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235 SHORT COMMUNICATIONS ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 24: 235–240, 2013 © The Neotropical Ornithological Society DESCRIPCIÓN DEL NIDO Y LA CÓPULA DEL PÁJARO CAM- PANA TRICARUNCULADO (PROCNIAS TRICARUNCULATUS) Julio E. Sánchez 1† , Coqui Porras 2 , & Luis Sandoval 3,4 1 Asociasión de Ornitólogos Unidos de Costa Rica, Apartado 11695-1000 San José, Costa Rica. 2 1 km al norte de Super Compro, Santa Elena, Monteverde, Puntarenas, Costa Rica. 3 Department of Biological Sciences, University of Windsor, 401 Sunset Avenue, Windsor, Ontario, Canada, N9B3P4. 4 Museo de Zoología, Universidad de Costa Rica, Montes de Oca, Costa Rica. E-mail: [email protected] Description of the nest and copula behavior of the Three-wattled Bellbird (Procnias tricarunculatus). Key words: Three-wattled Bellbird, Procnias tricarunculatus, Costa Rica, Cotingidae, natural history, nest description, reproduction. INTRODUCCIÓN El Pájaro Campana Tricarunculado (Procnias tricarunculatus) es la especie con la distribución más norteña del género, siendo endémica a Centroamérica, habita desde el sur de Hondu- ras hasta el oeste de Panamá (Stiles & Skutch 1989, Stotz et al. 1995, Snow 2004, Kirwan & Green 2011). A lo largo su distribución se pueden encontrar cuatro poblaciones repro- ductivas (una en Honduras y Nicaragua, dos en Costa Rica, y una entre Costa Rica y Panamá en la Cordillera de Talamanca-Chiri- quí) en los bosques montanos entre los 800 y 2000 m s.n.m. (Snow 2004, Kirwan & Green 2011). Posterior al periodo reproductivo los individuos de esta especie migran principal- mente a tierras bajas en busca de alimento (Powell & Bjork 2004, Pape et al. 2012), haciendo que su distribución aumente signifi- cativamente a lo largo del país. Como ocurre para aproximadamente dos tercio de las especies que actualmente se clasi- fican dentro de la familia Cotingidae, la infor- mación publicada sobre el tipo de nido que construyen o los huevos que poseen es muy limitada o inexistente (Snow 2004, Kirwan & Green 2011). No siendo una excepción el Pájaro Campana Tricarunculado, del cual solo se menciona brevemente la observación de un nido en construcción con palitos secos (Snow 1977). Por lo tanto nuestro objetivo con esta publicación es proveer la primera descripción detallada del nido del Pájaro Campana Tricarunculado. Además, incluimos la descripción del comportamiento de la

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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 24: 235–240, 2013© The Neotropical Ornithological Society

DESCRIPCIÓN DEL NIDO Y LA CÓPULA DEL PÁJARO CAM-PANA TRICARUNCULADO (PROCNIAS TRICARUNCULATUS)

Julio E. Sánchez1†, Coqui Porras2, & Luis Sandoval3,4

1Asociasión de Ornitólogos Unidos de Costa Rica, Apartado 11695-1000 San José, Costa Rica.

21 km al norte de Super Compro, Santa Elena, Monteverde, Puntarenas, Costa Rica.3Department of Biological Sciences, University of Windsor, 401 Sunset Avenue, Windsor,

Ontario, Canada, N9B3P4.4Museo de Zoología, Universidad de Costa Rica, Montes de Oca, Costa Rica.

E-mail: [email protected]

Description of the nest and copula behavior of the Three-wattled Bellbird (Procniastricarunculatus).

Key words: Three-wattled Bellbird, Procnias tricarunculatus, Costa Rica, Cotingidae, natural history,nest description, reproduction.

INTRODUCCIÓN

El Pájaro Campana Tricarunculado (Procniastricarunculatus) es la especie con la distribuciónmás norteña del género, siendo endémica aCentroamérica, habita desde el sur de Hondu-ras hasta el oeste de Panamá (Stiles & Skutch1989, Stotz et al. 1995, Snow 2004, Kirwan &Green 2011). A lo largo su distribución sepueden encontrar cuatro poblaciones repro-ductivas (una en Honduras y Nicaragua, dosen Costa Rica, y una entre Costa Rica yPanamá en la Cordillera de Talamanca-Chiri-quí) en los bosques montanos entre los 800 y2000 m s.n.m. (Snow 2004, Kirwan & Green2011). Posterior al periodo reproductivo losindividuos de esta especie migran principal-mente a tierras bajas en busca de alimento

(Powell & Bjork 2004, Pape et al. 2012),haciendo que su distribución aumente signifi-cativamente a lo largo del país.

Como ocurre para aproximadamente dostercio de las especies que actualmente se clasi-fican dentro de la familia Cotingidae, la infor-mación publicada sobre el tipo de nido queconstruyen o los huevos que poseen es muylimitada o inexistente (Snow 2004, Kirwan &Green 2011). No siendo una excepción elPájaro Campana Tricarunculado, del cualsolo se menciona brevemente la observaciónde un nido en construcción con palitos secos(Snow 1977). Por lo tanto nuestro objetivocon esta publicación es proveer la primeradescripción detallada del nido del PájaroCampana Tricarunculado. Además, incluimosla descripción del comportamiento de la

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SÁNCHEZ ET AL.

cópula de esta especie, la que difiere de lo pre-viamente documentado.

MÉTODOS

El nido fue descubierto el 20 de mayo de2012 por CP en el Santuario Ecológico deMonteverde, provincia de Puntarenas, CostaRica (10°18’N, 84°49’O, 1300 m s.n.m.). Lazona donde se realizaron las observacionescorresponde a un Bosque Muy Húmedo Tro-pical de Montano Bajo, según la clasificaciónde zonas de vida de Holdridge. El bosque esdel tipo secundario maduro con un doselentre 15 y 20 m de altura, y un sotobosqueentre 3 y 7 m de altura.

Durante la primera observación del nido,la hembra estaba construyéndolo. Posterior-mente se realizó una segunda visita el 5 dejunio de 2012 y se observó que en el nido seencontraban las cascaras de un huevo que-brado. Después de estas observaciones, elnido fue abandonado y procedimos a medir laaltura del nido al suelo y a colectar el nido, elcual fue depositado en el Museo de Zoologíade la Universidad de Costa Rica (UCR139).

Las observaciones de la cópula se realiza-ron el 11 de abril de 2004 en Cerro Muñeco,provincia de Cartago (09°45’N, 83°53’W), delas 06:30–12:00 h, sin embargo aquí incluimosúnicamente las observaciones cuando la hem-bra arribo al área de observación. La zonacorresponde a un Bosque Pluvial Tropical deMontano Bajo. El bosque es secundariomaduro, compuesto por un dosel dominadopor robles (Quercus sp.), aguacatillos (Ocoteasp.) entre 15 y 20 m de altura, y un sotobos-que de 5 a 10 m de altura.

Las observaciones se realizaron desde unescondite localizado a 4 m de altura y a 6,60 mde la percha más utilizada para cantar por unmacho adulto durante los dos años previos ala observación (aquí llamada percha princi-pal). Además de la percha principal se definióuna percha secundaria que fue la segunda más

utilizada para cantar y estuvo localizada a 43m de la percha principal y a 4,3 m de altura.

RESULTADOS

Descripción del nido. El nido se encontró a 7,1 mde altura, colocado en la horqueta de unarama horizontal en la parte baja de la copa y aaproximadamente 1 m del tronco principalen un arbusto poco denso de Myrtaceae. Elnido era soportado por tres ramas de la hor-queta del árbol, además de las ramas de unaenredadera que estaba colgando en el arbustodonde se encontraba el nido (Fig. 1).

El nido era una plataforma burda de pali-tos de Myrtaceae y Rubiaceae secos entrelaza-dos (Fig. 1). Los palitos de la base del nido erade un diámetro mayor (N = 10, 3,15 ± 0,70mm), que aquellos usados en la parte superiordonde estuvo colocado el huevo (N = 10,1,05 ± 0,29 mm). El diámetro mayor de laplataforma fue de 260 mm y el menor de 183mm (227,67 ± 39,95 mm). La plataforma enla parte más alta midió 97,5 mm y la más baja65,9 mm.

Durante el periodo de construcción delnido se observo únicamente a la hembra lle-vando el material al nido, durante aproxima-damente 20 min. Los palitos secos utilizadosfueron colectados a una distancia de 20 a 50m del nido, de las ramas secas de un par deárboles de Myrtaceae, desde donde salía conlos palitos. Sin embargo no pudimos observarcomo colectó los palitos dentro de esos árbo-les. Aunque en el nido también observamosramitas de Rubiaceae, durante el periodo queobservamos la construcción del nido, noobservamos a la hembra colectar ramas deeste tipo de planta. Las cascaras del huevo decolor blanco estaban quebradas en muchaspartes sobre el nido.

Descripción de la cópula. La hembra arribo a10:32 h, se percho a 2 m del macho, que seencontraba en la percha principal. Inmediata-

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mente, el macho voló de la percha principal aotra situada a 7 m de distancia, desde dondecantó una vez con las carúnculas extendidas ymoviendo la cabeza lateralmente de un lado aotro, similar al “wattle-shaking display” descritopor Snow (1977) (Fig. 2a). Este comporta-miento hace que las carúnculas ondulenampliamente de un lado al otro del pico. Alfinalizar el cantó, el macho voló a la perchasecundaria y volvió a repetir el comporta-miento antes descrito. Después de repetir eldespliegue, voló de la percha secundaria a lapercha donde estaba la hembra y se perchó a 1m, permaneciendo 10 s con las carúnculasestiradas. Posteriormente voló a una percha

situada a 8 m de la percha principal y realizó el“wattle-shaking display” pero sin vocalizar, 5 sdespués, la hembra voló a una percha a 6 m dela del macho y a 2 m de la principal, y perma-neció ahí 3 s antes de volar a la percha princi-pal. La hembra se perchó cerca de la punta y 3s después el macho voló hacia ella y se colocóa 15 cm de la punta de la percha. El machovoló sobre la hembra para percharse junto aella, ambos tenían el cuerpo en la mismadirección. Inmediatamente después el machocantó una única vez con el pico hacia lacabeza de la hembra (Fig. 2b), al terminar decantar la empujó con el cuerpo hacia la puntade la rama, luego voló sobre la hembra nueva-

FIG. 1. Nido del Pájaro Campana Tricarunculado (Procnias tricarunculatus) encontrado el 20 de mayo de2012, Santuario Ecológico de Monteverde. A) Vista lateral, B) vista superior, C) y D) vista laterales del nidoen el árbol. Fotos A y B por L. Sandoval, C y D por Carlos Villalobos.

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mente perchándose cerca a la punta de larama, para volverle a cantar cerca de la cabezade la hembra. Al finalizar de cantar el machola montó y copuló (Fig. 2c). Al finalizar lacópula la hembra voló de la percha y el machose mantuvo sin cantar durante aproximada-mente 6 min. Durante los comportamientosobservados en la percha principal, previo a la

cópula, el macho mantuvo las carúnculasrecogidas.

DISCUSIÓN

La estructura del nido aquí descrito es simi-lar a los nidos de las otras tres especies depájaros campana de las cuales sus nidos

FIG. 2. Ilustraciones basadas en fotografías tomadas por J. E. Sánchez de los comportamientos exhibidospor el Pájaro Campana Tricarunculado (Procnias tricarunculatus) antes y durante la cópula. A) Cantó delmacho en la percha principal con las carúnculas extendidas. B) Cantó del macho a la par de la hembra. C)Cópula en la percha principal. Ilustraciones J. A. Pérez (Cope).

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han sido descritos previamente (Snow 2004,Kirwan & Green 2011), y concuerda con laobservación del nido en construcción previa-mente reportado para esta especie (Snow1970). Todas las especies del género presentannidos con una estructura de plataformahechos con palitos secos entrelazados (Snow1970, 2004, Kirwan & Green 2011), lo quepodría representar un carácter muy conser-vado dentro del grupo. Además, la altura y laubicación del nido a la que se encontró (entreramas al interior de la copa de un arbusto),son similares a lo reportado para las otrasespecies de pájaros campana (Snow 2004,Kirwan & Green 2011).

Sin embargo el tipo de plantas utilizadaspara construir los nido varía entre especies: elPájaro Campana Barbudo (P. averanus) utilizaramitas de Maprounea guanensis (Euphorbi-aceae) y Terminalia obovata (Combretaceae)(Snow 1970); el Pájaro Campana Garganti-desnuda (P. nudicollis) utiliza raíces de epifitasmás hojuelas de palmas y rizomas de hongospara amarrarlas (Snow 2004), el Pájaro Cam-pana Blanco (P. albus) aparentemente utilizaramitas de Eugenia sp. (Myrtaceae), ya que seobservó a una hembra colectándolas de unaplanta de esta familia (Snow 1982), y en nues-tro caso observamos la utilización de ramitasde Rubiaceae y Myrtaceae. Esta amplia diver-sidad de materiales utilizados para construirlos nidos, podría; 1) ser una respuesta a la dis-ponibilidad de materiales en los diferentesbosques en los que se han observado losnidos (es decir los pájaros campana están utili-zando las plantas más comunes de esos sitiopara la construcción del nido), o 2) cada espe-cie es muy selectivas en las plantas que utilizanpara construir el nido. Para evaluar estas doshipótesis es necesario incrementar la infor-mación sobre los nidos de cada una de lasespecies, ya que hasta que se posean muestrasgrandes se podrá evaluar si existe o no vari-ación de éstos (Sandoval & Mennill 2012, San-doval et al. 2013).

El huevo del Pájaro Campana Tricaruncu-lado es de color blanco, y difiere significativa-mente de lo reportado para el PájaroCampana Barbudo, que posee huevos decolor marrón pálido con manchas cafés(Snow 1970), la única otra especie de pájarocampana para la que se conocen los huevos.Esta característica también varía entre lasespecies de pájaro campana.

El cortejo de cópula descrito aquí varíade lo que se ha reportado anteriormente(Snow 1977), debido a que la cópula obser-vada no ocurrió en el sub-dosel, después delcortejo del macho. Tampoco observamosque la hembra llegara a la percha principaldel macho y ahí se iniciara inmediatamente elcortejo, el cortejo que registramos involucrovarios cambios de percha por parte de ambosindividuos antes de la cópula. Al parecer elcortejo descrito por Snow (1977) es un error,posiblemente producido por la gran similituddel plumaje y características físicas de losmachos de primer año con las hembras (obs.pers.), que en el campo hace casi imposiblediferenciarlos. Otra razón para suponer estoes que el comportamiento de cortejo descritopor Snow (1977) nunca finalizó en unacópula, y el comportamiento descrito ahí esel mismo que realizan los machos contra otrosmachos sub-adultos (individuos con plumajesde adulto incompleto) (Snow 1977, observ.pers.).

La falta de información sobre la historianatural de las aves neotropicales es una cons-tante (Skutch 1985, Stutchbury & Morton2008, Camacho et al. 2010), muchas de ellas enpeligro de extinción, como es el caso delPájaro Campana Tricarunculado (BirdLifeInternational 2013). Esta situación limita elque se puedan generar planes de conservaciónefectivos (Sandoval & Gallo 2009), o herra-mientas de evaluación de estos planes que nosindique el éxito o no de los esfuerzos de con-servación realizados. Por lo tanto creemosmuy importante la generación y publicación

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de información de historia natural de todaslas especies del trópico.

AGRADECIMIENTOS

A la Unión de Ornitólogos de Costa Rica y laReserva Biológica Bosque Nuboso Monte-verde del Centro Científico Tropical por todoel apoyo para realizar los censos de PájaroCampanas en Monteverde. También agrade-cemos a Melania Fernández, Alejandro Sola-no-Ugalde, André Weller y a un revisor anó-nimo por los comentarios que nos ayudaron amejorara este manuscrito; y a Carlos Villalo-bos por las fotos del nido en el árbol. LS agra-dece el apoyo brindado por el Ministerio deCiencia y Tecnología (MICIT) y el ConsejoNacional para Investigaciones Científicas yTecnológicas (CONICIT) de Costa Rica, elGobierno de Ontario, Canadá, y la Universi-dad de Windsor, Canadá, durante la elabora-ción de la parte escrita de este trabajo.Adicionalmente agradecemos a Julio E. Sán-chez por toda su labor como padre de la orni-tología costarricense.

REFERENCIAS

BirdLife International. 2013. Species factsheet:Procnias tricarunculatus. Descargado el 14 demayo de 2013 de http://www.birdlife.org.

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Kirwan, G. M., & G. Green. 2011. Cotingas andmanakins. Princeton Univ. Press, Princeton,New Jersey, USA.

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Stotz, D. F., J. W. Fitzpatrick, T. A. Parker, & D. K.Moskovits. 1995. Neotropical birds: ecologyand conservation. Univ. Chicago Press, Chi-cago, Illinois, USA.

Aceptado el julio de 25 de 2013.