controle biolÓgico das pragas de citros · de seus conceitos proporciona a produção de alimentos...

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CONTROLE BIOLÓGICO DAS PRAGAS DE CITROS BOLETIM CITRÍCOLA Junho nº 21/2002 José R. P. Parra CONTROLE BIOLÓGICO DAS PRAGAS DE CITROS EECB

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CONTROLE BIOLÓGICO DAS

PRAGAS DE CITROS

BOLETIM CITRÍCOLA Junho nº 21/2002

José R. P. Parra

CONTROLE BIOLÓGICO DAS

PRAGAS DE CITROS

EECB

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José R. P. Parra

CONTROLE BIOLÓGICO DAS

PRAGAS DE CITROS

BOLETIM CITRÍCOLA Junho nº 21/2002

EECB

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P258c Controle biológico das pragas dos citros.Bebedouro: EECB, 2002

37p. : il ; 21 cm. (Boletim Citrícola, 21)

1. Citros. 2. Pragas. I. Título

CDU - 634.3:632

Parra, José R. P.

Ficha catalográfica elaborada pelo STATI - SBD.

Copyright © : Editora Novos Talentos

2002Editora Novos Talentos

Av. Carlos Berchieri, 1671 - CEP 14870-200Tel/Fax: (16) 3202-2246 - Jaboticabal - SP

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ÍNDICE

Prefácio ......................................................................................................... 07

Introdução ...................................................................................................... 09

Controle biológico natural (conservação) .................................................... 11

Controle biológico clássico e aplicado ........................................................ 15

1. Minador-dos-citros - Phyllocnistis citrella ...................................... 15

2. Moscas-das-frutas ......................................................................... 20

3. Bicho-furão - Ecdytolopha aurantiana ........................................... 26

4. Ácaros ............................................................................................ 26

5. Cochonilhas ................................................................................... 28

6. Cigarrinhas vetoras da CVC .......................................................... 30

7. Curculionídeos-da-raiz .................................................................. 30

8. Pulgões .......................................................................................... 30

9. Coleobrocas-dos-citros ................................................................. 32

Considerações finais .................................................................................. 32

Agradecimentos .......................................................................................... 33

Bibliografia citada ........................................................................................ 33

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PREFÁCIO

Com a domesticação e cultivo das plantas, multiplicou–se a produção dealimentos e, concomitantemente, o ambiente envolvido no sistema de produ-ção tornou–se inóspito para determinados organismos e favorável para outrosque aÍ encontraram fonte de alimento e proteção. Esta condição determinou anecessidade de se lançar mão de formas de compensar esses desequilíbrios.Um destes artifícios constitui–se no uso de produtos químicos.

Estes são aliados do agricultor quando bem empregados, mas seu usodescontrolado e sem critérios tem reduzido sua vida útil pelo favorecimento daresistência das pragas, além da contaminação do ambiente, dos alimentos, dohomem e dos organismos que seriam responsáveis pelo equilíbrio entre aspragas e a produção. O controle biológico de pragas é uma estratégia quecresce à medida que o mundo exige produtos limpos , com qualidade e querespeitem o meio ambiente, produzidos dentro dos conceitos de ProduçãoIntegrada.

Como exemplos de eficiência no controle de pragas dos citros atravésde meios biológicos, lembramos a introdução dos parasitóides de mosca-das-frutas , da Ageniaspis controlando a larva minadora , dos feromônios nomonitoramento do bicho-furão e mosca-das-frutas; da Beauveria para controleda ortézia, dentre muitos outros. A adoção do controle biológico de pragas ede seus conceitos proporciona a produção de alimentos limpos dentro dasboas práticas agrícolas em um ambiente equilibrado e ecologicamente correto.

A EECB e a Coopercitrus tem a satisfação de contar neste boletim, coma colaboração do Dr. Parra, eminente professor da Esalq, USP de Piracicaba,para abordar tão importante assunto.

Agostinho Mario Boggio - Coopercitrus

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Controle Biológico das Pragas de Citros

CONTROLE BIOLÓGICO DASPRAGAS DE CITROS

J.R.P. Parra

INTRODUÇÃO

O controle biológico ocupa posição de destaque em qualquer programade Manejo de Pragas (MIP), seja como responsável pela manutenção do nívelde equilíbrio de pragas, seja como importante medida de controle.

Os inimigos naturais (parasitóides, predadores e patógenos) são osprincipais fatores de mortalidade no agroecossistema, e, ao lado da taxonomia,métodos de amostragem e níveis de controle são a sustentação de qualquerprograma de MIP. Como medida de controle, podem atuar isoladamente,mantendo as pragas em níveis populacionais toleráveis, ou serem integradoscom outros métodos de controle como os culturais, físicos, de resistência deplantas, métodos comportamentais (feromônios) que podem ser harmoniosa-mente integrados com métodos químicos, especialmente reguladores de cres-cimento e produtos de última geração, pouco agressivos ao ambiente (PARRA,2000).

No Manejo de Pragas de Citrus, como em qualquer cultura, devem seradotados os procedimentos básicos de controle biológico, quais sejam, intro-dução, conservação e multiplicação.

Dado o grande número de pragas existentes em pomares cítricos, ocontrole biológico através da conservação, também chamado de ControleBiológico Natural, é o que deve ser mais utilizado. Este tipo de controle visaà manutenção dos inimigos naturais já existentes na natureza, usando inclusivetáticas que possam aumentar a sua população, por serem eles os responsáveispela manutenção do equilíbrio no agroecossistema. Neste caso, a utilização deprodutos seletivos é muito importante para evitar a destruição dos inimigosnaturais existentes. Ao lado da utilização de produtos seletivos, outras técnicasculturais poderão ser adotadas visando conservar (e se possível aumentar) apopulação de agentes biológicos benéficos por meio da manipulação de seuambiente de forma favorável (utilização de produtos químicos em épocascorretas, reduzir as dosagens de tais produtos, preservar o hábitat ou fontes dealimentação para inimigos naturais).

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A introdução de inimigos naturais constitui o Controle BiológicoClássico, ou seja, no caso da introdução de uma praga, busca-se, no local deorigem da mesma, seu parasitóide, predador ou patógeno para liberá-lo emquantidades pequenas (liberações inoculativas). Esse tipo de controleaplica-se a culturas perenes, pois o inseto importado irá estabelecer-se a longoprazo, dando, conseqüentemente, resultados de controle com o passar dotempo.

Essa forma de controle é a mais conhecida, sendo registrado em Citruso caso clássico de controle biológico, no século 19, do “pulgão-branco” Iceryapurchasi. Para controlar essa praga na Califórnia, EUA, foi introduzida daAustrália a joaninha australiana, Rodolia cardinalis, em 1888. Um ano depois,a cochonilha citada estava sob controle, sendo esta data (1889) consideradao marco do controle biológico clássico no mundo (BOSCH et al., 1982).

O controle biológico como um todo e o clássico em particular deixaram deser utilizados no período de 1940 a 1960, pois, neste período, houve utilizaçãomaciça de inseticidas organossintéticos, que haviam surgido no final da décadade 30. Para o Controle Biológico, esse foi, segundo KOGAN (1998), um períodonegro. Posteriormente, com a forte pressão mundial contra o uso abusivo deinseticidas, houve o ressurgimento do controle biológico, passível de sernovamente utilizado pelo desenvolvimento de produtos menos tóxicos e menosagressivos ao ambiente.

A recente utilização de Ageniaspis citricola, o parasitóide introduzido paracontrolar o minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella, registrado pela primeira vezno Brasil em 1996, é uma prova eloqüente desse ressurgimento do controlebiológico clássico.

Para a utilização do controle biológico clássico, é fundamental que existaum sistema de quarentena eficiente que permita ao agente biológico importadopermanecer por algumas gerações confinado antes da sua liberação no campo.No Brasil, a EMBRAPA-CNPMA, em Jaguariúna-SP, possui o Sistema deQuarentena “Costa Lima”, que tem desempenhado de forma adequada talatribuição.

O terceiro procedimento em Controle Biológico é o da multiplicação, queconsiste na multiplicação do parasitóide ou predador, como no caso do ControleBiológico Clássico, no hospedeiro natural ou alternativo.

O mais comum é multiplicar-se sobre o hospedeiro natural (por exemplo,se é um parasitóide do minador-dos-citros, ele vai ser multiplicado sobre ominador); entretanto, existem casos, como Trichogramma spp. (parasitóide deovos), em que ele pode ser multiplicado em ovos de diversas espécies de traçasou mesmo óvulos ou ovos do bicho-da-seda (PARRA, 1997). Em Citrus,Diachasmimopha longicaudata (Hymenoptera, Braconidae), parasitóide princi-palmente de Anastrepha spp. (mosca-das-frutas), vem sendo criado no hospe-deiro alternativo, Ceratitis capitata (mosca-do-mediterrâneo).

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Nesse caso de multiplicação, tem-se o Controle Biológico Aplicado, eas liberações, ao invés de pequena escala (inoculativas), são inundativas. Porisso, há necessidade de grandes criações de insetos, facilitadas, nos últimosanos, pelo desenvolvimento de dietas artificiais para os hospedeiros dosinimigos naturais, especialmente para espécies de Lepidóptera, Coleóptera eDíptera (SINGH & MOORE, 1985; PARRA, 2001). As liberações são realizadascom baixa população da praga, para cada estágio de desenvolvimento, confor-me seja um parasitóide ou predador de ovo, larva (ninfa), pupa ou adulto. Comoas liberações são inundativas, o efeito é semelhante ao de inseticidas, sendopor este motivo mais facilmente aceito como medida de controle pelo agricultor,que se acostumou, ao longo do tempo, com produtos químicos de açãoimediata. Com tal liberação, consegue-se restituir o nível de equilíbrio, semesperar que o parasitóide ou predador se estabeleça nas áreas de liberação.

É conveniente salientar que as medidas biológicas são específicas e que,por este motivo, devem ser analisadas caso a caso para cada cultura e pragaa ser controlada.

Neste trabalho, será discutido o potencial de agentes de controle bioló-gico das pragas de Citrus, bem como a melhor forma de utilizá-los na prática,relatando os casos de sucesso existentes no Brasil.

CONTROLE BIOLÓGICO NATURAL (CONSERVAÇÃO)

Existem tabelas de seletividade de inseticidas e acaricidas elaboradascom base em pesquisas da IOBC1 Working Groups “Pesticides and BeneficialOrganisms”. Essas tabelas levam em conta o efeito de produtos químicos(inseticidas, acaricidas e fungicidas) sobre parasitóides e predadores, incluindoefeitos diretos (eclosão e emergência) e indiretos, como efeito sobre fertilidade,ecdises, repelência, etc. Nesse trabalho, foi feita a adaptação de uma lista deseletividade elaborada pela Koppert Biological Systems (Tabela 1).

No caso dos inimigos naturais, os produtos são classificados em quatrocategorias:1. Inofensivos (matam menos que 25% de tais agentes biológicos);2. Levemente prejudiciais (25-50%);3. Moderadamente prejudiciais (50-75%);4. Muito prejudiciais (> 75%).

Recentemente, ALVES et al. (2001a) publicaram uma listagem da toxicidadede produtos utilizados em citros para os fungos Metarhizium anisopliae, Beauveriabassiana e Verticillium lecanii, baseando-se no efeito de tais produtos sobre ocrescimento vegetativo e esporulação dos referidos fungos (Tabelas 2 e 3).

1 International Organization of Biological Control

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Tabela1- Adaptação de uma lista de seletividade elaborada pela KoppertBiological Systems

Tabela 2 - Limites para a classificação do efeito de produtos químicos comerciaissobre fungos entomopatogênicos (ALVES et al., 2001a).

T - associado diretamente ao crescimento vegetativo e esporulação do fungo sob aação das formulações.

Amblyseius californicus

Phytoseiulus persimilis

Crysoperla carnea

Hippodamia convergens Harmonia axyridis

Orius laevigatus

Podisus maculi- ventris

Aphidius colemani ervi

Encarsia formosa

Tricho- gramma spp.

Fase

Ingrediente ativo

Produto comercial ov

o

Nin

fa/

Adu

lto

ovo

Nin

fa/

Adu

lto

Lar

va

Adu

lto

Lar

va

Adu

lto

Nin

fa

Adu

lto

Nin

fa

Adu

lto

Nin

fa

Adu

lto

Pupa

Adu

lto

Pupa

Adu

lto

Abamectin Vertimec 1 4 1 4 4 4 4 1 4 4 Acephate Orthene 4 4 4 4 4 4 4 4 4 2 4 Acrinathrin Rufast 1 4 4 1 4 4 2 4 4 Aldicarb Temik 4 4 4 4 4 Azocyclotin Peropal 1 1 1 4 4 1 3 1 4 Bt. Var. Kurstaki Ecotech Pro 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 Bifenthrin Talstar 1 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 Bromopropylate Neoron 1 4 4 1 1 1 1 1 Buprofezin Applaud 1 1 1 1 1 1 1 1 2 1 1 1 Carbaryl Sevin 3 4 3 4 4 4 4 4 3 4 4 4 Carbosulfan Marshal 2 2 4 Chlorfenapyr Citrex 2 2 1 4 Chlorpyrifos Lorsban 3 1 3 4 4 2 4 4 4 3 4 4 4 Cyhexatin Sipcatin 2 1 4 4 4 3 3 2 2 4 1 4 1 4 Deltamethrin Decis 1 1 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 Diafenthiuron Polo 1 1 4 4 1 1 2 4 1 4 1 4 Diazinon Diazinon 2 2 4 4 2 3 4 4 2 4 4 4 Dicofol Kelthane 4 3 4 1 2 3 1 4 3 3 Diflubenzuron Dimilin 1 1 1 1 4 3 4 1 4 1 4 1 1 1 1 1

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Tabela 3 - Toxicidade de formulações de produtos fitossanitários utilizados nacultura dos citros para três fungos entomopatogênicos, em condiçõesde laboratório (ALVES et al., 2001a).

Patógeno2 Produto Nome técnico Classe1 Metarhizium

anisipliae Beauveria bassiana

Verticillium lecanii

Decis 25 CE Kilval 300 Kumulus DF Neoron 500 CE Nuvacron 400 Omite 720 CE Orthene 750 BR Perfekthion Roundup Rufast 50 SC Talstar 100 CE Tamaron BR Torque 500 SC Winner

Deltametrina Vamidotion Enxofre Bromopropilato Monocrotofós Propargite Acefato Dimetoato Glifosato Acrinatrin Bifentrin Metamidofós Óxido de fembutatina Imidacloprid

I IA FA A IA A IA IA H A IA IA A I

C C

MD C C C C C C C C

MD C

C

C C C T C C C C C C C C C

C

C C

MD C C C C C C C C C C ?

Os patógenos também devem ser preservados, pois eles estãopresentes e podem ser reguladores da população de diversas pragas doscitros (ALVES et al., 2001b) (Tabela 4). Portanto, a escolha do produto químicoadequado na cultura cítrica é fundamental para evitar desequilíbrios desastrososaos pomares.

1 A - acaricida; I - inseticida; IA - inseticida-acaricida; H - herbicida; F - fungicida2 C - compatível; MD - moderadamente tóxico; T - tóxico

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Tabela 4 - Principais pragas dos citros, seus patógenos e estratégias deemprego (ALVES et al., 2001b).

Praga Patógeno Ácaros Phyllocoptruta oleivora Brevipalpus phoenicis Panonychus citri

Hirsutella thompsonii Verticillium lecanii Hirsutella thompsonii vírus de partícula livre Hirsutella thompsonii Entomophthorales

Mosca-das-frutas Tephritidae

Metarhizium anisopliae

Bicho-furão Ecdytolopha aurantiana

Bacillus thuringiensis

Cochonilhas Chrysomphalus spp. Coccus viridis Parlatoria spp. Orthezia praelonga

Myiophagus Nectria e Myriangium Fusarium sp. Verticillium lecanii Aschersonia aleyrodis Fusarium sp. Nectria e Myriangium Beauveria bassiana Colletotrichum gloesporioides Metarhizium anisopliae

Cigarrinhas Cigarrinhas da CVC

Verticillium lecanii Metarhizium anisopliae Beauveria bassiana Entomophthorales

Outras Cupins Pulgões Moscas-brancas Coleobroca

Beauveria bassiana Metarhizium anisopliae Beauveria bassiana Verticillium lecanii Entomophthorales Beauveria bassaiana Aschersonia aleyrodis Metarhizium anisopliae

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Controle Biológico das Pragas de Citros

CONTROLE BIOLÓGICO CLÁSSICO E APLICADO

1. Minador-dos-citros - Phyllocnistis citrella

1.1. Parasitóides

Os resultados obtidos em diversos países mostram que a população dominador-dos-citros, Phyllocnistis citrella, pode ser reduzida pela ação deparasitóides. Existe um número significativo de inimigos naturais associadosnaturalmente ao controle desta praga, especialmente parasitóides das famíliasEncyrtidae, Eulophidae e Elasmidae.

Tão logo foi registrado no Brasil em março de 1996, o minador passoua ser parasitado por inimigos naturais nativos com parasitismos próximos a50% (SÁ et al., 1999), principalmente Galeopsomyia fausta (Figura 1), comocorrência de outros eulofídeos (Cirrospilus sp. - Figura 2 e Horismenus sp.),elasmídeos (Elasmus sp.) e calcidídeos (Conura sp.).

Com a ocorrência do minador no Brasil, aumentaram os problemas docancro-cítrico, pois as minas de P. citrella facilitam a disseminação da bactériaXanthomonas anoxopodis pv. citri (CHAGAS et al., 2001).

Por esse motivo e também devido aos danos diretos causados pelapraga, importou-se o parasitóide Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Figura3) que tem dado resultados espetaculares de parasitismo após sua introduçãoem outros países, como EUA (60 a 80%), Argentina (89%) e Peru (98%)(CHAGAS et al., 2002). O material foi introduzido dos EUA (Flórida) com acolaboração da Dra. Marjorie A. Hoy, tendo sido trazido pela pesquisadora daAustrália, embora este parasitóide tenha sido descrito de material do Vietnã.

Os adultos deste encirtídeo são pequenos, de coloração preta, com0,8 a 1,0 mm de comprimento. A oviposição é realizada em ovos ou lagartas do1o instar do minador-dos-citros, sendo um endoparasitóide poliembriônico(Figura 3).

O minador-dos-citros, inicialmente restrito às áreas tropicais esubtropicais da Ásia, dispersou-se rapidamente a partir de 1993 para váriospaíses da África, Ásia, Europa, Austrália, Caribe e para as Américas do Norte,Central e do Sul. A partir de 1994, iniciaram-se as liberações de A. citricola comsucesso nas áreas mencionadas. Um dos poucos locais em que o parasitóidenão se adaptou, foi a Espanha, devido, provavelmente, às condições climáticasadversas, especialmente seca excessiva.

O sistema de criação do parasitóide no Brasil foi bastante simplificado,utilizando-se de tubetes ao invés de mudas cítricas, como nos EUA. A produçãodo parasitóide sobre P. citrella, criado em plantas de limão-cravo, tem sidootimizada em razão, basicamente, da praticidade de manuseio das plantas

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Figura 1 - Galeopsomyia fausta, parasitóide nativo de Phyllocnistis citrella.Desenho da Bióloga Patrícia Milano.

Figura 2 - Cirrospilus sp., parasitóide nativo de Phyllocnistis citrella.

Controle Biológico das Pragas de Citros

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cultivadas em tubetes, as quais se mantêm vigorosas até a terceira poda, desdeque apresentem caule com diâmetro variável de 0,5 a 0,7 cm em sua base.Esse sistema, entre outras vantagens, demanda sobretudo pouco espaço paraa criação do parasitóide, sendo possível monitorar o seu desenvolvimento emlaboratório, utilizando-se de câmaras climatizadas e/ou pequenas salas decriação de modo a programar toda a produção, tomando-se como base asexigências térmicas de cada inseto.

Assim, é possível manter em média 400 plantas/m2, com um potencialmédio de produção de 6.300 parasitóides em um período médio de 19 dias,nas condições de 25 ± 1oC, UR de 80 ± 10% e fotofase de 14 horas. Paratanto, consideram-se, segundo observações em laboratório, valores médiosde quatro folhas passíveis de postura/planta, dois ovos/folha, produção de 3,3A. citricolla/hospedeiro parasitado e ainda 60% de viabilidade de parasitismo.

Levando-se em conta esses índices de produção, poder-se-á estabelecerum sistema de criação que tenha como meta a produção média de 1.000parasitóides/ dia, devendo-se realizar, contudo, a poda de 240 plantas, a intervalode dois dias, a fim de induzir brotações necessárias à manutenção da colôniado hospedeiro e produção do parasitóide e, ao mesmo tempo, formar umagaiola composta de 160 plantas, totalizando 12 gaiolas por mês. Estabelecidaa criação nessas condições, é preciso repor 1.000 plantas em “tubetes” nosistema de produção a cada 45 dias, considerando-se que as plantas se mantêmvigorosas até a terceira poda, quando submetidas ao sistema de conduçãopreconizado no sistema de produção do parasitóide.

Para a liberação do inimigo natural em campo, faz-se necessário omonitoramento periódico dos pomares, a partir do início do período das chuvas,a fim da assegurar as condições básicas ao parasitismo e o conseqüenteestabelecimento desse inimigo natural nas áreas não irrigadas cultivadas comcitros. Para tanto, será imprescindível que as plantas apresentem emissão debrotações, isentas de inseticidas não seletivos ao parasitóide (VILLANUEVA-JIMÉNEZ & HOY, 1998) por, pelo menos, três semanas, e que tambémapresentem ovos e/ou lagartas de P. citrella de primeiro instar com, no máximo,dois dias de idade. Atenção deve ser dada desde o início da amostragem dasplantas até a liberação dos parasitóides, uma vez que, dependendo da variedadee/ou espécie cítrica cultivada e de fatores abióticos capazes de interferir nodesenvolvimento vegetativo das plantas, o fluxo de brotações passíveis depostura pelo minador-dos-citros poderá ocorrer em um curto intervalo de tempo.

Embora a produção de gerações superpostas contribua, teoricamente,para a manutenção constante do hospedeiro em campo, nos estágios passíveisde parasitismo, há de se analisar, sobretudo, o tempo bastante reduzido que oinseto exige para completar o período de incubação e o primeiro instar larval(3-4 dias a 25oC). Assim, considerando-se a estreita relação entre esses fatores,pode-se inferir que o sucesso da liberação de A. citricolla e conseqüente

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estabelecimento, com vistas ao controle biológico do minador-dos-citros,dependerão, entre outros fatores, do conhecimento, em campo, da evoluçãopopulacional da praga e do monitoramento das plantas quanto a sua fenologia,visando à sincronização da produção do parasitóide em laboratório aos demaisfatores favoráveis em campo. As liberações deverão ocorrer, de preferência,ao amanhecer e/ou após as 17 horas, períodos do dia em que são registradastemperaturas mais amenas, embora ainda não se conheçam exatamente asexigências climáticas do parasitóide nas condições de campo do Brasil.

Atendidos esses requisitos e as exigências térmicas do inseto, de 30 a50 folhas, contendo pupas desse parasitóide, provenientes das câmaras deemergência, devem ser acondicionadas em recipientes plásticos (câmaras deliberação), pendurados no interior da copa das plantas, em uma relação dequatro recipientes por talhão de 25 hectares. Essas quantidades poderão seralteradas em razão da disponibilidade do parasitóide no sistema de criação,bem como das condições favoráveis à liberação descritas anteriormente. Ascâmaras de liberação poderão ser confeccionadas de tubos plásticos de PVC(6 a 8 cm de diâmetro por 15 cm de comprimento) com uma das extremidadesvedadas e a outra protegida por um tecido de voil fino, que impeça a entradade predadores e permita a saída dos parasitóides. No fundo dessas câmaras,são introduzidos chumaços de papel-toalha, ou equivalentes, umedecidos, afim de promover umidade elevada em seu interior, capaz de manter aturgescência foliar e, conseqüentemente, evitar a dessecação das pupas deA. citricola.

O esquema de produção do parasitóide sobre P. citrella (Figura 4) baseia-se nos dados de desenvolvimento de ambas as espécies nas diferentestemperaturas (Tabela 5) e na sua capacidade de parasitismo (Tabela 6). Asincronização da criação, envolvendo planta, parasitóide e praga, é baseadanas exigências térmicas de ambas as espécies, ou seja, de 197,7 graus diaspara A. citricola e de 243,3 graus dias para P. citrella.

Tabela 5 - Duração média (dias) e viabilidade (%) do ciclo total (ovo-adulto) dePhyllocnistis citrella e Ageniaspis citricola criados em diferentestemperaturas (UR: 80±10% e fotofase: 14h) (CHAGAS et al., 2002).

P. citrella A. citricola Tempo (oC) Duração (dias) (%) Duração (dias) (%)

18 20 22 25 28 30 32

32,7±0,23a 26,9±0,11b 20,4±0,08c 16,5±0,10d 14,2±0,13e 12,1±0,07f 11,5±0,10g

95,7a 88,6ab 85,7ab 86,4ab 91,4ab 84,3ab 67,2a

46,2±0,02a 31,5±0,05b 23,9±0,04c 17,5±0,06d 13,8±0,07e 12,1±0,08e

-

97,2a 98,0a 96,1a 94,4a 96,3a 37,0b

-

Médias seguidas da mesma letra, na vertical, não diferem entre si, pelo teste de Tukey, ao nível de 5% deprobabilidade.

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Figura 3 - Ageniaspis citricola. A. adulto; B. pupas.

Figura 4 - Esquema da produção de Phyllocnistis citrella e Ageniaspis citricola.

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Tabela 6 - Números médios de descendentes, de hospedeiros parasitados eporcentagem de parasitismo de ovos e lagartas de Phyllocnistiscitrella por Ageniaspis citricola acasaladas ou não (adaptado deEDWARDS & HOY, 1998).

Parâmetros Fêmea acasalada Fêmea não acasalada

Descendência produzida P. citrella parasitado (no de ovos e lagartas) Parasitismo (%)

141,8 ± 38,9 a 51,4 ± 13,8 a 73,7 ± 11,2 a

84,2 ± 19,6 b 54,0 ± 12,3 a 68,2 ± 8,8 a

As liberações do inimigo natural em pomares de citros do Estado de SãoPaulo iniciaram-se em outubro de 1998, nos municípios de Descalvado e NovaGranada. O programa de controle biológico do minador-dos-citros, dentre outrosaspectos, contempla a produção e liberação de A. citricola, visando a seuestabelecimento nas áreas de citros desse Estado, estimadas emaproximadamente 800.000 ha, bem como pomares dos Estados do Paraná,Minas Gerais, Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Goiás, Bahia, Rio de Janeiro,Piauí e Rio Grande do Norte. Até abril de 2002, foram liberados cerca de 400.000parasitóides em diferentes propriedades, distribuídas em 75 municípiosrepresentativos da citricultura paulista (Figura 5). A recuperação do parasitóideem pomares do Estado de São Paulo deu-se a partir de três meses da sualiberação em algumas localidades. Observou-se, em levantamento realizadoem 2002, a adaptação de A. citricola em 100% das regiões citrícolas do Estado(Norte, Noroeste, Centro e Sul) e, nos 18.500 ha amostrados, ocorreu maiorparasitismo nas regiões mais úmidas, embora mesmo em áreas distantes doponto de liberação ele já esteja estabelecido. A sua rusticidade tem sidodemonstrada, pois foi registrada a sua ocorrência com alto parasitismo (76%),mesmo em áreas que receberam várias aplicações de inseticidas. Espera-seque, a médio e longo prazos, o parasitóide contribua para a redução do minadore, conseqüentemente, do cancro-cítrico no Brasil.

1.2. Predadores

Chrysoperla rufilabius, nos EUA (BROWNING & PEÑA, 1995), e C.externa, no Brasil (RIBEIRO, 2002), têm sido referidos como predadores dominador-dos-citros, como também Orius, aranhas (Clubionidae), vespas eformigas, sem, no entanto, até o momento, terem sido utilizados na prática.

2. Moscas-das-frutas

Dentre os diversos agentes de controle biológico das moscas-das-frutas,

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Figura 5 - Locais de liberação de Ageniaspis citricola no Estado de São Paulo.O valor entre parênteses refere-se ao número de liberações porlocal.

Figura 6 - Diachasmimorpha longicaudata, parasitóide das moscas-das-frutas.

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incluindo-se vírus, fungos, nematóides, predadores e parasitóides, são essesúltimos os referidos como mais efetivos (CARVALHO et al., 2000), especialmenteos representantes da família Braconidae. Apesar de existirem registros deparasitismo por inimigos naturais nativos, variáveis de 1,20% a 30,38%, a suaeficiência em termos práticos não é satisfatória (NASCIMENTO & CARVALHO,2000). Segundo CANAL & ZUCCHI (2000), raramente este parasitismoultrapassa 50%.

Aparentemente, neste caso, justifica-se a utilização do controlebiológico aplicado com liberações inundativas. É o que se pretende fazerno Brasil com o parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Figura 6), quetem sido largamente utilizado no mundo e que foi introduzido no Brasil emsetembro de 1994 pela EMBRAPA Mandioca e Fruticultura (NASCIMENTO etal., 1996). Esse parasitóide, originário do sudoeste da Ásia, foi introduzido noHavaí para controlar as moscas-das-frutas. Na década de 70, foi introduzidona Flórida para o controle da mosca-do-caribe, Anastrepha suspensa, ondese estabeleceu rapidamente. Atualmente, é produzida massalmente e liberadano Havaí, Flórida e Sul do México. Em Tapachula (Programa Moscamed) éproduzido meio milhão de parasitóides por semana. Em alguns locais, foramliberados 200 mil parasitóides semanalmente. Nesses locais (Vale do Mazapa,México), conseguiu-se uma elevação do nível de parasitismo de Anastrephaludens de 20 para 60% após tais liberações (CARVALHO et al., 2000).

O parasitismo em moscas-das-frutas depende do tamanho do fruto. Alarva da mosca, ao se alimentar, produz vibrações identificadas pelo parasitóideatravés de suas antenas. A seguir, a fêmea do parasitóide introduz o ovipositoratravés da casca e realiza a postura no interior da larva. Os ovos fecundadosdarão machos e fêmeas e, se não houver fecundação, haverá reprodução porpartenogênese arrenótoca (apenas machos). O desenvolvimento do parasitóideserá no interior da larva, emergindo posteriormente o parasitóide do pupárioda mosca.

2.1. Multiplicação do parasitóide D. longicaudata

O parasitóide é multiplicado num hospedeiro alternativo, ou seja, larvasdo 3o instar de Ceratitis capitata, a mosca-do-mediterrâneo, obtidas em dietaartificial (CARVALHO et al., 1998) (Tabelas 7 e 8).

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Tabela 7 - Componentes da dieta artificial para larvas de Ceratitis capitata(CARVALHO et al., 1998).

Componentes Quantidade Água destilada ou deionizada Farelo de soja Farelo de trigo Açúcar Levedura de cerveja Metil parahidroxibenzoato (nipagin) Benzoato de sódio Ácido cítrico

1000 ml 326,0 g 326,0 g 83,0 g 86,0 g 6,5 g 2,5 g 7,0 g

Tabela 8 - Componentes da dieta artificial para adultos de Ceratitis capitata(CARVALHO et al., 1998).

Componentes Quantidade Açúcar mascavo Açúcar comum Levedura de cerveja Sustagen Hidrolisado de proteína Mel de abelha

45,0 g 68,0 g 9,0 g 1,0 g

45,0 ml 15,0 ml

Os parasitóides são multiplicados, adotando-se uma metodologiabastante simples (CARVALHO et al., 1998), sendo os adultos alimentados comcarboidratos e vitamina C (Tabela 9).

Tabela 9 - Dieta artificial para adultos de Diachasmimorpha longicaudata (dietautilizada em Gainesville - Flórida) (CARVALHO et al., 1998).

Componentes Quantidade Água Ágar Ácido ascórbico (vitamina C) Nipagin Mel de abelha

120 ml 0,8 g

0,05 g 0,005 g 120 ml

A liberação dos parasitóides deve ser feita a partir de dois a três diasapós a emergência, pois, com nove dias, atinge o máximo de sua capacidadede parasitismo (Figura 7) (CARVALHO et al., 1998).

O Centro de Energia Nuclear na Agricultura (CENA) da USP, emPiracicaba, tem capacidade para produzir de 45 a 55 milhões de parasitóides

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por mês (WALDER, 2002).

2.2. Parasitóides nativos

Dentre os parasitóides nativos, Doryctobracon areolatus tem sido o maisabundante (CANAL, 1996), parasitando maior número de espécies de moscas-das-frutas. CANAL & ZUCCHI (1969) listaram a ocorrência de treze espéciesde braconídeos parasitóides de moscas-das-frutas no Brasil.

Outras espécies de braconídeos são Utetes anastrephae e Opius sp.,além de Aganaspis pelleranoi (família Figitidae), que podem ser importantesem determinadas regiões (GUIMARÃES et al., 2000) (Figura 8).

Em geral, o parasitismo de moscas-das-frutas é afetado pelo frutohospedeiro, pela mosca hospedeira, pelo local e época da coleta. SegundoCANAL & ZUCCHI (2000), o fruto talvez seja o principal fator que influencie oparasitismo de larvas frugívoras. A textura do tecido e o odor do fruto são osprincipais fatores que exercem atração sobre os parasitóides. As larvas demoscas são encontradas mais freqüentemente em frutos pequenos, depericarpo fino e mesocarpo raso. Assim, espécies como Opius bellus e U.anastrephae só apresentaram altos parasitismos nestes tipos de frutos. Poroutro lado, D. areolatus tem o ovipositor longo, o que permite o parasitismo emfrutos maiores.

Em geral, o controle biológico das moscas-das-frutas é bastantedificultado pela existência de hospedeiros silvestres e pelo nível de danos muitobaixo exigido para a fruticultura. Para produtos de exportação, esta tolerânciaé zero e, em muitos casos, por ser considerada praga quarentenária, aexportação é embargada pela simples presença de mosca na região deprodução ou até mesmo no país exportador. Entretanto, o que tem sido realizadonos EUA/México, é a associação de controle biológico e moscas estéreis combastante sucesso (WALDER, 2002). No Brasil, após a introdução e adaptaçãode D. longicaudata, caminha-se para a produção massal do parasitóide em“fábrica” a ser instalada em Juazeiro-Bahia, com o suporte financeirointernacional e do governo brasileiro.

São poucos os predadores referidos, exceto aranhas, formigas e pássaros(CARVALHO et al., 2000). Segundo estes autores, o uso de fungos, bactérias,vírus e nematóides é ainda incipiente e sem perspectivas de utilização para ocontrole das diferentes espécies de moscas-das-frutas; estes grupos, sejampredadores ou patógenos, atuariam preferencialmente sobre as pupas no solo.

Estudos deveriam ser concentrados para a produção massal de D.areolatus, principal agente nativo de controle biológico das moscas-das-frutas.Neste caso, a sua criação esbarra na produção em grande escala das espéciesde Anastrepha em dietas artificiais.

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Figura 7 - Ritmo de parasitismo de Diachasmimorpha longicaudata (CARVALHOet al., 1998).

Figura 8 - Parasitóides de moscas-das-frutas. A. Doryctobracon areolatus; B.Aganaspis pelleranoi.

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3. Bicho-furão - Ecdytolopha aurantiana

O parasitóide desta praga, que tem mais chamado a atenção, é obraconídeo Hymenochaonia sp. (Figura 9). Ele pode aparecer em altaspopulações em algumas épocas do ano, atingindo parasitismos de 56%(GARCIA, 1998), podendo, portanto, ter importância na dinâmica populacionalda praga.

Como se desconhece a sua biologia, supondo-se que parasite lagartasde 3o instar, emergindo na pupa, deve-se optar, para o controle do bicho-furão,por produtos seletivos, preservando o parasitóide no ecossistema (controlebiológico natural). A Dominica, um outro inseto, do gênero Bassus (Hymenoptera:Braconidae), é referido parasitando E. aurantiana (WHITE, 1993).

GARCIA (1998) conseguiu parasitismos de ovos de E. aurantiana porTrichogramma pretiosum. Em infestações artificiais de campo, tais parasitismoschegaram a 81% para ovos recém-colocados e a 100% para aqueles com 24hde idade. O referido autor verificou que o parasitismo vertical chega a quatrometros. A dispersão horizontal do parasitóide é de 11m com uma área dedispersão de 140,45m2, indicando serem necessários 71 pontos de liberaçãodo parasitóide por ha. Como para outras frutíferas, estima-se que, para ocontrole do bicho-furão, devam ser feitas liberações inundativas com númerosaltos de parasitóides (em torno de 1 milhão de indivíduos por ha). Estudosnesta direção vêm sendo conduzidos no Departamentto de Entomologia,Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP.

O conhecimento da bioecologia de Hymenochaonia e o desenvolvimentode técnicas de criação da espécie em laboratório poderão propiciar condiçõespara liberações inundativas deste parasitóide, visando ao controle de E.aurantiana.

4. Ácaros

Embora existam coccinelídeos e crisopídeos ou mesmo patógenos (Tabela4) que atacam os ácaros, os mais importantes inimigos naturais dos ácaros-praga são os ácaros fitoseídeos. Eles são mais ágeis do que os ácaros-pragae podem também alimentar-se de pólen de plantas invasoras. Vivem nos ramos,frutos e folhas do interior das plantas cítricas e são globosos e brilhantes.

O ácaro Iphiseiodes zuluagai, arredondado, de coloração vermelha epor este motivo conhecido com ácaro-maçã (Figura 10), é o mais comumenteencontrado em São Paulo, predando os ácaros Brevipalpus phoenicis ePhyllocoptruta oleivora. Cada fêmea coloca cerca de 40 ovos, sendo o seuciclo bastante rápido, ou seja, 6 dias, em condições ótimas, sendo sua

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Figura 9 - Hymenochaonia sp., parasitóide do bicho-furão Ecdytolophaaurantiana.

Figura 10 - Predadores de ácaros: A. Iphiseiodes zuluagai; B. Euseiusconcordis.

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longevidade de 35 dias.Outros predadores importantes são Euseius citrifolius e E. concordis

(Figura 10), conhecidos como ácaros-pêra por apresentarem formato dessefruto e coloração amarelo-clara. Têm cerca de 0,5 mm e seu ciclo é de 5 dias,com longevidade de 34 dias (GUEDES, 2001).

5. Cochonilhas

Das diversas espécies de cochonilhas, incluindo as com carapaça e semcarapaça, ALVES et al. (2001b) citaram diversos patógenos que podem atacá-las (Tabela 4). Para Orthezia praelonga, vêm sendo recomendadosColletotrichum gloesporioides, Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliaeem pulverizações a cada dois meses. Segundo SANTANA et al. (1994), taisfungos ocorrem mais intensamente em janeiro, sendo observados sobre ninfasde 2o instar (fêmeas) e sobre adultos.

Dentre os predadores, os coccinelídeos são importantes inimigos naturaisde cochonilhas-de-carapaça em citros, sendo registrados no Estado de SãoPaulo sobre S. articulatus,os predadores Chrysoperla spp., Pentilea egena,Coccidophilus cítricola, Azya luteipes, Cycloneda sanguinea e Scymnus spp.(Figura 11).

PRATES et al. (1998) relataram que 80% das formas imaturas de S.articulatus foram predadas por coccinelídeos e crisopídeos, ocorrendo o restanteda predação sobre adultos (20%).

Segundo XAVIER et al. (1997), cada indivíduo de Chrysoperla chega apredar 45 cochonilhas (S. articulatus) enquanto Pentilea egena preda 21 machose 44 fêmeas desta espécie. Os crisopídeos são generalistas.

Os principais predadores das cochonilhas-de-carapaça são as joaninhas,principalmente C. citricola (cerca de 1 mm) e P. egena (2 mm) também preta,arredondada e cuja larva é cinzenta e recoberta de fios de cera brancos.

O. praelonga é bastante predada por A. luteipes de coloração cinza,com duas manchas pretas no dorso e com cerca de 4 mm de diâmetro; suaslarvas também são recobertas por fios de cera branca sobre o corpo (GRAVENAet al., 1995).

Dente os parasitóides, que são mais comumente encontrados em julho,novembro e janeiro, os mais freqüentes são Aphytis spp. e Encarsia spp. (Figura12), embora em níveis baixos. Os orifícios de saída são bastante visíveis nocorpo da cochonilha, sendo Encarsia mais freqüente nas cochonilhas-escama-vírgula, escama-farinha e cabeça-de-prego.

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Figura 11 - Predadores: A. Chrysoperla externa; B. Pentilea egena; C.Coccidophilus citricola; D. Azya luteipes; E. Cycloneda sanguinea;F. Hippodamia convergens.

Figura 12 - Parasitóides de Selenaspidus articulatus. A. Aphytis sp.; B. Encarsiasp.

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6. Cigarrinhas vetoras da CVC

Os ovos de cigarrinhas são parasitados por vespinhas da famíliaMymaridae (Gonatocerus spp.) (Figura 13) (PARRA et al., 2002) eTrichogrammatidae (Uscanoidea sp. e Zagella sp.) (GRAVENA et al., 1997).Tal parasitismo é mais freqüente no final do verão e outono, podendo contribuirpara a redução populacional dos vetores. Segundo S. Gravena (comunicaçãopessoal), aranhas como Latrodectus sp. (tecelã) e Frigga quintensis (saltadoras)são eficientes predadores de ninfas e adultos de cigarrinhas. Embora em baixafrequência, pode ocorrer infecção natural dos vetores por fungos, comoMetarhizium anisopliae, Beauveria bassiana e Zoophthora sp. (S.B. Alves,comunicação pessoal).

7. Curculionídeos-da-raiz

Posturas de Naupactus cervinus e N. versatilis, colocadas próximas àinserção do pedúnculo entre o cálice e a casca do fruto, foram parasitadas pormicroimenópteros do gênero Fidiobia. São espécies cosmopolitas e que sedesenvolvem em posturas de curculionídeos e crisomelídeos. A espécie coletadasobre ovos de N. cervinus em Itapetininga, SP, é Fidiobia citri, pela primeira vezreferida neste hospedeiro. A espécie encontrada sobre N. versatilis é novapara a ciência (GUEDES et al., 2001). Além desses parasitóides de ovos, foramencontrados, no mesmo local, uma espécie de Carabidae, Notiobia chalcites,predando larvas das duas espécies de curculionídeos-das-raízes, e nematóidesda família Steinernematidae, parasitando larvas e pupas de Naupactus spp.(GUEDES, 2002, inf. pessoal).

8. Pulgões

Os pulgões Aphis spiraecola e Toxoptera citricidus apresentam diversosinimigos naturais, incluindo parasitóides, predadores e patógenos. Entre ospredadores, destacam-se os sirfídeos (Diptera: Syrphidae), o bicho-lixeiro(Chrysoperla spp.) (Neuroptera: Chrysopidae) e joaninhas (Coleoptera:Coccinellidae), podendo ser citadas Cycloneda sanguinea e Hippodamiaconvergens (Figura 11). Existem microimenópteros que mumificam os pulgõese pertencem às famílias Aphidiidae e Aphelinidae, como Aphidius lysiphebus(Figura 14). Alguns patógenos são também referidos (item Controle BiológicoNatural - Conservação).

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Figura 13 - Gonatocerus sp., parasitóide de ovos de Acrogonia sp.

Figura 14 - Parasitóide de pulgões, Lysiphlebus sp. A. Adulto parasitando; B.Múmias resultantes do parasitismo.

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9. Coleobrocas-dos-citros

Não há registros de parasitóides ou predadores eficientes sobre estegrupo. A utilização de Metarhizium anisopliae é recomendada por MACHADO(1998) (Tabela 4). Formigas podem atacar as larvas das coleobrocas.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

A tendência atual de os mercados internacionais exigirem dos paísesexportadores de frutas frescas a ausência de resíduos tóxicos e que elas sejamprovenientes de sistemas de Produção Integrada, tem obrigado estes países asubstituírem, a curto e médio prazos, produtos químicos por outras alternativaspara o controle das principais pragas. Dentro desta visão, para qualquer culturanesta condição, o Controle Biológico ocupa posição de destaque como partede programas de Manejo de Pragas.

Devido ao grande número de pragas em Citrus, muitas vezes, considera-se inviável a utilização de Controle Biológico, dada a especificidade destemétodo. Entretanto, conforme relatado no início deste capítulo, existemprocedimentos básicos em Controle Biológico, conservando o que já existe(Controle Biológico Natural), importando inimigos naturais e liberandopequenas quantidades de parasitóides ou predadores (Controle BiológicoClássico), para que eles se adaptem e dêem resultados ao longo do tempo,através das liberações inoculativas ou, ainda, liberando grandes quantidadesde inimigos naturais (Controle Biológico Aplicado) para a obtenção deresultados imediatos.

A conservação dos parasitóides, predadores e patógenos é sempremuito importante e deve ser observada para todas as pragas de Citrus atravésda aplicação de produtos seletivos.

O Controle Biológico Clássico, através da importação de Ageniaspiscitricola para o controle de Phyllocnistis citrella, é um caso recente de sucessona citricultura nacional. Apesar de ser o primeiro caso de sucesso na cultura,outros casos poderão surgir desde que se utilizem cada vez mais produtosmenos agressivos ao ambiente. A volta ou ressurgimento do Controle BiológicoClássico é uma tendência mundial, pois existe forte pressão mundial contra ouso abusivo e indiscriminado de produtos agressivos ao homem e animais e,conseqüentemente, ao ambiente.

Os estudos sobre técnicas de criação de parasitóides e predadores vêmsofrendo grandes avanços no Brasil. Com este desenvolvimento, muitosparasitóides e predadores serão multiplicados em laboratório e liberados deforma inundativa. Há o caso recente de Diachasmimorpha longicaudata para

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controle das moscas-das-frutas que vem sendo liberada em vários pontos doPaís. O aperfeiçoamento de técnicas de criação de outros parasitóides, comoDoryctobracon areolatus, parasitóide nativo mais abundante das moscas-das-frutas, poderá facilitar tais liberações massais.

Outros casos já estudados para outras culturas poderão ser aproveitadosem citros, como Trichogramma spp., parasitóide de ovos de várias pragas daOrdem Lepidóptera. Isto não somente se aplica para condições de campo,mas também para casas de vegetação.

Os predadores começam a ser melhor estudados, existindo Centros, comoa UNESP-Jaboticabal, que já produzem crisopídeos e que poderão ser utilizadospara controle de pragas de citros; por outro lado, para várias espécies decoccinelídeos e ácaros fitoseídeos, há necessidade de maiores estudos parasua produção em grande escala.

Embora não seja o principal objetivo do presente trabalho, os patógenosem citros começam a ser estudados de forma detalhada por pesquisadores daESALQ e da Embrapa e poderão ser aproveitados de forma mais racional,além da preservação da sua ocorrência natural.

De qualquer forma, é importante que sejam selecionados parasitóides,predadores e patógenos com potencial para as diferentes pragas e“trabalhados” de forma adequada antes de serem oferecidos ao agricultor comosolução para um determinado problema, pois um produto que não sejadevidamente estudado antes de ser repassado, poderá cair no descrédito egerar desconfiança numa alternativa tão promissora num país combiodiversidade tão ampla e mal explorada como o Brasil.

AGRADECIMENTOS

Aos Profs. Dr. R.A. Zucchi, Dr. J.D. Vendramim do Departamento deEntomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP, ao Eng. Agr.Diogo Rodrigues Carvalho, ao Eng. Agr. Paulo E.B. Paiva e ao Eng. Agr. JersonCarús Guedes, da UFSM-RS, pela leitura crítica do texto. Ao Biólogo HeraldoNegri de Oliveira, pela parte fotográfica.

BIBLIOGRAFIA CITADA

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