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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS- CB

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

GUSTAVO ALEXANDRE BRAGA DE CARVALHO

AVALIAÇÃO DA INFLUÊNCIA DE FATORES BIÓTICOS E

ABIÓTICOS SOBRE A SELEÇÃO DE SINAIS VISUAIS DE

COR EM LAGARTOS GYMNOPHITALMIDEOS DE CAUDA

COLORIDA

NATAL

2016

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GUSTAVO ALEXANDRE BRAGA DE CARVALHO

AVALIAÇÃO DA INFLUÊNCIA DE FATORES BIÓTICOS E

ABIÓTICOS SOBRE A SELEÇÃO DE SINAIS VISUAIS DE

COR EM LAGARTOS GYMNOPHITALMIDEOS DE CAUDA

COLORIDA

Dissertação de mestrado a ser apresentada ao programa de

Pós-graduação em Psicobiologia, da Universidade Federal

do Rio Grande do Norte, como um dos requisitos para a

obtenção do título de mestre.

Orientador: Prof. Daniel Marques de Almeida Pessoa

NATAL

2016

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Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN

Sistema de Bibliotecas - SISBI

Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial do Centro de Biociências - CB

Carvalho, Gustavo Alexandre Braga de.

Avaliação da influência de fatores bióticos e abióticos sobre a

seleção de sinais visuais de cor em lagartos Gymnophitalmideos de cauda colorida / Gustavo Alexandre Braga de Carvalho. - Natal,

2016.

86 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.

1. Visão de cores - Dissertação. 2. Vanzosaura multiscutata -

Dissertação. 3. Micrablepharus maximiliani - Dissertação. 4.

Sinalização - Dissertação. 5. Modelagem visual - Dissertação. I. Almeida Pessoa, Daniel Marques de. II. Universidade Federal do

Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 612.843.31

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AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente a Deus, por toda força e paciência e por ser meu suporte

durante todo esse período.

A minha mãe Maria Marise e meu pai Antônio Gilmar por todo incentivo e

principalmente apoio em todos os momentos, estando sempre ao meu lado em todas as

minhas decisões e escolhas durante todo esse tempo de vida acadêmica. E ao meu irmão Isaac

Antunes por todo apoio e encorajamento.

Ao meu primo Virgílio Guimarães e sua esposa Jaqueline Guimarães por todo suporte

e incentivo, durante todo esse tempo, principalmente durante os tempos de graduação, o que

me possibilitou chegar até aqui. Aos dois o meu muito obrigado e que Deus os abençoe.

A todos os meus amigos que me apoiaram em todo o tempo, em especial meus colegas

de graduação, Paulo Fernandes, Rodrigo Serafim, Eduardo Chacon e todos os outros pelos

quais tenho grande admiração e carinho.

A Rejane Alvares, pela ajuda no inglês, meu muito obrigado.

Aos integrantes do laboratório de Herpetologia da UFRN: Miguel Kolodiuk, Raul

Sales, Mateus Meira e em especial a Jaqueline Monte por todo o auxilio, suporte e apoio em

diversas coletas. E também, com especial atenção a professora coordenadora do Laboratório

de Herpetologia, Eliza Maria Xavier Freire, que sempre se mostrou solicita em colaborar e

contribuir.

A Liana, Nelson e Gilvan por ter cedido à área para coletas. E a Sr. Luiz pela ajuda na

coleta de alguns animais.

Aos professores de graduação e de pós-graduação pela minha formação e pela

disponibilidade e prazer em transmitir e compartilhar conhecimentos e vivências. Com

destaque à professora Renata Swany pelo apoio e paciência em todo o tempo de iniciação

cientifica.

Aos integrantes do Laboratório de Ecologia Sensorial da UFRN, pelo acolhimento e

apoio durante todo esse tempo. A Vinicius São-pedro por toda ajuda, apoio e orientações em

diversos âmbitos.

Ao professor Adrian Garda e ao professor Gabriel Costa, pelo empréstimo de

equipamentos e pelo acesso à área de coleta da Barreira do inferno. A Carolina Lisboa pelas

primeiras idas à área de coleta da Barreira do inferno e pelo apoio em todo o tempo,

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principalmente na utilização do equipamento de mensuração de cor. A todos vocês o meu

muito obrigado!

Ao meu professor orientador Daniel Pessoa, pelo acolhimento, confiança e por todas

as orientações e apoio dado. Pela paciência e suporte em todos os momentos, principalmente

nos momentos difíceis. Enfim, um muito obrigado por todas as aprendizagens e experiências

adquiridas em todo esse tempo de mestrado.

E, por fim, à CAPES pelo apoio financeiro, o qual possibilitou a realização desse

trabalho.

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SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO GERAL...................................................................................10

1.1 FUNÇÕES DA COLORAÇÃO NOS ANIMAIS....................................10

1.2 SISTEMA VISUAL................................................................................11

1.2.1 SISTEMA VISUAL DE AVES......................................................12

1.2.2 SISTEMA VISUAL DE MAMÍFEROS..........................................13

1.2.3 SISTEMA VISUAL DE REPTEIS..................................................14

1.3 EVOLUÇÃO DOS SINAIS VISUAIS.....................................................15

1.4 Micrablepharus maximiliani E Vanzosaura multiscutata: COLORAÇÃO

DIFERENCIADA DE SUAS CAUDAS E ASPECTOS DE HISTÓRIA

NATURAL DAS ESPÉCIES............................................................16

2. OBJETIVOS, HIPÓTESES E PREDIÇÕES

2.1 OBJETIVO GERAL......................................................................................18

2.2 OBJETIVOS ESPECIFICOS........................................................................18

2.3 HIPÓTESES E PREDIÇÕES............................................................19

3. MATERIAIS E MÉTODOS

3.1 COLETA DE DADOS..................................................................................20

3.2 MODELAGEM VISUAL..............................................................................23

3.3 ANÁLISES ESTATÍSTICAS........................................................................25

4. RESULTADOS

4.1 Micrablepharus maximiliani..........................................................................25

4.1.1 RESTINGA

4.1.1.1 ESTAÇÃO CHUVOSA...................................................26

4.1.1.2 ESTAÇÃO SECA............................................................30

4.1.2 CAATINGA

4.1.2.1 ESTAÇÃO CHUVOSA...................................................34

4.1.2.2 ESTAÇÃO SECA............................................................38

4.1.3 MATA ATLÂNTICA

4.1.3.1 ESTAÇÃO CHUVOSA...................................................42

4.1.3.2 ESTAÇÃO SECA............................................................46

4.2 Vanzosaura multiscutata...............................................................................50

4.2.1 CAATINGA

4.2.1.1 ESTAÇÃO SECA............................................................51

4.2.1.2 ESTAÇÃO CHUVOSA...................................................55

4.2.2 RESTINGA

4.2.2.1 ESTAÇÃO SECA............................................................58

4.2.2.2 ESTAÇÃO CHUVOSA....................................................61

7

4.2.3 MATA ATLÂNTICA

4.2.3.1 ESTAÇÃO SECA.............................................................65

4.2.3.2 ESTAÇÃO CHUVOSA.....................................................69

4.3 CORRELAÇÃO DE VARIÁVEIS MORFOMÉTRICAS E A CAPTAÇÃO

QUÂNTICA DOS FOTORRECEPTORES

4.3.1 Micrablepharus maximiliani....................................................72

4.3.2 Vanzosaura multiscutata....................................................................73

5. DISCUSSÃO........................................................................................................73

6. CONCLUSÃO GERAL.......................................................................................80

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................81

Anexo 1 - parecer do comitê de ética 040-2013..............................................................89

Anexo 2 - parecer do comitê de ética 075-2015..............................................................90

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Resumo

A coloração pode exercer as mais variadas funções dentre os diversos grupos de animais, e,

especialmente em lagartos, essa variabilidade funcional é relativamente alta, podendo atuar,

por exemplo, como sinalização reprodutiva, sinalização social e estratégia anti-predação.

Sendo que, a coloração adotada pelas espécies pode variar dependendo das características

físicas do meio (e.g. iluminante e background) e de fatores bióticos (e.g. sistema visual do

observador), fazendo com que diferentes colorações sejam selecionadas de acordo com o

ambiente sensorial em questão. O objetivo desse trabalho foi testar a hipótese do

direcionamento sensorial na coloração da cauda de duas espécies de lagartos

gymnophitalmideos (Vanzosaura multiscutata e Micrablepharus maximiliani). Para isso

foram realizadas coletas pontuais em três diferentes ecossistemas (caatinga, restinga e mata

atlântica) e em duas diferentes estações do ano (estação chuvosa e seca). A coloração dos

animais, assim como do substrato circundante e do espectro de iluminação solar, foi

mensurada através de um espectrofotômetro e essas informações foram inseridas em uma

modelagem visual para lagartos e possíveis predadores. Os resultados mostraram picos de

refletância de luz UV nas superfícies mensuradas das duas espécies, o que pode ser o

responsável por aumentar o contraste para animais com visão UV. Lagartos foi o fenótipo que

apresentou melhores resultados na detecção da cauda das duas espécies. Por outro lado, as

demais partes do corpo, supostamente teriam função de camuflagem, devido ao seu baixo

contraste com o substrato. Também encontramos uma variação do contraste de cor entre

animal e substrato para diferentes fenótipos visuais, encontrados em diferentes observadores.

Sendo assim, conclui-se que a comunicação intra-especifica pode ser o principal fator a

influenciar a coloração conspícua da cauda das duas espécies. Além disso, a coloração azul e

vermelha pode cumprir em determinados momentos funções diferentes. Com a cauda

vermelha, cumprindo função de camuflagem para lagartos, por exemplo.

Palavras chaves:

Visão de cores, Vanzosaura multiscutata, Micrablepharus maximiliani, sinalização,

modelagem visual, hipótese do direcionamento sensorial, predação.

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Abstract

The coloration can peform a variety of functions among the various groups of animals, and,

especially in lizards, this functional variability is relatively high, may act for exemplo as

reproduction signaling, social signal and anti-predations strategy. Thus, the color adopted by

the species may vary depending on the characteristics of the environment (e.g. Illuminant and

background) and biotic factors (e.g. visual system of the observer), so that different colors are

selected in according to the sensory environment in question. The aim of this study was to test

the hypothesis of sensory drive in the tail coloration of two species of lizards

gymnophitalmideos (Vanzosaura multiscutata and Micrablepharus maximiliani). For this

were conducted collects samples in three different ecosystems (Caatinga, Sandbank and

Atlantic Rain Forest) and in two different seasons (rainy and dry season). The color of the

animals, as well as the surrounding substrate and the solar light spectrum was measured by a

spectrophotometer and these information were inserted in a visual modeling for lizards and

potential predators. The results showed peaks of the UV light in the surfaces of the two

species measured, which may be responsible to increase contrast to animals with UV vision.

The phenotype of lizard was the one that showed best results in detection of the tail of these

two species. On the other hand, the other parts of the body, would supposedly have

camouflage function, because of their low contrast with the substrate. We also found a

variation of the color contrast between the animal and substrate for different visual

phenotypes found in different observers. Therefore, it is concluded that the intraspecific

communication may be the main factor affecting the conspicuous coloration of the tail of the

two species. Moreover, the blue and red color may exert different functions at certain times.

With the red tail fulfilling camouflage function to lizards, for example.

Key words:

Color vision, Vanzosaura multiscutata, Micrablepharus maximiliani, signaling, visual

modeling, hypothesis of the sensory drive, predation.

10

1. Introdução:

1.1 Funções da coloração nos animais

A cor pode exercer as mais variadas funções entre os diversos grupos de animais, tais

como: evitação de predação [e.g. camuflagem (GARCIA; ROHR; DYER, 2013; STEVENS;

MERILAITA, 2009; TROSCIANKO et al., 2013) e aposematismo (ARONSSON;

GAMBERALE-STILLE, 2012; SKELHORN, 2011)], sinalização reprodutiva [e.g. indicador

de qualidade e seleção sexual (HENDERSON et al., 2013; MORENO; OSORNO, 2003;

ROULIN, 2004; WEISS, 2006; WEISS et al., 2011; WEISS; KENNEDY; BERNHARD,

2009; AMUNDSEN et al., 2000; GRAY et al., 2008; HILL, 1990; LEBAS; MARSHALL,

2000; MORENO; OSORNO, 2003; TORRES; VELANDO, 2005)] e sinalização social

(AVILÉS; SOLER; PÉREZ-CONTRERAS, 2006; OLSSON, 1994; OSBORNE et al., 2012;

STUART-FOX; MOUSSALLI, 2008; WHITING et al., 2006). Nesse contexto, geralmente,

colorações crípticas são associadas com evitação da predação, por diminuir a detectabilidade

do animal pelo predador (MACEDONIA et al., 2004; THOMPSON; MOORE, 1991;

TROSCIANKO et al., 2013), enquanto que colorações conspícuas exerceriam, em geral,

funções relacionadas à sinalização (ANDRÉN; NILSON, 1981; GODIN; MCDONOUGH,

2003; MACEDONIA et al., 2004; STUART-FOX et al., 2003).

Em lagartos, mais especificamente, além de colorações atribuídas à sinalização sócio-

sexual (CUERVO; BELLIURE, 2013; LEBAS; MARSHALL, 2000; WATKINS, 1997;

WHITING et al., 2006) e à camuflagem (RAUTENBERG; LAPS, 2010; ZATS; 2002), alguns

autores sugerem que a coloração conspícua da cauda de algumas espécies também exerceria

um papel anti-predação, atraindo o ataque do predador a uma parte não vital do corpo do

animal (BATEMAN; FLEMING; ROLEK, 2014; FRESNILLO; BELLIURE; CUERVO,

2014; HAWLENA, 2009; HAWLENA et al., 2006; WATSON et al., 2012). Não obstante,

outras funções para a coloração chamativa da cauda de lagartos já foram sugeridas, como, por

exemplo, a diminuição da agressão por adultos (cauda vermelha), para lagartos que possuem

11

esse tipo de coloração apenas em uma fase precoce da vida (FRESNILLO, BELLIURE E

CUERVO, 2015). Em gymnophitalmídeos, mais especificamente, que apresentam coloração

da cauda ao longo de toda a vida, a hipótese da diminuição da taxa de agressão por adultos

não parece ser muito aplicável, portanto, outras pressões devem estar envolvidas, como

sinalização anti-predação. Estudos que analisem a percepção dessa coloração sob o ponto de

vista do sistema visual de predadores e co-específicos podem auxiliar a refutar e/ou

corroborar cada hipótese.

De fato, para que um determinado sinal de cor cumpra bem a sua função e seja eficiente

na transmissão da sua mensagem, sua percepção pelo sistema visual de seus receptadores (e.g.

predadores e co-específicos) é um fator muito importante (ENDLER; BASOLO, 1998). Isso

porque diferentes espécies animais podem possuir sistemas visuais diferentes, o que torna um

determinado sinal de cor mais conspícuo ou mais críptico, a depender do observador

(HÅSTAD; VICTORSSON; ODEEN, 2005; MARSHALL; STEVENS, 2014).

1.2. Sistema visual

A visão de cores é uma característica importante, estando presente em um grande

número de animais, porém a visão de cores é extremamente variável entre os diversos grupos

de animais (PICHAUD; BRISCOE; DESPLAN, 1999). Segundo Maximov (2000), a principal

função da visão de cores é a detecção de objetos contra o fundo e o reconhecimento por sua

cor. Para isso existem dois tipos básicos de fotorreceptores presentes nos animais, os

bastonetes e os cones. Os bastonetes são amplamente distribuídos na retina e são geralmente

sensíveis a baixos níveis de iluminação, geralmente não são utilizados na visão de cores. Já os

cones são pouco ativos em baixos níveis de luminosidade e são eles que, geralmente, são

utilizados na visão de cores (KELBER; VOROBYEV; OSORIO, 2003; STEVENS, 2013). Os

cones podem ser agrupados dentro de 4 classes principais, sendo elas SWS1, SWS2, RH2 E

M/LWS, nas quais estão os cones sensíveis a comprimento de onda longo (M/LWS, com

picos de sensibilidade entre 490-570 nm), cones sensíveis a comprimento de onda curto

12

(SWS1 e SWS2, com picos de sensibilidade entre 355-440 nm, para SWS1, e 410-490 nm,

para SWS2) e cones sensíveis para comprimento de onda médio (RH2, com picos de

sensibilidade entre 480-535 nm) (COLLIN et al., 2009; EBREY; KOUTALOS, 2001; LIND;

KELBER, 2009; STEVENS, 2013; YOKOYAMA, 2000).

Em geral, para que os indivíduos consigam discriminar cores alguns fatores se fazem

necessários, como, por exemplo, a presença de, no mínimo, dois tipos de fotorreceptores com

sensibilidade espectral diferente. Isso porque um único tipo de fotorreceptor não é capaz de

discriminar mudanças no comprimento de onda nem na intensidade da luz (KANDEL;

SCHWARTZ; JESSELL, 2000; TOVÉE, 2008). Assim, indivíduos com apenas um tipo de

cone são chamados de monocromatas, e não são capazes de discernir cores. Indivíduos com

dois tipos de cones são denominados dicromatas, padrão presente em indivíduos humanos

daltônicos, por exemplo. Indivíduos com três tipos de cones são chamados de tricromatas,

padrão presente em humanos com visão de cores normal. Indivíduos com quatro tipos de

cones são chamados tetracromatas, e assim por diante. Em teoria, quanto mais tipos de cones

melhor é a discriminação de cores. Assim, seres humanos de visão normal (tricromatas), por

exemplo, que geralmente possuem três dessas classes de fotorreceptores, apresentam uma

discriminação de cores melhor que indivíduos daltônicos (dicromatas), que possuem apenas

dois tipos de cones. De acordo com a mesma lógica, indivíduos tetracromatas, como muitos

répteis e aves, apresentariam uma visão de cores muito superior à encontrada na espécie

humana (BOWMAKER, 1998).

1.2.1. Sistema visual de aves

Aves, em geral, se utilizam da visão na realização de múltiplas tarefas, como na

procura de alimentos, na orientação e no acasalamento (HUNT et al., 2009). Todas as aves

diurnas estudadas apresentam quatro tipos de cones, com pouca variação entre as espécies

(BOWMAKER, 1998; HUNT et al., 2009; STEVENS, 2013). O Chapin-azul (Cyanistes

13

caeruleus (passeriformes)), ave amplamente estudada, por exemplo, apresenta picos de

sensibilidade espectral de 372, 449, 502 e 563 nm (HART, 2001; HART; HUNT, 2007).

Porém, uma grande variação presente em aves se refere a seu tipo de cone SWS1, que são

sensíveis a comprimentos de ondas curtos, sendo possível dividir as aves em dois grandes

grupos, de acordo com a sensibilidade do cone SWS1. Assim, muitos pássaros canoros

pequenos com pico de sensibilidade SWS1 entre 355-380 nm compõem o grupo ultravioleta

(UV), enquanto pássaros não-canoros com pico de sensibilidade SWS1 entre 402-463 nm

compõem o grupo violeta (VS) (HART, 2001; HART; HUNT, 2007; ODEEN; HASTAD,

2003; STEVENS, 2013).

1.2.2 Sistema visual de mamíferos

O sistema visual dos mamíferos, por sua vez, é bastante variável, com espécies

monocromatas, dicromatas e tricromatas (JACOBS, 2009; STEVENS, 2013), diferindo muito

do sistema visual das aves. Mamíferos são primariamente dicromatas, apresentando apenas

duas classes de cones simples (BOWMAKER, 1998; JACOBS, 2009; ROTH, 2008).

Geralmente, essas espécies possuem um cone LWS, com pico de sensibilidade entre 500-565

nm, e um cone SWS, com um pico de sensibilidade menor do que 450 nm. A dicromacia

ainda é predominante entre os mamíferos, apesar da tricomacia também estar presente em

algumas espécies, incluindo primatas (JACOBS, 2007, 2009) e marsupiais australianos

(ARRESE et al., 2002, 2005). Muitos mamíferos noturnos perderam a capacidade de

discriminar cores e são monocromatas (JACOBS, 1993).

1.2.3. Sistema visual de répteis

O sistema visual de repteis é muito semelhante ao das aves. Apesar dos répteis serem

muito diversos, com quatro diferentes ordens (Crocodylia, Squamata, Testudines e

Rhyncocephalia). Espécies representativas de Crocodylia, Squamata e Testudines tem se

mostrado tetracromatas. Lagartos do gênero Anolis (Polychrotidae), por exemplo, possuem

14

quatro classes de cones, com picos de sensibilidade de 565, 495, 450 e 365 nm

(BOWMAKER, 1998; LOEW et al., 2002). Resultados parecidos foram encontrados também

em lacertídeos, como no Podarcis muralis (Lacertidae) (562, 497, 456 e 367 nm) (MARTIN

et al., 2015a). Já o Zooteca vivipara, outra espécie de Lacertidae, apresenta uma variação na

sensibilidade do cone LWS, que apresenta picos de sensibilidade espectral de 358, 437, 487 e

544 ou 617nm (MARTIN et al., 2015a) .

A capacidade de discriminação do ultravioleta é uma característica bastante difundida

entre os lagartos, assim como nas aves. Para lagartos Anolis, por exemplo, a principal função

da visão ultravioleta seria a comunicação intraespecífica, apesar de outras funções também

terem sido sugeridas (e.g. detecção de prezas) (FLEISHMAN; LOEW; LEAL, 1993).

1.3. Evolução dos sinais visuais

Os sinais visuais tendem a ser selecionados em função das características do próprio

sinal produzido, do sistema sensorial do receptador daquele sinal e do comportamento de

sinalização do sinalizador (ENDLER, 1992). A influência desses três fatores unidos,

influenciando a evolução de diferentes sinais visuais é chamado de direcionamento sensorial

(ENDLER, 1992). Para que um determinado sinal visual seja eficaz, alguns fatores ambientais

se fazem importantes, como, por exemplo, o contraste cromático do sinal com o substrato

(background), que por sua vez pode ser influenciado pelo ambiente de luz onde o sinal é

produzido. Segundo Endler (1992, 1993) existem diferentes tipos de ambientes de luz. Uma

área totalmente aberta, por exemplo, tem uma luz essencialmente branca, enquanto áreas um

pouco mais sombreadas, com grandes clareiras (woodland shade), por exemplo, tendem a ser

mais rica em comprimentos de ondas curtos (e.g. ultravioleta e azul). O substrato pode sofrer

variação em função de diversos fatores, como por exemplo, período chuvoso ou seco e

características da vegetação local, influenciando os sinais de cores, pelo aumento ou

diminuição do contraste de cor (FLEISHMAN; PERSONS, 2001; MCLEAN; MOUSSALLI;

STUART-FOX, 2014). Como observado pelo próprio Endler (1992), esses fatores podem ser

15

responsáveis por alterar e influenciar os sinais visuais produzidos em diferentes ambientes

sensoriais. Nesse contexto, por exemplo, lagartos de coloração azul e lagartos de coloração

vermelha podem ter a eficiência dos seus sinais alterada pelo ambiente em que se encontram.

Somado a isso, existem outros dois fatores que influenciam a eficiência da comunicação

visual: as diferenças de propagação da luz no meio, de acordo com o comprimento de onda da

luz, e o comportamento de sinalização do emissor do sinal. Quanto à propagação física da luz

no ar, o azul, com comprimento de onda curto e de alta energia, sofre um maior espalhamento

e, portanto, percorre uma menor distância em linha reta quando comparado ao vermelho, com

comprimento de onda longo e de baixa energia (BRADBURY; VEHRENCAMP, 2011). Isso

significa que um sinal azul poderá não ser visualizado a uma determinada distância na qual

um sinal idêntico, porém vermelho, seria perfeitamente detectável. O comportamento de

sinalização é outro importante fator na evolução dos sinais visuais, já que animais podem

preferir sinalizar em determinados horários e sob um ambiente de luz favorável, o que

potencializa a eficiência desse sinal (ENDLER, 1992). O contrário também se aplica, o

animal pode evitar sinalizar em determinados momentos, quando o sinal produzido será

menos eficiente e/ou a chance de predação será maior (ENDLER, 1992).

A coloração azul da cauda do lagarto Micrablepharus maximiliani (Reinhardt &

Lutken, 1862), e a coloração vermelha da cauda do lagarto Vanzosaura multiscutata Amaral

(1933), representam bons modelos para se avaliar a hipótese do direcionamento sensorial.

Isso, considerando o ambiente de luz a que as duas espécies são submetidas, a coloração do

substrato das áreas nas quais essas espécies habitam, e também o sistema visual de diferentes

animais que podem ter influência direta na manutenção dessa coloração, como predadores e

co-especificos.

1.4 Micrablepharus maximiliani e Vanzosaura multiscutata: coloração

diferenciada de suas caudas e aspectos de história natural das espécies

16

Micrablepharus maximiliani e Vanzosaura multiscutata são duas espécies de lagartos

da família Gymnophitalmidae, e ambas são caracterizadas por apresentar caudas com

colorações conspícuas, que está presente durante todo o tempo de vida do individuo. Uma

diferença básica entre as duas espécies é o fato de que, enquanto M. maximiliani possui cauda

com coloração azul, V. multiscutata possui cauda com coloração vermelha.

O Micrablepharus maximiliani, popularmente chamado de lagarto da cauda azul, é uma

espécie de hábito diurno e amplamente distribuída, sendo encontrada em floresta atlântica,

cerrado, pantanal e caatinga (DAL VECHIO et al., 2014; DE MOURA; DAYRELL; SÃO-

PEDRO, 2010; FREIRE, 1996; RODRIGUES, 1996). Este animal costuma estar presente em

ambientes abertos (AVILA-PIRES, 1995; FREIRE, 1996; RODRIGUES, 1996), porém, por

preferir climas mais amenos, não é encontrado na caatinga mais rústica (DELFIM; FREIRE,

2007; FREIRE, 1996).

O Vanzosaura multiscutata, por sua vez, também apresenta hábitos diurnos e tem uma

ampla distribuição na caatinga, ocorrendo também no cerrado (CARVALHO; VILAR;

OLIVEIRA, 2005; DELFIM; FREIRE, 2007; RECODER, 2012; RECODER; RIBEIRO;

RODRIGUES, 2013). Esses animais costumam ter preferência por locais com acúmulo de

folhiço no solo, capinzais ralos com pouca cobertura de vegetação e areia (DELFIM;

FREIRE, 2007; RENOUS; HÖFLING; BELS, 2008).

A cauda conspícua das duas espécies é uma peculiaridade dos seus respectivos gêneros,

o que pode ser uma característica filogeneticamente antiga, já que outros membros da família

também possuem cauda colorida. Por exemplo, Micrablepharus atticolus apresenta coloração

da cauda azul (RODRIGUES, 1996), enquanto, Vanzosaura rubricauda e V. savanicola

apresentam coloração vermelha (RECODER et al., 2014). Outros membros da família

Gymnophitalmidae também possuem cauda vermelha, como o Procellosaurinus

erythrocercus e o P. tetradactylus, ambos ocorrendo em região de caatinga (DELFIM et al.,

2011; FREITAS; VERISSIMO, 2012).

17

A coloração vermelha também está presente na cauda do Acanthodactylus erythrurus

(espécie da família Lacertidae) (FRESNILLO; BELLIURE; CUERVO, 2014, 2015). Já a

coloração azul, também é encontrada em diversas outras espécies de outras famílias de

lagartos, como por exemplo, Eumeces (Scincidae) (COOPER; VITT, 1985; VITT; COOPER

JR., 1986), o Acanthodactylus beershebensis (Lacertidae) (HAWLENA et al., 2006),

Plestiodon fasciatus (Scincidae), Cordylosaurus subtessellatus (Gerrhosauridae), Phelsuma

barbouri (Gekkonidae) e Ameiva wetmorei (Teiidae) (WATSON et al., 2012).

Só se tem registro de predação de M. maximiliani por aranhas (Theraphosidae)

(SOUSA; FREIRE, 2010). Já para o V. multiscutata têm-se registro de predação por raposa

(Cerdocyon thous - Canidae) (GOMES et al., 2012) e por outra espécie de lagarto (Ameiva

ameiva - Teiidae) (SALES et al., 2010). Ameiva ameiva também foi registrado se alimentando

de outra espécie de lagarto, Cnemidophorus ocellifer (Teiidae). Não se tem registro direto de

predação por aves para as duas espécies, porém, aves (Guira guira e Gampsonyix swainsonii)

já foram relatadas predando algumas espécies de teídeos (família filogeneticamente mais

próxima aos gimnoftalmídeos), como, Cnemidophurus ocellifer e Ameiva ameiva (KOSKI et

al, 2015; GOGLIATH et al, 2010; PINHO et al, 2010).

É esperado que estruturas vermelhas e azuis, como as encontradas na cauda de V.

multiscutata e M. maximiliani, possam estimular diferentemente o sistema visual de diversos

vertebrados terrestres, dos mais variados grupos taxonômicos. Com relação à segregação do

vermelho, por exemplo, aves e répteis, que apresentam uma visão tetracromata (STEVENS,

2013), não teriam dificuldades. Contudo, para a grande maioria dos mamíferos, animais

dicromatas (JACOBS, 2009), a discriminação do vermelho seria muito pobre, sendo

frequentemente confundido com marrons, verdes, e cinzas. Supõe-se também, que esse

contraste possa ser bem menor ou, até mesmo, tornar a cauda totalmente críptica para

predadores mamíferos. Por outro lado, a maioria dos vertebrados terrestres, em função de seus

sistemas visuais, provavelmente detecta facilmente o azul. Sendo que, animais que possuem a

capacidade de enxergar ultravioleta devem apresentar uma vantagem nessa detecção, caso a

18

mesma também reflita o ultravioleta. Além do mais, o UV/azul, devido a seu espelhamento,

provavelmente não atrai predadores a longas distâncias. Porém, a curtas distâncias poderiam

desviar o ataque a partes não vitais.

2. Objetivos, hipóteses e predições:

2.1. Objetivo geral

- Testar a hipótese do direcionamento sensorial, proposto por Endler (1992), quanto à seleção

da coloração de dois lagartos gymnophitalmideos (Vanzosaura multiscutata e Micrablepharus

maximiliani) por predadores e co-específicos.

2.2. Objetivos específicos

- Quantificar e caracterizar a coloração da cauda, e das demais partes do corpo, dos lagartos V.

multiscutata e M. maximiliani.

- Verificar se há dimorfismo sexual de coloração em M. maximiliani.

- Inferir, por meio de modelagem visual, como potenciais predadores, parceiros reprodutivos e

competidores co-específicos enxergariam a coloração de cada espécie, levando-se em

consideração a coloração do substrato e o espectro do iluminante de cada ambiente, nos quais

os animais ocorrem naturalmente.

- Analisar a influência do substrato e do iluminante de cada área (restinga, caatinga e mata)

sobre a eficiência de sinalização das duas espécies de lagartos estudadas.

- Averiguar se o contraste de cor de cada espécie estudada, em comparação com a coloração

do substrato de seus ambientes naturais, é modificado de acordo com a estação do ano

(período chuvoso ou seco).

2.3. Hipóteses e predições:

19

Hipótese 1:

As características físicas de cada ambiente (iluminante e substrato), assim como, o

sistema visual dos observadores (possíveis predadores e co-especificos) alteram a eficiência

de sinalização dos animais estudados.

Predição 1A:

A cauda e, possivelmente, outras partes do corpo de M. maximilini e V. multiscutata são

mais conspícuos para co-específicos em seu próprio habitat (com ambiente de luz e substrato

próprio) do que em outros locais.

Predição 1B:

As demais partes do corpo (cabeça, dorso e lateral) de M. maximiliani e V. multiscutata

são mais crípticas para potenciais predadores em seu próprio habitat (com ambiente de luz e

substrato próprio) do que em outros locais.

Predição 1C:

A cauda de M. maximiliani é conspícua para os seus predadores em seu próprio

ambiente, sendo que o UV deve favorecer a detecção por animais com capacidade de captar

comprimentos de onda nessa faixa (lagartos e aves com o cone SWS1 no UV).

Predição 1D:

A cauda do V. multiscutata é bastante conspícua para predadores aves e lagartos, que

são tetracromatas e críptica para mamíferos (dicromatas) em seu próprio ambiente.

3. Materiais e métodos:

20

3.1. Coleta de dados:

Os indivíduos foram coletados em duas diferentes áreas, Barreira do Inferno

(M.maximiliani) e uma área de caatinga no município de Lagoa Nova (V. multiscutata). Após

coletados, os exemplares foram transportados até uma base fixa, situada na Universidade

Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), onde foi realizada a morfometria e a mensuração da

coloração dos animais. Quando possível, os exemplares também foram sexados, por meio da

constatação de presença (machos) ou ausência (fêmeas) do hemipênis. Depois de feitas as

medidas, os animais foram liberados em um local próximo ao local de coleta dos espécimes (a

pesquisa teve parecer favorável, conforme parecer 040-2013 e 075-2015).

A Barreira do Inferno, uma área militar protegida, está situada no município de

Parnamirim, litoral oriental do estado do Rio Grande do Norte (figura. 1). Ela apresenta uma

área de restinga, uma fitofisionomia da Mata atlântica, que ocorre ao longo de toda a zona

costeira do Brasil, ocupando as regiões de dunas e inter-dunas (SANTOS-FILHO et al.,

2011). As árvores, em geral, são de pequeno porte, atingindo uma altura de 3 a 5 metros.

Quando em locais mais fechados as copas das árvores se tocam. No entanto, em áreas mais

abertas as copas das árvores não se tocam e, por vezes, áreas de arbustos preenchem os

espaços no solo entre uma árvore e outra. A região apresenta um clima quente equatorial, com

um verão seco distinto, e um regime de precipitação durante o inverno (KOTTEK et al.,

2006). A precipitação média varia de 400 e 3000 mm anuais, com o pico das chuvas

ocorrendo entre os meses de abril e julho e estação seca de outubro a janeiro (LUCENA et al.,

2011; MOLION; BERNARDO; 2002; SILVA; OLIVEIRA, 2013). As coletas ocorreram nos

meses de dezembro de 2014 e maio a junho de 2015, representando o final da estação seca e a

estação chuvosa, respectivamente. Os exemplares foram coletados através de armadilhas de

interceptação e queda, formadas por baldes previamente fixados em locais onde a espécie já

havia sido encontrada.

21

A área de coleta de Vanzosaura multiscutata, na Serra de Santana, município de Lagoa

Nova, RN, consiste numa propriedade privada com cerca de 200 hectares. A localidade das

coletas representa um complexo serrano que está localizado na mesorregião central Potiguar,

uma área de caatinga. A Caatinga é um bioma endêmico do Brasil, ocupando uma boa parte

do nordeste brasileiro. Esse bioma é caracterizado por apresentar algumas características

extremas, como alta radiação solar e temperatura média anual elevada (LEAL; TABARELLI;

SILVA, 2003). O clima da região é semiárido, quente e seco com precipitação média variando

de 400 a 650 mm. No norte e nordeste, a estação chuvosa geralmente ocorre de fevereiro a

maio (LEAL; TABARELLI; SILVA, 2003; VELLOSO; SAMPAIO; PAREYN, 2002). Nossa

área de estudo é representada por uma área de caatinga arbustiva aberta arbórea. As árvores,

em geral, são de pequeno porte, e possuem copas que, em geral, não tocam umas nas outras.

As coletas foram realizadas nos meses de março e setembro de 2015, representando as

estações chuvosa e seca, respectivamente. Os exemplares de V.multiscutata foram coletados

através de armadilhas de queda (pitfalls) e também por busca ativa (captura com a mão, com

auxilio de ciscador), em locais de provável ocorrência da espécie.

Figura 1: A) Mapa do Brasil, com destaque para o Rio Grande do Norte (RN). A) Mapa do RN com indicação das

áreas de estudo (Lagoa Nova (caatinga), Barreira do Inferno (restinga) e Flona de Nísia Floresta (mata atlântica). C)

Área de restinga (Barreira). D) área de Caatinga (Lagoa Nova) e E) Área de mata (flona de Nísia).

A

C

B

E D

22

A mensuração da coloração foi realizada com o auxílio de um espectrofotômetro portátil

(USB4000 UV-VIS Fibre Optic Spectrometer, Ocean Optics, Inc.), conectado a uma fibra

óptica bifurcada (R400‐7‐UV‐VIS, Ocean Optics, Inc.), também conectado a uma fonte de

luz, que emite luz em todos os comprimentos de onda (DH-2000-BAL, Ocean Optics, Inc.).

As curvas de refletância foram salvas em um computador ligado ao espectrofotômetro, através

do programa Ocean Optics SpectraSuit. A calibração do equipamento foi realizada através de

uma superfície branca padrão (WS‐1, Ocean Optics, Inc.) e pela obstrução da fibra (preto

padrão). Após a calibração, as mensurações das colorações das superfícies foram realizadas

mediante posicionamento da fibra em um ângulo de 90°. À extremidade da fibra foi acoplada

uma ponteira de metal, totalmente preta, que reduziu a área de captação de luz, permitindo o

registro da cor de estruturas pequenas. A mensuração da refletância da coloração dos animais

foi realizada em 4 pontos corporais: 1 na cabeça, 1 no dorso, 1 na lateral do corpo, 1 na

extremidade cloacal da cauda (figura 2). Também foram realizadas mensurações da

refletância do background. Os alvos selecionados fizeram referência aos ambientes onde

foram encontrados os animais, como o folhiço e o solo. A mensuração da coloração do

substrato foi realizada em campo, sob luz solar, com posicionamento da fibra em um ângulo

de 45°, e sem a utilização da ponteira de metal. O espectro do iluminante também foi obtido

nos locais onde os animais foram encontrados, tendo sido adquiridos na ausência de nuvens,

entre 8h e 11h ou entre 14h e 17h horas.

Figura 2: A) Micrablepharus maximiliani com indicação dos pontos de onde foi mensurada a coloração. B) Foto do

Vanzosaura multiscutata.

A B

23

Medidas de refletância do substrato, e de irradiância do iluminante, foram registradas

também em uma área de Mata atlântica (Floresta Nacional de Nisia Floresta - área com o

registro de ocorrência do M.maximiliani, porém sem capturas no presente trabalho). A Flona

de Nísia Floresta, uma área de preservação do Instituto Chico Mendes de Biodiversidade

(ICMBIO), localizada a 43 km de Natal/RN, está inserida na Área de Proteção Ambiental

(APA) Bonfim/Guaraíra e apresenta vegetação de mata atlântica. O período chuvoso e seco se

assemelha ao da Barreira do Inferno e os dados foram coletados nos meses de junho de 2015

(período chuvoso) e novembro de 2015 (período seco). A área, em geral, apresenta árvores de

grande porte (>5 metros de altura), com as copas das árvores tocando uma as outras. O

iluminante de Nísia Floresta foi medido na borda da mata, local onde M. maximiliani já foi

capturado, por armadilhas de queda, em outros estudos (Wilianilson Pessoa, comunicação

pessoal).

3.2. Modelagem visual:

Modelagem visual é uma análise que permite mensurar, quantitativamente, a visão de

cores dos animais, levando em consideração a curva de sensibilidade espectral de todos os

fotorreceptores, a refletância do fundo (background), a refletância do alvo (sinal de interesse)

e o espectro do iluminante. O primeiro passo desse modelo é descobrir a quantidade de fótons

que os fotorreceptores são capazes de captar, que é obtido pela multiplicação da refletância

das superfícies medidas, pela curva de sensibilidade de cada cone e pelo espectro do

iluminante. Segundo a seguinte fórmula:

Onde Qi é a captação quântica do cone, λ é o comprimento da onda, R(λ) é o espectro

de refletância da superfície, S(λ) é a curva de sensibilidade dos cones e I(λ) é o espectro do

iluminante.

24

Para se obter o contraste cromático entre o objeto e o fundo, iluminado por uma

determinada fonte de luz, e considerando-se a visão de cores de um determinado observador,

utiliza-se as seguintes fórmulas para dicromatas (mamíferos) e tetracromatas (aves e répteis),

respectivamente.

Onde ΔS é a distância entre duas cores em JND (do inglês: just noticeable difference),

Δƒi é a diferença entre duas superfícies (ƒi do objeto e ƒi do fundo) em relação ao

fotorreceptor i. Nesse contexto, quando o contraste de cor entre o objeto e o fundo (coloração

de cauda e background) excede o limiar de 1 JND considera-se esse alvo detectável. Já

quando o contraste fica abaixo de 1 JND considera-se haver uma diferença não detectável.

Entre 1 e 3 JNDs considera-se que o alvo seja pouco detectável ou somente detectável sob

condições ideais de iluminação. Mas, se uma superfície for contrasta de outra em, pelo menos,

3 JNDs considera-se que a diferença de cor entre os dois objetos seja muito perceptível

(OSORIO et al., 2004).

Neste estudo, a modelagem visual foi realizada através do pacote pavo (MAIA et al.,

2013), utilizando o programa estatístico R (R Development Core Team, 2015). A visão de

cores foi modelada para dois tipos de predadores: mamíferos canídeos dicromatas, com picos

de sensibilidade espectral de 430 e 555nm (JACOBS et al., 1993); e aves tetracromatas com

cone UVS e VS, representado por Cyanistes caeruleus (picos de sensibilidade espectral de

372, 449, 502 e 563nm) e Pavo cristatus (com picos de sensibilidade espectral de 424, 458,

505 e 567nm), respectivamente (HART, 2001; HART; HUNT, 2007). A visão de lagartos,

25

simulando co-especificos, também foi modelada. Para isso, como a visão de cores de M.

maximiliani e V. multiscutata ainda não foram investigadas, se utilizou parâmetros visuais da

espécie filogeneticamente mais próxima, e que dispunha de informações disponíveis na

literatura, Zooteca vivipara, com picos de sensibilidade espectral de 358, 437, 487 e 617nm

(MARTIN et al., 2015a).

As comparações foram realizadas, separadamente, para cada parte do corpo do animal

(cabeça, dorso, lateral e cauda), sendo sempre contrastadas às múltiplas amostras de substrato

(folhiço e o substrato arenoso) obtidas em cada área de coleta, e em cada estação do ano

(chuvosa e seca).

3.3. Análises estatísticas:

Foi realizada uma análise estatística levando-se em consideração os múltiplos valores de

JND obtidos entre as comparações. Uma vez que algumas amostras não apresentaram

distribuição normal, optou-se por utilizar testes não-paramétricos, como o teste de Friedmam,

quando as amostras eram pareadas, e o teste de Kruskal-Wallis, quando as amostras não eram

pareadas. Realizou-se uma correlação de Pearson entre a coloração da cauda do animal e

outras variáveis, como: tamanho do animal e tamanho da cauda. Como análises prévias não

revelaram diferença entre a coloração dos animais e a estação do ano, as análises posteriores

foram realizadas considerando todos os indivíduos em conjunto. Nas análises foi utilizado o

programa estatístico BioEstat e um alfa estatístico de 0,05.

4. RESULTADOS:

4.1 Micrablepharus maximiliani

Os espectros de refletância das diferentes partes do corpo do M. maximiliani (cabeça,

cauda, dorso e lateral) são mostrados na figura 3.

26

Figura 3: Espectros de refletância da cabeça (A), do dorso (B), da cauda (C) e da lateral (D) de todos os indivíduos de

Micrablepharus maximiliani (6 na estação seca e 5 na chuvosa) coletados na Barreira do Inferno. Linhas coloridas

indicam os indivíduos. WL é o comprimento de onda.

É possível observar em relação às curvas do dorso e da cabeça, dois picos de refletância

principais (figura 3- A e B). Um no comprimento de onda longa longo, entre o 600 e o 700

nm e outro no comprimento de onda curto, no UV (abaixo de 400 nm), principalmente entre o

300 e o 350 nm. Já para a lateral (figura 3- D), é possível observar uma linha quase que

retilínea na faixa do visível (400- 700 nm). Porém, com picos de refletância no UV, entre 300

e 350 nm. Já para a cauda (figura 3- C), se observa picos de reflecção no comprimento de

onda curto, que começa próximo a 400 nm, e tem seu pico máximo no UV, em torno de 350

nm.

4.1.1 Restinga

4.1.1.1 Estação chuvosa

Os espectros de refletância do folhiço e do substrato arenoso da restinga (Barreira do

inferno), assim como o espectro do iluminante nublado da região são mostrados na figura 4.

A

C

B

B

D

27

Figura 4: A) Refletância do folhiço da restinga na estação chuvosa. B) Refletância do substrato arenoso da restinga na

estação chuvosa. C) Espectro do iluminante nublado da restinga.

As curvas de refletância do folhiço, e do solo (substrato arenoso) (figura 4- A e B) da

estação chuvosa mostram picos de reflecção em comprimentos de onda longo, entre 600-700

nm. No folhiço, se observa também em alguns espectros, picos de refletância em

comprimentos de onda média, entre 500- 600 nm, típicos de superfícies esverdeadas. Já o

espectro do iluminante (figura 4- C) apresenta características de iluminante branco, com

incidência de luz em todas as faixas de comprimentos de ondas, típico de ambientes abertos.

A comparação da cabeça da cabeça do M. maximiliani com o substrato se apresentou

muito perceptível, principalmente para aves com cones UVS (Blue tit). Já para aves com cone

VS, esse contraste é muitas vezes pouco perceptível, enquanto para canídeos de modo geral

esse contraste geralmente é imperceptível, com exceção da cauda que de modo geral

apresenta altos contrastes com o substrato (tabela 1).

A comparação de ave com cone UVS, ave com cone VS, lagartos e canídeos mostrou

haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 124,145; GL=3; p<0,001). O teste post-

hoc mostrou que, com exceção de ave com cone UVS e ave com cone VS que não

diferiram significativamente (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre

si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cabeça do M. maximiliani com o folhiço da

estação chuvosa (figura 5-gráfico A). Em relação ao contraste da cabeça com o substrato

arenoso (figura 5-gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS, lagartos

e canídeos mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 96,747; GL=3;

A B C

28

p<0,001). O teste post-hoc mostrou que, todos os grupos diferiram entre

si (p<0,05).



hoc mostrou que, todos os grupos diferiram entre

si (p<0,05). Isso em relação ao contraste do dorso do M. maximiliani com o folhiço da estação

chuvosa (figura 6-gráfico A). Em relação ao contraste do dorso com o substrato arenoso

(figura 6-gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS, lagartos e

canídeos mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 125,781; GL=3;


si (p<0,05).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da lateral do M. maximiliani com o folhiço da

estação chuvosa (figura 7-gráfico A). Em relação ao contraste da lateral com o substrato

arenoso (figura 7-gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS, lagartos

e canídeos mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr=81,000; GL=3;


si (p<0,05).


haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 231,000; GL=3; p=0,001). O teste post-


si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cauda do M. maximiliani com o folhiço da estação

chuvosa (figura 8-gráfico A). Em relação ao contraste da cauda com o substrato arenoso


29



si (p<0,05).

Comparação

Observadores

Ave cone UVS Ave com cone VS Lagarto Canídeo

Cabeça vs folhiço 3.9 3.1 6.2 0.06

Cabeça vs solo 5.6 3.3 7.4 0.01

Dorso vs folhiço 3.5 2.5 5.5 0.01

Dorso vs solo 5.3 2.5 6.5 0.01

Lateral vs folhiço 4.0 2.9 6.6 0.1

Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

6.3

11.6

13.4

2.6

7.7

6.6

7.9

15.3

15.9

0.02

1.4

1.2

Figura 5: Contraste da cabeça do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da

estação chuvosa (B), quando visualizados por diferentes observadores (Ave com cone UVS, ave com cone VS, lagarto e

canídeo). Linhas centrais representam à média, as caixas o desvio padrão e os bigodes os valores máximos e mínimos.

Círculos pretos representam outliers.

Observadores

A B

Tabela 1. Valores de contraste cromático mínimo (para diferentes observadores), em unidades de JND, entre diferentes

porções do corpo de M. maximiliani e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de restinga durante a estação chuvosa.

30

Figura 6: Contraste do dorso do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da

estação chuvosa (B). Isso em relação aos fenótipos visuais de diferentes predadores (Ave com cone UVS, Ave com cone

VS, lagarto e canídeo). Restante da legenda conforme figura 5.

Figura 7: Contraste da lateral do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da



Figura 8: Contraste da cauda do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da



4.1.1.2 Estação seca

Os espectros de refletância do substrato arenoso e do folhiço, assim como, o espectro

do iluminante da restinga, são mostrados na figura abaixo:

A

B

B

A B

A

Observadores

Observadores

Observadores

31

Figura 9: A) refletância do substrato arenoso na estação seca da restinga. B) Refletância do folhiço da restinga na

estação seca e C) Espetro do iluminante da restinga na estação seca.

As curvas de refletância do substrato da restinga, na estação seca, mostram picos de

reflecção em comprimentos de onda longo, com alguns espectros com picos de reflecção

também no comprimento de onda médio. O iluminante, por sua vez, mostra um pico principal

no comprimento de onda médio, entre 500- 600 nm, característico de um iluminante com

padrão esverdeado, porém com um pico menos evidente, do que o mostrado por Endler, 1992.

O contraste de cor das diferentes partes do corpo do M. maximiliani (cabeça, cauda

dorso e lateral) foi muito perceptível pra todos os fenótipos avaliados, com exceção de

canídeos que o contraste foi imperceptível para a maioria das comparações, com exceção da

cauda, que para todos os fenótipos apresenta contrastes muito altos (tabela 2).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cabeça do M. maximiliani com o substrato

arenoso da estação seca (figura 10-gráfico A). Em relação ao contraste da cabeça com o

folhiço (figura 10-gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS,

lagartos e canídeos mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 213,000;

GL=3; p=0,001). O teste post-hoc mostrou que, todos os grupos diferiram entre

si (p<0,05).

A C B

32




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cauda do M. maximiliani com o substrato arenoso

da estação seca (figura 11-gráfico A). Em relação ao contraste da cauda com o folhiço (figura

11-gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS, lagartos e canídeos

mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 189,000; GL=3; p<0,001). O

teste post-hoc mostrou que, todos os grupos diferiram entre

si (p<0,05).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste do dorso do M. maximiliani com o substrato arenoso

da estação seca (figura 12-gráfico A). Em relação ao contraste do dorso com o folhiço (figura




si (p<0,05).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da lateral do M. maximiliani com o substrato arenoso

da estação seca (figura 13- gráfico A). Em relação ao contraste da lateral com o folhiço

(figura 13- gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS, lagartos e



si (p<0,05).

33

Observadores

Comparação Ave cone UVS Ave cone VS Lagarto Canídeo


Cabeça vs solo 6.0 3.5 7.6 0.02


Dorso vs solo 5.8 2.9 6.8 0.04


Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

6.7

22.9

13.7

3.1

14.3

6.7

8.2

26.7

16.3

0.06

2.9

1.3

Figura 10: Contraste da cabeça do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da

estação seca (B). Isso em relação aos fenótipos visuais de diferentes predadores (Ave com cone UVS, ave com cone VS,

lagarto e canídeo). Restante da legenda conforme figura 5.

Figura 11: Contraste da cauda do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da

estação seca (B). Isso em relação aos fenótipos visuais de diferentes predadores (Ave com cone UVS, Ave com cone VS,


A B

A B

Observadores

Observadores


porções do corpo de M. maximiliani e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de restinga durante a estação seca.

34

Figura 12: Contraste do dorso do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 13: Contraste da lateral do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



4.1.2 Caatinga


Os espectros de refletância do substrato arenoso e do folhiço da caatinga (Lagoa

Nova), são mostrados na figura abaixo. O iluminante utilizado foi o nublado da restinga

(figura: 14).

A B

A B

Observadores

Observadores

35

Figura 14: A) espetro de refletância do substrato arenoso da caatinga na estação chuvosa e B) espectro de refletância

do folhiço da caatinga na estação chuvosa.

As curvas de refletância, do substrato arenoso da caatinga, na estação chuvosa,

também apresentam picos no comprimento de onda longo, porém, algumas curvas são quase

que retilíneas.

Já as comparações das partes do corpo M. maximiliani, com o substrato da caatinga, na

estação chuvosa se apresentou pouco perceptível e até mesmo imperceptível para aves e

canídeos. Para lagartos essas comparações foram fracamente perceptíveis. Somente a cauda

que no geral apresenta contrastes maiores para todos os fenótipos (tabela 3).


haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 157, 669; GL=3; p<0,001). O teste post-




arenoso (figura 15-gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS,

lagartos e canídeos mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 179, 363;

GL=3; p<0,001). O teste post-hoc mostrou que, com exceção de ave com cone UVS e ave

com cone VS que não apresentou diferença (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre

si (p<0,05).




A B

36






si (p<0,05).








p<0,001). O teste post-hoc mostrou que, com exceção de ave com cone UVS e ave com cone

VS que não apresentou diferença (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre

si (p<0,05).








GL=3; p<0,001). O teste post-hoc mostrou que, todos os grupos diferiram entre

si (p<0,05).

37

Observadores



Cabeça vs solo 0.6 0.9 1.8 0.01


Dorso vs solo 0.5 0.5 1.0 0.01


Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

1.4

10.6

10.4

0.5

8.1

7.7

2.0

12.0

11.9

0.01

0.9

1.0

Figura 15: Contraste da cabeça do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da



Figura 16: Contraste da cauda do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da



A B

A B


porções do corpo de M. maximiliani e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de caatinga durante a estação chuvosa, sob

um céu nublado.

Observadores

Observadores

38

Figura 17: Contraste do dorso do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da



Figura 178: Contraste da lateral do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa (A) e com o substrato arenoso da




Os espetros de refletância do substrato arenoso e do folhiço na estação seca da

caatinga (Lagoa Nova), assim como o espectro do iluminante na estação seca são mostrados

na figura abaixo.

Figura 189: A) Espectros de refletância do substrato arenoso da caatinga na estação seca. B) Espectros de refletância

do folhiço da caatinga na estação seca e C) espectro do iluminante da caatinga na estação seca.

A B

A B C

A B

Observadores

Observadores

39

As curvas de refletância, do substrato da caatinga, na estação seca, também tende a ter

picos em comprimentos de onda longos (o folhiço), porém, na maioria das vezes a curva é

retilínea. O iluminante, é que apresenta um padrão essencialmente branco, característicos de

áreas abertas, se assemelhando ao iluminante do Endler, 1992.

As comparações de JNDs, com as partes do M. maximiliani mostrou ser imperceptível

e/ou pouco perceptível para aves, lagartos e canídeos, quando se considera o solo. Já em

relação ao folhiço, essas comparações são muitos perceptíveis para aves e lagartos. A cauda é

que apresenta contrastes bem maiores, isso para todos os fenótipos (tabela 4).



hoc mostrou que, com exceção de ave com cone UVS e ave com cone VS que não diferiu

entre si (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre

si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cabeça do M. maximiliani com o substrato





si (p<0,05).





da estação seca (figura 21-gráfico A). Em relação ao contraste da cauda o folhiço (figura 21-

gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS, lagartos e canídeos


40


si (p<0,05).





da estação seca (figura 22-gráfico A). Em relação ao contraste do dorso o folhiço (figura 22-

gráfico B), a comparação de ave com cone VS, ave com cone UVS, lagartos e canídeos



si (p<0,05).





da estação seca (figura 23-gráfico A). Em relação ao contraste da lateral com o folhiço (figura




si (p<0,05).

Observadores



Cabeça vs solo 1.1 0.9 2.3 0.01



porções do corpo de M. maximiliani e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de caatinga durante a estação seca.

41

Dorso vs solo 0.4 0.7 1.7 0.01


Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

1.7

18.9

10.7

0.4

11.5

7.7

2.5

23.5

12.3

0.01

2.2

1.0

Figura 20: Contraste da cabeça do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 219: Contraste da cauda do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



A B

A B

Observadores

Observadores

42

Figura 202: Contraste do dorso do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 213: Contraste da lateral do M. maximiliani com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



4.1.3 Mata atlântica


Os espectros de refletância do folhiço da estação chuvosa da mata atlântica (Nísia

Floresta) são mostrados na figura abaixo. Dados de refletância do substrato arenoso não foram

mensurados, o iluminante utilizado foi o da restinga nublado (figura: 24).

B A

A B

Observadores

Observadores

43

Figura 224: curvas de refletância do folhiço da estação chuvosa da mata.

As curvas de reflecção do folhiço, da mata, na estação chuvosa mostram picos no

comprimento de onda médio, entre 500- 600 nm. Com quase nenhuma reflecção de

comprimento de onda curto.

As comparações, do folhiço da mata, na estação chuvosa, com as partes do corpo do

M. maximiliani se mostrou pouco perceptível para aves com cone VS, porém muito

perceptível para aves com cone UVS e lagartos, sendo este último o que apresenta melhor

percepção. Para canídeos as comparações foram imperceptíveis, com exceção da cauda, que

no geral apresenta altos contrastes (tabela 5).





estação chuvosa (figura 25).





chuvosa (figura 26).

0

10,000

20,000

30,000

40,000

50,000

60,000

70,000

80,000

90,000

300 400 500 600 700

R

E

F

L

E

T

Â

C

I

A

WL

44





estação chuvosa (figura 27).





chuvosa (figura 28).

Observadores





Cauda vs folhiço 11.8

6.4 17.8

1.4


porções do corpo de M. maximiliani e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de mata durante a estação chuvosa.

45

Figura 235: Contraste da cabeça do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos

visuais de diferentes predadores (Ave com cone UVS, Ave com cone VS, lagarto e canídeo). Restante da legenda

conforme figura 5.

Figura 246: Contraste do dorso do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos


conforme figura 5.

Figura 27: Contraste da lateral do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos


conforme figura 5.

Observadores

Observadores

Observadores

46

Figura 28: Contraste da cauda do M. maximiliani com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos


conforme figura 5.


Os espectros de refletância do substrato arenoso e do folhiço da mata (Nísia) na

estação seca, assim como o espetro do iluminante da mata na estação seca são mostrados na

figura abaixo.

Figura 29: A) Espectros de refletância do substrato arenoso na estação seca da mata. B) espectros de refletância do

folhiço da mata na estação seca e C) Espectro do iluminante da mata na estação seca.

As curvas de reflecção do substrato da mata na estação seca mostram picos em

comprimentos de onda médio-longo, entre 500- 700 nm, com quase nenhuma reflecção

comprimentos de onda curto. Já o iluminante apresentou características semelhantes ao

padrão azulado, com incidência maior de comprimentos de onda curto, principalmente entre o

400- 500 nm.

As comparações do substrato da mata na estação seca com as partes do corpo de M.

maximiliani, se mostrou no geral facilmente detectável, isso para todos os fenótipos visuais

A C B

Observadores

47

utilizados, com exceção de canídeos que apresentou baixa detectabilidade, somente para as

comparações com a cauda, nas demais foi indetectável (tabela 6).





estação seca (figura 30-gráfico A). Em relação ao contraste da cabeça com o substrato arenoso




VS que não diferiu entre si (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre

si (p<0,05).







mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 81,000; GL=3; p<0,001). O teste

post-hoc mostrou que, todos os grupos diferiram entre

si (p<0,05).






48


mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 96, 745; GL=3; p<0,001). O


si (p<0,05).







mostrou haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 99,000; GL=3; p<0,001). O teste

post-hoc mostrou que, todos os grupos diferiram entre

si (p<0,05).

Observadores



Cabeça vs solo 8.7 6.2 10.7 0.02


Dorso vs solo 7.6 5.8 10.0 0.1


Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

8.4

14.2

13.6

6.0

7.5

7.0

11.2

19.0

18.0

0.3

1.7

1.5


porções do corpo de M. maximiliani e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de mata durante a estação seca.

49

Figura 30: Contraste da cabeça do M. maximiliani com o folhiço da estação seca (A) e com o substrato arenoso da



Figura 31: Contraste da cauda do M. maximiliani com o folhiço da estação seca (A) e com o substrato arenoso da



Figura 32: Contraste do dorso do M. maximiliani com o folhiço da estação seca (A) e com o substrato arenoso da



A B

A B

A B

Observadores

Observadores

Observadores

50

Figura 33: Contraste da lateral do M. maximiliani com o folhiço da estação seca (A) e com o substrato arenoso da



4.2 Vanzosaura multiscutata

Os espectros de refletância das diferentes partes do corpo do V. multiscutata (cabeça,

cauda, dorso e lateral), são mostrados na figura abaixo:

Figura 34: A) Curvas de refletância da cabeça; B) Curvas de refletância do dorso; C) curvas de refletância da cauda e

D) Curvas de refletância da lateral. São mostradas as curvas de todos os indivíduos de V. multiscutata coletados, na

estação seca e na estação chuvosa.

As curvas de reflecção, das partes do corpo do V. multiscutata mostram em geral,

picos de reflecção em comprimentos de onda longo (600- 700 nm) e outro em comprimentos

A B

A

B

B

D C

B

Observadores

51

de onda curto (350 nm), no UV, porém, enquanto a cauda apresenta o pico do UV em torno de

350 nm, as demais partes apresentam esse pico no UV mais curto, entre 300- 350 nm. A curva

da lateral, é que em alguns momentos apresentam uma linha quase que retilínea na faixa do

visível (400- 700 nm, para humanos).

4.2.1 Caatinga


As comparações das partes do corpo do V. multiscutata com o substrato da caatinga na

estação seca apresentaram resultados variados. Para aves, em alguns momentos esse contraste

foi imperceptível e/ou pouco perceptível. Enquanto para lagartos esse contraste foi pouco

perceptível. Para o solo, já para o folhiço esses resultados foram muitos perceptíveis. Para

canídeos de modo geral esse contraste foi imperceptível. A cauda apresentou contrastes

maiores, isso para lagartos e aves (tabela 7).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cabeça do V. multiscutata com o substrato





si (p<0,05).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste do dorso do V. multiscutata com o substrato arenoso

52





si (p<0,05).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da lateral do V. multiscutata com o substrato arenoso





si (p<0,05).



hoc mostrou que, com exceção de ave com cone VS e ave com cone VS que não diferiu entre

si (p>00,05), todos demais grupos diferiram entre

si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cauda do V. multiscutata com o substrato arenoso





si (p<0,05).

53

Observadores



Cabeça vs solo 1.3 0.8 1.4 0.01


Dorso vs solo 2.1 1.4 2.5 0.01


Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

0.8

8.2

2.8

0.1

5.8

2.9

1.2

11.2

2.7

0.01

0.03

0.01

Figura 35- Contraste da cabeça do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



A B

Observadores


porções do corpo de V. multiscutata e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de caatinga durante a estação seca.

54

Figura 36- Contraste do dorso do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 37- Contraste da lateral do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 38- Contraste da cauda do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



A B

B A

A B

Observadores

Observadores

Observadores

55


As comparações do substrato da caatinga na estação chuvosa com as partes do corpo

do V. multiscutata se mostrou, em muitos momentos, imperceptível para aves com cone VS e

canídeos. Enquanto para aves com cone UVS e lagartos esse contraste, foi no geral, pouco

perceptível. A cauda, por sua vez, apresentou contrastes maiores, isso para aves e lagartos

(tabela 8).





arenoso da estação chuvosa (figura 39-gráfico A). Em relação ao contraste da cabeça com o




si (p<0,05).





da estação chuvosa (figura 40-gráfico A). Em relação ao contraste do dorso com o folhiço




si (p<0,05).


haver uma diferença estatística entre os grupos (Fr= 231,5; GL=3; p<0,001). O teste post-hoc

56

mostrou que, com exceção de ave com cone VS e canídeos que não diferiu estatisticamente

entre si (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre


da estação chuvosa (figura 41-gráfico A). Em relação ao contraste da lateral com o folhiço




si (p<0,05).





da estação chuvosa (figura 42-gráfico A). Em relação ao contraste da cauda com o folhiço




si (p<0,05).

Observadores



Cabeça vs solo 0.6 0.3 1.2 0.01


Dorso vs solo 1.4 0.5 2.3 0.02



porções do corpo de V.multiscutata e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de caatinga durante a estação chuvosa.

57

Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

0.7

3.1

2.1

0.2

1.5

1.5

1.2

4.1

2.3

0.01

0.01

0.01

Figura 39: Contraste da cabeça do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



Figura 40: Contraste do dorso do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



A B

A B

Observadores

Observadores

58

Figura 41: Contraste da lateral do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



Figura 42: Contraste da cauda do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



4.2.2 Restinga


As comparações, das partes do corpo do V. multiscutata com o substrato da restinga,

na estação seca, se mostrou muito perceptível para aves e lagartos. Para canídeos é que em

geral esse contraste foi imperceptível. A cauda, em geral, apresentou maiores contrastes

(tabela 9).



A B

A B

Observadores

Observadores

59







si (p<0,05).









si (p<0,05).









si (p<0,05).

60









si (p<0,05).

Observadores



Cabeça vs solo 4.5 3.5 4.3 0.01


Dorso vs solo 3.5 3.0 4.2 0.06


Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

5.5

10.5

7.0

3.2

6.3

4.9

6.1

12.5

7.4

0.01

0.9

0.01


porções do corpo de V.multiscutata e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de restinga durante a estação seca.

61

Figura 43: Contraste da cabeça do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 44: Contraste do dorso do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 45: Contraste da lateral do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



A B

A B

A B

Observadores

Observadores

Observadores

62

Figura 46: Contraste da cauda do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da




Para aves com cones VS, foi que algumas comparações, das partes do corpo do

V.multiscutata com o substrato da restinga, na estação chuvosa, foram pouco perceptíveis. No

geral para aves com cones UV e lagartos o contraste foi altamente perceptível. Para canídeos

o contraste foi imperceptível. A cauda em geral tem contrastes ainda maiores para aves e

lagartos (tabela 10).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cabeça do V. multiscutata com o folhiço da





si (p<0,05).




A B

Observadores

63

si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da cauda do V. multiscutata com o folhiço da estação





si (p<0,05).



mostrou que, com exceção de ave com cone UVS e ave com cone VS que não diferiu entre si

(p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre

si (p<0,05). Isso em relação ao contraste do dorso do V. multiscutata com o folhiço da estação





VS que não diferiu entre si (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre

si (p<0,05).




si (p<0,05). Isso em relação ao contraste da lateral do V. multiscutata com o folhiço da





si (p<0,05).

64

Observadores



Cabeça vs solo 4.3 3.5 4.2 0.01


Dorso vs solo 5.4 4.6 4.9 0.03


Lateral vs solo

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

5.2

4.9

6.8

2.9

4.9

6.2

5.8

6.1

7.3

0.04

0.1

0.1

Figura 47: Contraste da cabeça do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



A B

Observadores


porções do corpo de V.multiscutata e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de restinga durante a estação chuvosa.

65

Figura 48: Contraste da cauda do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



Figura 49: Contraste do dorso do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



Figura 50: Contraste da lateral do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação chuvosa (A) e com o folhiço da



4.2.3 Mata atlântica

A B

A B

A B

Observadores

Observadores

Observadores

66


As comparações, das partes do corpo do V. multiscutata, com o substrato da mata, na

estação seca, se mostrou muito perceptível para o fenótipo das aves e de lagartos. Para

canídeos foi que esse contraste foi imperceptível. A cauda em geral apresenta contrastes

maiores (tabela 11).



mostrou que, com exceção de ave com cone UVS e ave com cone VS que não diferiu entre si

(p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre






si (p<0,05).









si (p<0,05).



67

hoc mostrou que, com exceção de ave com cone UVS e ave com cone VS que não diferiu

entre sí (p>0,05), todos os demais grupos diferiram entre






si (p<0,05).









si (p<0,05).

Observadores



Cabeça vs solo 6.7 5.9 7.3 0.01


Dorso vs solo 6.6 6.9 7.2 0.01


Lateral vs solo 7.3 6.0 9.0 0.2


porções do corpo de V.multiscutata e o substrato (folhiço ou solo) de uma área de mata durante a estação seca.

68

Cauda vs folhiço

Cauda vs solo

8.4

9.3

6.2

8.4

10.6

10.6

0.06

0.1

Figura 51: Contraste da cabeça do V. multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 52: Contraste da cauda do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



Figura 53: Contraste do dorso do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da



A B

A B

A

A

B

Observadores

Observadores

Observadores

69

Figura 54: Contraste da lateral do V.multiscutata com o substrato arenoso da estação seca (A) e com o folhiço da




As comparações das partes do corpo de V. multiscutata com o folhiço da estação

chuvosa da mata se mostrou fracamente perceptível para aves com cones VS, e também para

aves com cones UV. Para lagartos esse contraste foi altamente perceptível. Para canídeos ele

foi imperceptível. A cauda em geral foi mais conspícua, principalmente para lagartos (tabela

12).





arenoso da estação chuvosa (figura 55).





da estação chuvosa (figura 56).



A B

Observadores

70









Observadores





Cauda vs folhiço 3.6 2.5 7.0 0.01

Figura 55: Contraste da cabeça do V.multiscutata com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos


conforme figura 5.

Observadores


porções do corpo de V.multiscutata e o substrato (folhiço solo) de uma área de mata durante a estação chuvosa.

71

Figura 56: Contraste da cauda do V.multiscutata com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos


conforme figura 5.

Figura 57: Contraste do dorso do V.multiscutata com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos


conforme figura 5.

Figura 58: Contraste da lateral do V.multiscutata com o folhiço da estação chuvosa. Isso em relação aos fenótipos

visuais de diferentes predadores (Ave com cone UVS, ave com cone VS, lagarto e canídeo). Restante da legenda

conforme figura 5.

Observadores

Observadores

Observadores

72

4.3 Correlação de variáveis morfométricas com a captação quântica dos

fotorreceptores de lagartos

4.3.1 Micrablepharus maximiliani

Uma correlação positiva fraca, sem significância foi encontrada na captação quântica

dos cones do lagarto com o tamanho da cauda (com a reflecção da cauda), porém não

significativa (cone UV, r= 0,33 e P=0,24 (figura 61-A); cone VS, r=0.2 e P=0.3; cone verde,

r=0.2 e P=0.4 e cone vermelho, r=0.2 e P=0.4).

Também não foi encontrada correlação significativa entre o comprimento padrão (rostro

cloacal) e a captação quântica do dorso de nenhum dos cones do M. maximiliani (cone UV, r=

0.44 e P= 0,07 (figura 62-B); cone VS, r= 0.41 e P=0.09; cone verde, r=0.42 e P=0.09;

vermelho, r=0.37 e P=0.1). Apesar de a correlação ser positiva moderada com o cone UV, VS

e verde. E também não foi encontrada nenhuma relação entre o comprimento padrão e a

captação quântica da lateral do M. maximiliani (cone UV, r=-0,06 e P=0,8; cone VS, r=-0.1 e

P=0.6; cone verde, r=-0.1 e P=0.8; cone vermelho r=-0.1 e P=0.5).

Também não foi encontrada diferença em relação à captação quântica da reflecção do

UV de machos e fêmeas (Kruskal Wallis, P=0.85).

Figura 59: A) Correlação tamanho da cauda com a captação quântica do cone ultravioleta em relação à reflecção da

cauda do M.maximiliani. B) Correlação comprimento padrão com captação quântica do cone ultravioleta em relação

à reflecção do dorso do M. maximiliani.

A B

73

4.3.2 Vanzosaura multiscutata

Foi encontrada, uma correlação positiva, com significância estatística apenas para o

tamanho da cauda em relação à captação quântica do cone UV da reflecção da cauda (r= 0,45

e um P= 0,03) (figura 62). Já em relação aos demais fotorreceptores foi encontrada uma

correlação fraca, porém, sem diferença estatística (cone VS, r= 0.3 e P=0.1; cone verde, r= 0.2

e P=0.2; cone vermelho, r= 0.3 e P=0.1). O comprimento padrão também foi utilizado em

relação à coloração da cauda, mas não apresentou correlação com a captação quântica de

nenhum fotorreceptor (cone UV, r=-0.03 e P=0.8; cone VS, r= 0.0 e P=0.9; cone verde, r=0.0

e P= 0.9; cone vermelho, r=-0.04 e P=0.8). A captação quântica foi realizada considerando a

visão do lagarto.

Figura 60: Correlação do tamanho da cauda de V. multiscutata com a captação quântica do cone ultravioleta de

lagartos.

5. DISCUSSÃO

As curvas de refletância das partes do corpo, tanto do M.maximiliani quanto do V.

multiscutata, mostram picos no ultravioleta (UV). No entanto, enquanto as caudas mostram

picos de reflecção em torno de 350nm, as demais partes do corpo mostram picos de reflecção

na faixa UV mais curta, entre 300-350nm. A luz UV pode ser utilizado na comunicação intra-

especifica dos lagartos (BAJER et al., 2011; MARTIN et al., 2015b; OLSSON;

ANDERSSON; WAPSTRA, 2011; STAPLEY; WHITING, 2006; WHITING et al., 2006).

Essa diferença de reflecção entre UV longo, nas caudas, e UV curto, nas demais partes do

74

corpo, é um forte indício de que a coloração corporal das duas espécies pode estar relacionada

à sinalização sócio-sexual, enquanto a coloração da cauda estaria também ligada a

comunicação intra-especifica e também à evasão de predação. Isso porque, aves com cone VS

(que tem pouca sensibilidade ao UV), e mesmo aves com cones UV têm picos de UV em

comprimentos de onda mais longo que lagartos, o que favorece os lagartos na detecção desse

tipo de pista visual.

Os picos de reflecção da cabeça e do dorso, que ocorrem em comprimentos de onda

longos se dão em função do pico de reflecção do substrato, que em geral também segue essa

tendência. Sendo assim, o modo de camuflagem do animal contra o seu fundo, atuando como

background mathing, que ocorre quando a cor do animal imita a cor do substrato

(SCHAEFER; STOBBE, 2006). Além disso, indivíduos de V. multiscutata exibem um padrão

dorsal que vai do simples, sem listras, ao complexo, com muitas listras (DELFIM; FREIRE,

2007; RECODER, 2012), que pode está atuando como camuflagem disruptiva. O substrato,

por sua vez, não apresenta picos de reflecção no comprimento de onda curto (figura 4- A e B;

9- A e B; 14- A e B; 22- A e B; 27 e 32- A e B), o que influência no contraste do animal com

o fundo, principalmente para animais que são capazes de captar luz nessa faixa de

comprimentos de onda, como aves e lagartos, por exemplo (BOWMAKER, 1998; KELBER;

VOROBYEV; OSORIO, 2003).

O contraste do V. multiscutata em relação ao seu próprio hábitat, e aos demais

ambientes, confirma o que é proposto pela hipótese do direcionamento sensorial (ENDLER,

1992), já que o animal foi mais críptico para seus predadores em seu próprio hábitat, quando

comparado aos demais, sendo pouco perceptível ou até mesmo imperceptível. E, mesmo o

contraste tendo diminuído também para co-especificos, foi observado que, em muitos casos,

esse contraste ainda foi altamente perceptível. Já em relação ao M. maximiliani, o contraste

foi maior em seu próprio ambiente, quando comparado com a caatinga, por exemplo, local

onde não há registro da espécie até o momento (tanto para predadores quanto para co-

75

especificos). Porém, apesar do M. maximiliani não ter sido encontrado em nosso local de

estudo da caatinga, a espécie foi bastante abundante em uma área relativamente próxima (no

município de Tenente Laurentino), com características semelhantes (SILVA, 2012), o que

sugere que esse pode ser também um hábitat onde a espécie pode estar presente. Esses

animais ocorrem também em regiões de mata (na borda), como em Nísia Floresta. Sendo que,

na caatinga é que foram obtidos os menores contrastes cromáticos, ou seja, onde o animal está

mais camuflado.

Nossos resultados mostram que a cabeça, a lateral e, principalmente, o dorso dos

indivíduos de M. maximiliani e V. multiscutata podem cumprir, em diferentes backgrounds,

uma função de camuflagem perante os olhos de possíveis predadores (quando consideramos o

substrato da estação chuvosa), o que já foi observado em outros lagartos, como em

Ctenophorus decresii, Podarcis erhardii e Crotaphytus collaris (HUSAK et al., 2006;

MARSHALL et al., 2015; TEASDALE; STEVENS; STUART-FOX, 2013). A coloração do

dorso, por exemplo, é a que apresenta o menor contraste com o substrato e isso pode ser

porque ela também é a parte do corpo de maior tamanho e, provavelmente, a de mais fácil

identificação. A coloração da lateral em relação ao substrato, em geral, apresenta contrastes

maiores do que a coloração da cabeça e do dorso em relação ao substrato. Porém, devido à sua

localização, ela deve ser bem mais difícil de ser visualizada por predadores aéreos, ao passo

que seria mais facilmente visualizada por outros lagartos, que poderiam utilizar tal pista de

cor para retirada de informações sócio-sexuais.

O contraste da coloração de ambas as espécies, com o substrato de áreas onde somente o

M. maximiliani ocorre (restinga e mata), não foi diferente para as duas espécies, assim,

provavelmente, a coloração de ambas as espécies representam um compromisso com

características gerais encontradas em diversos hábitats. Desse modo, a cor do V. multiscutata

não seria um empecilho à colonização da espécie em outros ambientes, já que contrastes

baixos (camuflagem) também são encontrados em outros locais (restinga e mata atlântica)

76

(principalmente na estação chuvosa), o que não aumentaria a exposição da espécie a possíveis

predadores.

O contraste de todas as partes do corpo das duas espécies, em todos os ambientes, e nas

duas estações sempre foi maior para a visão de lagartos, quando comparados à visão de aves e

mamíferos. O que pode ser indicativo de um canal de comunicação privado, como ocorre com

outras espécies (CUMMINGS; ROSENTHAL; RYAN, 2003; RÖMER; LANG;

HARTBAUER, 2010; STEVENS; CUTHILL, 2007). Nesse contexto, principalmente aves

com o cone VS, por exemplo, por ter apresentado uma percepção do contraste de cor reduzida

em relação a lagartos e aves com cone UVS (blue tit), pode ter dificuldades na identificação

de pistas de cores baseadas no UV, mesmo que em algumas comparações não tenha sido

encontrada diferença estatística significativa entre ave com cone UVS e ave com cone VS.

A cauda azul, por sua vez, apresenta valores altos de JND em todas as comparações

feitas, o que pode conferir a ela tanto uma função de comunicação intra-especifica, como uma

função de “decoy” ou evitação da predação, por chamar a atenção para uma parte não vital do

animal, como já demonstrado em experimentos de modelos de lagartos com a cauda azul

(BATEMAN; FLEMING; ROLEK, 2014; WATSON et al., 2012). Porém, o fato do UV/azul

não se propagar a longas distâncias (BRADBURY; VEHRENCAMP, 2011), pode impedir a

detecção por aves distantes. Essa detecção deve ocorrer em uma taxa maior a pequenas

distâncias, com encontros mais difíceis de serem evitados, onde a cauda deve ser utilizada

como modo de confundir e enganar possíveis predadores. Porém para co-especificos, essa

detecção pode ocorrer sem problemas, tendo em vista, que além de tudo, esse foi o fenótipo

para os quais foram obtidos os maiores contrastes. A não propagação do azul a longas

distâncias pode explicar os dados obtidos por Watson et al (2012), que mostrou que modelos

de cauda azul, e modelos sem cauda azul, tiveram taxas de ataque semelhante, porém com os

ataques voltados para a cauda azul, quando estes a possuíam.

77

Dependendo do fenótipo visual considerado, o contraste cromático entre a cauda

vermelha do V. multiscutata e o substrato foi diferente. Isso também ocorreu com a coloração

de outras espécies de lagartos (HÅSTAD; VICTORSSON; ODEEN, 2005; MARSHALL;

STEVENS, 2014). Os valores de JNDs da cauda, quando comparados com o substrato, foram

relativamente mais altos do que para as demais partes do corpo, ao menos quando se

considera o fenótipo de aves e lagartos. Aves por sua vez, independente do fenótipo visual

que elas possuem, não mostram muita diferença na percepção do vermelho da cauda do V.

multiscutata, o que provavelmente deve ocorrer mais na faixa do UV/violeta (HÅSTAD;

VICTORSSON; ODEEN, 2005). Já o fenótipo visual dos lagartos, por exemplo, é o que

apresenta os maiores valores para o contraste cromático da cauda. O fenótipo dos canídeos foi

o que apresentou contrastes muitos baixos, ou seja, uma pequena, ou inexistente, percepção

do vermelho da cauda do V. multiscutata frente ao seu background. Desse modo, a cauda,

assim como as demais partes do animal é imperceptível perante os canídeos, ou seja, estão

totalmente camuflados em relação ao seu fundo.

Desta forma, a cauda vermelha e a cauda azul podem cumprir papeis diferenciados

quando consideramos o sistema visual de predadores e co-especificos. A cauda azul pode de

modo geral, atuar como “decoy” para todos os predadores modelados. Enquanto a cauda

vermelha pode ter função semelhante, mas somente para aves e lagartos, e não para

mamíferos. E mesmo em relação a outros predadores, como aves com cone VS (aves de

rapina), por exemplo, em alguns momentos esse contraste é fracamente perceptível, o que não

ocorre com a cauda azul. O comportamento do V. multiscutata atesta para a hipótese do

decoy, onde os animais ao serem capturados, muitas vezes faziam movimentos lentos com a

cauda, com a clara atenção de chamar a intenção do predador para ela.

A comunicação intra-especifica pode também ter sido o principal fator na seleção da

coloração da cauda das duas espécies, de modo que, o que pode ocorrer também é uma

expressão comportamental especializada que favoreça a sua visualização por co-especificos,

como propõe o direcionamento sensorial (ENDLER, 1992). Para o V. multiscutata isso é

78

fortalecido com a correlação positiva estatisticamente significativa, apesar de moderada, entre

o tamanho da cauda e a captação quântica do cone UV. O que fortalece ainda mais a hipótese

de que a coloração da cauda do V.multiscutata, pode, ser utilizado na sinalização intra-

especifica, além de está atuando como estratégia anti-predação e até mesmo de camuflagem

(canídeos). Já que a cauda em conjunto com sua coloração pode está fornecendo algum outro

tipo de informação ao animal, atuando como indicador de qualidade, por exemplo. Já foi

mostrado, por exemplo, para peixes e aves que o tamanho da cauda é importante na seleção

sexual (BARBOSA; MOLLER, 1999; BISCHOFF; GOULD; RUBENSTEIN, 1985;

MOLLER et al., 1998). Além disso, alguns trabalhos já demostraram que o UV pode ser

importante na escolha de parceiros e no que se refere ao sucesso em lutas, por exemplo

(MARTIN et al., 2015b; OLSSON; ANDERSSON; WAPSTRA, 2011; STAPLEY;

WHITING, 2006).

Porém, a pressão de predação por aves que apresentam cone VS, como aves de rapina,

por exemplo, também pode ser importante (HART; HUNT, 2007). Podendo haver também

uma espécie de trade-off com a sinalização intra-especifica por um lado, e por outro a

possibilidade de ser predado, tanto por aves canoras (passeriformes com o cone SWS1 no

UV) quanto por outras espécies de lagartos (que são potenciais predadores das espécies),

sendo que não necessariamente representam a principal força de predação da espécie.

Aves passeriformes, por exemplo, possuem pouca frequência na ingestão de vertebrados

(LOPES; FERNANDES MARINE, 2005), apesar de que, aves ainda é um dos principais

predadores de lagartos (KUPRIYANOV et al., 2012; POULIN et al., 2001). Têm-se na

literatura registro de predação de Vanzosaura multiscutata por Ameiva ameiva, uma espécie

de lagarto da família Teidae (SALES RFD, 2010), e também por Cerdocyon thous, um

mamífero canídeo, que além do V. multiscutata predou também um Tropidurus (lagarto

Tropiduridae) (GOMES et al., 2012), ambas em região de caatinga. Predação de espécies de

lagartos filogeneticamente próximo dos Gymnophitalmideos, e que possam ser encontrados

no mesmo ambiente, são raros na literatura. Porém, há registros de predação de

79

Cnemidophurus ocellifer (Teiidae) por Guira guira (ave cuculidae), e juvenis de Ameiva

ameiva (Teiidae) por Gampsonyix swainsonii (ave accipitridae) (M. GOGLIATH, 2010;

PINHO et al, 2010), que também apresentam o cone VS.

A diferença do contraste cromático do animal no folhiço da estação chuvosa e seca pode

ocorrer em função da mudança de coloração do substrato, que pode adquirir tom mais

esverdeado ou mais escuro (em função da decomposição) na estação chuvosa (observação

pessoal). Para o animal, isso pode ser importante, já que ele pode se expor diferentemente nas

duas estações, mais na estação chuvosa, com temperaturas menos elevadas, e menos na

estação seca, com maiores temperaturas. Tal tendência foi observada no presente estudo para

o V. multiscutata, apesar do pequeno tamanho amostral, 8 indivíduos na estação seca e 12 na

chuvosa, mesmo com esforço menor na chuvosa. Porém, isso não foi observado em nossas

capturas em relação ao M. maximiliani, com uma quantidade de animais coletados quase

idênticos (6 na estação seca e 5 na chuvosa) em um esforço semelhante. Dal vechio et al

(2014), mostrou uma maior quantidade de M. maximiliani capturados na estação chuvosa no

cerrado, porém devido o esforço de captura ter sido menor na estação seca, a taxa de captura

fica semelhante. A densidade de predadores, e de presas podem ser outros fatores importantes.

Já que pode haver uma maior densidade e um padrão de atividade maior de aves (predadores)

na estação chuvosa do que na seca, além de uma maior disponibilidade de alimentos (presas)

também na estação chuvosa.

Dados do presente estudo podem ser estipulados para outras espécies de lagartos que

apresentam colorações distintas em suas caudas (vermelha ou azul) e principalmente para os

demais gymnophitalmideos que apresentam essa característica. O presente trabalho foi o

primeiro a explorar aspectos da coloração da cauda e das demais partes do corpo de lagartos

da família Gymnophitalmidae sob diferentes perspectivas, abrindo espaço para diversas outras

abordagens. Trabalhos avaliando aspectos da comunicação intra-especifica, como seleção

sexual e interações agonistas intra-sexual forneceriam importantes resultados na

complementação do presente trabalho. Além do mais, outras análises poderiam ser feitas,

80

como interação de modelos de cauda azul e vermelha com predadores reais e observações

experimentais, analisando escolha de micro-habitat (onde o animal passa mais tempo,

analisando a luz do ambiente e interação com o substrato) e a interação com outros

indivíduos, por exemplo.

6. CONCLUSÃO GERAL:

Foi possível observar no presente trabalho que as curvas de refletância tanto da cauda

quando das demais partes do corpo de V.multiscutata e de M.maximiliani mostram picos de

reflecção no ultravioleta, parte do espectro bastante utilizado em outras espécies para

sinalização. Em geral, com exceção da cauda, as demais partes do corpo das duas espécies

mostraram um baixo contraste cromático para aves, o que provavelmente lhes confere uma

função de camuflagem perante o seu substrato. Outro fator importante, que altera bastante o

contraste cromático do animal é o fenótipo visual do observador, com co-especificos e aves

canoras (com cone UV) no geral apresentando uma percepção maior, quando comparado com

aves não canoras (com cone VS) e canídeos. Os canídeos, por sua vez, tem uma percepção de

cores bem diferenciada das demais. Também foi observado, que o V. multiscutata foi mais

críptico em seu próprio ambiente do que nos demais, o que não ocorreu com o M.

maximiliani.

Conclui-se também, que a coloração da cauda de ambas as espécies pode comunicar

eficientemente para co-especificos, em caso de comunicação intra-especifica, e que esse pode

ser um importante fator na evolução da coloração da cauda desses animais. Além disso, ela

também pode exercer a função de decoy para aves. Sendo que, a coloração azul e coloração

vermelha (como presente na cauda de M. maximiliani e V. multiscutata, respectivamente)

podem cumprir papéis diferentes, já que estimulam os diversos sistemas visuais de maneira

diferente, são contrastados de maneira diferente com o substrato, além de ser influenciado de

maneira diferente pela luz do ambiente. Cauda vermelha, por exemplo, mostra no geral

contrastes pequenos com o substrato quando comparados com o azul, sendo pouco perceptível

81

em determinados momentos (mesmo para aves). E, além disso, a cauda vermelha estimula o

sistema visual dos predadores mamíferos (canídeos) de maneira bem distinta, com contrastes

no geral abaixo de 1 JND, ou seja, ficando totalmente indistinguível perante seu substrato, o

que não ocorre com a cauda azul.

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PROTOCOLO N.º 040/2013

Professor/Pesquisador: GABRIEL CORREA COSTA

Natal (RN), 24 de fevereiro de 2014.

Prezado Professor/Pesquisador,

Vimos, através deste documento, informar que o projeto “REFLECTÂNCIA

ULTRAVIOLETA EM INTERAÇÕES INTRA E INTERSEXUAIS EM

Cnemidophorus gr. ocellifer”, protocolo n° 040/2013, após análise das adequações,

foi considerado APROVADO por esta Comissão.

Informamos ainda que, segundo o Cap. 2, Art. 13 do Regimento, é

função do professor/pesquisador responsável pelo projeto a elaboração de

relatório(s) de acompanhamento que deverá(ão) ser entregue(s) dentro

do(s) prazo(s) estabelecido(s) abaixo:

- Relatório Final: AGOSTO 2017, (30 dias após a conclusão do projeto).

Agradecemos a sua atenção e nos colocamos a disposição para

eventuais esclarecimentos.

Cordialmente,

UFRN – Campus Universitário – Centro de Biociências Av. Salgado Filho, S/N – CEP: 59072-970 – Natal/RN e-mail: [email protected]

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS - CEUA

John Fontenele Araujo

Coordenador da CEUA

mailto:[email protected]

90

PROTOCOLO N.º 075/2015

Professor/Pesquisador: DANIEL MARQUES DE ALMEIDA PESSOA

Natal (RN), 02 de dezembro de 2015. Certificamos que o projeto intitulado “Avaliação da

influência de fatores bióticos e abióticos sobre a seleção de sinais visuais de cor em

lagartos de restinga, caatinga e mata atlântica”, protocolo 075/2015, sob a

responsabilidade de DANIEL MARQUES DE ALMEIDA PESSOA, que envolve a produção,

manutenção e/ou utilização de animais pertencentes ao filo Chordata, subfilo Vertebrata

(exceto o homem), para fins de pesquisa científica encontra-se de acordo com os preceitos da

Lei n.º 11.794, de 8 de outubro de 2008, do Decreto n.º 6.899, de 15 de julho de 2009, e com

as normas editadas pelo Conselho Nacional de Controle da Experimentação Animal

(CONCEA), e foi aprovado pela COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS da

Universidade Federal do Rio Grande do Norte –

CEUA/UFRN.

Vigência do Projeto DEZEMBRO 2016

Número de Animais 30 indivíduos de cada espécie, sendo 15 em cada estação do ano

(chuvosa e seca) Espécie/Linhagem Vanzosaura multiscutata, micrablepharus maximilini,

cnemidophorus ocellifer e anotosaura vanzolinia

Répteis, Squamata Peso/Idade Variados

Sexo Machos e Fêmeas

Origem Barreira do Inferno/RN, FLONA de Nísia Floresta/RN,

Reserva Mata Estrela/RN, Lagoa Nova/RN, Camocim/CE,

Raso da Catarina/BA, Belém de São Francisco/PE, Serra das

Confusões/PI

Informamos ainda que, segundo o Cap. 2, Art. 13 do Regimento, é função do

professor/pesquisador responsável pelo projeto a elaboração de relatório de acompanhamento

que deverá ser entregue tão logo a pesquisa for concluída.

Josy Carolina Covan Pontes

Coordenadora da CEUA

avaliaÇÃo da influÊncia de fatores biÓticos e …€¦ · 2 gustavo alexandre braga de carvalho...

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