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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA)

EM DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS

FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG

________________________________________________

Dissertação de Mestrado

Natal/RN, novembro de 2015

KHADIJA JOBIM

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KHADIJA JOBIM

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA) EM

DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS

FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-graduação em Sistemática e

Evolução da Universidade Federal do

Rio Grande do Norte como requisito

parcial para obtenção do título de Mestre

em Sistemática e Evolução.

Orientador: Bruno Tomio Goto

Co-orientador: Francisco Adriano de

Souza

NATAL/ RN

2015

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Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências

Jobim, Khadija.

Fungos micorrízicos arbusculares (Glomeromycota) em diferentes níveis de profundidade em

fragmentos florestais, Sete Lagoas, MG. / Khadija Jobim. – Natal, RN, 2015.

147 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto.

Co-orientador: Prof. Dr. Francisco Adriano de Souza.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências.

Programa de Pós Graduação em Sistemática e Evolução.

1. Micologia. – Dissertação. 2. Micorriza. – Dissertação. 3. Taxonomia. – Dissertação. 4.

Conservação. – Dissertação. I. Goto, Bruno Tomio. II. Souza, Francisco Adriano de. III. Universidade

Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 582.28

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KHADIJA JOBIM

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA) EM

DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS

FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-graduação em Sistemática e

Evolução da Universidade Federal do

Rio Grande do Norte como requisito

parcial para obtenção do título de Mestre

em Sistemática e Evolução.

Área de concentração: Sistemática e

Evolução.

Aprovada em 11/11/2015.

BANCA EXAMINADORA:

_______________________________________________________________

Dr. Bruno Tomio Goto

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

(Orientador)

__________________________________________________________________

Dra. Danielle Karla Alves da Silva

Universidade Federal do Vale do São Francisco

__________________________________________________________________

Dra. Sandra Farto Botelho Trufem

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AGRADECIMENTOS

Agradeço,

Ao professor Dr. Bruno Tomio Goto, orientador, por ter me guiado desde os

primeiros passos na micorrizologia, quando estudante de iniciação científica, até o

período atual do mestrado acadêmico.

Ao Dr. Francisco Adriano de Souza, co-orientador, por ter concedido a

oportunidade de trabalhar nesse projeto de pesquisa.

Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução

(PPGSE), por toda a oportunidade de aprendizado ofertada, em especial, aos professores

Drs. Iuri Goulart Baseia, Bruno Bellini e Fúlvio Aurélio de Morais Freire pelas

contribuições realizadas durante a disciplina de Seminários II para o aperfeiçoamento

do meu trabalho e ao professor Iuri Goulart Baseia pela oportunidade também de

aprender sobre outros grupos de fungos durante a convivência com o seu grupo de

pesquisa.

À Gisele Silva Marques de Melo, secretária do PPGSE, pela paciência e

disponibilidade em ajudar a todos os alunos do programa.

Aos colegas do Laboratório de Biologia de Fungos, Ana Clarissa Moura

Rodriguez, Bianca Denise Barbosa da Silva, Donis da Silva Alfredo, Julieth de Oliveira

Sousa, Luana Mayra Nunes Conrado, Layana Alves de Morais e Rhudson Henrique

Santos Ferreira da Cruz, pelo coleguismo e amizade.

Aos colegas do Laboratório de Biologia de Micorrizas, Adler Santana de

Medeiros, Amanda Barreto Xavier Leite, Aretha Kadichari Dantas Melo, Cibelly Freire

de Miranda, Kássia Jéssica Galdino da Silva, Marcus Issler Batista Gomes de Araújo,

Stephania Ruth Basílio Silva Gomes e Xochitl Margarito Vista também pelo

coleguismo e amizade.

À amiga Bruna Iohanna Santos Oliveira, pela parceiria no aprendizado sobre as

micorrizas.

Aos colegas do Laboratório de Investigação de Matrizes Vegetais Energéticas,

Raimunda Adlanny Dias da Silva, Émile Rocha de Lima e Victor Hugo Moura de

Souza, pela convivência divertida no laboratório, companhia nos congressos e pela

oportunidade de troca de saberes em nossas diferentes áreas de pesquisa.

Aos amigos que conheci durante a jornada acadêmica, Allyne do Nascimento

Eufrásio Silva, Amanda Cristina Dantas de Souza, Angélica Kaynne da Cunha Moura,

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Arthur de Souza Soares, Flávia Santos da Silva, Juliana Galvão Bezerra, Karlla Danielle

Jorge Amorim, Paulo Fernandes da Costa Neto e Roberta Godoy da Costa Nunes, por

todo o apoio que me forneceram desde que nos conhecemos.

Aos amigos de longa data, Andrey Miranda Albuquerque de Oliveira, Bráulio

Távora Pereira Pong, Elouíse Gabrielly Lima de Lucena, Elder Douglas Jales Pinto,

Jeniffer de Souza Rocha, Renato Catarino Pessoa Vieira, Rômulo Alves Fidelis e

Thayná Rua Viegas. Parte de mim é o que é hoje, graças ao que tenho aprendido e

compartilhado com vocês.

Aos meus pais, Vilsineire Braga dos Anjos e Hugo Jobim e à minha avó Joana

Bezerra da Silva (in memorian), por acreditarem em mim e me ajudarem sempre. Por

terem estado ao meu lado em todas as circunstâncias.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pelo

suporte financeiro para o desenvolvimento desse trabalho.

E por fim, a todos aquele que contribuíram direta ou indiretamente para a

realização deste trabalho.

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DEDICATÓRIA

Aos meus pais, Vilsineire e Hugo, e à minha avó Joana (in memorian), dedico.

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“Mais importante do que os fatos é como você os descobre e interpreta: a educação no

verdadeiro sentido...”

- Richard Dawkins, An Appetite for Wonder: The Making of a Scientist

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RESUMO

Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) são importantes componentes do

sistema solo-planta por desempenharem simbiose mutualista com raízes de plantas,

promovendo o aumento no crescimento do simbionte vegetal e tolerância a estresses

ambientais. Estudos ecológicos sobre a estrutura de comunidades de FMA têm se

concentrado geralmente em áreas restritas a zonas superficiais do solo (0 – 20 cm),

contudo, alguns estudos têm sugerido que a abundância e diversidade de FMA podem

diferir consideravelmente de acordo com a profundidade do solo. Essa constatação é

relevante para estudos dedicados à avaliação da diversidade de FMA, sobretudo em

áreas impactadas, visto que as práticas prejudiciais do uso do solo tendem ao

empobrecimento das espécies. Esse trabalho objetivou avaliar a ocorrência de FMA em

diferentes profundidades do solo em fragmentos florestais da Fazenda Experimental

Embrapa Milho e Sorgo, uma área de transição entre os biomas Cerrado e Mata

Atlântica, situada em Sete Lagoas, MG, a fim de caracterizar a composição e

distribuição de espécies de FMA em função da distribuição vertical no solo. Para isso,

em janeiro de 2014, foram realizadas coletas de solo em oito fragmentos florestais, com

alcance máximo de 230 cm, considerando-se os seguintes intervalos: I: 0 – 20 cm; II: 20

– 40 cm; III: 40 – 60 cm; IV: 60 – 80 cm; V: 80 – 120 cm; VI: 120 – 160 cm e VII: 160

– 230 cm. Parte do solo foi destinada para a implantação de culturas armadilhas para

posterior extração e recolhimento de glomerosporos de FMA e parte foi destinada para

avaliação físico-química. Foi registrado o total de 62 espécies, distribuídas em nove

famílias: Acaulosporaceae (29), Ambisporaceae (1), Archaeosporaceae (2),

Dentiscutataceae (2), Diversisporaceae (1), Entrophosporaceae (2), Glomeraceae (19),

Paraglomeraceae (3) e Scutellosporaceae (3). Foi detectada tendência ao decréscimo

do número de espécies e da diversidade em relação ao aumento da profundidade, tendo

apresentado variações significativas entre as diferentes zonas. Algumas espécies

apresentaram ocorrência somente em zonas superficiais ou de maior profundidade, bem

como outras espécies apresentaram ampla distribuição ao longo do gradiente total. O

Ca, P, Mn, matéria orgânica e pH consistiram nos atributos físico-químicos do solo que

afetaram a distribuição da maior parte das espécies encontradas. Os resultados obtidos

demonstram que a amostragem de zonas mais profundas do solo nos estudos de

diversidade de FMA permite acessar uma diversidade até então negligenciada, incluindo

a detecção de espécies de ocorrência restrita nessas zonas.

PALAVRAS-CHAVE: micologia, micorriza, diversidade, taxonomia, conservação.

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ABSTRACT

Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are important components of soil-plant system

due to mutualistic symbiosis with plant roots, promoting the increase in the growth of

the plant symbiont and tolerance to environmental stresses. Ecological studies on the

structure of AMF communities have focused most in the restricted areas the superficial

zone, however, some studies have suggested that the abundance and diversity of AMF

may differ considerably according to soil depth and it is relevant to studies devoted to

the assessment of the diversity of AMF, especially in impacted areas, considering that

the harmful practices of land use tend to the impoverishment of species. This study

aimed to evaluate the occurrence of AMF in different soil depths in forest fragments of

the Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, a transition area between the

Cerrado and Atlantic Forest biomes located in Sete Lagoas, MG, in order to characterize

the composition and distribution AMF species depending on the vertical distribution in

the soil. For this, in january 2014, soil samples were taken in eight forest fragments,

with maximum deepth of 230 cm, as the follow: I: 0-20 cm; II: 20 - 40 cm; III: 40 - 60

cm; IV: 60 - 80 cm; V: 80 - 120 cm; VI: 120 - 160 cm and VII: 160 - 230 cm. Part of

the soil samples was destined for the implementation of trap crops for subsequent

extraction and collecting of AMF glomerospores and part was destined for physical-

chemical evaluation. A total of 62 species belonging to nine families was recorded:

Acaulosporaceae (29) Ambisporaceae (1), Archaeosporaceae (2), Dentiscutataceae (2),

Diversisporaceae (1), Entrophosporaceae (2), Glomeraceae (19), Paraglomeraceae (3)

and Scutellosporaceae (2). A tendency to decrease the number of species and diversity

in relation to depth was detected, and a significant variation between different depths

was found. Some species have occurred only in surface areas or in deep zones, as well

as other species were widely distributed over the entire gradient. Ca, P, Mn, organic

matter and pH were the soil properties that affect the distribution of the majority of the

species found. These results show that the sampling of deeper soil zones on the AMF

diversity surveys allows to access a diversity hitherto neglected including the detection

of species with restricted occurrence in these soil zones.

KEY WORDS: micology, mycorrhizae, diversity, taxonomy, conservation.

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Classificação proposta por Morton & Redecker (2001).................................22

Figura 2. Classificação proposta por Schüssler et al (2001), indicando um clado próprio

para Glomeromycota formando um grupo irmão com Ascomycota e

Basidiomycota.................................................................................................................23

Figura 3. Classificação proposta por Schüssler et al (2001), indicando os táxons

pertencentes ao filo Glomeromycota...............................................................................23

Figura 4. Árvore filogenética proposta por Oehl et al. (2011a), incluindo taxa

adicionais propostos por Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al.

(2014), Oehl et al. (2014)................................................................................................27

Figura 5. Número de espécies de Glomeromycota descritas por período......................28

Figura 6. Número de gêneros de Glomeromycota descritos por período.......................28

Figura 7. Representatividade das espécies por ordem que ocorrem no Brasil...............38

Figura 8. Representatividade dos gêneros por ordem que ocorrem no Brasil................39

Figura 9. Ocorrência de espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares (%) por bioma

no Brasil...........................................................................................................................39

Figura 10. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem no Cerrado....47

Figura 11. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem na Mata

Atlântica...........................................................................................................................56

Figura 12. Fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e

Sorgo................................................................................................................................64

Figura 13. A – F - Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas na

Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo..............................................................73

Figura 14. Representatividade (%) das famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares

por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas

Gerais...............................................................................................................................74

Figura 15. Representatividade (%) dos gêneros de Fungos Micorrízicos Arbusculares

por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas

Gerais...............................................................................................................................74

Figura 16. Número de espécies avaliado por fragmentos florestais...............................80

Figura 17. Índice de Shannon-Wiener avaliado por fragmentos florestais....................80

Figura 18. Matriz gráfica de dissimilaridade obtida por cálculo do índice de Jaccard; a)

Matriz original; b) Matriz ordenada...............................................................................81

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Figura 19. Análise de agrupamento hierárquico empregando-se o método da ligação

média entre grupos (UPGMA)........................................................................................82

Figura 20. Número de espécies por zona de profundidade............................................84

Figura 21. Índice de Shannon-Wiener por zona de profundidade..................................84

Figura 22. A – F. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares com

maior distribuição ao longo do gradiente de profundidade nos fragmentos

florestais...........................................................................................................................89

Figura 23. Matriz de correlação de Kendall...................................................................93

Figura 24. Análise de redundância entre a matriz de abundância das espécies de Fungos

Micorrízicos Arbusculares e a matriz de variáveis ambientais.......................................94

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil......................................30

Tabela 2. Espécies novas de Fungos Micorrízicos Arbusculares descritas por domínio

fitogeográfico no Brasil...................................................................................................37

Tabela 3. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas no Cerrado........41

Tabela 4. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas na Mata

Atlântica...........................................................................................................................49

Tabela 5. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares ocorrentes em fragmentos

florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas

Gerais...............................................................................................................................68

Tabela 6. Riqueza de espécies e índice de Shannon-Wiener por fragmento

florestal............................................................................................................................75

Tabela 7. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas por fragmentos

florestais...........................................................................................................................76

Tabela 8. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares indicadoras dos fragmentos

florestais. Valores de indicação ≥ 50 encontram-se destacados em

negrito..............................................................................................................................77

Tabela 9. Matriz numérica de índice de similaridade Jaccard........................................81

Tabela 10. Correlação de Kendall entre o número de espécies, diversidade de Shannon-

Wiener e gradiente de profundidade por fragmento........................................................84

Tabela 11. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares em diferentes

alcances de profundidade.................................................................................................85

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Tabela 12. Atributos físico-químicos dos perfis de solo dos fragmentos florestais.......91

Tabela 13. Coeficientes de correlação da matriz ambiental com os eixos 1 e 2 da

RDA.................................................................................................................................94

LISTA DE QUADROS

Quadro 1. Características ambientais dos fragmentos da Fazenda Experimental

Embrapa Milho e Sorgo...................................................................................................64

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SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO.........................................................................................................13

2. REVISÃO DE LITERATURA................................................................................14

2.1. Fungos micorrízicos arbusculares...................................................................14

2.2. Taxonomia e sistemática de fungos micorrízicos arbusculares......................17

2.3. Diversidade de fungos micorrízicos arbusculares no Brasil...........................28

2.4. Fungos micorrízicos arbusculares em hotspots brasileiros: Cerrado e Mata

Atlântica.................................................................................................................39

2.5. Fragmentação florestal....................................................................................57

2.6. Lacunas metodológicas nos estudos de diversidade de fungos micorrízicos

arbusculares............................................................................................................58

3. OBJETIVOS..............................................................................................................61

4. MATERIAIS E MÉTODOS.....................................................................................62

4.1. Área de estudo.................................................................................................62

4.2. Amostragem....................................................................................................62

4.3. Análises taxonômicas......................................................................................65

4.4. Análises estatísticas.........................................................................................66

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO...............................................................................67

5.1. Composição de espécies de fungos micorrízicos arbusculares em fragmentos

florestais ................................................................................................................67

5.2. Influência da profundidade do solo e variáveis ambientais na avaliação de

fungos micorrízicos arbuculares............................................................................82

6. CONCLUSÕES..........................................................................................................95

7. CONSIDERAÇÕES FINAIS....................................................................................96

8. REFERÊNCIAS.........................................................................................................96

9. ANEXOS...................................................................................................................124

9.1. Anexo 1 - Artigo submetido para Mycotaxon: “Checklist of the

Glomeromycota in the Brazilian Savanna”........................................................125

9.2. Anexo 2 – Artigo a ser submetido para Mycological Progress: “Paraglomus

roseus, uma nova espécie em Paraglomerales (Paraglomeromycetes) do

Brasil”................................................................................................................139

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1. INTRODUÇÃO

O filo Glomeromycota compreende os Fungos Micorrízicos Arbusculares

(FMA), atualmente distribuídos em três classes, cinco ordens, 15 famílias, 38 gêneros e

aproximadamente 270 espécies (BŁASZKOWSKI et al., 2012, 2014a; GOTO et al.,

2012; OEHL et al., 2011a, 2015; SIEVERDING et al., 2014). Os FMA desempenham

associação simbiótica obrigatória com representantes de plantas de vários grupos, desde

briófitas e pteridófitas até gimnospermas e angiospermas, promovendo incremento no

crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos nos mais diferentes

ecossistemas terrestres (SOUZA et al., 2007), aspecto que repercute, consequentemente,

em grande interesse por parte de cientistas e agricultores para viabilizar a sua utilização

na agricultura e em processos de recuperação e/ou restauração ambiental (MAIA, 2010).

O Brasil representa uma das nações biologicamente mais ricas do planeta,

compreendendo hotspots de biodiversidade como a Mata Atlântica e o Cerrado, todavia,

apesar de privilegiado, encontra-se criticado pelo alto índice de degradação ambiental

de seu patrimônio biológico (MITTERMEIER et al., 2005). Dentre as ameaças à

biodiversidade, a fragmentação florestal consiste em uma das práticas mais severas por

representar uma série de impactos negativos para o meio ambiente, como o

desaparecimento massivo das populações, diminuição da riqueza de espécies, alterações

na distribuição das espécies nos fragmentos e na qualidade do ambiente (HERO &

RIDGWAY, 2006; LAURANCE, 2008).

Estudos sobre ocorrência e diversidade de FMA no Brasil têm permitido revelar

um cenário taxonomicamente promissor, com várias espécies novas descritas para a

ciência (GOTO et al,. 2008, 2010, 2011, 2012a,b; 2013; FURRAZOLA et al., 2013;

PEREIRA et al., 2015) e alta representatividade de táxons (LABORATÓRIO DE

BIOLOGIA DE MICORRIZAS, 2015), reflexo do grande potencial biológico do país.

Todavia, ainda existem grandes lacunas no conhecimento sobre a diversidade de FMA.

Devido aos diferentes métodos empregados para o recolhimento das unidades amostrais

nos ecossistemas, que possuem diferentes graus de eficiência conforme apontado por

Souza et al. (2010), a diversidade de FMA pode ser subestimada, dificultando, dessa

maneira, avaliação mais compatível com o cenário real.

Davison et al. (2015) verificaram que 93% dos táxons de Glomeromycota

ocorrem em todos os continentes, todavia, o status atual do conhecimento sobre a

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distribuição global dos FMA ainda se concentra basicamente em estudos limitados a

amostragem das zonas superficiais do solo (0 – 20 cm). A despeito disso, alguns estudos

têm sugerido a importância de se levar em consideração zonas de maiores profundidade

na avaliação da diversidade, através da constatação da ocorrência de propágulos e de

espécies com ampla distribuição ao longo de gradiente de profundidade, além da

ocorrência de espécies capazes de esporular restritamente nessas zonas,

tradicionalmente negligenciadas nos estudos (AN et al., 1990; BECERRA et al., 2014;

CUENCA et al., 2010; KABIR, 1998; OEHL et al., 2005; SHUKLA et al., 2013a;

VERMA & TARAFADAR, 2010; ZAJICEK et al., 1986).

A avaliação da distribuição dos FMA ao longo de um gradiente de profundidade

em ecossistemas brasileiros, especialmente em áreas estratégicas como os reconhecidos

hotspots de biodiversidade, poderá permitir a detecção de padrões ainda não revelados

sobre a distribuição das espécies e, consequentemente, fornecer subsídios para seu

manejo e conservação. Diante disso, esse trabalho objetivou avaliar a ocorrência e

diversidade de FMA ao longo de perfis de solo de fragmentos florestais de uma área de

transição entre Mata Atlântica e Cerrado, a fim de caracterizar a estrutura das

comunidades de FMA em função dessa variável.

2. REVISÃO DE LITERATURA

2.1. FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES

A capacidade das plantas de estabelecer relações simbióticas com certos grupos

de fungo do solo é um fenômeno generalizado na natureza (SIQUEIRA, 1996). Albert

Frank (1877), pesquisador Alemão, empregou pela primeira vez o termo simbiotismo

para descrever as relações entre fungos e algas, formando líquens (TRAPPE, 2005),

conceito adaptado posteriormente por de Bary (1979) para designar de maneira ampla

qualquer forma de associação entre organismos, seja benéfica ou não. Atualmente, o

termo é usado de forma específica para situações em que os dois parceiros são

favorecidos pela vida em comum, constituindo uma simbiose mutualista (MAIA, 2010),

como é o caso das micorrizas. O termo micorrizas foi proposto por Frank (1885) (mykes

= fungo, rhiza = raiz) para designar as relações simbióticas mutualistas entre fungos e

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raízes de plantas. A partir deste reconhecimento, foi possível distinguir também os

diferentes tipos de micorrizas ocorrentes na natureza - as ecto e endomicorrizas

(TRAPPE, 2005).

A classificação simplificada das micorrizas em ecto e endomicorriza permite

distinguir aquela que se desenvolve ligeiramente no córtex e amplamente na superfície

externa da raiz da planta hospedeira (ecto) daquela que se estabelece essencialmente no

córtex da raix (endo) (MIRANDA, 2008). As estruturas especializadas produzidas

durante a associação, bem como os tipos de fungos e simbiontes vegetais envolvidos,

nortearam uma classificação mais específica das micorrizas, permitindo o

reconhecimento de sete tipos atualmente descritos: ectomicorriza, ectendomicorriza,

micorriza arbutóide, micorriza arbuscular, micorriza ericóide, micorriza monotropóide e

micorriza orquidóide (ALLEN, 1992). A ectomicorriza e a micorriza arbuscular são

cosmopolitas e ocorrem em uma variedade de grupos vegetais, ao passo que os demais

tipos são restritos às famílias de plantas Monotropaceae, Ericaceae e Orchidaceae

(MIRANDA, 2008). No total, 80% das espécies de plantas e 92% das famílias vegetais

formam micorrizas (WANG & QIU, 2006). Considerando a amplitude dessa associação,

J. L. Harley cunhou a afirmação de que “plantas não têm raízes, têm micorrizas”,

alertando para o fato de que a condição de raiz não micorrizada é a exceção na natureza,

sendo encontrada nos mais diversos ecossistemas, como florestas tropicais e

temperadas, savanas, desertos, pradarias, dunas, áreas degradadas e também em

sistemas agrícolas (HARLEY, 1989; STÜRMER & SIQUEIRA, 2013). Apenas seis

famílias de plantas são reconhecidamente não micotróficas (Amaranthaceae,

Brassicaceae, Caryophillaceae, Chenopodyaceae, Cyperaceae e Juncaceae), contudo,

cada uma dessas famílias possuem representantes que podem estabelecer micorrizas ou

cujo status de micotrofismo seja fortemente influenciado pelas condições ambientais

(MUTHUKUMAR et al., 2004).

A associação micorrízica proporciona aumento na absorção de nutrientes do solo

pelas plantas, principalmente do fósforo, e melhor aproveitamento do fertilizante

fosfatado utilizado, especialmente nos solos de baixa fertilidade (SMITH & READ,

2008). A despeito de sua relevância para a sobrevivência das comunidades vegetais, até

os anos 50, os cientistas deram pouca atenção à simbiose das micorrizas (SIQUEIRA,

1996). Foi apenas nas décadas subsequentes em que o número de publicações cresceu

proeminentemente, com enfoque na dinâmica da troca de nutrientes, produção de

inóculo, morfologia e fisiologia de ecto e endomicorrizas (KLIRONOMOS &

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16

KENDRICK, 1993). Desde a metade do século passado, importantes referenciais

teóricos sobre diversos aspectos da simbose micorrízica foram produzidos,

representando uma área da ciência recente, porém em crescente avanço e descobertas

(HARLEY, 1969; MAIA, 1997; SMITH & READ, 2008).

Os registros fósseis indicam que as micorrizas podem ter assumido importante

papel na conquista do ambiente terrestre pelas plantas. A origem das micorrizas data de

cerca de 460 milhões de anos, no Ordoviciano (REDECKER et al., 2000) e as

evidências fósseis mostram que as primeiras associações ocorreram entre fungos hoje

classificados entre os Glomeromycota, formadores de micorriza do tipo arbuscular e

representantes das Marchantiophyta (hepáticas), com primeiros registros de estruturas

micorrízicas tais como hifas, arbúsculos e esporos datados a partir do Carbonífero

(KRINGS et al., 2011; SMITH & READ, 2008;). Esses achados sugerem uma simbiose

antiga com longo tempo de coevolução, justificando a ubiquidade desses organismos

nos ecossistemas.

O filo Glomeromycota compreende os FMA e Geosiphon pyriformis (Kütz.) F.

Wettst., único representante do filo que forma associação com algas do gênero Nostoc

(SCHÜSSLER et al., 2001; WETTSTEIN, 1915). Consistem em organismos que

necessitam estar associados a uma raiz fisiologicamente ativa que lhes fornecem

carboidratos e outros fatores para que eles possam crescer, esporular e completar seu

ciclo de vida, por isso, são considerados biotróficos obrigatórios na natureza

(STÜRMER & SIQUEIRA, 2013). Uma importante característica dos FMA é que eles

possuem baixa especificidade de hospedeiro, podendo colonizar o córtex radicular de

diversas espécies de plantas pertencentes a vários grupos (briófitas, pteridófitas,

gimnospermas e angiospermas), em diferentes ecossistemas terrestres que abrangem

desde os trópicos até o ártico (SMITH & READ 2008; STÜRMER & SIQUEIRA,

2013). Durante a associação micorrízica arbuscular, os FMA proveem o incremento no

crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (SOUZA et al., 2007)

e dentre as principais funções reconhecidas na associação simbiótica, destaca-se o

aumento na absorção de nutrientes do solo, notadamente o P, que é o nutriente mais

limitante para a produção agrícola nos trópicos, dado a sua baixa disponibilidade no

solo. O processo de colonização das raízes pelos FMA envolve uma série de alterações

morfológicas, bioquímicas e fisiológicas entre ambos os participantes, sendo

caracterizado principalmente pelo crescimento intracelular das hifas no tecido cortical e

pela diferenciação de hifas intracelulares terminais em arbúsculos, estruturas efêmeras,

Page 19: KHADIJA JOBIM

17

responsáveis pela troca bidirecional de nutrientes entre os simbiontes (BONFANTE-

FASOLO, 1984; LAMBAIS, 1996). Além de arbúsculos, também podem ser formados

vesículas e células auxiliares relacionadas ao armazenamento de nutrientes (MAIA,

2010). O micélio externo desempenha a absorção dos nutrientes presentes no solo e os

transporta para a raiz (SMITH & READ, 2008), de forma amplificada e melhor

distribuída em relação a uma raiz não colonizada; de acordo com Sieverding (1991),

esse micélio pode aumentar o volume do solo a ser explorado pela planta de 5 até 200

vezes. Nesse contexto, as micorrizas podem maximizar a absorção de nutrientes pela

planta em até 80% de P, além de 60% de Cu, 25% de N, 25% de Zn e 10% de K

(MARSCHNE & DELL, 1994).

Levando-se em consideração os benefícios proporcionados pelo estabelecimento

da associação simbiótica entre plantas e FMA, o filo Glomeromycota tem sido estudado

em diversas partes do mundo. As pesquisas têm permitido elucidar sua contribuição na

recuperação de áreas degradadas (KOSKE & GEMMA, 1997), na sucessão ecológica

dos ecossistemas (ROSE, 1988), como indicadores de qualidade ambiental para a

avaliação de áreas impactadas (KOWALCHUK et al., 2002; OLIVEIRA et al., 2009;

RODRÍGUEZ-ECHEVERRÍA, 2006), agentes favorecedores para a tolerância a ataque

de patógenos, para a resistência a elementos minerais tóxicos (JACKSON & MASON,

1984) além da agregação e estabilidade do solo (BEENA et al., 2000). A importância

das micorrizas arbusculares para a melhoria da qualidade do sistema agrícola em uma

perspectiva do desenvolvimento sustentável justifica a importância da continuidade de

tais estudos, a fim de que aspectos da biologia desse grupo de fungos sejam bem

compreendidos e aplicados nos processos de manejo, conservação e restauração

ambiental.

2.2. TAXONOMIA E SISTEMÁTICA DE FUNGOS MICORRÍZICOS

ARBUSCULARES

Os problemas descritivos e nomenclaturais em que um biólogo enfrenta irão

variar muito de acordo com o grupo de organismos envolvidos. Aqueles que trabalham

com aves ou mamíferos poderão até mesmo nunca ter que descrever novas espécies,

mas terão muitas vezes que resolver problemas como sinonímia ou designação de um

neótipo, ao passo que aqueles que trabalham com invertebrados, fungos, algas ou

Page 20: KHADIJA JOBIM

18

protistas podem ter que lidar não somente com muitas espécies a serem descritas, mas

com atribuições de níveis superiores na hierarquia taxonômica (WINSTON, 1999).

Tanto quanto forem os taxonomistas, envolvidos na produção de um sistema de

classificação, diferentes sistemas podem ser propostos, uma vez que os critérios,

métodos e princípios considerados para organizar os seres vivos em sistemas variam

enormemente (SÁNCHEZ, 2007). Neste contexto, a taxonomia do Reino Fungi é

complexa, tendo em vista as diferentes ferramentas empregadas para a classificação de

espécies, que utiliza características morfológicas, fisiológicas, bioquímicas,

reprodutivas e genéticas para a classificação de um indivíduo em uma nova espécie

(AZEVEDO & VAZZOLER, 2015).

Nos primórdios da história da sistemática dos seres vivos, os sistemas de

classificação permaneciam vigentes e imutáveis por longo período de tempo, todavia,

embora essa estabilidade seja desejável, considerando sua necessidade de uso em

questões práticas, nenhum sistema de classificação que se fundamenta em um

conhecimento que evolui gradualmente é estável (AMORIM, 2009). Com o advento de

novas ferramentas para a delimitação de espécies e relações de parentesco e da

intensidade com que os novos fatos se tornam disponíveis para a ciência, modificações

nas classificações propostas são constantemente suscitadas, tornando a sistemática uma

ciência intensamente dinâmica, no sentido de buscar refletir uma organização natural

dos organismos. No reino dos fungos, as últimas décadas têm fornecido inúmeras

mudanças ao estudo da sistemática e evolução, com os maiores avanços tendo sido

impulsionados pela técnica de análise de dados da sistemática filogenética, o

desenvolvimento e aplicação das técnicas moleculares e a descoberta de táxons

adicionais, incluindo fósseis, desenvolvimentos que assinalam um tempo dinâmico e

excitante para a micologia (ALEXOUPOULOS, 1996).

A taxonomia e sistemática dos FMA tem sido tema de intensas discussões nos

últimos anos em consequência da revolução molecular na reconstrução das relações de

parentesco (OEHL et al., 2011a; SCHÜSSLER et al. 2001). De um cenário inicial de

descrições baseadas exclusivamente em caracteres morfológicos, o momento atual

evoluiu para uma classificação baseada em caracteres genéticos combinados à

morfologia que tem permitido a proposição de novos táxons em diferentes níveis da

hierarquia taxonômica e a realização de revisões taxonômicas em curtos períodos de

tempo (BLASKOWSKI 2014; GOTO et al., 2012; MARINHO et al., 2014; OEHL et

al., 2008; 2011a, b, c, d, e; 2014; SIEVERDING et al., 2014).

Page 21: KHADIJA JOBIM

19

Os FMA estão reunidos em um grupo monofilético, o filo Glomeromycota

(SCHÜSSLER et al., 2001), atualmente distribuídos em três classes

(Archaeosporomycetes, Glomeromycetes, e Paraglomeromycetes), cinco ordens

(Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales e Paraglomerales), 15

famílias, 38 gêneros e aproximadamente 270 espécies (BŁASZKOWSKI et al., 2012,

2014a; GOTO et al., 2012; OEHL et al., 2011a,b, 2015; SIEVERDING et al., 2014). A

trajetória histórica da construção da sistemática de FMA pode ser dividida em etapas,

conforme propostas de Goto (2009), que permitem a compreensão da evolução desse

conhecimento em períodos delimitados pela natureza das contribuições realizadas em

cada época.

Nesse processo, Goto (2009) reconhece cinco etapas históricas: 1) 1844 – 1962:

período da pré-história da taxonomia de FMA, no qual os estudos se restringiam a

avaliação de aspectos macroscópicos de espécies esporocárpicas; 2) 1963 – 1974:

desenvolvimento dos estudos com espécies endocárpicas, culminando na revisão

taxonômica de autoria de Gerdemann & Trappe (1974); 3) Período dos estudos

microultraestruturais que permitiram uma padronização da terminologia utilizada para

identificação morfológica das espécies na década de 80 (WALKER, 1983); 4)

Desenvolvimento dos estudos de ontogenia na década de 90, liderados por Morton e

colaboradores, permitindo aperfeiçoar a delimitação dos táxons e 5) Período de 2000 ao

atual, fortemente caracterizado pela implementação de técnicas moleculares.

Durante esse processo histórico, várias descobertas contribuíram para o

aperfeiçoamento da classificação desse grupo de fungos até o status atual do

conhecimento científico. O marco que representa o começo da história da taxonomia e

sistemática do grupo consiste na primeira descrição de espécies de FMA realizada pelos

irmãos Tulasne & Tulasne (1845) das espécies Glomus macrocarpum e Glomus

microcarpum. Vinte e nove anos após essa descrição, o segundo gênero de FMA foi

proposto por Berkekley & Broome (1873), Sclerocystis. Esse período das primeiras

descobertas taxonômicas, caracterizado pelas descrições de espécies esporocárpicas

(GOTO, 2009) antecedeu a própria definição do termo micorriza, cunhado por Frank

(1885) e o entendimento mais refinado dessa relação simbiôntica pelo pesquisador, um

botânico alemão, que foi o primeiro cientista a apresentar interpretação e conclusão

lógica sobre a ocorrência micorrízica na natureza, através da combinação de estudos

morfológicos de raízes de plantas com observações ecológicas (TRAPPE, 2005).

Page 22: KHADIJA JOBIM

20

Quase cinco décadas depois, foi elaborada a primeira revisão taxonômica da

família Endogonaceae, na qual os FMA encontravam-se inseridos, com vistas a

apresentar alguns pontos discutíveis na classificação da família, considerando como

membros de Endogonaceae os gêneros Endogone, Glaziella, Sclerocystis e

Sphaerocreas (THAXTER, 1922). Pouco mais de cinco décadas se passaram até a

publicação de uma segunda revisão taxonômica, por Gerdemann & Trappe (1974),

ainda mantendo as espécies de FMA em Endogonaceae, porém, contando com

modificações que incluíram a descrição de dois novos gêneros, Acaulospora e

Gigaspora. Posteriormente, o gênero Acaulospora foi subdividido em um novo gênero,

Entrophospora com base no modo de desenvolvimento do esporo, e o gênero

Gigaspora também foi segregado, com a criação do gênero Scutellospora (AMES &

SCHNEIDER, 1979; WALKER & SANDERS, 1986). A segregação de Gigaspora foi

realizada com base no modo de germinação: enquanto espécies pertencentes à

Scutellospora desenvolvem uma estrutura germinativa especializada sob a parede

interna, denominada placa germinativa, espécies de Gigaspora não apresentam parede

interna e sua germinação ocorre diretamente através da parede do esporo.

Notável contribuição na década de 80 correspondeu à proposição de uma

terminologia padronizada para a análise dos diferentes caracteres subcelulares dos

esporos, por Walker (1983). A terminologia para a descrição de espécies teve com base

os diferentes tipos de “parede do esporo”, que podiam ser agrupados em “grupos de

paredes”, incluindo uma representação gráfica em murografia. Esse sistema foi

complementado posteriormente por outros autores, culminando na proposição de dez

tipos distintos de paredes: amorfa, chanfranulada, coriácea, evanescente, expansiva,

germinativa, laminada, membranosa, perídio e unitária (BERCH & KOSKE, 1986;

MORTON, 1986; KOSKE & GEMMA, 1995; SPAIN et al., 1989; WALKER, 1983,

1986). Diferentes propostas nomenclaturais também foram lançadas, com base em

aspectos ontogenéticos. Morton et al (1995), por exemplo, desconsideraram a

sistematização das paredes em grupos de paredes para a utilização da terminologia

“parede do esporo”, “parede germinativa” e “estrutura de germinação” ao passo que

Oehl et al (2008) consideram delimitar tais estruturas em “parede externa”, “parede

mediana” e “parede interna”, essa última proposta de nomenclatura amplamente

utilizada nas descrições das espécies desde então. Complementando as propostas da

terminologia, Goto & Maia (2006), reconhecendo a singularidade dos esporos de

Page 23: KHADIJA JOBIM

21

resistência dos FMA no Reino Fungi, designaram o termo “glomerosporo” para se

referir a essas estruturas reprodutivas assexuadas.

Ao final da década de 80, Pirozynski & Dalpé (1989) propuseram a família

Glomeraceae (publicada como Glomaceae) para acomodar espécies de Glomus e

Sclerocystis, com base na similaridade entre as linhagens existentes e registros fósseis,

mantendo Acaulospora, Endogone, Entrophospora, Gigaspora e Scutellospora em

Endogonaceae. Contudo, Morton (1990) questionou a monofilia dos FMA, indicando

que o grupo não apresentava relações claras com outros membros de Endogonales. O

trabalho desenvolvido por Morton (1990) propôs uma nova classificação, acomodando

todos os fungos simbiontes mutualistas com as raízes de plantas, formadores da

micorriza arbuscular (FMA), na nova ordem Glomales (atualmente referida como

Glomerales). Ademais, Morton & Benny (1990) propuseram duas subordens dentro do

grupo: Gigasporinae, composta unicamente pela família Gigasporaceae (Gigaspora e

Scutellospora) e Glominae, composta por Glomaceae (Glomus e Sclerocystis) e

Acaulosporaceae (Acaulospora e Entrophospora), tendo como base diferenças

morfológicas nas estruturas do fungo dentro das raízes.

O período que abrange da década de 90 ao início da década de 2000 é marcado

pela descrição de espécies de Glomeromycota fósseis. As espécies fósseis datam do

período Devoniano (Glomites rhyniensis T.N. Taylor, W. Remy, Hass & Kerp e

Palaeoglomus grayi D. Redecker, Kodner & L.E. Graham) e Terciário (Gigasporites

myriamices Carlie J. Phipps & T.N. Taylor e Glomites cycestris Carlie J. Phipps & T.N.

Taylor) (PHIPPS & TAYLOR, 1996; REDECKER et al., 2002; TAYLOR, 1995),

táxons extintos, possivelmente relacionados aos atuais gêneros Glomus e Gigaspora.

Linhagens basais foram descritos no filo através da combinação de dados morfológicos

sobre aspectos da micorrizas e análises moleculares do DNA ribossomal, nomeadas

Archaeosporaceae e Paraglomeraceae, com os gêneros representantes Archaeospora e

Paraglomus, respectivamente (Figura 1) (MORTON & REDECKER, 2001). Um

grande marco nesse período consistiu na criação de um novo filo para acomodar todas

as espécies de FMA por Schüssler et al. (2001), com base na análise da subunidade

menor do RNA ribossomal (SSU rRNA). A proposição desse filo lançou uma nova base

para a sistemática de FMA, tornando-se um grupo reconhecidamente monofilético e

mais relacionado em termos de divergência com os membros dos filos Ascomycota e

Basidiomycota, em contraste com a concepção até então vigente de seu posicionamento

filogenético dentro do filo Zygomycota (Figura 2).

Page 24: KHADIJA JOBIM

22

Os autores também propuseram a criação de três novas ordens

(Archaeosporales, Diversisporales e Paraglomerales) e incluíram a família

Geosiphonaceae na classificação. Geosiphon pyriformis, espécie representante da

família Geosiphonaceae, corresponde à única espécie descrita de FMA que difere do

padrão conhecido da micorriza arbuscular, realizando no filo Glomeromycota

associação simbiótica com cianobactérias (WETTSTEN, 1995).

O período subsequente ao ano da proposição do filo Glomeromycota (2001 -

atual) é marcado pela descrição de novos táxons e lançamento de revisões taxonômicas

em curtos intervalos de tempo (OEHL et al., 2006, 2008, 2011a; PALENZUELA, 2008;

SCHÜSSLER & WALKER, 2010). Oehl et al. (2008) realizaram uma revisão

taxonômica da família Gigasporaceae, na qual análises morfológicas e moleculares

concomitantes demonstraram que o então descrito gênero Scutellospora era polifilético

e compreendia seis gêneros, distribuídos em quatro famílias: Dentiscutataceae

(Dentiscutata, Fuscutata e Quatunica), Racocetraceae (Cetraspora e Racocetra) e

Scutellosporaceae (Scutellospora), com a família Gigasporaceae monoespecífica,

representada pelo gênero Gigaspora. O trabalho permitiu elucidar questões evolutivas,

indicando que Gigaspora derivou evolutivamente de Scutellospora, sendo

Scutellosporaceae um clado ancestral do grupo de espécies que apresentam modo de

desenvolvimento gigasporoide (OEHL et al., 2008).

Figura 1. Classificação proposta por Morton & Redecker (2001). Fonte: http://invam.wvu.edu/

Page 25: KHADIJA JOBIM

23

Figura 2. Classificação proposta por Schüssler et al. (2001), indicando um clado próprio para

Glomeromycota formando um grupo irmão com Ascomycota e Basidiomycota. Fonte: Schüssler et al.

(2001).

Figura 3. Classificação proposta por Schüssler et al. (2001), indicando os táxons pertencentes ao filo

Glomeromycota..

Page 26: KHADIJA JOBIM

24

Posteriormente, Morton & Msiska (2010), rejeitaram os novos clados propostos por

Oehl et al. (2008), mediante análise filogenética utilizando os genes 25S rRNA e β-

tubulina concatenados e revisão de 23 caracteres morfológicos do grupo, passando a

considerar apenas uma única família, Gigasporaceae, composta pelos gêneros

Gigaspora, Racocetra e Scutellospora. Contudo, trabalhos posteriores conferiram

suporte aos clados propostos por Oehl et al. (2008), sustentando sua classificação

(GOTO et al., 2010; 2011; 2012; KRÜGER et al., 2012). Adicionalmente, um gênero

ancestral da família Scutellosporaceae, Orbispora, foi descrito por Oehl et al. (2011d),

constituindo um clado que compartilha distinta placa germinativa orbital. Goto et al.

(2012) descreveram uma nova família (Intraornatosporaceae) e dois novos gêneros

(Intraornatospora e Paradentiscutata). Fortalecendo o conhecimento sobre a

classificação de Gigasporales, Silva et al. (2012) reavaliaram aspectos filogenéticos e

evolutivos da ordem, com base em análise de sequências de genes da SSU, LSU

(rDNA) e β-tubulina que corroborou a polifilia de Scutellospora e a proposta de

classificação em quatro famílias e sete gêneros, além dos táxons adicionais propostos

por Goto et al. (2012) e Oehl et al. (2011d)

Schüssler & Walker (2010) propuseram análise filogenética baseada na SSU

rRNA, segregando espécies do gênero Glomus para os gêneros Funneliformis,

Sclerocystis e Rhizophagus e erigindo a família Claroideoglomeraceae, representada

pelo gênero Claroideoglomus. Funneliformis e Claroideoglomus consistiram em novos

gêneros caracterizados molecularmente e Sclerocystis e Rhizophagus consistiram em

gêneros anteriormente descritos e resgatados (BERKELEY & BROOME, 1873;

DANGEARD, 1896). Contudo, Schüssler & Walker (2010) basearam suas conclusões

em dados exclusivamente moleculares, não apresentando correlação entre caracteres

morfológicos e os distintos clados filogenéticos dentro de Glomerales. Diante disso,

Oehl et al (2011b), revisando espécies que apresentam modo de formação glomóide

identificaram dentro de Glomerales dois novos gêneros (Septoglomus e Simiglomus) e

um gênero em Claroideoglomeraceae (Viscospora), mediante uma análise combinada

entre dados de sequências ribossomais e caracteres morfológicos. Além disso, os

autores elucidaram que membros de Paraglomerales também eram capazes de

desenvolver esporos glomóide que germinam diretamente através da parede do esporo,

ao invés do padrão até então relatado para membros de Glomerales, no qual a

germinação ocorre através da hifa de sustentação. Complementando os estudos sobre

Glomerales, Oehl et al. (2011c) demonstraram que a espécie tipo do gênero

Page 27: KHADIJA JOBIM

25

Entrophospora, Entrophospora infrequens, é mais próxima filogeneticamente do gênero

Claroideoglomus, justificando a transferência de Entrophosporaceae da ordem

Diversisporales para Glomerales.

De 2010 ao período atual, novos táxons têm sido constantemente propostos e

debatidos na literatura. De nove gêneros e sete famílias designadas para agrupar as

espécies na proposição do filo Glomeromycota por Schüssler et al. (2001), o filo

atualmente conta com 38 gêneros e 15 famílias, adições que representam mais de 100%

de acréscimo às respectivas categorias (Figura 4). Análises morfológicas e moleculares

concomitantes também conduziram a reavaliação de aspectos preliminarmente definidos

na organização taxonômica do filo Glomeromycota. Um exemplo trata-se da espécie

atualmente classificada como Sphaerocreas pubescens, recentemente reconhecida como

uma espécie não pertencente ao filo Glomeromycota. Sphaerocreas pubescens foi

descrita originalmente no gênero Sphaerocreas, perpassando por cinco acomodações

taxonômicas entre gêneros até novas evidências terem sido elucidadas. Incialmente, a

espécie foi transferida para Stigmatella, subsequentemente para Sclerocystis e

posteriormente, a espécie foi realocada em Sphaerocreas, transferida para Endogone e

acomodada mais uma vez, desta vez por longo período de tempo, no gênero Glomus

(GERDEMANN & TRAPPE, 1974; VON HÖHNEL, 1910; SACCARDO, 1882;

SACCARDO, 1886; THAXTHER, 1922; ZYCHA, 1935). Setenta e nove anos depois,

Hirose et al (2014), investigando a posição filogenética de S. pubescens com base em

avaliação de sequências gênicas da 18S rRNA demonstraram que S. pubescens (então

classificada como Glomus pubescens), travava-se de uma espécie membro do clado

Mucoromycotina, pertencente aos Zygomycota, retornando para Sphaerocreas.

Outro exemplo corresponde ao gênero Rhizophagus. A espécie tipo do gênero,

R. populinus, foi descrita originalmente por Dangeard (1900), com base em uma vaga

análise de estruturas infectivas atribuídas ao fungo, presente em raízes. Décadas após,

Gerdemann & Trappe (1974) sinonimizaram Rhizophagus com Glomus. Schüssler &

Walker (2010), revisando a descrição original de R. populinus, reestabeleceram o

gênero na família Glomeraceae, para acomodar as espécies de FMA que produziam

abundantes agregados de glomerosporos no solo. No entanto, Sieverding et al. (2014)

demonstraram através de extensiva revisão, utilizando dados morfológicos e

moleculares de várias espécimes disponíveis em culturas e registros de literatura que R.

populinus, espécie tipo de Rhizophagus não poderia ser acomodado em

Glomeromycota, podendo pertencer aos Oomycota. Diante disso, os autores erigiriam

Page 28: KHADIJA JOBIM

26

um novo gênero Rhizoglomus, para acomodar então as espécies de FMA classificadas

em Rhizophagus, transferindo esse gênero, um provável Oomyceto, do filo. A partir de

então, o gênero Rhizoglomus comporta tanto espécies com formação em agregados

quanto espécies que formam glomerosporos isoladamente no solo.

Os casos de Rhizophagus e Sphaerocreas, dois táxons pertencentes a distintos

reinos, equivocadamente considerados FMA, tratam-se de dois exemplos que ressaltam

a importância da condução de reavaliações taxonômicas sobre táxons descritos

pioneiramente, cujas descrições originais apresentam lacunas em termos de informação

taxonômica e posicionamento filogenético.

A taxonomia de FMA tem se intensificado particularmente desde as últimas duas

décadas, com o incremento acelerado na descrição de novas categorias e espécies. A

publicação da revisão da família Endogonaceae por Gerdemann & Trappe (1974) até o

lançamento de bases para a construção de terminologia padronizada para a descrição de

novas espécies e a consolidação dos estudos ontogenéticos, liderados por Morton e

colaboradores, corresponde a um período intenso para a taxonomia-alfa, no qual houve

o maior número de espécies de FMA descritas para o filo (Figura 5). A partir da entrada

da biologia molecular nos estudos taxonômicos e de diversidade (2001 – período atual),

é possível verificar uma guinada na proposição de novos gêneros (Figura 6), período no

qual as revisões taxonômicas se tornaram mais rotineiras, avanços produzidos que

contribuem, sistematicamente, para recuperar uma classificação mais natural possível.

Todavia, a diversidade atual de espécies de FMA não corresponde às estimativas

estabelecidas para o grupo. Considerando-se que a diversidade de plantas pode alcançar

300.000 espécies (Mora et al., 2011), e mais de 80% das espécies vegetais possuem

potencial para desenvolver simbiose micorrízica, as cerca de 270 espécies de FMA

conhecidas atualmente representam número notavelmente baixo em relação ao

esperado. Levando-se em consideração a longa história evolutiva do filo e sua

ubiquidade nos ecossistemas, mesmo estando em período intenso de contribuições para

a taxonomia e sistemática de FMA, o status do conhecimento atual ainda encontra-se

em fase preliminar diante das novas descobertas que estão potencialmente por vir.

Page 29: KHADIJA JOBIM

27

Figura 4. Árvore filogenética proposta por Oehl et al. (2011a), incluindo taxa adicionais propostos por

Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014), Oehl et al. (2014). Fonte:

http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.

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28

Figura 5. Número de espécies de Glomeromycota descritas por período.

Figura 6. Número de gêneros de Glomeromycota descritos por período.

2.3. DIVERSIDADE DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES NO

BRASIL

O Brasil é um dos países mais ricos do mundo em diversidade, apresentando

enorme potencial biológico a ser explorado (MITTERMEIER et al., 2005; PÓVOA et

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29

al., 2006). Dada à sua dimensão continental e à grande variação geomorfológica e

climática, o país abriga sete biomas: Amazônia, Caatinga, Campos Sulinos, Cerrado,

Mata Atlântica, Pantanal e o bioma Costeiro, dentre os quais se estima abrigar cerca de

13,6% das espécies do mundo, levando-se em consideração os grupos taxonômicos mais

bem conhecidos, como plantas e animais (LEWINSOHN & PRADO, 2005).

Os primeiros relatos sobre a ocorrência de fungos micorrízicos no Brasil datam

do início do século XIX (1906 – 1937) quando J. Rick encontrou, em florestas de Pinus,

no Rio Grande do Sul, fungos do gênero Amanita, caracteristicamente ectomicorrízicos

(SIQUEIRA et al., 2010). Em 1922, Thaxter realizou o primeiro registro de FMA, que

consistia em uma espécie de Redeckera fulva (descrita na época como Endogone fulva).

Contudo, o período que principiou as iniciativas de pesquisa sobre FMA no Brasil foi o

início na década de 70, marcado por estudos restritos a áreas agrícolas, de caráter

eminentemente tecnológico e voltado para aplicações na agricultura, em decorrência do

impacto da consolidação do conhecimento sobre o papel dos FMA na absorção de

nutrientes, ocorrida na década anterior (ZANGARO & MOREIRA, 2010). Foram então

nas décadas subsequentes que os primeiros trabalhos para o entendimento do papel dos

FMA em ecossistemas naturais foram desenvolvidos, levando-se em consideração a

avaliação da ocorrência e realização de inventários taxonômicos nos diferentes

ecossistemas brasileiros. Bononi & Trufem (1983) foram os primeiros pesquisadores a

reportarem a ocorrência de espécies de FMA em ecossistemas naturais, precisamente,

em áreas nativas do Cerrado e desde então, trabalhos de diversidade têm sido

conduzidos por todo o país, conforme registrado em compilação de dados sobre FMA

no Brasil por Siqueira et al. (2010). Na referida publicação, foi obtido um total de 119

espécies ocorrendo em território nacional (SOUZA et al., 2010). Atualmente, 153

espécies de FMA foram catalogadas no Brasil, número que representa 57% de

representatividade do filo Glomeromycota (Tabela 1).

Das 15 famílias e 38 gêneros atualmente descritos para o filo, no Brasil ocorre

13 famílias e 28 gêneros, isto é, mais de 50% das famílias e gêneros distribuídos entre

as cinco ordens do filo Glomeromycota, valores que condizem, a princípio, com o

esperado para um país megadiverso (Figura 7 e 8). Ainda assim, considerando-se a

abrangência territorial do país e as lacunas taxonômicas em alguns dos domínios

fitogeográficos, esse valor poderá ser potencialmente ampliado. Gigasporales e

Glomerales constituem as ordens mais representadas no Brasil, tendo sido descritas

poucas linhagens basais no país (Archaeosporales e Paraglomerales).

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30

Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil.

Família Espécie

Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe

Acaulospora capsicula Błaszk.

Acaulospora cavernata Błaszk.

Acaulospora colossica Schultz, Bever & J.B. Morton

Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss

Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro

Acaulospora dilatata J.B. Morton

Acaulospora elegans Trappe & Gerd.

¹Acaulospora endographis B.T. Goto

Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker

Acaulospora foveata Trappe & Janos

¹Acaulospora herrerae Furrazola, B.T.Goto, G.A.Silva,

Sieverd. & Oehl

¹Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat & Goto

Acaulospora koskei Błaszk.

Acaulospora lacunosa J.B. Morton

Acaulospora laevis Gerd. & Trappe

Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck

²Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck

Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck

Acaulospora paulinae Błaszk.

Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro

Acaulospora nicolsonii C. Walker, L.E. Reed & F.E. Sanders

Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira

Acaulospora rugosa J.B. Morton

Acaulospora scrobiculata Trappe

Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk.

Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe

Acaulospora tuberculata Janos & Trappe

Ambisporaceae Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C.

Walker

Page 33: KHADIJA JOBIM

31

¹Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl

Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker

Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C.

Walker, Vestberg & A.

Ambispora jimgerdemannii (Spain, Oehl & Sieverd.) C. Walker

Ambispora leptoticha (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker,

Vestberg & A. Schüssler

Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl &

Sieverd.

Kuklospora kentinensis (Wu & Liu) Oehl & Sieverd.

Archaeosporaceae Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck)

Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd.

Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton

& D. Redecker

Archaeospora undulata (Sieverd.) Sieverd., G.A. Silva, B.T.

Goto & Oehl

Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd.,

F.A. de Souza & Oehl

¹Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A.

de Souza & Oehl

¹Dentiscutata colliculosa B.T. Goto & Oehl

Dentiscutata hawaiiensis (Koske & Gemma) Sieverd., F.A.

Souza & Oehl

Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd.,

F.A. Souza & Oehl

Dentiscutata nigra (J.F. Redhead) Sieverd., F.A. Souza & Oehl

¹Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. de

Souza & Oehl

Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker)

Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

¹Fuscutata aurea Oehl, C.M. Mello & G.A. Silva

¹Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd.

¹Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza

Page 34: KHADIJA JOBIM

32

& Sieverd.

Fuscutata savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl, F.A.

Souza & Sieverd.

Quatunica erythropus (Koske & C. Walker) F.A. de Souza

Sieverd. & Oehl

Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck et G.S. Sm.) Błaszk.

et Chwat

Diversispora insculpta (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.

Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker & Bloss) C.

Walker & Schüssler

Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva &

Sieverd.

Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler

Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C.

Walker & A. Schüssler

Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker

& A. Schüssler

Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C.

Walker & A. Schüssler

Claroideoglomus luteum (L.J. Kenn., J.C. Stutz & J.B. Morton)

C. Walker & A. Schüssler

Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W.

Schneid.

Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd., Oehl & F.A.

Souza

Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm.

Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott

Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe

Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall

¹Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck

Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck

Glomeraceae Funneliformis caledonium (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker

& A. Schüssler

Page 35: KHADIJA JOBIM

33

Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker

& A. Schüssler

Funneliformis halonatum (S.L. Rose & Trappe) Oehl, G.A.

Silva & Sieverd.

Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva

& Sieverd.

Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker &

A. Schüssler

Funneliformis verruculosum (Błaszk.) C. Walker & A.

Schüssler

Funneliformis vesiculiferum (Thaxt.) C. Walker & A. Schüssler

Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes

Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck

Glomus australe (Berk.) S.M. Berch

Glomus arborense McGee

²Glomus brohultii R.A. Herrera, Ferrer & Sieverd.

Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck

Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker

Glomus dimorphicum Boyetchko & J.P. Tewari

Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen

Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd.

Glomus globiferum Koske & C. Walker

Glomus glomerulatum Sieverd.

Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck

Glomus lacteum S.L. Rose & Trappe

Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.

Glomus maculosum D.D. Mill. & C. Walker

Glomus magnicaule I.R. Hall

Glomus microcarpum Tul. & C. Tul.

Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi

Glomus multisubstensum Mukerji, Bhattacharjee & J.P. Tewari

Glomus pallidum I.R. Hall

Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske

Page 36: KHADIJA JOBIM

34

Glomus pellucidum McGee & Pattinson

Glomus nanolumen Koske & Gemma

Glomus reticulatum Bhattacharjee & Mukerji

Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C.

Schenck

Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida &

N.C. Schenck ex Y.J. Yao

Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch

Glomus tenue (Greenall) I.R. Hall

¹Glomus trufemii B. T. Goto, G. A. Silva & Oehl

Glomus vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. & Trappe

Sclerocystis coremioides Berk. & Broome

Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi

Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A.

Silva, Oehl & Sieverd.

Septoglomus furcatum Błaszk., Chwat & Kovács, Ryszka

¹Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva

Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A. Silva, Oehl &

Sieverd.

Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd.,

G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd.,

G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd.,

G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva &

Oehl

Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C.

Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia)

Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Page 37: KHADIJA JOBIM

35

¹Rhizoglomus natalense (Błaszk., Chwat & B.T. Goto) Sieverd.,

G.A. Silva & Oehl

Intraornatosporaceae ¹Intraornatospora intraornata (B.T. Goto & Oehl) B.T. Goto,

Oehl & G.A. Silva

¹Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A.

Silva

¹Paradentiscutata maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl &

G.A. Silva

Pacisporaceae

Pacispora chimonobambusae (C.G. Wu & Y.S. Liu) Sieverd. &

Oehl ex C Walker, Vestberg & Schuessler

Pacispora robigina Sieverd. & Oehl

Pacispora scintillans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex

C. Walker, Vestberg & A. Schüssler

Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, F.A.

Souza, G.A. Silva & Sieverd.

Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl & G.A. Silva

¹Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton &

D. Redecker

Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker

¹Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna &

G.A. Silva

Racocetraceae ¹Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna &

G.A. Silva

Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza &

Sieverd.

Cetraspora nodosa (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto &

Sieverd.

Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl,

F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de Souza &

Sieverd.

Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de

Souza & Sieverd.

Page 38: KHADIJA JOBIM

36

Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza &

Sieverd.

Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Oehl, F.A.

de Souza & Sieverd.

Racocetra minuta (Ferrer & R.A. Herrera) Oehl, F.A. Souza &

Sieverd.

Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza &

Sieverd.

¹Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva

²Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de

Souza & Sieverd.

Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de

Souza & Sieverd.

Scutellosporaceae ¹Bulbospora minima Oehl, Marinho, B.T. Goto & G.A. Silva

¹Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C.

Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva

¹Scutellospora alterata Oehl, J.S. Pontes, Palenz., Sánchez-

Castro & G.A. Silva

Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders

Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker &

F.E. Sanders

Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker &

F.E. Sanders

Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske

1. Espécies descritas originalmente a partir de material tipo brasileiro; 2. Espécies em que a descrição

original considera a análise de amostra proveniente do Brasil como material suplementar para o

diagnóstico taxonômico. Fonte: http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.

Além disso, das 153 espécies que ocorrem no Brasil, 27 espécies foram descritas

incluindo material brasileiro para a avaliação taxonômica das quais 24 espécies foram

exclusivamente descritas a partir de material tipo do Brasil. A Caatinga, a Mata

Atlântica e o Cerrado correspondem aos biomas onde foram coletadas essas espécies

novas (Tabela 2), com a Mata Atlântica e a Caatinga detendo maior percentual da

contribuição. Tais resultados são produto do esforço amostral investido nessas regiões,

Page 39: KHADIJA JOBIM

37

sendo válido destacar que os biomas historicamente pouco explorados podem consistir

em reservatórios de espécies que ainda não foram descritas e cujo valor taxonômico é

desconhecido para a manutenção florística.

A Mata Atlântica, junto a Amazônia e o Cerrado consistem nos primeiros

biomas brasileiros a serem contemplados em iniciativas de pesquisa (TRUFEM, 1996).

A Caatinga, por sua vez, conseguiu reverter seu status de bioma pouco representativo

em diversidade de FMA apresentado há pouco mais de uma década, quando detinha

apenas 1% de representatividade dos registros de FMA (YANO-MELO, 2003).

Atualmente a Caatinga consiste no segundo bioma mais representativo do país (95

espécies) (Figura 9), tendo permitido o acréscimo de sete novas espécies para a ciência.

Essa mudança de paradigma deve-se em parte pelas iniciativas de programas de

incentivo à prospecção biológica, como é o exemplo do Programa de Pesquisa em

Biodiversidade do Semiárido – PPBio Semiárido, projeto que envolve a mobilização de

pesquisas taxonômicas em áreas consideradas estratégicas, tendo em vista as

reconhecidas lacunas taxonômicas do país. O Pampas, todavia, ainda constitui bioma

pouco explorado nesse aspecto, detendo baixa representatividade (FLORA DO

BRASIL, 2015). Esse fato pode refletir a ausência de taxonomistas especializados em

FMA e/ ou de linhas de financiamento para pesquisas nessas áreas.

Tabela 2. Espécies novas de Fungos Micorrízicos Arbusculares descritas por domínio

fitogeográfico no Brasil.

Domínio fitogeográfico Número de espécies Referência

Amazônia 2 Goto et al. (2013);

Herrera-Peraza et al.

(2003)

Caatinga 10 Goto et al. (2010;

2012a, 2013); Furrazola

et al. (2012); Lima et al.

(2014); Marinho et al.

(2014); Mello et al.

(2013); Pontes et al.

(2013); Pereira et al.

(2015)

Page 40: KHADIJA JOBIM

38

Cerrado 7 Goto et al. (2008);

Pereira et al. (2015);

Schenck et al. (1984);

Spain et al. (1996a,b);

Walker & Diederichs

(1989)

Mata Atlântica 15 Blaskowski et al.

(2015); Furrazola et al.

(2012); Goto et al.

(2011, 2012a,b, 2013)

Mello et al. (2012);

Oehl et al. (2011);

Pereira et al. (2015);

Silva et al. (2008);

Spain et al. (1989);

Stürmer & Morton

(1999)

Figura 7. Representatividade das espécies por ordem que ocorrem no Brasil.

Page 41: KHADIJA JOBIM

39

Figura 8. Representatividade dos gêneros por ordem que ocorrem no Brasil.

Figura 9. Ocorrência de espécies de Fungos Micorrízicos Arbuculares (%) por bioma no Brasil.

2.4. FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM HOTSPOTS

BRASILEIROS: CERRADO E MATA ATLÂNTICA

Dos cerca de duzentos países, apenas dezessete são considerados megadiversos,

por conterem 70% da biodiversidade mundial e o Brasil está em primeiro lugar nessa

lista, abrangendo a maior diversidade biológica continental: nosso território abriga entre

Page 42: KHADIJA JOBIM

40

15% e 20% de toda a biodiversidade do planeta, o maior número de espécies endêmicas,

a maior floresta tropical (a Amazônia) e dois dos 19 hotspots mundiais - a Mata

Atlântica e o Cerrado - áreas no planeta que apresentam altas concentrações de espécies

endêmicas e estão sofrendo excepcionais perdas de habitat (GANEM, 2011; MYERS,

1988).

O termo Cerrado é comumente utilizado para designar o conjunto de

ecossistemas (savanas, matas, campos rupestres e matas de galeria) que ocorrem no

Brasil Central, apresentando clima estacional, precipitação média anual de 1.500mm e

temperaturas geralmente amenas ao longo do ano, com variações médias de 22 a 27 ºC

(KLINK & MACHADO, 2005). Corresponde ao segundo maior bioma brasileiro,

ocupando 21% do território nacional (BORLAUG, 2002). De acordo com dados

disponibilizados pelo IBGE (2004), sua área limita-se com quase todos os biomas, à

exceção dos Campos Sulinos e os ecossistemas costeiro e marinho, embora caiba

ressaltar que existem também porções de Cerrado na Amazônia, na Caatinga e na Mata

Atlântica.

A produção agrícola em regiões como o Cerrado tem sido limitada pela baixa

fertilidade de seus solos, que são geralmente ácidos e apresentam deficiências

generalizadas de nutrientes, especialmente do fósforo (MIRANDA et al., 2001a). Nesse

contexto, a ocorrência da associação micorrízica proporciona melhor aproveitamento

dos fertilizantes fosfatados utilizados e benefícios na obtenção de nutrientes pelas

plantas. Os diversos levantamentos realizados em diferentes tipos de solos de Cerrado

mostram que os FMA se associam a plantas nativas da região, englobando gramíneas,

leguminosas, espécies arbóreas e também plantas cultivadas, como arroz, trigo, feijão,

milho, soja, sorgo, mandioca, café, citros, seringueira e em espécies forrageiras

(FELDMANN et al., 1993; MIRANDA et al., 1982, 1984, 2001a,b, 2002, 2005;

SIQUEIRA et al., 1987; WEBER & OLIVEIRA, 1994).

O Cerrado detém 92 registros de espécies de FMA (Tabela 3), 60% de

representatividade das 153 espécies que ocorrem nos diferentes ecossistemas brasileiros,

dentre as quais sete espécies consistem em novas para a ciência: A. brasiliensis, A.

reducta, C. auronigra, D. cerradensis, D. scutata, P. brasilianum e R. verrucosa

(WALKER & DIEDERICHS, 1989, SPAIN et al., 1996 a,b, GOTO et al., 2008).

Page 43: KHADIJA JOBIM

41

Tabela 3. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas no Cerrado¹.

Família Espécie

Acaulosporaceae Acaulospora cavernata Błaszk.

Acaulospora colossica P.A. Schultz,

Bever & J.B. Morton

Acaulospora delicata C. Walker, C.M.

Pfeiffer & Bloss.

Acaulospora denticulata Sieverd. & S.

Toro

Acaulospora excavata Ingleby & C.

Walker

Acaulospora dilatata J.B. Morton

Acaulospora foveata Trappe & Janos

Acaulospora herrerae Furrazola, B.T.

Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl

Acaulospora koskei Błaszk.

Acaulospora laevis Gerd. & Trappe

Acaulospora longula Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora mellea Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora morrowiae Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto &

C.M.R. Pereira

Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro

Acaulospora rugosa J.B. Morton

Acaulospora scrobiculata Trappe

Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe

Acaulospora tuberculata Janos & Trappe

Kuklospora colombiana (Spain & N.C.

Schenck) Oehl & Sieverd

Ambispora appendicula (Spain, Sieverd.,

Page 44: KHADIJA JOBIM

42

N.C. Schenck) C. Walker

Ambispora brasilensis B.T. Goto, L.C.

Maia & Oehl

Ambispora callosa (Sieverd.) C. Walker,

Vestberg & A. Schüssler

Ambispora fecundispora (N.C. Schenck &

G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A.

Schüssler

Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A.

Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg &

A. Schüssler

Archaeosporaceae Archaeospora leptoticha (N.C. Schenck &

G.S. Sm.) J.B. Morton & D. Redecker

Archaeospora myriocarpa (Spain,

Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A.

Silva, B.T. Goto & Sieverd.

Archaeospora trappei (R.N. Ames &

Linderman) J.B. Morton & D. Redecker.

Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. &

S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata cerradensis (Spain & J.

Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson

& Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata nigra (J.F. Readhead)

Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata reticulata (Koske, D.D.

Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de

Souza & Oehl

Dentiscutata scutata (C. Walker &

Dieder.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl

Fuscutata heterogama (T.H. Nicolson &

Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Page 45: KHADIJA JOBIM

43

Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck

& G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat

Redeckera fulva (Berk. & Broome) C.

Walker & A. Schüssler

Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C.

Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A.

Schüssler

Claroideoglomus etunicatum (W.N.

Becker & Gerd.) C. Walker & A.

Schüssler

Claroideoglomus lamellosum (Dalpé,

Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler

Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N.

Ames & R.W. Schneid

Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S.

Sm.

Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K.

Abbott

Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson &

Gerd.) Gerd. & Trappe

Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R.

Hall

Gigaspora ramisporophora Spain,

Sieverd. & N.C. Schenck

Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C.

Schenck

Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson

& Gerd.) C. Walker & A. Schüssler

Funneliformis monosporus (Gerd. &

Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.

Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson &

Page 46: KHADIJA JOBIM

44

Gerd.) C. Walker & A. Schüssler

Funneliformis multiforus (Tadych &

Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd

Glomus badium Oehl, D. Redecker &

Sieverd

Glomus clavisporum (Trappe) R.T.

Almeida & N.C. Schenck

Glomus diaphanum J.B. Morton & C.

Walker

Glomus fuegianum (Speg.) Trappe &

Gerd.

Glomus glomerulatum Sieverd

Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.

Glomus microcarpum Tul. & C. Tul.

Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson &

N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva &

Oehl

Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.)

Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck

& G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall)

Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler,

Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A.

Silva & Oehl

Rhizoglomus microaggregatum (Koske,

Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A.

Silva & Oehl

Sclerocystis coremioides Berk. & Broome

Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi.

Septoglomus constrictum (Trappe)

Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Page 47: KHADIJA JOBIM

45

Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss &

J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd

Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva

Intraornatosporaceae Paradentiscutata baiana Oehl, Magna,

B.T. Goto & G.A. Silva

Pacisporaceae Pacispora dominikii (Błaszk.) Sieverd. &

Oehl

Pacispora scintilans (S.L. Rose &

Trappe) Sieverd. & Oehl ex C Walker,

Vestberg & Schüessler

Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H.

Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva &

Sieverd.

Paraglomus brasilianum (Spain & J.

Miranda) J.B. Morton & D. Redecker

Paraglomus occultum (C. Walker) J.B.

Morton & D. Redecker

Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M.

Mello, Magna & G.A. Silva

Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K.

Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl,

G.A.Silva & D.K. Silva

Scutellospora aurigloba (I.R. Hall)

C.Walker & F.E. Sanders

Scutellospora calospora (T.H. Nicolson &

Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders

Scutellospora dipapillosa (C. Walker &

Koske) C. Walker & F.E. Sanders

Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton

& Koske

Scutellospora tricalypta (R.A. Herrera &

Ferrer) C. Walker & F.E. Sanders

Racocetraceae Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima,

Page 48: KHADIJA JOBIM

46

Kozovits, Magna & G.A. Silva

Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Cetraspora spinosissima (C. Walker &

Cuenca) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson &

N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza &

Sieverd.

Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I.

Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra fulgida (Koske & C. Walker)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra persica (Koske & C. Walker)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto &

G.A. Silva

Racocetra verrucosa (Koske & C.

Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

1. Lista baseada em registros obtidos por Alvarenga et al. (1999), Balota & Lopes (1996a,b), Carneiro et

al. (2015), Carrenho et al. (1998), Carvalho et al. (2012), Costa et al. (2005), Coutinho et al. (2015),

Fernandes et al. (1989), Goto et al. (2008), Gross et al. (2004), Koske e Walker (1985), Lima et al.

(2014), Martins et al. (1999), Pagano e Scotti (2009), Pereira et al. (2015), Siqueira et al. (1987, 1989),

Souza et al. (2010), Spain et al. (1996a,b) e Walker & Diederichs (1989)

As espécies de FMA registradas para o Cerrado encontram-se distribuídas em 13

famílias: Acaulosporaceae, Ambisporaceae, Archaeosporaceae, Dentiscutataceae,

Diversisporaceae, Entrophosporaceae, Gigasporaceae, Glomeraceae,

Intraornatosporaceae, Pacisporaceae, Paraglomeraceae, Racocetraceae e

Scutellosporaceae. Dentre essas famílias, Acaulosporaceae e Glomeraceae detém maior

representatividade (Figura 10), com os gêneros Acaulospora e Glomus,

respectivamente. A espécie Acaulospora scrobiculata apresenta ampla distribuição

entre os diferentes ecossistemas brasileiros e no Cerrado, está presente na maioria dos

tipos de solo, sejam nativos ou cultivados (STÜRMER et al., 2006). Espécies com

modo de desenvolvimento gigasporoide também apresentam representação significativa

Page 49: KHADIJA JOBIM

47

no Cerrado, representadas por cinco das 13 famílias e oito dos 23 gêneros ocorrentes

nesse bioma.

Figura 10. Famílias de FMA que ocorrem no Cerrado.

A despeito do Cerrado ser considerado importante área de endemismo na

América do Sul para vários grupos de organismos (MÜLLER, 1973; RIZZINI, 1979),

de acordo com dados disponíveis na Flora do Brasil (2015), 157 espécies de fungos

apresentam ocorrência exclusiva no bioma Cerrado. Em contraste a esse valor, apenas

uma espécie de FMA foi registrada como endêmica para o bioma (Am. brasiliensis)

(SOUZA et al., 2010). Contudo, torna-se difícil especular sobre endemismo quando se

trata de espécies de FMA, tendo em vista a capacidade desses organismos comumente

estarem associados a mais de uma planta na natureza, isto é, de não apresentarem

especificidade de hospedeiro vegetal. Esse atributo biológico dos FMA põe em questão

a validade da ocorrência de possível endemismo: o fato de uma espécie de FMA ter sido

documentada para apenas uma planta ou área não possui valor suficiente para que

seguramente, seja considerada endêmica. Apesar disso, os estudos desenvolvidos no

Cerrado permitiram o acréscimo de novas espécies para a ciência, que posteriormente

tiveram sua ocorrência registrada em outros ecossistemas. Esse dado chama a atenção

para a importância do levantamento de inventários taxonômicos em regiões

biologicamente estratégicas como o Cerrado.

A Mata Atlântica é a segunda maior floresta neotropical depois da floresta

Amazônica e desenvolve-se sobre uma cadeia de montanhas que percorre a costa

Page 50: KHADIJA JOBIM

48

Atlântica do Brasil, abrangendo desde o Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul,

penetrando no continente em direção ao interior, em diferentes extensões, a partir do

litoral (ZANGARO & MOREIRA, 2010). De acordo com Rizzini (1997), a Mata

Atlântica abrange alta diversidade de formações florestais, que engloba fisionomias

mistas de araucária ao sul a florestas decíduas e semidecíduas no interior, além de

outras formações encontrarem-se associadas ao bioma, como mangues, dunas e

restingas. Com status de ameaçada e cerca de 8.000 de espécies endêmicas

(TABARELLI et al., 2005), a Mata Atlântica representa, junto ao Cerrado, um dos 25

hotspots mundiais de biodiversidade. Atualmente, 1986 espécies de fungos são

documentadas exclusivamente na Mata Atlântica (FLORA DO BRASIL, 2015).

A Mata Atlântica consiste em um dos primeiros biomas brasileiros a serem

estudados sobre ocorrência e diversidade de FMA, com os primeiros registros tendo

sido desenvolvidos por Santos & Vinha (1982), no Sul da Bahia, onde foi possível

avaliar a ocorrência de esporos no solo e grau de colonização de raízes em 10 espécies

arbóreas nativas da região (ZANGARO & MOREIRA, 2010). Posteriormente, estudos

em área de Mata Atlântica no litoral da Ilha do Cardoso, São Paulo, foram

desenvolvidos pela pesquisadora Sandra F. B. Trufem, durante o período de 1989 a

1995. Nas investigações, foi possível obter total de 46 espécies, distribuídas entre os

gêneros Acaulospora, Gigaspora, Glomus, Sclerocystis e Scutellospora (TRUFEM et

al., 1989, 1994, TRUFEM, 1990, 1995) de acordo com a classificação vigente na época.

Em compilação de registros de espécies de FMA realizados por Zangaro & Moreira

(2010), a Mata Atlântica detinha 78 registros de FMA. Atualmente, o bioma é

representado por 116 espécies (Tabela 4), distribuídas em 13 famílias e 27 gêneros, um

aumento de 49% obtido em pouco menos de uma década. Além disso, a Mata Atlântica

detém 76% de representatividade das espécies que ocorrem no Brasil, valor em

concordância com o esperado para um bioma que tem sido historicamente bem

investigado.

Semelhante ao padrão encontrado no Cerrado, as famílias mais representadas em

número de espécies da Mata Atlântica correspondem a Acaulosporaceae e Glomeraceae

(Figura 11), com os gêneros Acaulospora e Glomus. Esse padrão tem sido documentado

em vários estudos de diversidade na Mata Atlântica (AIDAR et al., 2004; CARRENHO

et al., 2001; MOREIRA et al., 2009; STÜRMER et al., 2006). Trufem et al. (1990)

aponta que valores baixos de pH favorecem espécies de Acaulospora ao passo que as

espécies de Glomus preferem pH mais próximo da neutralidade, contudo, os achados

Page 51: KHADIJA JOBIM

49

nos estudos de diversidade de FMA em Mata Atlântica divergem quanto a esse possível

padrão de preferência, indicando que outros fatores devem ser levados em consideração

para tentar explicar a predominância de determinados táxons na Mata Atlântica

(BONFIM et al., 2013).

A Mata Atlântica é o bioma com o maior número de espécies novas descritas no

Brasil: A. endographis, A. herrerae, F. aurea, G. trufemii, I. intraornata, O.

pernambucana, P. bahiana, P. maritima, R. tropicana e R. natalense são espécies

descritas originalmente no bioma (BŁASZKOWSKI, 2014; FURRAZOLA et al., 2012;

GOTO et al., 2011, 2012a,b, 2013; MELLO et al., 2012; OEHL et al., 2011d). R.

natalense até o presente momento dispõe de registro exclusivo para Mata Atlântica.

Fator preocupante para assegurar a conservação da diversidade de fungos e

demais táxons na Mata Atlântica consiste na perda de habitat acelerada ocorrente nesse

bioma, consequência da exploração intensiva dos recursos naturais (pastos, agricultura e

silvicultura) (DEAN, 1996). Atualmente, menos de 100.000 km² (cerca de 7% da

cobertura original) restam dessa floresta (TABARELLI et al., 2005)

Tendo em vista que a Mata Atlântica representa um potencial reservatório de

espécies ainda não catalogadas para a ciência, é imprescindível que inventários

taxonômicos, explorando diferentes aspectos da biologia dos FMA em áreas naturais,

sejam realizados para que estratégias de conservação a fim de que esses recursos

biológicos possam ser aproveitados em uma perspectiva do desenvolvimento

sustentável.

Tabela 4. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas na Mata

Atlântica¹.

Família Espécie

Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell

& Trappe

Acaulospora colossica P.A. Schultz,

Bever & J.B. Morton

Acaulospora delicata C. Walker, C.M.

Pfeiffer & Bloss

Acaulospora denticulata C. Walker, C.M.

Pfeiffer & Bloss

Page 52: KHADIJA JOBIM

50

Acaulospora elegans Trappe & Gerd.

Acaulospora excavata Ingleby & C.

Walker

Acaulospora foveata Trappe & Janos

Acaulospora herrerae Furrazola,

B.T.Goto, G.A.Silva, Sieverd. & Oehl

Acaulospora lacunosa J.B. Morton

Acaulospora laevis Gerd. & Trappe

Acaulospora longula Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora mellea Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora minuta Oehl, Tchabi,

Hount., Palenz., I.C. Sánchez & G.A.

Silva

Acaulospora morrowiae Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora myriocarpa (Spain, Sieverd.

& N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T.

Goto & Sieverd.

Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto &

C.M.R. Pereira.

Acaulospora rehmii Sieverd. & S. Toro

Acaulospora rugosa J.B. Morton

Acaulospora scrobiculata Trappe

Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová

& Błaszk.

Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe

Acaulospora splendida Sieverd., Chaverri

& I. Rojas

Acaulospora tuberculata Janos & Trappe

Kuklospora colombiana (Spain & N.C.

Schenck) Oehl & Sieverd.

Page 53: KHADIJA JOBIM

51

Ambisporaceae Ambispora apendicula (Spain, Sieverd.,

N.C. Schenck) C. Walker

Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A.

Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg &

A. Schüssler

Ambispora fecundispora (N.C. Schenck &

G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A.

Schüssler

Ambispora leptoticha (N.C. Schenck &

T.H. Nicolson) Walker, Vestberg & A.

Schüssler

Archaeosporaceae Archaeospora trappei (R.N. Ames &

Linderman) J.B. Morton & D. Redecker

Dentiscutataceae Dentiscutata cerradensis (Spain & J.

Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata hawaiiensis (Koske &

Gemma) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson

& Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata nigra (J.F. Readhead)

Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Dentiscutata reticulata (Koske, D.D.

Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de

Souza & Oehl

Dentiscutata scutata (C. Walker &

Dieder.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Fuscutata aurea (Oehl & Sieverd.)

Błaszk. Chwat, G.A. Silva & Oehl

Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Fuscutata savannicola (R.A Herrera &

Ferrer) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Quatunica erythropa (Koske & C.

Page 54: KHADIJA JOBIM

52

Walker) F.A. de Souza Sieverd. & Oehl

Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck

& G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat

Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C.

Walker & Bloss) C. Walker & Schüssler

Diversispora trimurales (Koske &

Halvorson) C. Walker & A. Schüssler

Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl,

G.A. Silva & Sieverd.

Redeckera fulva (Berk. & Broome) C.

Walker & A. Schüssler

Entrophosporaceae Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N.

Ames & R.W. Schneid.

Claroideoglomus claroideum (N.C.

Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A.

Schüssler

Claroideoglomus etunicatum (W.N.

Becker & Gerd.) C. Walker & A.

Schüssler

Viscospora viscosa (T.H. Nicolson)

Sieverd., Oehl & F.A. Souza

Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S.

Sm.

Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K.

Abbott

Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson &

Gerd.) Gerd. & Trappe

Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R.

Hall

Gigaspora ramisporophora Spain,

Sieverd. & N.C. Schenck

Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C.

Schenck

Page 55: KHADIJA JOBIM

53

Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson

& Gerd.) C. Walker & A. Schüssler

Funneliformis halonatus (S.L. Rose &

Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.

Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson &

Gerd.) C. Walker & A. Schüssler

Funneliformis monosporus (Gerd. &

Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.

Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C.

Schenck

Glomus arborense McGee

Glomus australe (Berck.) S.M. Berch

Glomus brohultii Sieverd. & Herrera

Glomus clavisporum (Trappe) R.T.

Almeida & N.C. Schenck

Glomus diaphanum J.B. Morton & C.

Walker

Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C.

Chen

Glomus globiferum (Koske & C. Walker)

Błaszk. & Chwat

Glomus glomerulatum Sieverd.

Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C.

Schenck

Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.

Glomus maculosum D. D. Mill & C.

Walker

Glomus microcarpum Tul. & C. Tul.

Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi

Glomus pallidum I.R. Hall

Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske

Glomus reticulatum Bhattacharjee &

Mukerji

Page 56: KHADIJA JOBIM

54

Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T.

Almeida & N.C. Schenck

Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C.

Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck ex

Y.J. Yao

Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch

Glomus trufemii B.T. Goto, G. A. Silva &

Oehl

Glomus vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. &

Trappe

Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck

& G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson &

N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva &

Oehl

Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.)

Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck

& G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall)

Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler,

Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A.

Silva & Oehl

Rhizoglomus microaggregatum (Koske,

Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A.

Silva & Oehl

Rhizoglomus natalense (Błaszk. Chwat &

B.T. Goto) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Sclerocystis coremioides Berk. & Broome

Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi

Sclerocystis pachycaulis C.G. Wu & Z.C.

Chen

Page 57: KHADIJA JOBIM

55

Septoglomus constrictum (Trappe)

Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss &

J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd.

Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe)

G.A. Silva, Oehl & Sieverd.

Intraornatosporaceae Intraornatopsora intraornata (B.T. Goto

& Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva

Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna,

B.T. Goto & G.A. Silva

Paradentiscutata maritima B.T. Goto,

D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva

Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H.

Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva &

Sieverd.

Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl)

Oehl & G.A. Silva

Paraglomus occultum (C. Walker) J.B.

Morton & D. Redecker

Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M.

Mello, Magna & G.A. Silva

Racocetraceae Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson &

N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza &

Sieverd.

Racocetra castanea (C. Walker) Oehl,

F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I.

Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra fulgida (Koske & C. Walker)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H.

Page 58: KHADIJA JOBIM

56

Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra persica (Koske & C. Walker)

Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto &

G.A. Silva

Racocetra verrucosa (Koske & C.

Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra weresubiae (Koske & C.

Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K.

Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl,

G.A.Silva & D.K. Silva

Scutellospora aurigloba (I.R. Hall)

C.Walker & F.E. Sanders

Scutellospora calospora (T.H. Nicolson

& Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders

Scutellospora dipapillosa (C. Walker &

Koske) C. Walker & F.E. Sanders

Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton

& Koske

1. Lista baseada em registros obtidos por Bonfim et al. (2013, 2015), Goto et al. (2012), Mello et al.

(2012), Novais et al. (2014), Pereira et al. (2014, 2015), Silva et al. (2012,2014), Souza et al. (2010) e

Stürmer et al. (2013).

Figura 11. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem na Mata Atlântica.

Page 59: KHADIJA JOBIM

57

2.5. A FRAGMENTAÇÃO FLORESTAL

O planeta vive uma crise de biodiversidade, caracterizada pela perda acelerada

de espécies e de ecossistemas inteiros. Essa crise agrava-se com a intensificação do

desmatamento nos ecossistemas tropicais, onde se concentra a maior parte da

biodiversidade (GANEM, 2011). O Brasil, um dos países mais biodiversos do planeta,

abrigando entre 10 e 20% das espécies e 30% das florestas tropicais do mundo, está no

centro das controvérsias e das ações ligadas à questão da biodiversidade

(LEWINSOHN, 2006). Isso porque boa parte da perda global de biodiversidade ocorre

em nosso território, pois todos os biomas brasileiros foram e continuam a ser fortemente

impactados (CÂMARA, 2001). A poluição, a introdução de espécies exóticas, as

alterações climáticas e a perda e a fragmentação de habitats são as principais ameaças

atuais à biodiversidade (GANEM, 2011).

A fragmentação de habitats é uma das mais importantes e difundidas

consequências da atual dinâmica de uso da terra pelo homem (TABARELLI &

GASCON, 2005). Por isso, o interesse no estudo das consequências da fragmentação

florestal sobre a conservação da biodiversidade tem aumentado significativamente nos

últimos anos (LAURANCE & BIERREGARD, 1997), visto que a maior parte da

biodiversidade se encontra hoje localizada em pequenos fragmentos florestais, pouco

estudados e historicamente marginalizados pelas iniciativas conservacionistas (VIANA

& PINHEIRO, 1998). A fragmentação ocorre devido à remoção incompleta de um

grande bloco de habitat, resultando em uma paisagem contento pequenas parcelas de

ecossistemas naturais, separadas entre si por uma matriz dominada pela agropecuária,

mineração ou outros usos do solo (ARAÚJO, 2007) e que tendem ao empobrecimento

das espécies (LAURENCE et al., 2009).

A ideia do empobrecimento das espécies em áreas de manchas isoladas é uma

extrapolação da teoria da biogeografia de ilhas proposta por MacArthur e Wilson (1967)

para a fragmentação florestal. Segundo a teoria, o número de espécies em uma

determinada ilha é produto do balanço entre taxas de imigração e extinção. Como os

fragmentos florestais são semelhantes às ilhas, o número de espécies encontradas nos

fragmentos depende de seus tamanhos e distância entre si, além da própria distância

entre os remanescentes de grande porte desse habitat (SCARANO, 2006; WILSON,

1997). A perda de espécies ocorre especialmente nos fragmentos menores e mais

isolados, em que as populações ficam mais vulneráveis a extinção (ARAÚJO, 2007). A

Page 60: KHADIJA JOBIM

58

adaptação da teoria baseia-se em estudos dedicados à determinação do número de

espécies em fragmentos florestais com vistas ao desenvolvimento de políticas de

conservação (BIERREGAARD & GASCON, 2001).

O interesse no estudo das consequências da fragmentação florestal sobre a

conservação da biodiversidade tem aumentado significativamente nos últimos anos,

particularmente devido à constatação de que a maior parte da biodiversidade se encontra

hoje localizada em pequenos fragmentos florestais, pouco estudados e historicamente

marginalizados pelas iniciativas conservacionistas (VIANA & PINHEIRO, 2008). Por

outro lado, apesar dos efeitos da fragmentação florestal serem conhecidos para diversos

grupos de organismos, existe ainda lacuna no conhecimento sobre a influência desse

processo sobre as comunidades de FMA (GRILLI et al., 2015). Tem sido sugerido que

os FMA podem servir como indicadores do processo de fragmentação devido à

diversidade de FMA presentes no solo encontrar-se positivamente relacionada com o

tamanho dos fragmentos e inversamente proporcional à disponibilidade de nutrientes

(GRILLI et al., 2012, 2013). Contudo, conforme demonstrado por Alves (2004) e

Magan et al. (2004), os efeitos da fragmentação florestal não comprometem

necessariamente a diversidade de FMA, apesar do tamanho, distanciamento dos

fragmentos e diversidade florística serem fatores importantes para o estabelecimento e

expansão das comunidades de FMA.

Diante dessa lacuna do conhecimento e levando-se em consideração a relevância

dos FMA para a manutenção da composição florística dos ecossistemas, estudos com

vistas à compreensão da ocorrência de FMA e dos fatores que afetam sua distribuição

nessas áreas tornam-se importantes, sobretudo nas áreas consideradas prioritárias para a

mobilização de esforços para inventários e desenvolvimento de políticas de

conservação, como os hotspots de biodiversidade brasileiros, Cerrado e Mata Atlântica,

a fim de que a dinâmica das comunidades de FMA nesses habitas seja bem conhecida e

consequentemente, possibilitar a definição de estratégias para a conservação dos

ambientes impactados pelo processo da fragmentação florestal.

2.6. LACUNAS METODOLÓGICAS NOS ESTUDOS DE DIVERSIDADE DE

FMA

As espécies de FMA são normalmente identificadas pela morfologia dos seus

esporos de resistência, embora atualmente, métodos moleculares, bioquímicos e

Page 61: KHADIJA JOBIM

59

imunológicos também têm sido utilizados (MORTON & REDECKER, 2001;

WALKER, 1992). Os esporos de resistência podem variar em diâmetro de espécie para

espécie, abrangendo desde 15 mm a 800 mm (MIRANDA, 2008), todavia, apesar de

consistirem em unidades microscópicas, os esporos de FMA apresentam alta

diversidade estrutural. O processo de esporulação desses fungos é dinâmico,

dependendo de múltiplos fatores, como a espécie de FMA, a planta hospedeira e as

características ambientais da área de ocorrência, podendo persistir em atividade por

vários anos (SMITH & READ, 2008). Levando em consideração a natureza simbiôntica

obrigatória dos FMA, a avaliação da diversidade envolve procedimentos complexos.

Exemplo disso reside no fato de que os FMA podem ser encontrados tanto no solo como

colonizando o córtex radicular, isto é, possuem uma fase intraradical e uma fase

extraradical, sendo essa última a mais utilizada para as avaliações de diversidade,

mediante a coleta de glomerosporos (CÓRDOBA, 1998).

A seleção de métodos eficientes de avaliação da diversidade dos FMA é

imprescindível para uma avaliação compatível com a natureza da estrutura da

comunidade. Muitas vezes a diversidade de FMA pode ser subestimada, pois nem

sempre os componentes da comunidade estão sob forma identificável (exemplo: em

período de esporulação). Nesse contexto, métodos de amostragem complementares são

importantes, como é o caso das culturas armadilhas. As culturas armadilhas

permitem,na maioria das vezes, recuperar espécies não detectadas em campo após a

manutenção do solo nativo em casa de vegetação, inoculado com uma planta que induz

a multiplicação dos propágulos presentes na amostra. Os resultados desse procedimento

consistem na obtenção de esporos em diferentes estágios de desenvolvimento e com

melhor viabilidade para a identificação taxonômica (BARTZ, 2008). Outro aspecto

complicador, apontado por Souza et al. (2010) trata-se falta na padronização da

amostragem, visto que o número e o período de coletas variam muito entre os estudos.

Além disso, os procedimentos metodológicos envolvidos no recolhimento dos esporos

possuem diferentes eficiências, aumentando o grau de variabilidade do erro amostral

(SOUZA et al., 2010).

Exemplo de procedimento metodológico limitador nos estudos corresponde à

restrição da amostragem da zona radicular (10 – 30 cm de profundidade do solo). A

atividade e a biomassa dos fungos são influenciadas pelas propriedades do solo

(SOUSA, 2013), como temperatura, umidade, pH, disponibilidade de oxigênio, gás

carbônico, sais minerais e presença de microrganismos, propriedades que se modificam

Page 62: KHADIJA JOBIM

60

ao longo de um perfil de solo. Poucos estudos, no entanto, dedicaram atenção a levar

em consideração essa variável.

Jackobsen & Nielsen (1983), em estudo desenvolvido em latossolos vermelhos

distróficos, encontraram decréscimo na proporção de hifas infectadas em profundidades

inferiores a 40 cm, atribuindo essa observação à baixa densidade de glomerosporos e

raízes nas zonas mais profundas. Estudos posteriores demonstraram a redução da

densidade de propágulos com o aumento da profundidade, comprometendo dessa forma

o estabelecimento das micorrizas (AN et al., 1990; KABIR et al., 1998; YANG et al.,

2010). A tendência ao decréscimo na observação da colonização micorrízica também foi

observada por Zajicek et al. (1986) em ecossistemas de pradarias, onde 69% das plantas

apresentaram colonização por FMA em profundidade de 60 cm e 25% das espécies

estavam colonizadas em profundidade de 100 cm, contudo, apesar desse decréscimo,

algumas vesículas e arbúsculos foram encontrados em em zona situada entre 120 a 140

cm e algumas raízes colonizadas também foram encontradas em profundidade de 210

cm. A espécie G. fasciculatum foi encontrada ao longo de várias profundidades em até

220 cm, embora tenha ocorrido tendência ao decréscimo com o aumento da

profundidade (ZAJICEK et al., 1986), achado em contraste com o observado por Smith

(1978) e Bellgrad (1993) em outros ecossistemas, a respeito da restrição da ocorrência

de FMA nas zonas mais superficiais do solo.

Diferenças na esporulação foram detectadas de acordo com a planta hospedeira.

Friese & Koske (1991) detectaram maior esporulação em profundidades situadas entre

20 – 28 e 30 – 38 cm do que em 10 – 18 cm em raízes de Ammophila breviligulata Fern,

ao passo que Verma e Tarafadar (2010) registraram maior instensidade entre 10 – 20 cm

de profundidade em Prosopis cineraria (L.) Druce. Esses achados foram corroborados

por Becerra et al. (2014), em avaliação de espécies de plantas pertencentes à família

Chenopodiaceae, na qual foi possível detectar a mediação da planta hospedeira em

relação a intensidade da esporulação em zonas situadas no topo ou mais profundas do

solo.

No tocante à riqueza, Cuenca et al. (2010) registraram valores estáveis em até 45

cm de profundidade presente em vegetação esclerófila. An et al. (1990) observaram a

ocorrência de Am. fecundispora, Gl. macrocarpum, Gl. microcarpum e Gi. gigantea

restrita ao topo do solo (15 cm) e Gl. intraradices e Gi. margarita em grandes

profundidade de 30 – 45 cm, sugerindo que as espécies podem variar em termos de

papéis ecológicos ao longo do gradiente de profundidade. Oehl et al. (2005)

Page 63: KHADIJA JOBIM

61

encontraram ampla diversidade em zonas situadas entre 50 a 70 cm, além de também

constatarem a ocorrência da esporulação de espécies em zonas específicas, com espécies

ocorrentes no topo do solo bem como em zonas de maior profundidade. A modulação

da distribuição das espécies em função da disponibilidade de nutrientes, tais como CO2,

matéria orgânica, P e pH, entre outros fatores, ao longo do gradiente de profundidade

foi proposta por diversos autores (ANDERSON et al., 1987; RILLIG & FIELD, 2003;

VERMA & TARAFADAR, 2010; SHUKLA et al., 2013a). Contudo, Shukla et al.

(2013a) alertam para o fato de que mais fatores devem ser levados em consideração para

explicar a distribuição dos FMA ao longo do gradiente de profundidade do solo.

Os estudos realizados sobre a distribuição de FMA ao longo de gradiente de

profundidade do solo indicam a importância de que essa variável seja levada em

consideração nos estudos de diversidade e debatidas, a fim de que seja obtido o máximo

possível de informações sobre a composição de espécies FMA nos ecosssistemas.

Apenas o entendimento mais próximo da estrutura real permitirá que os estudos com

vistas à conservação e manejo possam atuar de maneira eficiente para a consolidação de

seus objetivos. Levando em consideração que não existem trabalhos que busquem

verificar a influência da distribuição da composição de espécies de FMA ao longo de

perfil de solo submetido ao processo de fragmentação florestal, a avaliação dessa

variável nesses ambientes poderá, de acordo com os resultados demonstrados nos

estudos pioneiros sobre o tema em outras áreas, contribuir para uma melhor

compreensão da estrutura de comunidades de FMA nos ecossistemas, sobretudo em

áreas fragilizadas pela interferência antrópica. Diante dessa lacuna do conhecimento, o

presente trabalho teve como objetivo avaliar a composição de espécies de FMA em

diferentes níveis de profundidade do solo de fragmentos florestais de Cerrado e Mata

Atlântica, contribuindo para o conhecimento da diversidade e distribuição desse grupo

de fungos no país.

3. OBJETIVOS

3.1. OBJETIVO GERAL

Avaliar a composição de espécies de FMA em diferentes níveis de profundidade

do solo em fragmentos florestais no bioma Cerrado, contribuindo para o conhecimento

da diversidade e distribuição desse grupo de fungos.

Page 64: KHADIJA JOBIM

62

3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

Inventariar a diversidade de FMA em fragmentos florestais de Cerrado na

fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais;

Caracterizar a estrutura de comunidades no tocante à riqueza e diversidade de

FMA em função da variação na profundidade do solo.

4. MATERIAIS E MÉTODOS

4.1. ÁREA DE ESTUDO

A Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo (FEEMS) encontra-se

localizada no munícipio de Sete Lagoas, Minas Gerais (latitude 19º28’S, longitude

44º15’W). A área da Empresa possui um total de 1.932,80 hectares que incluem

fragmentos que variam sua fisionomia entre Cerrado e Mata Atlântica (PANOSO et al.,

2002). Apresenta predominância de solos característicos de latossolos vermelho-escuro

e vermelho-amarelo, ocorrendo, em menor escala, cambissolos, aluviais e

hidromórficos, com clima da região do tipo AW segundo classificação de Koopen

(clima de savana com inverno seco) (PEREIRA et al., 2013).

A FEEMS consiste em área estratégica para a manutenção da biodiversidade,

encontrando-se situada no limite extremo da mata atlântica em Minas Gerais, na

transição para a fase de cerrado; além disso, situa-se, ainda, próxima à região de

influência da Caatinga e da Serra do Cipó, que faz parte da cadeia de montanhas do

complexo do Espinhaço, consequentemente, tais condições contribuem para a existência

de ampla variação de solos e tipos de vegetação, apresentando características peculiares

(COSTA et al., 2007). A despeito de sua importância biológica, a área encontra-se sob

processo de fragmentação florestal e sujeita a forte pressão advinda do crescimento

urbano, originada ao sul pela expansão do vetor Norte e ao norte pela urbanização

intensa do crescimento da Cidade de Sete Lagoas (EMBRAPA, 2007).

4.2. AMOSTRAGEM

As amostras foram obtidas ao longo de oito fragmentos florestais da Fazenda

Embrapa Milho e Sorgo (Figura 12, Quadro 1). Todos os fragmentos ocorrentes na

Page 65: KHADIJA JOBIM

63

fazenda experimental da Embrapa foram amostrados usando-se o método de parcelas

(MUELLER-DOMBOIS; ELLENBERG, 1974) levando-se em consideração as

recomendações do Protocolo de Medições de Parcelas Permanentes da Rede de Manejo

Florestal (CTC/RMFC, 2005), com parcelas de 20 x 20 m, orientadas no sentido N-S,

L-O, distantes entre 70 e 100 metros da borda do fragmento. De posse do mapa da área

e da estratificação dos fragmentos por feição (topo de morros, vegetação ciliar, encostas

e interflúvio), as parcelas foram alocadas em quantidade definida de modo a oferecer

segurança estatística de representatividade quanto à composição e estrutura. Todos os

fragmentos foram amostrados com uma parcela, a exceção dos fragmentos A, E e H,

que foram amostrados com duas parcelas (A1 e A2, E1 e E2, H1 e H2) a fim de obter

uma representatividade completa da heterogeneidade espacial, totalizando dessa forma,

11 subáreas de amostragem.

Em cada parcela foram abertas trincheiras para a obtenção de amostras ao

longo de perfil de solo, com profundidade máxima equivalente a 230 cm. Em cada

perfil, foram identificadas camadas de acordo com classificação proposta por Panoso et

al. (2002). Três amostras de solo foram coletadas por camada, tendo sido destinadas

para a implantação de culturas armadilhas, com ciclo de três repetições, a fim de

permitir a esporulação das espécies que não estavam presentes na forma de esporos no

momento da coleta e consequentemente, facilitando a identificação e avaliação da

diversidade. Dessa forma, o número de amostras obtido por perfil variou de acordo com

o número de camadas identificadas, relativas à morfologia dos solos considerados. A

obtenção dos glomerosporos foi baseada exclusivamente em análises de amostras

provenientes de culturas armadilhas.

Amostras de solo compostas de cinco tradagens (quatro de canto e uma

central), coletadas entre 0 a 20 cm de profundidade, foram coletadas e destinadas a

EMBRAPA para analises de granulometria e fertilidade (macro, micronutrientes e

matéria orgânica). Para obtenção do isolamento dos glomerosporos, o solo foi preparado

pela técnica de peneiramento úmido (GERDEMANN & NICOLSON, 1963) e

centrifugação em sacarose (JENKINS, 1964).

Page 66: KHADIJA JOBIM

64

Figura 12. Fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo. Fonte: COSTA,

TCC.

Quadro 1. Características ambientais dos fragmentos da Fazenda Experimental

Embrapa Milho e Sorgo.

Fragmento Características¹

A Possui declividade plana a suave ondulada, possui baixa

diversidade de espécies vegetais, com menor acúmulo de

serapilheira e características de latossolo. Devido à sua extensão,

foi divido em duas subareas (A1 e A2), o 2º com vestígios de

incêndio, com última ocorrência datada em outubro de 2012. A

área há aproximadamente 50 anos, era utilizada como pastagem.

B Ocorre transição de Cerrado para Floresta Estacional Semidecidual.

Possui alguns pontos com clareiras e o terreno é plano. Também

Page 67: KHADIJA JOBIM

65

inclui vestígios de incêndio de última ocorrência datada em

outubro de 2012.

C Devido à disponibilidade hídrica decorrente da proximidade do

lençol freático à aproximadamente 2 metros, possui características

de mata ciliar. São verificadas árvores de grande porte e a maior

produção de serrapilheira entre os sítios. O relevo é plano.

D A vegetação de ocorrência no Fragmento D é a Floresta Estacional

Semidecidual, e está situado em uma área de acentuada

declividade.

E O Fragmento E foi amostrado em dois sítios E1 e E2, ambos

caracterizados pela vegetação de Floresta Estacional Semidecidual,

mas se diferenciam no grau de declividade, tendo o F5/2 maior

declive.

F Também no Fragmento F verifica-se a ocorrência de Floresta

Estacional Semidecidual. O relevo é ondulado.

G É verificada baixa densidade de árvores e significativas clareiras no

sítio do Fragmento G, estando em um local de forte declive. Este

fragmento tem o maior grau de perturbação, observados indícios de

incêndio.

H No Fragmento H há também uma separação em dois sítios (H1 e

H2), sendo estes ambientes mais úmidos, com maior diversidade de

espécies, e espessa camada de material orgânico. Fortes

características de mata ciliar.

Fonte: Carvalho et al. 2013.

4.3. ANÁLISES TAXONÔMICAS

Após a extração, os glomerosporos foram separados por tamanho e cor com

auxílio de estereomicroscópio e dispostos em lâminas preparadas com PVLG (álcool-

polivinilico e lactoglicerol) e PVLG + reagente de Melzer para observação em

microscopia de luz transmitida e avaliação taxonômica. Para a identificação das

espécies foram consultados manuais de identificação e chaves taxonômicas propostos

por Schenck e Pérez (1990), Goto (2009), Błaszkowski (2012) e confronto com

Page 68: KHADIJA JOBIM

66

descrições disponíveis em coleções internacionais

(http://www.zor.zut.edu.pl/Glomeromycota/ e http://invam.wvu.edu/) e demais

literaturas pertinentes, considerando a classificação proposta por Oehl et al. (2011a) e

táxons adicionais propostos por Błaszkowki (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho

et al. (2014) e Oehl et al. (2014).

4.4. ANÁLISES ESTATÍSTICAS

A composição de espécies de FMA foi estimada através da avaliação do número

de espécies por fragmento. Os dados obtidos foram submetidos à determinação do

índice de Shannon-Wiener (H’ = - Σ pi ln pi) com auxílio do software PAST versão

1.81 (MAGURRAN, 1988; HAMMER et al., 2008).

A análise exploratória dos dados foi conduzida antes da aplicação das análises

estatísticas de acordo com protocolo proposto por Zuur et al. (2010). A presença de

outliers na variável resposta (N) e as variáveis explicativas (atributos físico-químicos do

solo) foi avaliada por análise gráfica de Cleveland dotplots. Para avaliação da

normalidade e homocedasticidade dos dados foram aplicados o teste de Shapiro-Wilk e

teste de Levene, respectivamente (SHAPIRO & WILK, 1965; LEVENE, 1960). Uma

matriz de gráfico de dispersão e de colinearidade foram elaboradas para a identificação

do tipo de relação entre as variáveis (presença ou ausência de linearidade) e remoção de

colinearidade. A análise exploratória de dados foi aplicada com auxílio do software R

(versão 2.4) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011), com a utilização dos pacotes

lawstat e lattice (SARKAR, 2008; GASTWIRTH et al., 2015).

As análises estatísticas foram conduzidas seguindo modelos não paramétricos,

em conformidade com a ausência de normalidade e homocedasticidade observada nos

dados. Para detectar a presença de correlação entre o número de espécies e os

fragmentos e entre as variáveis ambientais consideradas, foi aplicada um teste de

correlação de Kendall com auxílio do software PAST versão 1.81 (HAMMER et al.,

2008). O teste de Kruskal-Wallis foi aplicado com auxílio do software R (versão 2.4) (R

DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011) para comparar a distribuição do número de

espécies e índice de diversidade de Shannon-Wiener em relação aos fragmentos e as

zonas de profundidade amostradas, respectivamente. Para aplicação do teste de Kruskal-

Wallis, as zonas de profundidade foram classificadas em um total de sete intervalos: I: 0

– 20 cm; II: 20 – 40 cm; III: 40 – 60 cm; IV: 60 – 80 cm; V: 80 – 120 cm; VI: 120 – 160

Page 69: KHADIJA JOBIM

67

cm e VII: 160 – 230 cm. As médias foram comparadas pelo teste de Tukey. Para todas

as análises univariadas o nível de significância considerado foi de 5% (ZAR, 2010).

No tocante à similaridade da composição de espécies da área estudada, a

diversidade beta foi quantificada de uma matriz binária (presença/ ausência das espécies

por fragmento florestal) pelo índice de similaridade de Jaccard, definido pela fórmula

a/(a + b + c) (JACCARD, 1901). A partir da matriz de similaridade obtida pelo cálculo

do índice de Jaccard foi aplicada uma análise de agrupamento hierárquico utilizando-se

o método da ligação média entre grupos (UPGMA) (LEGENDRE & LEGENDRE,

1988). Uma análise gráfica da largura da silhueta foi aplicada para a verificação do

número de agrupamentos plausíveis de acordo com a configuração dos dados gerados

pela análise de agrupamento hierárquico (ROUSSEEUW, 1987). As espécies

indicadoras de cada fragmento foram obtidas pela Análise de Espécies Indicadoras

(ISA), a fim de verificar a especificidade e fidelidade aos grupos de ocorrência

(DUFRÊNE e LEGENDRE, 1997). As variáveis ambientais foram submetidas a uma

análise de redundância (RDA) a fim de obter as variáveis explicativas mais relacionadas

com a distribuição de FMA do solo (BONFIM et al., 2015). A significância da RDA foi

analisada por uma ANOVA. Todas as análises multivariadas foram desenvolvidas com

auxílio do software R (versão 2.14) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011), com a

utilização dos pacotes ade4, cluster, FD, gclus, labdsv pvclust e vegan (DRAY &

DUFOUR, 2007; HURLEY, 2012; LALIBERTÉ et al., 2014; MAECHLER, 2014;

OKSANEN et al., 2013; ROBERTS, 2015; SUZUKI & SHIMODARIA, 2014).

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO

5.1. COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES DE FUNGOS MICORRÍZICOS

ARBUSCULARES EM FRAGMENTOS FLORESTAIS

Foram encontradas 62 espécies de FMA, distribuídas em nove famílias e treze

gêneros, das quais oito consistem em novos registros de ocorrência para o bioma

Cerrado, seis consistem em novos registros para o bioma Mata Atlântica e três

consistem em novos registros para o Brasil, além de dez espécies novas para a ciência

(Tabela 5, Figura 13).

Page 70: KHADIJA JOBIM

68

Tabela 5. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares ocorrentes em fragmentos

florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas

Gerais.

Família Espécie

Acaulosporaceae ²Acaulospora dilatata J.B. Morton

Acaulospora foveata Trappe & Janos

Acaulospora herrerae Furrazola,

B.T.Goto, G.A.Silva, Sieverd. & Oehl

Acaulospora laevis Gerd. & Trappe

Acaulospora longula Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora mellea Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora morrowiae Spain & N.C.

Schenck

Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto &

C.M.R. Pereira

¹Acaulospora rehmii Sieverd. & S. Toro

Acaulospora scrobiculata Trappe

Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe

Acaulospora tuberculata Janos & Trappe

4Acaulospora sp.1

4Acaulospora sp.2

4Acaulospora sp.3

4Acaulospora sp.4

4Acaulospora sp.5

4Acaulospora sp.6

4Acaulospora sp.7

4Acaulospora sp.8

Acaulospora sp.9

Acaulospora sp.10

Acaulospora sp.11

Acaulospora sp.12

Page 71: KHADIJA JOBIM

69

Acaulospora sp.13

Acaulospora sp.14

Acaulospora sp.15

Acaulospora sp.16

Acaulospora sp.17

Ambisporaceae ²Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C.

Maia & Oehl

Archaeosporaceae ¹,²Archaeospora myriocarpa (Spain,

Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A.

Silva, B.T. Goto & Sieverd.

Archaeospora trappei (R.N. Ames &

Linderman) J.B. Morton & D. Redecker

Entrophosporaceae Claroideoglomus etunicatum (W.N.

Becker & Gerd.) C. Walker & A.

Schüssler

¹,²,³Claroideoglomus hanlinii Błaszk.,

Chwat & Góralska

Dentiscutataceae Dentiscutata sp.1

Dentiscutata sp.2

Diversisporaceae Redeckera fulva (Berk. & Broome) C.

Walker & A. Schüssler

Glomeraceae Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson &

Gerd.) C. Walker & A. Schüssler

¹Glomus australe (Berck.) S.M. Berch

¹Glomus brohultii Sieverd. & Herrera

¹,²,³Glomus crenatum Furrazola, R.L.

Ferrer, R.A. Herrera & B.T. Goto

¹,²,³Glomus cubense Y. Rodr. & Dalpé

Glomus glomerulatum Sieverd.

¹Glomus trufemii B.T. Goto, G. A. Silva

& Oehl

4Glomus sp.1

Glomus sp.2

Page 72: KHADIJA JOBIM

70

Glomus sp.3

Glomus sp.4

Glomus sp.5

Glomus sp.6

Glomus sp.7

Glomus sp.8

Glomus sp.9

Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson &

N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva &

Oehl

Rhizoglomus sp.

Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi

Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K.

Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl,

G.A.Silva & D.K. Silva

Scutellospora sp.1

Scutellospora sp.2

Paraglomeraceae Paraglomus occultum (C. Walker) J.B.

Morton & D. Redecker

Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M.

Mello, Magna & G.A. Silva

4Paraglomus sp.

1 - Novos registros para o Cerrado; 2 - novos registros para a Mata Atlântica; 3 - novos registros para

Brasil e 4 - espécies novas.

Os FMA identificados apenas ao nível de gênero e que não constituem espécies

novas consistem em espécies que demandam a análise de mais espécimes das amostras

relacionadas para a confirmação de suas respectivas identificações devido à

inviabilidade morfológica dos espécimes coletados.

Para o Brasil, foram acrescidos os registros das espécies C. hanlinii, G.

crenatum e G. cubense, aumentado o valor de 153 para 156 o número de espécies

atualmente registradas para o país. Do total de 92 espécies de FMA registradas para o

bioma, as 62 espécies obtidas no presente trabalho representam 37% do valor total

existente, ampliando esse número para 100, com os novos registros das espécies

Page 73: KHADIJA JOBIM

71

A.rhemii, A. myriocarpa, C. hanlinii, G. australe, G. brohultii, G. crenatum, G. cubense

e G. trufemii para o Cerrado (CARVALHO et al., 2012; COUTINHO et al., 2015;

SOUZA et al., 2010; PEREIRA et al., 2015). Já para o bioma Mata Atlântica, das 116

espécies ocorrentes no bioma, o presente trabalho representa 21% dos registros,

permitindo ainda o aumento desse número para 123 com os novos registros das espécies

A. dilatata, A. brasiliensis, A. myriocarpa, C. hanlinii, G. crenatum e G. cubense

(BONFIM et al., 2013; GOTO et al., 2012; MELLO et al., 2012; NOVAIS et a., 2014;

PEREIRA et al.,2014; SILVA et al., 2012; SOUZA et al., 2010; STÜRMER et al.,

2013).

O valor total de espécies obtidas no presente trabalho excede a média de

espécies obtida pelos trabalhos de inventários taxonômicos conduzidos em regiões

tropicais (CÓRDOBA et al., 2001; SANTOS et al., 1995; SILVA et al., 2012; 2014;

2015) STÜRMER et al., 2013; TRUFEM et al., 1989, 1994; TRUFEM 1990, 1995), nos

quais a média de espécies avaliadas para esses trabalhos corresponde a 21.

Page 74: KHADIJA JOBIM

72

Figura 13: A – F - Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas na

Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo. A) A. scrobiculata; B) Detalhe da

ornamentação em A. scrobiculata; C) A. brasiliensis; D) A. trappei; E) C. etunicatum;

F) Dentiscutata sp.

Page 75: KHADIJA JOBIM

73

Esse fato destaca a importância da realização de trabalhos de diversidade de FMA em

áreas ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica, que consistem em regiões de particular

interesse por exibirem alta biodiversidade em decorrência do mosaico de diferentes

ecossistemas (MAYLE et al., 2007), podendo abrigas novas espécies para a ciência,

cujo valor para a manutenção florística ainda é desconhecido. É válido destacar que

esses resultados foram obtidos exclusivamente a partir de amostras provenientes da

montagem de culturas armadilhas. Bartz et al. (2008) chamam a atenção para o fato de

que as culturas armadilhas podem levar a detecção de um número menor de espécies

quando utilizadas como metodologia exclusiva para a avaliação da diversidade de FMA,

e por isso, novos estudos que levem em consideração a avaliação de amostras diretas de

campo combinada a avaliação de culturas armadilhas poderão ampliar o número de

espécies registrado no presente trabalho.

As famílias mais representativas consistem em Acaulosporaceae (28 espécies) e

Glomeraceae (19 espécies), com os gêneros mais representativos correspondentes a

Acaulospora (28 espécies) e Glomus (15 espécies), respectivamente (Figuras 14 e 15).

Figura 13. G – J - G) Paraglomus sp.; H) R. clarum; I) R. fulva; J) Scutellospora sp.1

Page 76: KHADIJA JOBIM

74

O perfil de maior representatividade das famílias Acaulosporaceae e Glomeraceae

encontra-se similar ao padrão que tem sido registrado para outros biomas brasileiros,

onde os gêneros Acaulospora e Glomus também se destacam (GOTO et al., 2010;

LEAL et al. 2013; GOMIDE et al., 2014). É válido destacar, contudo, que Glomeraceae

consiste na família mais diversificada e numerosa em espécies do filo Glomeromycota,

e a constatação de sua ocorrência em diferentes tipos de solos brasileiros sugere a

grande variabilidade dentro desse clado em termos de adaptações ecológicas.

Figura 14. Representatividade (%) das famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento

florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.

Figura 15. Representatividade (%) dos gêneros de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento

florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.

Page 77: KHADIJA JOBIM

75

Espécies de FMA requerem faixas diferenciadas de pH para seu

desenvolvimento, e de modo geral, algumas espécies de Acaulospora, Gigaspora e

Glomus têm sido mais relatadas em solos ácidos (MAIA et. al., 2010). Em contraste, no

presente trabalho não houve registros de espécies pertencentes ao gênero Gigaspora,

táxon que apresenta distribuição generalizada em solos de Cerrado e Mata Atlântica. A

densidade dos glomerosporos pode estar relacionada com a existência de diferentes

mecanismos de sobrevivência dos FMA e certos taxa de FMA podem servir como

indicadores dos estágios sucessionais de uma comunidade, contudo, ainda não está

esclarecido se as mudanças na comunidade podem ser atribuídas a fatores ambientais ou

interações competitivas (AN et al., 1990; HART et al., 2014). Assis et al. (2014)

consideraram espécies pertencentes à família Glomeraceae generalistas devido a sua

alta capacidade de esporulação e adaptabilidade a solos agrícolas e a alta

representatividade de espécies pertencentes à família Glomeraceae constatada no

presente estudo, em fragmentos expostos a diferentes graus de impacto ambiental,

reforça a sua eficácia em termos de adaptação e sobrevivência. Já em relação à ausência

de representantes de Gigaspora, considerando que as comunidades de FMA respondem

fortemente a competição por raízes de plantas (MAHERALI & KLIRONOMOS, 2012),

interações competitivas e a própria estratégia de colonização desse táxon, caracterizada

por uma extensiva colonização do solo em contraposição a limitada colonização de

raízes (HART & READER, 2002), podem ter influenciado a ausência de representantes

do gênero nos fragmentos florestais da FEEMS. Contudo, é válido destacar que a

ausência de esporos não indica, necessariamente, ausência de colonização radical

(CARRENHO et al., 2001), sendo necessária a condução de estudos posteriores

dedicados a avaliar o percentual de colonização micorrízica a fim de confirmar se a

ausência desse táxon implica em uma real não participação na associação simbiótica

com a vegetação nativa.

A riqueza de espécies e diversidade de Shannon-Wiener por fragmento

encontram-se expressos na tabela 6. As espécies obtidas por fragmento florestal

encontram-se discriminadas na tabela 7, com os respectivos índices de espécies

indicadoras expresso na tabela 8.

Tabela 6. Riqueza de espécies e índice de Shannon-Wiener por fragmento florestal.

A1 A2 B C D E1 E2 F G H1 H2

Número 13 10 19 16 18 11 16 16 13 11 7

Page 78: KHADIJA JOBIM

76

Tabela 7. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas por fragmentos

florestais.

Fragmento Espécies de FMA

A1 A. dilatata, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata, A. tuberculata, C.

etunicatum, G. glomerulatum, Glomus sp.1, Glomus sp.2, Glomus sp.3,

Glomus trufemii, P. occultum e Paraglomus sp.

A2 A. herrerae, A. mellea, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata,

Acaulospora sp.1, Acaulospora sp.2, P. occultum e Paraglomus sp.

B A. dilatata, A. herrerae, A. morrowiae, A. scrobiculata, Acaulospora sp.4,

A. reducta, A. spinosa, A. tuberculata, Dentiscutata sp.1, Dentiscutata

sp.2, G. trufemii, G. cubense, G. glomerulatum, Glomus sp.4, Glomus

sp.5, Glomus sp.6, P. occultum, Paraglomus sp. e R. fulva.

C A. dilatata, A. herrerae, A. mellea, A. reducta, A. rhemii, A. scrobiculata,

Acaulospora sp.5, Acaulospora sp.6, A. myriocarpa,, C. etunicatum,

Glomus sp.7, O. pernambucana, P. occultum, Paraglomus sp., R. clarum e

Rhizoglomus sp.1.

D A. reducta, A. rhemii, Acaulospora sp.7, Acaulospora sp.8, Acaulospora

sp.9, A. brasiliensis, A. myriocarpa, G. australe, G. brohultii, G.

crenatum, G. glomerularum, G. spinosum, Glomus sp.8, G. trufemii, P.

occultum, Paraglomus sp., R. fulva e R. Clarum.

E1 A. foveata, A. herrerae, A. reducta, Acaulospora sp.10, Acaulospora

sp.11, Acaulospora sp.12, Acaulospora sp.13, G. brohultii, G. trufemii, P.

occultum e R. fulva.

E2 A. herrerae, A. mellea, A. morrowie, A. reducta, A. rhemii, A.

scrobiculata, Acaulospora sp.14, Ar. trappei, C. etunicatum, G. brohultii,

P. occultum, P. pernambucanum, Paraglomus sp. e R. clarum.

de

espécies

Índice de

Shannon-

Wiener

(H’)

2,56 2,30 2,94 2,77 2,89 2,39 2,77 2,77 2,56 2,39 1,94

Page 79: KHADIJA JOBIM

77

F A. morrowieae, A. reducta, A. scrobiculata, Acaulospora sp.15,

Acaulospora sp.16, A. spinosa, A. trappei, C. etunicatum, C. hanlinii, G.

brohultii, G. glomerulatum, Glomus sp.9, P. occultum, R. fulva,

Scutellospora sp.1 e Scutellospora sp.2.

G A. herrerae, A. laevis, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata, A.

spinosa, A. tuberculata, C. etunicatum, G. glomerulatum, G. trufemii, P.

occultum, Paraglomus sp. e R. fulva.

H1 A. longula, A. mellea, A. reducta, Acaulospora sp.17, A. morrowie, A.

myriocarpa, A. trappei, C. etunicatum, F. mosseae, G. brohultii, G.

glomerulatum, G. trufemii, P. occultum e Paraglomus sp.

H2 A. reducta, C. etunicatum, F. mosseae, G. brohultii, G. glomerulatum, G.

trufemii e Paraglomus sp.

Tabela 8. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares indicadoras dos fragmentos

florestais. Valores de indicação ≥ 50 encontram-se destacados em negrito.

Espécies Indicadores de espécies

Área Valor de

indicação

p

A. dilatata C 16.7 0.2940

A. foveata E1 22.2 0.1050

A. herrerae B 39.4 0.0110

A. laevis G 20.0 0.7030

A. longula H1 20.0 0.7270

A. mellea E2 12.3 0.3910

A. morrowiae A1 7.1 0.9040

A. reducta D 23.5 0.0120

A. rhemii C 17.6 0.2450

A. scrobiculata E2 24.4 0.1100

Acaulospora sp.1 A2 20.0 0.7260

Acaulospora sp.2 A2 20.0 0.7210

Acaulospora sp.3 A2 20.0 0.7120

Acaulospora sp.4 B 25.0 0.3480

Acaulospora sp.5 C 16.7 0.8440

Acaulospora sp.6 C 16.7 0.8310

Acaulospora sp.7 D 50.0 0.0270

Acaulospora sp.8 D 25.0 0.3570

Acaulospora sp.9 D 25.0 0.3380

Acaulospora sp. 10 E1 11.1 1.0000

Acaulospora sp.11 E1 11.1 1.0000

Acaulospora sp.12 E1 11.1 1.0000

Page 80: KHADIJA JOBIM

78

Acaulospora sp.13 E1 44.4 0.0130

Acaulospora sp.14 E2 33.3 0.0520

Acaulospora sp.15 F 20.0 0.7260

Acaulospora sp.16 F 20.0 0.7490

Acaulospora sp.17 H1 40.0 0.0470

A. spinosa B 9.6 0.7250

A. tuberculata B 21.7 0.1900

A. brasiliensis D 25.0 0.3310

A. myriocarpa C 39.8 0.0090

A. trappei E2 26.7 0.1100

C. etunicatum E2 25.0 0.0800

C. hanlinii F 20.0 0.7370

Dentiscutata sp.1 B 25.0 0.3490

Dentiscutata sp.2 B 25.0 0.3570

F. mosseae H2 53.6 0.0040

G. australe D 25.0 0.3550

G. brohultii H1 8.4 0.7720

G. crenatum D 25.0 0.3460

G. cubense B 25.0 0.3550

G. glomerulatum E2 17.1 0.2810

Glomus sp.1 A1 100.0 0.0010

Glomus sp.2 A1 25.0 0.3340

Glomus sp.3 A1 25.0 0.3680

Glomus sp.4 B 25.0 0.3430

Glomus sp.5 B 25.0 0.3460

Glomus sp.6 B 25.0 0.3470

Glomus sp.7 C 16.7 0.8460

Glomus sp.8 D 50.0 0.0180

Gomus sp.9 F 20.0 0.7130

G. trufemii D 19.5 0.1900

O. Pernambucana C 16.7 0.8330

P. occultum A1 31.0 0.0020

P. pernambucanum E2 33.3 0.0430

Paraglomus sp. D 26.4 0.0230

R. fulva D 18.2 0.2140

R. clarum C 39.2 0.0090

Rhizoglomus sp. C 33.3 0.0600

S. sinuosa D 25.0 0.3320

Scutellospora sp.1 F 20.0 0.7370

Scutellospora sp.2 F 20.0 0.7340

Dentre as espécies indicadoras, F. mossea possui ocorrência típica em áreas de

Cerrado (SOUZA et al., 2010; CARVALHO et al., 2012; COUTINHO et al., 2015), ao

passo que as demais espécies cujo valor de indicação foi equivalente ou superior a 50

consistem em registros que demandam novas avaliações taxonômicas para identificação.

Page 81: KHADIJA JOBIM

79

O número de espécies diferiu entre os fragmentos avaliados (x² = 38,9; df = 10;

p = 0,00003) (Figura 16), tendo sido encontradas diferenças significativas entre os

fragmentos B-G, B-H2, C-A2, C-G, E2-A2, E2-E1, E2-G, E2-H2. O índice de Shannon-

Wiener também diferiu entre os fragmentos avaliados (x² = 28; df = 10, p = 0,00178)

(Figura 17), apresentando diferenças significativas entre os fragmentos B-H2 e E2-H2.

Dentre as áreas avaliadas, o fragmento B apresentou os maiores valores para o número

de espécies e índice de Shannon-Wiener, ao passo que o fragmento H2 demonstrou os

menores valores.

De acordo com Alves (2004), a hipótese do distúrbio intermediário de Connell

(1978) pode oferecer um importante ponto de partida para o entendimento dos impactos

do processo da fragmentação florestal para os FMA. A hipótese propõe que a alta

diversidade de espécies é um reflexo do estado natural de desequilíbrio ambiental e que

a diversidade apresenta níveis baixos para intensidades extremas de distúrbios, isto é,

para áreas que apresentam distúrbios ambientais máximos ou mínimos, e atinge o maior

valor para a diversidade biológica ocorrente em níveis intermediários de perturbação.

No presente estudo, o menor valor registrado para número de espécie e diversidade

esteve associado a um framento caracterizado por maior produção de serapilheira e

consequentemente, maior disponibilidade de material orgânico, além de alta diversidade

vegetal (fragmento H2) ao passo que o maior valor foi registrado para o fragmento

caracterizado por um histórico de incêndios de ocorrência recente, além da presença de

pontos de clareira (fragmento B). Os demais fragmentos apresentaram valores

intermediários, independente dos níveis de impactos ambientais associados.

Considerando a hipótese proposta por Connell, os menores valores dos parâmetros de

diversidade para o fragmento H2 podem indicar um nível de perturbação menor

ocorrente na área ao passo que os maiores valores obtidos para o fragmento B podem

estar evidenciando um possível desequilíbrio intermediário característico da respectiva

área. Entretando, devido às lacunas no entendimento sobre o efeito da fragmentação

florestal nos FMA (GRILLI et al., 2015), novos estudos com vistas à avaliar a

influência dos níveis de impactos ambientais associados a essas áreas sobre as

comunidades de FMA são necessários para compreensão mais acurada acerca da

possibilidade de extrapolar a hipótese de Connell para os FMA.

Abbott e Gazey (1994) propuseram que em ambientes sujeitos a distúrbios

ambientais, a diversidade de FMA pode estar relacionada com a entrada de propágulos

de FMA advindos de áreas adjacentes às impactadas e a composição inicial do ambiente

Page 82: KHADIJA JOBIM

80

e das espécies imigrantes podem culminar em interações competitivas que modularão a

abundância de determinadas espécies na área. Sobre essa constatação, a diferença nos

perfis de composição de espécies da FEEMS pode estar relacionados à própria

capacidade de reestabelecimento da comunidade de FMA de cada fragmento florestal

em relação ao nível de impacto ambiental ocorrente na área, bem como a influência da

dispersão das espécies oriundas das regiões adjacentes e suas respectivas interações com

a composição de FMA original.

Figura 16. Número de espécies avaliado por fragmentos florestais.

Figura 17. Índice de Shannon-Wiener avaliado por fragmentos florestais.

Baixa diferenciação quanto à composição de espécies entre as áreas da região

pode ser identificada na matriz gráfica de dissimilaridade calculada através do índice de

Jaccard (Figura 18), na qual as cores em rosa indicam valores maiores de

dissimilaridade (menores valores de similaridade) e as áreas em azul indicam as áreas

com menores valores de dissimilaridade (maiores valores de similaridade). O índice de

Jaccard (Tabela 9) demonstra que grande fração dos fragmentos apresenta índices altos

de compartilhamento de espécies e o resultado obtido na matriz gráfica de distância

Page 83: KHADIJA JOBIM

81

evidencia que os fragmentos florestais da FEEMS configuram uma baixa

heterogeneidade em termos de composição de espécies de FMA, aspecto que se

confirma na análise de cluster (Figura 19), onde, de acordo com o gráfico da largura da

silhueta, foi obtida a indicação de valor ótimo equivalente a três para a formação de

agrupamentos. Esse fato reforça que a diferenciação da composição de espécies de

FMA entre os fragmentos não é suficientemente acentuada para que seja identificada a

formação de número razoável de agrupamentos distintos na região. Dois agrupamentos

identificados na análise de cluster consistem em C e D (agrupamento 1) e A1, A2, B,

E2, F, G, H2 e H1 (agrupamento 2) e o fragmento E1 consistiu em uma unidade isolada

dos agrupamentos. Porém, os agrupamentos identificados apresentam valores não

significativos de probabilidade de bootstrap corrigida (AU), com o agrupamento 1

apresentando 78% e o agrupamento 2 apresentando 90% de AU, respectivamente.

Figura 18. Matriz gráfica de dissimilaridade obtida por cálculo do índice de Jaccard: a) Matriz original;

b) Matriz ordenada.

Tabela 9. Matriz numérica de índice de similaridade Jaccard.

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

1 - - - - - - - - - - -

2 0.7215

- - - - - - - - - -

3 0.7275

0.8107

- - - - - - - - -

a) b)

Page 84: KHADIJA JOBIM

82

4 0.7988

0.7885

0.8331

- - - - - - - -

5 0.8281

0.8992

0.8805

0.7621

- - - - - - -

6 0.8535

0.8377

0.8153

0.8857

0.8242

- - - - - -

7 0.6937

0.6766

0.7497

0.6666

0.7186

0.7939

- - - - -

8 0.7988

0.8377

0.7928

0.8965

0.8409

0.8416

0.6666

- - - -

9 0.5425

0.6739

0.6295

0.8033

0.7910

0.7494

0.5798

0.6432

- - -

10

0.6214

0.7422

0.8233

0.8033

0.7910

0.8091

0.5103

0.7011

0.6315

- -

11

0.6996

0.8777

0.8856

0.8727

0.8041

0.8211

0.7084

0.8228

0.7149

0.5495

-

Figura 19. Análise de agrupamento hierárquico empregando-se o método da ligação média entre grupos

(UPGMA).

5.2. INFLUÊNCIA DA PROFUNDIDADE DO SOLO E VARIÁVEIS

AMBIENTAIS NA AVALIAÇÃO DE FUNGOS MICORRÍZICOS

ARBUSCULARES

Page 85: KHADIJA JOBIM

83

À exceção do fragmento E1, todos os fragmentos ambientais estudados

apresentaram correlação negativa entre o número de espécies e as profundidades

avaliadas, dos quais quatro exibiram correlação significativa. (Tabela 10). Para a

diversidade e Sannon-Wiener, apenas os fragmentos A1, E2 e H1 não apresentaram

correlação negativa com o aumento da profundidade. O presente estudo evidencia uma

tendência ao decréscimo das espécies e da diversidade de acordo com o aumento da

profundidade do solo, corroborando estudos sobre diversidade de FMA em gradientes

de profundidade em outros ecossistemas (BECERRA et al., 2014; CUENCA et al.,

2010; KABIR et al., 1998; OEHL et al., 2005; SHUKLA et al., 2013a; VERMA &

TARAFADAR, 2010). O número de espécies diferiu entre as zonas de profundidade

avaliadas (x² = 32,3, df = 6, p = 0,00001), apresentando diferenças significativas entre

as zonas do topo do solo e de grande profundidade I e III, I e IV, I e V, I e VI e I e VII

(Figura 20). No tocante a diversidade, apenas duas zonas, referentes ao topo do solo e

maiores profundidades exibiram diferenças significativas (I e IV, I e VI) (Figura 21).

Kabir et al. (1998) propuseram que a zona do solo situada acima de 15 cm de

profundidade concentra maior população de glomerosporos, devido à tendência a

redução de propágulos de FMA com o aumento da profundidade, já Verma & Tarafadar

(2010) verificaram maior número associado a zona entre 0 a 30 cm. O presente estudo

segue o padrão constatado nos trabalhos anteriores, com o maior valor para a média do

número de espécies associado à zona situada entre 0 a 20 cm de profundidade, seguida

pela zona situada entre 20 a 40 cm. Cuenca et al. (2010) verificaram uma tendência ao

decréscimo acompanhada por uma estabilidade da riqueza até a zona de 45 cm. Nos

fragmentos florestais da FEEMs, apesar de ter sido observada diminuição da média do

número de espécies com o aumento da profundidade entre as zonas de 0 a 20 e 20 a 40

cm, esse valor não diferiu significativamente. Becerra et al. (2010) não verificaram

diferenças significativas nos valores de diversidade com o aumento da profundidade.

Neste trabalho, os maiores valores para o número de espécies e diversidade estiveram

associadas as zonas de alcance de até 60 cm de profundidade, havendo tendência ao

decréscimo com o aumento da profundidade e tendo sido registrada diferenças

significativas nos valores entre as diferentes zonas de profundidades avaliadas.

Page 86: KHADIJA JOBIM

84

Tabela 10. Correlação de Kendall entre o número de espécies, diversidade de Shannon-

Wiener e gradiente de profundidade por fragmento. Valores de p significativos

encontram-se destacados em negrito.

Fragmento/

Profundidades (cm)

Número de espécies Diversidade de Shannon-Wiener

R p R p

A1/ 16,67 – 167,67 -14815 0,50255 0,14815 0,50255

A2/ 9,33 – 175 -0,19669 0,30676 -0,57635 0,03052

B/ 13,67 – 200 -0,44935 0,04198 0,20574 0,40763

C/ 6,67 – 184,67 -0,32462 0,05994 -0,34993 0,04256

D/ 16,67 – 168 -0,43644 0,04824 -0,25820 0,26893

E1/ 19 – 186,33 0,02983 0,82722 -0,08513 0,71549

E2/ 10,33 - 160 -0,45677 0,08646 0,08704 0,80624

F/ 6,33 - 233 0,26296 0,17181 0,03226 0,90363

G/ 8,67 – 160 -0,50351 0,00889 -0,83666 0,04042

H1/ 9,33 – 158 -0,50565 0,00860 0,54748 0,00918

H2/ 16,33 - 145 -0,45873 0,03788 -0,56522 0,05023

Figura 20. Número de espécies por zona de profundidade. *I = 0-20cm; II = 20-40cm;

III = 40-60cm; IV = 60-80cm;V = 80-120cm; VI = 120-160cm; VII = 160-230cm.

Figura 21. Índice de Shannon-Wiener por zona de profundidade.

Oehl et al. (2005) verificaram decréscimo relativo na distribuição vertical de espécies

esporocárpicas de FMA com o aumento da profundidade. A espécie esporocárpica R.

Page 87: KHADIJA JOBIM

85

fulva foi encontrada em diferentes profundidades situadas entre os distintos fragmentos

da FEEMS, estando presente desde camadas próximas a superfície do solo (0 - 20),

quanto em camadas mais profundas (20 – 40, 40 - 60 e 60 – 80 cm) (Tabela 11). Por se

tratar de espécie reconhecidamente epígea, isto é, de ocorrência típica acima do solo

(THAXTER et al., 1922) os resultados obtidos no presente estudo alertam para a

importância de que a avaliação de gradientes mais amplos de profundidade sejam

levados em consideração nos estudos de diversidade a fim de esclarecer os padrões de

distribuição vertical e afinidades ecológicas das espécies de FMA.

As espécies que apresentaram maior frequência entre as profundidades avaliadas

consistiram em P. ocultum (37%), A. reducta (32%), Paraglomus sp. (25%, G.

glomerulatum (17%), G. trufemii (17%) e A. herrerae (13%), tendo sido encontradas

desde as zonas mais superficiais até as zonas de maior profundidade. As espécies A.

herrerae, G. glomerulatum e G. trufemii exibiram forte tendência ao decréscimo na

ocorrência com o aumento da profundidade, ao passo que as espécies A. reducta, P.

ocultum e Paraglomus sp. apresentaram baixa tendência ao decréscimo quanto à

ocorrência nas diferentes zonas (Figura 22).

Tabela 11. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares em diferentes

alcances de profundidade.

Espécies Zona de profundidade

TS¹ GP²

A. dilatata x x

A. foveata x

A. herrerae x x

A. laevis x

A. longula x

A. mellea

A. morrowiae x x

A. reducta x x

A. rhemii x x

A. scrobiculata x

A. spinosa x

A. tuberculata x

Acaulospora sp.1 x x

Acaulospora sp.2 x

Acaulospora sp.3 x

Acaulospora sp.4 x

Acaulospora sp.5 x

Acaulospora sp.6 x

Acaulospora sp.7 x

Acaulospora sp.8 x

Page 88: KHADIJA JOBIM

86

Acaulospora sp.9 x

Acaulospora sp.10 x

Acaulospora sp.11 x

Acaulospora sp.12 x

Acaulospora sp.13 x

Acaulsopora sp.14 x

Acaulospora sp.15 x

Acaulospora sp.16 x

Acaulospora sp.17 x

A. brasiliensis x

A. myriocarpa x x

A. trappei x

C. hanlinii x

C.etunicatum x x

Dentiscutata sp.1 x

Dentiscutata sp.2 x

F. mosseae x x

G. australe x

G. brohultii x x

G. crenatum x

G. cubense x

G. glomerulatum x x

G. trufemii x x

Glomus sp.1 x x

Glomus sp.2 x

Glomus sp.3 x

Glomus sp.4 x

Glomus sp.5 x

Glomus sp.6 x

Glomus sp.8 x x

Glomus sp.7 x

Glomus sp.9 x

O. pernambucana x

P. occultum x x

P. pernambucanum x

Paraglomus sp. x x

R. fulva x x

R. clarum x x

Rhizoglomus sp. x x

Scutellospora sp.1 x

Scutellospora sp.2 x

S. sinuosa x 1 – TP: topo do solo, zona de 0 – 60cm; 2 – GP: grandes porfundidades, zona superior a 60 cm.

A espécie G. cubense, novo registro para o país, foi descrita originalmente em

cambissolos háplicos a partir de material coletado em 50 cm de profundidade. No

Page 89: KHADIJA JOBIM

87

presente estudo, a espécie ocorreu em zona situada próxima à superfície do solo, entre 0

a 20 cm (RODRIGUEZ & DALPÉ, 2011).

A ampla distribuição avaliada para as espécies A. reducta, P. occultum e

Paraglomus sp. em relação ao gradiente de profundidade sugere que essas espécies

apresentam uma alta adaptabilidade para diferentes condições de disponibilidade de

nutrientes. P. occultum consiste em uma espécie que apresenta ampla distribuição entre

diferentes ecossistemas brasileiros e de acordo com SOUZA et al. (2010), corresponde a

uma das espécies de FMA que são pouco afetadas por mudanças geográficas,

considerando seus pontos de ocorrência e as dimensões ambientais. Essa espécie tem

sido registrada para diferentes condições ambientais em solos do Cerrado, desde

agrossistemas, áreas naturais, áreas impactadas e Campos Rupestres (ALVARENGA et

al., 1999; CARNEIRO et al., 2015; CARVALHO et al., 2012; MARTINS et al., 1999).

Morton, com base em relato pessoal disponível em seu website (http://invam.wvu.edu/)

menciona que espécies de Paraglomus exibem comportamento muito agressivo em

solos ácidos, como é o caso dos solos de Cerrado, caracterizados por reduzido pH

(OLIVEIRA et al., 2005), fato que pode culminar no sucesso da esporulação desta

espécie, em relação a outras espécies tanto em diferentes fragmentos quanto nas

diferentes profundidades avaliadas.

A) A. herrerae (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

*Dados de profundidade foram padronizados.

Page 90: KHADIJA JOBIM

88

B) A. reducta (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

C) G. glomerulaum (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

D) G. trufemii (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

Page 91: KHADIJA JOBIM

89

E) P. occultum (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

F) Paraglomus sp. (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

Figura 22. A – F- Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares com maior distribuição

ao longo do gradiente de profundidade nos fragmentos florestais.

Os solos da FEEMS apresentam solos ácidos (níveis médios), baixos teores de

fósforo (P) e matéria orgânica (MO). Os níveis de alumínio (Al), cálcio (Ca), cobre

(Cu), ferro (Fe), magnésio (Mg), manganês (Mn), Potássio (K) e zinco (Zn) oscilam de

valores baixos, intermediários a altos (Tabela 12).

A variável profundidade apresentou uma correlação negativa com as variáveis

ambientais à exceção do cobre, cuja distribuição não foi afetada ao longo do gradiente

de profundidade (Figura 23). A MO apresentou uma forte correlação em relação à

profundidade e as demais variáveis apresentaram valores moderados. Os valores foram

significativos para as correlações com as variáveis Ca, Fe, P, Mg, Mn, MO, pH, K e Zn.

A RDA permitiu a explicação de 30% da variação observada nos dados (p =

0,005). O eixo RD1 apresentou maior influência (11%) na análise, seguido pelo eixo

RD2 (8%). O eixo RDA1 esteve correlacionado positivamente com a profundidade, pH,

Page 92: KHADIJA JOBIM

90

K, Al, MO, Zn, Mn e Cu e negativamente correlacionado com o P, Ca e Fe. Já o eixo

RD2 esteve correlacionado positivamente com a profundidade, K, Al e Cu e

correlacionado negativamente com o pH, P, MO, Zn, Fe e Mn (Tabela 13).

Fatores edáficos podem influenciar substancialmente as populações de FMA e,

portanto, as alterações na estrutura do solo e disponibilidade dos nutrientes podem

afetar a formação de FMA e o número de espécies (ABBOTT & ROBSON, 1991). A

profundidade consistiu na variável de maior influência na distribuição da das espécies

(Figura 24). Apenas as espécies A. morrowiae e Glomus sp.1 não foram afetadas pelo

gradiente de profundidade, mantendo sua abundância estável com o aumento da

profundidade, ao passo que F. mosseae, A. herrerae, A. dilatata, A. mellea, A. reducta,

A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.1, Acaulospora sp.12, A. tuberculata, A.

myriocarpa, C. etunicatum, G. brohultii, G. glomerulatum, Glomus sp.5, G. trufemii, P.

occultum, Paraglomus sp.1, R. fulva e R. clarum apresentaram uma correlação negativa

com essa variável. As demais espécies apresentaram ocorrência restrita nas

profundidades avaliadas, não sendo possível inferir o perfil de influência das variáveis

ambientais. O Fe e o Cu consistiram nas variáveis que apresentaram menor influência

na distribuição das espécies.

Page 93: KHADIJA JOBIM

91

Fr

ag,

Perfil Prof(cm) pH P k Ca Mg Al M,O, Zn Fe Mn Cu

A1 A 16,67 5,59 5,23 104,67 9,06 0,81 0,00 9,33 2,17 19,23 179,00 0,25

A1 BW1 61,67 4,59 2,37 17,33 0,05 0,06 2,07 2,63 0,00 28,97 14,93 0,28

A1 BW2 107,67 4,64 1,13 6,67 0,02 0,0 1,63 1,49 0,23 15,53 5,70 0,27

A1 2BW2 167,67 5,18 1,03 6,67 0,00 0,00 1,13 0,83 0,00 8,73 3,97 0,09

A2 A1 9,3 6,21 11,63 166,33 8,04 1,55 0,00 10,10 3,48 27,40 198,70 0,10

A2 A2 23,33 5,13 4,50 84,33 2,95 0,62 0,40 5,18 0,97 40,87 108,53 0,54

A2 AB 36,33 5,36 2,00 43,00 1,46 0,30 0,83 3,16 0,29 44,70 35,70 0,47

A2 Bt1 65,67 5,24 4,47 11,33 0,50 0,10 1,43 2,11 0,10 34,43 13,10 0,29

A2 Bt2 175 4,95 3,13 5,67 0,07 0,00 1,77 1,54 0,10 38,67 10,67 0,41

B A 13,667 5,16 3,90 91,67 1,61 0,35 0,77 5,49 1,05 86,67 19,27 0,88

B A/B 28 5,27 2,67 31,33 0,23 0,03 1,43 3,60 0,12 43,07 4,30 0,93

B BW1 66,67 5,22 0,40 10,00 0,10 0,01 1,33 2,20 0,00 29,07 2,50 1,10

B BW2 200 5,36 0,07 5,33 0,00 0,00 0,47 1,05 0,00 29,17 0,77 0,68

C A 6,67 5,55 8,63 44,33 5,87 0,04 0,00 6,45 2,62 45,30 56,73 0,69

C B1 29,33 4,77 4,70 12,33 1,09 0,00 0,87 2,94 0,31 38,03 12,07 1,10

C B2 51 4,72 2,73 5,33 0,16 0,00 1,10 2,50 0,00 169,63 6,67 1,18

C 2C1 105,33 4,72 4,60 2,00 0,02 0,00 1,07 2,76 0,47 183,93 1,30 1,89

C 2C2 144,67 4,88 6,83 1,33 0,01 0,00 1,27 2,33 0,34 101,13 0,60 1,50

C 2C3 184,67 4,85 6,57 2,00 0,00 0,00 1,30 2,33 0,30 94,97 0,67 1,74

D A 16,67 5,95 13,30 255,00 6,59 1,71 0,00 12,36 3,07 32,63 235,27 0,80

D Bt1 40,67 5,21 3,00 138,33 1,51 0,53 1,40 3,65 0,33 76,83 78,67 2,27

D Bt2 69 5,16 1,33 114,00 1,13 0,49 1,70 1,98 0,00 43,67 27,97 2,12

D 2BC 168 5,49 0,40 130,00 0,00 0,00 1,87 0,53 0,00 26,60 5,07 0,95

E1 A 19 5,95 2,60 90,67 8,25 1,76 0,00 9,44 6,03 33,10 76,10 0,93

E1 A1 23,33 5,76 13,93 115,00 8,20 1,87 0,00 12,95 5,43 32,70 143,23 0,82

E1 A2 37,67 4,96 2,03 30,67 0,89 0,37 2,40 3,40 0,34 42,60 34,30 1,21

E1 B1 46,67 5,86 0,77 39,67 4,34 0,99 0,27 2,81 0,93 35,63 11,93 2,43

E1 B2 55,33 3,68 0,87 24,00 0,69 0,21 0,30 2,06 0,07 53,30 12,10 1,60

E1 2Bt 72,33 4,95 0,70 14,33 0,16 0,02 3,40 1,19 0,00 38,77 1,73 1,47

E1 2BC1 91,33 5,72 0,27 12,67 1,59 0,67 0,73 0,70 0,00 47,47 1,83 1,00

E1 2C 145,33 5,34 1,67 10,00 0,04 0,00 1,33 0,44 0,00 8,20 0,47 0,38

E1 2C1 186,33 5,72 3,70 7,67 0,84 0,39 0,53 0,31 0,00 23,00 3,43 0,43

E2 A 10,33 5,97 4,07 133,00 6,34 1,77 0,00 9,55 8,47 74,33 250,70 1,72

E2 BA 24,67 5,56 0,70 99,67 2,23 0,81 0,47 2,37 1,61 109,67 120,40 2,53

E2 2C 145,33 5,34 1,67 10,00 0,04 0,34 1,33 0,44 0,00 8,20 0,47 0,38

E2 Bt1 160 5,39 0,20 41,50 0,54 0,99 1,33 0,79 0,00 42,18 7,98 2,45

F A1 6,33 5,78 9,70 182,33 8,10 0,00 0,00 16,46 2,80 34,37 65,30 0,07

F A2 28 4,75 2,63 49,00 0,62 0,00 2,93 6,70 0,00 65,87 7,17 0,27

F AB 49,33 4,71 1,63 27,33 0,00 0,00 3,30 3,60 0,00 55,43 1,90 0,37

F Bt1 74 4,66 0,80 13,33 0,00 0,00 2,77 1,89 0,00 37,90 0,73 0,39

F 2Bt 233 5,18 0,33 20,00 0,00 1,27 1,63 0,92 0,00 19,03 0,17 0,28

G A 8,67 5,66 10,65 203,50 8,18 0,06 0,05 7,57 5,34 86,40 314,55 0,63

G BI1 59 4,73 2,13 89,33 0,22 0,00 5,57 3,29 0,30 116,97 26,17 2,19

G BI2 87 4,84 0,30 40,50 0,00 0,01 5,75 0,99 0,04 32,50 3,10 0,72

Tabela 12. Atributos físico-químicos dos perfis de solo dos fragmentos florestais.

Page 94: KHADIJA JOBIM

92

Fonte: Embrapa Milho e Sorgo.

F. mosseae apresentou distribuição correlacionada positivamente com a

disponibilidade de Al e K. A. dilatata, A. herrerae, A. mellea, A. morrowiae, A. reducta,

A. rhemii, A. scrobiculata, A. tuberculata, Acaulospora sp.1, A. myriocarpa, G.

brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii, Glomus sp.1., P. occultum, Paraglomus sp.1, R.

fulva e R. clarum apresentaram correlação negativa com ambas as variáveis. Maia et al.

(2010) afirmam que a tolerância ao alumínio varia de acordo com as espécies e pode ser

um fator determinante para a ocorrência de FMA em solos ácidos, como é o caso dos

solos tropicais. A principal consequência da acidez do solo é a toxidez que o alumínio

causa às plantas, comprometendo o desenvolvimento das raízes e diminuindo a

capacidade das plantas em absorver água e nutrientes do solo (ALFAIA & UGUEN,

2013). A correlação negativa em relação aos níveis de alumínio apresentada pela

maioria das espécies pode ter sido uma resposta em relação à toxicidade desse elemento

no solo em consequência da acidez característica dos solos da FEEMS. Estudos

realizados em outros ecossistemas permitiram detectar que o decréscimo do potássio

afetou negativamente o número de espécies de FMA em representantes de diferentes

espécies vegetais (AGUILLERA et al., 1998; VERMA & TARAFADAR, 2010;

BECERRA et al., 2014), em padrão similar ao detectado no presente estudo.

O cálcio, fósforo, mangânes, matéria orgânica e pH estiveram negativamente

correlacionados com a maiora das espécies, com o cálcio, mangânes e matéria orgânica

apresentando níveis de influência mais fortes. A literatura diverge em relação à

influência do pH sobre a distribuição das espécies de FMA. O pH do solo tende a

decrescer com o aumento da profundidade devido principalmente à percolação da água

ao longo do peril do solo, permitindo a formação de ácidos (HABTE, 1999).

G 2BC1 114,33 5,08 1,37 81,00 0,00 0,00 4,07 0,88 0,38 25,93 3,83 0,50

G 2BC2 160 5,19 0,10 18,33 0,00 1,11 2,97 0,40 0,00 15,87 3,37 0,25

H1 A 9,33 5,04 8,37 149,67 2,77 0,23 0,37 7,79 2,24 53,43 160,90 0,48

H1 AB 30 4,75 2,53 74,67 0,01 0,15 2,70 3,38 0,32 101,93 40,87 1,20

H1 BI 67,33 4,90 0,77 49,33 0,00 0,29 3,20 1,67 0,00 69,00 11,10 0,91

H1 2B 125 5,24 0,33 109,33 0,00 0,16 5,37 0,92 0,00 36,77 1,30 0,75

H1 2BC 158 5,33 1,03 77,00 0,00 1,59 5,03 0,62 0,00 24,43 0,80 0,32

H2 A 16,33 7,11 11,33 452,67 10,02 1,65 0,00 8,45 3,65 24,47 235,37 0,97

H2 AB 35,67 7,23 1,05 458,50 5,43 0,81 0,00 2,84 0,59 43,60 75,20 2,24

H2 Bt1 68,33 6,15 0,23 404,33 2,75 0,71 0,50 1,41 0,18 33,50 10,70 1,68

H2 Bt2 145 5,68 0,23 128,33 2,25 0,47 0,87 1,18 0,12 38,80 6,97 1,37

Page 95: KHADIJA JOBIM

93

Figura 23. Matriz de correlação de Kendall. Códigos de significância: 0 = “***”; 0,001 = “**”; 0,01 = “*”; 0,05 = “.”. Os diagramas de dispersão representam as relações

entre as variáveis ambientais e os histogramas representam a distribuição das variáveis ambientais considerando a área total da FEEMS.

Page 96: KHADIJA JOBIM

94

Tabela 13. Coeficientes de correlação da matriz ambiental com os eixos 1 e 2 da RDA.

Variáveis Coeficiente de correlação

RDA1 RDA2

Profundidade 0,0413 0,0899

pH 0,0061 -0,0612

P -0,0663 -0,0231

K 0,0768 0,0725

Ca -0,1034 0,1715

Al 0,0410 0,0738

MO 0,0663 -0,0196

Zn 0,0205 -0,0481

Fe -0,0199 -0,0144

Mn 0,1492 -0,0711

Cu 0,0044 0,0077

Figura 24. RDA entre a matriz de abundância das espécies de FMA e a matriz de variáveis ambientais.

As setas representam as variáveis ambientais, pontos em preto representam os sítios e pontos em

vermelho representam as espécies. Cada espécie encontra-se designada pelas três iniciais do epíteo

genérico seguida pelas três iniciais do epíteto especifico.

Shukla et al. (2013b) estudaram a ocorrência de FMA em duas plantas de importância

medicinal na Índia, levando em consideração gradiente de profundidade e a influência

do pH e da umidade, tendo sido verificado uma correlação positiva das populações de

Page 97: KHADIJA JOBIM

95

FMA com o pH do solo, padrão em desacordo com os resultados obtidos por Friese &

Koske (1991). Considerando que a intepretação dos efeitos do pH nas populações de

FMA é de difícil interpretação, pois essa variável afeta vários atributos químicos do

solo, os autores propuseram que apenas o pH e a umidade seriam insuficientes para

explicar a variação, portanto, outros fatores deveriam ser acrescentado para explicar a

distribuição dos FMA (SHUKLA et al., 2013b). Karaarslan & Uyanöz (2011) sugeriram

que a matéria orgânica apresenta importante influência nas espécies de FMA, fato

corroborado pela constatação de que a maioria das espécies registradas neste estudo

demonstraram uma forte correlação negativa com o teor de matéria orgânica.

O fósforo presente no solo pode reduzir a esporulação de FMA (SANDERS,

1975). Udaiyan et al. (1996) encontraram correlação negativa com a taxa de colonização

das raízes de Acacia planifrons Wight & Arn. e a disponibilidade de fósforo. No

presente trabalho, A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.1, A. tuberculata, G.

brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii, Paraglomus sp. e R. fulva estiveram

positivamente correlacionadas com a disponibilidade desse elemento.

Karaarslan & Uyanöz (2011) verificaram correlação positiva entre a taxa de

colonização de raízes por FMA e os níveis de Mn e Zn. Ambas as variáveis

apresentaram influências diferentes sobre as abundâncias das espécies da FEEMS, com

a maioria das espécies apresentando correlação negativa e número menor de espécies

apresentando correlação positiva. Os resultados obtidos a partir da RDA demonstram

variabilidade interespecífica entre os FMA quanto à resposta da distribuição das

espécies em relação aos atributos físico-químicos do solo.

6. CONCLUSÕES

Os resultados encontrados permitem concluir que a composição de espécies de

FMA varia em função do aumento da profundidade do solo e da disponibilidade de

nutrientes, tendendo ao decréscimo no número de espécies e diversidade. Dez espécies

foram encontradas exclusivamente em zonas superiores a 50 cm de profundidade, dentre

as quais apenas três são espécies já descritas para a ciência (A. foveata, G. australe e O.

pernambucana). A amostragem de zonas mais profundas do solo permite o acesso a

espécies de ocorrência restrita nessas áreas e, portanto, amplia os dados sobre

ocorrência e diversidade de FMA nos ecossistemas.

Page 98: KHADIJA JOBIM

96

7. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os fragmentos florestais da FEEMS apresentaram alto número de espécies,

despontando uma área biologicamente rica e taxonomicamente promissora para a

descrição de novas espécies, resultados que alertam para o potencial biológico de

ambientes ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica para a condução de inventários

taxonômicos. Zonas situadas próximas a superfície do solo abrigam maior riqueza e

diversidade de FMA, contudo, a amostragem até as zonas mais profundas (50 – 230 cm)

demonstrou ser um importante atributo a ser incluído nos futuros estudos de

diversidade, uma vez que a restrição da amostragem às zonas superficiais pode

subestimar a diversidade e negligenciar as espécies que ocorrem nas zonas mais

profundas. Neste estudo, foi possível verificar que a distribuição das espécies de FMA

varia interespecificamente em função das alterações dos níveis dos elementos físico-

químicos do solo, porém o cálcio, fósforo, mangânes, matéria orgânica e pH apresentam

uma significativa influência sobre a distribuição dos FMA.

8. REFERÊNCIAS

ABBOTT, L.K.; ROBSON, A.D. 1991. Factors influencing the occurrence of vesicular-

arbuscular mycorrhizas. Agriculture, Ecosystems and Environment 35: 121-150.

ABBOTT, L.K.N.; GAZEY, C. 1994. An ecological view of the formation of the VA

mycorrhizas. Plant and Soil 159: 69 – 78.

AGUILERA, L.E.; GUTIERREZ, J.R.; MORENO, R.J. 1998. Vesicular arbuscular

mycorrhizae associated with saltbushes Atriplex spp. (Chenopodiaceae) in the Chilean

Arid Zone. Revista Chilena de História Natural 71: 291-302.

AIDAR, M.P.M.; CARRENHO, R.; JOLY, C.A. 2004. Aspects of arbuscular

mycorrhizal fungi in na Atlanctic Forest chronosequene in Parque Estadual Turístico do

Alto Ribeira (PETAR), SP. Biota Neotropica 4: 1 – 5.

Page 99: KHADIJA JOBIM

97

ALEXOPOULOS, C.J.; MIMS, C.W.; BLACKWELL, M. 1996. Introductory

Mycology. New York: John Wiley & Sons, 869 p.

ALFAIA, S.S.; UGUEN, K. 2013. Fertilidade e manejo do solo. In: MOREIRA, F.M.

S.; CARES, J.E.; ZANETTI, R.; STÜRMER, S.L. O Ecossistema solo: componentes,

relações ecológicas e efeitos na produção vegetal. Lavras: Editora UFLA, p. 75-90.

ALLEN, M.F. 1992. Mycorrhizal functioning. London: Chapman Hall, 515 p.

ALVARENGA, M.I.N.; SIQUEIRA, J.O.; VIDE, A.C. 1999. Teor de carbono,

biomassa microbiana, agregação e micorriza em solos de Cerrado com diferentes usos.

Ciência e Agrotecnologia 23: 617–625.

ALVES, L.J. 2004. Efeito da fragmentação florestal sobre as comunidades de

fungos micorrízicos arbusculares da floresta atlântica do extremo sul da Bahia.

Dissertação. Salvador: Universidade Federal da Bahia. 84 p.

AMES, R.N.; SCHNEIDER, R.W. 1979. Entrophospora, a new genus in the

Endogonaceae. Mycotaxon 8: 347 – 352.

AMORIM, D.S. 2002. Fundamentos de sistemática filogenética. Ribeirão Preto:

Editora Holos, 136 p.

AN, Z.Q.; GROVE, J.H.; HENDRIX, J.W.; HERSHMAN, D.E.; HENSON, G.T. 1990.

Vertical distribution of endogonaceous mycorrhizal fungi associated with soybean, as

affected by soil fumigation. Soil Biology and Biochemistry 22: 715-719.

ANDERSON, E.L.; MILLNER, P.D.; KUNISHI, H.M. 1987. Maize root length density

and mycorrhizal infection as influenced by tillage and soil phosphorus. Journal of

Plant Nutrition 10: 1349-1356.

ARAÚJO, M.A.R. 2007. Unidades de conservação no Brasil: da República à Gestão

de Classe Mundial. Belo Horizonte: Segrac, 14 p.

Page 100: KHADIJA JOBIM

98

ASSIS, P.C.R.; SAGGIN-JÚNIOR, O.J. PAULINO, H.B.; STÜRMER, S.L.;

SIQUEIRA, J.O.; CARNEIRO, M.A.C. 2014. Fungos micorrízicos arbusculares em

campos de murundus após a conversão para sistemas agrícolas no Cerrado. Revista

Brasileira de Ciência do Solo 38: 1703-1711.

AZEVEDO, J.L.; VAZOLLER, R.F. 2015. Taxonomia microbiana. Disponível em:

<www.cria.org.br> Acesso em: 25 de janeiro de 2015.

BALOTA, E.L.; LOPES, E.S. 1996. Introdução de fungo micorrízico arbuscular no

cafeeiro em condições de campo. II. Flutuação sazonal de raízes, de colonização e de

fungos micorrízicos arbusculares associados. Revista Brasileira de Ciência do Solo

20: 225–232.

BALOTA, E.L.; LOPES, E.S. 1996. Introdução de fungo micorrízico arbuscular no

cafeeiro em condições de campo. I. Persistência e interação com espécies nativas.

Revista Brasileira de Ciência do Solo 20:217–223.

BARTZ, M. L. C.; CARRENHO, R.; COSTA, S. M. G.; FILHO, A. C. TORMENAS,

C. A. 2008. Comparação entre as técnicas de amostragem direta em campo e cultura-

armadilha para mensuração da diversidade de espécies de fungos micorrízicos

arbusculares. Hoehnea 35: 159-164.

BECERRA, A.; BARTOLONI, N. COFRÉ, N.; SOTERAS, F.; CABELLO, M. 2014.

Arbuscular mycorrhizal fungi in saline soils: vertical distribution at different soil depth

Brazilian. Journal of Microbiology 45: 585-594.

BEENA, K.R; ARUN, A.B.; RAVIRAJA, N.S.; SRIDHAR, K.R. 2000. Diversity of

arbuscular mycorrhizal fungi on the coastal sand dunes of west coast of India. Current

Science 79: 1459-1466.

BELLGARD, S.E. 1993. The topsoil as the major store of the propagules of vesicular-

arbuscular mycorrhizal fungi in southeast Australian sandstone soils. Mycorrhiza 3:

19-24.

Page 101: KHADIJA JOBIM

99

BERCH, S.M.; KOSKE, R.E. 1986. Glomus pansihalos, a new species in the

Endogonaceae, Zygomycetes. Mycologia 78: 832 – 836.

BERKELEY, M.J.; BROOME, C.E. 1873. Enumeration of the fungi of Ceylon. Part II.

Journal of the Linnean Society of London, Botany 14: 29-64.

BIERREGAARD, R.O.; GASCON, C. 2001. The biological dynamics of forest

fragments project: overview and history of a long-term conservation project. In:

BIERREGAARD, R.O.; GASCON, C.; LOVEJOY, T.E.; MESQUITA, R. (Eds).

Lessons from Amazonia: the ecology and conservation of a fragmented forest. ,

New Haven: Yale University Press, 478 p.

BŁASZKOWSKI, J. 2012. Glomeromycota. Krakow: Polish Academy of Sciences, 303

p.

BŁASZKOWSKI, J.; CHWAT, G.; GÓRALSKA, A.; PRZEMYSLAW, R.; KOVÁCS,

G.M. 2014a. Two new genera, Dominikia and Kamienskia, and D. disticha sp. nov.

in Glomeromycota. Nova Hedwigia 100: 225 – 238.

BŁASZKOWSKI, J.; CHWAT, G.; GOTO, B.T. 2014b. Rhizophagus natalensis, a new

species in the Glomeromycota. Mycotaxon 129: 97–108.

BŁASZKOWSKI, J.; CHWAT, G.; GÓRALSKA, A. 2015. Acaulospora ignota and

Claroideoglomus hanlinii, two new species of arbuscular mycorrhizal fungi

(Glomeromycota) from Brazil and Cuba. Mycological Progress 14: 1-11.

BONFANTE-FASOLO, P. 1984. Anatomy and morphology of VA mycorrhizae. In:

POWELL, C. L. & BAGYARAJ, D. J. (eds.). VA Mycorrhiza. Boca Raton: CRC

Press, p. 5–33.

BONFIM, J.A.; VASCONCELLOS, R.L.F.; STÜRMER, S.L.; CARDOSO, E.J.B.N.

2013. Arbuscular mycorrhizal fungi in the Brazilian Atlantic Forest: a gradient of

environmental restoration. Applied Soil Ecology 71: 7–14.

Page 102: KHADIJA JOBIM

100

BONFIM, J.A.; VASCONCELLOS, R.L.F.; GUMIERE, T.; MESCOLOTTI, D.L.C.;

OEHL, F.; CARDOSO, E.J.B.N. 2015. Diversity of Arbuscular Mycorrhizal Fungi in a

Brazilian Atlantic Forest Toposequence. Microbial Ecology 71: 164-177.

BONONI, V.L.R.; TRUFEM, S. F. B. 1983. Endomicorrizas vesículo-arbusculares do

cerrado da Reserva Biológica de Moji-Guaçú, SP, Brasil. Rickia 10: 55-84.

BORLAUG, N.E. 2002. Feeding a world of 10 billion people: the miracle ahead. In: R.

Bailey (Ed.). Global warming and other eco-myths. Competitive Enterprise Institute:

Roseville, p. 29-60.

CÂMARA, I.G. 2001. Megabiodiversidade. Rio de Janeiro: Sextante, 208 p.

CARNEIRO, M.A.C.; FERREIRA, D.A.; SOUZA, E.D.; PAULINO, H.B.; SAGGIN-

JÚNIOR, O.J.; SIQUEIRA, J.O. 2015. Arbuscular mycorrhizal fungi in soil aggregates

from fields of “murundus” converted to agriculture. Pesquisa Agropecuária Brasileira

50: 313–321

CARRENHO, R.; TRUFEM, S.F.B.; BONONI, V.L.R. 1998. Arbuscular mycorrhizal

fungi in Citrus sinensis/ C. limon trated with Fosety-Al and Metalaxyl. Mycological

Research 102: 677-682.

CARRENHO, R.; TRUFEM, S.F.B.; BONONI, V.L.R. 2001. Fungos micorrízicos

arbusculares em rizosferas de três espécies de fitobiontes instaladas em área de mata

ciliar revegetada. Acta Botanica Brasilica 15: 115-124.

CARVALHO, F.; SOUZA, F.A.; CARRENHO, R.; SOUZA, F.M.M.; JESUS, E.C.;

FERNANDES, G.W. 2012. The mosaic of habitats in the high-altitude Brazilian

rupestrian fields is a hotspot for arbuscular mycorrhizal fungi. Applied Soil Ecology

52: 9 –19.

CONNELL, J.H. 1978. Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science 199:

1302-1310.

Page 103: KHADIJA JOBIM

101

CÓRDOBA, A.S. 1998. Avaliação da diversidade de fungos micorrízicos

arbusculares em três estágios de estabilização de dunas. Dissertação. Florianópolis:

Universidade Federal de Santa Catarina, 93 p.

CÓRDOBA, A.S.; MENDONÇA, M.M.; STÜRMER, S.L.; RYGIEWICZ, P.T. 2001.

Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi along a sand dune stabilizatoin gradient: a

case study at Praia da Joaquina, Ilha de Santa Catarina, South Brasil. Mycoscience 42:

379-387.

COSTA, C.M.C.; CAVALCANTE, U.M.T.; GOTO, B.T.; SANTOS, V.F.; MAIA, L.C.

2005. Fungos micorrízicos arbusculares e adubação fosfatada em mudas de mangabeira.

Pesquisa Agropecuária Brasileira 40: 225–232.

COSTA, T.C.C.; GUIMARÃES, T.A.D.P. 2007. Inventário de Florestas Plantadas

na Fazenda Experimental da Embrapa Milho e Sorgo. Sete Lagoas: Documento 62.

20 p.

COUTINHO, E.S.; FERNANDES, G.W.; BERBARA, R.L.L.; VALÉRIO, H.M.;

GOTO, B.T. 2015. Variation of arbuscular mycorrhizal fungal communities along an

altitudinal gradient in rupestrian fields in Brazil‏. Mycorrhiza (In press).

CTC/RMFC. 2005. Rede de manejo florestal da Caatinga: protocolo de medições de

parcelas permanentes. Recife: Associação Plantas do Nordeste. 21 p.

CUENCA, G.; LOVERA, M. 2010. Seasonal variation and distribution at different soil

depths of arbuscular mycorrhizal fungi spores in a tropical sclerophyllous shrubland.

Botany 88:54-64.

DANGEARD, P.A. 1896. Une maladie du peuplier dans l'ouest de la France. Le

Botaniste 5: 38-43.

DANGEARD, P.A. 1900. Le Rhizophagus populinus Dangeard. Le Botaniste 7: 285–

289.

Page 104: KHADIJA JOBIM

102

DAVISON, J.; MOORA,M.; ÖPIK, M.; ADHOLEYA, A.; AINSAAR, L.; BÂ, A.;

BURLA, S.; DIEDHIOU, A.G.; HIIESALU, I.; JAIRUS, T.; JOHNSON, N.C.;

KANE,A.; KOOREM, K.; KOCHAR, M.; NDIAYE, C.; PÄRTEL,M.; REIER, Ü.;

SAKS, Ü.; SINGH, R.; VASAR, M.; ZOBEL, M. 2015. Global assessment of

arbuscular mycorrhizal fungus diversity reveals very low endemism. Science 349: 970-

973.

DE BARY, A. 1879. Die Erscheinung der Symbiose. Strassbourg: Tübner, 30 p.

DEAN, W. 1996. A ferro e fogo: a história e a devastação da Mata Atlântica

brasileira. São Paulo: Companhia das Letras. 484 p.

DRAY, S.; DUFOUR, A.B. 2007. The ade4 package: implementing the duality diagram

for ecologists. Journal of Statistical Software. 22: 1-20.

DUFRÊNE, M. & LEGENDRE, P. 1997. Species assemblages and indicator species:

the need for flexible asymmetrical approach. Ecological Monographs 67: 345-366.

EMBRAPA - EMPRESA BRASILEIRA DE PESQUISA AGROPECUÁRIA. 2007.

Biodiversidade do Bioma Cerrado. Disponível em:

<http://www.agencia.cnptia.embrapa.br/Agencia16/AG01/arvore/AG01_2_111200610

412.html> Acesso em: 16 de abril de 2014.

FERNANDES, A.; SIQUEIRA, J.O. 1989. Micorrizas vesicular-arbusculares em

cafeeiros da região Sul do Estado de Minas Gerais. Pesquisa Agropecuária Brasileira

24: 1489–1498.

FLORA DO BRASIL. 2015. Lista de espécies da flora do Brasil. Disponível em:

<http://floradobrasil.jbrj.gov.br/> Acesso em: 25 de fevereiro de 2015.

FRANK, A. B. 1885. Ueber die auf Wurzelsymbiose beruhende Ernährung gewisser

Bäume durch unterirdische Pilze. Berichte der Deutschen Botanischen Gesellschaft

3: 128–145.

Page 105: KHADIJA JOBIM

103

FRANK, A.B. 1887. Sind die Wurzelanschwellungen der Erlen und Eläagnaceen

Pilzgallen? Berichte der Deutschen Botanischen Gesellschaft 5: 50–58.

FRIESE, C.F.; KOSKE, R.E. 1991. The spatial dispersion of spores of vesicular-

arbuscular mycorrhizal fungi in a sand dune: microscale patterns associated with the

root architecture of American beachgrass. Mycology Research 95: 952-957.

FURRAZOLA, E.; GOTO, B.T.; SILVA, G.A.; TORRES-ARIAS, Y.; MORAIS, T.;

LIMA, C.E.P.; FERREIRA, A.C.A.; MAIA, L.C. ; SIEVERDING, E.; OEHL, F. 2013.

Acaulospora herrerae, a new pitted species in the Glomeromycetes from Cuba and

Brazil. Nova Hedwigia 97: 401-413.

GANEM, R.S. 2011. Conservação da Biodiversidade Legislação e Políticas

Públicas. Organização Biblioteca Digital da Câmara dos Deputados Centro de

Documentação e Informação Coordenação de Biblioteca. Disponível em:

<http://bd.camara.gov.br> Acesso em: 25 de fevereiro de 2015.

GASTWIRTH, J.L.; GEL, Y.R.; HUI, W.L.W.; VYACHESLAV, L.; MIAO, W.;

NOGUCHI, K. 2015. Lawstat: Tools for Biostatistics, Public Policy, and Law. R

package version 3.0.

GERDEMANN, J.W.; NICOLSON, T.H. 1963. Spores of mycorrhizal Endogone

species extracted from soil by wet-sieving and decanting. Transactions of the British

Mycological Society 46: 235-244.

GERDEMANN, J.W.; TRAPPE, J.M. 1974. The Endogonaceae in the Pacific

Northwest. Mycological Memoirs 5:1–76.

GOMIDE, P.H.O.; SILVA, M.L.N.; SOARES, C.R.F.S.; CARDOSO, E.L.;

CARVALHO, F.; LEAL, P.L.; MARQUES, R.M.; STÜRMER, S.L. 2014. Fungos

micorrízicos arbusculares em fitofisionomias do pantanal da Nhecolândia, Mato Grosso

do Sul. Revista Brasileira de Ciência do Solo 38: 114-1127.

Page 106: KHADIJA JOBIM

104

GOTO, B.T.; MAIA, L.C. 2006. Glomerospores: a new denomination for the spores of

Glomeromycota, a group molecularly distinct from the Zygomycota. Mycotaxon 96:

129–132.

GOTO, B.T.; MAIA, L.C.; OEHL, F. 2008. Ambispora brasiliensis a new ornamented

species in the arbuscular mycorrhiza-forming Glomeromycetes. Mycotaxon 105: 11-18.

GOTO, B.T. 2009. Taxonomia de Glomeromycota: revisão morfológica, chaves

dicotômicas e descrição de novos táxons. Tese. Recife: Universidade Federal de

Pernambuco, 358 p.

GOTO, B.T.; SILVA, G.A.; MAIA, L.C.; OEHL, F. 2010. Dentiscutata colliculosa, a

new species in the Glomeromycetes from Northeastern Brazil with colliculate spore

ornamentation. Nova Hedwigia 90: 383–393.

GOTO, B.T.; SILVA, G.A.; YANO MELO, A.M.; MAIA, L.C. 2010. Checklist of the

arbuscular mycorrhizal fungi (Glomeromycota) in the Brazilian semiarid. Mycotaxon

113: 251-254.

GOTO, B.T.; SILVA, G.A. MAIA, L.C.; SOUZA, R.G.; COYNE, D.; TCHABI, A.;

LAWOUIN, L.; HOUNTONDJI, F.; OEHL, F. 2011. Racocetra tropicana, a new

species in the Glomeromycetes from tropical areas. Nova Hedwigia 92: 69–82.

GOTO, B.T.; SILVA, G.A.; ASSIS, D.M.A.; SILVA, D.K.; SOUZA, R.G.;

FERREIRA, A.C.A.; JOBIM, K.; MELLO, C.M.A.; VIEIRA, H.E.E.; MAIA, L.C.;

OEHL, F. 2012a. Intraornatosporaceae, (Gigasporales), a new family with two new

genera and two new species. Mycotaxon 119: 117–132.

GOTO, B.T.; JARDIM, J.G.; SILVA, G.A. ; FURRAZOLA, E.; TORRES-ARIAS,

Y.; OEHL, F. 2012b. Glomus trufemii (Glomeromycetes), a new sporocarpic species

from Brazilian sand dunes. Mycotaxon 120: 1-9.

Page 107: KHADIJA JOBIM

105

GOTO, B.T.; PEREIRA, C.M.; NOBRE, C.P.; ZATORRE, N.P.; COVACEVICH, F.;

BERBARA, RICARDO L.L.; MAIA, L.C. 2013. Acaulospora endographis

(Glomeromycetes), a new fungus with a complex spore wall. Mycotaxon 123: 403-408.

GRILLI, G.; URCELAY, C.; GALETTO, L. 2012. Forest fragmente size and nutrient

availability: complex responses of mycorrhizal fungi in native-exotic hosts. Plant

Ecology 213: 155–165.

GRILLI, G.; URCELAY, C.; GALETTO, L. 2013. Linking mycorrhizal fungi and soil

nutrients to vegetative and reproductive ruderal plant development in a fragmented

forest at central Argentina. Forest Ecology and Management 310: 442–449.

GRILLI, G.; URCELAY, C.; GALETTO, L.; DAVISON, J.; VASAR, M.; SAKS, Ü.;

JAIRUS, T.; ÖPIK, M. 2015. The composition of arbuscular mycorrhizal fungal

communities in the roots of a ruderal forb is not related to the forest fragmentation

process. Environmental Microbiology 17: 2709–2720.

GROSS, E.; CORDEIRO, L.; CAETANO, F.H. 2004. Nodulação e micorrização em

Anadenanthera peregrina var. falcata em solo de Cerrado autoclavado e não

autoclavado. Revista Brasileira de Ciência do Solo 28:95–101.

HABTE, M. 1999. Soil acidity as a constraint to the application of arbuscular

mycorrhizal technology. In: VARMA, A.; HOCK, B. (Eds.). Mycorrhiza. Berlin:

Springer-Verlag. p. 557-569.

HAMMER, Ø; HARPER, D.; RYAN, P.D. 2008. PAST - PAlaeontological STatistics,

version 1.81, Manual. Disponível em: <http://folk.uio.no/ohammer/past>.

HARLEY, J. L. 1989. The significance of mycorrhiza. Mycological Research 92: 129-

139.

HARLEY, J.L. 1969. The biology of mycorrhiza. London: Leonard Hill, 334 p.

Page 108: KHADIJA JOBIM

106

HART, M. M.; READER, R. J. 2002. Taxonomic basis for variation in the colonization

strategy of arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist 153: 335–344.

HART, M.M.; GORZELAK, M.; RAGONE, D.; MURCH, S.J. 2014. Arbuscular

mycorrhizal fungal succession in a long-lived perennial. Botany 92: 313–320.

HERO, J. M.; RIDGWAY, T. 2006. Declínio global de espécies. In: ROCHA, C.F.D.;

BER- GALLO, H.G.; SLUYS, M.V.; ALVES, M.A.S. (Org.). Biologia da

conservação: essências. São Carlos: Rima, p. 53-90.

HERRERA-PERAZA, R.A.; FERRER, R. & SIEVERDING, E. 2003. Glomus

brohultii: A new species in the Arbuscular Mycorrhiza Forming Glomerales. Journal of

Applied Botany 77: 37-40.

HIROSE, D.; DEGAWA, Y.; YAMAMOTO, K.; YAMADA, A. 2014. Sphaerocreas

pubescens is a member of the Mucoromycotina closely related to fungi associated with

liverworts and hornworts. Mycoscience 55: 221–226.

HURLEY, C. 2012. Gclus: Clustering Graphics. R package version 1.3.1.

IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. 2004. Reserva Ecológica do

IBGE: ambiente e plantas vasculares. Rio de Janeiro: IBGE. 765 p.

JACCARD, P. 1901. Étude comparative de la distribution florale dans une portion des

Alpes et des Jura. Bulletin de la Société Vaudoise des Sciences Naturelles 37: 547–

579.

JACKSON, R.M.; MASON, P.A. 1984. Mycorrhiza. London: Edward Arnold, 60 p.

JAKOBSEN, I.; NIELSEN, N.E. 1983.Vesicular-arbuscular mycorrhiza in field-grown

crops I. Mycorrhizal infection in cereals and peas at various times and soil depths New

Phytologist 93: 40J-13.

Page 109: KHADIJA JOBIM

107

JENKINS, W.R. 1964. A rapid centrifugal – flotation technique for separating

nematodes from soil. Plant Diasease Report 48: 692.

KABIR, Z.; O`HALLORAN, I.P.; WIDDEN, P.; HAMEL, E. 1998. Vertical

distribution of arbuscular mycorrhizal fungi under corn (Zea mays L.) in no-till and

conventional tillage systems. Mycorrhiza 8: 53-55.

KARAARSLAN, E.; UYANÖZ, R. 2011. Occurrence of arbuscular mycorrhizal fungi

in some native plants grown on saline soils around the lake Tuz in Turkey and its

relations with some physical and chemical properties of soil. Scientific Research and

Essays 6: p. 4238-4245.

KLINK, C.A.; MACHADO, R.B. 2005. Conservation of the brazilian cerrado.

Conservation Biology 19:707-713

KLIRONOMOS, J.N.; KENDRICK, W.B. 1993. On mycorrhizas: trends in the past 40

years as expressed in the MYCOLIT data base. New Phytologist. 125: 595-600.

KOSKE, R. E. & WALKER, C. 1985. Species of Gigaspora (Endogonaceae) with

roughened outer walls. Mycologia 77: 702-720.

KOSKE, R.E. & GEMMA, J.N. 1995. Scutellospora hawaiiensis: a new species of

arbuscular mycorrhizal fungus from Hawaii. Mycologia 87: 678 – 683.

KOSKE, R.E.; GEMMA, J.N. 1997. Mychorrhizae and sucession in plantings of

beachgrass in sand dunes. American Journal of Botany 84: 118-130.

KOWALCHUK, G.A.; SOUZA. F.A.; VAN VEEN. J.A. 2002. Community analysis of

arbuscular mycorrhizal fungi associated with Ammophila arenaria in Dutch coastal

sand dunes. Molecular Ecology 11: 571-581.

KRINGS, M.; TAYLOR, T.N.; TAYLOR, E.L.; DOTZLER, N.; WALKER, C. 2011.

Arbuscular mycorrhizal-like fungi in Carboniferous arborescent lycopsids. New

Phytologist 191: 311–314

Page 110: KHADIJA JOBIM

108

KRÜGER, M.; KRÜGER, C.; WALKER, C; STOCKINGER, H.; SCHÜSSLER, A.

2012. Phylogenetic reference data for systematics and phylotaxonomy of arbuscular

mycorrhizal fungi from phylum to species level. New Phytologist 193: 970-984.

LALIBERTÉ, E.; LEGENDRE, P.; SHIPLEY, B. 2014. FD. Measuring functional

diversity from multiple traits, and other tools for functional ecology. R package

version 1.0-12.

LAMBAIS, M. R. 1996. Aspectos bioquímicos e moleculares da relação fungo-planta

em micorrizas arbusculares. In: SIQUEIRA, J.O. (Ed.) Avanços em fundamentos e

aplicação de micorrizas. Lavras: Editora UFLA, p. 5–38.

LAURANCE, W.F.; BIERREGAARD, R.O. 1997. Tropical Forest Remnants:

Ecology, Management, and Conservation of Fragmented Communities. Chicago:

University of Chicago Press, 632 p.

LAURANCE, W.F.; VASCONCELOS, H.L. 2009. Conseqüências ecológicas da

fragmentação florestal na Amazônia. Oecologia Brasiliensis 13: 434-451.

LEAL, P.L.; SIQUEIRA, J.O.; STÜRMER, S.L. 2013. Switch of tropical Amazon

forest to pasture affects taxonomiccomposition but not species abundance and diversity

of arbuscularmycorrhizal fungal community. Applied Soil Ecology 71: 72– 80.

LEGENDRE, P.; LEGENDRE, L. 1998. Numerical Ecology. Amsterdam: Elsevier.

852 p.

LEVENE, H. 1960. Robust Tests for the equality of variance. In: Olkin, I (Ed.)

Contributions to Probability and Statistics, Palo Alto. California: Stanford

University Press, p.278– 292.

LEWINSOHN, T.M.; PRADO, P.I. 2005. How Many Species Are There in Brazil?

Conservation Biology 19: 619-624.

Page 111: KHADIJA JOBIM

109

LEWINSOHN, T. 2006. Avaliação do Estado do Conhecimento da Biodiversidade

Brasileira. Brasília: Ministério do Meio Ambiente. 520 p.

LIMA, L.L.; KOZOVITS, A.R.; ASSIS, D.M.A.; SILVA, G.A.; OEHL, F.

2014. Cetraspora auronigra, a new glomermycetes species from Ouro Preto, Minas

Gerais (Brazil). Sydowia 66: 299-308.

LABORATÓRIO DE BIOLOGIA DE MICORRIZAS. 2015. Lista global das espécies

do filo Glomeromycota. Disponível em: <http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas>.

Acesso em: 21 de setembro de 2015.

MAECHLER, M.; ROUSSEEUW, P.; STRUYF, A.; HUBERT, M.; HORNIK, K.

2014. Cluster: cluster Analysis Basics and Extensions. R package version 1.15.3.

MAGURRAN, A.E. 1988. Ecological diversity and its measurement. London: Croom

Helm, 215 p.

MAHERALI, H.; KLIRONOMOS, J.N. 2012. Phylogenetic and Trait-Based Assembly

of Arbuscular Mycorrhizal Fungal Communities. Plos One: 7: e36695.

MAIA, L. C. 1997. Micorrizas. In: ESPOSITO, E.; AZEVEDO, J. L. (Org.). Fungos:

uma introdução à biologia, bioquímica e biotecnologia. São Paulo: Cortez, p. 207-

223.

MAIA, L. C.; SILVA, F. S. B.; GOTO, B. T. 2010. Estrutura, ultraestrutura e

germinação de glomerosporos. In: Siqueira, J.O.; de Souza, F.A.; Cardoso, E.J.B.N.;

Tsai, S.M. (Org.). Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil. Lavras: Editora UFLA,

p 76 – 118.

MANGAN, S.A.; EOM, A.H.; ADLER, G.H.; YAVITT, J.B.; HERRE, E.A. 2004.

Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi across a fragmented forest in Panama: insular

spore communities differ from mainland communities. Oecologia 141: 687–700.

Page 112: KHADIJA JOBIM

110

MARINHO, F.; SILVA, G.A.; FERREIRA, A.C.A.; VERAS, J.S.N.; SOUSA, N.M.F.;

GOTO, B.T.; MAIA, L.C.; OEHL, F. 2014. Bulbospora minima, a new genus and aa

new species from semi-arid Northeast Brazil. Sydowia 66: 313-323.

MARSCHNER, H.; Dell, B. 1994. Nutrient uptake in mycorrhizal symbisosis. Plant

Soil 159: 89 – 102.

MARTINS, C.R.; MIRANDA, J.C.C.; MIRANDA, L.N. 1999. Contribuição de Fungos

Micorrízicos Arbusculares nativos no estabelecimento de Aristida setifolia Kunth em

áreas degradadas do Cerrado. Pesquisa Agropecuária Brasileira 34: 665–674.

MAYLE, F.E.; LANGSTROTH, R.P.; FISHER, R.A.; MEIR, P. 2007. Long forest-

savannah dynamiscs in the Bolivian Amazon: Implications for conservation.

Philosophical Transaction of the Royal Society B-Biological Sciences 362:291-307.

MCARTHUR, R.H.; WILSON, E.O. 1963. An equilibrium theory of insular

zoogeography. Evolution 17: 3753 – 387.

MELLO, C.M.A.; SILVA, G.A.; VIEIRA, H.E.E.; SILVA, I.R.; MAIA, L.C.; OEHL.

F. 2012. Fuscutata aurea, a new species in the Glomeromycetes from cassava and

maize fields in the Atlantic rainforest zone of Northeastern Brazil. Nova Hedwigia 1:

267 – 275.

MIRANDA, J.C.C. 1982. Influência de fungos endomicorrtricos inoculados a campo na

cultura de sorgo e soja em um solo sob cerrado. Revista Brasileira de Ciência do Solo

6: 19-23.

MIRANDA, J.C.C.; SOUSA, D.M.G.; MIRANDA, L.N. 1984. Influência de fungos

endomicorrízicos vesicular-arbusculares na absorção de fósforo e no rendimento de

matéria seca de plantas de sorgo. Revista Brasileira de Ciência do Solo 8: 31-36.

MIRANDA, J.C.C.; MIRANDA, L.N.; VILELA, L.; VARGAS, M.A.; CARVALHO,

A.M. 2001a. Manejo da micorriza arbuscular por meio da rotação de culturas nos

sistemas agrícolas do cerrado. Planaltina, DF: Embrapa Cerrados, 3p.

Page 113: KHADIJA JOBIM

111

MIRANDA, J.C.C.; MIRANDA, L.N. 2001b. Seleção e recomendação de uso de

espécies de fungos micorrízicos arbusculares. Planaltina, DF: Embrapa Cerrados, 3p.

MIRANDA, J.C.C. 2002. Importância da micorriza arbuscular para o cultivo da

soja na região do cerrado. Planaltina, DF: Embrapa Cerrados, 5p.

MIRANDA, J.C.C.; VILELA, L.; MIRANDA, L.N. 2005. Dinâmica e contribuição da

micorriza arbuscular em sistemas de produção com rotação de culturas. Pesquisa

Agropecuária Brasileira 40: 1005-1014.

MIRANDA, J.C.C. 2008. Cerrado: micorriza arbuscular: ocorrência e manejo.

Planaltina, DF: Embrapa Cerrados, 169 p.

MITTERMEIER, R. A.; FONSECA, G. A. B.; RYLANDS, A. B.; BRANDON, K. A.

2005. Brief History of Biodiversity Conservation in Brazil. Conservation Biology 19:

601 – 607.

MORA, C.; DEREK, P.; TITTENSOR, S.A.; ALASTAIR, G.B.; SIMPSON, B.W.

2011. How Many Species Are There on Earth and in the Ocean? Plos Biology 9: 1-8.

MOREIRA, M.; BARETTA, D.; TSAI, S.M.; CARDOSO, E.J.B.N. 2009. Arbuscular

mycorrhizal fungal communities in native and in replanted Araucaria forest. Scientia

Agricola 66: 677-684.

MORTON, J. B. & BENNY, G. L. 1990. Revised classification of arbuscular

mycorrhizal fungi (Zygomycetes). A new order, Glomales, two new suborders,

Glomineae and Gigasporineae, and two new families, Acaulosporaceae and

Gigasporaceae, with an emendation of Glomaceae. Mycotaxon 37: 471 – 491.

MORTON, J. B. 1986. Effects of mountants and fixatives on wall structure and

Melzer’s reaction in spores of two Acaulospora species (Endogonaceae). Mycologia

78: 787 – 794.

Page 114: KHADIJA JOBIM

112

MORTON, J.B. 1990. Evolutionary relationships among arbuscular mycorrhizal fungi

in the Endogonaceae. Mycologia 82: 192 – 207.

MORTON, J.B. 1995. Taxonomic and phylogenetic divergence among five

Scutellospora species (Glomales, Zygomycetes) based on comparative developmental

sequence. Mycologia 87: 127 – 137.

MORTON, J.B.; REDECKER, D. 2001. Two new families of Glomales,

Archaeosporaceae and Paraglomaceae, with two new genera Archaeospora and

Paraglomus, based on concordant molecular and morphological characters. Mycologia

93: 181-195.

MORTON, J.B.; MSISKA, Z. 2010. Phylogenies from genetic and morphological

characters do not support a revision of Gigasporaceae (Glomeromycota) into four

families and five genera. Mycorrhiza 20: 483–496.

MÜLLER, P. 1973. The dispersal centers of terrestrial vertebrates in the

neotropical realm. a study in the evolution of the neotropical biota and its native

landscapes. The Hague: Dr. W. Junk, 244 p.

MUELLER-DOMBOIS, D.; ELLENBERG, H. 2002. Aims and methods of vegetation

ecology. Caldwell: The Blackburn Press. 548 p.

MUTHUKUMAR, T.; UDAIYAN, K.; SHANMUGHAVEL, P. 2004. Mycorrhiza in

sedges - an overview. Mycorrhiza 14: 65-77.

MYERS, N. 1988. Treatened biotas: hotspots in tropical forests. Environmentalist 8:

187-208.

NOVAIS, C.B.; BORGES, W.L.; JESUS, E.C.; SAGGIN-JÚNIOR, O.J.; SIQUEIRA,

J.O. 2014. Inter- and intraspecific functional variability of tropical arbuscular

mycorrhizal fungi isolates colonizing corn plants. Applied Soil Ecology 76: 78– 86.

Page 115: KHADIJA JOBIM

113

OEHL, F.; SIEVERDING, E.; INEICHEN, K.; RIS, E.A.; BOLLER, T.; WIEMKEN,

A. 2005. Community structure of arbuscular mycorrhizal fungi at different soil depths

in extensively and intensively managed agroecosystems. New Phytologist 165: 273-

283.

OEHL, F.; DE SOUZA, F.A. & E. SIEVERDING. 2008. Revision of Scutellospora and

description of five new genera and three new families in the arbuscular mycorrhiza

forming Glomeromycetes. Mycotaxon 106: 311-360.

OEHL, F., SIEVERDING, E., PALENZUELA, J., INEICHEN K, SILVA GA. 2011a.

Advances in Glomeromycota taxonomy and classification. IMA Fungus 2: 191–199.

OEHL, F.; SILVA, G.A.; GOTO, B.T.; SIEVERDING, E. 2011b. Glomeromycota:

three new genera and glomoid species reorganized. Mycotaxon 116: 75-120.

OEHL, F.; SILVA, G.A.; SÁNCHEZ-CASTRO, I.; GOTO, B.T. ; VIEIRA, H. E. E.;

BAREA, J.-M. ; SIEVERDING, E.; PALENZUELA, J. 2011c. Revision of

Glomeromycetes with entrophosporoid and glomoid spore formation with three new

genera. Mycotaxon 117: 297-316.

OEHL, F.; SILVA, D.K.A.; MAIA, L.C.; SOUSA, N.M.F.; VIEIRA, H.E.E.; SILVA,

G. A. 2011d. Orbispora gen. nov., ancestral in the Scutellosporaceae

(Glomeromycetes). Mycotaxon 116: 161–169.

OEHL, F. ; SILVA, G.A. ; GOTO, B.T.; SIEVERDING, E. 2011e. New

recombinations in Glomeromycota. Mycotaxon 117: 429-434.

OEHL, F.; SÁNCHEZ-CASTRO, I.; PALENZUELA, J.; SILVA, G.A. 2014.

Palaeospora spainii, a new arbuscular mycorrhizal fungus from Swiss agricultural soils.

Nova Hedwigia 101: 89-102.

OEHL, F.; SÁNCHEZ-CASTRO, I.; PALENZUELA, J.; SILVA, G.A. 2015.

Palaeospora spainii, a new arbuscular mycorrhizal fungus from Swiss agricultural soils.

Nova Hedwigia 101: 89–102.

Page 116: KHADIJA JOBIM

114

OKSANEN, J.; BLANCHET, F.G.; KINDT, R.; LEGEDRE, P; MINCHIN, P.R.;

B.O'HARA, R.; SIMPSON, G.L.; SOLYMOS, P.; STEVENS, M.H.H.; WAGNER, H.

2013. Vegan: Community Ecology Package. R package version 2.0-10. Disponível

em: <http://CRAN.R-project.org/package=vegan>. Acesso em: 15 de setembro de 2015.

OLIVEIRA, I.P.; COSTA, K.A.P.; SANTOS, K.J.G.; MOREIRA, F.P. 2005.

Considerações sobre a acidez dos solos de cerrado. Revista Eletrônica Faculdade

Montes Belos 1: 1-12.

OLIVEIRA, J.R.G.; SOUZA, R.G.; SILVA, F.S.B.; MENDES. A.S.M.; YANO-MELO,

A.M. 2009. O papel da comunidade de fungos micorrízicos arbusculares (FMA)

autóctones no desenvolvimento de espécies vegetais nativas em área de dunas de

restinga revegetadas no litoral do Estado da Paraíba. Revista Brasileira de Botânica

32: 663-670.

PAGANO, M.C.; SCOTTI, M.R. 2009. A survey of the mycorrhiza occurrence in

Paepalanthus bromelioids and Bulbostylis sp. in rupestrian fields, Brazil. Micología

Aplicada International 21: 1–10.

PALENZUELA, J.; FERROL, N.: BOLLER, T.; AZCÓN-AQUILAR, C.; OEHL, F.

2008. Otospora bareai, a new fungal species in the Glomeromycetes from a dolomitic

shrub-land in the Natural Park of Sierra de Baza (Granada, Spain). Mycologia 99: 296-

305.

PANOSO, L.A.; RAMOS, D.P.; BRANDÃO, M. 2002. Solos do Campo

Experimental da Embrapa Milho e Sorgo: suas características e classificação no

novo sistema brasileiro. Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento do Rio de Janeiro, 95

p.

PEREIRA, C.M.R.; GOTO, B.T.; SILVA, D.K.A.; FERREIRA, A.C.A.; SOUZA, F,A.;

SILVA, G.A.; MAIA, L.C.; OEHL, F. 2015. Acaulospora reducta sp. nov. and

Acaulospora excavata, two glomeromycotan fungi with pitted spores from Brazil.

Mycotaxon (in press).

Page 117: KHADIJA JOBIM

115

PEREIRA, C.M.R.; SILVA, D.K.A.; FERREIRA, A.C.A.; GOTO, B.T.; MAIA, L.C.

2014. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in Atlantic forest areasunder different

land uses. Agriculture, Ecosystems and Environment 185: 245–252.

PEREIRA, I. M.; OLIVEIRA, N. F.; GONZAGA, A. P. D.; OLIVEIRA, M. L. R.;

MACHADO, E. L. M.; KARAM, D. 2013. Estrutura fitossociológica de uma área de

cerrado sensu stricto em Sete Lagoas, MG. Enciclopédia Biosfera 9: 34 – 33.

PHIPPS, C.J.; TAYLOR, T.N. 1996. Mixed arbuscular mycorrhizae from the Triassic

of Antartica. Mycologia 88: 707 – 714.

PIROZYNSKI, K.A.; DALPÉ, Y. 1989. Geological history of the Glomaceae, with

particular reference to mycorrhizal symbiosis. Symbiosis 7: 1 – 36.

PONTES, J.S.; CASTRO, I.S.; PALENZUELA, J.; MAIA, L.C.; SILVA, G.A.; OEHL,

F. 2013. Scutellospora alterata, a new Gigasporalean species from semi-arid Caatinga

biome in Northeastern Brazil. Mycotaxon 125: 169-181.

PÓVOA, I. C. F.; SILVA, N. S.; AQUINO-SILVA, M. R. 2006. Biodiversidade e

Desenvolvimento Sustentável. In: X Encontro Latino Americano De Iniciação

Científica E Vi Encontro Latino Americano De Pós-Graduação – Universidade Do

Vale Do Paraíba. São Paulo: Revista Univap, 96 p.

R DEVELOPMENT CORE TEAM. R. 2011. A language and environment for

statistical computing. Vienna: R Foundation for Statistical Computing. Disponível

em: <http://www.R-project.org/.>

REDECKER, D.; KODNER, R.; GRAHAM, L.E. 2002. Palaeoglomus grayi from the

Ordovincian. Mycotaxon 84: 33 – 37.

REDECKER, D.; KODNER, R.; GRAHAM, L.E., 2000a. Glomalean fungi from the

Ordovician. Science 289, 1920-1921.

Page 118: KHADIJA JOBIM

116

RILLIG, M.C.; FIELD, C.B. 2003. Arbuscular mycorrhizae respond to plants exposed

to elevated atmospheric CO2 as a function of soil depth. Plant and Soil 254: 383–391.

RIZZINI, C.T. 1979. Caatinga. In: RIZZINI, C.T. Tratado de fitogeografia do Brasil.

São Paulo: Universidade de Sao Paulo.

RIZZINI, C.T. 1997. Tratado de fitogeografia do Brasil – aspectos ecológicos,

sociológicos e florísticos. Rio de Janeiro: Editora Âmbito Cultural.

ROBERTS, D.W. 2015. Labdsv: Ordination and Multivariate Analysis for Ecology.

R package version 1.7-0.

RODRÍGUEZ, Y.; DALPÉ, Y.; SÉGUIN, S.; FÉRNANDEZ, K.; FÉRNANDEZ, F.;

RIVERA, R.A. 2011. Glomus cubense sp. nov., an arbuscular mycorrhizal fungus from

Cuba. Mycotaxon 118: 337-347.

RODRÍGUEZ-ECHEVERRÍA, S.; FREITAS, H. 2006. Diversity of AMF associated

with Ammophila arenaria ssp. arundinacea in Portuguese sand dunes. Mycorrhiza 16:

543–552.

ROSE, S.L. 1988. Above and belowground community development in a marine sand

dune ecosystem. Plant and Soil 109: 215-226.

ROUSSEEUW, P.J. 1987. Silhouettes: a graphical and to the interpretation and

validation of cluster analysis. Journal of Computational and Applied Mathematics

20: 53-65.

RYOTA, S.; HIDETOSHI, S. 2014. Pvclust: Hierarchical Clustering with P-Values

via Multiscale Bootstrap Resampling. R package version 1.3-0.

SACCARDO, P.A. 1882. Fungi boreali-americani. Michelia 2:564-582.

SACCARDO, P.A. 1886. Sylloge fungorum omnium hucusque cognitorum IV. Patavii:

Sumptibus auctoris 1874-1967 .

Page 119: KHADIJA JOBIM

117

SÁNCHEZ, C.S.R. 2007. Diversidade de fungos endofíticos de Cymbopogon citratus

e Melissa officinalis. Dissertação. Mogi das Cruzes: Universidade de Mogi das Cruzes,

65 p.

SANDERS, F.E. 1975. The effect of foliar-applied phosphate on the mycorrhizal

infections of onion roots. In: SANDERS, F.E.; MOSSE, B.; TINKER, P.B. (Eds.).

Endomycorrhizas. London: Academic Press, p. 261–276.

SANTOS, O.M.; OLIVEIRA, N.C.; NOVAIS, R.F. 1995. Observações preliminares

sobre fungos micorrízicos vesículo-arbusculares em plantas crescendo em dunas na

Bahia. Revista Ceres 42: 191-202.

SANTOS, O.M.; VINHA, S.G. 1982. Ocorrência de micorrizas em árvores nativas do

Sul da Bahia. 1. Estação Ecológica do Pau Brasil. Theobroma 12: 261 – 265.

SARKAR, D. 2008. Lattice: Multivariate Data Visualization with R. New York:

Springer.

SCARANO, F.R. 2006. Prioridades para conservação: a linha tênue que separa teorias e

dogmas. In: ROCHA, C.F.D.; BERGALLO, H.G.; SLUYS, M.V.; ALVES, M.A.S.

Biologia da conservação: essências. São Carlos: Rima, p. 23-40.

SCHENCK N.C.; PÉREZ Y. 1900. Manual for the identification of VA mycorrhizal

fungi. Gainesville: Synergistic Publications. 286 p.

SCHENCK, N.C.; SPAIN, J.L.; SIEVERDING, E.; HOWELER, R.H. 1984. Several

new and unreported versicular-arbuscular mycorrhizal fungi from Colombia. Mycologia

76: 685-699.

SCHÜßLER, A.; WALKER, C. 2010. The Glomeromycota: a species list with new

families and genera. Disponível em: <www.amf-phylogeny.com>. Acesso em: 25 de

fevereiro de 2015.

Page 120: KHADIJA JOBIM

118

SCHÜSSLER, A.; SCHWARZOTT, D.; WALKER, C. 2001. A new phylum, the

Glomeromycota: phylogeny and evolution. Mycological Research 105: 1413 – 1421.

SHAPIRO, S.S.; WILK, M.B. 1965. An analysis of variance test for normality

(complete samples). Biometrika 52: 591-611.

SHUKLA, A.; KUMAR, A.; JHA, A.; SALUNKHE, O.; VYAS, D. 2013b. Soil

moisture levels affect mycorrhization during early stages of development of

agroforestry plants. Biology and Fertility of Soils 49: 545–554.

SHUKLA, A.; VYAS, D.; JHA, A. 2013a. Soil depth: an overriding fator for

ditribution of arbuscular mycorrhizal fungi. Journal of Soil Science and Plant

Nutrition 13: 23-33

SIEVERDING, E. 1991. Vesicular-arbuscular mycorrhiza management in tropical

agrosystems. Eschborn: Technical Cooperation, 371 p.

SIEVERDING, E.; SILVA, G.A.; BERNDT, R.; OEHL, F. 2014. Rhizoglomus, a new

genus of the Glomeraceae. Mycotaxon 129: 373-386.

SIEVERDING, E.; OEHL, F . 2006. Revision of Entrophospora and description of

Kuklospora and Intraspora, two new genera in the arbuscular mycorrhizal

Glomeromycetes. Journal of Applied Botany and Food Quality 80: 69-81.

SILVA, D.K.; FREITAS, N.O.; CUENCA, G.; MAIA, L.C.; OEHL, F. 2008.

Scutellospora pernambucana, a new fungal species in the Glomeromycetes with a

diagnostic germinal orb. Mycotaxon 106: 361-370.

SILVA, G.A.; MAIA, L.C.; OEHL, F. 2012. Phylogenetic systematics of the

Gigasporales. Mycotaxon 122: 207-220.

SILVA, D.K.A.; PEREIRA, C.M.R ; SOUZA, R.G. ; SILVA, G.A. ; OEHL, F. ; MAIA,

L.C. 2012. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in restinga and dunes areas in

Brazilian Northeast. Biodiversity and Conservation 21: 2361-2373.

Page 121: KHADIJA JOBIM

119

SILVA, I. R.; MELLO, C.M.A.; FERREIRA NETO, R.A.; SILVA, D.K.A.; MELO,

A.L.; OEHL, F. ; MAIA, L.C. 2014. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi along an

environmental gradient in the Brazilian semiarid. Applied Soil Ecology 84: 166-175.

SILVA, D.K.A.; SOUZA, R.G.; VELEZ, B.A.A.; SILVA, G.A.; OEHL, F.; MAIA,

L.C. 2015. Communities of arbuscular mycorrhizal fungi on a vegetation gradient in

tropical coastal dunes. Applied Soil Ecology 96: 7-17.

SIQUEIRA, J.O. Micorrizas e Micorrizologia. 1996. In: SIQUEIRA, J.O. (Ed.)

Avanços em fundamentos e aplicação de micorrizas. Lavras: Editora UFLA, p. 1 – 4.

SIQUEIRA, J.O., SOUZA, F.A., EIKE, CARDOSO, E.J.B.N., TSAI, S.M. 2010.

Histórico e evolução da micorrizologia no Brasil: avanços em três décadas. In:

SIQUEIRA, J.O.; SOUZA, F.A.; CARDOSO, E.J.B.N.; TSAI, S.M. (Org.).

Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil. Editora UFLA, p. 1 - 14.

SIQUEIRA, J.O.; COLOZZI-FILHO, A.; OLIVEIRA, E. 1989. Ocorrência de

micorrizas vesicular-arbusculares em agro e ecossistemas do estado de Minas Gerais.

Pesquisa Agropecuária Brasileira 24: 1499-1506.

SIQUEIRA, J.O.; COLOZZI-FILHO, A.; OLIVEIRA, E.; FERNANDES, A.B.;

FLORENCE, M.L. 1987. Micorrizas vesicular-arbusculares em mudas de cafeeiro

produzidas no sul do estado de Minas Gerais. Pesquisa Agropecuária Brasileira

22:31-38.

SMITH, S.E.; READ, D. 2008. Mycorrhizal Symbiosis. San Diego: Academic Press,

800 p.

SMITH, T.F. 1978. A note on the effect of soil tillage on the frequency and vertical

distribution of spores of vesicular-arbuscular endophytes. Australian Journal of Soil

Research 16: 359 – 361.

Page 122: KHADIJA JOBIM

120

SOUZA, F.A.; SILVA, I.C.L.; BERBARA, R.L.L. 2007. Fungos Micorrízicos

Arbusculares: muito mais diversos do que se Imaginava. Biodiversidade 5: 551-556.

SOUZA, F.A.; STÜRMER, S.L.; CARRENHO, R.; TRUFEM, S.F.B. 2010.

Classificação e taxonomia de fungos micorrízicos arbusculares e sua diversidade e

ocorrência no Brasil. In: SIQUEIRA, J.O.; SOUZA, F.A.; CARDOSO, E.J.B.N.; TSAI,

S.M. (Org.). Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil. Lavras: Editora UFLA, p

15–73.

SOUZA, R.F. 2013. Frações da matéria orgânica e atributos biológicos do solo em

veredas conservadas e antropizadas no bioma Cerrado. Tese. Goiânia: Universidade

Federal de Goiás. 126 p.

SPAIN, J. L.; SIEVERDING, E.; SCHENCK, N. C. 1989. Gigaspora ramisporophora:

a new species with novel sporophoros from Brazil. Mycotaxon 34: 667 – 677.

SPAIN, J.L.; MIRANDA, J.C. 1996a. Scutellospora cerradensis: an ornamented in the

Gigasporaceae (Glomales) from the Cerrado region of Brazil. Mycotaxon 60: 129-136.

SPAIN, J.L.; MIRANDA, J.C. 1996b. Glomus brasilianum: an ornamented in the

Glomaceae. Mycotaxon 60: 137-142.

STÜRMER, S.L.; MORTON, J.B. 1999. Fuscutata rubra, a new arbuscular

mycorrhizal species from Brazil. Mycological Research 103: 949-954.

STÜRMER, S.L.; KLAUBERG, F.; QUEIROZ, M.H.D.; MENDONÇA, M.M.D. 2006.

Ocurrence of arbuscular mycorrhizal fungi in soils of early stages f a secondary

sucession of Atlantic Forest in South Brazil. Acta Botanica Brasílica 20: 513 – 531.

STÜRMER, S.L.; SIQUEIRA, J.O. 2013. Fungos Micorrízicos. In: MOREIRA, F. M.

S.; CARES, J.E.; ZANETTI, R.; STÜRMER, S.L. (Eds.). O Ecossistema solo:

componentes, relações ecológicas e efeitos na produção vegetal. Lavras: Editora

UFLA, p. 289-311.

Page 123: KHADIJA JOBIM

121

STÜRMER, S.L.; STÜRMER, R.; PASQUALINI, D. 2013. Taxonomic diversity and

community structure of arbuscular mycorrhizal fungi (Phylum Glomeromycota) in three

maritime sand dunes in Santa Catarina state, south Brazil. Fungal Ecology 6: 27-36.

TABARELLI, M.; GASCON, C. 2005. Lessons from fragmentation research:

improving management and policy guidelines for biodiversity

conservation. Conservation Biology 19: 734-739.

TABARELLI, M.; PINTO, L.P.; SILVA, J.M.C.; HIROTA, M.M.; BEDÊ, L.C. 2005.

Desafios e oportunidades para a conservação da biodiversidade na Mata Atlântica

brasileira. Megadiversidade 1: 132 – 138.

TAYLOR, T.N.; REMY, W.; HASS, H.; KERP, H. 1995. Fossil arbuscular mycorrhizae

from the early Devonian. Mycologia 87: 560 – 573.

THAXTER, R. 1922. A revision of Endogonaceae. Proceedings of the American

Academy of Art and Sciences 57: 291–351.

TRAPPE, J.M. 2005. A.B. Frank and mycorrhizae: the challenge to evolutionary and

ecologic theory. Mycorrhiza 15: 277–281.

TRUFEM, S.F.B.; OTOMO, H.S.; MALATINSZKY, S.M.M. 1989. Fungos

micorrízicos vesículos arbusculares em rizosferas de plantas em dunas do Parque

Estadual da Ilha do Cardoso, São Paulo, Brasil. Acta Botanica Brasilica. 3: 141-152.

TRUFEM, S.F.B. 1990. Aspectos ecológicos de fungos micorrízicos vesículo-

arbusculares da mata tropica tropical úmida da Ilha do Cardoso, SP, Brasil. Acta

Botanica Brasilica 4: 31-45.

TRUFEM, S.F.B.; MALATINSZKY, S.M.M.; OTOMO, H.S. 1994. Fungos

micorrízicos arbusculares em rizosferas de plantas do litoral arenoso do Parque Estadual

da Ilha do Cardoso, SP, Brasil. Acta Botanica Brasilica 8: 219-229.

Page 124: KHADIJA JOBIM

122

TRUFEM, S.B. 1995. Aspectos ecológicos de fungos micorrízicos arbusculares na

rizosfera de plantas de restinga da Ilha do Cardoso, SP, Brasil. Revista Brasileira de

Botânica 18: 51-60.

TRUFEM, S.F.B. 1996. Methods for the assessment of diversity in Mycorrhizae. In:

Bicudo CEM, Menezes NA (Eds.). Biodiversity in Brazil: first approach. São Paulo:

CNPq, p. 49–63.

TULASNE, L.R.; TULASNE, C. 1845. Fungi nonnulli hypogaei, novi v. minus cogniti

act. Nuovo Giornale Botanico Italiano 2: 35–63.

UDAIYAN, K.; KARTHIKEYAN, A.; MUTHUKUMAR, T. 1996. Influence of

edaphic and climatic factors on dynamics of root colonization and spore density of

vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi in Acacia farnesiana Willd. and A. planifrons

W.et.A. Trees 11: 65–71

VERMA, N.; TARAFADAR, J.C.; SHRIVASTAVA, K.K. 2010. Periodic changes in

Prosopis cineraria associated AM population at different soil depth and its relationship

with organic carbon and soil moisture. African Journal of Microbiology 4: 115-121.

VIANA, V. M.; PINHEIRO, L. A. F. V. 1998. Conservação da biodiversidade em

fragmentos florestais. Série Técnica IPEF 12: 25 – 42.

VON HÖHNEL, F. 1910. Fragmente zur Mykologie XII. Akademie der

Wissenschaften in Wien, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Klasse 119: 393–

473.

WALKER, C. 1983. Taxonomic concepts in the Endogonaceae: spore wall

characteristics in species descriptions. Mycotaxon 18:443–455.

WALKER, C. 1986. Taxonomic concepts in the Endogonaceae: II. A fifth

morphological wall type in Endogonaceous spores. Mycotaxon 25: 95 – 97.

Page 125: KHADIJA JOBIM

123

WALKER, C.; SANDERS, F.E. 1986. Taxonomic concept in the Endogonaceae: III.

The separation of Scutellospora gen. nov. from Gigaspora Gerd. & Trappe. Mycotaxon

27: 169 – 182.

WALKER, C.; DIEDERICHS, C. 1989. Scutellospora scutata sp. nov., a newly

described endomychorrhizal fungus from Brazil. Mycotaxon 35: 357-361.

WALKER, C. 1992. Systematics and taxonomy of the arbuscular endomycorrhizal

fungi (Glomales) - a possible way forward. Agronomie 12: 887–897.

WETTSTEIN, F. 1915. Geosiphon Fr Wettst, eine neue, interessante Siphonee.

Österreichische botanische Zeitschrift 65: 145–56.

WILSON, E.O. 1997. A situação atual da diversidade biológica. In: Biodiversidade.

(Org.): E. O. Wilson e F. M. Peter. Rio de Janeiro: Nova Fronteira, p. 326 - 655.

WINSTON, J.E. 1999. Describing Species: Practical Taxonomic Procedure for

Biologists. New York: Columbia University Press, 518 p.

YANG, F.Y.; LI, G.Z.; ZHANG, D.E.; CHRISTIE, P.; LI, X.L.; GAI, J.P. 2010.

Geographical and plant genotype effects on the formation of arbuscular mycorrhiza in

Avena sativa and Avena nuda at different soil depths. Biology and Fertility of Soils 46:

435–443.

YANO-MELO, A.M.; GOTO, B.T.; SILVA, G.A.; MAIA, L.C. 2003. Diversidade de

fungos Micorrízicos Arbusculares no Brasil. In: JARDIM, M.A.G.; BASTOS, M.N.N.;

SANTOS, J.U.M. (Eds.). Desafios da botânica brasileira no novo milênio:

inventário, sistematização e conservação da diversidade vegetal. 54º Congresso

Nacional de Botânica, p. 173-174.

WANG, B; QIU, Y.L. 2006. Phylogenetic distribution and evolution of mycorrhizas in

land plants. Mycorrhiza 16: 299–363.

Page 126: KHADIJA JOBIM

124

ZAJICEK, J.M.; HETRICK, B.A.D.; OWENSBY, C.E. 1986. The influence of soil

depth on mycorrhizal colonisation of forbes in the tallgrass prarie. Mycologia 78: 316–

320.

ZANGARO, W.; MOREIRA, M. 2010. Micorrizas Arbusculares nos Biomas Floresta

Atlântica e Floresta de Araucária. In: SIQUEIRA, J.O.; SOUZA, F.A.; CARDOSO,

E.J.B.N.; TSAI, S.M. (Org.). Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil. Lavras:

Editora UFLA, p 279 - 310.

ZAR, J. H., 2010. Biostatistical analysis. Prentice-Hall, p. 547-944.

ZUUR, A.F.; IENO, E.N.; ELPHICK, C.S. 2010. A protocol for data exploration to

avoid common statistical problems. Methods in Ecology and Evolution 1:3-14.

ZYCHA, H. 1935. Mucorineae. Kryptogamenfl. Leipzig: Mark Brandenburg, 264 p.

Page 127: KHADIJA JOBIM

125

9. ANEXOS

9.1. ANEXO 1 - ARTIGO SUBMETIDO PARA MYCOTAXON

Checklist of the Glomeromycota in the Brazilian Savanna

KHADIJA JOBIM¹, BRUNA IOHANNA SANTOS OLIVEIRA², BRUNO TOMIO GOTO³

1Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário,

59072-970, Natal, RN, Brazil

2Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais, Universidade Federal do Oeste da Bahia, 47808-021, Barreiras, BA, Brazil 3Departamento de Botânica e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário, 59072-970, Natal,

RN, Brazil

*CORRESPONDENCE TO:[email protected]

ABSTRACT — The Brazilian savanna (Cerrado) was the first Brazilian biome with arbuscular mycorrhiza (AM) inventory

of mycorrhizal fungi and currently comprises the third brazilian biome in species representation. This paper provides a

checklist of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) in the Cerrado. A total of 92 species of AMF were found in the Brazilian

Cerrado over three decades of work conducted in this biome. The results emerge the Cerrado as an important AMF

reservoir and show that in rupestrian fields, one of several physiognomy of the cerrado, as biologically promising.

KEY WORDS— biodiversity, taxonomy, conservation, cerrado

Introduction

The arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) make up the Glomeromycota currently divided into three classes

(Archaeosporomycetes, Glomeromycetes and Paraglomeromycetes), five orders (Archaeosporales,

Diversisporales, Gigasporales, Glomerales and Paraglomerales), 15 families, 38 genera and

approximately 270 species (Oehl et al 2011; Błaszkowski 2012, 2014 Goto et al 2012, Marinho et al

2014; Oehl et al 2015). These fungi form arbuscular mycorrhizal association with more than 80% of

terrestrial plant, except for one species, Geosiphon piriform, unique Glomeromycota forming association

with algae Nostoc (Smith & Read 2008; Wettstein 1915).

The occurrence of the symbiotic relationship between plants and AMF is an important survival strategy

for native vegetation (Smith & Read 2008), assuming great importance in ecosystems like the Cerrado,

where plants need to constantly deal with conditions of extreme nutritional poverty, as recognized low

fertility and high aluminum saturation of these soils (Alvim & Araújo 1952; Goodland 1971; Negreiros

2004; Oliveira 2009). The various surveys in different types of soils cerrado show that the AMF be

associated with a large number of plants native to the region (Miranda et al, 1982, 1984, 2001, 2002,

2005; Feldmann 1994; Weber & Oliveira 1994).

The Cerrado (sensu lato) consists of a set of ecosystems (grasslands, forests, fields and gallery forests)

occurring in Central Brazil, with seasonal climate, average annual rainfall of 1,500 mm and generally

mild temperatures throughout the year, with variations averages from 22 to 27 ° C (Klink & Machado

2005). It is the second largest biome, occupying 21% of the country (Borlaug 2002). According to data

released by the IBGE (2004), its area is limited with almost all biomes, except for Sulinos fields and

coastal and marine ecosystems, although it is noteworthy that there are also portions in the Amazon

Cerrado, Caatinga and Atlantic Forest (Carvalho et al., 2012).

Research conducted in the Brazilian Cerrado dating from the 80s, including diversity surveys, impact of

mycorrhiza on native vegetation and description of new species (Bononi & Trufem 1983; Koske &

Walker 1985; Walker & Diederichs, 1989; Spain & Miranda 1996a, b; Goto et al 2008; Lima et al. 2014;

Pereira et al. 2015). In an important initiative compiling the AMF diversity data in the Cerrado, Souza et

al. (2010) reported the presence of 54 species. However, later studies allowed the inclusion of more

species.

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This study provide an updated list of AMF species that occur in the Cerrado, highlighting species that

occur exclusively in the biome, new species originally described from material from these habitats and

identifying strategic areas for the conduct of future taxonomic inventories.

Material & methods

The species list was based in data from: Koske e Walker (1985), Siqueira et al. (1987, 1989), Fernandes

& Siqueira (1989), Walker & Diederichs (1989), Balota & Lopes (1996a,b), Spain & Miranda. (1996a,b),

Carrenho et al. (1998), Alvarenga et al. (1999), Martins et al. (1999), Gross et al. (2004), Costa et al.

(2005), Goto et al. (2008), Pagano & Scotti (2009), Souza et al. (2010), Carvalho et al. (2012), Lima et al.

(2014), Carneiro et al. (2015), Coutinho et al. (2015) and Pereira et al. (2015).

The classification follow Oehl et al. (2011) and adicional taxa proposed by Błaszkowki (2012, 2014)

Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014) e Oehl et al. (2015).

Results

A total of 92 species were found in the Cerrado, seven of which consist of new species decribed originally

from material collected in these areas (A. reducta, A. brasiliensis, C. auronigra, D. cerradensis, D.

scutata, P. brasilianum and R. verrucosa). Ambispora brasiliensis and C. auronigra has been previously

reported exclusively to the Cerrado, particularly in the physiognomy of Rupestrian fields.

Acaulosporaceae

Acaulospora cavernata Błaszk. Cryptogamic Botany 1: 204. 1989.

Habitat: Murundu fields and Rupestrian fields.

Acaulospora colossica P.A. Schultz, Bever & J.B. Morton. Mycologia 91: 677. 1999.

Habitat: Rupestrian fields.

Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss. Mycotaxon 25: 622. 1986.

Habitat: Rupestrian fields.

Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro. Angewandte Botanik 61: 217. 1987.

Habitat: Murundu fields and Rupestrian fields.

Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker. Mycotaxon 50: 100. 1994.

Habitat: Experimental station.

Acaulospora dilatata J.B. Morton. Mycologia 78: 641. 1986.

Habitat: Experimental station.

Acaulospora foveata Trappe & Janos. Mycotaxon 15: 516. 1982.

Habitat: impacted areas, natural areas, Murundu fields and Experimental station.

Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl. Mycological

Progress 97: 405. 2012.

Habitat: Impacted and natural areas.

Acaulospora koskei Błaszk. Mycological Research 99: 237. 1995.

Habitat: Rupestrian fields.

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Acaulospora laevis Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 33. 1974.

Habitat: agrosystems, Murundu fields and experimental station.

Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 689. 1984.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 689. 1984.

Habitat: agrosystems, natural areas, Murundu fields and Rupestrian fields

Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 692. 1984.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira. Mycotaxon 61: 219. 2015.

Habitat: natural areas.

Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro. Angewandte Botanik 61: 219. 1987.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Acaulospora rugosa J.B. Morton. Mycologia 78: 645. 1986.

Habitat: Rupestrian fields.

Acaulospora scrobiculata Trappe. Mycotaxon 6: 363. 1977.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas, Murundu Fields and Rupestrian fields..

Acaulospora spinose C. Walker & Trappe. Mycotaxon 12: 515. 1981.

Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Acaulospora tuberculata Janos & Trappe. Mycotaxon 15: 519. 1982.

Habitat: natural areas and Murundu fields.

Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd. Journal of Applied Botany

80:74. 2006.

Basionym: Entrophospora colombiana Spain & N.C. Schenck Mycologia 76: 693. 1984.

= Acaulospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Kaonongbua, J.B. Morton & Bever. Mycologia 102: 1501. 2010.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields

Ambisporaceae

Ambispora appendicular (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C. Walker. Mycological Research

112: 298. 2008.

Basionym: Acaulospora apendicula Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycologia 76: 686. 1984.

= Appendicispora appendicula (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Spain, Oehl & Sieverd. Mycotaxon 97: 170. 2006.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields and experimental station.

Ambispora brasilensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl. Mycotaxon 105: 13. 2008.

= Acaulospora brasiliensis (B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl) C. Walker, Krueger & Schuessler, Mycorrhiza 21: 579.

2011. Habitat: Rupestrian fields.

Ambispora calosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111:

148. 2006.

Basionym: Glomus callosum Sieverd. Angewandte Botanik 62: 374. 1988.

= Appendicispora calosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111: 254. 2007.

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Habitat: impacted areas and Rupestrian fields.

Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker. Mycological Research 112:

298. 2008.

Basionym: Glomus fecundisporum N.C. Schencl & G.S. Sm. Mycologia 74: 81. 1982.

= Appendicispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological

Research 111: 254. 2007.

Habitat: natural areas.

Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A.

Schüssler. Mycological Research 111: 148. 2006.

Basionym: Glomus gerdemannii S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe. Mycotaxon 8: 297. 1979.

= Appendicispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) Spain, Oehl & Sieverd. Mycotaxon 97: 174.

2006.

= Archaeospora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93: 186.

2001.

Habitat: natural areas.

Archaesporaceae

Archaeospora leptoticha (N.C. Schenck & G.S. Sm.) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia

93: 184. 2001.

Basionym: Glomus leptotichum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 82. 1982.

= Ambispora leptoticha (N.C. Schenk & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111:

148. 2006.

Habitat: natural areas.

Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto &

Sieverd. Mycotaxon 117: 430. 2011.

Basionym: Acaulospora myriocarpa Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycotaxon 25: 112. 1986.

Habitat: agrosystems and natural areas.

Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93:

183. 2001.

Basionym: Acaulospora trappei R.N. Ames & Linderman, Mycotaxon 3: 556. 1976.

Habitat: agrosystems and experimental station.

Dentiscutataceae

Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon

106: 342. 2009.

Basionym: Scutellospora biornata Spain, Sieverd. & S. Toro. Mycotaxon 35: 220. 1989.

Habitat: natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon

106: 342. 2009.

Basionym: Scutellospora cerradensis Spain & J. Miranda. Mycotaxon 60: 130. 1996.

Habitat: natural areas.

Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon

106: 342. 2009.

Basionym: Endogone heterogama T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 319. 1968. = Gigaspora heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 31. 1974.

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= Scutellospora heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986.

Habitat: impacted areas, natural areas, Murundu fields and experimental station.

Dentiscutata nigra (J.F. Readhead) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342.

2009.

Basionym: Gigaspora nigra J.F. Redhead. Mycologia 71: 187. 1979.

= Scutellospora nigra (J.F. Redhead) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.

Habitat: experimental station.

Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl .

Mycotaxon 106: 342. 2009.

Basionym: Gigaspora reticulata Koske, D.D. Mill. & C. Walker. Mycotaxon 16: 429. 1983.

= Scutellospora reticulata (Koske, D.D. Mill. & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.

Habitat: natural areas and Murundu fields.

Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342.

2009.

Habitat: Murundu fields.

Basionym: Scutellospora scutata C. Walker & Dieder., Mycotaxon 35: 357. 1989.

Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd. Mycotaxon 106: 344. 2009.

Habitat: Rupestrian fields.

Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106:

347. 2009.

Basionym: Scutellospora rubra Stürmer & J.B. Morton. Mycological Research 103: 951. 1999.

Habitat: Rupestrian fields.

Diversisporaceae

Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat. Acta Mycologica 48:

89-103. 2013.

Basionym: Glomus tortuosum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 83. 1982.

Habitat: agrosystems and Murundu fields.

Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species

list with new families and new genera 44. 2010.

Basionym: Paurocotylis fulva Berk. & Broome, Botanical Journal of the Linnean Society 14: 137. 1873.

= Endogone fulva (Berk. & Broome) Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 19: 341.1903.

= Glomus fulvum (Berk. & Broome) Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 59. 1974.

Habitat: natural areas.

Entrophosporaceae

Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler. The

Glomeromycota: a species list with new families and new genera 21. 2010.

Basionym: Glomus claroideum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 84. 1982.

Habitat: Rupestrian fields.

Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The

Glomeromycota: a species list with new families and new genera22. 2010.

Basionym: Glomus etunicatum W.N. Becker & Gerd. Mycotaxon 6: 29. 1977.

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Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields.

Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler. The

Glomeromycota: a species list with new families and new genera 22. 2010.

Basionym: Glomus lamellosum. Dalpé, Koske & Tews. Mycotaxon 43: 289. 1992.

Habitat: Rupestrian fields.

Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. Mycotaxon 8: 348. 1979.

Basionym:Glomus infrequens I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 345. 1977.

Habitat: agrosystems.

Gigasporaceae

Gigaspora álbida N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 85. 1982.

Habitat: natural areas.

Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott. Transactions of the British Mycological Society

83: 2014. 1984.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields.

Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 29.

1974.

Basionym: Endogone gigantea T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 321. 1968.

Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall. Mycotaxon 4: 155. 1976.

Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycotaxon 34: 668. 1989.

Habitat: experimental station.

Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 190. 1979.

Habitat: natural areas.

Glomeraceae

Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The

Glomeromycota: a species list with new families and new genera 14. 2010.

Basionym: Endogone macrocarpa var. geospora T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 318. 1968.

= Glomus geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker. Mycotaxon 15: 56. 1982.

= Glomus macrocarpum var. geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 55. 1974.

Habitat: agrosystems, natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116.

102. 2011.

Basionym: Glomus monosporum Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 41. 1974.

Habitat: natural areas.

Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The

Glomeromycota: a species list with new failies and new genera 13:2010.

Basionym: Endogone mosseae T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 314. 1968.

= Glomus mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe, Mycologia Memoirs 5: 40. 1974.

Habitat: agrosystems, impactada areas, natural areas and Rupestrian fields.

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Funneliformis multiforus (Tadych & Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116:

103. 2011.

Basionym: Glomus multiforum Tadych & Błaszk. Mycologia 89: 805. 1997.

Habitat: Rupestrian fields.

Glomus badium Oehl, D. Redecker & Sieverd. Journal of Applied Botany 79: 39. 2005.

= Funneliformis badium (Oehl, D. Redecker & Sieverd.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species

list with new failies and new genera 13. 2010.

Habitat: Murundu fields.

Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Mycologia 82: 710. 1990.

Basionym: Sclerocystis clavispora Trappe. Mycotaxon 6: 359. 1977. Habitat: agrosystems, natural areas and Murundu fields.

Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Mycotaxon 21: 433. 1984.

= Rhizophagus diaphanum (J.B. Morton & C. Walker) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list

with new families and new genera 19. 2010. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 58. 1974.

Basionym: Endogone fuegiana Speg. Anales de la Sociedad Científica Argentina 24: 125. 1887.

Habitat: natural areas.

Glomus glomerulatum Sieverd. Mycotaxon 29: 74. 1987.

Habitat: impacted, natural areas and Rupestrian fields.

Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. Giornale Botanico Italiano 2: 63. 1845.

Basionym:Endogone macrocarpa (Tul. & Tul.) Tul. & C. Tul. Fungi Hypogaei: Histoire et Monographie des

Champignons Hypogés 20:1. 1851.

= Glomus macrocarpus. Tul. & C. Tul.Giornale botanico italiano 1: 63 1845.

Habitat: natural areas, Murundu fields, Rupestrian fields and experimental station.

Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Giornale Botanico Italiano 2: 63. 1845.

Basionym: Endogone microcarpa (Tul. & Tul.) Tul. & C. Tul. Fungi Hypogaei: Histoire et Monographie des

Champignons Hypogés 20:2. 1851.

= Glomus microcarpus Tul. & C. Tul. Giornale botanico italiano 1: 631845.

Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon

129: 380. 2015.

Basionym: Glomus clarum T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 182. 1979.

= Rhizophagus clarus (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list

with new genera families and new genera 19. 2010.

Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas, Murundu fields and Rupestrian fields.

Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon 129: 380. 2015.

Basionym: Endogone fasciculata Thaxt. Proceedings of the American Academy of Arts and Science 57: 308. 1922.

= Glomus fasiculatum (Thaxt.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 51. 1974.

= Rhizophagus fasciculatus (Thaxt.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families

and new genera. 19. 2010.

Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

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Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon

129: 378. 2015.

Basionym: Glomus intraradices N. C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 78. 1982.

Habitat: agrosystems and impacted areas.

Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon 129: 381. 2015.

= Glomus invermaium I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 345. 1977.

Habitat: Rupestrian fields.

Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl.

Mycotaxon 129: 381. 2015.

Basionym: Glomus manihotis R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycologia 76: 695. 1984.

= Rhizophagus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota:

a species list with new families and new genera 19. 2010.

Habitat: natural areas.

Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl.

Mycotaxon 129: 381. 2015.

= Glomus microaggregatum Koske, Gemma & P.D. Olexia. Mycotaxon 26: 125. 1986.

Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Botanical Journal of the Linnean Society 14: 137.

1873.

=Xenomyces ochraeus Cesati, Atti della Reale Accademia delle Scienze Fisiche e Mathematiche

di Napoli 8(4): 26. 1878.

=Ackermannia coccogena Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 18: 183. 1902.

=Sphaerocreas coccogena (Pat.) von Höhn., Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der

Wissenschaften in Wien Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909.

=Sclerocystis coccogena (Pat.) von Höhn., Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien

Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 119: 399. 1910.

=Ackermannia dussii Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 18: 180–181. 1902.

=Sphaerocreas dussii (Pat.) von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien

Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909.

=Sclerocystis dussii (Pat.) von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien

Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909.

=Sphaerocreas javanicum von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien

Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse. Abteilung I. 117: 1014–1015. 1908.

=Endogone minutissima Beeli, Bulletin de la Société Royale de Botanique de Belgique 56: 57. 1923.

=Sclerocystis alba Petch, Annals of the Royal Botanic Gardens, Peradenyia 9: 322–383. 1925.

=Endogone alba (Petch) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoir 5: 25. 1974.

= Glomus coremioides (Berk. & Broome) D. Redecker & J.B. Morton. Mycologia 92: 284. 2000.

Habitat: natural areas.

Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi. Transactions of the British Mycological Society 66:

343. 1976.

Basionym: Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T. Almeida & N.C. Schenck. Mycologia 82: 710. 1990.

Habitat: natural areas.

Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon 116: 105. 2011.

Basionym: Glomus constrictum Trappe. Mycotaxon 6: 361. 1977. =Funneliformis constrictum (Trappe) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new

families and new genera 14. 2010.

Habitat: Rupestrian fields.

Page 135: KHADIJA JOBIM

133

Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd.

Mycotaxon 116: 106. 2011.

Basionym: Glomus deserticola Trappe, Bloss & J.A. Menge, Mycotaxon 20: 123. 1984.

Habitat: agrosystems.

Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva. Mycotaxon 125: 105. 2013.

Habitat: impacted areas.

Intraornatosporaceae

Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva. Mycotaxon 119: 122. 2012.

Habitat: impacted areas.

Pacisporaceae

Pacispora dominikii (Błaszk.) Sieverd. & Oehl. Journal of Applied Botany 78: 75. 2004.

Basionym: Glomus dominikii Blaszk., Karstenia 27: 37. 1988.

Habitat: Rupestrian fields.

Pacispora scintilans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex C Walker, Vestberg &

Schüessler. Mycological Research 111: 254. 2007.

Basinym: Glomus scintillans S.L. Rose & Trappe, Mycotaxon 10: 417. 1980.

Habitat: natural areas.

Paraglomeraceae

Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116:

112. 2011.

Basionym: Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes. Mycotaxon 12: 509. 1981.

Habitat: agrosystems and natural areas.

Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93:

190. 2001.

Basionym: Glomus brasilianum Spain & J.Miranda. Mycotaxon 60: 139. 1996.

Habitat: experimental station.

Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker Mycologia 93: 190. 2001.

Basionym: Glomus occultum C. Walker. Mycotaxon 15: 50. 1982.

Habitat: agrosystems, impactada areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva. Mycological Progress

85: 115. 2013.

Habitat: impactada areas and Rupestrian fields.

Scutellosporaceae

Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K.

Silva Mycotaxon 116: 166. 2011.

Basionym: Scutellospora pernambucana Oehl, D.K. Silva, N. Freitas & L.C. Maia. Mycotaxon 106: 363. 2009. Habitat: Rupestrian fields.

Page 136: KHADIJA JOBIM

134

Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986.

Basionym: Gigaspora aurigloba I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 35. 1977.

Habitat: natural areas.

Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27:

180. 1986.

Basionym: Endogone calospora T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 322.1968.

= Gigaspora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe, Mycologia Memoirs 5: 28. 1974. Habitat: natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181.

1986.

Habitat: agrosystems and natural areas.

Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske. Mycologia 80: 520. 1988.

Habitat: Rupestrian fields.

Scutellospora tricalypta (R.A. Herrera & Ferrer) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27:

180. 1986.

Basionym: Gigaspora tricalypta R.A. Herrera & Ferrer. Revista del Jardín Botánico Nacional Habana 1:

49. 1981.

Habitat: natural areas.

Racocetraceae

Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna & G.A. Silva. Sydowia 66: 301.

2014.

Habitat: Rupestrian fields.

Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 338.

2009.

Basionym: Gigaspora gilmorei Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 27. 1974.

= Scutellospora gilmorei (Trappe & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. 1986.

Habitat: agrosystems, natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Cetraspora spinosissima (C. Walker & Cuenca) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon

106: 340. 2009.

Basionym: Scutellospora spinosissima C. Walker & Cuenca Annals of Botany 82: 723. 1998.

Habitat: Rupestrian fields.

Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Mycotaxon 106: 338. 2009.

Basionym: Gigaspora pellucida T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 189. 1979.

=Scutellospora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) C. Walker & F.E. Sanders.Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: agrosystems, natural areas and experimental station.

Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106:

336. 2009.

Basionym: Gigaspora coralloidea. Trappe, Gerd. & I. Ho. Mycotaxon 106: 336. 2009.

= Scutellospora coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181.1986.

Habitat: natural areas.

Page 137: KHADIJA JOBIM

135

Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 336.

2009.

Basionym: Scutellospora fulgida Koske & C. Walker. Mycotaxon 27: 221. 1986. Habitat: Rupestrian fields.

Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 336.

2009.

Basionym: Gigaspora persica Koske & C. Walker. Mycologia 77: 708. 1985. = Scutellospora persica (Koske & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.

Habitat: natural areas and experimental station.

Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva. Nova Hedwigia 92: 72. 2011.

Habitat: impacted areas.

Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 337.

2009.

Basionym: Gigaspora verrucosa Koske & C. Walker. Mycologia 77: 705. 1985. =Scutellospora verrucosa (Koske & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.

Habitat: agrosystema and natural areas.

Discussion

Since the last compilation by Souza et al. (2010), in which the record of the occurrence of 54 species of

AMF in the Cerrado was possible, the checklist this represents an increase of 70% (92 species), value that

expresses the biological potential of this biome in terms of biodiversity. That figure is still 34% of

Glomeromycota species described in the world and 60% of species recorded for Brazil, a fact that stands

out the Cerrado as the third most representative biome species in the country (Goto et al. 2010, 2012 ;

Souza et al 2010;. Carvalho et al 2012; Lima et al. 2012;. Mello et al 2012;. Silva et al 2012;. Bonfim et

al 2013;. Leal et al 2013;. Stürmer et al 2013;. Gomide et al 2014;. Novais et al 2014;. Pereira et al 2014;.

Coutinho et al 2015).

From fifteen Glomeromycota families, 13 are represented in the Cerrado, with Glomeraceae showing

greater representatives (20%) followed by Acaulosporaceae (10%), similar to other Brazilian biomes

(Goto et al 2010; Stürmer et al 2013 ; Gomide et al 2014).

Regarding representative sample areas, we highlight the Rupestrian fields. Of the 92 species recorded for

the Cerrado, 47 are presented in these regions.The high number of species inhabiting Rupestrian fields

highlights the authenticity of phytophysiognomy front of the Cerrado context. Despite the natural areas

they hold a higher record of occurrence of species (54), the high number registered for Rupestrian fields

contrasts with the limited taxonomic inventories conducted in these regions (Carvalho et al 2012;.

Coutinho et al 2015.). These areas, inventoried for AMF by Carvalho et al. (2012) and Coutinho et al.

(2015), are inserted in a transition zone between the Atlantic Forest and Cerrado and are considered areas

of "special biological significance" (Drummond et al. 2005). In this context, your profile representation

draws attention to the need for new areas of Rupestrian fields are taken into account in studies of

taxonomy and diversity, since due to its island setting (restricted to the tops of mountains disjoint), which

occurs more a thousand species of endemic plants (Prance 1994), the evaluation of different areas would

provide important information for understanding of the AMF diversity standards. Among the diversity of

vegetation types that make up the Cerrado, the mounds fields also represent unexplored regions, with the

realization of just a taxonomic inventory in which it was possible to record 15 species (16% of

representation of the species occurring in the Cerrado). Unexplored or poorly inventoried areas may

consist of reservoir new AMF species whose value to the floristic maintenance is unknown (Souza et al.

2010).

Taking into account the nature of the Cerrado recognized as biodiversity hotspot (Myers 1988), studies

aimed an bioprospecting in unfamiliar vegetation types of the Cerrado as AMF biodiversity will enable

Page 138: KHADIJA JOBIM

136

the expansion of knowledge about this important biome and the provision subsidies for the development

of public policies for their conservation.

Acknowledgements

The authors thank the CAPES for financial support to K Jobim and the BIS Oliveira and the National

Council for Scientific and Technological Development (CNPq) for grant to BT Goto.

Reference

Alvarenga MIN, Siqueira JO, Vide AC. 1999. Teor de carbono, biomassa microbiana, agregação e micorriza em solos de Cerrado

com diferentes usos. Cienc. Agrotec. 23: 617–625.

Alvim PT, Araújo WA. 1952. El suelo como factor ecológico en el desarrolo de la vegetación en el centro oeste del Brasil. Turrialba

2:153–160. http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062010000200003

Balota EL, Lopes ES. 1996a. Introdução de fungo micorrízico arbuscular no cafeeiro em condições de campo. II. Flutuação sazonal de raízes, de colonização e de fungos micorrízicos arbusculares associados. Rev. Bras. Ciênc. Solo, Campinas 20: 225–

232.

Balota EL, Lopes ES. 1996b. Introdução de fungo micorrízico arbuscular no cafeeiro em condições de campo. I. Persistência e interação com espécies nativas. R. Bras. Ci. Solo, 20:217–223.

Błaszkowski J, Chwat G, Góralska A, Przemyslaw R, Kovács GM. 2014. Two new genera, Dominikia and Kamienskia, andD. disticha sp. nov. in Glomeromycota. Nova Hedwigia 100: 225 – 238.

http://dx.doi.org/10.1127/nova_hedwigia/2014/0216 Błaszkowski, J. 2012. Glomeromycota. W. Szafer Institute of Botany Polish Academy of Sciences, Kraków, p. 304.

Bonfim JA, Vasconcellosa RLF, Stürmer SL, Cardoso EJBN. 2013. Arbuscular mycorrhizal fungi in the Brazilian Atlantic forest: A

gradient of environmental restoration. Appl. Soil Ecol. 71: 7–14. http://dx.doi.org/10.1016/j.apsoil.2013.04.005

Bononi VLR, Trufem SFB. 1983. Endomicorrizas vesículo-arbusculares do cerrado da Reserva Biológica de Moji-Guaçú, SP, Brasil. Rickia 10: 55–84.

Borlaug NE. 2002. Feeding a world of 10 billion people: the miracle ahead. In: R. Bailey (ed.). Global warming and other eco-

myths. Competitive Enterprise Institute, Roseville, EUA, pp. 29–60.

Carneiro MAC, Ferreira DA, Souza ED, Paulino HB, Saggin-Junior OJ, Siqueira JO. 2015. Arbuscular mycorrhizal fungi in soil

aggregates from fields of “murundus” converted to agriculture. Pesq. agropec. bras. 50: 313–321.

http://dx.doi.org/10.1590/S0100-204X2015000400007

Carrenho R, Trufem SFB, Bononi VLR. 1998. Arbuscular mycorrhizal fungi in Citrus sinensis/ C. limon trated with Fosety-Al and Metalaxyl. Mycol Res. 102: 677-682. http://dx.doi.org/10.1017/S0953756297005649

Carvalho F, Souza FA, Carrenho R, Souza FMM, Jesus EC, Fernandes GW. 2012. The mosaic of habitats in the high-altitude

Brazilian rupestrian fields is a hotspot for arbuscular mycorrhizal fungi. Appl. Soil Ecol. 52: 9–19.

http://dx.doi.org/10.1016/j.apsoil.2011.10.001

Costa CMC, Cavalcante UMT, Goto BT, Santos VF, Maia LC. 2005. Fungos micorrízicos arbusculares e adubação fosfatada em

mudas de mangabeira. Pesq. agropec. bras., Brasília 40: 225–232. http://dx.doi.org/10.1590/S0100-

204X2005000300005

Coutinho ES, Fernandes GW Berbara RLL, Valério HM, Goto BT. 2015. Variation of arbuscular mycorrhizal fungal communities

along an altitudinal gradient in rupestrian fields in Brazil‏. Mycorrhiza (In press). http://dx.doi.org/10.1007/s00572-015-

0636-5.

Drummond GM, Martins CS, Machado ABM., Sebaio FA, Antonini Y. 2005. Biodiversidade em Minas Gerais: um Atlas para sua conservação. 2 ed. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte, 94p.

Feldmann F. Mycorrhizal situation of native trees in the Brazilian tropical ecosystems Varzea, Igapo, and Terra Firme. In: Lieberei

R,Voß K, Brügmann C., eds. Hamburg, Tropische Nutzpflanzen, 1994. p.70-77.

Fernandes A, Siqueira JO. 1989. Micorriza s vesicular-arbusculares em cafeeiros da região Sul do Estado de Minas Gerais. Pesq.

agropec. bras., Brasília, 24(12): 1489–1498.

Gomide PHO, Silva MLN, Soares CRFS, Cardoso EL, Carvalho F, Leal PL, Marques RM, Stürmer SL. 2014. Fungos micorrízicos

arbusculares em fitofisionomias do pantanal da nhecolândia, mato grosso do sul. R. Bras. Ci. Solo 38:1114-1127.

http://dx.doi.org/10.1590/S0100-06832014000400007

Goodland R. Oligotrofismo e alumínio no cerrado. 1971. In: Ferri, M. G. (Ed.) III Simpósio sobre o cerrado. EdUSP, São Paulo 44–

60.

Goto BT, Maia LC, Oehl F. 2008. Ambispora brasiliensis, a new ornamented species in the arbuscular mycorrhiza-forming

Glomeromycetes. Mycotaxon 105: 11–18.

Goto BT, Silva GA, Yano-Melo AM, Maia LC. 2010. Checklist of the arbuscular mycorrhizal fungi (Glomeromycota) in the

Brazilian semiarid. Mycotaxon 113: 251-254. http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062013000400006 Goto BT, Silva GA, Assis DMA, Silva DKA, Souza RG, Ferreira ACA, Jobim K, Mello CMA, Vieira HEE, Maia LC, Oehl F.

2012. Intraornatosporaceae: (Gigasporales), a new family with two new genera and two new species. Mycotaxon 119:

117–132. http://dx.doi.org/10.5248/119.117

Gross E, Cordeiro L, Caetano FH. 2004. Nodulação e micorrização em Anadenanthera peregrina var. falcata em solo de Cerrado

autoclavado e não autoclavado. R. Bras. Ci. Solo 28:95–101.http://dx.doi.org/10.1590/S0100-06832004000100010

IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. 2004. Rio de Janeiro: IBGE.

Klink CA, Machado RB. 2005. Conservation of the brazilian cerrado. Conserv. Biol. 19:707–713. http://dx.doi.org/10.1111/j.1523-

1739.2005.00702.x

Page 139: KHADIJA JOBIM

137

Koske RE, Walker C. 1985. Species of Gigaspora (Endogonaceae) with roughened outer walls. Mycologia 77: 702–720.

Leal PL, Siqueira JO, Stürmer SL. 2013. Switch of tropical Amazon forest to pasture affects taxonomic composition but not species

abundance and diversity of arbuscular mycorrhizal fungal community. Appl. Soil Ecol. 71: 72–80.

http://dx.doi.org/10.1016/j.apsoil.2013.05.010 Lima, LL, Kozovits AR, Assis DMA, Silva GA, Oehl F. 2014. Cetraspora auronigra, a new glomermycetes species from Ouro

Preto, Minas Gerais (Brazil). Sydowia 66: 299-308.

Lima LL, Kozovits AR, Assis DMA, Silva GA, Oehl F. 2014. Cetraspora auronigra, a new glomermycetes species from Ouro

Preto, Minas Gerais (Brazil). Sydowia 66: 299–308. http://dx.doi.org/10.12905/0380

Marinho F, Silva GA, Ferreira ACA, Veras JSN, Sousa NMF, Goto BT, Maia LC, Oehl F. 2014. Bulbospora minima, a new genus and aa new species from semi-arid Northeast Brazil. Sydowia 66: 313–323.

http://dx.doi.org/10.12905/0380.sydowia66(2)2014-0313

Martins CR, Miranda JCC, Miranda LN. 1999. Contribuição de Fungos Micorrízicos Arbusculares nativos no estabelecimento de

Aristida setifolia Kunth em áreas degradadas do Cerado. Pesq. agropec. bras. 34: 665–674.

http://dx.doi.org/10.1590/S0100-204X1999000400019

Mello CMA, Silva GA, Vieira HEE, Silva IR, Maia LC, Oehl F. 2012. Fuscutata aurea, a new species in the Glomeromycetes from

cassava and maize fields in the Atlantic rainforest zone in Northeastern Brazil. Nova Hedwigia 95: 267–275.

http://dx.doi.org/10.1127/0029-5035/2012/0037

Miranda JCC, Miranda, LN. 2001. Seleção e recomendação de uso de espécies de fungos micorrízicos arbusculares. Planaltina, DF:

Embrapa Cerrados, Comunicado Técnico, 52, 3p. Miranda JCC, Sousa DMG, Miranda LN. 1984. Influência de fungos endomicorrízicos vesicular-arbusculares na absorção de

fósforo e no rendimento de matéria seca de plantas de sorgo. Rev. Bras. Ciênc. Solo 8(1): 31–36.

Miranda JCC, Vilela L, Miranda LN. 2005. Dinâmica e contribuição da micorriza arbuscular em sistemas de produção com rotação

de culturas. Pesq. Agrop. Bras. 40: 1005–1014.http://dx.doi.org/10.1590/S0100-204X2005001000009

Miranda JCC. 1982. Influência de fungos endomicorrtricos inoculados a campo na cultura de sorgo e soja em um solo sob cerrado. Rev.Bras. Ciênc. Solo 6(1): 19–23.

Miranda JCC. 2002. Importância da micorriza arbuscular para o cultivo da soja na região do cerrado (EMBRAPA-CPAC, Comunicado técnico 75).

Myers N. 1988. Threatened biotas: “Hot spots” in tropical forests. The Environmentalist 8: 187–208.

Negreiros D. 2004. Qualidade nutricional do solo e desenvolvimento de quatro leguminosas de campo rupestre. Universidade

Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, 57p.

Novais CB, Borges WL, Jesus EC, Júnior OJS, Siqueira JO. 2014. Inter and intraspecific functional variability of tropical arbuscular

mycorrhizal fungi isolates colonizing corn plants. Appl. Soil Ecol. 76: 78–86.

http://dx.doi.org/10.1016/j.apsoil.2013.12.010

Oehl F, Castro IS, Palenzuela J, Silva GA. 2015. Palaeospora spainii, a new arbuscular mycorrhizal fungus from Swiss agricultural

soils. Nova Hedwigia 101: 89 – 101. http://dx.doi.org/10.1127/nova_hedwigia/2014/0229.

Oehl F, Sieverding E, Palenzuela J, Ineichen K, Silva GA. 2011. Advances in Glomeromycota taxonomy and classification. IMA Fungus 2: 191–199.http://dx.doi.org/10.5598/imafungus.2011.02.02.10

Oliveira JRG, Souza RG, Silva FSB, Mendes ASM, Yano-Melo AM. 2009. O papel da comunidade de fungos micorrízicos

arbusculares (FMA) autóctones no desenvolvimento de espécies vegetais nativas em área de dunas de restinga

revegetadas no litoral do Estado da Paraíba. Revista Brasil. Bot. 32(4): 663–670.http://dx.doi.org/10.1590/S0100-

84042009000400005. Pagano MC, Scotti MR. 2009. A survey of the mycorrhiza occurrence in Paepalanthus bromelioids and Bulbostylis sp. in rupestrian,

Brazil. Micol. Appl. Int. 21: 1–10.

Pereira CMR, Silva DKA, Ferreira ACA, Goto, BT, Maia LC. 2014. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in Atlantic forest areas under different land uses.Agriculture, Ecosystems and Environment 185: 245–252.

http://dx.doi.org/10.1016/j.agee.2014.01.005. Pereira CMR, Goto BT, da Silva DKA, Ferreira ACA, de Souza FA, da Silva GA, Maia LC, Oehl F. 2015. Acaulospora reducta sp.

Nov. and Acaulospora excavata, two glomeromycotan fungi with pitted spores from Brazil. Mycotaxon (in press).

Prance GT. 1994. A comparison of the efficacy of higher taxa and species numbers in the assessment of biodiversity in the Neotropics. Philosophical Transactions of the Royal Society London, Series B: Biological Sciences 345: 89–99.

http://dx.doi.org/ 10.1098/rstb.1994.0090.

Silva DKA, Pereira CMR, Souza RG, Silva GA, Oehl F, Maia LC. 2012. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in resting and

dunes areas in Brazilian Northeast. Biodivers. Conserv. 21: 2361–2373. http://dx.doi.org/10.1007/s10531-012-0329-8.

Siqueira JO, Colozzi-Filho A, Oliveira E, Fernandes AB, Florence ML. 1987. Micorrizas vesicular-arbusculares em mudas de

cafeeiro produzidas no sul do estado de Minas Gerais. Pesq. Agropec. Bras. 22(1):31–38.

Siqueira JO, Colozzi-Filho A, Oliveira E. 1989. Ocorrência de micorrizas vesicular-arbusculares em agro e ecossistemas do estado

de Minas Gerais. Pesq. Agropec. Bras. 24(12): 1499–1506.

Smith SE, Read D. 2008. Mycorrhizal Symbiosis. 3ª ed. San Diego: Academic Press.

Soicke H, Almeida ER, Costa AF. 1986. Characterisation of flavonoids from Baccharis trimera and their properties. Planta Medica

52: 37–39.

Souza FA, Stürmer SL, Carrenho R, Trufem SFB. 2010. Classificação e taxonomia de fungos micorrízicos arbusculares e sua

diversidade e ocorrência no Brasil. In: Siqueira, J.O.; Souza, F.A.; Cardoso, E.J.B.N.; Tsai, S.M. (Org.). Micorrizas: 30

anos de pesquisas no Brasil. 1 ed. Lavras: Editora UFLA, p 15–73.

Spain JL, Miranda JC. 1996a. Scutellospora cerradensis: an ornamented in the Gigasporaceae (Glomales) from the Cerrado region

of Brazil. Mycotaxon 60: 129–136.

Spain JL, Miranda JC. 1996b. Glomus brasilianum: an ornamented in the Glomaceae. Mycotaxon 60: 137–142.

Stürmer SL, Stürmer R, Pasqualini D. 2013. Taxonomic Diversity and community structure of arbuscular mycorrhizal fungi

(Phylum Glomeromycota) in three maritime sand dunes in Santa Catarina State, South Brazil. Fungal Ecology 6: 27–36.

http://dx.doi.org./10.1016/j.funeco.2012.10.001.

Page 140: KHADIJA JOBIM

138

Walker C, Diederichs C. 1989. Scutellospora scutata sp. nov., a newly described endomychorrhizal fungus from Brazil. Mycotaxon

35: 357–361.

Weber OB, Oliveira E. 1994. Ocorrência de fungos micorrízicos vesículoarbusculares em citros nos Estados da Bahia e Sergipe. Pesq. Agropec. Bras. 29(12): 1905–1914.

Wettstein F. 1915. Geosiphon Fr Wettst, eine neue, interessante Siphonee. Österr Bot Z 65: 145–56.

Page 141: KHADIJA JOBIM

139

9.2. ANEXO 2 - ARTIGO A SER SUBMETIDO PARA MYCOLOGICAL

PROGRESS

Paraglomus roseus, uma nova espécie em Paraglomerales (Paraglomeromycetes) do Brasil

Khadija Jobim¹, Sirlene Nunes Araujo², Thomaz Correia e Castro da Costa², Francisco

Adriano de Souza², Bruno Tomio Goto¹

[email protected], [email protected] 1Departamento de Botânica e Zoologia, CB, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Senador

Salgado Filho 300, Campus Universitário, 59072-970, Natal, RN, Brazil 2Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Embrapa Milho e Sorgo, Núcleo de Biologia Aplicada,

Rod. MG 424 KM 45, 3570190, Sete Lagoas, MG, Brazil

Resumo — Durante inventário da diversidade em áreas de Mata Atlântica e Cerrado em Sete

Lagoas, Minas Gerais, uma espécie com desenvolvimento glomóide, única parede contendo

três camadas e distinta reação em Melzer foi encontrada em um zona situada entre 0 a 200

cm de profundidade do solo. Análises morfológicas sugeriam que o fungo pertencia ao

gênero basal Paraglomus. Análises moleculares do rDNA (SSU and LSU) confirmaram a

posição basal agrupando o fungo ao grupo incultivado de Paraglomus. Assim, análises

morfológicas e moleculares evidenciam a descoberta de uma nova espécie descrita aqui

como Paraglomus roseus.

Palavras-chave — diversidade, micorriza, Paraglomerales, Paraglomeraceae, taxonomia

Introdução

Das áreas no planeta que apresentam altas concentrações de espécies endêmicas e estão sofrendo

excepcionais perdas de habitat – denominadas hotspots – duas encontram-se no Brasil: o Cerrado e a

Mata Atlântica (Myers 1988). O Cerrado consiste em uma das maiores formações vegetais brasileiras,

representando o sistema de savanas mais rico do mundo em termos de biodiversidade e abrangendo 25%

da área total do território brasileiro (Klink & Machado 2005), seguido pela Mata Atlântica, que é

considerada a segunda maior floresta neotropical do planeta, abrangendo ampla distribuição ao longo da

costa leste do Brasil em um total de cerca de 16% de ocupação do território nacional (Zangaro & Moreira

2010). Os biomas Cerrado e Mata Atlântica detém altos níveis de diversidade de organismos, todavia,

grande parte destes ambientes estão fortemente ameaçados pela ação antrópica, decorrente de atividades

de produção como a exploração de recursos naturais, extração vegetal e mineral e a ampliação de centros

urbanos com sua especulação imobiliária (Sampaio et al. 2005) Essa degradação somada a limitada

capacidade de absorção do impacto desses ambientes são as principais causas de perda de diversidade

(Zamith & Scarano 2006).

Entre os organismos que participam auxiliando o processo de recuperação de áreas degradadas

destacam-se os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA), que constituem importantes componentes do

sistema solo-planta por exercerem grande influência no crescimento e na adaptação das plantas aos

estresses bióticos e abiótico do solo (Moreira & Siqueira 2006, Souza et al. 2008). Os benefícios dos

FMA para o crescimento e a sobrevivência das plantas resultam de vários efeitos e mecanismos

nutricionais e não nutricionais, os quais possibilitam o seu uso em programas de recuperação (Soares e

Carneiro 2010). Os FMA são organismos que compõem o filo Glomeromycota, amplamente distribuídos

pelo mundo (Stürmer & Bellei 1994), desde regiões temperadas (e.g. Gerdemann & Trappe 1974,

Blaszkowski 1993, 1994) tropicais (e.g. Beena et al 2000, 2001; Silva et al 2011), subtropicais (e.g.

Blaszkowski 2004, Stürmer et al 2013), desérticas (e.g. McGee & Trappe 2002, Blaszkowski &

Page 142: KHADIJA JOBIM

140

Czerniawska 2008) a continentais (e.g. Bech & Trappe 1985), reconhecidos pelo estabelecimento de

associação simbiótica obrigatória com mais de 80% dos representantes das plantas terrestres (Gianinazzi

& Gianinazzi-Pearson 1986). Dentre os benefícios proporcionados pela associação, destaca-se o

incremento ao crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (Souza 2007), graças à

habilidade das hifas externas dos fungos em absorver os escassos nutrientes dos substratos (Smith & Read

1997).

O filo Glomeromycota tem sido extensivamente revisado desde a sua proposição (Schüler et al

2001), com modificações ocorridas em vários níveis da hierarquia taxonômica, devido, principalmente, a

inclusão de ferramentas moleculares nos estudos de diversidade (Oehl et al 2011a; Goto et al 2012).

Composto por três classes, cinco ordens, 15 famílias e 34 gêneros, atualmente, cerca de 270 espécies de

fungos micorrízicos arbusculares (FMA) então descritas (Oehl et al 2011b; Goto et al 2012a; Blaszkowski

2012; Blaszkowski et al 2014). O gênero Paraglomus representa apenas 3% dessa diversidade conhecida,

sendo composto por número reduzido de espécies em relação a outros representantes do filo (e.g.

Glomus). Paraglomus produz esporos desenvolvidos no topo de uma hifa de sustentação, variando de

hialinos a pigmentados, globosos, subglobosos ou irregulares e que apresentam uma ou duas paredes que

se desenvolvem continuamente com a hifa, incluindo uma primeira camada que se deteriora com o

alcance da maturidade, aderente a uma camada lisa ou ornamentada (Blaszkowski 2012). Estudos também

relatam a ocorrência de dois processos germinativos em esporos nesse gênero, que incluem germinação

através do lúmen da hifa de sustentação ou diretamente através da parede (Walker & Rhodes 1981;

Morton & Redecker 2001; Oehl & Sieverding 2004). A única evidência morfológica que distinguem as

espécies de Paraglomus relatada por Morton & Redecker (2001) baseia-se nas propriedades de suas

estruturas micorrízicas, principalmente quanto à ausência de vesículas e reação das hifas intracelulares em

azul de tripano, sendo as estruturas vesiculares ausentes em Paraglomus e suas hifas intracelulares

apresentando ausência ou fraca reação em azul de tripano, ao passo que espécies representantes de

Glomus exibem forte reação e produção de vesículas. Contudo, Paraglomus majewskii apresenta

micorriza ocasionalmente corando fortemente em azul de tripano, apesar da ausência de vesículas

características das espécies (Blaszkoski et al 2011). Blaszkowsky (2012) observou também que esporos

de Paraglomus brasilianum coram fortemente em azul de tripano e produzem vesículas típicas. Tais

constatações sugerem que atributos morfológicos relativos às estruturas micorrízicas podem ser fracos ou

sem significância para delimitar relações filogenéticas. Análises moleculares conduzidas por Morton &

Redecker (2001) permitiram a proposição de um novo clado para acomodar essas espécies, transferindo

as espécies Glomus brasilianum e G. ocultum para um novo gênero, Paraglomus, dentro de uma nova

família, Paraglomeraceae. O novo clado foi suportado principalmente por dados de sequência de DNA,

perfil de ácidos graxos e reação imunológica contra anticorpos específicos combinados. Posteriormente,

um novo caractere morfológico foi descoberto para o grupo (Mello et al 2013). Paraglomus bolivianum,

espécie descrita inicialmente como Pacispora boliviana, produz esporos pigmentados desenvolvidos no

topo de uma hifa de sustentação contínua as duas camadas mais externas da parede externa (Oehl &

Sieverding 2004). Com base no estado do conhecimento disponível até então, no qual as espécies

Paraglomus descritas incluíam apenas uma parede e ausência de pigmentação, era inconcebível a

acomodação de P. boliviana no gênero Paraglomus. Subsequentemente, a descrição de P.

pernambucanum, espécie pigmentada e com parede interna, junto a análise das sequências parciais da

LSU rRNA por Mello et al (2013) justificaram a acomodação de P. boliviana em Paraglomus.

Os avanços na taxonomia e filogenia de FMA produzidos, particularmente, nas duas últimas

décadas, possibilitaram a proposição de mudanças na classificação incluindo a transferência de espécies

de Glomus e Pacispora para Paraglomus, compondo gênero atualmente em oito espécies: P. albidum, P.

bolivianum, P. brasilianum, P. laccatum, P. lacteum, P. majewskii, P. occultum e P. pernambucanum, das

quais apenas P. brasilianum, P. laccatum, P. majewskii e P. occultum possuem sequenciamento

molecular disponível. A despeito de seu reduzido número de espécies, estudos dedicados à alfa taxonomia

e filogenia de Fungos Micorrícos Arbusculares (FMA) são necessários com vistas à ampliação da

compreensão sobre os padrões morfológicos e relações filogenéticas no referido clado.

Até o momento, apenas três espécies pertencentes às linhagens basais do filo Glomeromycota

(Ambisporaceae e Paraglomeraceae) haviam sido descritas para o Brasil: Ambispora brasiliensis B.T.

Goto, L.C. Maia & Oehl, P. brasilianum e P. pernambucanum. Recentemente, esporos de uma nova

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141

espécie de Paraglomus foram encontrados durante estudos conduzidos em uma área de transição entre

Cerrado e Mata Atlântica submetida a processo de fragmentação florestal, em coletas realizadas em

diferentes profundidades ao longo de perfil de solo. Áreas ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica são de

particular interesse para os biólogos por exibirem alta biodiversidade em decorrência do mosaico de

diferentes ecossistemas (Mayle et al. 2007). A fragmentação florestal consiste em uma das práticas mais

prejudiciais à perda e a fragmentação de habitats, visto que provoca a remoção local imediata da flora e

da fauna nativa e, consequentemente, repercute no desaparecimento de populações inteiras ou parte delas,

a redução da distribuição geográfica das espécies e perdas de diversidade genética (Hero & Ridgway

2006). FMA têm sido encontrados nas mais variadas situações de áreas impactadas no Brasil (Soares e

Carneiro 2010), no entanto, os estudos de avaliação da composição de espécies de FMA restringem-se a

amostragem da zona radicular (10 – 30 cm de profundidade do solo) (Oehl et al 2005). A despeito disso,

as diferentes metodologias adotadas para obtenção dos glomerosporos possuem diferentes eficiências no

recolhimento dessas estruturas, ampliando o grau de variabilidade do erro amostral (Souza et al 2007). Um estudo pioneiro realizado por Oehl et al. (2005) demonstrou diferenças consideráveis entre a

abundância e diversidade de FMA em diferentes profundidades do solo, sugerindo a importância de levar

em consideração esse atributo nos estudos de avaliação da composição de espécies de FMA,

especialmente nas áreas degradadas, ambientes que se encontram intensamente sujeitos ao

empobrecimento das espécies. No trabalho, realizado em área de agroecossitema, foram consideradas

profundidades situadas entre 0-70 cm de profundidade, no qual foi encontrada uma elevada diversidade

de FMA mesmo nas profundidades situadas entre 50-70 cm. Recentemente, durante investigações de

ocorrência de FMA em rizosfera de importantes plantas medicinais da Índia, Withania sommifera (L.)

Dunal e Ocimum sanctum L., que levou em consideração profundidade situada entre 0-40 cm, foram

encontradas um total de 11 espécies na profundidade considerada entre 30-40 cm (Shukla et al 2013).

Levando-se em consideração esses resultados, as coletas do presente trabalho consideraram a amostragem

ao longo de perfil de solo, com profundidade situada entre 0-200 cm de profundidade, nas quais foram

encontrados glomerosporos pertencentes a uma nova espécie, incluída no gênero Paraglomus. A

descrição, comentários e ilustração dessa nova espécie, nomeada Paraglomus roseus, em referência a sua

distinta reação em Melzer, são apresentadas.

Materiais e Métodos

Obtenção de amostras

Amostras de solo foram obtidas em dois fragmentos situados em área de transição entre Cerrado

e Mata Atlântica, impactada por processo de fragmentação florestal, localizada em Sete Lagoas, Minas

Gerais, Brasil (19º28’S e 44º15’W). Em janeiro de 2014, coletas de solo foram realizadas em trincheiras

situadas em oito fragmentos florestais e 12 amostras foram obtidas de cada perfil, entre 0 a 2 metros,

durante a estação chuvosa. A área predominância de solos característicos de latossolos vermelho-escuro e

vermelho-amarelo, solos ácidos e com baixa disponibilidade de fósforo e matéria orgânica (Tabela 1). O

clima da região, segundo classificação de Koopen, corresponde ao tipo AW (clima de savana com inverno

seco) (Pereira et al 2013).

Culturas armadilhas foram implantadas, com mistura de solo nativo e areia autoclavada disposta

em recipientes de 300 ml. As culturas foram mantidas em casa de vegetação por um período de 17 meses

meses, tendo sido efetuada regas diárias com água destilada e uma vez por semana com solução de

maganagava. Urochloa decumbens (Stapf.) Webster. foi utilizada como espécie vegetal isca. As culturas

armadilhas foram mantidas em casa de vegetação situada na Fazenda Emprapa Milho e Sorgo, Sete

Lagoas, Minas Gerais.

Page 144: KHADIJA JOBIM

142

Tabela 1. Aspectos físico-químicos dos fragmentos florestais da Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete

Lagoas, Minas Gerais.

Profundidade (cm)

pH P M.O Presença de

P. roseus

0 - 20 5,82 8,13 9,36 +

20 - 40 4,87 3,34 4,23 +

40 - 60 4,79 2,08 2,86 +

60 - 80 5,11 1,38 1,88 +

80 - 120 1,02 0,28 0,38 +

120-160 5,31 1,72 1,05 +

120 - 160 5,25 2,18 1,07 +

Análises morfológicas

Glomerosporos foram extraídos do solo pela técnica do peneiramento úmido seguida por

centrifugação em solução de sacarose (Gerdemann & Nicolson 1963; Jenkins 1964), separados em placas

de Petri em esteremicroscópio e montadas em lâminas com PVLG e PVLG + Reagente de Melzer

(Brundrett et al. 1994). O sistema de classificação utilizado seguiram Oehl et al (2011a), Mello et al

(2012), Blaszkowski et al (2012) e Goto et al. (2008, 2013).

Resultados

Taxonomia

Paraglomus roseus K. Jobim, F.A. de Souza & B.T. Goto sp. nov.

Figs. 1-6

Esporocarpos desconhecidos. Glomerosporos formados isoladamente no solo, globosos (53.3) 61.6

(76.2) m a subglobosos (53.3) 70 x 77.6 (106.7) m, ocasionalmente irregulares ou raramente elipsoides

(38.4) 48.6 x 88.7 (92.2), m hialinos a levemente amarelados (Fig. 1, 2 e 3). Glomerosporos formam

uma parede com três camadas hialinas (Fig. 4), das quais as duas mais externas são contínuas a hifa de

sustentação. Presença de reação em Melzer na segunda e terceira camada, as quais adquirirem cor rosa

variando entre tom claro a intenso (Fig. 5 e 6).

A primeira camada do esporo (SW1) é hialina, semipermamente, 1 – 1.2 µm de espessura, e

aderente a segunda camada (SW2) que é lisa, laminada, com cerca de 4 a 5 laminações, hialina a

levemente amarelada, com 2.5 (3.8) 5.1 m de espessura, sendo mais espessa próxima a inserção da hifa,

3.4 - 3.8 m. A terceira camada (SW3) possui 3.1 – 3.5 m de espessura, hialina a levemente amarelada

destacando-se da segunda camada sob pressão, contendo cerca de 5 a 6 laminações finas distinguíveis e

frequentemente separáveis em esporos quebrados, cada qual apresentando 0.6 – 1.0 m. Reação

dextrinóide em Melzer é observada na segunda e terceira camadas, adquirindo coloração que varia entre

um tom rosa claro a intensamente rosado (Fig.5). Hifa de sustentação geralmente detectável, 5.8 – 7.5 µm

em diâmetro, formada pelas duas camadas mais internas da parede do esporo (SHW1 e SHW2) (Fig. 4).

Forte reação em Melzer, com hifa adquirindo coloração rosa intensa (Fig. 6). Poro aberto ou menos

frequentemente fechado por laminação externa da SW3.

Espécies examinadas: BRASIL. Minas Gerais. Sete Lagoas.

Etimologia Latim, roseus, referente à distintiva reação em Melzer, adquirindo coloração rosa na terceira

camada da parede do esporo.

Distribuição e habitat: Brasil, até o momento detectada em fragmentos florestais de transição entre

Cerrado e Mata Atlântica de Sete Lagoas, Minas Gerais.

Page 145: KHADIJA JOBIM

143

Figs 1 – 6. Paraglomus roseaus. Fig.1- Aspecto geral dos glomerosporos em reagente de Melzer. Fig.2-

Glomerosporo hialino em PVLG. Fig.3- Glomerosporos desenvolvidos no topo de uma hifa d

sustentação, PVLG. Fig.4- Parede do esporo com três camadas em Melzer; duas camadas na hifa de

sustentação. Fig.5- Reação rosada em Melzer na segunda e terceira camada da parede. Fig.6 – Hifa de

sustentação reagindo em Melzer.

Caracteres diagnósticos das espécies de Paraglomus

Espécie Cor dos

esporos

Tamanho

dos esporos

Nº de

paredes

Nº de

camadas

Aspectos

fenotípicos das

camadas da parede

Aspectos

fenotípicos da

hifa de

sustentação

P. albidum

(Walker & Rhodes

1981)

Brancos a levemente

amarelados

(85)95-168(198) a

(85)95-168(177)

1 2 SW1: hialina, semipermanente

SW2: laminada, permanente, + RM¹

(rosa a laranja

escuro)

Contínua com as duas

camadas

P. bolivianum

(Oehl & Sieverding

2004)

Castanho claro

a escuro

70-95 a 71-

105 x 62-80

2 6 OW1: laminada,

semipermamente

OW2: laminada, permanente

ornamentada com

perfurações rasas OW3: fina,

permanente, difícil

detecção IW1:flexível,

permanente

IW2:coriácea, permanente

IW3: flexível,

permanente

Contínua com

OW1 e OW2

Page 146: KHADIJA JOBIM

144

P. brasilianum

(Spain & Miranda

1996)

Hialino (47.5) 64 x

77 (115)

1 5 SW1: mucilaginosa,

semipermanente

SW2: quebradiça, permanente

SW3: ornamentada

com espinhos SW4: flexível,

laminada

SW5: membranosa, permanente

Contínua com

SW1, SW2 e

SW3

P. laccatum

(Blaszkowski 1988)

Hialino,

brilhosos

(50) 87

(130) m a 80-85 x

120-130 m

1 2 SW1:

semipermanente SW2: laminada,

espessa

Contínua com

as 2 camadas

P. lacteum

(Rose & Trappe

1980)

Brancos a suavemente

translúcidos

150-220 1 2 SW1: semipermanente

SW2: unitária,

permanente

Contínua com s duas camadas,

geralmente

mais de uma hifa anexada

P. majewskii

(Blaszkowski et al

2011)

Hialinos (35‒)63(‒7

8) a 50‒70

× 65‒90

1 3 SW1:

semipermanente

SW2: laminada,

permanente

SW3: flexível, permanente

Contínua com

SW1 e SW2

P. occultum

(Walker 1981)

Hialinos a

“creme” pálido

15-100 x

20-120

1 3 SW1:

semipermanente SW2: laminada,

permanente, + RM

(amarelada) SW3: laminada,

permanente, + RM

(amarelada)

Contínua com

SW1 e SW2

P. pernambucanum

(Mello et al 2013)

Brancos a

levemente

amarelados

66-95 × 62-

75

2 6 OW1:

semipermanente

OW2: laminada, permanente,

ornamentada com

perfurações rasas, + RM (amarelo)

OW3: difícil

detecção, permanente

IW1: fina, permanente

IW2: fina,

permanente IW3: flexível,

permanente

Contínua com

OW1 e OW2

P. roseus Hialinos (53.3) 61.6 (76.2);

(53.3) 70 –

77.6 (106.7) ou (38.4)

48.6 x 88.7

(92.2)

1 3 SW1: semipermanente

SW2: laminada,

permanente, + RM (rosa)

SW3: laminada,

permanente, + RM (rosa)

Contínua com SW2 e SW3

¹Reação em Melzer.

Discussão

A característica marcante de P. roseus corresponde à sua reação dextrinóide em reagente de

Melzer, que lhe confere coloração rosa que varia em níveis de intensidade, mas geralmente rosa intenso,

na SWL2, SWL3 e hifa de sustentação (Figuras 5 e 6). Glomerosporos de P. albidum também adquirem

coloração rosada em reagente de Melzer, porém apenas em esporos jovens, com esporos maduros

adquirindo coloração fortemente alaranjada. Além disso, P. albidum produz glomerosporos com apenas

duas camadas, com a reação ocorrendo em SWL2, ao passo que P. roseus produz glomerosporos com três

camadas na parede e a reação dextrinóide ocorre em SWL2 e SWL3.

Page 147: KHADIJA JOBIM

145

Glomerosporos de P. roseus podem ser confundidos com glomerosporos de P. occultum, ambos

semelhantes pela cor hialina em PVLG e presença de três camadas na parede do esporo. Contudo, a

SWL2 e SWL3 de P. roseus tornam-se rosadas em reagente de Melzer contrapondo-se a cor amarela

produzida na SWL2 e SWL3 de P. occultum. No mais, aspectos relativos às dimensões do diâmetro do

esporo e hifa de sustentação bem como a forma dos esporos são bem distintos entre as duas espécies:

glomerosporos de P. occultum variam amplamente quanto à forma, produzindo esporos oblongos,

ovoides, subovoides ou irregulares, pouco frequentemente globosos ou subglobosos e são notoriamente

maiores que os de P. roseus, variando entre 15-100 x 20-120 µm. Glomerosporos de P. roseus são

globosos ou subglobosos, pouco frequentemente elipsoides ou irregulares e limitam-se a (53.3)61.6(76.2)

µm em diâmetro. A hifa de P. roseus é mais espessa que a de P. occultum, com 5.8-7.5 µm em diâmetro,

contínua com SW2 e SW3 e uma forte reação em Melzer, enquanto que a hifa de P. occultum apresenta

0.8-2.0 µm, contínua com as três camadas da parede do esporo.

Paraglomus brasilianum, P. laccatum, P. majewskii e P. roseus produzem glomerosporos

hialinos, praticamente indistinguíveis quando observados sob esteremicroscópio. Em nota de observação

pessoal, Morton (www. http://invam.wvu.edu/) menciona que, sob um olhar bem treinado, glomerosporos

de P. brasilianum destacam-se por menor reflexo de luz, devido a sua ornamentação fina produzir maior

dispersão da luz. Essa constatação, no entanto, pode ser arbitrária em termos de praticidade. Todavia,

todas as referidas espécies hialinas possuem atributos taxonômicos marcantemente distintivos quando

observadas em microscopia de luz transmitida: P. brasilianum consiste na única espécie do grupo

composta por 5 camadas na parede do esporo e ornamentada com espinhos, P. laccatum possui uma

espessa SW2 composta por 15 laminações bem definidas e P. majewskii produz glomerosporos

permanentemente hialinos ao longo de todo o seu ciclo de vida, compostos por uma parede constituída

por três camadas contínuas com a parede da hifa e nenhuma delas reagindo em Melzer.

Morton, com base em relato pessoal disponível em seu website (http://invam.wvu.edu/)

menciona que espécies de Paraglomus exibem comportamento muito agressivo em solos ácidos,

particularmente em comunidades florestais ou em vasos de cultivo. Essa constatação é corroborada por

este trabalho, no qual foi possível verificar a presença em grande quantidade de densos aglomerados de P.

roseus em amostras pertencentes a todos os níveis de profundidade avaliados no perfil relativo ao

fragmento 1 e em semelhante ocorrência na primeira camada do perfil de solo relativo ao fragmento 2,

ambos os solos com elevados níveis de acidez. A despeito da constatação de que a população de

glomerosporos tende ao decréscimo de acordo com o aumento da profundidade, particularmente, devido a

pouca disponibilidade de matéria orgânica e oxigênio (Oehl et al 2005), a ocorrência de P. roseus

independente da profundidade sugere uma possível resistência e adaptabilidade dessa espécie em

condições adversas. Além disso, o resultado obtido evidencia a necessidade da inclusão da avaliação

dessas variáveis para futuros trabalhos que se destinem ao estudo da diversidade de FMA.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico

(CNPq) pela bolsa de produtividade em pesquisa de B. T. Goto e a CAPES pelo apoio financeiro a K.

Jobim.

Referências bibliográficas

Beena KR, Arun AB, Raviraja NS, Sridhar KR. 2000 . Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi on the

coastal sand dunes of west coast of India. Current Science 79, 1459-1466.

Page 148: KHADIJA JOBIM

146

Beena KR, Arun AB, Raviraja NS, Sridhar KR. 2001. Association of arbuscular mycorrhizal fungi with

plants of coastal sand dunes of west coast of India. Tropical Ecology 42: 213-222.

Berch SM, Trappe JM. 1985. A new species of Endogonaceae, Glomus hoi. Mycologia 77: 654-657.

Gianinazzi S, Gianinazzi-Peason V. 1986 - Progress and headaches in endomycorrhiza biotechnology.

Symbiosis 2, 139-149.

Blaszkowski J. 1993. The occurrence of arbuscular fungi and mycorrhizae (Glomales) in plant

communities of maritime dunes and shores of Poland. Bull. Pol.Ac. Sci. Biol. 41: 377-392.

Blaszkowski J. 1994. Arbuscular fungi and mycorrhizae (Glomales) of The Hell Peninsula. Mycorrhiza 5:

71–88.

Blaszkowski J, Blanke V, Renker C, Buscot F. 2004. Glomus aurantium and Glomus xanthium, new

species in Glomeromycota. Mycotaxon 90: 447–467.

Blaszkowski J, Czerniawska B. 2008. Glomus irregulare, a new arbuscular mycorrhizal fungus in the

Glomeromycota. Mycotaxon 106: 247–267.

Blaszkowski J. 2012. Glomeromycota. W. Szafer Institute of Botany Polish Academy of Sciences,

Kraków, p. 304. ISBN: 978-83-89648-82-2

Blaszkowski J, Chwat G, Góralska A, Ryszka P, Orfanoudakis M. 2014. Septoglomus jasnowskae and

Septoglomus turnauae, two new species of arbuscular mycorrhizal fungi. doi: 10.1007/s11557-014-

0985-z

Brundrett M, Melville L, Peterson L. 1994. Practical Methods in Mycorrhizal Research. Mycologue

Publications, University of Guelph, Guelph, Ontario, Canada.

Gerdemann, JW & Nicolson TH 1963. Spores of mycorrhizal Endogone species extracted from soil by

wet sieving and decanting. Trans. Br. Mycol. Soc. 46: 235-244.

Gerdemann JW, Trappe JM. 1974. The Endogonaceae of the Pacific Northwest. Micologie Memoir 5: 1–

76.

Goto BT, Maia LC, Oehl F. 2008. Ambispora brasiliensis, a new ornamented species in the arbuscular

mycorrhiza-forming Glomeromycetes. Mycotaxon 105: 11-18.

Goto BT, Silva GA, Assis DMA, Silva DKA, Souza RG, Ferreira ACA, Jobim K, Mello CMA, Vieira

HEE, Maia LC, Oehl F. 2012. Intraornatosporaceae: (Gigasporales), a new family with two new

genera and two new species. Mycotaxon 119: 117–132.

Goto BT, Araújo AF, Soares ACF, Ferreira ACA, Maia LC, Sousa CS, Silva GA. 2013. Septoglomus

titan, a new fungus in the Glomeraceae (Glomeromycetes) from Bahia, Brazil. Mycotaxon 124: 101-

109.

Hero JM, Ridgway T. 2006. Declínio global de espécies. In: Rocha CFD, Bergallo HG, Sluys MV, Alves

MAS. (org.). Biologia da conservação: essências. São Carlos: Rima, p. 53-90.

Jenkins WR 1964. A rapid centrifugal-flotation technique for separating nematodes from soil. Plant

Disease Report 48(1):692.

Klink CA, Machado RB. 2005. A conservação do Cerrado brasileiro. Megadiversidade 1: 147-155.

Mayle RP, Langstroth RP, Fischer RA, Phil PM. 2007. Long-term forest–savannah dynamics in the

Bolivian Amazon: implications for conservation. Trans. R. Soc. B 362: 291–307.

McGee PA, Trappe JM. 2002. The Australian Zygomycetous mycorrhizal fungi.II. further australian

sporocarpic Glomaceae. Australian Systematic Botany 15: 115–124.

Mello CMA, Silva GA, Assis DMA, Pontes JS, Ferreira ACA, Leão MPC, Vieira HEE, Oehl F, Maia LC.

2013. Paraglomus pernambucanum sp. nov. and Paraglomus bolivianum comb. nov. and

biogeographic distribution of Paraglomus and Pacispora.

Moreira FS, Siqueira JO. 2006. Microbiologia e Bioquímica do Solo. Editora UFLA, Lavras, MG, Brasil.

Morton JB & Redecker D. 2001. Two new famlies of Glomales, Archaesporaceae and Paraglomeraceae,

with two new genera, Archaeospora and Paraglomus, based in concordant molecular and

morphological characters. Mycologia 93(1): 181-195.

Myers N. 1988. Treatened biotas: hotspots in tropical forests. Environmentalist 8: 187-208.

Oehl F & Sieverding E 2004. Pacispora, a new vesicular arbuscular mycorrhizal fungi genus in the

Glomeromycetes. Jour. Appl. Bot. 78: 72 – 82.

Page 149: KHADIJA JOBIM

147

Oehl F, Sieverding E, Ineichen K, Ris EA, Boller T, Wiemken A. 2005. Community structure of

arbuscular mycorrhizal fungi at different soil depths in extensively and intensively managed

agroecosystems. New Phytologist 165: 273–283.

Oehl F, Sieverding E, Palenzuela J, Ineichen K, Silva GA. 2011a. Advances in Glomeromycota taxonomy

and classification. IMA Fungus 2: 191–199.

Oehl F, Silva GA, Goto BT, Maia LC, Sieverding E. 2011. Glomeromycota: two new classes na a new

ordem. Mycotaxon 116: 365-379.

Pereira IM, Oliveira NF, Gonzaga APD, Oliveira MLR, Machado ELM, Karam D. 2013. Estrutura

fitossociológica de uma área de cerrado sensu stricto em Sete Lagoas, MG. Enciclopédia Biosfera 9:

34 – 33.

Schüler A Schwarzott D, Walker C 2001. A new fungal phylum, the Glomeromycota: phylogeny and

evolution. Mycol. Res. 102(12): 1413-1421.

Shukla A, Vyas D, Jha A. 2013. Soil depth: an overriding factor for distribution of arbuscular mycorrhizal

fungi. Journal of Soil Science and Plant Nutrition 13(1): 23-33.

Silva DKA, Pereira CMR, Souza RG, Silva GA, Oehl F, Maia LC (2012) Diversity of arbuscular

mycorrhizal fungi in resting and dunes areas in Brazilian Northeast. Biodivers. Conserv. 21: 2361–

2373

Smith SE, Read, D. 1997. Mycorrhizal symbiosis. San Diego, Academic Press.

Soares CRFS, Carneiro MAC. 2010. Micorrizas arbusculares na recuperação de áreas degradadas. In:

Siqueira JO, Souza FA, Cardoso EJBN, Tsai SM (Org.). Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil. 1 ed.

Lavras: Editora UFLA, p. 15 - 73.

Sampaio D, Souza VC, Oliveira AA, Paula-Souza J, Rodrigues RR. 2005. Restinga. In: Pompéia, S.L.

(ed.), Árvores da resting: Guia de Identificação. São Paulo. Neotrópica, p. 25-30.

Souza FA, Silva ICL, Berbara RLL. 2007. Fungos Micorrízicos Arbusculares: muito mais diversos do

que se imaginava. Biodiversidade 15: 483-536.

Souza FA, Silva ICL, Berbara RLL. 2008. Fungos micorrízicos arbusculares: muito mais diversos do que

se imaginava. In: Moreira FMS, Siqueira JO, Brusssard L. (eds.) Biodiversidade do solo em

ecossistemas brasileiros. Lavras, Universidade Federal de Lavras, p. 483-536.

Stürmer SL, Bellei MM. 1994. Compositional and seasonal variation of spore populations of arbuscular

mycorrhizal fungi in dune soils on the island of Santa Catarina, Brazil. Can. J. Bot. 72: 359–363.

Stürmer SL, Stürmer R, Pasqualini D. 2013. Taxonomic Diversity and community structure of arbuscular

mycorrhizal fungi (Phylum Glomeromycota) in three maritime sand dunes in Santa Catarina State,

South Brazil. Fungal Ecology 6: 27-36.

Walker C, Rhodes LH. 1981. Glomus albidum: a new species in the Endogonaceae. Mycotaxon 12(2):

509-514.

Zamith W, Scarano FB. 2006. Restoration of a Restinga Sandy coastal plain in Brazil: survival and

growth of planted woody species. Restoration Ecology 14(1): 87-94.

Zangaro M & e Milene Moreira. 2010. Micorrizas Arbusculares nos Biomas Floresta Atlântica e Floresta

de Araucária. Livro Micorrrizas: 30 anos de pesquisa no Brasil.


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