da Madeira, mas
principalmente no arquipélago dos Açores. A análise de conteúdos estomacais de algumas
aves das Ilhas Selvagens e Madeira revelou a presença de pequenas lulas e peixes como as
principais presas desta ave (Zonfrillo, 1985). A maioria dos peixes detectados pertencia à
família Sternoptychidae, um grupo com hábitos essencialmente mesopelágicos. No entanto,
esta análise foi baseada em regurgitos espontâneos de apenas 11 indivíduos, e apenas 5 da
Selvagem Grande. No arquipélago dos Açores, a dieta desta espécie foi analisada de forma
mais sistemática, revelando que as lulas são a presa mais abundante, seguidas dos peixes da
família Myctophidae (Neves et al., 2011).
As Ilhas Desertas e a Selvagem Grande em particular são actualmente os mais importantes
locais de nidificação da alma-negra no Atlântico Nordeste. Nesta última ilha, nidificam em
grande abundância outras espécies de Procellariiformes, como o pintainho Puffinus assimilis
baroli, o roque-de-castro Oceanodroma castro, o calcamar Pelagodroma marina hypoleuca e
a cagarra Calonectris diomedea (Serviço do Parque Natural da Madeira, 2012). A população
de cagarras, em particular, está actualmente estimada em ca. 30.000 casais reprodutores
23
(Granadeiro et al., 2006), o que adicionando um elevado número de aves não reprodutoras
eleva o número de indivíduos para provavelmente mais de uma centena de milhar. Este
cenário é particularmente interessante para estudar situações de segregação trófica, motivados
por competição inter-específica. Deste modo, este estudo tem como objectivo proceder a uma
caracterização geral da dieta das almas-negras Bulweria bulwerii nidificantes na Selvagem
Grande, com base em análise de regurgitações.
Materiais e Métodos
A recolha de conteúdos estomacais de almas-negras decorreu na Selvagem Grande (ver
capítulo I) entre os dias 5 e 23 de Agosto de 2011 e baseou-se na técnica de lavagem de
estômago descrita no capítulo I. Os adultos foram capturados com redes verticais ao início da
noite, aquando do seu regresso à colónia e amostrados quando o estômago sugeria que as aves
transportavam uma quantidade significativa de alimento. A amostragem das crias, recolhidas
nos ninhos, decorreu entre 21 e 23 de Agosto, quando já teriam cerca de 3-4 semanas. Os
regurgitos foram conservados em etanol a 100% depois de cuidadosamente removidos o
excesso de água salgada e óleos estomacais. Aves com o estômago vazio, correspondentes a
5% das amostras, não foram consideradas para análise.
No laboratório, efectuou-se a triagem dos regurgitos com uma lupa binocular. As amostras
apresentavam-se, invariavelmente, muito digeridas e não continham indivíduos intactos.
Assim, a presença de peixes foi principalmente confirmada através de otólitos, peças
esqueléticas e olhos, enquanto que para os cefalópodes registaram-se os bicos e olhos. Apenas
bicos frescos foram considerados, uma vez que as aves podem reter no estômago estas peças
rígidas durante bastante tempo (Furness et al., 1984; Pütz, 1995).
Os otólitos do crânio dos peixes parcialmente digeridos foram removidos e, juntamente
com os otólitos encontrados soltos nas amostras, foram separados para identificação posterior.
A identificação dos peixes foi efectuada até ao menor nível taxonómico possível através
dos otólitos, utilizando guias (e.g. Tuset et al., 2008) e também uma colecção de referência e
um especialista neste grupo. Não foi possível identificar os peixes através de outras partes
como o esqueleto, dentes ou escamas, devido ao seu pequeno tamanho e estado de
degradação.
24
O número mínimo de indivíduos presente em cada regurgitação foi estimado pelo maior
número de pares de otólitos (otólitos de forma e tamanho semelhantes) e otólitos ímpares.
Os cefalópodes e crustáceos foram identificados até Classe e Subfilo, respectivamente,
como descrito no capítulo I.
Foi calculada a frequência de ocorrência para os três tipos de presa mais abundantes e para
cada taxon de peixes, sendo que para este último foi calculada também a percentagem
numérica.
Resultados
Foram analisados 56 regurgitos, 32 de crias e 24 de adultos. Globalmente, os peixes foram
a presa mais abundante, seguidos dos cefalópodes e crustáceos (Tabela 2.1). A abundância de
partes de esqueletos de peixes contrastou com uma fraca ocorrência de otólitos nas amostras.
Contrariamente, quase todas as amostras com cefalópodes continham bicos frescos.
Os bicos de cefalópodes e os otólitos de peixes estavam presentes em muito maior
quantidade nas amostras de conteúdo estomacal das crias quando comparadas com as dos
adultos (Testes exactos de Fisher, ambos P<0.0001). Contudo, globalmente, a ocorrência de
cefalópodes e de peixes na dieta de adultos e crias não apresentou diferenças significativas
(Testes exactos de Fisher, P=0.074 e P=0.797).
Tabela 2.1 - Frequência de ocorrência (%) de cefalópodes, peixes e crustáceos presentes nasamostras de conteúdos estomacais de crias e adultos de alma-negra Bulweria bulwerii da SelvagemGrande.
Taxon Crias Adultos Total
Cephalopoda 96,9 54,2 78,6
Bicos 93,8 29,2 66,1
Peixes 93,8 95,8 94,6
Otólitos 43,8 8,3 28,6
Crustacea 75,0 62,5 69,6
N 32 24 56
Em duas amostras de adultos, foi detectada a presença de um grande olho de cefalópode
(diâmetro ca. 1 cm).
25
Observou-se que 66% dos regurgitos de crias e 21% de adultos continham vários tipos de
detritos marinhos como fios de nylon e outros pequenos fragmentos plásticos flutuantes.
Nos peixes, foram identificados 9 taxa, correspondendo a 26 indivíduos distribuídos por 5
famílias (Tabela 2.2). Não foi possível identificar (nem sequer à família) dois indivíduos,
dada a inexistência de otólitos correspondentes na colecção de referência. A família
claramente mais abundante foi Myctophidae, seguida de Sternoptychidae. Nos mictofídeos
encontraram-se 5 géneros diferentes, enquanto que os 5 indivíduos de Sternoptychidae eram
todos Argyropelecus sp./sladeni.
Tabela 2.2 - Frequência de ocorrência (%), frequência numérica (%) e distribuição vertical dospeixes presentes nas amostras de conteúdos estomacais de adultos e crias de alma-negra Bulweriabulwerii da Selvagem Grande.
FamíliaIndivíduos
Frequência
ocorrência (%)
Frequência
numérica (%)
Profundidade*
(m)Espécie
Myctophidae 16 69,2 57,1
Notoscopelus sp. 2 15,4 7,1 0 - 2000
Hygophum sp. 1 7,7 3,6 10 - 1000
Lampanyctus sp. 1 7,7 3,6 25 - 1000
Diaphus sp. /metopoclampus 3 23,1 10,7 90 - 850
Bolinichthys indicus 1 7,7 3,6 25 - 700
Mycthophidae não identificados 8 38,5 28,6
Sternoptychidae 5 30,8 17,9
Argyropelecus sp. /sladeni 5 30,8 17,9 50 - 800
Phosichthyidae 3 15,4 10,7
Ichthyococcus sp. 2 15,4 7,1 200 - 500
Phosichthyidae não identificados 1 7,7 3,6
Melanonidae 1 7,7 3,6
Melanonus zugmayeri 1 7,7 3,6 ? - 3000
Nettastomatidae 1 7,7 3,6
Nettastoma sp. 1 7,7 3,6 37 - 1647
Por identificar 2 15,4 7,1
* Whitehead et al., 1984 (excepto M. zugmayeri e Nettastoma sp.; Froese & Pauly, 2011).
Com excepção de um indivíduo de Diaphus metopoclampus, todos os outros peixes
identificados pertencem a regurgitos de crias, dado que a quase totalidade de otólitos foi
encontrada nestas amostras.
26
Discussão
Neste trabalho verificou-se que as presas capturadas pelas almas-negras da Selvagem
incluem peixes e cefalópodes mas também alguns crustáceos. Estes resultados são
semelhantes aos encontrados noutros estudos de dieta de alma-negra no Atlântico Norte
(Zonfrillo, 1985; Neves et al., 2011). Observa-se também que, ao contrário das aves do
Pacífico, as da Selvagem (e de outras colónias do Atlântico Norte) não consomem
frequentemente insectos ou ovos de peixes (Zonfrillo, 1985; Neves et al., 2011; Harrison et
al., 1983; Spear et al., 2007). Estas presas devem ser capturadas de forma oportunista (Spear
et al., 2007) e, apesar de ocorrer muito ocasionalmente na dieta de outras espécies nas Ilhas
Selvagens (dois indivíduos da família Halobatidae foram encontrados em ca. 700
regurgitações de cagarra; H. Alonso, comunicação pessoal), devem ser pouco frequentes na
região.
Nos regurgitos de alma-negra analisados, a reduzida ocorrência de otólitos relativamente
aos esqueletos de peixes dever-se-á à maior digestibilidade daqueles (Pierce et al., 1991),
assim como ao facto de que nestas presas a ingestão (e portanto a digestão) começa pela
cabeça. Esta situação já foi observada noutras espécies de aves marinhas (Lumsden &
Haddow, 1946; Granadeiro et al., 1998b). Nos cefalópodes, a elevada presença de bicos deve-
se à sua resistência à digestão (Furness et al., 1984; Pütz, 1995).
Durante a reprodução, os adultos de alma-negra regurgitam regularmente para alimentar as
crias (Neves et al., 2011). A elevada ocorrência de bicos de cefalópodes e otólitos nos
regurgitos dos pintos relativamente aos dos adultos pode ser devida ao facto dos progenitores
alimentarem as crias com presas menos digeridas. Concomitantemente, alguns dos adultos
capturados poderiam ser não-reprodutores, não estando necessariamente a trazer comida para
as crias, i.e., apresentando o conteúdo estomacal mais digerido.
Neste estudo encontraram-se quatro espécies de peixes que ainda não tinham sido descritas
na dieta da bulweria: Melanonus zugmayeri, Nettastoma sp., Notoscopelus sp. e Bolinichthys
indicus. Em comparação com o estudo realizado nos Açores (Neves et al., 2011) registou-se
uma maior diversidade de famílias, essencialmente mesopelágicas. As espécies mesopelágicas
encontram-se distribuídas por todos os oceanos da Terra e são geralmente muito abundantes
(Salvanes & Kristoffersen, 2001). A principal família encontrada foi Myctophidae, em
conformidade com o estudo de Neves et al. nos Açores (2011) e Harrison et al. (1983) e
Spear et al. (2007) no Pacífico. Este resultado não é inesperado, dado que os mictofídeos são
27
os mais comuns e mais abundantes dos peixes mesopelágicos (McGinnis, 1982). Ao contrário
do registado nos Açores, no presente estudo a família Sternoptychidae teve uma presença
relevante na dieta. Especificamente, Argyropelecus sp. surge como uma das espécies de peixe
mais importantes, tal como registado anteriormente na mesma área (Zonfrillo, 1985), o que
indica que é uma presa comparativamente mais abundante que nos Açores. As restantes
espécies tinham já sido registadas na dieta de alma-negra na zona da Madeira (Zonfrillo,
1985), sugerindo que devem ser comuns na região.
Todas as espécies de peixes identificadas têm em comum o facto de serem
bioluminescentes e habitarem principalmente a região mesopelágica e, ocasionalmente,
batipelágica do oceano (Smith & Heemstra, 2003). No entanto, a alma-negra é uma ave que se
alimenta efectuando mergulhos não muito profundos na superfície do mar. Atinge uma
profundidade média de 2,4 m e máxima de 5,3 m (Mougin & Mougin, 2000). A forma
provável de presas de grandes profundidades ficarem acessíveis à alma-negra é durante a
noite, quando estas espécies efectuam uma extensa migração vertical até à superfície do
oceano, ficando com uma distribuição epipelágica (Kinzer & Schulz, 1988; Salvanes &
Kristoffersen, 2001; Catul et al., 2011). Nos mictofídeos, por exemplo, a migração vertical à
noite começa geralmente uma hora antes do pôr-do-sol e fica essencialmente completa entre
trinta minutos a uma hora após o pôr-do-sol (Catul et al., 2011). É provável que as almas-
negras se alimentem a partir dessa altura, dado o intervalo de algumas horas que existe entre o
pôr-do-sol e o regresso das aves à colónia para alimentar as crias (Monteiro et al., 1996a). O
facto de as presas apresentarem bioluminescência provavelmente facilita a sua localização à
noite, permitindo a captura (Wiemerskirch et al., 2005).
A forte presença de espécies mesopelágicas na dieta suporta assim a ideia de que as almas-
negras da Selvagem são predadores nocturnos, como já sugerido por vários autores (Zonfrillo,
1985; Neves et al., 2011; Harrison et al., 1983; Spear et al., 2007). Contudo, é de notar que
este tipo de presas mesopelágicas ocorre com frequência na dieta de predadores diurnos,
como as gaivotas-do-cáspio Larus cachinnans atlantis (Hamer et al., 1994) e as andorinhas-
do-mar-comuns Sterna hirundo (Granadeiro et al., 2002). Isto significa que, de algum modo,
estas espécies podem estar também acessíveis durante o dia, seja por serem conduzidas à
superfície por predadores subaquáticos (Spear et al., 2007), seja por serem empurradas para a
superfície, por exemplo por correntes nas proximidades de montes marinhos (Pusch et al.,
2004). Esta questão carece ainda de estudos mais detalhados, por forma a melhor
compreender a ecologia dos peixes mesopelágicos e dos seus predadores.
28
A presença de vestígios de cefalópodes de grandes dimensões (os quais seriam claramente
muito grandes para terem sido capturados inteiros) é indicativo de que a alma-negra também
se alimenta de presas mortas que flutuam (pelo menos de cefalópodes), corroborando a ideia
de que é um predador oportunista (Zonfrillo, 1985; Spear et al., 2007). Da mesma forma, os
detritos marinhos plásticos recuperados do estômago de algumas aves podem ter sido
apanhados da superfície do mar durante o dia (Zonfrillo, 1985), tendo sido confundidos com
presas (Colabuono et al., 2009). A ingestão de material sintético por aves marinhas é uma
ameaça reconhecida e os Procellariiformes estão claramente entre os grupos mais afectados
(Colabuono et al., 2009).
A alma-negra é uma ave pelágica, não existindo muitas observações desta espécie a partir
da costa (Catry et al., 2010). As espécies de peixes identificadas neste trabalho são,
invariavelmente, de zonas marinhas profundas (Smith & Heemstra, 2003) como as que
existem junto às Ilhas Selvagens (Paiva et al., 2010a; Alonso et al., 2012). Adicionalmente,
há registo da presença dessas espécies na área oceânica da Selvagem (Weinerroither et al.,
2009), não sendo por isso de excluir a hipótese avançada por Mougin e Mougin (1995) de que
as aves nidificantes nesta ilha se alimentam num raio de 150 km da colónia. Esta região é
também explorada pelas cagarras, que serão os principais consumidores desta zona marinha.
Embora as presas mesopelágicas ocorram na dieta da cagarra (Alonso, comunicação pessoal),
são as espécies epipelágicas que constituem a suas principais presas. Parece, então, haver
pouca sobreposição a nível trófico entre as cagarras e as almas-negras, sugerindo uma
ausência de competição inter-específica por alimento, tal como observado em outras
comunidades de aves marinhas (Furness & Barret, 1985; Weiss et al., 2009). No entanto, não
existem dados para as outras espécies de aves marinhas das Ilhas Selvagens, o que seria
merecedor de mais investigação.
29
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