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CAPÍTULO V DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE SEMENTES DISPERSAS POR MICOS-LEÕES-DOURADOS © Solvin Szankl

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CAPÍTULO V

DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE SEMENTES

DISPERSAS POR MICOS-LEÕES-DOURADOS

© Solvin Szankl
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.1 INTRODUÇÃO

Animais frugívoros podem influenciar os padrões espaciais de plantas jovens e

adultas, pois os dispersores promovem sombras de sementes ao redor das árvores

parentais através das sementes viáveis remanescentes (Janzen, 1971; Howe, 1986). A

sombra de sementes representa a distribuição espacial das sementes de uma planta

dispersas naturalmente pelo vento, pela água ou por animais. Em árvores parentais, a

intensidade e o padrão da sombra de sementes estão relacionados ao tamanho da

copa, predação pré-dispersão, e características dos agentes dispersores primários e

secundários. Esses fatores indicam a direção e a taxa de movimentação para longe da

árvore frutífera, e o padrão de deposição de sementes (Schupp, 1993; Jordano &

Schupp, 2000; Nathan & Muller-Landau, 2000; Dominy & Duncan, 2005).

Grande parte do recrutamento potencial de uma população vegetal é perdida pela

predação de sementes, sendo esta a principal força ecológica e evolutiva que afeta os

indivíduos, populações e comunidades de árvores. A sombra de sementes gerada pelos

dispersores primários é alterada pelos dispersores secundários e predadores pós-

dispersão (Schupp, 1988). Um vertebrado frugívoro e dispersor de sementes também

pode atuar como predador destas sementes quando a disponibilidade dos frutos

utilizados como recursos alimentares for baixa (Janzen, 1971; Gautier-Hion et al.,

1993). A predação de sementes pode ocorrer antes ou após a dispersão, sendo

denominada predação pré-dispersão e predação pós-dispersão, respectivamente

(Janzen, 1970; Herrera, 1989a). Os predadores de sementes pré-dispersão incluem

espécies arbóreas, escansoriais e voadoras que removem frutos maduros e imaturos

da copa das árvores. Predadores de sementes são principalmente insetos, aves e

mamíferos (Janzen, 1970), sendo que os predadores pós-dispersão são parciais ou

inteiramente terrestres e ingerem sementes maduras no solo (Norconk, et al., 1998).

Muitas plantas sofrem os dois tipos de predação, mas pouco se sabe sobre as

interações complexas entre a dispersão de sementes e a predação pós-dispersão

(Janzen, 1971; Forget, 1993).

Os fatores que afetam a sobrevivência das sementes são de difícil determinação

e, aparentemente, são específicos à espécie, ao local, e em alguns casos ao período do

ano (Schupp, 1988), mas o destino das sementes pode ser primariamente determinado

pelo seu tamanho e morfologia (Fornara & Dalling, 2005). Um local seguro para a

sobrevivência das sementes está relacionado à probabilidade da semente ser ingerida

por um predador, mas os locais favoráveis para a dispersão podem ser imprevisíveis

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

espacial e temporalmente (Janzen, 1971; Wheelwright & Orians, 1982; Wenny, 2001).

A sobrevivência da semente também pode ser afetada pelo tipo de predador (inseto ou

mamífero), particularidades do ano de estudo (fatores climáticos, produtividade de

frutos, etc) e escala espacial em que as interações entre sementes e predador forem

analisadas (Cintra, 1997).

Alguns estudos demonstram a importância dos besouros coprófagos e de formigas

na dispersão secundária de sementes, pois quando estes removem e enterram

sementes defecadas por frugívoros, estão reduzindo a habilidade de roedores

predadores localizarem as sementes dispersadas (Estrada & Coates-Estrada, 1991;

Feer, 1999; Vulinec, 2000; Pizo & Oliveira, 2001; Vulinec, 2002; Ponce-Santizo et al.,

2006; Vulinec et al., 2006). Alguns roedores predadores pós-dispersão também podem

atuar como dispersores secundários ao enterrarem sementes que escapam da

predação por outros organismos, do ataque por fungos e patógenos. Essas sementes

podem germinar se forem esquecidas pelos roedores (Forget & Milleron, 1991; Forget,

1996; Baider & Peres, 1997; Yasuda et al., 2000; Forget & Vander Wall, 2001). Além

disso, o local para o qual as sementes são removidas pelos dispersores secundários

pode ser mais adequado para o estabelecimento e sobrevivência do que o local da

dispersão primária. As predações pré e pós-dispersão são atribuídas aos insetos,

quando são verificados pequenos furos na testa da semente, e aos mamíferos, quando

são encontrados fragmentos ou quando as sementes desaparecem. Alguns predadores

evitam sementes grandes ou pequenas (Harper et al., 1970), mas o tamanho das

sementes por si só não é um método eficiente para evitar a predação.

O microhabitat no qual a semente é depositada também pode influenciar a

probabilidade da semente ser encontrada por um roedor predador de sementes

(Janzen, 1982; Wenny, 2001). Algumas características das fezes bem como certos

fatores ambientais podem influenciar na atração de predadores de sementes

vertebrados e invertebrados: 1) densidade de sementes: segundo Janzen (1971),

quanto maior a densidade de sementes nas fezes, maior a taxa de predação; 2)

número de espécies de sementes: fezes com mistura de espécies podem sofrer elevada

taxa de competição interespecífica; 3) quantidade de fezes: sementes nas fezes são

mais fáceis de serem encontradas por predadores do que sementes sem material fecal

(Chapman, 1989). A remoção por besouros decresce na ausência de material fecal,

mas a presença deste pode fazer com que sejam evitadas por mamíferos,

principalmente se houver disponibilidade de suprimento alternativo; 4) distância da

árvore: sementes podem sofrer elevada predação sob árvores frutíferas. Mamíferos e

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insetos são os predadores mais abundantes, sendo que os primeiros somente utilizam

sementes defecadas se os frutos não forem suficientes; 5) disponibilidade de frutos - a

população de roedores aumenta nos períodos de abundância de frutos; 6) chuva - as

chuvas podem dispersar o material fecal, dificultando a atração de roedores e

proporcionando baixas taxas de predação.

Poucos estudos avaliaram a sobrevivência e estabelecimento das sementes

defecadas primariamente por primatas (Chapman, 1995: Ponce-Santizo et al., 2006), e

este é o primeiro estudo a acompanhar os efeitos secundários na dispersão de

sementes por micos-leões-dourados.

Os objetivos deste trabalho foram: caracterizar a deposição das fezes; determinar

o tempo de passagem das sementes pelo trato digestório dos micos-leões-dourados e a

distância de dispersão das sementes; determinar a taxa de desaparecimento por

predação e/ou dispersão secundária das sementes defecadas ou cuspidas por micos-

leões-dourados, em comparação com sementes retiradas dos frutos; determinar,

quando possível, quais são os principais dispersores secundários e/ou predadores das

sementes defecadas ou cuspidas pelos micos-leões-dourados e acompanhar o

estabelecimento e sobrevivência das plântulas defecadas ou cuspidas.

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.2 MÉTODOS 5.2.1 COLETA DE FEZES

Todas as fezes contendo sementes ingeridas pelos micos-leões-dourados foram

coletadas e numeradas. A localização (se foram depositadas em clareiras, sob árvores,

ou nos rios) foi anotada e o ambiente de deposição das fezes foi comparado com a

distribuição das árvores visitadas. As sementes das fezes foram retornadas para a

mata para os experimentos de germinação (Capítulo 4) ou de monitoramento (este

capítulo).

5.2.2 TEMPO DE PASSAGEM E DISTÂNCIA DE DISPERSÃO

O tempo de passagem das sementes pelo trato digestório e a distância da árvore

de origem foram anotados sempre que possível. Quando os micos se alimentaram em

vários indivíduos da mesma espécie num curto período de tempo, foram consideradas

a primeira árvore, e as primeiras sementes defecadas, tanto para o cálculo do tempo

de passagem, quanto para o cálculo de distância.

5.2.3 MONITORAMENTO DAS SEMENTES NA MATA

Parte das fezes foi retornada aos locais específicos onde foram defecadas para a

montagem de experimentos com as fezes (tratamento) e com números equivalentes de

sementes retiradas dos frutos (controle). A serrapilheira foi retirada do local do

experimento para facilitar a observação do desaparecimento ou predação das

sementes. No primeiro mês, o experimento foi vistoriado uma vez por semana quanto

ao número de sementes removidas, e depois em intervalos de um mês até o final do

estudo para a verificação do número de sementes predadas (este capítulo),

sobreviventes, germinando e para o monitoramento do crescimento das plântulas

(Capítulo 4).

5.2.4 EXPERIMENTOS DE EXCLUSÃO DE SEMENTES

Para verificar se os principais predadores ou dispersores secundários das

sementes defecadas pelos micos-leões-dourados são vertebrados ou invertebrados

foram montados experimentos de exclusão entre agosto de 2004 e janeiro de 2005.

Para estes experimentos três grupos de micos-leões-dourados (Geni, SJ 2 e Curral)

foram acompanhados em períodos variados, fora do período de acompanhamento dos

micos em dias inteiros.

Em cada linha foram montados de três a cinco postos de germinação (distantes 5

m entre si), com quatro experimentos em cada posto: sementes tratamento (de fezes

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ou cuspidas), sementes controle (de frutos ou sementes com polpa), sementes

tratamento cercadas e sementes controle cercadas. Em cada experimento foram

utilizadas de três a cinco sementes, pois este número é próximo da média de sementes

encontradas nas fezes (ver Resultados) (Figura 5.1). Somente as espécies que

apresentaram o número de sementes suficiente, foram utilizadas nesses experimentos.

As sementes foram cercadas com gaiolas de exclusão feitas com vergalhão (4,2

mm) e telas de arame (“tela de viveiro” / malha 0,5’’x Fio 24 para as sementes

pequenas: Figura 5.2, e “tela de pinteiro” /malha 1’’x Fio 22 para as sementes

maiores: Figura 5.3). As gaiolas apresentaram tamanho de 15 cm de comprimento x

10 cm de largura x 13 cm de altura e foram colocadas sobre as sementes, com a tela

enterrada no nível do solo, evitando passagem das sementes por baixo. A malha das

telas permitia a passagem das sementes e a entrada e saída de insetos (formigas,

besouros e outros), mas não possibilitava a passagem de vertebrados. As trilhas foram

estabelecidas no ambiente de consumo dos frutos pelos micos-leões-dourados

(baixada, brejo ou morro).

Os experimentos foram verificados em um período de três a sete dias, e o

desaparecimento de sementes em experimentos fechados foi atribuído aos insetos. Os

experimentos foram anulados nos casos de chuva forte antes da verificação das

sementes. Após a primeira vistoria, as sementes em experimentos aberto continuaram

sendo acompanhadas até o final do estudo para a verificação de germinação (dados

incluídos no Capítulo 4) ou predação e desaparecimento por outros motivos como água

de chuva, animais etc (Item 5.3.5).

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Figura 5.1. Esquema de montagem dos experimentos de exclusão na Reserva Biológica

União, RJ. (. sementes controle “C”; * sementes tratamento “T”).

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a

Figura 5.2. Gaiola de exclusão para sementes pequenas

Figura 5.3 Gaiola de exclusão para sementes grandes

© Marina Lapent

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© Marina Lapenta

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.2.5 ANÁLISE DE DADOS

Os locais de deposição das sementes (brejo, baixada e morro) foram comparados

com o habitat de ocorrência das espécies frutíferas visitadas pelos micos através do

teste do Qui-quadrado (χ2: Tabela de Contingência). Além disso, foi feita uma análise

de Cluster por Similaridade Percentual utilizando a distribuição das árvores visitadas e

das fezes nos diferentes habitats (MVSP 3.1).

Os cálculos de distância de dispersão das sementes foram feitos através do

programa Arcview GIS 3.2 Animal Movement Extension 2.0 (Hooge & Eichenlaub,

1997).

As comparações das taxas de desaparecimento e mortalidade das sementes

controle e tratamento, e destas divididas em classes de tamanho foram feitas por Qui-

quadrado. O número de sementes e o tamanho destas foram correlacionados com as

taxas de desaparecimento e mortalidade.

Para verificar quais as características das sementes e da deposição das fezes

influenciaram as taxas de desaparecimento, germinação e mortalidade das sementes

controle e tratamento, foi utilizada uma Análise de Correspondência (Statistica 6.0)

baseada na matriz contendo dados de: germinação, desaparecimento e mortalidade

das sementes. Os escores das unidades nos dois primeiros eixos encontrados foram

correlacionados com o número de sementes dos experimentos, peso e tamanho das

sementes (comprimento x largura) e distância de dispersão (por correlação de

Pearson) e com o habitat de deposição das sementes por ANOVA One-Way. A distância

de dispersão e o habitat de deposição das fezes foram correlacionados somente com os

escores que correspondiam às sementes tratamento.

Os experimentos de exclusão foram analisados por Qui-quadrado (Tabela de

Contingência, e Qui-quadrado de aderência para cada categoria) (Zar, 1984).

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.3 RESULTADOS 5.3.1 COLETA DE FEZES

Durante o período de estudo foram coletadas 340 amostras de fezes de 41

espécies. Dessas, 255 amostras de 34 espécies continham 875 sementes com tamanho

maior do que 3 mm. O ambiente com maior número de deposições de fezes foi a

baixada, com 52,1% do total amostrado (Tabela 5.1). Neste ambiente também foi

registrado o maior número de eventos de alimentação (47,9% do total).

5.3.2 CARACTERÍSTICAS DA DEPOSIÇÃO DAS FEZES

Quando analisada a cobertura dos locais onde as fezes foram depositadas foram

encontradas 51% das fezes sob o dossel e apenas 6,9% em locais sem cobertura

(Figura 5.4). Quanto ao substrato de deposição, a maior parte das fezes (78,1%) foi

depositada sobre a serrapilheira (Figura 5.5).

A localização das fezes de 33 espécies foi comparada (312 locais de deposição de

fezes) com 410 locais de alimentação. As análises foram feitas para as 17 espécies que

apresentaram dados suficientes. Apenas quatro espécies (23,5%) não tiveram as fezes

depositadas no ambiente de acordo com a distribuição das árvores: Cecropia hololeuca,

C. pachystachya, Inga thibaudiana e Sarcaulus brasiliensis. Quando comparadas todas

as espécies juntas, o mico-leão-dourado depositou as fezes no ambiente apropriado

para a germinação (Tabela 5.1; Figura 5.6). Na Análise de Cluster a distribuição das

fezes em cada habitat foi agrupada com a distribuição das árvores visitadas pelos

micos, nos mesmos habitats (Figura 5.7). De acordo com a análise, tanto as fezes

quanto a distribuição das árvores nos ambientes de baixada e brejo são mais similares

entre si, do que com a distribuição das árvores e das fezes no morro.

O número médio de sementes por fezes (para todas as espécies com sementes >

3 mm) foi igual a 3.7, com variações de uma única semente, até fezes com 27

sementes. O número mínimo, médio e máximo de sementes nas fezes das principais

espécies consumidas é dado na Figura 5.8, mas 25% das fezes apresentaram uma

única semente (Figura 5.9). Um total de 51 fezes de pelo menos 26 espécies

apresentou sementes de mais de uma espécie, sendo encontrado um máximo de três

espécies por defecação.

114

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

128

75

15

0 20 40 60 80 100 120 140

dossel

meio dossel

sem dossel

Cobe

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a

Nº fezes

Figura 5.4. Cobertura da vegetação no local de deposição das fezes de micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

196

24

14

2

0 50 100 150 200

Serrapilheira

Folha/tronco

Terra

Água

Subs

trat

o

Nº fezes

Figura 5.5. Substrato de deposição das fezes de micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

115

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

Tabela 5.1. Comparação dos ambientes de consumo de frutos e de deposição de fezes por espécie pelos micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

Consumo Defecação Espécies Baixada Brejo Morro Baixada Brejo Morro

χ2 p

Rollinia dolabripetala 7 0 15 8 0 15 1,7 ns Cecropia hololeuca 0 0 22 2 3 6 11,8 <0,01* Cecropia pachystachya 1 38 1 12 25 4 13,8 <0,01* Pourouma guianensis 3 0 11 2 1 6 1,7 ns Euphorbiaceae sp. 1 2 0 0 4 0 0 Inga edulis 22 17 0 24 10 0 1,7 ns Inga thibaudiana 14 1 4 6 5 1 6,4 <0,05* Inga sp. 2 1 6 0 0 7 0 1,7 ns Inga sp. 4 3 2 3 0 0 1 Miconia cinnamomifolia 5 0 9 1 0 5 1,7 ns Miconia latecrenata 57 6 2 10 2 2 3,5 ns Miconia sp.1 0 0 7 2 0 4 1,7 ns Hyperbaena domingensis 1 1 2 3 0 6 2,4 ns Fícus cf. gomelleira* 2 0 1 1 0 2 Helicostylis tomentosa 2 0 18 2 1 4 4,7 ns Calycorectes sp.1 10 0 0 12 0 0 1,7 ns Eugenia cf. excelsa 4 0 6 1 0 0 Marlierea sp.1 2 0 0 2 0 0 Myrcia fallax 1 0 3 0 1 1 Myrtaceae sp. 11 3 0 0 4 0 2 Myrtaceae sp. 13 0 0 1 0 0 1 Guapira opposita 1 0 0 1 0 0 Passiflora rhamnifolia 0 0 19 2 0 7 1,7 ns Coccoloba sp.1 1 0 0 0 0 1 Randia sp. 1 3 0 2 0 1 1 Tocoyena brasiliensis 1 2 0 7 3 0 1,7 ns Pouteria bangii 1 0 4 3 0 8 1,7 ns Sarcaulus brasiliensis 49 3 0 51 0 3 6,0 <0,05* Indeterminada 2 0 1 0 0 4 1 Indeterminada 7 0 0 1 0 0 1 Indeterminada 11 0 1 0 3 2 0 Indeterminada 18 0 0 1 1 0 0 Indeterminada 20 0 0 1 0 0 1 TOTAL 196 78 136 164 65 83 3,7 ns % 47,8 19,0 33,2 52,6 20,8 26,6 * espécies com deposição das sementes em ambientes significativamente diferentes dos ambientes de ocorrência das árvores.

116

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

Figura 5.6. Distribuição das árvores visitadas e das fezes dos grupos de micos-leões-dourados acompanhadas na Reserva Biológica União, em dias inteiros e esporadicamente.

Alimentação Baixada

Deposição Baixada

Alimentação Brejo

Deposição Brejo

Alimentação Morro

Deposição Morro

28 40 52 64 76 88 100

Figura 5.7. Análise de Cluster, com os grupamentos entre os ambientes de alimentação de deposição de fezes pelos micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

117

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

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Figura 5.8. Número mínimo, médio e máximo de sementes nas fezes das principais espécies consumidas por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

42

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1512

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1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 14 15 16 20 21 22 23 27Nº Sementes

Nº d

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s

Figura 5.9. Número de sementes por defecação, nas fezes depositadas por micos-leões-dourados, na Reserva Biológica União, RJ.

118

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.3.3 TEMPO DE DEFECAÇÃO

Os micos-leões-dourados defecam durante todo o dia, ao longo da sua área de

uso (Lapenta, 2002; presente estudo). O tempo médio de retenção das sementes

ingeridas foi de 1,38 ± 0,03 horas (n = 96 amostras; 30 espécies). O tempo mínimo de

0,37 h e o máximo de 3,33 h ocorreu na mesma espécie (Hyperbaena domingensis)

(Figura 5.10).

O tempo de retenção das sementes não está correlacionado ao comprimento (n =

11; r = - 17; p = 0,61) ou diâmetro destas (n = 11; r = 0,20; p = 0,56).

5.3.4 DISTÂNCIA DE DISPERSÃO

A distância média de dispersão das sementes para todas as espécies foi de 170,74

± 63 metros, calculada para 136 defecações (33 espécies). A distância variou de 0

(para Calycorectes sp.1 e Pouteria bangii) até 635,1 m (Sarcaulus brasiliensis) (Figura

5.11). Apenas 8,2% das fezes foram depositadas até 10 m da árvore parental e 56%

das defecações foram encontradas entre 10 e 100 metros (Figura 5.12).

A distância de dispersão das sementes não está correlacionada ao tempo de

retenção destas no trato digestório dos micos (n = 27; r = 0,35; p = 0,07) e nem ao

comprimento (n = 11; r = - 0,14; p = 0,69) ou diâmetro das sementes (n = 11; r =

0,26; p = 0,43).

5.3.5 MONITORAMENTO DAS SEMENTES NA MATA

Cento e sete experimentos com sementes de 38 espécies foram realizados nos

diversos ambientes na mata. As sementes foram retornadas à mata para a verificação

da germinação (Capítulo 4), predação e dispersão secundária (sendo que 14

experimentos com 12 espécies foram feitos durante a coleta de sementes para os

experimentos de exclusão). Desses, 90 experimentos com 28 espécies foram

realizados com sementes retiradas de frutos e de fezes, e 17 experimentos com 10

espécies foram realizados com sementes dentro da polpa dos frutos e sementes

cuspidas pelos micos.

As espécies que são engolidas e defecadas e as que são cuspidas pelos micos-

leões apresentam curvas de sobrevivência semelhantes entre controle e tratamento

(Figura 5.13). O final da curva pode indicar tanto a mortalidade das sementes, quanto

a germinação destas (ver dados de porcentagens no Capítulo 4).

119

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Cap

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Marlierea sp.1Calycorectes sp.1Guapira opposita Hyperbaena domingensis Helicostylis tomentosaFicus gomelleira Passiflora rhamnifoliaCoccoloba sp.1 Tocoyena brasiliensis

Randia sp.1Pouteria bangi Sarcaulus brasiliensis

Indeterminada 7Indeterminada 11Iindeterminada 19Indeterminada 20Indeterminada 22

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Cap

ítulo

5 –

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Rollinia dolabripetalaCecropia hololeuca

C. pachystachyaPourouma guianensis

Euphorbiaceae sp.1Inga edulis

I. thibaudianaI. sp.2I. sp.4

Miconia latecrenataM. sp.1

M. cinamomifolia Hyperbaena domingensis Helicostylis tomentosaFicus gomelleira

Myrcia fallaxCalycorectes sp.1

Marlierea sp.1Myrtaceae sp.11Myrtaceae sp.13Guapira opposita

Passiflora rhamnifoliaCoccoloba sp.1

Tocoyena brasiliensis Randia sp.1

Pouteria bangiiSarcaulus brasiliensis

indeterminada 7indeterminada 11indeterminada 18indeterminada 19indeterminada 20indeterminada 22

Distância (m)

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5.1

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121

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Cap

ítulo

5 –

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

1.51%

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Distância (m)

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Figura 5.12. Distribuição das fezes de micos-leões-dourados de acordo com a distância da árvore parental.

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Figura 5.13. Porcentagem de sobrevivência de sementes controle (de frutos com polpa) e de sementes tratamento (de fezes ou cuspidas) em experimentos de germinação na Reserva Biológica União.

122

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.3.5.1 Desaparecimento das sementes

Durante todo o período de estudo 53,2% das sementes tratamento (329

sementes) e 49,7% das sementes controle (310 sementes), colocadas para germinar

desapareceram (para as espécies com sementes > 3 mm), tendo sido predadas ou

removidas para outros locais por dispersores secundários (Tabela 5.2). Dentre as 18

espécies com sementes engolidas e defecadas pelos micos, 38,9% das espécies (sete

espécies) tiveram um desaparecimento proporcional das sementes tratamento

(retiradas de fezes) e sementes controle (retirada de frutos). O desaparecimento foi

maior para as sementes retiradas de fezes em 27,8% das espécies (cinco espécies) e

maior para as sementes de frutos em 33,33% das espécies (seis espécies). Dentre as

oito espécies com sementes cuspidas pelos micos 25% (Indeterminada 11 e Myrtaceae

sp.3) apresentaram um desaparecimento proporcional das sementes tratamento

(sementes cuspidas) e sementes controle (sementes com polpa) (Tabela 5.2). O

desaparecimento foi maior para as sementes cuspidas em 50% das espécies (quatro

espécies) e para as sementes com polpa em 25% das espécies (Eugenia robustovenosa

e Paullinia ferruginea).

Quando todas as espécies foram analisadas juntas e classificadas por tamanho

(Figura 5.14) a porcentagem de desaparecimento foi significativamente maior para as

sementes controle na classe de tamanho pequenas/médias (χ2 = 13,83; p < 0,001) e

maior para as sementes tratamento de tamanho grande (χ2 = 7,81; p < 0,01). No

entanto, o desaparecimento das sementes na mata não está relacionado ao tamanho

(comprimento x largura) destas (n = 28; r = 0,08; p = 0,68). O desaparecimento das

sementes controle e tratamento estão altamente correlacionados ao número de

sementes utilizado nos experimentos (n = 70; r = 0,52; p << 0,001 e n = 69; r =

0,59; p << 0,001, respectivamente).

5.3.5.2 Mortalidade das sementes

Até o final do estudo, 18,5% das sementes tratamento (115 sementes) e 21,1%

das sementes controle (132 sementes) retornadas para a mata morreram antes de

germinar (para as espécies com sementes > 3 mm).

Dentre as 13 espécies com sementes engolidas e defecadas pelos micos, 46,1%

delas (seis) tiveram uma mortalidade proporcional de sementes tratamento (retiradas

de fezes) e sementes controle (retirada de frutos) (Tabela 5.2). A mortalidade foi maior

para as sementes retiradas de fezes em 38,5% das espécies (cinco espécies) e para as

sementes de frutos em 15,4% das espécies (espécie Indeterminada 7 e Inga

123

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

thibaudiana). Das sete espécies com sementes cuspidas pelos micos, 42,9% (Eugenia

robustovenosa, Eugenia sp.4, Myrtaceae sp.3) tiveram uma mortalidade proporcional

de sementes controle (sementes com polpa) e sementes tratamento (sementes

cuspidas) (Tabela 5.2). A mortalidade foi maior para as sementes com polpa (controle)

em 57,1% das espécies (Eugenia cf. excelsa, Eugenia sp.1, Myrtaceae sp.1 e

Indeterminada 11).

Quando todas as espécies foram analisadas juntas e classificadas por tamanho

(Figura 5.15) a porcentagem de mortalidade não foi significativamente diferente entre

controle e tratamento para nenhuma classe de tamanho, mas quando todas as classes

de tamanho foram analisadas juntas a mortalidade das sementes na mata foi

positivamente correlacionada ao tamanho destas (n = 28; r = 0,47; p = 0,012).

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Controle Tratamento Figura 5.14. Porcentagem de desaparecimento de sementes controle e tratamento por classes de tamanho, na Reserva Biológica União, RJ.

3.1 5.5

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Pequenas Pequenas-Médias Médias-Grandes Grandes

Tamanho das Sementes

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Controle Tratamento

Figura 5.15. Porcentagem de mortalidade de sementes controle e tratamento por classes de tamanho, na Reserva Biológica União, RJ.

124

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126

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A Análise de Correspondência aplicada à matriz contendo as variáveis:

desaparecimento, germinação e mortalidade nos vários experimentos mostrou 71% de

variância da matriz nos dois primeiros eixos (Tabela 5.3). O primeiro eixo posiciona as

variáveis: desaparecimento e germinação das sementes em extremos opostos, e

explica 56,5% da variação. O segundo eixo mostra uma polarização entre a

mortalidade e a germinação.

Tabela 5.3. Autovalores dos eixos e variáveis analisadas e porcentagem da variação explicada.

Eixo 1 Eixo 2

Autovalores 0,641 0,164 Porcentagem 56,53 14,51

Porcentagem acumulada 56,53 71,04

Desaparecimento 0,000 1,28 Germinação 2,65 0,000

Mortalidade 2,93 3,09

A distância e o habitat de dispersão não apresentaram correlação com os dois

primeiros eixos (Tabela 5.4). O número de sementes nos experimentos apresentou

correlação com o segundo eixo, mostrando uma tendência à mortalidade com o

aumento de sementes nos experimentos. O peso das sementes, assim como o

tamanho destas (comprimento x largura) está correlacionado ao primeiro eixo,

mostrando uma tendência para o aumento da germinação com o aumento do peso ou

tamanho das sementes.

Tabela 5.4. Correlação entre os dois primeiros eixos com as variáveis independentes.

Fatores Eixo 1 Eixo 2

Nº sementes ns r = 0,205; p<0,05; n = 143 Peso das sementes r = 0,364; p < 0,01; n = 118 ns Tamanho das sementes r = 0,26; p < 0,05; n = 82 ns Distância de dispersão ns ns Habitat de dispersão ns ns

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

As taxas de desaparecimento, mortalidade e germinação foram semelhantes entre

as sementes tratamento e as sementes controle, mas no total a porcentagem de

sementes desaparecidas foi superior à porcentagem de sementes mortas ou

germinadas (Figura 5.16).

47.351.4

31.4 29.7

14 13.7

0

10

20

30

40

50

60

Controle Tratamento

Porc

enta

gem

Desaparecimento Mortalidade Germinação

Figura 5.16. Porcentagem de desaparecimento, mortalidade e germinação das

sementes controle e tratamento, na Reserva Biológica União, RJ.

Na maior parte dos casos de sementes desaparecidas ou predadas não foi possível

identificar o agente predador ou dispersor. No entanto, em alguns casos foi observada

a presença de formigas ou besouros, ou encontradas evidências destes insetos ou de

mamíferos (Figura 5.17). A ação dos predadores e/ou dispersores secundários foi

semelhante nas sementes tratamento e controle, mas as formigas foram o grupo com

maior freqüência de ocorrência tanto em número de experimentos, como de espécies e

de sementes que visitaram.

Evidências da presença de besouros foram encontradas em experimentos com as

espécies: Inga thibaudiana, Pouteria bangi, Eugenia robustovenosa, Eugenia sp.1,

Sarcaulus brasiliensis, Passiflora rhamnifolia, Myrtaceae sp.3 e indeterminada 7. Em

alguns casos as sementes apresentaram furos feitos por besouros, mas não perderam

a viabilidade para a germinação.

As formigas foram encontradas nas espécies: Cecropia pachystachya, C.

hololeuca, I. thibaudiana, Inga sp.2, Miconia cinnamomifolia, P. bangii, Randia sp.1,

128

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

Pourouma guianensis, Rollinia dolabripetala, Helicostylis tomentosa, Hyperbaena

domingensis, Indeterminada 7.

Evidências da presença de mamíferos foram encontradas nas sementes das

espécies: I. thibaudiana, Myrtaceae sp.1, Tocoyena brasiliensis, S. brasiliensis e

Euphorbiaceae sp.1.

71.9%67.8%

48%

47.2%

26.3%28.9%

32%

38.9%

1.75%3.30%20%13.9%

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10

20

30

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50

60

70

80

90

Experimentos Espécies Controle Tratamento

Formigas Besouros Mamíferos

Figura 5.17. Número de experimentos, de espécies e de sementes controle e

tratamento com evidências da ação de formigas, besouros ou mamíferos.

5.3.6 EXPERIMENTOS DE EXCLUSÃO DE SEMENTES

Dez experimentos de exclusão foram montados utilizando-se oito espécies. Oito

experimentos (seis espécies) utilizaram sementes retiradas de frutos e de fezes, um

experimento (com Eugenia sp.4) utilizou sementes cuspidas e sementes com polpa e

um experimento (com Pourouma guianensis) utilizou apenas sementes provenientes de

fezes.

No total das espécies não houve diferença significativa no desaparecimento de

sementes controle e tratamento, abertas e fechadas (Tabela 5.5). Também não foram

encontradas diferenças significativas no desaparecimento quando comparadas as

sementes de todas as espécies nas categorias abertas e fechadas ou controle e

tratamento.

129

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

Não houve desaparecimento de nenhuma semente de Pourouma guianensis, Inga

edulis, Eugenia sp.4 e em um dos experimentos de Sarcaulus brasiliensis.

Quando analisado por espécie o desaparecimento foi desigual no total das

categorias para um dos testes com Calycorectes sp.1, Myrtaceae sp.11 e Tocoyena

brasiliensis. Quando analisado cada espécie por categoria, houve um maior

desaparecimento das sementes em experimentos abertos nos dois testes com

Calycorectes sp.1 e Myrtaceae sp.11. O maior desaparecimento de sementes

tratamento ocorreu em um dos testes com Calycorectes sp.1 e Myrtaceae sp.11.

Nos experimentos de exclusão, em alguns casos foi observada a presença de

formigas ou besouros, ou encontradas evidências destes ou de mamíferos (Figura

5.18). Nos experimentos fechados (exclusão de vertebrados) os besouros

representaram a maior freqüência de ocorrência tanto nos experimentos que utilizaram

sementes controle (provenientes de frutos ou com polpa), como nos experimentos com

sementes tratamento (provenientes de fezes ou cuspidas pelos micos). Mas apesar do

número de sementes serem insuficientes para testes estatísticos, os besouros foram

mais atraídos nos experimentos (abertos e fechado) com sementes retiradas das fezes.

O desaparecimento de seis sementes tratamento (em experimentos com e sem

gaiolas de exclusão) foi devido à ação de tatus, mas não foi possível verificar se as

sementes foram predadas, ou apenas removidas de lugar.

A evidência da ação de formigas, besouros e mamíferos nos experimentos abertos

e nos de exclusão foi correlacionada ao peso das sementes. Os resultados só foram

significativos para besouros (n = 7; t = 2,98; p < 0,05), sendo que a infestação

aumentou de acordo com o aumento no peso das sementes.

130

Page 28: CAPÍTULO V DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE … · Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes espacial e temporalmente (Janzen, 1971; Wheelwright & Orians,

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Page 29: CAPÍTULO V DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE … · Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes espacial e temporalmente (Janzen, 1971; Wheelwright & Orians,

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

37.5%

25%

16.7%

60%

36.4%

50%

55%

83.3%

20%

27.2% 20%

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8

10

12

Espécies Controle Aberto ControleFechado

TratamentoAberto

TratamentoFechado

Formigas Besouros Mamíferos

12.5%

Figura 5.18. Número de espécies e de experimentos de exclusão (sementes controle e

tratamento) com evidências da ação de formigas, besouros ou mamíferos.

5.3.7 ESQUEMA GERAL DOS EXPERIMENTOS DE GERMINAÇÃO

A sobrevivência das sementes no final do estudo (quando consideradas todas as

sementes colocadas no início do experimento e acompanhadas durante todo o período

para a observação do desaparecimento, mortalidade, germinação e surgimento de

plântulas) foi semelhante entre os experimentos com sementes controle e tratamento

(Figuras 5.19 e 5.20). Mais da metade das sementes controle e tratamento colocadas

para germinar na mata desapareceram. A porcentagem de sementes germinadas e de

plântulas foi superior à porcentagem de mortalidade nos experimentos controle. Nos

experimentos com sementes tratamento a porcentagem de mortalidade das sementes

foi superior à porcentagem de plântulas, mas a mortalidade de plântulas nos

experimentos controle foi maior. No final do estudo restaram 7,35% de plântulas

provenientes de sementes controle e 7,7% de plântulas provenientes de sementes

tratamento.

132

Page 30: CAPÍTULO V DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE … · Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes espacial e temporalmente (Janzen, 1971; Wheelwright & Orians,

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

Sementes n = 639

Mortalidade 9,9%

Mortalidade 15%

24,1%

Desaparecimento 52,4%

Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%

Plântulas n = 114

Plântulas sobreviventes n = 47

7,35%

17,8%

Sementes n = 639

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Mortalidade 15%

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Desaparecimento 52,4%

Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%

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Sementes n = 639

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Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%

Plântulas n = 114

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Sementes n = 639

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Mortalidade 15%

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Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%

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Desaparecimento 52,4%

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Plântulas n = 114Plântulas n = 114

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Plântulas sobreviventes n = 47

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Figura 5.19. Porcentagens de desaparecimento, mortalidade, germinação e sobrevivência de sementes, em experimentos controle na Reserva Biológica União, RJ.

Mortalidade 5,9%

Mortalidade 6,9%

Sementes n = 640

Sementes germinadas n = 131

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Plântulas sobreviventes n = 49

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Mortalidade 5,9%

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Sementes n = 640

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Mortalidade 16,6%

Mortalidade 5,9%

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Sementes n = 640

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Mortalidade 16,6%

Mortalidade 5,9%

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Sementes n = 640

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Desaparecimento 53,8%

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Mortalidade 16,6%

Mortalidade 6,9%

Sementes n = 640

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Plântulas sobreviventes n = 49

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Desaparecimento 53,8%

20,5%

Mortalidade 16,6%

Mortalidade 6,9%Mortalidade 6,9%

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Sementes germinadas n = 131

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Plântulas sobreviventes n = 49

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Desaparecimento 53,8%

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Mortalidade 16,6%Sementes n = 640

Sementes germinadas n = 131

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Desaparecimento 53,8%

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Mortalidade 16,6%

Sementes germinadas n = 131Sementes germinadas n = 131

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Plântulas sobreviventes n = 49

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Mortalidade 16,6%

13,4%

Plântulas sobreviventes n = 49

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Plântulas n = 86

Desaparecimento 53,8%

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Mortalidade 16,6%

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Plântulas n = 86

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Plântulas sobreviventes n = 49

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Plântulas n = 86Plântulas n = 86

Desaparecimento 53,8%

20,5%

Mortalidade 16,6%

20,5%

Mortalidade 16,6%

Figura 5.20. Porcentagens de desaparecimento, mortalidade, germinação e sobrevivência de sementes, em experimentos tratamento na Reserva Biológica União, RJ.

133

Page 31: CAPÍTULO V DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE … · Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes espacial e temporalmente (Janzen, 1971; Wheelwright & Orians,

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.4 DISCUSSÃO 5.4.1 PADRÃO DE DEPOSIÇÃO DAS FEZES

De acordo com Pizo (2003) a deposição isolada de sementes, produzida

principalmente por aves, é mais favorável ao seu estabelecimento do que o padrão

agrupado produzido freqüentemente por macacos. No entanto, ao padrão de defecação

dos primatas pode variar de acordo com a espécie, e a deposição produzida por L.

rosalia pode ser considerada intermediária, quando comparado ao padrão agrupado ou

disperso produzida por outros primatas. Os micos-leões-dourados vivem em grupos

coesos, mas como apresentam grande locomoção e o tempo digestivo é curto, as fezes

encontram-se espalhadas por todo o ambiente. Além disso, as sementes defecadas

pelos micos não são envoltas por muito material orgânico e muitas vezes são

depositadas isoladamente umas das outras na mata.

Segundo Wehncke et al. (2004), indivíduos de Alouatta palliata vivem em grupos

coesos e apresentam uma locomoção diária pequena e tempo de digestão elevado.

Dessa forma os indivíduos do grupo defecam simultaneamente, com elevadas taxas de

defecação por área e as sementes se concentram principalmente sob os locais de

dormida (Chapman, 1989; Howe, 1980; Julliot, 1997). Resultado semelhante foi

encontrado para Alouatta guariba na Floresta semi-descídua do estado de São Paulo

(Martins, 2006) e para Alouatta pigra na Guatemala (Ponce-Santizo et al., 2006).

Outros pré-simios como Lemur sp. defecam imediatamente após o descanso na mesma

árvore que foi utilizada na alimentação (Overdorff & Strait, 1998).

Os macacos-prego (Cebus capucinus) vivem em grupos grandes e pouco coesos,

percorrem grandes distâncias num mesmo dia e apresentam rápida passagem

digestiva. Dessa forma, poucos indivíduos do grupo se alimentam numa mesma árvore

e as fezes são depositadas a grandes distâncias da árvore mãe e distantes umas das

outras (Wehncke et al., 2004). O mesmo padrão foi encontrado na dispersão de

sementes por muriquis (Brachyteles arachnoides) (Martins, 2006) e por macacos-

aranha (Ateles spp.) (Russo, 2005; Ponce-Santizo et al., 2006).

Assim como no presente trabalho, um estudo comparativo da eficiência da

dispersão de sementes por Muriquis e por Bugios também encontrou um máximo de

três espécies por amostra fecal (Martins, 2006). No entanto a média de sementes por

amostra foi muito superior ao valor de 3.7 encontrado neste estudo (17.6 sementes

em média por fezes para Alouatta guariba e 9.9 para Brachyteles arachnoides). Além

134

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

do tamanho dos primatas estudados, é provável que esta diferença esteja relacionada

a uma maior falta de coesão do material fecal depositado pelos micos-leões.

Muitas espécies ocorrem em mais de uma ambiente e o fator limitante de

distribuição pode estar relacionado a outros fatores que não o relevo ou grau de

dessecação, como o considerado nesse estudo. Mas, o mico-leão-dourado pode ser

considerado um dispersor eficiente em relação ao ambiente de defecação, pois 77,3%

das espécies tiveram as sementes defecadas no ambiente apropriado para a

germinação. Mesmo para as outras espécies, o ambiente de ocorrência das árvores

recebeu a maior parte das sementes defecadas, mas o resultado do teste não foi

significativo, pois as sementes também foram depositadas em outros ambientes (ver

Tabela 4.3). Os resultados apontam que a deposição das fezes pelos micos nos

diferentes ambientes foi agrupada com a distribuição das espécies visitadas nos

mesmo habitats. No entanto, muitas vezes durante a coleta de dados os ambientes de

baixada e os de brejo são difíceis de serem diferenciados visualmente. As dificuldades

na delimitação exata ocorrem principalmente em ambientes de transição ou nos

períodos de seca mais intensa. Dessa forma, o resultado dos testes pode ter sido

influenciado por variações durante a coleta de dados. As espécies de Cecropia, por

exemplo, são plantas de áreas abertas e iluminadas. Os frutos de C. pachystachya

foram consumidos principalmente no brejo, onde também foi depositada a maioria das

sementes. O resultado do teste se deve ao grande número de sementes que também

foram depositadas na baixada. No entanto, essas sementes também podem ocorrer na

baixada, se encontrarem condições de umidade e de luz favoráveis à germinação. As

árvores de Sarcaulus brasiliensis ocorrem principalmente na baixada, baixadas úmidas

ou inundadas. Os testes estatísticos não apontam o local apropriado de deposição das

sementes pelos micos, mas cerca de 94% das sementes foram depositadas na baixada,

e apenas 5,55% das sementes foram depositadas em áreas de morro.

5.4.2 TEMPO DE DEFECAÇÃO E DISTÂNCIA DE DISPERSÃO

Os dados de tempo de passagem das sementes, distância de dispersão e habitat

de defecação representam uma continuidade do trabalho anterior e foram reunidos

para a publicação (Lapenta & Procópio-de-Oliveira, submetido).

Neste trabalho, assim como no trabalho realizado anteriormente (Lapenta, 2002)

também não foram encontradas correlações entre as medidas das sementes engolidas

e o tempo de passagem pelo trato digestório ou distância de dispersão das sementes.

No entanto deve ser ressaltado que algumas medidas de distâncias e de tempo de

135

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

passagem das sementes podem estar subestimadas, pois muitos dados foram

desprezados por não se saber exatamente quais fezes estavam relacionadas à quais

árvores e determinados períodos de consumo. As diferenças na estimativa podem ter

sido maiores em espécies que apresentam distribuição agregada como Miconia spp e

outras, do que em espécies de distribuição isolada. Além disso, os micos-leões-

dourados costumam retornar várias vezes nas mesmas árvores ao longo do mesmo

dia, ou por dias seguidos, o que poderia explicar a falta de correlação entre o tempo de

passagem das sementes e a distância de dispersão. Outro fator não analisado nesse

estudo é a interferência da polpa. Algumas espécies como Sarcaulus brasiliensis e

outras da família Sapotaceae apresentam uma grande quantidade de látex no fruto,

que poderia influenciar o tempo de passagem das sementes pelo trato digestório do

mico-leão-dourado.

Animais que defecam rapidamente podem apresentar uma adaptação às dietas

baseadas no consumo de frutos maduros ricos em carboidratos e lipídeos que são

extraídos no trato digestório (Link & Di Fiore, 2006). Além disso, um menor tempo de

manuseio do fruto permite que as sementes sejam engolidas e passem intactas pelo

trato digestório, representando uma vantagem para a planta, que dispersa suas

sementes, e também para o frugívoro, que permanece menos tempo vulnerável a

predadores.

A dispersão de sementes em grandes distâncias pode evitar altos índices de

predação sob a árvore parental, devido aos efeitos de densidade. Mesmo que em

baixos níveis, a dispersão a longas distâncias já será desproporcionalmente benéfica,

se reduzir a competição no novo habitat (Nathan & Muller-Landau, 2000). Howe et al.

(1985) estudando processos de dispersão de Virola surinamensis concluíram que

sementes da espécie escapam mais facilmente da predação se forem dispersas, sendo

que os insetos predaram mais sementes sob a copa da árvore parental, enquanto os

mamíferos predaram mais, a uma distância de 40-50 m. Forget (1993) estudando a

predação pós-dispersão por roedores no Panamá, não encontrou efeitos da distância na

taxa de predação, mas houve influência do período de frutificação e abundância de

frutos. A sobrevivência de sementes de Astrocaryum murumuru no Peru, também não

foi afetada pela distância da árvore parental, mas sofreu influências do número de

sementes presentes, enquanto as sementes de Dipteryx micrantha apresentaram efeito

inverso (Cintra, 1997). Se os recursos estiverem localmente distribuídos, a

probabilidade de a semente encontrar um local adequado para o estabelecimento irá

decrescer com o aumento da distância do parental. Caso os recursos estejam

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

distribuídos aleatoriamente, não há relação com a distância do parental, e a planta

favorece a estratégia de dispersão (Chapman & Chapman, 1996).

Além dos efeitos de predação, a dispersão de sementes a grandes distâncias pode

aumentar a velocidade de colonização de microhabitats não ocupados, aumentar o

fluxo gênico entre habitats ocupados (Soons & Ozinga, 2005) e permitir que plantas

pioneiras invadam clareiras na floresta de interior, onde a densidade de adultos é baixa

(Fleming & Williams, 1990; Gathua, 2000). A área de uso dos micos-leões, dentro da

Rebio União, apresentam uma grande diversidade de microhabitats, com áreas mais

degradas e em estágio pioneiro de regeneração. Essas áreas apresentam grandes

concentrações de espécies com distribuição agregada como Miconia latecrenata e

Cecropia spp. Ao consumir essas espécies, que apresentam um elevado número de

sementes pequenas, os micos contribuem para o melhoramento da qualidade do seu

habitat, pois essas sementes são levadas a grandes distâncias e podem germinar ao

encontrarem clareiras e outros locais em regeneração.

A dispersão de sementes em longas distâncias pode ser crucial para a troca

genética e sobrevivência de espécies vegetais ameaçadas, que ocorram em áreas

fragmentadas (Trakhtenbrot et al., 2005). Mesmo a dispersão em distâncias menores,

já pode resultar numa sobrevivência de plântulas mais elevada do que sob a árvore

parental (Gathua, 2000). Segundo Fuentes (2000), o recrutamento de muitas espécies

vegetais é limitado mais intensamente pela falha das sementes em atingir locais

apropriados do que pela falha no estabelecimento depois da chegada aos locais de

germinação.

A dispersão de sementes em distâncias muito grandes pode ser prejudicial para a

germinação de algumas espécies que são específicas quanto ao microhabitat de

ocorrência, pois quanto maior a distância da árvore parental maior a chance de

variação no microhabitat. No presente trabalho a maioria das sementes foi depositada

entre 10 e 100 metros, o que representa uma distância importante para fugir da

sombra da árvore parental, mas não tão grande para ser depositada em habitats

inadequados. Além disso, a maior distância de deposição de fezes encontrada neste

estudo (635 m) ocorreu para Sarcaulus brasiliensis, sendo que os frutos foram

consumidos na baixada e as fezes foram depositadas no mesmo ambiente.

Em alguns casos a distância de dispersão também estará relacionada ao tamanho

da área de uso do dispersor e à disponibilidade de cada microhabitat dentro da área de

uso. Os habitats para estabelecimento das sementes dispersadas podem variar no

espaço e no tempo (Gathua, 2000). As áreas protegidas onde os micos-leões ocorrem

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

não são uniformes, e mesmo que estes não percorram grandes distâncias já

contribuem para o aumento do fluxo de sementes entre os vários microhabitats. Além

disso, o mico-leão-dourado também ocorre em outras áreas mais degradas e

fragmentadas que apresentam um empobrecimento de espécies vegetais de grande

porte (Carvalho, et al., 2004). O papel dos micos como dispersores de sementes é

fundamental para a regeneração natural desses fragmentos.

Neste estudo foram medidas as distâncias de dispersão das sementes em relação

à árvore parental, mas não foram consideradas as distribuições de outras árvores das

mesmas espécies defecadas ao redor do local de deposição. Se as árvores próximas

estiverem produzindo frutos, irão atrair predadores pelo efeito de densidade, além da

competição por recursos para a germinação e estabelecimento. Portanto, essa

distribuição pode influenciar tanto na sobrevivência, germinação ou predação das

sementes defecadas pelos micos, como a própria sombra de sementes da árvore onde

as sementes foram consumidas.

5.4.3 MONITORAMENTO DAS SEMENTES NA MATA

A chegada das sementes é apenas o primeiro degrau no processo de

estabelecimento das árvores. Muitos fatores no processo de pós-dispersão alteram o

recrutamento após a chegada das sementes (Duncan & Chapman, 1999), que

representa uma das fases mais complexas da dispersão de sementes. Esses processos

incluem inúmeras variáveis como: características morfológicas das sementes e dos

frugívoros, variações temporais na disponibilidade de alimento, habitat e microhabitat

onde ocorre a deposição das sementes, requerimentos microclimáticos e muitas outras

variáveis que ocorrem em cada caso.

A maioria das fezes dos micos-leões-dourados foi depositada sobre a

serrapilheira. A retirada da serrapilheira nos experimentos de monitoramento pode ter

facilitado e aumentado a porcentagem de predação ou dispersão secundária das

sementes. No entanto, a comparação do desaparecimento das sementes não foi

afetada, pois a retirada da serrapilheira foi feita tanto nos experimentos controle

quanto nos experimentos de tratamento.

5.4.3.1 Dispersão Secundária, Predação e Mortalidade de Sementes

As sementes que estão envoltas por material fecal podem ser mais rapidamente

localizadas por granívoros, diminuindo as chances de germinação para as espécies que

necessitam germinar rapidamente. A influência da matéria orgânica na localização das

sementes diminui ao longo do tempo (McConkey, 2005). Nos estudos com micos-leões,

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

entretanto, contatou-se que as sementes defecadas são envolvidas por pouca matéria

orgânica, o que pode ser a causa da porcentagem semelhante entre o desaparecimento

de sementes controle e tratamento. Nesse estudo o desaparecimento das sementes

não está relacionado ao tamanho destas quando consideradas todas as espécies.

Quando consideradas as classes de tamanho a porcentagem de desaparecimento foi

significativamente superior para as sementes controle de tamanho pequeno/médio e

para as sementes tratamento grandes. As sementes grandes não são engolidas pelos

micos, e nos experimentos foram utilizadas sementes controle com polpa. Nesse caso,

é possível que a maior taxa de desaparecimento de sementes tratamento esteja

relacionada à preferência dos dispersores secundários, que procuravam como recurso a

recompensa da semente, e não a presença de polpa. Já os dispersores secundários

e/ou predadores de sementes de menor tamanho podem ter sido atraídos pelo odor

das fezes, mas preferiram as sementes dos frutos como recurso.

A taxa de remoção por insetos é muitas vezes subestimada, pois as sementes

podem ser consideradas predadas, quando foram apenas removidas por dispersores

secundários e enterradas em outros locais. Muitas vezes, nesses casos, as sementes

germinam e plântulas da mesma espécie aparecem depois no local.

Quando analisada para todas as espécies a taxa de mortalidade foi correlacionada

ao tamanho das sementes. Nas sementes grandes a taxa de mortalidade foi superior

nas sementes controle (sementes com polpa), provavelmente devido a fungos e

patógenos. Dessa forma, o mico-leão-dourado está atuando como um dispersor

eficiente para algumas espécies, mesmo sem engolir as sementes, pois colaborou para

uma diminuição da mortalidade das sementes engolidas ou cuspidas, permitindo um

maior tempo de sobrevivência destas, com a possibilidade da germinação. Sementes

cuspidas por chimpanzés também apresentaram uma maior taxa de germinação do que

sementes de frutos derrubados na floresta sem serem consumidos (Gross-Camp &

Kaplin, 2005). A maioria dos estudos com dispersão de sementes considera apenas a

importância das sementes que são engolidas pelos frugívoros. No entanto, estudos

enfocando o manuseio dos frutos e sementes por frugívoros não devem ser

negligenciados para que o papel destes na dispersão e estabelecimentos de plântulas

seja realmente conhecido.

Herrera (1989b), estudando carnívoros dispersores na Espanha, não encontrou

relação entre o tamanho das sementes e predação. No entanto, os predadores podem

responder a certas características das sementes, relacionadas ao tamanho e dureza da

testa. Sementes grandes proporcionam mais nutrientes do que as sementes pequenas,

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

e as sementes com testa dura necessitam de maior tempo de manuseio e são de

acesso mais difícil.

Muitos predadores podem responder tanto à distância quanto à densidade de

sementes, dependendo da estação, disponibilidade de recursos alternativos, e

densidade relativa de plantas jovens (Janzen, 1970). O número de sementes nos

experimentos do presente estudo se mostrou altamente correlacionado ao

desaparecimento destas na mata. A correlação entre o tamanho e o peso das sementes

e os escores dos experimentos mostra uma tendência entre um maior número de

sementes e a mortalidade. Dessa forma após o desaparecimento das sementes nos

experimentos com muitas sementes, há uma maior tendência para a mortalidade do

que para a germinação. Já o peso e o tamanho das sementes mostraram uma maior

tendência para a germinação. Esses dados mostram que o padrão disperso de

deposição de sementes pelos micos beneficia as sementes, que sofrem elevadas taxas

de desaparecimento e mortalidade pelo efeito da densidade. As sementes de maior

tamanho nem sempre são engolidas e dispersadas pelos micos, mas apesar da menor

quantidade, essas sementes são beneficiadas na germinação.

No estudo realizado não houve influência da distância e do habitat de dispersão

nas porcentagens de desaparecimento, germinação e mortalidade. No entanto estes

fatores são muito importantes nos processos de dispersão de sementes e devem ser

considerados. Os resultados obtidos podem estar relacionados aos métodos utilizados,

onde não foi considerada a distribuição de outras árvores das mesmas espécies no

local de deposição das fezes. Além disso, foi utilizada a média da distância de dispersão

para cada espécie, e não a distância de dispersão das sementes utilizadas em cada

experimento. Nos testes realizados, foi considerado o habitat de deposição das fezes,

mas as espécies podem ocorrer e germinar em mais de um habitat (Tabela 5.1). O

número de espécies de sementes nas defecações não foi utilizado nos testes. A maioria

das fezes continha apenas uma ou duas espécies e baixo número de sementes, não

representando diferenças importantes no que se refere á competição por recursos para

a germinação.

5.4.3.2 Formigas

As interações entre sementes e formigas podem afetar intensamente os padrões

de recrutamento de espécies dispersadas primariamente por vertebrados, nas Florestas

Tropicais (Passos & Oliveira, 2002). A abundância das diferentes espécies de formigas

em determinadas áreas, o tamanho dos diásporos e o tamanho das formigas pode

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

influenciar o uso das sementes caídas ou dispersadas na Mata Atlântica (Passos &

Oliveira, 2002). Além disso, a utilização de diásporos por formigas, está diretamente

relacionada à abundância desses diásporos no solo da floresta (Pizo & Oliveira, 2000).

As formigas descobrem rapidamente os diásporos derrubados ou dispersados

primariamente na Mata Atlântica (Pizo & Oliveira, 2001). Passos & Oliveira (2002) em

estudo de dispersão de sementes de Clusia criuva na Mata Atlântica, encontraram que

98.5% das sementes dispersadas pelas aves, e 90.3% das sementes caídas

diretamente sob as árvores parentais foram removidas por várias espécies de formigas

num período de 24 horas.

Neste trabalho aparentemente as formigas representam o principal grupo que

dispersa secundariamente as sementes depositadas pelos micos-leões. O número de

observações foi muito baixo para a utilização de testes estatísticos, que confirmem

essa hipótese, mas nos dados obtidos as formigas visitaram sementes em um maior

número de experimentos e em maior número de espécies.

Houve também uma maior variação no tamanho das sementes que as formigas

visitaram. O tamanho das sementes pode influenciar quais espécies de formigas são

capazes de carregar os diásporos, qual à distância de remoção e quais os destinos

destes (Pizo & Oliveira, 1999; Pizo & Oliveira, 2001; Passos & Oliveira, 2003).

Diásporos de tamanho pequeno são removidos por formigas em maior proporção do

que os diásporos de tamanho médio ou grande (Pizo & Oliveira, 2001; Fornara &

Dalling, 2005). Além do tamanho, a composição química das sementes afeta mais o

destino dos diásporos não mirmecocóricos, do que as características microclimáticas

dos locais onde as sementes foram depositadas pelo dispersor primário (Pizo &

Oliveira, 1999; Passos & Oliveira, 2003). Estudos apontam a preferência de formigas

por sementes contendo elevados teores de lipídeos (Pizo & Oliveira, 2000). As

sementes de Rollinia dolabripetala e Pourouma guianensis apresentaram taxas

elevadas de desaparecimento nesse estudo, sendo que para a primeira espécie foram

observadas formigas carregando as sementes logo que o experimento foi montado. Em

outro trabalho realizado na Mata Atlântica, sementes de R. sericea e P. guianensis, que

apresentam 9 e 1.8% de lipídeos, respectivamente, atraíram mais de 10 espécies de

formigas (Pizo & Oliveira, 2000).

Muitas espécies de formigas carregam as sementes para o ninho para a retirada

do arilo ou elaiossoma (rico em lipídeos). Depois as sementes são descartadas ao redor

do ninho, onde encontram condições propícias para germinar, devido ao solo rico em

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

nutrientes (Wenny, 2001). Neste estudo não foi possível acompanhar as formigas para

a verificação do destino final das sementes.

5.4.3.3 Besouros

Os besouros são dispersores secundários de sementes em muitas áreas tropicais

(Estrada & Coates-Estrada, 1994; Estrada et al., 1993) e estão mais associados com as

fezes de primatas do que de outros frugívoros (Vuinec et al., 2006).

Os besouros coprófagos enterram as sementes juntamente com a matéria

orgânica das fezes, que é utilizada para a postura de ovos. De acordo com Ponce-

Santizo (2006) as sementes inseridas em fezes com pouca consistência (como as fezes

dos micos-leões) podem permanecer na superfície e não serem carregadas por

besouros, ficando mais expostas e vulneráveis aos predadores e à mortalidade por

fungos e patógenos.

Os distúrbios nas florestas podem afetar diretamente os besouros através de

alterações na temperatura, umidade e características do solo, ou indiretamente pela

redução na fauna de mamíferos (Vulinec, 2000). Os besouros apresentam um papel

mais importante na dispersão secundária de sementes em áreas secundárias em

regeneração, onde os pequenos mamíferos predadores de sementes são mais

abundantes do que em matas primárias (Vulinec, 2000; Chapman et al., 2003).

Neste trabalho as observações de sementes carregadas ou visitadas por besouros

foram poucas, mas foi possível notar uma tendência na procura por sementes de maior

tamanho. Além disso, os besouros foram mais atraídos pelas sementes tratamento do

que pelas sementes controle, demonstrando sua forte interação com as sementes

depositadas pelos micos-leões-dourados. Embora não tenha sido quantificado nesse

estudo, ao longo de todos os anos de pesquisa na Rebio União foi observada a

presença de besouros coprófagos visitando as fezes dos micos, ajudando inclusive na

localização e coleta das fezes.

Muitas vezes as sementes foram parasitadas por besouros, mas continuaram

viáveis para a germinação e não foram consideradas como predadas. Outros estudos

indicam que o parasitismo de sementes nem sempre afeta a germinação, embora

possa aumentar as porcentagens de mortalidade por necrose, causadas por fungos e

patógenos (McKenna & McKenna, 2006).

142

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.4.3.4 Pequenos Mamíferos

Os roedores são os mais importantes removedores de sementes dispersadas nos

habitats tropicais (Chapman, 1989). Segundo Vieira et al. (2003) cada espécie

apresenta um padrão diferente na exploração das sementes, sendo que a pressão de

predação diminui com o aumento do tamanho das sementes. No entanto, neste estudo

pode ter ocorrido o contrário, pois muitas vezes as sementes utilizadas nos

experimentos apresentaram um tamanho muito pequeno, não representando uma

recompensa vantajosa para os vertebrados. Resultado semelhante foi encontrado no

Panamá, onde o desaparecimento de quatro espécies de sementes pequenas (0,08 –

4,7g) foi atribuído principalmente às formigas, e houve predação por pequenos

roedores apenas nas sementes de maior tamanho (14,2g) (Fornara & Dalling, 2005).

Além disso, os mamíferos são mais atraídos pela quantidade de material fecal

envolvendo as sementes, e a pouca quantidade de matéria orgânica nas fezes dos

micos pode ter sido uma das responsáveis pelo pequeno número de ocorrência deste

grupo nos experimentos realizados.

5.4.4 EXCLUSÃO DE SEMENTES

Os experimentos de exclusão foram feitos com poucas espécies, devido ao baixo

número de sementes disponíveis, o que torna os resultados insuficientes para

generalizações na dispersão de sementes pelos micos-leões-dourados. Para as espécies

utilizadas, pode-se concluir que de maneira geral o desaparecimento foi semelhante

nas várias categorias, mostrando uma tendência para a dispersão secundária por

invertebrados. Entretanto, para algumas espécies (Calycorectes sp.1 e Myrtaceae

sp.11) houve um desaparecimento significativamente maior para as sementes em

experimentos abertos, mostrando que a dispersão pode ter sido realizada também por

vertebrados. Para um dos experimentos com Calycorectes sp.1 e com Myrtaceae sp.11

os dispersores se mostraram mais atraídos pelas sementes das fezes do que as

sementes controle. Os resultados para uma mesma espécie não foram semelhantes em

diferentes testes, podendo indicar que além da preferência de alguns dispersores e/ou

predadores por algumas espécies de sementes, esses animais podem ser mais ou

menos atuantes de acordo com variações no microhabitat.

Em áreas florestais fragmentadas as aves granívoras terrestres podem ter maior

importância na dispersão secundária de sementes do que os roedores (Pizo & Vieira,

2004). Neste trabalho quando o desaparecimento ou predação de sementes

143

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

desprotegidas foi atribuído a vertebrados, não houve a diferenciação entre aves e

roedores.

Nos experimentos de exclusão os besouros foram os principais visitantes das

sementes. Embora as fezes dos micos-leões-dourados não apresentem muita matéria

orgânica, esta foi suficiente para atrair os dispersores numa proporção maior do que as

sementes retiradas dos frutos, demonstrando mais uma vez a importância da interação

entre besouros e sementes defecados por primatas. Futuros trabalhos com a

identificação das espécies de besouros, e como o acompanhamento das sementes

carregadas e enterradas por esses dispersores secundários irão complementar os

dados apresentados nesse estudo.

144

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

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