Capítulo 9. Controle Biológico de Pragas no Cultivo do Milho Verde

9.1. IntroduçãoA cultura de milho, quando destinada à produção demilho verde, apresenta, no tocante à presença de insetos-pragas no produto final, três limitações importantes à suacomercialização: a primeira é a depreciação qualitativa doproduto, pela presença de formas vivas de insetos,particularmente lagartas confinadas na ponta da espiga,mesmo que os danos sejam pequenos; a segundalimitação é quando a praga causa dano em toda aextensão da espiga ou mesmo quando se localiza na parteintermediária da mesma. Finalmente, a terceira limitaçãodiz respeito à possibilidade da presença de resíduostóxicos dos produtos químicos utilizados no combate àspragas. Quando ocorre a primeira situação, é possívelanular o dano, eliminando-se a região onde ele estáconfinado. Tal eliminação pode ser tanto manual comomecânica. Quando ocorre o ataque em toda a extensão daespiga ou na área mediana, o dano pode ser total. Oprejuízo financeiro será proporcional à incidência daspragas. Quando ocorre a contaminação por resíduostóxicos no limite acima do permitido por lei, os prejuízossão totais, ou seja, não há como aproveitar a produçãopara o consumo humano ou para o consumo de animaisdomésticos. Portanto, alternativas ao uso de produtos

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químicos é uma demanda para o controle de pragas nacultura de milho visando sua comercialização “in natura”,especialmente quando o ataque se verifica no produto aser comercializado, ou seja, a espiga verde. Uma dasalternativas para substituir ou reduzir o uso de produtosquímicos é através do controle biológico e do controlemicrobiano.

9.2. Controle biológicoO maior avanço nas pesquisas com controle biológico nacultura de milho diz respeito aos insetos-pragas da ordemLepidoptera, notadamente a lagarta-do-cartucho,

(Smith) e a lagarta-da-espiga, (Boddie). O controle biológico pode ser

definido como a ação de determinados organismosconhecidos como parasitóides, predadores e patógenos namanutenção da densidade de outros organismos numamédia bem abaixo daquela que ocorreria na ausênciadestes (DeBach, 1964). De maneira geral, o controlebiológico tem sido efetivado pelo uso de trêsaproximações: controle biológico clássico, conservação e/ou aumento dos agentes de controle biológico jáexistentes em determinada área (Cruz, 2002).

9.2.1. Controle biológico clássicoO controle biológico clássico é baseado na importação,liberação e estabelecimento definitivo de inimigos naturaisexóticos (parasitóides, predadores ou patógenos). Demaneira geral, esse método clássico é uma estratégia quepropicia um controle duradouro da praga-alvo.

O sucesso alcançado com a utilização desse método temsido bem evidenciado, especialmente em paísesdesenvolvidos, seja no controle de insetos pragas ou nocontrole de plantas daninhas (Laing & Hamai, 1976;

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Clausen, 1978). De maneira geral, uma vez que o sucessoé alcançado em um local, os mesmos inimigos naturaispodem ser utilizados para controlar as mesmas pragas emoutras regiões de clima semelhante. Entre os anos de1964 e 1976, foram documentados, em várias regiões domundo, cerca de 170 casos de sucesso pela introdução deinimigos naturais num segundo local, após a comprovaçãode sucesso no primeiro local (Luck et al.,1988). Issosignifica que a importação de inimigos naturais é aindauma tática importante e eficaz no manejo de pragas,particularmente no manejo de pragas exóticas. Insetos eácaros introduzidos de outros países são consideradosresponsáveis pela maior parte de todas as perdasocasionadas às culturas (Hoy, 1988).

9.2.2. Aumento da população de inimigos naturaisA tática de aumento de inimigos naturais numa áreaenvolve os esforços para aumentar a população ou osefeitos benéficos dos inimigos naturais tanto de pragasnativas como de pragas exóticas (Rabb et al., 1976,Ridgway & Vinson, 1977), seja através de liberaçõesperiódicas dos agentes de controle biológico e/oumanipulação do ambiente em que eles habitam. Asliberações periódicas podem ser do tipo inundativa ouinoculativa, dependendo do número de inimigos naturaisliberados e do intervalo durante o qual se espera que elespropiciem o controle. Manipulação ambiental pode incluiro fornecimento de hospedeiros ou presas alternativas, usode semioquímicos para melhorar o desempenho do inimigonatural, fornecimento de requisitos ambientais comoalimento para os adultos, ou condições adequadas pararefúgios, etc., ou até mesmo alguma modificação naspráticas culturais para favorecer os inimigos naturais.

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9.2.3. Conservação de inimigos naturaisEssa tática envolve a proteção e a manutenção dapopulação de determinado inimigo natural. A conservaçãoé crucial nos casos em que se quer manter nosecossistemas agrícolas tanto os inimigos naturais nativosquantos os introduzidos (Hoy, 1998). De maneira geral, oprocedimento mais utilizado na conservação de inimigosnaturais envolve a modificação nas práticas de aplicaçãode inimigos naturais. Tal aplicação só é efetivada quandoa população da praga ultrapassa determinado nívelpopulacional. Em alguns casos, a conservação dosagentes biológicos pode ser obtida pela substituição deingredientes ativos, doses, formulação, época e local deaplicação (Hull & Beers, 1985). De acordo com Tauber etal. (1985), é provável que o maior incremento nautilização eficiente de controle biológico nos programasde manejo integrado seja pela conjugação com o usoseletivos de produtos químicos. O conhecimento de comoconservar os inimigos naturais no agroecossistema é umeficiente modo de aumentar o uso do controle biológicona agricultura (Hull & Beers, 1985).

9.3. Inimigos naturais associados às principais pragas de milhoAs principais pragas de milho, especialmente as espéciespertencentes à ordem Lepidoptera, são de alguma maneiraafetadas pela ação dos inimigos naturais. Em curto prazo,melhor desempenho geralmente é esperado pela atuaçãodos inimigos naturais que atuam nas fases iniciais dedesenvolvimento das pragas, ou seja, ovos e primeirosínstares. No entanto, não se pode negligenciar o impactodos inimigos naturais que atuam em fases maisdesenvolvidas das pragas, ou seja, últimos ínstares, pupase adultos. Como inimigos naturais importantes na

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supressão das principais pragas de milho, pertencentes àordem Lepidoptera, pode-se considerar aqueles listadosnas Tabelas 9.1, 9.2 e 9.3. Embora seja relacionado umgrande número de predadores e parasitóides, tanto de

como de a, poucos são os que realmentetêm sido pesquisados no Brasil, visando o controlebiológico dessas pragas na cultura de milho. Atualmente,a Embrapa Milho e Sorgo tem enfatizado os seguintes: ospredadores , e

, os parasitóides spp., sp., e

Tabela 9.1. Principais predadores de Spodoptera frugiperda Smith (adaptado deCruz, 1995ab).

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Tabela 9.2. Principais parasitóides de Spodoptera frugiperda Smith (adaptado deCruz, 1995).

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9.3.1. Doru luteipes (Tesourinha)Esse inseto (Figura 9.1) é muito conhecido pelosprodutores de milho. Ele passa por metamorfoseincompleta, ou seja, apresenta as fase evolutivasde ovo, ninfa (quatro ínstares) e adulto. Tanto as ninfasquanto os adultos são predadores de ovos e de lagartasde primeiros ínstares de e de , sendoatualmente o inimigo natural mais importante dessas duaspragas, na cultura de milho. Sua biologia já foi bemestudada em laboratório, utilizando ovos e lagartas daspragas mencionadas.

A média de ovos por postura é em torno de 25. Após operíodo de incubação, ao redor de sete dias, eclodem asninfas, que começam a se alimentar de ovos e lagartaspequenas dos insetos. O período ninfal varia em torno de35 a 40 dias. A vida dos adultos é muito longa, sendo quealguns indivíduos chegam a viver cerca de um ano,embora a média do ciclo total, em laboratório, seja emtorno de 135 dias. O consumo médio, em condições delaboratório, chega a 12,5 e 21 de ovos e/ou pequenaslarvas de , nas fases ninfal e adulta,respectivamente. No campo, o inseto é encontrado quasesempre relacionado com a planta de milho e sua postura éencontrada no interior do cartucho, ou nas primeirascamadas de palhas, na espiga. Nesses locais, normalmentea umidade é alta e essa condição é fundamental para aincubação. Em locais onde os cultivos de milho sesucedem o ano inteiro, o inseto tem presença constante.Em certas ocasiões, o número de plantas com pelo menosum indivíduo chega a mais de 70%. Os estudos de campocom esse inseto mostram sua presença durante o anotodo, o que é um ponto bastante positivo no caso daexploração de milho verde, onde o plantio é escalonado.

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Informações adicionais sobre esse inseto podem serencontradas nos trabalhos de Cruz et al. (1995) e Cruz &Oliveira (1997).

Figura 9.1. : A. ovos; B. Adultos; C. Ninfa.

9.3.2. Trichogramma spp.As espécies do gênero Trichogramma (Figura 9.2) são asmais utilizadas no mundo para o controle biológico dediferentes espécies de pragas agrícolas. A fêmea adultacoloca seus ovos no interior dos ovos do hospedeiro(praga). Todo o desenvolvimento do parasitóide se passadentro do ovo da praga. O parasitismo pode ser verificadocerca de quatro dias após a postura, pois os ovosparasitados tornam-se enegrecidos. O ciclo de vida doparasitóide é, em média, de dez dias. O número de ovosparasitados por fêmea depende da espécie do parasitóide,do tipo de hospedeiro e da longevidade do adulto. Afecundidade do hospedeiro é função do suprimentoalimentar, da disponibilidade do hospedeiro, datemperatura e da atividade da fêmea, variando de 20 a120 ovos por fêmea. A liberação do Trichogramma nocampo deve ser sincronizada com o aparecimento dosprimeiros ovos e/ou adultos da praga a manejar. Asliberações devem ser repetidas com uma freqüênciasemanal ou menor intervalo, dependendo do grau deinfestação dos ovos da praga. A época correta de seiniciar as liberações, a freqüência em mantê-las e a

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quantidade empregada são fatores fundamentais paragarantir a eficácia do controle biológico com oTrichogramma. Para liberar o parasitóide, existem váriosmétodos, mas o mais recomendado é através da liberaçãodas vespinhas, ou seja, liberação do adulto. Esses adultossão obtidos no laboratório, em grande escala, geralmenteem ovos de um hospedeiro alternativo, mais fácil eeconômico de produzir, como a traça-das-farinhas,Anagasta kuehniella (Lepidoptera: ). Os ovosdessa traça são colados em cartelas de papel cartolina,quando recebem os adultos de para seremparasitados. Para isso, utilizam-se recipientes de plásticoou de vidro, de 1,6 a 2 litros de capacidade, onde sãocolocadas as cartolinas com os ovos da traça (3 cartelasde 150 cm²). Os recipientes devem ser protegidos com umpano preto, preso por um elástico ou goma. Algumashoras após a emergência dos adultos, os recipientes sãolevados a campo, onde são intermitentemente abertos efechados, à medida que se percorre o local de liberação,calibrando o passo de tal maneira a cobrir uniformementeo campo. No dia seguinte, devem novamente ser levadosos recipientes ao local, para distribuição do materialrestante que emergiu, depositando, cuidadosamente, nofinal, as cartelas sobre as plantas. Essa segunda liberaçãodeve ser realizada em sentido contrário ao do primeiro dia.É necessário que o operário aproxime o máximo a boca dorecipiente da planta, para facilitar o encontro dos adultoscom as folhas da mesma. Se usar a técnica de levar orecipiente aberto todo o tempo, ele deve estar na posiçãohorizontal, com a boca em direção contrária à direção docaminhamento, deixando que as vespinhas saltem,aproximando o máximo na altura da planta. Já existe noBrasil disponibilidade comercial desse inimigo natural parauso na agricultura. Maiores informações podem ser

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encontradas em Cruz et al. (1999).

Figura 9.2. . A. Ciclo de vida; B. Fêmea parasitando C. Ovoparasitado.

9.3.3. Telenomus remusEsse parasitóide (Figura 9.3) também é exclusivo de ovos,completando todo o seu ciclo biológico dentro do ovo dohospedeiro. Portanto, elimina a praga em seu primeiroestádio de desenvolvimento, impedindo qualquer tipo dedanos à planta hospedeira. É um parasitóide específico deovos de . Completa o seu ciclo em cerca deonze dias, nas condições de temperatura verificadas noverão. Nessas mesmas condições, parasitam cerca de 250ovos de durante seu período de vida. Afêmea coloca seus ovos em praticamente todos os ovosde uma postura da praga, que ficam enegrecidos cerca dequatro dias após o parasitismo, permanecendo com essacoloração mesmo após a saída do adulto. Aparentemente,

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o parasitóide tem a capacidade de penetrar mesmo emdiferentes camadas da postura.

Estudos de liberação no campo têm sido realizados comouma possibilidade de controlar em regiõesonde não exista a tesourinha, . Mesmo noslocais onde exista, é interessante fazer as liberaçõesartificiais um pouco antes do seu aparecimento ouquando ela está em densidade populacional baixa, paraque haja uma ação complementar entre os dois inimigosnaturais. O esquema de liberações é o mesmo adotadopara o . Apesar de ser pesquisado já háalguns anos, no Brasil, esse parasitóide ainda não écomercializado.

Figura 9.3. . A. Fêmea parasitando ovos de ; B.Ovos de parasitados.

9.3.4. Chelonus spp.Várias são as espécies de (Figura 9.4) relatadascomo parasitóides de lepidópteros, pragas de diferentesculturas de importância econômica. ,por exemplo, foi mencionado como parasitóide de

, , e ,todos insetos-pragas do milho. Essa gama de hospedeiros,inclusive, aumenta as chances de sobrevivência doparasitóide no campo durante o ciclo da cultura.

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O parasitóide é muito comum em váriasregiões do Brasil, onde exerce papel importante comoagente de controle biológico da lagarta-do-cartucho. Afêmea coloca os seus ovos no interior dos ovos da praga,permitindo a eclosão das larvas do hospedeiro, queapresentam desenvolvimento aparentemente normal. Apóso completo desenvolvimento, a larva do parasitóide mataa larva do hospedeiro, ao perfurar o seu abdômen para setransformar em pupa no ambiente externo. A lagartaparasitada tem a sua biologia e o seu comportamentoalterados. O período larval varia de 17 a 23 dias,apresentando média geral de 20,4 dias e o período pupalmédio de 6,2 dias. A duração média do ciclo total é 28,6dias. A longevidade média de fêmeas acasaladas é, emmédia, 11,6 dias, com o máximo de 18 e o mínimo decinco dias. O número de ovos parasitados e a longevidadevariaram muito de fêmea para fêmea, sendo que acapacidade de parasitar foi reduzida consideravelmentepróximo à morte. A maior taxa de parasitismo ocorrequando as fêmeas estão com três dias de idade, com omáximo de 92,2 e o mínimo de 48,2 ovos parasitadosnaquele dia. No intervalo entre o 3º e o 6º dias, asfêmeas apresentaram um percentual de 72 a 80% deparasitismo, coincidindo com a fase jovem mais ativa dasmesmas. Lagartas parasitadas diminuem sensivelmente oconsumo foliar. O consumo foliar total de lagartasparasitadas foi de 12,21 cm², e terminou quando aslagartas estavam com 13 dias de idade. O consumo foliardas lagartas não parasitadas foi de 178,84 cm², obtido no17° dia de alimentação. A menor alimentação das lagartasparasitadas significa, na prática, menor dano às plantas.

De maneira geral, as lagartas parasitadas tiveramcomprimento do corpo semelhante ao das nãoparasitadas, no primeiro e segundo instares, e menor em

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todos os outros. Em valores percentuais, o comprimentomédio total das lagartas parasitadas foi de apenas 45,4 %do comprimento das não parasitadas.

Figura 9.4. : A. Fêmea parasitando ovos de ; B.Larva de saindo da lagarta-do-cartucho.

9.3.5. Campoletis flavicincta (Figura 9.5) é uma vespa com cerca

de 15 mm de envergadura. A fêmea coloca seus ovos nointerior de lagartas de primeiro e segundo instares de

e a larva completa todo o seu cicloalimentando-se do conteúdo interno do hospedeiro. Maispróximo da fase de pupa, a larva do parasitóide sai docorpo da lagarta, matando-a, para construir seu casulo noambiente externo. Ao se aproximar a época de saída dalarva do parasitóide, a lagarta parasitada muda seucomportamento, deixando o cartucho, indo em direção àsfolhas mais altas, permanecendo nesse local até a morte.A larva do parasitóide perfura o abdômen ou o tórax dohospedeiro, matando-o. No ambiente externo, tece empoucas horas um casulo, dentro do qual se transforma empupa. O que resta da larva de ica agregadoao casulo do parasitóide, tornando facilmenteidentificável a ocorrência do inimigo natural.

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O número de lagartas parasitadas varia em função daidade (instar) do hospedeiro. Estudos realizados emlaboratório mostraram efeito altamente significativo comrelação ao número de lagartas parasitadas. O númeromédio de lagartas parasitadas para cada fêmea foi de232, quando o parasitóide tinha como hospedeiro lagartasde três dias de idade; este valor só não diferiu daqueleobtido para lagartas de dois dias de idade, cuja média porfêmea foi de 182,5 indivíduos parasitados. Em lagartas dequatro e cinco dias, embora sendo parasitadas, o númeromédio de parasitismo foi bem menor, respectivamente,80,7 e 71 indivíduos parasitados por fêmea; já comrelação ao ciclo de vida do parasitóide, não houve grandesdiferenças em função da idade do hospedeiro. No campo,normalmente lagartas pequenas da praga são encontradasalimentando-se das folhas externas, próximo ao local ondefoi colocada a postura. Desta maneira, o inseto fica muitomais vulnerável ao ataque do parasitóide. Lagartasmaiores normalmente encontram-se dentro do cartucho domilho, ficando mais protegidas contra os inimigosnaturais.

O ciclo total do parasitóide é, em média, de 21,9 dias,sendo de 14,5 dias o período de ovo a pupa e de 7,3 diaso período pupal. As lagartas parasitadas vivem cerca deuma semana menos do que as lagartas sadias. Enquantolagartas sadias, durante todo o seu período de vida,consomem, em média, 209,3 cm² de área foliar, aslagartas parasitadas consomem apenas 14,5 cm², ou seja,6,9% do consumo normal; este menor consumo dealimento é confirmado pela quantidade de fezesproduzida: a média das lagartas sadias foi de 0,172 mg,comparada com uma média de 0,007 mg produzida pelaslagartas parasitadas, ou seja, apenas 4,1% da produção

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normal. Portanto, por parasitar especificamente lagartaspequenas e em grande quantidade, além de ser eficientepor provocar a morte das lagartas, o parasitóide reduzdrasticamente o consumo foliar das lagartas,evidentemente reduzindo os danos no campo. Por serparasitóide de lagartas, é um inseto perfeitamentecompatível com os inimigos naturais que são exclusivosde ovos dos hospedeiros, como spp. e

sp.

Figura 9.5. : A. Casulo e adulto macho; B. Larva saindodo corpo do hospedeiro.

9.4. Uso de inimigos naturais no cultura de milhoUma das limitações ainda existentes no uso de inimigosnaturais para o controle biológico das pragas de milho dizrespeito à disponibilidade comercial. Com exceção dasespécies de , os demais ainda não estãodisponíveis comercialmente, embora a pesquisa já tenhadominado a técnica de criação (Cruz, 2000). Dessamaneira, ainda seria necessária a mobilização dosprodutores para a multiplicação de tais agentes decontrole, mesmo em pequena escala. Independente dadisponibilidade para liberações em grande escala, deve-seconsiderar como aspecto fundamental a manutenção dosinimigos naturais presentes no ecossistema,principalmente pela utilização dos princípios básicos do

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manejo integrado. Nesse aspecto em particular, seráfundamental a utilização do conceito de seletividade. Uminseticida químico só deverá ser utilizado em casos emque os inimigos naturais não sejam suficientes para evitaros prejuízos. Mesmo assim, é primordial a escolha deprodutos baseados em algumas características, tais comoeficiência, custo, baixa toxicidade ao ser humano eseletivo em relação aos principais inimigos naturais,conforme descrito em Cruz (1997).

9.5. Controle microbiano (doenças)Apesar de várias doenças tanto de como de

serem relatadas na literatura, os fungos e e a virose são os

mais importantes no controle microbiano dessas duasespécies de insetos, por causarem altas taxas demortalidade em larvas. Bactérias, especialmente a

(Bt) também têm sido testadas para ocontrole biológico, havendo, inclusive, produtoscomerciais disponíveis, porém os resultados de eficiêncianão estão nos mesmos patamares daqueles obtidos comos outros produtos biológicos, especialmente em relação a

. No entanto, atualmente, com a seleção demelhores raças de Bt e/ou introdução de genes em plantas(milho transgênico), pode-se esperar uma melhoriasignificativa no controle de pragas com bactérias. Nomomento, o maior avanço na pesquisa com o controlemicrobiano de pragas de milho no Brasil tem sidoverificado com o Vírus de Poliedrose Nuclear de

.

9.5.1. BaculovirusA taxa de mortalidade de lagartas, verificada emlaboratório, chega a 100 %. O vírus pode ser utilizado

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somente pelo macerado feito de lagartas mortas ouatravés do produto formulado em pó. Essa formulação empó molhável é mais estável que o vírus preparado apenaspor maceração da lagarta. O (Figura 6), por sisó, tem apresentado, em condições de campo, eficiênciacomparável à dos produtos químicos convencionais (istoé, acima de 80%). Além de não contaminar o meioambiente e nem oferecer riscos para o ser humano, oproduto é altamente seletivo. Para se ter sucesso no usodo no controle da lagarta-do-cartucho, deve-se seguir as seguintes recomendações:

1. Dependendo do nível de infestação, o controledeve ser feito mais cedo. O agricultor devetomar medidas de controle quando observar osintoma de folhas raspadas;

2. Quanto mais novas forem as lagartas, maioreficiência pode ser esperada do vírus. Por isso, érecomendada a aplicação do emlagartas de, no máximo, 1,5 cm;

3. Os mesmos equipamentos convencionaisutilizados para a aplicação dos produtosquímicos servem também para aplicar o vírus.Particularmente para a lagarta-do-cartucho,recomenda-se usar o bico tipo leque 8004 ou6504; É fundamental a regulagem doequipamento;

4. O vírus também pode ser aplicado via água deirrigação, sendo que um maior volume de águapor unidade de área tem dado melhoresresultados;

5. Considerando que o vírus é sensível aos raiosultravioletas, a pulverização deve ser feita àtarde ou no início da noite. Informações maisdetalhadas sobre esse patógeno podem serencontradas em Cruz (2000).

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9.6. Literatura citada

Figura 9.6. . A. Lagartas de mortas pelo vírus; B.Embalagem comercial contendo 2,5 x 1011 poliedros de vírus, suficiente paraaplicação em um hectare de milho.

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