composição e riqueza de espécies de anfíbios anuros em ... · considerando que poças são...

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Composiccedilatildeo e riqueza de espeacutecies de anfiacutebios anuros em trecircs diferentes habitat em um agrossistema no Cerrado do Brasil central

Vitor Azarias Campos1 Fabriacutecio Hiroiuki Oda26 Leandro Juen3 Adriane Barth4 amp Aline Dartora5

1Programa de Poacutes-graduaccedilatildeo em Ecologia e Conservaccedilatildeo da Biodiversidade ndash PPG-ECB Instituto de Biociecircncias Universidade Federal de Mato Grosso ndash UFMT Av Fernando Correcirca da Costa

sn CCBS-II Boa Esperanccedila CEP 78060-900 Cuiabaacute MT Brasil wwwufmtbr 2Nuacutecleo de Pesquisas em Limnologia Ictiologia e Aquumlicultura ndash Nupeacutelia Laboratoacuterio de

Ictioparasitologia Programa de Poacutes-graduaccedilatildeo em Ecologia de Ambientes Aquaacuteticos Continentais ndash PEA Universidade Estadual de Maringaacute ndash UEM Av Colombo 5790 Bloco G-90 CEP 87020-900

Maringaacute PR Brasil httpictioparasitonupeliauembr 3Instituto de Ciecircncias Bioloacutegicas Universidade Federal do Paraacute ndash UFPA Rua Augusto Correia 1

Guama CEP 66075-110 Beleacutem PA Brasil wwwportalufpabr 4Programa de Poacutes-graduaccedilatildeo em Geneacutetica e Biologia Molecular ndash PPGGBM

Departamento de Ciecircncias Bioloacutegicas Universidade Estadual de Santa Cruz ndash UESC Rod IlheacuteusItabuna Km 16 Salobrinho CEP 45662-000 Ilheacuteus BA Brasil wwwuescbr

5Laboratoacuterio de Zoologia Departamento de Ciecircncias Bioloacutegicas Universidade do Estado de Mato Grosso ndash UNEMAT Campus Universitaacuterio de Tangaraacute da Serra Rod MT 358 Km 07 Jardim Aeroporto Tangaraacute da Serra MT Brasil wwwtangaraunematbr

6Autor para correspondecircncia Fabriacutecio Hiroiuki Oda e-mail fabricio_odahotmailcom

CAMPOS VA ODA FH JUEN L BARTH A amp DARTORA A Composition and species richness of anuran amphibians in three different habitat in an agrosystem in Central Brazilian Cerrado Biota Neotrop 13(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n1enabstractinventory+bn03213012013

Abstract Adaptive plasticity has been postulated as one of the integrating factors that explain the distribution and abundance of species on different habitat with different environmental variations The environmental heterogeneity is the most important factor for the maintenance increment or decrement of biodiversity On this study we determined the effect of periodicity and habitat structure on the richness and composition of species of three different habitat stream (P1) temporary ponds (P2) and permanent dam (P3) in an agrosystem in the Central Brazilian Cerrado We performed nine excursions to the field during November 2005 to April 2007 We found and registered the species by direct search and vocalization orientation We identified 19 anuran species belonging to four families Bufonidae (one species) Hylidae (nine species) Leptodactylidae (five species) and Leiuperidae (four species) The greatest richness and abundance were recorded in temporary ponds (P2) which differed significantly from the stream (P1) and from the permanent dam (P3) Dendropsophus nanus Hypsiboas raniceps and Leptodactylus chaquensis showed strong association with P2 P2 and P3 showed greater differentiation between themselves in species composition than when compared to P1 Despite the fact that the studied areas are surrounded by intense farming and present a high degree of anthropic disturbance these areas showed a high species richness being an important refugee for the amphibians although the species found on this work are usually associated to impacted areas or open phytophysiognomies and are favored with the creation of artificial environments such as those in this studyKeywords anurofaunal adaptative plasticity environmental heterogeneity habitat structure anthropic disturbance

CAMPOS VA ODA FH JUEN L BARTH A amp DARTORA A Composiccedilatildeo e riqueza de espeacutecies de anfiacutebios anuros em trecircs diferentes habitat em um agrossistema no Cerrado do Brasil central Biota Neotrop 13(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n1ptabstractinventory+bn03213012013

Resumo A plasticidade adaptativa tem sido postulada como um fator importante para explicar a distribuiccedilatildeo e abundacircncia de espeacutecies em habitat com diferentes niacuteveis de variaccedilatildeo ambiental e a heterogeneidade ambiental tem sido apontada como responsaacutevel pela manutenccedilatildeo aumento ou diminuiccedilatildeo da diversidade Neste trabalho determinamos o efeito da periodicidade e estrutura do habitat sobre a riqueza e composiccedilatildeo de espeacutecies em trecircs diferentes habitat coacuterrego (P1) poccedilas temporaacuterias (P2) e represa permanente (P3) em um agrossistema no Cerrado do Brasil central Nove expediccedilotildees de campo foram realizadas entre outubro de 2005 e abril de 2007 Os meacutetodos de amostragem por encontro visual e procura auditiva foram utilizados para o registro das espeacutecies Foram registradas 19 espeacutecies de anuros pertencentes a quatro famiacutelias Bufonidae (uma espeacutecie) Hylidae (nove espeacutecies) Leptodactylidae (cinco espeacutecies) e Leiuperidae (quatro espeacutecies) Maior riqueza e a abundacircncia foram registradas nas lagoas temporaacuterias (P2) que diferiram significativamente do coacuterrego (P1) e da represa permanente (P3) Dendropsophus nanus Hypsiboas raniceps e Leptodactylus chaquensis apresentaram forte associaccedilatildeo com

Biota Neotrop vol 13 no 1

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Anfiacutebios em um agrossistema no Cerrado

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instaacutevel de habitat perenes influenciam fortemente a riqueza e composiccedilatildeo de espeacutecies do que habitat permanentes Dessa forma o objetivo deste trabalho foi determinar o efeito da periodicidade e estrutura do habitat sobre a riqueza e composiccedilatildeo de espeacutecies em trecircs diferentes habitat em um agrossistema no Cerrado do Brasil central

Material e Meacutetodos

1 Aacuterea de estudo

O estudo foi realizado em trecircs tipos de corpos drsquoaacutegua dentro do domiacutenio fitogeograacutefico do Cerrado localizados no municiacutepio de Tangaraacute da Serra (Figura 1) situados a 65 km a oeste da cidade de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso (14deg 37rsquo 59rdquo S e 57deg 33rsquo 39rdquo O) A regiatildeo situa-se a 240 km a noroeste da capital Cuiabaacute localizada entre as serras de Tapirapuatilde e dos Parecis apresentando relevo de topografia plana (Soares amp Nogueira 2008)

A precipitaccedilatildeo anual varia entre 1300 a 2000 mm com um periacuteodo de chuvas (setembro-abril) e de seca (maio-agosto) bem determinados A temperatura oscila entre 16 e 36 degC com umidade relativa meacutedia de 80 (Cruz et al 2008) Apesar da ocorrecircncia de Floresta Estacional Semidecidual a vegetaccedilatildeo da regiatildeo eacute predominantemente caracterizada pela presenccedila de formaccedilotildees savacircnicas e aacutereas antroacutepicas (Brasil 1982) As principais atividades econocircmicas satildeo pecuaacuteria de corte cultivo de soja algodatildeo cafeacute arroz e cana-de-accediluacutecar

Foram amostrados trecircs tipos de ambiente coacuterrego no interior de floresta de galeria (14deg 37rsquo 57rdquo S e 57deg 33rsquo 38rdquo O) (Siacutetio P1) lagoas temporaacuterias na borda de floresta de galeria (14deg 37rsquo 58rdquo S e 57deg 33rsquo 39rdquo O) (Siacutetio P2) e represa permanente (14deg 37rsquo 59rdquo S e 57deg 33rsquo 36rdquo O) (Siacutetio P3) Siacutetio P1 (14848 m2) a vegetaccedilatildeo eacute constituiacuteda por aacutervores de meacutedio a grande porte e palmeiras de Bacuri (Platonia insignis Mart) O solo apresenta grande quantidade de serapilheira e rochas A aacutegua possui aspecto cristalino com fundo formado por rochas e areia No Siacutetio P2 (18490 m2) para que o tamanho amostral fosse similar a aacuterea amostrada nos outros tratamentos foi considerado as trecircs lagoas como sendo uma uacutenica aacuterea A distacircncia entre as lagoas era de aproximadamente 2 m A margem em contato com a floresta de galeria eacute composta por aacutervores de meacutedio a grande porte cobertas por lianas herbaacuteceas e lenhosas As outras margens satildeo constituiacutedas por capim navalha (Panicum maximum Jacq) arbustos e Embauacuteba (Cecropia sp) Durante o periacuteodo da seca o interior das lagoas apresenta o solo uacutemido com predomiacutenio de P maximum A aacutegua possui aspecto cristalino com substrato formado de mateacuteria orgacircnica vegetal em decomposiccedilatildeo O Siacutetio P3 (17149 m2) eacute formado a partir do represamento do coacuterrego e eacute utilizada para criaccedilatildeo de peixes A vegetaccedilatildeo marginal eacute constituiacuteda por gramiacuteneas arbustos aacutervores de meacutedio a grande porte e palmeiras de Bacuri (P insignis) A aacutegua possui aspecto tuacuterbido com substrato formado por barro

Introduccedilatildeo

A plasticidade adaptativa tem sido postulada para explicar a distribuiccedilatildeo e abundacircncia de espeacutecies em habitat com diferentes niacuteveis de variaccedilatildeo ambiental (Griffiths 1997) Existem muitas discussotildees a respeito dos efeitos que as mudanccedilas na paisagem provocam sobre as comunidades que nela habitam (Knutson et al 1999 Herrmann et al 2005 Soares-Filho et al 2006) As alteraccedilotildees no ambiente podem criar um efeito homogeneizador levando a uma diminuiccedilatildeo na complexidade ambiental e consequentemente na riqueza de espeacutecies (Hazell et al 2001 Olden et al 2004 Conte amp Machado 2005 Vasconcelos amp Rossa-Feres 2005)

Considerando que poccedilas satildeo ambientes temporaacuterios os organismos que utilizam esse tipo de habitat devem possuir um desenvolvimento mais raacutepido maior amplitude de nicho (mais generalistas) e com maior capacidade de dispersatildeo do que espeacutecies de habitat permanente Desta forma seriam menos suscetiacuteveis a variaccedilotildees ambientais e com as alteraccedilotildees do ambiente sofreriam menos do que as outras espeacutecies Com isso poderiam aumentar sua abundacircncia e distribuiccedilatildeo a predominacircncia de tais espeacutecies resultaria em homogeneizaccedilatildeo bioacutetica e baixa diversidade (veja Griffiths 1997 Leips et al 2000 Olden et al 2004)

A heterogeneidade ambiental do Cerrado tem sido utilizada para explicar a riqueza e distribuiccedilatildeo local da herpetofauna visto que o mosaico de habitat contrastantes abertos e florestais uacutemidos e secos (Cavalcanti amp Joly 2002 Oliveira-Filho amp Ratter 2002) distribuiacutedos lado a lado no ambiente cria um gradiente de condiccedilotildees ambientais e condiccedilotildees variadas de recursos que podem ser exploradas por um grande nuacutemero de anfiacutebios e reacutepteis (Brandatildeo amp Arauacutejo 2001 Colli et al 2002 Nogueira et al 2009 Oda et al 2009) Como as espeacutecies possuem exigecircncias eco fisioloacutegicas diferenciadas os limites de nicho inerentes de cada organismo promovem um gradiente de distribuiccedilatildeo das espeacutecies Segundo Giaretta et al (2008) a heterogeneidade e descontinuidade dos habitat ajudam a explicar a existecircncia de espeacutecies com distribuiccedilatildeo descontinua como por exemplo a Ameerega flavopicta

Anuros satildeo ectoteacutermicos possuem pele permeaacutevel e como consequumlecircncia satildeo suscetiacuteveis agraves condiccedilotildees ambientais que podem afetar sua distribuiccedilatildeo e uso de habitat (Duellman amp Trueb 1986) Entretanto a maioria das espeacutecies habita regiotildees que tecircm altos niacuteveis de umidade e temperaturas moderadas a quentes devido agrave permeabilidade de sua pele e da dependecircncia dos habitat aquaacuteticos e terrestres durante seus ciclos de vida (Duellman amp Trueb 1994 Wells 2007) Assim impactos humanos no ambiente fazem dos anfiacutebios um dos grupos animais mais vulneraacuteveis a modificaccedilotildees

Devido agrave elevada dependecircncia que anuros tecircm da qualidade ambiental tem sido demonstrado em algumas aacutereas que fatores abioacuteticos (chuva temperatura e heterogeneidade da vegetaccedilatildeo) tecircm maiores efeitos sobre a estrutura das comunidades de anuros do que os fatores bioacuteticos (competiccedilatildeo e predaccedilatildeo) (Vasconcelos et al 2009) Assim acreditamos que a heterogeneidade ambiental e hidroperiacuteodo

o siacutetio P2 Os siacutetios P2 e P3 apresentaram maior diferenciaccedilatildeo entre si na composiccedilatildeo de espeacutecies do que quando comparados ao siacutetio P1 Apesar dos corpos drsquoaacutegua estudados estarem inseridos em aacuterea de intensa agricultura e sofrerem elevado grau de perturbaccedilatildeo antroacutepica esses ambientes apresentam elevada riqueza de espeacutecies constituindo-se como importantes refuacutegios para anurofauna da regiatildeo Entretanto as espeacutecies registradas satildeo associadas a aacutereas antropizadas ou fitofisionomias abertas sendo favorecidas com a criaccedilatildeo de ambientes artificiais como os observados no presente estudoPalavras-chave anurofauna plasticidade adaptativa heterogeneidade ambiental estrutura do habitat perturbaccedilatildeo antroacutepica

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Campos VA et al



2 Amostragem

Nove expediccedilotildees de campo foram realizadas na aacuterea de estudo entre outubro de 2005 e abril de 2007 As amostragens foram feitas pelos meacutetodos de encontro visual (Crump amp Scott Junior 1994) e procura auditiva (Zimmerman 1994) durante o periacuteodo noturno em cada corpo dacuteaacutegua

Alguns indiviacuteduos de cada espeacutecie foram coletados fixados em soluccedilatildeo de formalina a 10 e posteriormente conservados em etanol a 70 Exemplares-testemunho foram depositados no Museu de Zoologia de Tangaraacute da Serra (MZT) ndash Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica da

Universidade Estadual de Mato Grosso Licenccedila de coleta concedida pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renovaacuteveis (IBAMA permissatildeo 17914-2 processo 21619-1)

3 Anaacutelises estatiacutesticas

Considerando que a riqueza de espeacutecies observada eacute frequumlentemente um estimador viciado em relaccedilatildeo agrave riqueza de espeacutecies real (Santos 2006) foi usado o estimador natildeo parameacutetrico Jackknife de 1ordf ordem para extrapolaccedilatildeo da riqueza de espeacutecies na aacuterea de estudo Este estimador atribui maior peso agraves espeacutecies raras (aquelas que ocorreram em apenas uma amostra) (Burnham

Figura 1 Localizaccedilatildeo do municiacutepio de Tangaraacute da Serra no estado de Mato Grosso Brasil O domiacutenio fitogeograacutefico do Cerrado eacute mostrado em cinza escuroFigure 1 Location of the municipality of Tangaraacute da Serra in the state of Mato Grosso Brazil The Cerrado phytogeographic domain is displayed in dark gray

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amp Overton 1979) Mesmo que o meacutetodo subestime a riqueza da comunidade isto natildeo constitui um grande problema uma vez que em geral o que se espera das estimativas de riqueza eacute obter paracircmetros para comparaccedilotildees entre inventaacuterios (Santos 2004) Para um melhor suporte dos resultados tambeacutem foi realizada a rarefaccedilatildeo padronizada por amostra pois conforme argumenta Courtemanch (1996) natildeo se pode comparar amostras padronizadas por uma certa quantidade de indiviacuteduos visto que se perde muita informaccedilatildeo quanto agrave abundacircnciadensidade das espeacutecies nas comunidades A teacutecnica de rarefaccedilatildeo utilizada foi a ldquobaseada em momentosrdquo (Mao Tau) (Gotelli amp Colwell 2001) que elimina completamente a necessidade de reacuteplica e permite a comparaccedilatildeo direta de riqueza entre amostras (Colwell et al 2004) Ambas as teacutecnicas de estimativas foram calculadas no programa EstimateS 750 (Colwell 2005)

Para testar se houve diferenccedilas na abundacircncia de indiviacuteduos entre as trecircs aacutereas aplicou-se a anaacutelise de variacircncia (ANOVA unifatorial) (Zar 1999) Os pressupostos de normalidade e de homocedasticidade (teste de Levene) foram calculados e testados Quando os pressupostos natildeo foram satisfatoacuterios a abundacircncia foi transformada usando log10+1 Quando a ANOVA foi significativa aplicou-se o teste de Tukey para identificar quais locais apresentaram meacutedias diferentes

Para verificar a associaccedilatildeo das espeacutecies a um determinado local usamos o Teste de Espeacutecies Indicadoras (IndVal) de Dufrecircne amp Legendre (1997) submetidos ao teste randomizaccedilatildeo de Monte Carlo para os trecircs locais de amostragem Este teste analisa a fidelidade e a especificidade das espeacutecies a uma determinada variaacutevel servindo para mensurar o grau de associaccedilatildeo

Para sumarizar os dados da estrutura e composiccedilatildeo da assembleacuteia utilizou-se a anaacutelise de correspondecircncia com remoccedilatildeo do efeito do arco

(ACD) (Hill amp Gauch 1980 Gauch 1982 Ter Braak 1995) ordenando os locais estudados com base na similaridade de composiccedilatildeo a partir de dados de abundacircncia das espeacutecies transformados (log+1) Para testar a diferenccedila na composiccedilatildeo de espeacutecies entre as aacutereas aplicou-se a Anaacutelise de Similaridade Bi-fatorial (ANOSIM) meacutetodo usado para detectar diferenccedilas na estrutura da composiccedilatildeo (Melo amp Hepp 2008)

Resultados

Foram registradas 19 espeacutecies de anuros pertencentes a quatro famiacutelias Bufonidae (uma espeacutecie) Hylidae (nove espeacutecies) Leptodactylidae (cinco espeacutecies) e Leiuperidae (quatro espeacutecies Tabela 1) Maior riqueza foi observada no siacutetio P2 com 16 espeacutecies seguido pelos siacutetios P3 e P1 com 11 e 10 espeacutecies respectivamente (Tabela 1)

As curvas de rarefaccedilatildeo de espeacutecies baseadas em esforccedilo de coleta nos trecircs siacutetios reprodutivos apresentaram forte tendecircncia agrave estabilizaccedilatildeo (Figura 2) representando que o esforccedilo amostral foi suficiente para registrar as espeacutecies da localidade Usando os dados gerados pelo estimador Jackknife e a teacutecnica de inferecircncia por intervalo de confianccedila o siacutetio P2 teve maior riqueza de espeacutecies 2281 plusmn 496 (meacutedia plusmn intervalo de confianccedila) apresentando em meacutedia nove espeacutecies a mais do que P3 (1388 plusmn 160) mas natildeo apresentou diferenccedila significativa com P1 (1673 plusmn 836) pois houve sobreposiccedilatildeo do intervalo de confianccedila de um grupo com a meacutedia do outro O mesmo foi observado quando foram comparados os siacutetios P3 e P1 (Figura 3)

O padratildeo de abundacircncia das espeacutecies diferiu entre os siacutetios reprodutivos amostrados (Tabela 1) No siacutetio P1 foram registrados

Tabela 1 Espeacutecies e abundacircncia de anuros registradas em trecircs ambientes no municiacutepio de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso BrasilTable 1 Species and abundance of anurans registered in three environments in the municipality of Tangaraacute da Serra Mato Grosso state Brazil

Famiacutelias e espeacutecies NAmbientes amostrados

P1 P2 P3N1 N2 N3

BUFONIDAERhinella schneideri (Werner 1894) 32 2 125 28 30 2 18

HYLIDAEDendropsophus melanargyreus (Cope 1887) 2 - - 2 02 - -Dendropsophus minutus (Peters 1872) 5 1 62 3 03 1 09Dendropsophus nanus (Boulenger 1889) 379 1 62 366 398 12 109Hypsiboas geographicus (Spix 1824) 139 1 62 107 116 31 281Hypsiboas punctatus (Schneider 1799) 63 1 62 23 25 39 354Hypsiboas raniceps Cope 1862 54 3 187 41 45 10 91Scinax fuscomarginatus (A Lutz 1925) 280 4 250 275 299 1 09Scinax fuscovarius (A Lutz 1925) 1 - - 1 01 - -Scinax nebulosus (Spix 1824) 32 - - 28 30 4 36

LEIUPERIDAEEupemphix nattereri Steindachner 1863 3 - - - - 3 27Physalaemus albonotatus (Steindachner 1864) 7 1 62 6 06 - -Physalaemus centralis Bokermann 1962 5 - - 5 05 - -Physalaemus cuvieri Fitzinger 1826 3 - 3 03 - -

LEPTODACTYLIDAELeptodactylus chaquensis Cei 1950 22 - - 18 20 4 36Leptodactylus fuscus (Schneider 1799) 6 - 6 06 - -Leptodactylus labyrinthicus (Spix 1824) 2 1 62 1 01 - -Leptodactylus mystacinus (Burmeister 1861) 2 1 62 1 01 - -Leptodactylus podicipinus (Cope 1862) 7 - - 4 04 3 27

Nuacutemero de indiviacuteduos 1044 16 918 110Nuacutemero de espeacutecies 19 10 18 11

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Campos VA et al



apenas 16 indiviacuteduos No siacutetio P2 foram registrados 918 indiviacuteduos No siacutetio P3 foram registrados 110 indiviacuteduos (Tabela 1) Diferenccedila significativa foi observada na abundacircncia do siacutetio P2 em relaccedilatildeo aos siacutetios P1 e P3 (F(236) = 15884 p lt 0001) O siacutetio P2 apresentou em meacutedia 65 indiviacuteduos a mais do que os siacutetios P1 e P3 Natildeo foi

observada diferenccedila significativa na abundacircncia entre os siacutetios P1 e P3 (Figura 4)

Dentre as 19 espeacutecies registradas no estudo 95 ocorreram no siacutetio P2 (lagoas temporaacuterias) Cerca de 37 das espeacutecies ocorreram nos trecircs siacutetios (Rhinella schneideri Dendropsophus minutus D nanus Hypsiboas geographicus H punctatus H raniceps Scinax fuscomarginatus) 32 ocorreram em dois siacutetios (Physalaemus albonotatus Leptodactylus chaquensis L labyrinthicus L mystacinus L podicipinus Scinax nebulosus) e 32 ocorreram em apenas um dos siacutetios (Eupemphix nattereri Physalaemus centralis P cuvieri Leptodactylus fuscus Dendropsophus melanargyreus Scinax fuscovarius) Por meio do Teste de Espeacutecies Indicadoras (IndVal) foi observado que Dendropsophus nanus Hypsiboas raniceps e Leptodactylus chaquensis apresentaram forte associaccedilatildeo com o siacutetio P2 (Tabela 2)

Atraveacutes da ordenaccedilatildeo das amostras dos siacutetios reprodutivos produzida pela ACD foi possiacutevel constatar que os siacutetios P2 e P3 apresentaram maior diferenciaccedilatildeo entre si na composiccedilatildeo de espeacutecies do que quando comparados ao siacutetio P1 (Figura 5) Este resultado eacute confirmado pela anaacutelise ANOSIM onde foi observada diferenccedila significativa entre os siacutetios P2 e P3 (R = 0114 p = 0042) Por outro lado natildeo foram encontradas diferenccedilas significativas entre os siacutetios P1 e P2 (R = 0060 p = 0300) e P1 e P3 (R = -0009 p = 0479)

Discussatildeo

A taxocenose de anfiacutebios anuros da aacuterea estudada eacute composta em sua maioria (79) por espeacutecies amplamente distribuiacutedas na Ameacuterica do Sul frequumlentemente associadas a aacutereas antropizadas ou fitofisionomias abertas (Rhinella schneideri Dendropsophus melanargyreus D minutus D nanus Hypsiboas geographicus H punctatus H raniceps Scinax fuscomarginatus S fuscovarius S nebulosus Physalaemus cuvieri Leptodactylus fuscus L labyrinthicus L mystacinus e L podicipinus) (Bernarde amp Kokubum 1999 Vasconcelos amp Rossa-Feres 2005 Santos et al 2007 2009) Apenas 21 das espeacutecies estatildeo relacionadas agraves formaccedilotildees abertas do Chaco (Physalaemus albonotatus e Leptodactylus chaquensis) e Cerrado (Eupemphix nattereri e Physalaemus centralis)

Figura 2 Curvas de rarefaccedilatildeo de espeacutecies de anfiacutebios anuros geradas pelo estimador Jackknife 1 em trecircs ambientes no municiacutepio de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso Brasil a) coacuterrego no interior de floresta de galeria b) lagoas temporaacuterias na borda de floresta de galeria e c) represa permanenteFigure 2 Rarefaction curves of amphibian anuran species generated by the estimator Jackknife 1 in three environments in the municipality of Tangaraacute da Serra Mato Grosso state Brazil a) stream inside gallery forest b) temporary ponds in the edge of gallery forest and c) permanent dam

Figura 3 Riqueza estimada (estimador Jackknife 1) de espeacutecies de anfiacutebios anuros em trecircs ambientes no municiacutepio de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso Brasil P1 coacuterrego no interior de floresta de galeria P2 lagoas temporaacuterias na borda de floresta de galeria e P3 represa permanenteFigure 3 Estimated species richness (estimador Jackknife 1) of amphibian anuran species in three environments in the municipality of Tangaraacute da Serra Mato Grosso state Brazil P1 stream inside gallery forest P2 temporary ponds in the edge of gallery forest and P3 permanent dam

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A forte tendecircncia a estabilizaccedilatildeo das curvas de rarefaccedilatildeo bem como a riqueza estimada para os trecircs siacutetios reprodutivos analisados mostraram que o meacutetodo de coleta empregado foi apropriado para a determinaccedilatildeo da riqueza local uma vez que a eficiecircncia de captura foi de 60 para P1 (riqueza observadaobservada) 79 para P2 e 80 para P3 Estudos recentes como os realizados no Alto Tocantins Niquelacircndia Goiaacutes (29 espeacutecies Oda et al 2009) regiatildeo sudoeste de Goiaacutes (36 espeacutecies Morais et al 2011) e que usaram a mesma

metodologia tambeacutem obtiveram resultados similares resultando a eficiecircncia amostral do nosso estudo

Maior nuacutemero de espeacutecies e abundacircncia foram encontrados em corpos drsquoaacutegua temporaacuterios (lagoas temporaacuterias na borda de floresta de galeria) corroborando resultados obtidos em outros estudos em regiotildees de clima sazonal (eg Prado et al 2005 Santos et al 2007 Vasconcelos et al 2009) onde a maioria das espeacutecies tambeacutem utilizou corpos drsquoaacutegua temporaacuterios para reproduccedilatildeo Williams et al (2003)

Tabela 2 Valor individual de indicaccedilatildeo (IndVal) das espeacutecies de anuros amostradas em trecircs ambientes no municiacutepio de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso BrazilTable 2 Indication individual value (IndVal) of the anuran species sampled in the three environments in the municipality of Tangaraacute da Serra Mato Grosso state Brazil

Espeacutecies Valor da indicaccedilatildeo (IndVal) p AmbienteDendropsophus nanus 589 0028 P2Hypsiboas raniceps 521 0138 P2Leptodactylus chaquensis 496 0066 P2Hypsiboas geographicus 401 0218 P2Scinax fuscomarginatus 366 0164 P2Scinax nebulosus 335 0108 P3Hypsiboas punctatus 308 0303 P3Eupemphix nattereri 25 0107 P3Rhinella schneideri 235 0472 P2Leptodactylus fuscus 231 0179 P2Leptodactylus labyrinthicus 191 0142 P1Leptodactylus mystacinus 191 0142 P1Dendropsophus minutus 155 0264 P1Physalaemus centralis 154 0610 P2Physalaemus albonotatus 15 0466 P2Leptodactylus podicipinus 127 0749 P2Dendropsophus melanargyreus 77 1000 P3Scinax fuscovarius 77 1000 P2Physalaemus cuvieri 69 0878 P2

Figura 5 Diagrama de ordenaccedilatildeo da Anaacutelise de Correspondecircncia Destendenciada (ACD) baseado na composiccedilatildeo de espeacutecies de anfiacutebios anuros em trecircs ambientes no municiacutepio de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso BrasilFigure 5 Ordination diagram of Detrented Correspondence Analysis (DCA) based in the composition of amphibian anuran species in three environments in the municipality of Tangaraacute da Serra Mato Grosso state Brazil

Figura 4 Abundacircncia das espeacutecies de anfiacutebios anuros registradas em trecircs ambientes no municiacutepio de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso BrasilFigure 4 Abundance of amphibian anuran species registered in three environments in the municipality of Tangaraacute da Serra Mato Grosso state Brazil

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Campos VA et al



tambeacutem evidenciaram uma elevada biodiversidade em lagoas quando comparadas a rios riachos e diques em aacuterea de agricultura

Em nosso estudo a natildeo utilizaccedilatildeo de reacuteplicas espaciais eacute justificada pela dificuldade de instituiacute-las de forma que se represente fielmente os corpos drsquoaacutegua com os mesmos tipos de impactos uma vez que a variaccedilatildeo na composiccedilatildeo das espeacutecies pode existir por qualquer outro fator externo desconhecido o que poderia mascarar nossos resultados Assim a elevada riqueza em corpos drsquoaacutegua temporaacuterios quando comparados com a lagoa permanente e o coacuterrego concordam com os resultados obtidos em outros estudos em regiotildees de clima sazonal (eg Prado et al 2005 Santos et al 2007 Vasconcelos et al 2009) onde a maioria das espeacutecies utilizou poccedilas temporaacuterias para reproduccedilatildeo Aleacutem disso os ambientes temporaacuterios onde os predadores de girinos satildeo menos abundantes ou ausentes podem atrair maior nuacutemero de espeacutecies de anuros que os ambientes permanentes (Smith 1983 Woodward 1983 Skelly 1997) permitindo as larvas explorarem fontes de alimento antes da colonizaccedilatildeo de insetos e peixes enquanto ao mesmo tempo evitam predadores (Barreto amp Moreira 1996 Eterovick amp Sazima 2000 Prado et al 2005) Entretanto Kopp amp Eterovick (2006) observaram que a riqueza de espeacutecies de girinos natildeo foi associada ao nuacutemero de tipos ou abundacircncia de potenciais predadores de girinos em poccedilas sugerindo que fatores ambientais e estocaacutesticos satildeo mais provaacuteveis a produzir os padrotildees observados de distribuiccedilatildeo das espeacutecies do que as interaccedilotildees bioacuteticas

Neste estudo dois fatores natildeo mutuamente exclusivos podem explicar a maior riqueza e composiccedilatildeo de espeacutecies em P2 (trecircs lagoas temporaacuterias na borda de floresta de galeria) 1) a heterogeneidade estrutural do habitat e 2) a plasticidade no desenvolvimento larval das espeacutecies de anuros O diversificado estrato vegetal (arboacutereas arbustivas e herbaacuteceas) presente nesse ambiente possibilita a ocupaccedilatildeo vertical do habitat pelos hiliacutedeos que juntamente com as espeacutecies terrestres principalmente leiuperiacutedeos e leptodactiliacutedeos contribuem para a maior diversificaccedilatildeo e nuacutemero de espeacutecies nesse ambiente (veja Cardoso et al 1989 Pombal 1997)

Jaacute a plasticidade no desenvolvimento larval permite aos anuros ajustarem as taxas reprodutivas de acordo com a variaccedilatildeo ambiental do habitat (veja Griffiths 1997) Como exemplo anuros quando expostos a condiccedilotildees favoraacuteveis (baixo risco de predaccedilatildeo e de dessecaccedilatildeo do habitat) apresentam um maior periacuteodo larval o qual garante tamanho de corpo maior durante a metamorfose aprimora o sucesso de acasalamento dos machos aumenta a probabilidade de sobrevivecircncia durante a hibernaccedilatildeo diminui o tempo para a primeira reproduccedilatildeo e aumenta a fecundidade das fecircmeas (Howard 1978 Berven 1981 1982 1990 Berven amp Gill 1983 Pough amp Kamel 1984 Smith 1987 Semlitsch et al 1988) Por outro lado em condiccedilotildees menos favoraacuteveis (alto risco de predaccedilatildeo e dessecaccedilatildeo) os anuros diminuem o periacuteodo larval o qual minimiza o risco acumulado de mortalidade por predaccedilatildeo ou dessecaccedilatildeo do habitat mas com um custo de menor tamanho do corpo durante a metamorfose e suas desvantagens concomitantes (Leips et al 2000) Desta forma mesmo com eventos catastroacuteficos de extinccedilatildeo em uma lagoa a imigraccedilatildeo de juvenis e adultos de lagoas vizinhas pode assegurar a continuidade da populaccedilatildeo (Griffiths 1997) Sendo assim eacute de se esperar que P2 apresente elevada riqueza uma vez que eventos catastroacuteficos possam ser compensados pela plasticidade no desenvolvimento larval aliado ao fluxo gecircnico entre as metapopulaccedilotildees existentes entre os diferentes corpos drsquoaacutegua desta localidade

Em contraste a menor riqueza de espeacutecies registrada no siacutetio P1 (coacuterrego no interior de floresta de galeria) pode estar relacionada aos modos reprodutivos das espeacutecies registradas Segundo Duellman amp Trueb (1986) em habitat sazonais com uma estaccedilatildeo seca o modo generalizado (onde os ovos satildeo depositados em corpos de aacutegua

lecircnticos e com girinos aquaacuteticos) eacute mais frequente como evidenciado por Hoogmoed amp Gorzula (1979) em regiatildeo savacircnica na Venezuela em que 577 das espeacutecies apresentam o modo generalizado no Cerrado 52 das espeacutecies (Kopp et al 2010) no Chaco Argentino 50 das espeacutecies (Perotti 1997) e no Pantanal 625 das espeacutecies (Prado et al 2005) e no presente estudo 47 espeacutecies apresentam modo reprodutivo generalizado

Considerando que os corpos drsquoaacutegua estudados estatildeo inseridos em aacuterea de intensa agricultura sofrendo elevado grau de perturbaccedilatildeo antroacutepica esses ambientes apresentam elevada riqueza de espeacutecies constituindo-se como importantes refuacutegios para anurofauna da regiatildeo Entretanto as espeacutecies registradas de forma geral satildeo associadas a aacutereas antropizadas ou fitofisionomias abertas sendo favorecidas com a criaccedilatildeo de ambientes artificiais como os observados neste estudo

Agradecimentos

Os autores agradecem os proprietaacuterios e funcionaacuterios da granja Ziane pelo apoio ao estudo Christine Struumlssmann pelas sugestotildees na versatildeo preliminar do manuscrito Rogeacuterio J Custoacutedio pelo auxiacutelio nas coletas em campo Thamy S Ribeiro e Mariana F Felismino pelas correccedilotildees do texto em inglecircs e a Coordenaccedilatildeo de Aperfeiccediloamento de Pessoal de Niacutevel Superior (CAPES) pelo suporte financeiro a FH Oda

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Recebido em 24072012 Versatildeo reformulada recebida em 12122012

Publicado em 12032013

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instaacutevel de habitat perenes influenciam fortemente a riqueza e composiccedilatildeo de espeacutecies do que habitat permanentes Dessa forma o objetivo deste trabalho foi determinar o efeito da periodicidade e estrutura do habitat sobre a riqueza e composiccedilatildeo de espeacutecies em trecircs diferentes habitat em um agrossistema no Cerrado do Brasil central

Material e Meacutetodos

1 Aacuterea de estudo

O estudo foi realizado em trecircs tipos de corpos drsquoaacutegua dentro do domiacutenio fitogeograacutefico do Cerrado localizados no municiacutepio de Tangaraacute da Serra (Figura 1) situados a 65 km a oeste da cidade de Tangaraacute da Serra estado de Mato Grosso (14deg 37rsquo 59rdquo S e 57deg 33rsquo 39rdquo O) A regiatildeo situa-se a 240 km a noroeste da capital Cuiabaacute localizada entre as serras de Tapirapuatilde e dos Parecis apresentando relevo de topografia plana (Soares amp Nogueira 2008)

A precipitaccedilatildeo anual varia entre 1300 a 2000 mm com um periacuteodo de chuvas (setembro-abril) e de seca (maio-agosto) bem determinados A temperatura oscila entre 16 e 36 degC com umidade relativa meacutedia de 80 (Cruz et al 2008) Apesar da ocorrecircncia de Floresta Estacional Semidecidual a vegetaccedilatildeo da regiatildeo eacute predominantemente caracterizada pela presenccedila de formaccedilotildees savacircnicas e aacutereas antroacutepicas (Brasil 1982) As principais atividades econocircmicas satildeo pecuaacuteria de corte cultivo de soja algodatildeo cafeacute arroz e cana-de-accediluacutecar

Foram amostrados trecircs tipos de ambiente coacuterrego no interior de floresta de galeria (14deg 37rsquo 57rdquo S e 57deg 33rsquo 38rdquo O) (Siacutetio P1) lagoas temporaacuterias na borda de floresta de galeria (14deg 37rsquo 58rdquo S e 57deg 33rsquo 39rdquo O) (Siacutetio P2) e represa permanente (14deg 37rsquo 59rdquo S e 57deg 33rsquo 36rdquo O) (Siacutetio P3) Siacutetio P1 (14848 m2) a vegetaccedilatildeo eacute constituiacuteda por aacutervores de meacutedio a grande porte e palmeiras de Bacuri (Platonia insignis Mart) O solo apresenta grande quantidade de serapilheira e rochas A aacutegua possui aspecto cristalino com fundo formado por rochas e areia No Siacutetio P2 (18490 m2) para que o tamanho amostral fosse similar a aacuterea amostrada nos outros tratamentos foi considerado as trecircs lagoas como sendo uma uacutenica aacuterea A distacircncia entre as lagoas era de aproximadamente 2 m A margem em contato com a floresta de galeria eacute composta por aacutervores de meacutedio a grande porte cobertas por lianas herbaacuteceas e lenhosas As outras margens satildeo constituiacutedas por capim navalha (Panicum maximum Jacq) arbustos e Embauacuteba (Cecropia sp) Durante o periacuteodo da seca o interior das lagoas apresenta o solo uacutemido com predomiacutenio de P maximum A aacutegua possui aspecto cristalino com substrato formado de mateacuteria orgacircnica vegetal em decomposiccedilatildeo O Siacutetio P3 (17149 m2) eacute formado a partir do represamento do coacuterrego e eacute utilizada para criaccedilatildeo de peixes A vegetaccedilatildeo marginal eacute constituiacuteda por gramiacuteneas arbustos aacutervores de meacutedio a grande porte e palmeiras de Bacuri (P insignis) A aacutegua possui aspecto tuacuterbido com substrato formado por barro

Introduccedilatildeo

A plasticidade adaptativa tem sido postulada para explicar a distribuiccedilatildeo e abundacircncia de espeacutecies em habitat com diferentes niacuteveis de variaccedilatildeo ambiental (Griffiths 1997) Existem muitas discussotildees a respeito dos efeitos que as mudanccedilas na paisagem provocam sobre as comunidades que nela habitam (Knutson et al 1999 Herrmann et al 2005 Soares-Filho et al 2006) As alteraccedilotildees no ambiente podem criar um efeito homogeneizador levando a uma diminuiccedilatildeo na complexidade ambiental e consequentemente na riqueza de espeacutecies (Hazell et al 2001 Olden et al 2004 Conte amp Machado 2005 Vasconcelos amp Rossa-Feres 2005)

Considerando que poccedilas satildeo ambientes temporaacuterios os organismos que utilizam esse tipo de habitat devem possuir um desenvolvimento mais raacutepido maior amplitude de nicho (mais generalistas) e com maior capacidade de dispersatildeo do que espeacutecies de habitat permanente Desta forma seriam menos suscetiacuteveis a variaccedilotildees ambientais e com as alteraccedilotildees do ambiente sofreriam menos do que as outras espeacutecies Com isso poderiam aumentar sua abundacircncia e distribuiccedilatildeo a predominacircncia de tais espeacutecies resultaria em homogeneizaccedilatildeo bioacutetica e baixa diversidade (veja Griffiths 1997 Leips et al 2000 Olden et al 2004)

A heterogeneidade ambiental do Cerrado tem sido utilizada para explicar a riqueza e distribuiccedilatildeo local da herpetofauna visto que o mosaico de habitat contrastantes abertos e florestais uacutemidos e secos (Cavalcanti amp Joly 2002 Oliveira-Filho amp Ratter 2002) distribuiacutedos lado a lado no ambiente cria um gradiente de condiccedilotildees ambientais e condiccedilotildees variadas de recursos que podem ser exploradas por um grande nuacutemero de anfiacutebios e reacutepteis (Brandatildeo amp Arauacutejo 2001 Colli et al 2002 Nogueira et al 2009 Oda et al 2009) Como as espeacutecies possuem exigecircncias eco fisioloacutegicas diferenciadas os limites de nicho inerentes de cada organismo promovem um gradiente de distribuiccedilatildeo das espeacutecies Segundo Giaretta et al (2008) a heterogeneidade e descontinuidade dos habitat ajudam a explicar a existecircncia de espeacutecies com distribuiccedilatildeo descontinua como por exemplo a Ameerega flavopicta

Anuros satildeo ectoteacutermicos possuem pele permeaacutevel e como consequumlecircncia satildeo suscetiacuteveis agraves condiccedilotildees ambientais que podem afetar sua distribuiccedilatildeo e uso de habitat (Duellman amp Trueb 1986) Entretanto a maioria das espeacutecies habita regiotildees que tecircm altos niacuteveis de umidade e temperaturas moderadas a quentes devido agrave permeabilidade de sua pele e da dependecircncia dos habitat aquaacuteticos e terrestres durante seus ciclos de vida (Duellman amp Trueb 1994 Wells 2007) Assim impactos humanos no ambiente fazem dos anfiacutebios um dos grupos animais mais vulneraacuteveis a modificaccedilotildees

Devido agrave elevada dependecircncia que anuros tecircm da qualidade ambiental tem sido demonstrado em algumas aacutereas que fatores abioacuteticos (chuva temperatura e heterogeneidade da vegetaccedilatildeo) tecircm maiores efeitos sobre a estrutura das comunidades de anuros do que os fatores bioacuteticos (competiccedilatildeo e predaccedilatildeo) (Vasconcelos et al 2009) Assim acreditamos que a heterogeneidade ambiental e hidroperiacuteodo

o siacutetio P2 Os siacutetios P2 e P3 apresentaram maior diferenciaccedilatildeo entre si na composiccedilatildeo de espeacutecies do que quando comparados ao siacutetio P1 Apesar dos corpos drsquoaacutegua estudados estarem inseridos em aacuterea de intensa agricultura e sofrerem elevado grau de perturbaccedilatildeo antroacutepica esses ambientes apresentam elevada riqueza de espeacutecies constituindo-se como importantes refuacutegios para anurofauna da regiatildeo Entretanto as espeacutecies registradas satildeo associadas a aacutereas antropizadas ou fitofisionomias abertas sendo favorecidas com a criaccedilatildeo de ambientes artificiais como os observados no presente estudoPalavras-chave anurofauna plasticidade adaptativa heterogeneidade ambiental estrutura do habitat perturbaccedilatildeo antroacutepica

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Resultados






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Agradecimentos














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