associação entre variáveis geográficas e lutzomyia (lutz &...
TRANSCRIPT
UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO
CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Associação entre variáveis geográficas e climáticas e a ocorrência de Lutzomyia
longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do
Espírito Santo, Brasil.
Israel de Souza Pinto
Vitória, ES Fevereiro, 2009
i
UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO
CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Associação entre variáveis geográficas e climáticas e a ocorrência de Lutzomyia
longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do
Espírito Santo, Brasil.
Israel de Souza Pinto
Orientador:
Aloísio Falqueto
Dissertação submetida ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biologia Animal) da Universidade Federal do Espírito Santo como requisito parcial para a obtenção do grau de Mestre em Biologia Animal
Vitória, ES Fevereiro, 2009
ii
Dados Internacionais de Catalogação-na-publicação (CIP) (Biblioteca Central da Universidade Federal do Espírito Santo, ES, Brasil)
Pinto, Israel de Souza, 1984- P659a Associação entre variáveis geográficas e climáticas e a
ocorrência de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, Brasil / Israel de Souza Pinto. – 2009.
52 f. : il. Orientador: Aloísio Falqueto. Dissertação (mestrado) – Universidade Federal do Espírito
Santo, Centro de Ciências Humanas e Naturais. 1. Lutzomyia longipalpis. 2. Nicho (Ecologia). 3.
Leishmaniose visceral - Espírito Santo (Estado). 4. Controle biológico de vetores. 5. Zona de risco. I. Falqueto, Aloísio. II. Universidade Federal do Espírito Santo. Centro de Ciências Humanas e Naturais. III. Título.
CDU: 57
iii
iv
AGRADECIMENTOS
Ao Senhor Deus pela oportunidade de terminar mais essa jornada que iniciei.
Ao professor Aloísio Falqueto pelo exemplo de humildade, paciência e
sabedoria e também pela orientação em mais esse trabalho.
Aos meus pais por me encorajarem a começar essa empreitada e pelo incentivo
e apoio mesmo quando tudo parecia desfavorável.
Ao meu irmão inhano e sua esposa Dani pelos exemplos de determinação.
À minha namorada Rafaela pelo carinho e companheirismo.
Ao Claudiney Biral dos Santos e ao Adelson Luiz Ferreira pelo auxílio e
colaboração em todas as etapas desse trabalho.
Ao Gustavo Rocha Leite pela colaboração na parte de mapas e modelagem.
Aos técnicos do Núcleo de Entomologia e Malacologia da Secretaria do Estado
da Saúde do Espírito Santo pela ajuda durante os trabalhos de campo.
À turma de mestrado 2007/1 do Programa de Pós-Graduação em Biologia
Animal pelo companheirismo durante esses dois anos.
Ao Bruno pela diligência em atender as minhas dúvidas e necessidades junto à
secretaria do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES),
Secretaria do Estado da Saúde do Espírito Santo (SESA-ES) e Unidade de Medicina
Tropical da Universidade Federal do Espírito Santo (UMT-UFES) pelos apoios
financeiro e logístico.
v
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS .............................................................................................. vi
LISTA DE FIGURAS................................................................................................ vii
RESUMO.................................................................................................................... 1
ABSTRACT ................................................................................................................ 3
1. CAPÍTULO I .......................................................................................................... 5
1.1 Título.......................................................................................................... 5
1.2 Resumo...................................................................................................... 6
1.3 Introdução.................................................................................................. 7
1.4 Material e métodos.................................................................................... 10
1.5 Resultados.................................................................................................. 13
1.6 Discussão................................................................................................... 14
1.7 Referências bibliográficas......................................................................... 17
2. CAPÍTULO II ........................................................................................................ 23
2.1 Título.......................................................................................................... 23
2.2 Resumo...................................................................................................... 24
2.3 Introdução.................................................................................................. 25
2.4 Material e métodos.................................................................................... 28
2.5 Resultados.................................................................................................. 30
2.6 Discussão................................................................................................... 32
2.7 Referências bibliográficas......................................................................... 34
3. CONCLUSÕES...................................................................................................... 38
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................ 39
5. TABELAS ............................................................................................................... 48
6. FIGURAS............................................................................................................... 49
vi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Número de flebotomíneos por espécie e por sexo coletados em ambientes
modificado e preservado nas localidades de povoado Belém, bairro Santo Antônio e
Joebinha pertencentes, respectivamente, aos municípios de Vargem Alta, Rio Novo do
Sul e Alfredo Chaves, estado do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a
julho/2007.....................................................................................................................p.48
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Pontos de ocorrência conhecida de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva
1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo,
Brasil............................................................................................................................p.49
Figura 2. Distribuição potencial de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva 1912)
(Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, obtida pelo
programa DesktopGarp, utilizando 73 pontos de ocorrência da espécie no estado. (7 –
intecerssão de pelo menos sete modelos dos dez melhores modelos; 8 – intercessão de
pelo menos oito modelos dos dez melhores modelos; 9 – intercessão de pelo menos
nove modelos dos dez melhores modelos; 10 – intercessão dos dez melhores
modelos).......................................................................................................................p.50
Figura 3. Gráfico obtido pelo programa DesktopGarp para avaliar a habilidade
preditiva do modelo por meio do método da área sob a curva (AUC) da característica
operatória do receptor (ROC) utilizando pontos bem conhecidos de ocorrência e
ausência de Lutzomyia longipalpis...............................................................................p.51
Figura 4. Municípios e localidades de captura de flebotomíneos na porção sul do estado
do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a julho/2007.........................................p.52
1
RESUMO
Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) é o
principal vetor da leishmaniose visceral americana (LVA) no Brasil. No estado do
Espírito Santo, a LVA parece estar associada às regiões de clima seco e de altitudes
inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar. Para inferir a distribuição potencial
de L. longipalpis e a influência das variáveis geográficas e climáticas na sua distribuição
potencial no Espírito Santo (ES), foram realizadas coletas de flebotomíneos em
localidades em que ocorreram casos de LVA e em áreas adjacentes na região norte do
estado. Ao todo, foram pesquisadas 133 localidades pertencentes a 15 municípios,
sendo que L. longipalpis foi encontrado em 84 dessas. Para delimitar a distribuição
potencial, foi utilizada a modelagem de nicho ecológico usando o programa
DesktopGarp e dados de 73 pontos de ocorrência de L. longipalpis, considerados
espacialmente únicos e distintos. Além dos 15 municípios com registros de L.
longipalpis, foi prevista pela modelagem a distribuição para pelo menos outros nove
que não apresentam registros. A modelagem também evidenciou a associação de L.
longipalpis com características geoclimáticas propícias à sua ocorrência como: clima
seco representado pela pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes
inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar. A ocorrência de casos humanos
autóctones de LVA em duas localidades dos municípios de Vargem Alta e Rio Novo do
Sul, localizados na porção sul do ES e sem as características geográficas e climáticas
propícias à ocorrência de L. longipalpis, justificaram estudo sistematizado de coleta de
flebotomíneos nessas localidades. No período de agosto de 2006 a julho de 2007 foram
realizadas coletas sistematizadas mensais nesses dois municípios e L. longipalpis não
foi encontrado em qualquer das localidades. Assim, foi possível dissociar a ocorrência
de LVA da presença de L. longipalpis na porção sul do estado do ES. Além disso,
2
devido ao pequeno número de flebotomíneos capturados em Rio Novo do Sul, foi
sugerida a existência de um mecanismo de transmissão da LVA não associado aos
flebotomíneos nessa localidade. Concluindo, a presença de L. longipalpis no estado do
Espírito Santo está associada às características geoclimáticas bem definidas e a
ocorrência de LVA em áreas sem essas características provavelmente está vinculada a
outro mecanismo de transmissão.
Palavras-Chave: Lutzomyia longipalpis; distribuição potencial; modelagem de nicho
ecológico; leishmaniose visceral; zonas de risco de transmissão.
3
ABSTRACT
Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) is
the main vector of American visceral leishmaniasis (AVL) in Brazil. In the Espírito
Santo state, the AVL has always been associated to dry regions and elevations lower
than 500 meters at sea level. To infer the potential distribution of L. longipalpis and the
influence of biogeographic variables on its potential distribution in Espírito Santo, sand
flies were captured on localities with autochthonous cases of AVL and adjacent areas
from north region of the state. L. longipalpis was found in 84 localities, for a total of
133 localities belonging to 15 municipalities surveyed. To delimit the potential
distribution, it was made ecological niche modeling using the DesktopGarp program
and data of 73 occurrence points of L. longipalpis. Besides of the 15 municipalities with
records of L. longipalpis, the distribution was provided by ecological niche modeling
for, at least, other nine municipalities without records. Yet, the ecological niche
modeling showed the association of L. longipalpis with geoclimatic features favorable
to its occurrence like as dry climate represented by rainfall lower than 1000 millimeters
and elevations lower than 500 meters at sea level. The occurrence of human
autochthonous cases of AVL in two localities of Vargem Alta and Rio Novo do Sul
municipalities, located on the south portion of ES and without geographic and climatic
features favorable to occurrence of L. longipalpis, justified a systematic study for sand
flies captured in these localities. From August 2006 to July 2007, mensal systematic
entomological surveys were performed in Vargem Alta and Rio Novo do Sul
municipalities, but no L. longipalpis was found. Therefore, it is possible that the
ocurrence of AVL is disassociated with the presence of L. longipalpis in the south
portion of ES. Furthermore, due to the low number of sand flies captured in Rio Novo
do Sul, the presence of another mechanism of transmission of AVL is also possible. In
4
conclusion, the presence of L. longipalpis in the Espírito Santo state was associated with
geoclimatic well defined features and the occurrence of AVL in areas without these
features possibly was related to other mechanism of transmission.
Key words: Lutzomyia longipalpis; potential distribution; ecological niche modeling;
visceral leishmaniasis; zones at risk of transmission.
5
1. CAPÍTULO I
1.1 Título
Inferindo áreas de risco de transmissão de leishmaniose visceral por meio de
modelagem de nicho ecológico de Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae,
Phlebotominae).
6
1.2 Resumo
Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) é o vetor principal da
leishmaniose visceral americana no Brasil. No estado do Espírito Santo, a doença parece
estar associada a regiões de baixa altitude, com clima quente e seco, próximas à
fronteira com o estado de Minas Gerais. No entanto, as áreas potenciais para a
ocorrência do vetor ainda são pouco conhecidas. Com o objetivo de inferir áreas de
risco de transmissão de leishmaniose visceral por meio da modelagem de nicho
ecológico de L. longipalpis, foram realizadas coletas de flebotomíneos em localidades
em que ocorreram casos de LVA e em áreas adjacentes, na região norte do estado. Ao
todo, foram pesquisadas 133 localidades pertencentes a 15 municípios, sendo que L.
longipalpis foi encontrado em 84 dessas. A distribuição potencial do inseto foi
delimitada a partir da modelagem de nicho ecológico, utilizando o programa
DesktopGarp, no qual foram inseridos 73 pontos de ocorrência do vetor, considerados
espacialmente únicos e distintos. Além dos 15 municípios com registros de L.
longipalpis, a modelagem previu sua ocorrência em outros 17 que não apresentam
registros do vetor. Foi evidenciado, ainda, que as zonas de risco de transmissão da
doença apresentaram as seguintes características geoclimáticas: clima seco,
representado pela pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes inferiores
a 500 metros em relação ao nível do mar. A delimitação das áreas de risco de
transmissão da doença permitirá a redução dos custos operacionais das ações de
controle da endemia, a medida em que possibilita intervenções seletivas, concentrando
esforços nas áreas de ocorrência do vetor.
Palavras-chave: leishmanioses; transmissão; mapa de risco; distribuição potencial.
7
1.3 Introdução
A distribuição da leishmaniose visceral (LV), também conhecida como calazar,
é influenciada por fatores climáticos e geográficos que determinam a formação de
ambientes propícios à procriação dos vetores e reservatórios da parasitose (Elnaiem et
al. 1998, Thomson et al. 1999, Margonari et al. 2006).
Nas Américas, Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) é a principal espécie
transmissora da LV e tem distribuição que se estende da Argentina ao México. No
Brasil, é conhecida para os estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Espírito Santo, Goiás,
Maranhão, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Pará, Paraíba, Paraná,
Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte, Roraima, São Paulo, Sergipe
e Tocantins (Young & Duncan 1994, Rangel & Lainson 2003). A ampla distribuição
geográfica e a presença de barreiras geográficas e climáticas entre as populações
levantaram suspeitas de que L. longipalpis representaria um complexo de espécies no
Brasil. Tal hipótese foi confirmada por estudos de análises do som de cópula dos
machos, feromônios e pelo uso de marcadores moleculares (Bauzer et al. 2002, Souza et
al. 2002a, Hamilton et al. 2005, Bauzer et al. 2007).
No estado do Espírito Santo, a LV foi registrada pela primeira vez por Martins et
al. (1968), que descreveram casos autóctones nos municípios de Baixo Guandu e
Colatina, e sugeriram que a doença teria se expandido para o estado, a partir de Minas
Gerais, através do Vale do Rio Doce. Posteriormente, a moléstia foi detectada em outras
áreas, sempre associada à presença de L. longipalpis, sendo atualmente registrada em 10
municípios do estado (SESA-ES 2004). Com exceção de Água Doce do Norte,
pertencente à bacia do rio São Mateus, todos esses municípios pertencem à região do
vale do Rio Doce, cujas características geoclimáticas são clima quente, baixos índices
8
pluviométricos e altitudes inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar (Feitoza
1999).
Grandes esforços são despendidos no sentido de delimitar a distribuição de L.
longipalpis, já que as estratégias eficientes de controle da LV residem basicamente no
combate ao vetor (Oliveira et al. 2001, 2006). Todavia, esses esforços não estão
logrando êxito, uma vez que a moléstia tem se expandido em vários estados brasileiros
(Arias et al. 1996, Mendes et al. 2002). O insucesso das medidas de controle
possivelmente está associado à não delimitação das áreas de ocorrência do vetor, dada a
vasta extensão territorial dos estados brasileiros, e aos altos custos operacionais
relativos aos trabalhos de campo para coleta de flebotomíneos. Portanto, meios mais
eficazes e menos onerosos devem ser buscados, visando atingir tal objetivo.
Nesse sentido, novas ferramentas que integrem dados ambientais, como clima e
relevo, com dados epidemiológicos, por meio de modelagem computacional, podem
providenciar respostas efetivas (Peterson & Shaw 2003). Essas ferramentas são úteis na
confecção de modelos preditivos que indiquem as áreas potenciais de ocorrência de L.
longipalpis e, conseqüentemente, as zonas de risco de transmissão da doença. Isso
possibilita direcionar as estratégias de combate ao vetor, aumentando a eficácia das
ações e reduzindo os custos operacionais.
A expansão da LV nas últimas quatro décadas, aliada à ineficiência das ferramentas
tradicionais em delimitar as áreas de ocorrência do vetor, determina a necessidade de se
mapear as áreas de risco para transmissão da doença no estado do Espírito Santo. A
ampla variação de relevo e altitude observada no território estadual, aliada ao encontro
de L. longipalpis em áreas geoclimáticas bem definidas, possibilita a utilização de
modelos computacionais que identifiquem regiões propícias à ocorrência do inseto,
justificando a realização do presente estudo. Esse teve como objetivo delimitar as áreas
9
potenciais para a ocorrência de L. longipalpis e apontar as variáveis geográficas e
climáticas que influenciam sua distribuição potencial no estado do Espírito Santo.
10
1.4 Material e métodos
A partir da notificação de casos humanos de leishmaniose visceral, foi
investigada a ocorrência de Lutzomyia longipalpis por meio de captura e identificação
de flebotomíneos nas áreas de procedência dos doentes e em localidades adjacentes.
As capturas foram realizadas durante as três primeiras horas noturnas por meio
de busca ativa com capturador de sucção do tipo Castro e armadilhas luminosas do tipo
CDC (Center for Disease Control and Prevention). Em cada localidade, foram
realizadas capturas durante três dias, com possibilidade de cessar antecipadamente a
busca na localidade, caso L. longipalpis fosse encontrado nas primeiras tentativas. Os
espécimes coletados foram acondicionados em tubos contendo etanol 70%, levados ao
laboratório, onde foram montados segundo técnica proposta por Barreto & Coutinho
(1940), e identificados em nível de espécie. A nomenclatura seguiu a classificação
proposta por Galati (1995, 2003).
Foram realizadas coletas de flebotomíneos em 133 localidades pertencentes a 15
municípios do estado do Espírito Santo, sendo que L. longipalpis foi encontrado em 83
dessas (Figura 1). Dentre as 83 localidades positivas, 73 pontos foram considerados
geograficamente distintos e utilizados na modelagem. Os municípios de Pancas e Baixo
Guandu, limítrofes com o estado de Minas Gerais contribuíram com mais da metade das
localidades onde o vetor foi encontrado.
Para a modelagem do nicho ecológico de Lutzomyia longipalpis, foi usado o
programa DesktopGarp (versão 1.1.6), que é baseado no “Algoritmo Genético para
Previsão por Conjunto de Regras” (GARP, Genetic Algorithm for Rule-Set Prediction)
(Stockwell & Noble 1992). Esse algoritmo utiliza pontos conhecidos de ocorrência da
espécie e mapas digitais de variáveis ambientais para produzir um modelo de nicho
11
ecológico fundamental da espécie e sua distribuição geográfica potencial (Stockwell &
Noble 1992, Stockwell & Peters 1999, Peterson et al. 2002).
O programa foi configurado com 200 gerações, 2000 iterações e limite de
convergência de 0,001, utilizando as regras: amplitude, inverso da amplitude e regressão
logística. Baseado nos erros estatísticos de omissão e comissão, também foi utilizada a
função “melhor conjunto” para selecionar somente modelos com acurácia de predição
maior. Essa função foi configurada para parar o experimento após o algoritmo ter
gerado 100 modelos com menos de 10% de omissão extrínseca. Para estes 100 modelos
gerados, foram utilizados os 10 que apresentaram níveis intermediários de comissão –
50% da distribuição do índice de comissão (Anderson et al. 2003).
Para cada modelo, o GARP produz um mapa de distribuição da espécie para a
área analisada, com 0 representando previsão de ausência e 1 de presença, em cada
célula do mapa. Para criar um mapa de distribuição potencial de L. longipalpis foi
utilizada a intercessão de 7 a 10 modelos selecionados pela opção “melhor conjunto” no
Sistema de Informação Geográfica ArcGIS 9.2. Este procedimento foi utilizado para
representar um mapa em que cada célula representa entre 70 e 100% dos modelos que
indicam a presença de L. longipalpis.
A habilidade preditiva do modelo foi avaliada por meio do método da área sob
a curva (AUC) da característica operatória do receptor (ROC). O resultado é obtido por
meio de 0 – plotagem dos valores de sensibilidade (fração de verdadeiros positivos) e de
1 – especificidade (fração de falsos positivos) (Manel et al. 2001). Os verdadeiros
positivos são os pontos em que o modelo prevê a ocorrência e L. longipalpis ocorre ou
não prevê a ocorrência e a espécie não ocorre. Os falsos positivos são os pontos em que
o modelo prevê a ocorrência e a espécie não ocorre ou o modelo não prevê a ocorrência
e a espécie ocorre. É considerado um bom modelo, quando a curva eleva ao máximo a
12
fração de verdadeiros positivos para valores abaixo da fração do falso-positivo. A AUC
pode ser usada como uma medida do desempenho global do modelo, de modo que seus
valores normalmente variam de 0,5 (aleatório) a 1,0 (discriminação perfeita) (Engler et
al. 2004). Essa validação é conduzida utilizando dados de presença e de ausência da
espécie (Phillips et al. 2006). Para esse procedimento de avaliação do modelo,
utilizamos os pontos de ocorrência L. longipalpis, bem como pontos de ausência, sendo
esses dados bem conhecidos na área de estudo.
Foram inseridos no programa os pontos de ocorrência de Lutzomyia longipalpis no
estado do Espírito Santo, os quais foram analisados e considerados geograficamente
distintos e utilizados para gerar os modelos. Os pontos foram considerados
geograficamente distintos quando foi possível separá-los com uma precisão de 0,0467
graus. Foram utilizados os dados geográficos da região Neotropical, obtidos a partir da
base de dados WorldClim, com precisão de 0,0467 graus. Foram usadas as seguintes
variáveis ambientais: altitude, temperatura média anual, sazonalidade da temperatura,
temperatura máxima no mês mais quente, temperatura mínima no mês mais frio,
precipitação anual, sazonalidade da precipitação, precipitação no mês mais úmido e
precipitação no mês mais seco.
13
1.5 Resultados
A distribuição prevista de L. longipalpis foi latitudinalmente ampla no estado
do Espírito Santo, embora tenha sido restrita as áreas de baixas altitudes, de clima
quente e seco. Usando a intercessão de todos os dez melhores modelos gerados pelo
GARP, a distribuição potencial para L. longipalpis no estado foi contínua e restrita aos
municípios da região do vale do Rio Doce (Figura 2). Utilizando a intercessão de pelo
menos sete dos dez melhores modelos gerados pelo GARP, a distribuição evidenciou
duas áreas disjuntas com potencial para a ocorrência de L. longipalpis, sendo uma na
porção noroeste, representada por municípios da região do vale do rio Doce e uma na
porção centro-sul, representada por alguns municípios da região do vale do rio
Itapemirim, contíguas a uma pequena área pertencente à bacia do rio Itabapoana (Figura
2). Além dos 15 municípios com registros de captura de L. longipalpis, utilizando a
intercessão de todos os dez melhores e de pelo menos sete dos dez melhores modelos
gerados pelo GARP, a ocorrência do vetor foi prevista, respectivamente, em nove e 17
municípios que não apresentam registros de capturas desse inseto (Figura 2).
Foram obtidos valores de AUC de 0,93 (Figura 3) no gráfico gerado pelo
método AUC para avaliar a habilidade preditiva do modelo, indicando que o
desempenho global do modelo foi muito bom.
14
1.6 Discussão
Por meio da modelagem da distribuição de Lutzomyia longipalpis foi possível
identificar as características ambientais que favorecem a manutenção e sobrevivência
dessa espécie no estado do Espírito Santo. De acordo com o modelo, a altitude e a
umidade, esta representada pelos índices pluviométricos, parecem ter sido as variáveis
limitantes para a ocorrência do vetor no estado.
A altitude foi limitante à ocorrência de L. longipalpis no estado já que a
distribuição prevista pela modelagem não ultrapassa os 500 metros acima do nível do
mar. Paralelamente, a umidade também limitou a ocorrência do vetor uma vez que nas
regiões de planície costeiras em que a altitude não limitaria a distribuição, a modelagem
não apontou a possibilidade de ocorrência. Essas áreas de planícies costeiras apresentam
índices pluviométricos elevados devido à influência de correntes de ar úmidas vindas do
oceano Atlântico. Diferentemente, as áreas baixas dos vales dos rios Doce, do
Itapemirim e do Itabapoana, previstas pela modelagem, apresentam baixos índices
pluviométricos devido à distância do oceano e a presença de montanhas que funcionam
como barreiras às correntes de ar úmidas vindas do oceano. Isso vai ao encontro de
estudos que apontam uma preferência de L. longipalpis por regiões de clima seco, um
aumento da densidade do inseto nas estações menos chuvosas do ano e um aumento no
número de casos de leishmaniose visceral nessas épocas (Zeledón et al. 1984, Morrison
et al. 1993, Thompson et al. 2002).
Diferentemente do previsto para o estado do Espírito Santo, Souza et al. (2004) e
Margonari et al. (2006), em Belo Horizonte, e Andrade-Filho et al. (1998), em Lagoa
Santa (Minas Gerais), observaram que L. longipalpis é coletado em áreas com altitudes
superiores a 750 metros acima do nível do mar. Essa diferença entre os nichos
ecológicos dessas populações, em relação à do vale do Rio Doce, vai ao encontro do
15
trabalho de Ferreira (2007), que sugeriu, com base na alta divergência genética obtida
em análises multilocus, que as populações de Lagoa Santa, possivelmente, pertencem a
uma espécie diferente da de Pancas, no vale do Rio Doce.
No mesmo sentido, Souza et al. (2002b) no distrito de Posse, município de
Petrópolis, estado do Rio de Janeiro coletaram L. longipalpis em áreas de clima úmido,
a 700 metros acima do nível do mar. Embora a população de L. longipalpis de Posse
ainda não tenha sido caracterizada, os achados sugerem que a mesma pertença a uma
espécie diferente da encontrada no estado do Espírito Santo.
A distribuição potencial de L. longipalpis foi prevista para a região do vale do
rio Itapemirim quando foram utilizados pelo menos sete dos dez melhores modelos
gerados pelo GARP, embora não haja registros de captura do inseto nessas áreas. Essa
ausência pode estar relacionada ao fato de que os municípios da porção leste de Minas
Gerais que fazem divisa com os municípios da região sul do estado do Espírito Santo
não apresentam registros de ocorrência de casos de LVA, nem a presença de L.
longipalpis (Resende 2008, Saraiva et al. 2006). No mesmo sentido, no estado do Rio
de Janeiro a doença e o vetor são encontrados na cidade do Rio de Janeiro e alguns
municípios vizinhos, mas ausentes nos municípios da porção norte do estado que fazem
divisa com o estado do Espírito Santo (Marzochi et al. 1985, Cabrera et al. 2003,
Madeira et al. 2006, Paula et al. 2009). Ainda, a região sul do ES está isolada das áreas
do vale do rio Doce por barreiras geográficas e climáticas que impediriam a dispersão
do vetor. Por outro lado, a ausência pode estar relacionada à falta de coletas de
flebotomíneos na região, sendo necessárias investigações entomológicas nessas áreas
previstas pelo modelo. No entanto, caso o inseto venha a ser capturado na porção sul do
estado, serão necessários estudos comparativos entre essa população e a da porção norte
do estado, uma vez que as barreiras geográficas e climáticas podem proporcionar
16
isolamento reprodutivo entre as populações como conseqüência da ausência de fluxo
gênico entre elas (Ward et al. 1983, Souza et al. 2008).
As áreas de risco potencial para transmissão de LV, definidas por meio da
distribuição potencial do vetor incluem pelo menos nove municípios em que não há
registros de captura do mesmo (Figura 2). Além de delimitar as áreas com potencial
para ocorrência de L. longipalpis no estado do Espírito Santo, o modelo utilizado
caracterizou as variáveis geográficas e climáticas propícias à sua ocorrência. Desta
forma, o estudo fornece os subsídios necessários à realização da vigilância
entomológica por meio de coletas direcionadas de flebotomíneos, a fim de detectar a
presença do vetor da LV nesses municípios. O encontro de L. longipalpis poderá
confirmar a validade do modelo preditivo proposto, além de antecipar as medidas de
combate a esse inseto e evitar, dessa forma, a expansão da LV no estado. O estudo
serviria de base para futuras investigações visando testar a hipótese levantada por
Martins et al. (1968) de uma possível expansão da área de domínio do vetor no estado
do Espírito Santo a partir do estado de Minas Gerais.
Por fim, embora a validação dos modelos de distribuição seja um tópico
polêmico e não haja consenso sobre o método apropriado (Lobo et al. 2008), a área sob
a curva da característica operatória do receptor é apontada como a melhor forma de
avaliar a habilidade preditiva do modelo (Elith et al. 2006). Com isso, o alto valor da
AUC (0.93), sustentou uma alta confiança na distribuição prevista pela modelagem de
L. longipalpis no estado do Espírito Santo.
17
1.7 Referências Bibliográficas
Anderson RP, Lew D, Peterson AT 2003. Evaluating predictive models of
species' distributions: criteria for selecting optimal models. Ecologic Model 162: 211-
232.
Andrade-Filho JD, Lima MLN, Falcão AL, Brazil RP 1998. Sazonalidade dos
flebotomíneos (Diptera, Psychodidae) dos arredores da Gruta da Lapinha, município de
Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil. Rev Bras Entomol 42: 93-95.
Arias JR, Monteiro PS, Zicker F 1996. The re-emergence of visceral
leishmaniasis in Brazil. Emerg Infect Dis 2: 145-146.
Bauzer LG, Souza NA, Ward RD, Kyriacou CP, Peixoto AA 2002. The period
gene and genetic differentiation between three Brazilian populations of Lutzomyia
longipalpis. Insect Mol Biol 11: 315-323.
Bauzer LG, Souza NA, Maingon RD, Peixoto AA 2007. Lutzomyia longipalpis
in Brazil: a complex or a single species? A mini-review. Mem Inst Oswaldo Cruz 102:
1-12.
Barreto MP, Coutinho JO 1940. Processos de captura, dissecação e montagem
de flebótomos. Ann Fac Med São Paulo 16: 173-187.
Cabrera MAA, Paula AA, Camacho LAB, Marzochi MCA, Xavier SC, Silva
AVM, Jansen AM 2003. Canine visceral leishmaniasis in Barra de Guaratiba, Rio de
Janeiro, Brazil: assesssment of risk factors. Rev Inst Med Trop de São Paulo 45: 79-83.
Elith J, Graham CH, Anderson RP, Dudík M, Ferrier S, Guisan A, Hijmans RJ,
Huettmann F, Leathwick JR, Lehmann A, Li J, Lohmann LG, Loiselle BA, Manion G,
Moritz C, Nakamura M, Nakazawa Y, Overton JM, Peterson AT, Phillips SJ,
Richardson K, Scachetti-Pereira R, Schapire RE, Soberón J, Williams S, Wisz MS,
18
Zimmermann NE 2006. Novel methods improve prediction of species’ distributions
from occurrence data. Ecography 29: 129–151.
Elnaiem DEA, Connor SJ, Thomson MC, Hassan MM, Hassan HK, Aboud
MA, Ashford RW 1998. Environmental determinants of the distribution of Phlebotomus
orientalis in Sudan. Ann Trop Med Parasitol 92: 877-887.
Engler R, Guisan A, Rechsteiner L 2004. An improved approach for predicting
the distribution of rare and endangered species from occurrence and pseudo-absence
data. J Appl Ecol 41: 263–274.
Feitoza LR 1999. Carta agroclimática do Espírito Santo. Governo do estado do
Espírito Santo: Secretaria de Estado da Agricultura & Empresa Capixaba de Pesquisa
Agropecuária – EMCAPA.
Ferreira GEM 2007. Análise microgeográfica e multilocus de populações de
Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae). Dissertação de
mestrado, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 61 p.
Galati EAB 1995. Phylogenetic systematics of Phlebotominae (Diptera,
Psychodidae) with emphasis on American groups. Bol Dir Malariol San Amb 35: 133-
142.
Galati EAB 2003. Morfologia e Taxonomia, p. 23-175. In: E. F. RANGEL &
R. LAINSON (ed.). Flebotomíneos do Brasil. Rio de Janeiro, Editora Fiocruz, 368 p.
Hamilton JGC, Maingon R, Alexander B, Ward R, Brazil RP 2005. Analysis of
the sex pheromone extract of individual male Lutzomyia longipalpis sandflies from six
regions in Brazil. Med Vet Entomol 19: 480-488.
Lobo JM, Jiménez-Valverde A, Real R 2008. AUC: a misleading measure of
the performance of predictive distribution models. Global Ecol Biogeogr 17: 145–151.
19
Madeira MF, Schubach AO, Schubach TMP, Pereira AS, Figueiredo FB,
Baptista C, Leal CA, Melo CX, Confort EM, Marzochi MC 2006. Post mortem
parasitological evaluation of dogs seroreactive for Leishmania from Rio de Janeiro,
Brazil. Vet Parasitol 138: 366-370.
Manel S, Williams HC, Ormerod SJ 2001. Evaluating presence–absence
models in ecology: the need to account for prevalence. J Appl Ecol 38: 921–931.
Margonari C, Freitas CR, Ribeiro RC, Moura ACM, Timbó M, Gripp AH,
Pessanha JE, Dias ES 2006. Epidemiology of visceral leishmaniasis through spatial
analysis, in Belo Horizonte municipality, state of Minas Gerais, Brazil. Mem Inst
Oswaldo Cruz 101: 31-38.
Martins J, Souza JC, Silva E 1968. Primeiros casos autóctones de leishmaniose
visceral no Espírito Santo. O Hospital 73: 69-97.
Marzochi MCA, Sabroza PC, Toledo LM, Marzochi KBF, Tramontano NC,
Filho FBR 1985. Leishmaniose Visceral na Cidade do Rio de Janeiro- Brasil. Cad de
Saúde Públ l: 5-l7.
Mendes WS, Silva AAM, Trovão JR, Silva AR, Costa JML 2002. Expansão
espacial da leishmaniose visceral americana em São Luis, Maranhão, Brasil. Rev Soc
Bras Med Trop 35: 227-231.
Morrison AC, Ferro C, Morales A, Tesh RB, Wilson ML 1993. Dispersal of
the sand fly Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae) at an endemic focus of
visceral leishmaniasis in Colombia. J Med Entomol 30: 427-435.
Oliveira CDL, Assunção RM, Reis IA, Proietti FA 2001. Spatial distribuition
of human and canine visceral leishmaniasis in Belo Horizonte, Minas Gerais state,
Brazil, 1994-1997. Cad Saúde Pública 17: 1231-1239.
20
Oliveira AG, Galati EAB, Oliveira O, Oliveira GR, Espindola IAC, Dorval
MEC, Brazil RP 2006. Abundance of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae:
Phlebotominae) and urban transmission of visceral leishmaniasis in Campo Grande,
state of Mato Grosso do Sul, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 101: 869-874.
Paula CC, Figueiredo FB, Menezes RC, Eliame Mouta-Confort, Bogio A,
Madeira MF 2009. Leishmaniose visceral canina em Maricá, Estado do Rio de Janeiro:
relato do primeiro caso autóctone. Re. Soc Bras Med Trop 42:77-78
Peterson AT, Sánchez-Cordero V, Beard CB, Ramsey JM 2002. Ecologic niche
modeling and potential reservoir for Chagas disease, Mexico. Emerg Infect Dis 8: 662-
667.
Peterson AT, Shaw J 2003. Lutzomyia vectors for cutaneous leishmaniasis in
Southern Brazil: ecological niche models, predicted geographic distributions, and
climate change effects. Int J Parasitol 33: 919-931.
Phillips SJ, Anderson RP, Schapire RE 2006. Maximum entropy modeling of
species geographic distributions. Ecologic Model 190: 231-259.
Rangel EF, Lainson R 2003. Flebotomíneos do Brasil. Rio de Janeiro, Editora
Fiocruz, 368 p.
Resende SM 2008. Leishmaniose Visceral em Minas Gerais.
http://www.saude.mg.gov.br/publicacoes/estatistica-e-informacao-em-saude/boletim-
epidemiologico/Boletin_nIX.pdf
Saraiva L, Lopes JS, Oliveira GBM, Batista FA, Falcão AL, Andrade Filho JD
2006. Estudo dos flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em área de leishmaniose
tegumentar americana nos municípios de Alto Caparaó e Caparaó, Estado de Minas
Gerais. Rev Soc Bras Med Trop 39:56-63.
21
Secretaria de Saúde do Estado do Espírito Santo 2004. Série histórica dos casos
notificados período 1986-2004. Vitória: Programa de Controle das Leishmanioses,
Secretaria de Saúde do Estado do Espírito Santo.
Souza CM, Pessanha JE, Barata RA, Monteiro EM, Costa DC, Dias ES 2004.
Study on phlebotomine sand fly (Diptera: Psychodidae) fauna in Belo Horizonte, state
of Minas Gerais, Brazil Mem Inst Oswaldo Cruz 99: 795-803.
Souza NA, Ward RD, Hamilton JG, Kyriacou CP, Peixoto AA 2002a.
Copulation songs in three siblings of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae).
Trans R Soc Trop Med Hyg 96: 102-103.
Souza NA, Andrade-Coelho CA, Vilela ML, Peixoto AA, Rangel EF 2002b.
Seasonality of Lutzomyia intermedia and Lutzomyia whitmani (Diptera: Psychodidae:
Phlebotominae), occurring sympatrically in area of cutaneous leishmaniasis in the state
of Rio de Janeiro, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 97: 759-765.
Souza NA, Andrade-Coelho CA, Vigoder FM, Ward RD, Peixoto AA 2008.
Reproductive isolation between sympatric and allopatric Brazilian populations of
Lutzomyia longipalpis s.l. (Diptera, Psychodidae). Mem Inst Oswaldo Cruz 103: 216-
219.
Stockwell DRB, Noble IR 1992. Induction of sets of rules from animal
distribution data: A robust and informative method of analysis. Math Comput Simul 33:
385-390.
Stockwell DRB, Peters DP 1999. The GARP modelling system: Problems and
solutions to automated spatial prediction. Int J Geogr Info Syst 13: 143-158.
Thomson MC, Elnaiem DA, Ashford RW, Connor SJ 1999. Toward a Kala-
azar risk map for Sudan: mapping the potential distribution of Phlebotomus orientalis
using digital data of environmental variables. Trop Med Inter Health 4: 105-113.
22
Thompson RA, Lima JWO, Maguire JH, Braud DH, Scholl DT 2002. Climatic
and demographic determinants of American visceral leishmaniasis in northeastern
Brazil using remote sensing technology for environmental categorization of rain and
region influences on leishmaniasis. Am J Trop Med Hyg 67: 648-655.
Ward RD, Ribeiro AL, Ready PR, Murtagh A 1983. Reproductive isolation
between different forms of Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva), (Diptera:
Psychodidae), the vector of Leishmania donovani chagasi Cunha & Chagas and its
significance to kala-azar distribution in South America. Mem Inst Oswaldo Cruz 78:
269-280.
Young DG, Duncan MA 1994. Guide to the identification and geographic
distribution of Lutzomyia sand flies in Mexico, the West Indies, Central and South
America (Diptera: Psychodidae). Mem Amer Ent Inst 54: 1-881.
Zeledón R, Murillo J, Gutierrez H 1984. Observaciones sobre la ecologia de
Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) y possibilidades de existencia de
leishmaniasis visceral em Costa Rica. Mem Inst Oswaldo Cruz 79: 455-459.
23
2. CAPÍTULO II
2.1 Título
Leishmaniose visceral americana dissociada da presença de Lutzomyia longipalpis
(Diptera, Psychodidae) no estado do Espírito Santo, Brasil.
24
2.2 Resumo
No estado do Espírito Santo, a ocorrência de leishmaniose visceral americana sempre
esteve associada à presença do vetor Lutzomyia longipalpis. Por meio de sistema de
informações geográficas, a distribuição de Lu. longipalpis no estado foi relacionada à
presença de características geoclimáticas como clima seco (<1000 mm de precipitação
anual), relevo acidentado (<450 metros a.n.m) e presença de afloramentos rochosos. A
ocorrência de casos humanos autóctones de LVA em municípios sem essas
características geoclimáticas justificou o presente estudo. O objetivo foi testar a
associação entre a ocorrência de LVA e a presença de Lu. longipalpis. De agosto/2006 a
julho/2007, foram realizadas capturas mensais de flebotomíneos em ambientes
modificado e preservado nos municípios em que ocorreram os casos humanos e em um
sem registros da doença, porém com leishmaniose tegumentar. Ao todo, 13.112
flebotomíneos foram capturados, mas Lu. longipalpis não foi encontrado. A eficácia do
modelo de SIG utilizado para explicar a ocorrência de Lu. longipalpis no estado e a
participação, nessas localidades, de outro vetor de LVA é discutida.
Palavras-chave: transmissão, Ecologia de vetores, Phlebotominae
25
2.3 Introdução
A leishmaniose visceral americana (LVA) é uma doença zoonótica causada
pelo protozoário Leishmania infantum chagasi (Cunha & Chagas, 1937)
(Kinetoplastida, Trypanosomatidae). A transmissão ocorre pela picada das fêmeas de
flebotomíneos infectadas pelo protozoário (Deane 1956).
Estudos epidemiológicos clássicos indicam uma forte associação de L. i.
chagasi com o flebotomíneo Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera,
Psychodidae) o qual é apontado como principal vetor da doença. Essa associação é
baseada nos seguintes fatores: associação entre a ocorrência de casos humanos e caninos
de LVA e a distribuição geográfica e ecológica de Lu. longipalpis; encontro de Lu.
longipalpis naturalmente infectado por L. i. chagasi; infecção experimental de Lu.
longipalpis por L. i. chagasi; atração de Lu. longipalpis pelos reservatórios de L. i.
chagasi (cães e raposas, principalmente) e transmissão experimental de L. i. chagasi por
Lu. longipalpis infectado (Chagas et al. 1938, Deane 1956, Deane & Deane 1954a,
Deane & Deane 1954b, Deane & Deane 1955, Deane & Deane 1962, Grimaldi et al.
1989, Grimaldi & Tesh 1993, Lainson et al. 1990).
Alguns autores defendem, com base na distribuição coincidente com a doença,
a participação de outros flebotomíneos na transmissão da LVA (Carvalho et al. 2007).
Há também os que defendem a participação de outros artrópodes na transmissão da
LVA, com base em achados de infecção natural em pulgas (Coutinho & Linardi 2007) e
carrapatos (Coutinho et al. 2005). Porém, nenhum desses autores confirmou a
capacidade de transmissão da doença pela picada desses artrópodes.
No Brasil, os primeiros casos de LVA foram registrados por Penna (1934) que
encontrou leishmânias em 41 de 47.000 exames de viscerotomias post-mortem. Esse
autor registrou casos da doença nos estados do Alagoas, Bahia, Ceará, Pará,
26
Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte e Sergipe. Atualmente, cerca
de 3.000 novos casos de LVA são registrados anualmente no Brasil, a maioria associada
a áreas rurais. No entanto, nos últimos anos está ocorrendo um processo de urbanização
da doença acompanhando o vetor Lu. longipalpis em cidades como Belo Horizonte
(Minas Gerais) e Campo Grande (Mato Grosso do Sul) (Silva et al. 2001, Oliveira et al.
2006).
No estado do Espírito Santo, a LVA foi registrada inicialmente por Martins et
al. (1968), nos municípios de Colatina e Baixo Guandu. Atualmente, já atinge 10
municípios, todos localizados na porção centro-norte do estado. Em todas as áreas
endêmicas, a transmissão da doença sempre esteve associada à presença de Lu.
longipalpis.
Utilizando a ferramenta de geoprocessamento por meio de sistema de
informações geográficas, Feitoza et al. (2001) estudaram as variáveis geográficas e
climáticas das áreas endêmicas do Espírito Santo, concluindo que áreas com potencial
para a ocorrência de LVA e Lu. longipalpis apresentam características como relevo
acidentado, altitude de até 450 metros acima do nível do mar, clima seco e afloramentos
rochosos. Essas características sempre despontam nas áreas com registros de casos
humanos autóctones de LVA, que coincidem também com a presença de Lu.
longipalpis. É salientado que, em épocas passadas, a doença era registrada somente em
municípios localizados no Vale do Rio Doce, região centro-norte do estado do Espírito
Santo. Em nenhum momento, a LVA fora registrada em municípios localizados na
porção sul do território estadual.
Nos últimos cinco anos, porém, foram registrados três casos autóctones da
doença nos municípios de Rio Novo do Sul e Vargem Alta, ao sul do estado do Espírito
Santo. Por meio das técnicas de reação em cadeia da polimerase e isoenzimas, o agente
27
etiológico isolado de dois pacientes foi identificado como L. i. chagasi. A investigação
epidemiológica não evidenciou qualquer indício de introdução da moléstia por
imigrantes, nem a migração dos doentes, ou seus pais, para áreas endêmicas conhecidas.
Do ponto de vista geográfico e climático, a área de ocorrência dos novos casos
foge totalmente do padrão encontrado nas áreas endêmicas do vale do Rio Doce, centro-
norte do estado (Feitoza et al. 2001). Além disso, o sul do Espírito Santo está isolado
das áreas endêmicas de LVA no vale do Rio Doce, por barreiras geográficas e
climáticas que dificultam a dispersão do vetor. Ainda, os municípios da porção norte do
estado do Rio de Janeiro e leste de Minas Gerais que fazem divisa com os municípios
da região sul do estado do Espírito Santo não registram a ocorrência de casos de LVA,
nem a presença de Lu. longipalpis (Marzochi et al. 1985, Cabrera et al. 2003, Madeira et
al. 2006, Paula et al. 2009, Resende 2008, Saraiva et al. 2006).
Considerando que Lu. longipalpis nunca foi encontrado em coletas no sul do
estado, a ocorrência dos casos na região justificou estudos sistemáticos da fauna de
flebotomíneos para verificar qual é o vetor da LVA na região. Nesse sentido, o presente
estudo teve por objetivo testar a associação entre a ocorrência de LVA e a presença de
Lu. longipalpis nas novas localidades com registro da doença.
28
2.4 Material e métodos
O estudo foi realizado na região centro-sul do estado do Espírito Santo nas
localidades de Povoado Belém (20°47’29’’ S; 40°00’09’’ W) e de Bairro Santo Antônio
(20°50’40’’ S; 40°56’21’’ W) pertencentes, respectivamente, aos municípios de Vargem
Alta e Rio Novo do Sul, onde ocorreram casos humanos autóctones de leishmaniose
visceral americana (Figura 4). Também foi pesquisada, para comparação de fauna de
flebotomíneos, a localidade de Joebinha (20°41’56’’ S; 40°47’41’’ W), pertencente ao
município de Alfredo Chaves e com registros de casos humanos autóctones de
leishmaniose tegumentar americana (LTA) (Figura 4).
As três localidades apresentam características geoclimáticas semelhantes, a
saber: clima úmido influenciado pelas correntes de ar vindas do oceano Atlântico;
índice pluviométrico anual superior a 1200 mm e relevo acidentado, com raros
afloramentos rochosos. A região ainda mantém pequenas glebas florestais que são
remanescentes da formação de Mata Atlântica, outrora devastada para dar lugar à
cultura do café, sucedida, em parte, pela cultura da banana e pecuária extensiva.
No período de agosto de 2006 a julho de 2007 foram realizadas coletas mensais
de flebotomíneos explorando o ambiente modificado, representado pelos domicílios em
que ocorreram os casos de leishmaniose, incluindo seus anexos e abrigos de animais
domésticos e o ambiente preservado, representado por matas secundárias próximas aos
domicílios.
As capturas foram feitas durante as três primeiras horas noturnas utilizando
busca ativa com auxílio de capturador manual de sucção do tipo Castro no ambiente
modificado e duas armadilhas luminosas do tipo CDC (Center for Disease Control),
instaladas no ambiente preservado.
29
Os espécimes coletados foram acondicionados em tubos contendo etanol 70% e
levados ao laboratório, onde foram montados segundo a técnica proposta por Barreto &
Coutinho (1940) e identificados de acordo com critérios taxonômicos propostos por
Galati (1995, 2003). Os nomes genéricos dos flebotomíneos foram abreviados segundo
o proposto por Marcondes (2007).
Utilizando o programa PAST (Hammer et al. 2001), foram estimados em cada
ambiente os seguintes parâmetros: a riqueza específica (S), o índice de equitabilidade
(J) e o índice de diversidade de Shannon (H).
30
2.5 Resultados
Foram coletados ao todo 13.112 espécimes de flebotomíneos pertencentes a 15
espécies (H=0,59) (Tabela 1). Nenhum exemplar de Lutzomyia longipalpis, principal
transmissor de leishmaniose visceral americana no Novo Mundo, foi capturado nas três
localidades pesquisadas.
As únicas espécies capturadas em todas as três localidades foram Nyssomyia
intermedia (Lutz & Neiva, 1912) e Micropygomyia schreiberi (Martins, Falcão & Silva,
1975). Outras apareceram em Povoado Belém e Joebinha: Lutzomyia alencari (Martins,
Souza & Falcão, 1962), Micropygomyia quinquefer (Dyar, 1929), Migonemyia migonei
(França, 1920) e Pintomyia fischeri (Pinto, 1926). Ainda, algumas espécies foram
capturadas em apenas uma localidade: Brumptomyia nitzulescui (Costa Lima, 1932),
Evandromyia edwardsi (Mangabeira, 1941), Evandromyia termitophila (Martins,
Falcão & Silva, 1964), Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho, 1939), Pintomyia
bianchigalatiae (Andrade-Filho, Aguiar, Dias & Falcão, 1999), Pintomyia monticola
(Costa Lima, 1932), Pintomyia serrana (Damasceno & Arouck, 1949) e Psathyromyia
shannoni (Dyar,1929) em Povoado Belém e Sciopemyia sordellii (Shannon & Del
Ponte, 1927) em Joebinha.
Na localidade de Povoado Belém (Vargem Alta), Ny. intermedia foi a espécie
predominante tanto no ambiente modificado quanto no ambiente preservado. No
ambiente modificado, foi seguida de Mg. migonei e Pi. fischeri. Já no ambiente
preservado, foi seguida de Mi. schreiberi e Pi. fischeri. Em bairro Santo Antônio (Rio
Novo do Sul), foram capturados em ambos ambientes indivíduos pertencentes a apenas
duas espécies: Mi. schreiberi e Ny. intermedia. Nessa localidade, Mi. schreiberi foi a
espécie predominante no ambiente modificado e Ny. intermedia a predominante no
31
ambiente preservado. Em Joebinha (Alfredo Chaves), Ny. intermedia foi a espécie
predominante nos dois tipos de ambientes, seguida de Pi. fischeri.
A riqueza específica (S) e o índice de diversidade (H) foram maiores em
Povoado Belém, tanto no ambiente modificado (S=13; H=0,51), quanto no ambiente
preservado (S=7; H=1,23), quando comparado com os ambientes modificado (S=2;
H=0,52) e preservado (S=2; H=0,50) em bairro Santo Antônio e com os ambientes
modificado (S=4; H=0,21) e preservado (S=6; H=1,03) em Joebinha. Quando
comparados os dois tipos de ambiente, a riqueza específica foi maior no ambiente
modificado em Povoado Belém, igual em bairro Santo Antônio e maior no ambiente
preservado em Joebinha (Tabela 1). Já, o índice de diversidade foi maior que o dobro no
ambiente preservado em relação ao ambiente modificado em Povoado Belém e maior
que o quádruplo em Joebinha, enquanto que em bairro Santo Antônio foram
semelhantes (Tabela 1). O índice de Equitabilidade foi maior no ambiente preservado
em relação ao modificado, em Joebinha e em Povoado Belém, enquanto em bairro
Santo Antônio foram semelhantes nos dois ambientes (Tabela 1).
32
2.6 Discussão
A fauna de flebotomíneos encontrada nos dois focos de leishmaniose visceral
americana na porção centro-sul do estado do Espírito Santo apresenta uma composição
específica muito diferente da encontrada em outras áreas de transmissão da doença no
Espírito Santo e no Brasil (Barata et al. 2004, Oliveira et al. 2006). No entanto, essa
fauna é muito semelhante à encontrada em áreas típicas de transmissão de leishmaniose
tegumentar americana em que predominam as espécies Nyssomyia intermedia,
Migonemyia migonei e Pintomyia fischeri, como na localidade de Joebinha (Alfredo
Chaves) e em outras regiões do Espírito Santo e do Brasil (Barros et al. 1985, Ferreira et
al. 2001, Hermeto et al. 1994, Rangel et al. 1999).
Em foco de LVA no estado de Pernambuco no Nordeste brasileiro, Carvalho
et al. 2007 incriminaram Mg. migonei como provável vetor de L. i. chagasi, mesmo não
tendo encontrado fêmeas infectadas por L. i. chagasi. Para a incriminação desse inseto
como vetor, os autores levaram em consideração principalmente a sua abundância nos
ambientes intra e peridomiciliar de residências em que ocorreram os casos humanos.
Ainda, Mg. migonei apresenta atração pelos cães (Falqueto 1995), os quais podem atuar
como reservatórios de L. i. chagasi. Nesse sentido, o encontro dessa espécie de
flebotomíneo em Povoado Belém poderia explicar a ocorrência de LVA nessa
localidade, mas excluiria o bairro Santo Antônio, onde o inseto não foi capturado.
Finalmente, Mg. migonei é encontrada em vários municípios próximos às áreas
endêmicas da LVA, inclusive no estado do Espírito Santo, nos quais nunca foi
registrada a doença. Diferentemente, no Sudeste e Nordeste brasileiros, Mg. migonei
tem sido incriminada como vetor secundário de Leishmania braziliensis, agente
etiológico da LTA, inclusive com achados de fêmeas naturalmente infectadas por esse
protozoário (Azevedo et al. 1990, Pita-Pereira et al. 2005).
33
O encontro de Lutzomyia alencari, mesmo que em baixa densidade, na
localidade de Povoado Belém e a proximidade filogenética dessa espécie com Lu.
longipalpis merecem estudos mais aprofundados sobre a possível participação do inseto
na epidemiologia da LVA nessa localidade.
Na localidade de bairro Santo Antônio a transmissão da doença pode não ter
ocorrido pela picada de flebotomíneos uma vez que as duas espécies encontradas, Mi.
schreiberi e Ny. intermedia, não são consideradas transmissoras da doença ao ser
humano. A primeira, Mi. schreiberi, é uma espécie que possivelmente se alimenta em
répteis e nem ocasionalmente foi encontrada picando o ser humano para se alimentar. Já
a segunda, Ny. intermedia, embora seja antropofílica, atraída por reservatórios
domiciliares como o cão e possa ser infectada experimentalmente, nunca foi encontrada
infectada naturalmente por L. i. chagasi. Ao contrário, a comprovação da infecção
natural por Leishmania braziliensis, juntamente com a antropofilia do inseto, a
distribuição coincidente com a LTA e a atração por animais reservatórios, faz com que a
espécie seja considerada a principal transmissora desta doença no Sudeste do Brasil
(Ferreira et al. 2001, Rangel et al. 1999, Falqueto 1995).
A ausência de Lutzomyia longipalpis em duas áreas com registros de casos
humanos autóctones de LVA na porção sul do estado do Espírito Santo sugere a
dissociação entre a ocorrência da doença e a presença desse inseto nessas áreas. Embora
condizente com o modelo de geoprocessamento proposto por Feitoza et al. (2001), essa
ausência é inesperada devido ao fato de Lu. longipalpis ser considerado o único vetor na
região Sudeste do Brasil (Barata et al. 2004).
34
2.7 Referências bibliográficas
Azevedo ACR, Rangel EF, Queiroz RG 1990. Lutzomyia migonei (França,
1920) naturally infected with peripylarian flagellates in Baturité, a focus of cutaneous
leishmaniasis in Ceará State, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 85:479.
Barata RA, Silva JCF, Costa RT, Fortes-Dias CL, Silva JC, Paula EV, Prata A,
Monteiro EM, Dias ES 2004. Phlebotomine sand flies in Porteirinha, an area of
american visceral leishmaniasis transmission in the state of Minas Gerais, Brazil. Mem
Inst Oswaldo Cruz 99: 481-487.
Barreto MP, Coutinho JO 1940. Processos de captura, dissecação e montagem
de flebótomos. Ann Fac Med São Paulo 16: 173-187.
Barros GC, Sessa PA, Mattos EA, Carias VRD, Mayrink W, Alencar JTA,
Falqueto A, Jesus AC 1985. Foco de leishmaniose tegumentar americana nos
municípios de Viana e Cariacica, estado do Espírito Santo, Brasil. Rev Saúde Publ 19:
146-153.
Carvalho MR, Lima BS, Marinho-Júnior JF, Silva FJ, Valença HF, Almeida
FA, Silva AL, Brandão-Filho SP 2007. Phlebotomine sandfly species from an American
visceral leishmaniasis area in the Northern Rainforest region of Pernambuco State,
Brazil. Cad Saúde Publ 23: 1227-1232.
Chagas E, Cunha AM, Ferreira LC, Deane L, Deane G, Guimarães FN,
Paumgartten MJ, Sa B 1938. Leishmaniose visceral americana. Relatório dos trabalhos
realizados pela Commissão encarregada do estudo da leishmaniose visceral americana
em 1937. Mem Inst Oswaldo Cruz 33: 89-229.
Coutinho MTZ, Bueno LL, Sterzik A, Fujiwara RT, Botelho JR, De Maria M,
Genaro O, Linardi PM 2005. Participation of Rhipicephalus sanguineus (Acari:
35
Ixodidae) in the epidemiology of canine visceral leishmaniasis. Vet Parasitol 128: 149-
155.
Coutinho MTZ, Linardi PM 2007. Can fleas from dogs infected with canine
visceral leishmaniasis transfer the infection to other mammals? Vet Parasitol 147: 320-
325.
Deane LM 1956. Leishmaniose visceral no Brasil: estudos sobre reservatórios
e transmissores realizados no Estado do Ceará. Rio de Janeiro: Serviço Nacional de
Educação Sanitária.
Deane LM, Deane MP 1954a. Isolation of leishmaniae in the viscera and the
skin of a fox in the kala-azar endemic zone in Sobral, Ceará. O Hospital 45: 419-421.
Deane LM, Deane MP 1955. Observações preliminares da importância
comparativa do homem, do cão e da raposa (Lycalopex vetulus) como reservatórios de
Leishmania donovani, em área endêmica do calazar, no Ceará. O Hospital 48: 79–98.
Deane LM, Deane MP 1962. Visceral leishmaniasis in Brazil: geographical
distribution and transmission. Rev Inst Med Trop Sao Paulo 4: 198-212.
Deane MP, Deane LM 1954b. Infecção experimental do Phlebotomus
longipalpis em raposa (Lycalopex vetulus) naturalmente parasitada pela Leishmania
donovani. O Hospital 46: 171-173.
Falqueto A 1995. Especificidade Alimentar de Flebotomíneos em Duas Áreas
Endêmicas de Leishmaniose Tegumentar no Estado do Espírito Santo. PhD Thesis,
Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 84 p.
Feitoza LR, Stocking M, Rezende M 2001. Natural resources information
systems for rural development: approaches for Espírito Santo State, Brazil.,
Vitória, Espírito Santo, Editora Incaper 580 p.
36
Ferreira AL, Sessa PA, Varejão JBM, Falqueto A 2001. Distribution of sand
flies (Diptera: Psychodidae) at different altitudes in an endemic region of american
cutaneous leishmaniasis in the state of Espírito Santo, Brazil. Mem. Ins. Oswaldo Cruz
96: 1061-1067.
Galati EAB 1995. Phylogenetic systematics of Phlebotominae (Diptera,
Psychodidae) with emphasis on American groups. Bol Dir Malariol San Amb 35: 133-
142.
Galati EAB 2003. Morfologia e Taxonomia, p. 23-175. In: E. F. RANGEL &
R. LAINSON (ed.). Flebotomíneos do Brasil. Rio de Janeiro, Editora Fiocruz, 368 p.
Grimaldi G, Tesh RB 1993. Leishmaniases of the New World: current concepts and
implications for future research. Clin Microbiol Rev 6: 230-250.
Grimaldi G, Tesh RB, McMahon-Pratt D 1989. A review of the geographic
distribution and epidemiology of leishmaniasis in the New World. Am J Trop Med Hyg
44: 687-725.
Hammer Ø, Harper DAT, Ryan PD 2001. PAST: Palaeontological Statistics
software package for education and data analysis. Palaentol Electronica 4: 9p.
http://folk.uio.no/ohammer/past/.
Hermeto MV, Dias DV, Genaro O, Rotondo-Silva A, Costa CA, Toledo VPCP,
Michalick MSM, Williams P, Mayrink W 1994. Outbreak of cutaneous leishmaniasis in
the Rio Doce valley, Minas Gerais, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 89: 519-521.
Lainson R, Dye C, Shaw JJ, Macdonald DW, Courtenay O, Souza AA, Silveira
FT 1990. Amazonian visceral leishmaniasis - distribution of the vector Lutzomyia
longipalpis (Lutz & Neiva) in relation to the fox Cerdocyon thous (Linn.) and the
efficiency of this reservoir host as a source of infection. Mem Inst Oswaldo Cruz 85:
135-137.
37
Marcondes CB 2007. A proposal of generic and subgeneric abbreviations for
Phlebotominae sandflies (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) of the world. Entomol
News 118: 351-356.
Martins J, Souza JC, Silva E 1968. Primeiros casos autóctones de leishmaniose
visceral no Espírito Santo. O Hospital 73: 69-97.
Oliveira AG, Galati EAB, Oliveira O, Oliveira GR, Espindola IAC, Dorval
MEC, Brazil RP 2006. Abundance of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae:
Phlebotominae) and urban transmission of visceral leishmaniasis in Campo Grande,
state of Mato Grosso do Sul, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 101: 869-874.
Penna HA 1934. Leishmaniose visceral no Brasil. Bras Med 48: 948-949.
Rangel EF, Meneses CRV, Cupolillo E, Azevedo ACR, Costa WA, Costa SM
1999. Aspectos da ecologia de Lutzomyia intermedia (Lutz & Neiva, 1912) e a fauna
flebotomínica (Diptera: Psychodidae) em área de transmissão da Leishmania (V.)
braziliensis no Rio de Janeiro. Rev Soc Bras Med Trop 32: 115.
Silva SS, Gontijo CMF, Pacheco RS, Fiuza VOP, Brazil RP 2001. Visceral
leishmaniasis in the metropolitan region of Belo Horizonte, state of Minas Gerais,
Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 96: 285-291.
38
3. CONCLUSÕES
1. A ocorrência de Lutzomyia longipalpis no estado do Espírito Santo está
associada a ambientes com características geográficas e climáticas como
pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes inferiores a 500
metros em relação ao nível do mar.
2. A ocorrência da leishmaniose visceral americana em áreas sem essas
características geoclimáticas como nos municípios de Vargem Alta e de Rio
Novo do Sul, na porção sul do estado do Espírito Santo, parece dissociada da
presença de L. longipalpis.
3. A transmissão de LV no foco do município de Rio Novo do Sul pode estar
associada à presença de Nyssomyia intermedia ou outros artrópodes como
pulgas e carrapatos.
4. A modelagem da distribuição potencial L. longipalpis pode ser utilizada como
ferramenta no controle da expansão de LVA, nas áreas do estado do Espírito
Santo em que esse inseto é o vetor.
5. Acredita-se que as características geográficas e climáticas possam auxiliar na
separação de diferentes espécies do complexo L. longipalpis no Brasil.
39
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Anderson RP, Lew D, Peterson AT 2003. Evaluating predictive models of
species' distributions: criteria for selecting optimal models. Ecologic Model 162: 211-
232.
Andrade-Filho JD, Lima MLN, Falcão AL, Brazil RP 1998. Sazonalidade dos
flebotomíneos (Diptera, Psychodidae) dos arredores da Gruta da Lapinha, município de
Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil. Rev Bras Entomol 42: 93-95.
Arias JR, Monteiro PS, Zicker F 1996. The re-emergence of visceral
leishmaniasis in Brazil. Emerg Infect Dis 2: 145-146.
Azevedo ACR, Rangel EF, Queiroz RG 1990. Lutzomyia migonei (França,
1920) naturally infected with peripylarian flagellates in Baturité, a focus of cutaneous
leishmaniasis in Ceará State, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 85:479.
Barata RA, Silva JCF, Costa RT, Fortes-Dias CL, Silva JC, Paula EV, Prata A,
Monteiro EM, Dias ES 2004. Phlebotomine sand flies in Porteirinha, an area of
american visceral leishmaniasis transmission in the state of Minas Gerais, Brazil. Mem
Inst Oswaldo Cruz 99: 481-487.
Barreto MP, Coutinho JO 1940. Processos de captura, dissecação e montagem
de flebótomos. Ann Fac Med São Paulo 16: 173-187.
Barros GC, Sessa PA, Mattos EA, Carias VRD, Mayrink W, Alencar JTA,
Falqueto A, Jesus AC 1985. Foco de leishmaniose tegumentar americana nos
municípios de Viana e Cariacica, estado do Espírito Santo, Brasil. Rev Saúde Publ 19:
146-153.
Bauzer LG, Souza NA, Maingon RD, Peixoto AA 2007. Lutzomyia longipalpis
in Brazil: a complex or a single species? A mini-review. Mem Inst Oswaldo Cruz 102:
1-12.
40
Bauzer LG, Souza NA, Ward RD, Kyriacou CP, Peixoto AA 2002. The period
gene and genetic differentiation between three Brazilian populations of Lutzomyia
longipalpis. Insect Mol Biol 11: 315-323.
Cabrera MAA, Paula AA, Camacho LAB, Marzochi MCA, Xavier SC, Silva
AVM, Jansen AM 2003. Canine visceral leishmaniasis in Barra de Guaratiba, Rio de
Janeiro, Brazil: assesssment of risk factors. Rev Inst Med Trop de São Paulo 45: 79-83.
Carvalho MR, Lima BS, Marinho-Júnior JF, Silva FJ, Valença HF, Almeida
FA, Silva AL, Brandão-Filho SP 2007. Phlebotomine sandfly species from an American
visceral leishmaniasis area in the Northern Rainforest region of Pernambuco State,
Brazil. Cad Saúde Publ 23: 1227-1232.
Chagas E, Cunha AM, Ferreira LC, Deane L, Deane G, Guimarães FN,
Paumgartten MJ, Sa B 1938. Leishmaniose visceral americana. Relatório dos trabalhos
realizados pela Commissão encarregada do estudo da leishmaniose visceral americana
em 1937. Mem Inst Oswaldo Cruz 33: 89-229.
Coutinho MTZ, Bueno LL, Sterzik A, Fujiwara RT, Botelho JR, De Maria M,
Genaro O, Linardi PM 2005. Participation of Rhipicephalus sanguineus (Acari:
Ixodidae) in the epidemiology of canine visceral leishmaniasis. Vet Parasitol 128: 149-
155.
Coutinho MTZ, Linardi PM 2007. Can fleas from dogs infected with canine
visceral leishmaniasis transfer the infection to other mammals? Vet Parasitol 147: 320-
325.
Deane LM 1956. Leishmaniose visceral no Brasil: estudos sobre reservatórios
e transmissores realizados no Estado do Ceará. Rio de Janeiro: Serviço Nacional de
Educação Sanitária.
41
Deane LM, Deane MP 1954a. Isolation of leishmaniae in the viscera and the
skin of a fox in the kala-azar endemic zone in Sobral, Ceará. O Hospital 45: 419-421.
Deane LM, Deane MP 1955. Observações preliminares da importância
comparativa do homem, do cão e da raposa (Lycalopex vetulus) como reservatórios de
Leishmania donovani, em área endêmica do calazar, no Ceará. O Hospital 48: 79–98.
Deane LM, Deane MP 1962. Visceral leishmaniasis in Brazil: geographical
distribution and transmission. Rev Inst Med Trop Sao Paulo 4: 198-212.
Deane MP, Deane LM 1954b. Infecção experimental do Phlebotomus
longipalpis em raposa (Lycalopex vetulus) naturalmente parasitada pela Leishmania
donovani. O Hospital 46: 171-173.
Elith J, Graham CH, Anderson RP, Dudík M, Ferrier S, Guisan A, Hijmans RJ,
Huettmann F, Leathwick JR, Lehmann A, Li J, Lohmann LG, Loiselle BA, Manion G,
Moritz C, Nakamura M, Nakazawa Y, Overton JM, Peterson AT, Phillips SJ,
Richardson K, Scachetti-Pereira R, Schapire RE, Soberón J, Williams S, Wisz MS,
Zimmermann NE 2006. Novel methods improve prediction of species’ distributions
from occurrence data. Ecography 29: 129–151.
Elnaiem DEA, Connor SJ, Thomson MC, Hassan MM, Hassan HK, Aboud
MA, Ashford RW 1998. Environmental determinants of the distribution of Phlebotomus
orientalis in Sudan. Ann Trop Med Parasitol 92: 877-887.
Engler R, Guisan A, Rechsteiner L 2004. An improved approach for predicting
the distribution of rare and endangered species from occurrence and pseudo-absence
data. J Appl Ecol 41: 263–274.
Falqueto A 1995. Especificidade alimentar de flebotomíneos em duas áreas
endêmicas de leishmaniose tegumentar no estado do Espírito Santo. PhD Thesis,
Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 84 p.
42
Feitoza LR 1999. Carta agroclimática do Espírito Santo. Governo do estado do
Espírito Santo: Secretaria de Estado da Agricultura & Empresa Capixaba de Pesquisa
Agropecuária – EMCAPA.
Feitoza LR, Stocking M, Rezende M 2001. Natural resources information
systems for rural development: approaches for Espírito Santo State, Brazil.,
Vitória, Espírito Santo, Editora Incaper 580 p.
Ferreira AL, Sessa PA, Varejão JBM, Falqueto A 2001. Distribution of sand
flies (Diptera: Psychodidae) at different altitudes in an endemic region of american
cutaneous leishmaniasis in the state of Espírito Santo, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz
96: 1061-1067.
Ferreira GEM 2007. Análise microgeográfica e multilocus de populações de
Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae). Dissertação de
mestrado, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 61 p.
Galati EAB 1995. Phylogenetic systematics of Phlebotominae (Diptera,
Psychodidae) with emphasis on American groups. Bol Dir Malariol San Amb 35: 133-
142.
Galati EAB 2003. Morfologia e Taxonomia, p. 23-175. In: E. F. RANGEL &
R. LAINSON (ed.). Flebotomíneos do Brasil. Rio de Janeiro, Editora Fiocruz, 368 p.
Grimaldi G, Tesh RB 1993. Leishmaniases of the New World: current concepts
and implications for future research. Clin Microbiol Rev 6: 230-250.
Grimaldi G, Tesh RB, McMahon-Pratt D 1989. A review of the geographic
distribution and epidemiology of leishmaniasis in the New World. Am J Trop Med Hyg
44: 687-725.
43
Hamilton JGC, Maingon R, Alexander B, Ward R, Brazil RP 2005. Analysis of
the sex pheromone extract of individual male Lutzomyia longipalpis sandflies from six
regions in Brazil. Med Vet Entomol 19: 480-488.
Hammer Ø, Harper DAT, Ryan PD 2001. PAST: Palaeontological Statistics
software package for education and data analysis. Palaentol Electronica 4: 9p.
http://folk.uio.no/ohammer/past/.
Hermeto MV, Dias DV, Genaro O, Rotondo-Silva A, Costa CA, Toledo VPCP,
Michalick MSM, Williams P, Mayrink W 1994. Outbreak of cutaneous leishmaniasis in
the Rio Doce valley, Minas Gerais, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 89: 519-521.
Lainson R, Dye C, Shaw JJ, Macdonald DW, Courtenay O, Souza AA, Silveira
FT 1990. Amazonian visceral leishmaniasis - distribution of the vector Lutzomyia
longipalpis (Lutz & Neiva) in relation to the fox Cerdocyon thous (Linn.) and the
efficiency of this reservoir host as a source of infection. Mem Inst Oswaldo Cruz 85:
135-137.
Lobo JM, Jiménez-Valverde A, Real R 2008. AUC: a misleading measure of
the performance of predictive distribution models. Global Ecol Biogeogr 17: 145–151.
Madeira MF, Schubach AO, Schubach TMP, Pereira AS, Figueiredo FB,
Baptista C, Leal CA, Melo CX, Confort EM, Marzochi MC 2006. Post mortem
parasitological evaluation of dogs seroreactive for Leishmania from Rio de Janeiro,
Brazil. Vet Parasitol 138: 366-370.
Manel S, Williams HC, Ormerod SJ 2001. Evaluating presence–absence
models in ecology: the need to account for prevalence. J Appl Ecol 38: 921–931.
Marcondes CB 2007. A proposal of generic and subgeneric abbreviations for
Phlebotominae sandflies (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) of the world. Entomol
News 118: 351-356.
44
Margonari C, Freitas CR, Ribeiro RC, Moura ACM, Timbó M, Gripp AH,
Pessanha JE, Dias ES 2006. Epidemiology of visceral leishmaniasis through spatial
analysis, in Belo Horizonte municipality, state of Minas Gerais, Brazil. Mem Inst
Oswaldo Cruz 101: 31-38.
Martins J, Souza JC, Silva E 1968. Primeiros casos autóctones de leishmaniose
visceral no Espírito Santo. O Hospital 73: 69-97.
Marzochi MCA, Sabroza PC, Toledo LM, Marzochi KBF, Tramontano NC,
Filho FBR 1985. Leishmaniose Visceral na Cidade do Rio de Janeiro- Brasil. Cad de
Saúde Públ l: 5-l7.
Mendes WS, Silva AAM, Trovão JR, Silva AR, Costa JML 2002. Expansão
espacial da leishmaniose visceral americana em São Luis, Maranhão, Brasil. Rev Soc
Bras Med Trop 35: 227-231.
Morrison AC, Ferro C, Morales A, Tesh RB, Wilson ML 1993. Dispersal of
the sand fly Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae) at an endemic focus of
visceral leishmaniasis in Colombia. J Med Entomol 30: 427-435.
Oliveira AG, Galati EAB, Oliveira O, Oliveira GR, Espindola IAC, Dorval
MEC, Brazil RP 2006. Abundance of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae:
Phlebotominae) and urban transmission of visceral leishmaniasis in Campo Grande,
state of Mato Grosso do Sul, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 101: 869-874.
Oliveira CDL, Assunção RM, Reis IA, Proietti FA 2001. Spatial distribuition
of human and canine visceral leishmaniasis in Belo Horizonte, Minas Gerais state,
Brazil, 1994-1997. Cad Saúde Pública 17: 1231-1239.
Paula CC, Figueiredo FB, Menezes RC, Eliame Mouta-Confort, Bogio A,
Madeira MF 2009. Leishmaniose visceral canina em Maricá, Estado do Rio de Janeiro:
relato do primeiro caso autóctone. Re. Soc Bras Med Trop 42: 77-78
45
Penna HA 1934. Leishmaniose visceral no Brasil. Bras Med 48: 948-949.
Peterson AT, Sánchez-Cordero V, Beard CB, Ramsey JM 2002. Ecologic niche
modeling and potential reservoir for Chagas disease, Mexico. Emerg Infect Dis 8: 662-
667.
Peterson AT, Shaw J 2003. Lutzomyia vectors for cutaneous leishmaniasis in
Southern Brazil: ecological niche models, predicted geographic distributions, and
climate change effects. Int J Parasitol 33: 919-931.
Phillips SJ, Anderson RP, Schapire RE 2006. Maximum entropy modeling of
species geographic distributions. Ecologic Model 190: 231-259.
Rangel EF, Lainson R 2003. Flebotomíneos do Brasil. Rio de Janeiro, Editora
Fiocruz, 368 p.
Rangel EF, Meneses CRV, Cupolillo E, Azevedo ACR, Costa WA, Costa SM
1999. Aspectos da ecologia de Lutzomyia intermedia (Lutz & Neiva, 1912) e a fauna
flebotomínica (Diptera: Psychodidae) em área de transmissão da Leishmania (V.)
braziliensis no Rio de Janeiro. Rev Soc Bras Med Trop 32: 115.
Resende SM 2008. Leishmaniose Visceral em Minas Gerais.
http://www.saude.mg.gov.br/publicacoes/estatistica-e-informacao-em-saude/boletim-
epidemiologico/Boletin_nIX.pdf
Saraiva L, Lopes JS, Oliveira GBM, Batista FA, Falcão AL, Andrade Filho JD
2006. Estudo dos flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em área de leishmaniose
tegumentar americana nos municípios de Alto Caparaó e Caparaó, Estado de Minas
Gerais. Rev Soc Bras Med Trop 39: 56-63.
Secretaria de Saúde do Estado do Espírito Santo 2004. Série histórica dos casos
notificados período 1986-2004. Vitória: Programa de Controle das Leishmanioses,
Secretaria de Saúde do Estado do Espírito Santo.
46
Silva SS, Gontijo CMF, Pacheco RS, Fiuza VOP, Brazil RP 2001. Visceral
leishmaniasis in the metropolitan region of Belo Horizonte, state of Minas Gerais,
Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 96: 285-291.
Souza CM, Pessanha JE, Barata RA, Monteiro EM, Costa DC, Dias ES 2004.
Study on phlebotomine sand fly (Diptera: Psychodidae) fauna in Belo Horizonte, state
of Minas Gerais, Brazil Mem Inst Oswaldo Cruz 99: 795-803.
Souza NA, Andrade-Coelho CA, Vigoder FM, Ward RD, Peixoto AA 2008.
Reproductive isolation between sympatric and allopatric Brazilian populations of
Lutzomyia longipalpis s.l. (Diptera, Psychodidae). Mem Inst Oswaldo Cruz 103: 216-
219.
Souza NA, Ward RD, Hamilton JG, Kyriacou CP, Peixoto AA 2002a.
Copulation songs in three siblings of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae).
Trans R Soc Trop Med Hyg 96: 102-103.
Souza NA, Andrade-Coelho CA, Vilela ML, Peixoto AA, Rangel EF 2002b.
Seasonality of Lutzomyia intermedia and Lutzomyia whitmani (Diptera: Psychodidae:
Phlebotominae), occurring sympatrically in area of cutaneous leishmaniasis in the state
of Rio de Janeiro, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 97: 759-765.
Stockwell DRB, Noble IR 1992. Induction of sets of rules from animal
distribution data: A robust and informative method of analysis. Math Comput Simul 33:
385-390.
Stockwell DRB, Peters DP 1999. The GARP modelling system: Problems and
solutions to automated spatial prediction. Int J Geogr Info Syst 13: 143-158.
Thompson RA, Lima JWO, Maguire JH, Braud DH, Scholl DT 2002. Climatic
and demographic determinants of American visceral leishmaniasis in northeastern
47
Brazil using remote sensing technology for environmental categorization of rain and
region influences on leishmaniasis. Am J Trop Med Hyg 67: 648-655.
Thomson MC, Elnaiem DA, Ashford RW, Connor SJ 1999. Toward a Kala-
azar risk map for Sudan: mapping the potential distribution of Phlebotomus orientalis
using digital data of environmental variables. Trop Med Inter Health 4: 105-113.
Ward RD, Ribeiro AL, Ready PR, Murtagh A 1983. Reproductive isolation
between different forms of Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva), (Diptera:
Psychodidae), the vector of Leishmania donovani chagasi Cunha & Chagas and its
significance to kala-azar distribution in South America. Mem Inst Oswaldo Cruz 78:
269-280.
Young DG, Duncan MA 1994. Guide to the identification and geographic
distribution of Lutzomyia sand flies in Mexico, the West Indies, Central and South
America (Diptera: Psychodidae). Mem Amer Ent Inst 54: 1-881.
Zeledón R, Murillo J, Gutierrez H 1984. Observaciones sobre la ecologia de
Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) y possibilidades de existencia de
leishmaniasis visceral em Costa Rica. Mem Inst Oswaldo Cruz 79: 455-459.
48
5. TABELAS T
abel
a 1.
N
úmer
o de
fle
boto
mín
eos
por
espé
cie
e p
or s
exo
cole
tad
os e
m a
mbi
ente
s m
odifi
cado
e p
rese
rvad
o na
s lo
cal
ida
des
de
povo
ado
Bel
ém,
bair
ro S
anto
Ant
ônio
e J
oebi
nha
per
ten
cent
es,
resp
ectiv
am
ente
, ao
s m
uni
cípi
os d
e V
arge
m A
lta,
Rio
Nov
o do
Sul
e
Alfr
edo
Cha
ves,
no
perí
odo
de a
gost
o/20
06 a
julh
o/2
007.
To
tal
To
tal
1 2 7 4 10
72
118
2
109
74
1 3 850
1 1 2 1
131
12
15
0,2
1
0,5
9
♀
- 2 5 3 5 21
149
223
9
- 3 460
1 1 1 1
289
1
♂
1 - 2 1 5 51
103
3
873
5
1 -
390
- - 1 -
102
21
Alfr
edo
Ch
aves
(J
oeb
inh
a) Am
bie
nte
p
rese
rvad
o
ST
- - - - 2 6 1 - 37 - - 7 - - - - 54 6
0,7
1
1,0
3
♀
- - - - 1 3 - - 13 - - 3 - - - - 21
♂
- - - - 1 3 1 - 24 - - 4 - - - - 33
Am
bie
nte
m
od
ifica
do S
T
- - - - 1 - - 1 902
- - 49 - - - -
953
4
0,1
5
0,2
1
♀
- - - - 1 - - - 30 - - 9 - - - - 40
♂
- - - - - - - 1 872
- - 40 - - - -
913
Rio
Nov
o d
o S
ul
(bai
rro
San
to A
ntô
nio
)
Am
bie
nte
p
rese
rvad
o
ST
- - - - - - 1 - 4 - - - - - - - 5 2
0,7
2
0,5
0
♀
- - - - - - - - 3 - - - - - - - 3
♂
- - - - - - 1 - 1 - - - - - - - 2
Am
bie
nte
m
od
ifica
do
ST
- - - - - - 35 - 9 - - - - - - - 44 2
0,7
3
0,5
2
♀
- - - - - - 2 - 2 - - - - - - - 4
♂
- - - - - - 33 - 7 - - - - - - - 40
Var
gem
Alta
(P
ovo
ado
Bel
ém)
Am
bie
nte
p
rese
rvad
o
ST
- 2 4 - - 3 20 2 53 - - 5 - - - - 89 7
0,6
3
1,2
3
♀
- 2 3 - - 2 12 2 21 - - 5 - - - - 47
♂
- - 1 - - 1 8 - 32 - - - - - - - 42
Am
bie
nte
m
od
ifica
do
ST
1 - 3 1 1 1 15
117
9
996
9
1 3 789
1 1 2 1
119
67
13
0,2
1
0,5
7
♀
- - 2 - 1 - 7 147
217
0
- 3 443
1 1 1 1
277
4
♂
1 - 1 1 - 1 8
103
2
779
9
1 -
346
- - 1 -
919
3
Esp
écie
Bru
mp
tom
yia
nitz
ule
scu
i
Bru
mp
tom
yia s
p.
Eva
nd
rom
yia
ed
wa
rdsi
E
van
dro
myi
a
term
itop
hila
L
utz
om
yia
ale
nca
ri M
icro
pyg
om
yia
q
uin
qefe
r M
icro
pyg
om
yia
sc
hre
iberi
Mig
on
em
yia
mig
onei
Nys
som
yia
inte
rmed
ia
Nys
som
yia
wh
itman
i P
into
myi
a
bia
nch
iga
latia
e P
into
myi
a f
isch
eri
Pin
tom
yia
mon
tico
la
Pin
tom
yia
serr
ana
Psa
thyr
om
yia
shnn
oni
Sci
op
em
yia
sord
elli
To
tal
Riq
uez
a es
pec
ífic
a (S
)
Eq
uita
bili
dad
e (J
)
Índ
ice
de
div
ersi
dad
e (H
)
49
6. FIGURAS
Figura 1. Pontos de ocorrência conhecida de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva
1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, Brasil.
50
Figura 2. Distribuição potencial de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva 1912)
(Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, obtida pelo
programa DesktopGarp, utilizando 73 pontos de ocorrência da espécie no estado. (7 –
intecerssão de pelo menos sete modelos dos dez melhores modelos; 8 – intercessão de
pelo menos oito modelos os dos dez melhores modelos; 9 – intercessão de pelo menos
nove modelos dos dez melhores modelos; 10 – intercessão dos dez melhores modelos).
51
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.01 – especificidade
(fração de falsos-positivos)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Sen
sibi
lidad
e(f
raçã
o de
ver
dade
iros-
posi
tivos
)
AUC = 0.93
Figura 3. Gráfico obtido pelo programa DesktopGarp para avaliar a habilidade
preditiva do modelo por meio do método da área sob a curva (AUC) da característica
operatória do receptor (ROC) utilizando pontos bem conhecidos de ocorrência e
ausência de Lutzomyia longipalpis.
52
Figura 4. Municípios e localidades de captura de flebotomíneos na porção sul do estado
do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a julho/2007.