alimentaÇÃo da tartaruga-cabeÇuda caretta caretta)...

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE INSTITUTO DE OCEANOGRAFIA

PÓS-GRADUAÇÃO EM OCEANOGRAFIA BIOLÓGICA

ALIMENTAÇÃO DA TARTARUGA-CABEÇUDA (CARETTA CARETTA) EM HABITAT

OCEÂNICO E NERÍTICO NO SUL DO BRASIL: COMPOSIÇÃO, ASPECTOS NUTRICIONAIS E

RESÍDUOS SÓLIDOS ANTROPOGÊNICOS

JULIANA DE AZEVEDO BARROS

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Oceanografia Biológica da Universidade Federal do Rio Grande, como requisito parcial à obtenção do título de MESTRE.

Orientador: Dr. Eduardo Resende Secchi

RIO GRANDE Julho de 2010

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I

AGRADECIMENTOS

Foi tão bom encontrar tanta gente disposta a ajudar ao longo desse caminho. Por isso

agradeço a todos de coração. A Dani, que me iniciou no mundo das tartarugas, por todo

apoio, orientação, carinho e amizade. Ao Edu, meu orientador, por todas sugestões, ajuda e

confiança no trabalho. Aos amigos do NEMA - Dani, Serginho, Carlinha, Alice, Dédi,

Bruna, Fabrício, Naná, Kleber, Renato, Rodrigo, Ana, Mara, por tudo que me ensinaram

durante nossa convivência e por tornar meus dias melhores. Pelas saídas de campo e ajuda

nas necropsias, um agradecimento especial ao Serginho, Dani, Dédi, Bruna e Fabrício. Um

mega-super-especial agradecimento ao Mestre Celso e tripulação. Ao mestre Juninho e

tripulação. Aos observadores de bordo, Caio (man), Maçaneiro, Marcel, Leo Sales e

Michel. Ao “Projeto Mamíferos Marinhos” do NEMA pelas saídas de campo. Ao projeto

TAMAR, principalmente ao Gil e ao Fernando. À indústria de pescado Torquato Pontes

pela doação de peixes. Ao projeto Cetáceos do Talude- FURG/Chevron, pelas coletas de

presas oceânicas. Ao pessoal do laboratório de tartarugas e mamíferos marinhos. Ao prof.

Carlos Prentice, William Vega, Sabrine Aquino e a todo pessoal do Laboratório de

Tecnologia de Alimentos, pela ajuda na rotina das análises de composição proximal e

acolhida. Ao Leandro Bugoni, pelas sugestões e pela minha primeira amostra de espinhel.

Ao Prof. Kinas, pelo auxílio estatístico. Aos membros da banca: Leandro Bugoni, Manuel

Haimovici e Carlos Bemvenuti. Aos identificadores das espécies, a Paula Spotorno pela

identificação dos moluscos, ao Rony pela identificação dos crustáceos, ao Waldemar

Amaral e a Anette pela identificação dos gelatinosos, ao Luciano Fisher pela identificação

de peixes e também coletas de salpas e pirossomos, a Roberta Santos e Lilia pela

identificação de lulas. Ao pessoal das tartarugas, Baila e Roberta, pela troca de idéias. A

II

todos doadores (as) de potes do mundo! Ao Lufi, coveiro do coração. Às meninas da

biblioteca setorial, Mari, Clarisse e Neiva. Aos grandes amigos, Diana, Wagner, Dédi,

Alessandra, Carlinha, Camila, Sônia, Kerou, pelos momentos de desabafo, companheirismo

e descontração. A Lea, muito importante, principalmente nessa reta final! À minha família,

mãe, pai, irmãs, sobrinhos e cunhados, pelo sempre presente incentivo e apoio. Ao Ugri

Maravilhoso, por todo apoio, carinho, amizade, compreensão, companheirismo, risadas,

conversas... e também pelos mapas. Ao CNPq, pela bolsa e ao Programa de Pós-Graduação

em Oceanografia Biológica pela formação e a Vera por toda ajuda.

III

ÍNDICE

Página

Lista de tabelas......................................................................................................... IV

Lista de figuras......................................................................................................... VI

Resumo...................................................................................................................... 1

Abstract...................................................................................................................... 2

Introdução.................................................................................................................. 4

Material e métodos (Linhas gerais)........................................................................... 8

Síntese dos resultados................................................................................................ 11

Considerações finais e recomendações...................................................................... 13

Literatura citada......................................................................................................... 18

Apêndice 1: Dieta da tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) (Testudines,

Cheloniidae) em habitat oceânico no sul do Brasil: composição, aspectos

nutricionais e resíduos sólidos antropogênicos.........................................................

24

Apêndice 2: Dieta da tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) (Testudines,

Cheloniidae) em habitat nerítico no sul do Brasil: composição e aspectos

nutricionais.................................................................................................................

67

IV

LISTA DE TABELAS

TABELAS Páginas

Apêndice 1

Tabela I. Distribuição de anos, estações do ano e classes de tamanho, das

tartarugas analisadas no sul do Brasil entre 2007 e 2009

35

Tabela II. Volume relativo (%V), frequência de ocorrência (%FO), índice de

importância relativa (%IIR) (método convencional), estimador (média da

distribuição posterior para o índice de importância relativa do método bayesiano)

e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares encontrados nos tratos

gastrointestinais da tartaruga-cabeçuda provenientes da captura incidental em

espinhel pelágico no Rio Grande do Sul entre os anos de 2007 a 2009.

36

Tabela III. Frequência de ocorrência (FO%) e inferência bayesiana do Índice de

Importância Relativa (Estimador) das principais presas da tartaruga-cabeçuda

para as diferentes estações do ano.

37

Tabela IV. Média da composição proximal de algumas presas da tartaruga-

cabeçuda no Rio Grande do Sul.

37

Tabela V. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens

alimentares da tartaruga-cabeçuda.

37

Apêndice 2

Tabela I. Distribuição de anos, temporadas, estações do ano e classes de

tamanho, das tartarugas analisadas no sul do Brasil.

33

Tabela II. Porcentagem numérica (%N), volume relativo (%V), frequência de 33

V

ocorrência (%FO) e índice de importância relativa (%IIR) (método

convencional), estimador (média da distribuição posterior para o índice de

importância relativa do método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95%

dos itens alimentares da tartaruga-cabeçuda encontradas encalhadas na costa do

Rio Grande do Sul entre os anos de 1993 a 1995 (provenientes da coleção do

Laboratório de Tartarugas e Mamíferos Marinhos - FURG).

Tabela III. Porcentagem numérica (%N), volume relativo (%V), frequência de

ocorrência (%FO), índice de importância relativa (%IIR) (método convencional),

estimador (média da distribuição posterior para o índice de importância relativa

do método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares

encontrados nos tratos gastrointestinais da tartaruga-cabeçuda encontradas

encalhadas na costa do Rio Grande do Sul entre os anos de 2007 e 2009.

34

Tabela IV. Número de otólitos medidos, tamanho médio e desvio-padrão (DP)

dos peixes encontrados no conteúdo gastrointestinal de Caretta caretta a partir

de equações de regressão utilizando o tamanho dos otólitos.

36

Tabela V. Inferência bayesiana do Índice de Importância Relativa (Estimador e

intervalo de probabilidade de 95%) das principais presas da tartaruga-cabeçuda

para as diferentes estações do ano.

36

Tabela VI. Média da composição proximal de algumas presas da tartaruga-

cabeçuda no Rio Grande do Sul.

37

Tabela VII. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens

alimentares da tartaruga-cabeçuda.

37

VI

LISTA DE FIGURAS

FIGURAS Páginas

Apêndice 1

Figura 1. Localização dos espécimes de Caretta caretta coletados no sul do

Brasil entre os anos de 2007 e 2009.

35

Figura 2. Distribuição de tamanho (Comprimento curvilíneo da carapaça – CCC)

de Caretta caretta coletados no Rio Grande do Sul entre os anos de 2007 e 2009.

38

Figura 3. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas

da tartaruga-cabeçuda na fase oceânica nas diferentes estações do ano;

Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp. (Ls),

Pirossomo (Pi) e Salpas (Sa).

38

Figura 4. Componentes principais da análise de correspondência entre estação e

principais presas da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores do índice de

importância relativa. Linhas: Outono (Out), Inverno (Inv) e Primavera (Pri).

Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu),

Janthina janthina (Jj), Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas (Sa).

39


principais presas da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de frequência de

ocorrência. Linhas: Outono (Out), Inverno (Inv) e Primavera (Pri). Colunas:

Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina

(Jj), Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas (Sa).

39

Figura 6. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas 40

VII

da tartaruga-cabeçuda na fase oceânica nas diferentes classes de tamanho;

Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp. (Ls),

Pirossomo (Pi) e Salpas (Sa).

Figura 7. Componentes principais da análise de correspondência entre classes de

tamanho e principais presas da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%.

Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1) e classe 2, (60 – 69,9 cm, C2) . Colunas:

Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina


40


da tartaruga-cabeçuda na fase oceânica nos diferentes anos; Sargassum sp. (Ss),

Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp. (Ls), Pirossomo (Pi) e

Salpas (Sa).

41

Figura 9. Componentes principais da análise de correspondência entre anos e

principais presas da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha:

anos 2008 e 2009. Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia

uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj), Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas

(Sa).

41

Figura 10. Proporção dos tipos de resíduos sólidos encontrados nos tratos

gastrointestinais da tartaruga-cabeçuda no ambiente oceânico entre 2007 e 2009.

42

Apêndice 2

Figura 1. Área de estudo das coletas de Caretta caretta no sul do Brasil. 32

Figura 2. Distribuição de tamanho (Comprimento curvilíneo da carapaça – CCC) 38

VIII

de Caretta caretta coletados no Rio Grande do Sul nos anos de 1993-1995 e

2007-2009.


da tartaruga-cabeçuda no ambiente nerítico nas diferentes estações do ano;

Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls),

Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus

(Tl).

38


principais presas da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linhas:

Primavera (Pri), Verão (Ver) e Outono (Out). Colunas: Buccinanops spp. (Bs),

Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),

Micropogonias furnieri (Mf), Paralonchurus brasiliensis (Pb) e Trichiurus

lepturus (Tl).

39


da tartaruga-cabeçuda, para as diferentes classes de tamanho: Buccinanops spp.

(Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),

Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus (Tl).

39

Figura 6. Componentes principais da análise de correspondência entre classes de

tamanho e principais presas da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%.

Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1), classe 2 (60 – 69,9 cm, C2), classe 3 (70 –

79,9 cm, C3), classe 4 (maior que 80 cm, C4). Colunas: Buccinanops spp. (Bs),

Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),

40

IX


lepturus (Tl).


da tartaruga-cabeçuda para temporada 1 (T1) e temporada 2 (T2); Buccinanops

spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis

(Ll), Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus (Tl).

40

Figura 8. Componentes principais da análise de correspondência entre

temporadas e principais presas da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de

IIR%. Linha: temporada 1 (T1) e temporada 2 (T2). Colunas: Buccinanops spp.

(Bs), Dardanus insignis. (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),


lepturus (Tl).

41

1

RESUMO

Para o estudo da dieta, foram analisados tratos gastrointestinais completos (n=80) e

estômagos (n=15) de espécimes mortos de Caretta caretta provenientes de captura

incidental na pescaria de espinhel pelágico, entre 2007 e 2009, com comprimento

curvilíneo da carapaça (CCC) médio de 58,6 cm (±4,6), e de encalhes na região praial,

entre 1993 e 1995 e 2007 e 2009, com CCC médio de 87 cm (±22,7) e 71,3 cm (± 9,3),

respectivamente. Os itens da dieta foram identificados e sua importância determinada pela

frequência de ocorrência, número, volume e Índice de Importância Relativa pelo método

convencional e inferência bayesiana. Utilizaram-se análises de correspondência para

observar como os tipos de presas estão relacionados com as variáveis estações do ano,

classes de tamanho e anos/temporadas. A composição proximal para algumas presas da

tartaruga-cabeçuda foi determinada. As presas mais importantes no ambiente oceânico

foram salpas e pirossomos, houve diferenças sazonais e entre os anos de 2008 e 2009,

porém não houve diferença ontogenética. No ambiente nerítico, as presas mais importantes

de C. caretta foram Libinia spinosa, Buccinanops cochlidium e Loxopagurus loxochelis no

primeiro período, enquanto L. loxochelis e Buccinanops spp. foram mais importantes em

anos recentes. Não houve variação na dieta entre estações do ano, entre classes de tamanho,

mas houve uma pequena diferença entre as temporadas. Caretta caretta também se

alimenta de iscas da pescaria de espinhel pelágico no ambiente oceânico ou descartes de

pescarias na zona nerítica. As presas neríticas possuem valores energéticos maiores que as

oceânicas. No habitat oceânico, a frequência de ocorrência de resíduos sólidos foi maior.

Sugere-se que o sul do Brasil é uma importante área de alimentação da tartaruga-cabeçuda

em diferentes fases do seu desenvolvimento.

2

Palavras-chave: dieta, Caretta caretta, valor energético, resíduos sólidos, sul do Brasil.

ABSTRACT

The diet of loggerhead sea turtles (Caretta caretta) in southern Brazil was investigated by

analyzing the contents of entire digestive tracts (n=80) and stomachs (n=15) of pelagic-

phase individuals incidentally caught in longline fisheries from 2007 to 2009 as well as

from neritic-phase animals washed ashore in 1993-1995 and 2007-2009. Mean curved

carapace length (CCL) was 58.6 (±4.6) cm for pelagic animals and 87 (±22.7) cm and 71.3

(± 9.3) cm for neritic turtles collected in the two sampling periods, respectively. Prey items

in the samples were identified to the lowest possible taxonomic level, and their importance

were evaluated by means of the frequency of occurrence, number, volume and index of

relative importance (both conventional and from Bayesian inference). Correspondence

analyses were performed to assess how the variables seasons, sizes and years/periods were

related to a given food item. Proximal composition was determined to some prey items.

Salps and pyrosomas were the most important prey for C. caretta during its pelagic phase.

Both seasonal and interanual, but not ontogenetic variation was observed in the diet during

this phase. For neritic phase, Libinia spinosa, Buccinanops cochlidium and Loxopagurus

loxochelis, were the most important prey in the first period (1993-1995) while L. loxochelis

and Buccinanops spp. were in the second (2007-2009). No seasonal or size-related

differences were found, though the diet varied between periods. Data also indicated that

bait and fishery discards are relevant in the diet of C. caretta in these two phases of its life

cycle. The prey of loggerheads in neritic habitat had higher energetic values than in oceanic

habitat. Anthropogenic debris were highly frequent in the digestive tract of pelagic turtles,

3

but rare in neritic animals. The results suggest that both offshore, pelagic habitats and the

continental shelf in southern Brazil are important feeding grounds for loggerhead turtles.

Keywords: diet, Caretta caretta, energetic values, anthropogenic debris, Brazil.

4

INTRODUÇÃO

As tartarugas marinhas têm distribuição circumglobal (Meylan & Meylan 1999). São

encontradas em mares tropicais e subtropicais de todos os oceanos (Márquez 1990). Cinco

espécies utilizam a costa brasileira para alimentação e reprodução (Marcovaldi &

Marcovaldi 1999), entre estas, a tartaruga-cabeçuda, Caretta caretta, considerada em

perigo de extinção (IUCN 2009).

No Brasil, áreas de desovas regulares de C. caretta estão localizadas nos estados do

Rio de Janeiro, Espírito Santo, Bahia e Sergipe (Marcovaldi & Chaloupka 2007). Os

filhotes desta espécie, ao nascer, após um período de incubação de aproximadamente 50

dias, seguem em direção ao mar (Marcovaldi & Laurent 1996). Os primeiros anos de vida

são denominados como “anos perdidos”, devido à carência de informações científicas.

Acredita-se que os filhotes nadem para o mar aberto e fiquem em bolsões de Sargassum,

onde encontram alimento e refúgio (Carr 1986; Bolten et al. 1998).

Esta espécie apresenta uma dieta carnívora durante toda a sua vida. Nos estágios

iniciais e de juvenil se alimentam de itens planctônicos, como salpas, pirossomos e

heterópodas em habitats oceânicos (Parker et al. 2005). São epipelágicas, passam 75% do

tempo nos cinco primeiros metros da coluna d’água (Bolten 2003). O tempo de

permanência nesse estágio oceânico no Atlântico Sul é desconhecido.

Quando em estágios juvenis mais avançados, C. caretta recruta para habitats

neríticos. De acordo com Bjorndal et al. (2001), no Atlântico Norte, esse recrutamento

acontece quando estes animais têm um comprimento retilíneo da carapaça entre 46 e 64 cm.

Nesta fase, comem principalmente no fundo (Bolten 2003), e geralmente, têm como

principais presas os crustáceos e os moluscos (Bjorndal 1997).

5

No sul do Brasil, C. caretta é encontrada nos estágios de juvenil, em habitats

oceânicos, onde é frequentemente capturada na pescaria de espinhel pelágico e em redes de

deriva (Barata et al. 1998, Kotas et al. 2004; Fiedler 2009). A alta captura desta espécie nas

áreas oceânicas no extremo sul do Brasil indicam que esta região é uma importante área de

desenvolvimento para juvenis de tartaruga-cabeçuda (Sales et al. 2008). Também é

encontrada em habitats neríticos, em seus estágios de juvenil avançado e adulto, onde é

comumente registrada em encalhes de praia e em pescarias que atuam sobre a plataforma

(Haimovici & Habiaga 1982, Monteiro et al. 2006). Caretta caretta apresenta índices de

encalhes elevados e regulares, indicando que esta região pode representar uma importante

área de alimentação para esta espécie (Pinedo et al. 1998, Monteiro et al. 2006).

Estudos sobre a dieta em habitats neríticos são bastante comuns (Hopkins-Murphy

et al. 2003), entretanto, estudos que objetivaram caracterizar a dieta da fase juvenil

oceânica dessa espécie ainda são escassos. Em geral, Caretta caretta tem uma alimentação

oportunista (Parker et al. 2005, Casale et al. 2008), e se alimentam, inclusive, de descarte e

iscas de algumas pescarias (White 2004, Revelles et al. 2007, Seney & Musick 2007).

No Brasil, informações sobre a dieta da tartaruga-cabeçuda são raras (Pinedo et al.

1998; Bugoni et al. 2003; Lenz 2009) e estão restritas ao Rio Grande do Sul e à fase

nerítica destes animais. Pinedo et al. (1998) encontraram crustáceos como o item mais

frequente, seguido de moluscos e peixes. No estudo de Bugoni et al. (2003) os peixes

foram o grupo mais frequente e a maior contribuição numérica foi de crustáceos. Apesar

das informações disponíveis, estas são baseadas em amostras de tamanho e abrangência

espaço-temporal reduzidas. Portanto, aspectos da ecologia alimentar como, por exemplo,

variação sazonal, interanual e ontogenética, bem como importância relativa e composição

6

energética das presas ainda precisam ser compreendidas. O valor nutricional dos itens

alimentares, ou parte deles, pode influenciar o comportamento de escolha do alimento e

consequentemente a relação entre presa-predador. Isso foi observado em tartarugas-verde

(Chelonia mydas), as quais pastam seletivamente sobre as folhas mais novas de Thalassia

testudinum, pois possuem uma maior qualidade nutricional (Bjorndal 1980).

Existe uma lacuna no conhecimento sobre os valores energéticos de presas

potenciais de diversos predadores (Doyle et al. 2007), incluindo de tartarugas marinhas. As

tartarugas-cabeçudas alteram completamente sua dieta quando mudam de habitat e

consequentemente, o valor energético de suas presas. Este fato pode ter importantes

implicações ecológicas, como por exemplo, influenciar taxas de crescimento ou até mesmo

de reprodução.

Para entender o papel desses animais no ecossistema e construir bons modelos

ecológicos quantitativos, é essencial compreender as interações da tartaruga-cabeçuda com

outras espécies (fluxo de energia e nutrientes) e com seu ambiente (Bjorndal 2003).

Conhecer essas interações permite tomar decisões de manejo adequadas, pois além de

conhecimento básico, informações sobre a dieta permitem entender sobre a qualidade das

áreas de alimentação, como os recursos tróficos são utilizados por estes animais e como as

atividades humanas têm interferido no uso do habitat pelas tartarugas marinhas. Conhecer a

dieta, adicionalmente, permite fazer predições a respeito dos efeitos das mudanças no

ambiente sobre esses animais.

Em vista disso, o presente estudo tem como objetivo caracterizar quali-

quantitativamente a dieta da tartaruga-cabeçuda nos habitats do sul do Brasil. Para isso, o

apêndice 1 teve como objetivos específicos caracterizar a composição da dieta da tartaruga-

7

cabeçuda, quantificar o valor nutricional dos itens alimentares e ainda, fazer considerações

sobre a interação desses animais no ambiente oceânico. Da mesma forma, o apêndice 2 teve

os mesmos objetivos específicos, porém no ambiente nerítico.

8

MATERIAL E MÉTODOS

Foram coletados tratos gastrointestinais completos de espécimes mortos de C.

caretta encalhados na região praial do litoral sul do Rio Grande do Sul (n = 45), entre a

Lagoa do Peixe (31°20’S; 51°05’W) e o Arroio Chuí (33°45’S; 53°22’W), e capturados

incidentalmente na pescaria de espinhel pelágico em áreas oceânicas no sul do Brasil (n =

35), entre as latitudes de 29° e 38° S e longitudes de 45° e 51° O. O material foi coletado

pela equipe do Núcleo de Educação e Monitoramento Ambiental (NEMA), entre os anos de

2007 e 2009, a partir de monitoramentos de praia com veículo tracionado e de duas

embarcações da frota espinheleira. Além destes espécimes, foram utilizados quinze

estômagos de exemplares coletados na praia entre 1993 e 1995 e depositados na coleção do

Laboratório de Tartarugas e Mamíferos Marinhos (LTMM) – FURG.

Dos animais amostrados, mediu-se o comprimento curvilíneo da carapaça (CCC),

tomado do ponto anterior médio do escudo nucal até a ponta posterior dos escudos

supracaudais (Bolten 1999), para permitir comparações da dieta entre as classes de

tamanho. Para os animais da coleção do Laboratório de Tartarugas e Mamíferos Marinhos

(LTMM) - FURG, obtiveram-se as medidas de comprimento retilíneo da carapaça (CRC),

que para fins comparativos com os dados mais recentes, foram convertidas em CCC pela

equação CCC = (CRC – 0,323)/0,924 (Revelles et al. 2007b).

O trato gastrointestinal foi analisado desde o esôfago até a porção final do intestino

grosso. O conteúdo foi lavado em peneira fina (4 mm) com água corrente, dividido em itens

e classificado como matéria orgânica (restos animais e vegetais) e material de origem

antropogênica (como por exemplo, plástico, pedaços de petrechos de pesca). As amostras

9

de conteúdos orgânicos foram preservadas em solução de álcool 70%. O material sintético

foi seco e armazenado em sacos plásticos.

Os itens da dieta foram identificados ao menor táxon possível. A quantificação dos

itens alimentares foi feita a partir da massa úmida (g), volume (ml) e número. Para a

pesagem foi utilizada balança e o volume foi medido através do deslocamento de líquido

em uma proveta de 50 ou 1000 ml, escolhida conforme o volume dos itens.

A importância dos itens na dieta foi calculada a partir do número relativo (N%),

volume relativo (V%), frequência de ocorrência (FO%) e índice de importância relativa

(IIR) modificado de Pinkas et al. (1971) no qual se substituiu o peso pelo volume. Para os

itens pelágicos o número foi retirado da fórmula, porque alguns animais são coloniais e

incontáveis.

Análises de correspondência foram utilizadas para verificar como os tipos de presas

ingeridas pelas tartarugas-cabeçudas estão relacionadas com as variáveis temporadas,

classes de tamanho e estações. A análise de correspondência, basicamente, converte uma

matriz de dados não negativos em um tipo particular de representação gráfica em que as

linhas e colunas da matriz são simultaneamente representadas em dimensão reduzida, isto é,

por pontos no gráfico. Este método permite estudar as relações e semelhanças existentes

entre as categorias de linhas (temporadas, classes de tamanho e estações) e entre as

categorias de colunas (tipos de presas) (Greenacre & Hastie 1987). Para esta análise, se

utilizou os valores de IIR% dos tipos de presas, pois este índice considera a frequência, o

volume e o número. Modelos estatísticos que permitem uma inferência bayesiana para

IIR% foram gerados tanto para todos os espécimes coletados, e entre espécimes de

diferentes estações do ano. Tais modelos, propostos por Kinas & Martinez-Souza (em

10

preparação), fornecem o estimador (média) para os itens que apresentaram ocorrência em

mais de dois tratos gastrointestinais e um intervalo de probabilidade, o qual permitiu

comparar o estimador entre estações do ano.

A composição proximal e o conteúdo energético foram determinados para alguns

dos principais itens da dieta da tartaruga-cabeçuda. A composição proximal foi determinada

segundo metodologia oficial (AOAC 1995), por meio da quantificação de proteína,

umidade, lipídios, e cinzas, em triplicata para cada análise, com exceção do Buccinanops

(duplicata). O valor energético foi obtido indiretamente, pelo coeficiente de Rubner para

organismos aquáticos: 9,5 kcal g-1 para lipídios, 5,65 kcal g-1 para proteínas (Winberg

1971) e expressos em kJ g-1 (massa úmida).

Os resíduos sólidos antropogênicos foram quantificados pelo volume (ml) e

categorizados.

As análises estatísticas foram realizadas utilizando o software R versão 2.10.0 (R.

Development Core Team 2007) e o programa Statistica for Windows versão 7.0.

11

SÍNTESE DOS RESULTADOS

A tartaruga-cabeçuda utiliza o litoral do Rio Grande do Sul para alimentação nas

diferentes fases do seu desenvolvimento. Quando em estágio de juvenil, capturada na

pescaria de espinhel pelágico, se alimenta principalmente de itens gelatinosos, flutuantes ou

próximos à superfície. Os principais itens alimentares foram salpas e pirosssomos. Apesar

da dieta predominantemente carnívora, também foram encontradas algas pardas no trato

gastrointestinal. Quando em estágios de juvenil mais avançado, a tartaruga-cabeçuda passa

a utilizar a plataforma continental, entre 11 e 75 m de profundidade, para sua alimentação.

Neste momento, a tartaruga-cabeçuda se alimenta no fundo e tem como principais presas os

crustáceos Loxopagurus loxochelis, Dardanus insignis e Libinia spinosa e o molusco

Buccinanops spp.

No presente estudo foram encontrados cinco animais que, provavelmente, estavam

na transição entre estes dois ambientes. Dois deles foram capturados em ambiente oceânico,

porém apresentavam itens neríticos, e nos outros três foram encontrados itens oceânicos em

animais encalhados na praia.

Salpas e pirossomos apresentaram baixo valor energético, de 0,37 kJ/g e 0,95 kJ/g

respectivamente, principalmente quando comparados com os itens neríticos Buccinanops

sp. (4,13 kJ/g) e L. loxochelis (4,24 kJ/g), e com a lula utilizada como isca na pescaria de

espinhel pelágico (6,42 kJ/g) (Eder & Lewis 2005).

As tartarugas-cabeçudas, tanto na fase oceânica como nerítica interagem com a

atividade pesqueira durante a alimentação. Na fase pelágica alimentam-se de lulas que são

usadas como isca na pesca de espinhel de superfície. Na fase nerítica alimentam-se do

descarte de pescarias que atuam sobre a plataforma continental.

12

Os resíduos sólidos antropogênicos são um problema para os animais em ambiente

oceânico, porém não são para os que estão em ambiente nerítico.

13

CONSIDERAÇÕES FINAIS E RECOMENDAÇÕES

O estudo da dieta a partir de conteúdos gastrointestinais de animais mortos forneceu

informações sobre a ecologia trófica desses animais, incluindo aspectos sobre suas

interações com os ambientes onde vivem. A dieta de tartarugas imaturas, em fase oceânica

no sul do Brasil, foi investigada pela primeira vez, apesar de Sales et al. (2008) terem

sugerido, a partir de dados de capturas incidentais na pescaria de espinhel pelágico, que esta

área é habitada por um grande número de animais desta espécie, principalmente juvenis. A

dieta da fase nerítica havia sido anteriormente estudada por Bugoni et al. (2003) e

complementada por Lenz (2009), porém diferentes interpretações foram feitas,

possivelmente, devido a diferenças geográficas e número de amostras, uma vez que os

estudos mencionados foram realizados no norte do Rio Grande do Sul. A pesquisa sobre a

dieta da tartaruga-cabeçuda no Rio Grande do Sul permite inferir que esta é uma importante

área de alimentação para a espécie em diferentes fases da vida. As informações contidas no

presente estudo ajudam a esclarecer parte da ecologia alimentar da tartaruga-cabeçuda no

sul do Brasil, também levantam importantes questões para a conservação desses animais,

como a ingestão de iscas e descartes de pescarias e de resíduos sólidos antropogênicos.

Caretta caretta é a espécie mais capturada na pescaria de espinhel pelágico no

mundo (Lewison et al. 2004). Um dos motivos que torna a espécie vulnerável a esta captura

é a sua alimentação baseada em itens flutuantes nos primeiros metros da coluna d’água.

Além disso, a espécie possui uma estratégia alimentar oportunista, de forma que a isca da

pescaria se torna atrativa para a tartaruga. Neste estudo, assim como o trabalho de

Martinez-Souza (2009), verificou-se que a ingestão da isca pela tartaruga pode ocorrer sem

que esta fique fisgada no anzol. Outro fator que parece tornar a isca atrativa é a diferença

14

dos valores energéticos das presas naturais da tartaruga em habitat oceânico quando

comparadas com a lula, além de ser uma oferta de alimento a ser consumido com um baixo

investimento por parte do animal.

Os animais provenientes do encalhe na praia são, em sua maioria, juvenis

avançados e adultos e por isso possuem um valor reprodutivo relativamente alto para suas

populações (Crouse et al., 1987). Esses animais utilizam a plataforma continental para sua

alimentação e suas presas se encontram entre as profundidades de 11 e 75 m. Apesar de

crustáceos serem as principais presas desta espécie, foi verificado que estes animais

utilizam descarte de pesca na sua alimentação. Este hábito pode ter importantes

implicações, pois pode influenciar na captura incidental desses animais que podem se

aproximar das embarcações em busca de alimento. Especula-se que em áreas onde a

atividade pesqueira é intensa, descartes podem aumentar a densidade das populações de

tartarugas nas áreas de pesca, o que pode acarretar um aumento no risco de mortalidade

(Shoop & Ruckdeschel 1982). No litoral do Rio Grande do Sul, as áreas de pesca e da

alimentação da tartaruga-cabeçuda parecem se sobrepor.

De forma geral, os itens alimentares encontrados nos tratos gastrointestinais das

tartarugas-cabeçudas permitem inferir que animais capturados em espinhel pelágico estão

na fase oceânica e os animais encontrados em encalhe de praia estão na fase nerítica, porém

houve cinco exceções. Essas exceções são provavelmente animais em fase de transição

entre esses dois ambientes, pois o momento da transição entre as fases é complexo e

reversível (McClellan & Read 2007).

Resíduos sólidos antropogênicos parecem ser uma grande ameaça para os juvenis

oceânicos no sul do Brasil. As tartarugas oceânicas, analisadas no presente estudo, se

15

alimentam principalmente de itens planctônicos próximos à superfície. Este comportamento

promove a ingestão de resíduos antropogênicos flutuantes que se acumulam em zonas de

convergência, as quais são importantes áreas de alimentação de tartarugas na fase oceânica

(Polovina et al. 2004). Na fase nerítica, no entanto, a ingestão de resíduos antropogênicos

não parece ser um problema para as tartarugas-cabeçudas, provavelmente por sua

alimentação bentônica. Nesta mesma área, juvenis de tartarugas-verde ingerem

frenquentemente resíduos sólidos flutuantes (Barros et al. 2010).

A conservação das tartarugas marinhas em relação à ingestão de resíduos sólidos no

sul do Brasil (assim como em outros oceanos) é um problema de grande abrangência

geográfica que depende de cooperação internacional. Os juvenis de tartaruga-cabeçuda são

originários de populações de várias regiões geográficas. Análises genéticas (mtDNA) dos

animais capturados incidentalmente em espinhel pelágico indicaram que 45% eram

provenientes de populações brasileiras, enquanto os outros 55% vinham de outras áreas de

desova, localizadas possivelmente na África ou mesmo Oceano Índico (Reis et al. 2009).

A conservação de tartarugas marinhas é um desafio complexo e que requer o

conhecimento sobre aspectos essenciais da biologia básica desses animais, como

reprodução, migração e alimentação (Burke et al. 1993). Além de conhecimento básico,

informações sobre a dieta são essenciais para que decisões de manejo adequadas sejam

tomadas, pois permite entender sobre a qualidade das áreas de alimentação, como os

recursos tróficos são utilizados por estes animais e como as atividades humanas têm

interferido no uso do habitat pelas tartarugas marinhas. Além da composição da dieta, a

análise da qualidade nutricional e os valores energéticos de presas e itens alimentares da

espécie, contribuiu para o conhecimento sobre possíveis aspectos envolvidos no momento

16

de transição entre as fases de desenvolvimento e também sobre os motivos que levam estes

animais a mudarem de habitat. Juvenis avançados de C. caretta recrutam para áreas

neríticas antes de retornarem para suas praias de origem para reprodução (Musick &

Limpus 1997). A grande diferença energética encontrada entre as presas da fase oceânica e

nerítica devem influenciar nas taxas de crescimento e reprodução dos indivíduos e

consequentemente das populações.

Conhecer áreas específicas de alimentação da espécie e movimentos entre habitats

pode permitir a identificação de áreas prioritárias para a proteção da espécie. Entretanto

essa visualização de uso de habitat, assim como conhecer padrões de movimento e

transição entre as fases seria alcançada com o uso de tecnologias mais avançadas, como a

utilização de transmissores satelitais e análises de isótopos estáveis. Para um

aprofundamento acerca da ecologia alimentar e uso do habitat da tartaruga-cabeçuda no sul

do Brasil, recomenda-se:

- Conhecer as idades (tamanhos) de transição e recrutamento para a fase nerítica com o uso

de isótopos estáveis.

- Compreender a real contribuição de iscas e descartes de pesca na alimentação da

tartaruga-cabeçuda, que seria possível com o uso de isótopos estáveis.

- Verificar se existe relação entre o tipo de substrato encontrado no conteúdo

gastrointestinal da tartaruga-cabeçuda, os itens alimentares e as áreas de alimentação da

espécie.

- Investigar a composição proximal de outras presas importantes da tartaruga-cabeçuda,

como Libinia spinosa e Dardanus insignis.

- Relacionar a dieta da fase oceânica com variáveis abióticas.

17

- Relacionar a distribuição e abundância das presas nas áreas de alimentação, tanto

oceânicas como neríticas, com as quantidades encontradas nos conteúdos gastrointestinais.

18

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1

APÊNDICE 1

Manuscrito formatado para a Revista Zoologia

Alimentação da tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) (Testudines, Cheloniidae) em

habitat oceânico no sul do Brasil: composição, aspectos nutricionais e resíduos sólidos

antropogênicos.

Juliana de Azevedo Barros1,2,3; Danielle da Silveira Monteiro1; Sérgio Curi Estima1;

Eduardo Resende Secchi2

1 Núcleo de Educação e Monitoramento Ambiental – NEMA. Rua Maria Araújo 450

Cassino, Rio Grande - RS.

2 Laboratório de Tartarugas e Mamíferos Marinhos. Instituto de Oceanografia,

Universidade Federal do Rio Grande – FURG, Avenida Itália Km 8, CEP 96201-900, Rio

Grande - RS.

3 Programa de Pós-Graduação em Oceanografia Biológica. Universidade Federal do Rio

Grande – FURG.

Feeding of oceanic loggerhead sea turtles (Caretta caretta) (Testudines, Cheloniidae) in

southern Brazil: composition, nutritional aspects and anthropogenic debris.

Abstract

Diet analyses of 35 loggerhead sea turtles (Caretta caretta) with CCL ranging from 47 to

66.5 cm, collected as bycatch in pelagic longlines fisheries from 2007 to 2009 in southern

Brazil demonstrated that the most common prey items were salps and pyrosomas. The

results suggest that these turtles fed near the sea surface upon preys of low energetic values.

Squids used as bait of longline fishery were also consumed by turtles. Anthropogenic

2

debris were frequently ingested and might represent a threat to oceanic turtles in this

important developmental and foraging area.

Key-words: Foraging ecology, Proximal composition, Sea turtle

Resumo

A análise da dieta de 35 tartarugas-cabeçudas (Caretta caretta), com comprimento

curvilínio da carapaça variando entre 47 e 66,5 cm, coletadas entre 2007 e 2009, na captura

acidental em espinhel pelágico no sul do Brasil demonstrou que as principais presas foram

salpas e pirossomos. Esta espécie se alimenta próximo a superfície, principalmente de

salpas e pirossomos, presas com baixo valor energético. As lulas que servem como iscas na

pescaria de espinhel pelágico também são utilizadas na alimentação da tartaruga-cabeçuda.

Os resíduos sólidos foram ingeridos frequentemente (91,04%) e representam uma ameaça

às tartarugas oceânicas nesta importante área de desenvolvimento e alimentação.

Palavras-chave: Composição proximal, Ecologia alimentar, Tartaruga marinha.

Introdução

As tartarugas marinhas são encontradas em mares tropicais e subtropicais de todos

os oceanos (MÁRQUEZ 1990, MEYLAN & MEYLAN 1999). Das sete espécies existentes,

cinco utilizam a costa brasileira para alimentação e reprodução (MARCOVALDI &

MARCOVALDI 1999), entre elas a tartaruga-cabeçuda, Caretta caretta.

No Brasil, áreas de desovas regulares de C. caretta estão localizadas nos estados do

Rio de Janeiro, Espírito Santo, Bahia e Sergipe (MARCOVALDI & CHALOUPKA 2007). Os

filhotes desta espécie, ao nascer, após um período de incubação de aproximadamente 50

dias, seguem em direção ao mar (MARCOVALDI & LAURENT 1996). Os primeiros anos de

3

vida são denominados como “anos perdidos”, devido à carência de informações científicas.

A hipótese mais aceita é que os filhotes nadem para o mar aberto e fiquem em bolsões de

Sargassum, onde encontram alimento e refúgio (CARR 1986; BOLTEN et al. 1998).

O estágio oceânico começa quando as tartarugas-cabeçudas entram, pela primeira

vez, nas zonas oceânicas (BOLTEN 2003). Os juvenis desta espécie utilizam estas áreas

como habitat de desenvolvimento e se movem predominantemente por giros e correntes

oceânicas durante alguns anos até retornarem para áreas de alimentação na zona nerítica

(BOLTEN 2003, MUSICK & LIMPUS 1997, ZUG et al. 1995).

A duração desse estágio oceânico parece variar bastante. No Atlântico Norte,

BJORNDAL et al. (2000, 2003a) estimaram a duração da fase juvenil oceânica entre 7 e 11,5

anos, e com comprimento curvilíneo da carapaça (CCC) entre 49,5 e 69 cm, enquanto que

SNOVER (2002) sugere um estágio oceânico maior, com duração entre 9 e 24 anos. Na

Austrália, juvenis oceânicos não recrutam para os habitats neríticos antes de atingirem 70

cm de CCC ou mais (LIMPUS et al. 1994). Porém, no Mediterrâneo há uma fase

estritamente pelágica apenas para animais até 25 cm de CCC (CASALE et al. 2008). No

Atlântico Sul o tempo desse estágio oceânico permanece desconhecido.

Esta espécie apresenta uma dieta carnívora durante toda a sua vida. Nos estágios

iniciais e de juvenil, em habitats oceânicos, se alimentam de itens planctônicos e nectônicos

de baixa mobilidade, como salpas, pirossomos e heterópodos (PARKER et al. 2005). São

epipelágicas, passam 75% do tempo nos cinco primeiros metros da coluna d’água (BOLTEN

2003). Quando em estágios juvenis mais avançados, C. caretta recruta para habitats

neríticos e muda completamente sua dieta.

4

As tartarugas-cabeçuda, na região oceânica do sul do Brasil, fazem parte de um

estoque genético misto, pertencentes a áreas de desova de diferentes regiões do mundo,

incluindo, por exemplo, Brasil, Austrália, Grécia e Estados Unidos (REIS et al. 2009). É

uma espécie considerada em perigo de extinção (IUCN 2009). Entre as principais ameaças

à sobrevivência desses animais estão as atividades humanas associadas às áreas de desova e

as capturas incidentais em diversas pescarias (CONANT et al. 2009).

No sul do Brasil, indivíduos de C. caretta são frequentemente capturados na

pescaria de espinhel pelágico e em redes de deriva (KOTAS et al. 2004; FIEDLER 2009). As

altas capturas desta espécie no extremo sul do Brasil sugerem esta região como uma

importante área de desenvolvimento para juvenis de tartaruga-cabeçuda (SALES et al.

2008). Além disso, sabe-se que em ambientes oceânicos, esses animais são associados a

zonas de convergência, vórtices e correntes geostróficas (POLOVINA et al. 2004). A região

do Atlântico Sul Ocidental é influenciada pela corrente do Brasil, que flui para o sul,

transportando Água Tropical, e pelo ramo costeiro da Corrente das Malvinas que flui para o

norte, transportando Água Subantártica, formando assim a Convergência Subtropical

(GARCIA, 1998). Uma das características salientes da Convergência Subtropical é sua

instabilidade latitudinal e estacional (BOLTOVSKOY, 1981).

Apesar de um longo estágio oceânico, o conhecimento sobre a dieta de C. caretta

nesta fase é escasso (CONANT et al. 2009). Existem estudos no Mediterrâneo, Pacífico

Norte, Atlântico Norte e Atlântico Sul (REVELLES et al. 2007a, CASALE et al. 2008,

PARKER et al. 2005, WALLACE et al. 2009, MARTINEZ-SOUZA 2009). Em geral, esta espécie

tem uma alimentação oportunista (PARKER et al. 2005, CASALE et al. 2008), e alimenta-se,

inclusive, de iscas de algumas pescarias (REVELLES et al. 2007a).

5

Para entender a complexa ecologia alimentar de C. caretta é importante conhecer o

valor nutricional das presas. Os valores energéticos de presas potenciais de diversos

predadores são pouco conhecidos (DOYLE et al. 2007), incluindo os de tartarugas marinhas.

Os valores energéticos das presas oceânicas, em geral animais gelatinosos, podem

influenciar na mudança de habitat e da dieta. Segundo WERNER & GILLIAM (1984), animais

mudam de habitat para maximizar suas taxas de crescimento. Para avaliar o papel desses

animais no ecossistema e construir bons modelos ecológicos quantitativos, é essencial

compreender as interações da tartaruga-cabeçuda com outras espécies (fluxo de energia e

nutrientes) e com seu ambiente (BJORNDAL 2003b).

A nutrição influencia todos os processos biológicos (BJORNDAL 2003) e, por isso,

ganhos nutricionais reduzidos têm consequências negativas no crescimento e nas taxas de

reprodução desses animais (BJORNDAL 1997, MCCAULEY & BJORNDAL 1999). Um fator

que pode acarretar na redução do ganho nutricional é a diluição da dieta, causada pela

ingestão de resíduos sólidos. Os efeitos dessa ingestão podem ser letais ou sub-letais e,

direta ou indiretamente, responsáveis pela morte do animal. A poluição marinha é hoje

considerada uma das principais ameaças às tartarugas marinhas (BJORNDAL 1997). Estudos

sobre a ingestão de resíduos sólidos por tartarugas marinhas são escassos no Brasil. O

conhecimento sobre o impacto desta ingestão pode auxiliar na elaboração de estratégias de

conservação para os habitats de alimentação, considerada uma prioridade para aumentar as

chances de sobrevivência das tartarugas marinhas (BJORNDAL 1999).

Conhecer essas interações permite tomar decisões de manejo adequadas e,

adicionalmente, fazer predições a respeito dos efeitos das mudanças no ambiente sobre

esses animais. Informações sobre dieta permitem entender sobre a qualidade das áreas de

6

alimentação, como os recursos tróficos são utilizados por estes animais e como as

atividades humanas têm interferido no uso do habitat pelas tartarugas marinhas. Dessa

forma, o presente estudo tem como objetivo caracterizar a alimentação da tartaruga-

cabeçuda em habitat oceânico no extremo sul do Brasil, bem como quantificar o valor

nutricional das presas.

Metodologia

Coleta de amostras

A amostra analisada é composta por espécimes mortos de C. caretta capturados

incidentalmente na pescaria de espinhel pelágico em áreas oceânicas no sul do Brasil entre

as latitudes de 29° e 38°S e longitudes de 45° e 51°O (Figura 1). Dois barcos de espinhel

com desembarque em Rio Grande foram monitorados.

Dos animais coletados, mediu-se o comprimento curvilíneo da carapaça (CCC),

tomado do ponto anterior médio do escudo nucal até a ponta posterior dos escudos

supracaudais (BOLTEN 1999), para permitir comparações da dieta entre as classes de

tamanho. As coletas das tartarugas ocorreram entre abril de 2008 e dezembro de 2009, com

exceção de dois espécimes, coletados em julho e setembro de 2007.

Triagem e análise do conteúdo gastrointestinal

Analisou-se o conteúdo gastrointestinal, desde o esôfago até a porção final do

intestino grosso, de todos os espécimes. O conteúdo foi lavado em peneira fina (4 mm) com

água corrente, dividido em itens e classificado como matéria orgânica (restos animais e

vegetais) e material de origem antropogênica (como por exemplo, plástico, material de

7

pesca). As amostras de conteúdos orgânicos foram fixadas em solução de álcool 70%. O

material sintético foi seco e armazenado em sacos plásticos.

Os itens da dieta foram identificados ao menor táxon possível. A identificação dos

crustáceos foi feita por comparação com a coleção de referência do Laboratório de

Crustáceos Decápodes - FURG e bibliografia disponível (MELO 1996, 1999). Os moluscos

foram identificados a partir da comparação de conchas com a coleção do Museu

Oceanográfico - FURG e guias de identificação (COSTA 2005, RIOS 2009). Os organismos

zooplanctônicos foram identificados com base em literatura especializada (BOLTOVSKOY

1999). A identificação de todos os grupos taxonômicos contou com o auxílio de

especialistas.

A quantificação dos itens foi feita pelo peso úmido (g) e volume (ml). Os resíduos

antropogênicos foram classificados de acordo com o tipo de material. Foram quantificados

pelo volume (ml) e a frequência de ocorrência. Para a pesagem foi utilizada uma balança e

o volume foi medido através do deslocamento de líquido em uma proveta de 50 ou 1000

ml, conforme o volume dos itens.

Composição proximal das presas

A composição proximal e o conteúdo energético foram determinados para as

principais presas da tartaruga-cabeçuda. Salpas e pirossomos foram coletados em navio de

pesquisa, nos dias 30/10 e 01/11 de 2009, nas posições de 28º21’S/47º41’O e

27º02’S/46º45’O. Para conhecer a composição proximal de salpas e pirossomos,

realizaram-se determinações de proteína, umidade, lipídios, e cinzas, em três repetições

para cada análise, segundo metodologia oficial (AOAC, 1995). Para a análise de umidade,

utilizou-se o método de secagem em estufa a 105ºC, com circulação de ar, até peso

8

constante, e com 5 g para cada amostra (Método 950.46); para lipídios, utilizou-se o

método de extração por Soxhlet, com 5 g para cada amostra (Método 960.39); para

determinação de cinzas, empregou-se o método de incineração em mufla a 600ºC até peso

constante, com 1,5 g para cada amostra (Método 920.153); as proteínas foram determinadas

por micro Kjeldahl, com 0,2 g para cada amostra (Método 928.08).

Geralmente o valor de carboidratos em peixes é baixo, portanto não foi medido,

pois seu valor energético é praticamente zero (MÁRQUEZ et al. 1996, PAYNE et al. 1999). O

valor energético foi obtido indiretamente, utilizando o coeficiente de Rubner para

organismos aquáticos: 9,5 kcal g-1 para lipídios, 5,65 kcal g-1 para proteínas (WINBERG


Análise dos dados

A importância dos itens na dieta foi determinada a partir do volume relativo (V%,

Eq. 1), frequência de ocorrência (FO%, Eq. 2), e índice de importância relativa modificado

de PINKAS et al. (1971) (IIR, Eq. 3) no qual substituiu-se o peso pelo volume e retirou-se a

porcentagem numérica do cálculo, pois alguns dos organismos são coloniais e, portanto

incontáveis. Para melhor compreensão, o IIR é apresentado em porcentagem (CORTÉS

1997).

V (%) = Vi x 100 Eq. 1

Vt

Onde: Vi = Volume total do item alimentar i, Vt = Volume total de todos os itens

alimentares.

FO (%) = ΣTDi x 100 Eq. 2

ΣTDt

9

Onde: TDi = Tratos digestivos com o item alimentar i, TDt = Tratos digestivos que

continham itens alimentares.

IIR = (V%) * FO% Eq. 3

As estações do ano representadas nos dados foram o outono (abril, maio e junho), o

inverno (julho, agosto e setembro) e a primavera (outubro, novembro e dezembro). As

tartarugas foram classificadas em duas classes de tamanho, C1, que incluiu animais de 47

cm de CCC até 59,9 cm e C2, que contém os animais de 60 cm até 67 cm (Tabela I).

Análises estatísticas

Análise de correlação de Spearman foi realizada para verificar a existência de

correlação entre o tamanho dos animas (CCC) e o volume (ml) de resíduos ingeridos (ZAR

2010). Análises de correspondência foram empregadas para avaliar como as variáveis anos,

classes de tamanho e estações estão relacionadas com os tipos de presas. Embora seja

considerada uma técnica descritiva e exploratória, esta análise simplifica dados complexos

e produz análises exaustivas de informações que suportam conclusões a respeito das

mesmas. A análise de correspondência, basicamente, converte uma matriz de dados não

negativos em um tipo particular de representação gráfica em que as linhas e colunas da

matriz são simultaneamente representadas em dimensão reduzida, isto é, por pontos no

gráfico. Este método permite estudar as relações e semelhanças existentes entre as

categorias de linhas (anos, classes de tamanho e estações) e entre as categorias de colunas

(tipos de presas) (GREENACRE & HASTIE 1987). Para esta análise, utilizou-se os valores de

IIR% dos tipos de presas, já que o índice considera a frequência e o volume juntos, e a

frequência de ocorrência (FO%), pois a presença/ausência do item poderia fornecer

informações úteis, principalmente em relação à sazonalidade.

10

Modelos estatísticos que permitem uma inferência bayesiana para IIR% foram

gerados como alternativa ao método convencional. Na estimativa bayesiana, a média de

uma distribuição posterior Beta, substitui o valor do índice convencional. Este método tem

a vantagem de permitir o cálculo de precisão da estimativa (desvio padrão das posteriores

marginais) e intervalos de probabilidade que delimitam o intervalo com 95% de

probabilidade para o verdadeiro e desconhecido valor do IIR% (KINAS & MARTINEZ-SOUZA

artigo em preparação). O estimador (média) foi calculado para os itens que apresentaram

ocorrência em mais de dois tratos gastrointestinais.

As análises estatísticas foram realizadas no software R versão 2.10.0 (R.

DEVELOPMENT CORE TEAM 2007) e no Statistica for Windows versão 7.0.

Resultados

Foram coletados 35 espécimes de tartaruga-cabeçuda provenientes da pescaria de

espinhel pelágico no sul do Brasil e águas internacionais adjacentes. Os animais

apresentaram um CCC médio de 58,6 cm (±4,6) e seus tamanhos variaram entre 47 e 66,5

cm. Os indivíduos da classe de tamanho de 50-59,9 cm foram os mais frequentes (Figura

2). Todos os tratos gastrointestinais continham itens alimentares, com volume médio de

391,93 ml (DP ± 846,34). Encontrou-se um total de 24 taxa identificados na dieta da

tartaruga-cabeçuda. O principal grupo encontrado foi o dos tunicados.

Composição da dieta

Salpas e pirossomos foram os itens mais importantes da dieta das tartarugas-

cabeçudas, na fase pelágica, no sul do Brasil entre os anos de 2007 e 2009. As salpas

apresentaram o maior índice de importância relativa, tanto para valores obtidos a partir do

11

índice comum, como para os valores do método bayesiano. Os pirossomos foram o item

alimentar que apresentou a segunda maior importância relativa na dieta. Pela inferência

bayesiana, a importância de salpas e pirossomos foi bastante semelhante (Tabela II).

As salpas foram mais frequentes que os pirossomos, apesar da semelhante

importância. Estes dois itens tiveram alta frequência, presentes em mais da metade das

amostras. Lepas spp., o pteropoda Cavolinia uncinata e até mesmo o heteropoda Atlanta

peronii e a alga Sargassum sp., também foram itens frequentes, mas devido ao baixo

volume, não apresentaram um IIR expressivo (Tabela II).

Os itens alimentares que tiveram um volume relativo significativo na dieta foram

salpas e pirossomos, e juntos, representaram 79,72% do volume total da dieta (Tabela II). A

lula (Illex argentinus) é usada como isca da pescaria de espinhel pelágico, e também

representou expressivo volume relativo (24,94%), quando incluída no cálculo, porém, não

foi contabilizada nos cálculos apresentados na tabela II, pois não é naturalmente predada

pela tartaruga-cabeçuda.

As lulas estiveram presentes em todos os tratos gastrointestinais. Em três tartarugas

havia mais de uma lula no mesmo estômago. Além destes, havia um estômago com duas

lulas, porque, especificamente no cruzeiro em que esta tartaruga foi capturada, utilizaram-

se duas lulas por anzol.

Os intervalos de probabilidade calculados pela inferência bayesiana foram amplos e

pouco informativos, porém refletem a grande variabilidade dos conteúdos gastrointestinais

das tartarugas-cabeçudas no ambiente oceânico no sul do Brasil (Tabela II). Os itens

alimentares encontrados na dieta das tartarugas-cabeçudas permitem inferir que estes

animais estão em fase oceânica. Entretanto, itens alimentares provenientes da região

12

nerítica foram encontrados juntos com itens pelágicos em dois espécimes. Num deles, com

51,5 cm de CCC, encontrou-se o peixe Porichthis porosissimus e no outro, com CCC de 62

cm, exemplares do molusco bentônico (Crassatela riograndensis) típico da plataforma

interna.

A dieta apresentou diferenças entre as estações do ano. As salpas foram o item

alimentar mais importante na primavera e estiveram altamente associadas com esta estação,

enquanto que no outono e no inverno os pirossomos foram mais importantes (Figura 3, 4 e

5). Nas análises de correspondência, quando utilizado o IIR, os pirossomos estiveram

associados ao outono e ao inverno (Figura 4), porém quando se relaciona a FO% com os

tipos de presas, os pirossomos não estiveram associados a qualquer estação do ano (Figura

5), pois sempre foram bastante frequentes (Tabela III). Os intervalos de probabilidade dos

itens da dieta das tartarugas, calculados para as estações do ano, também são grandes e

pouco informativos (Tabela III), pois, além da grande variabilidade nos conteúdos

gastrointestinais, foram calculados para um pequeno número de amostras.

Não houve diferenças ontogenéticas na dieta das tartarugas-cabeçudas. Salpas e

pirossomos foram presas importantes para as duas classes de tamanho analisadas (Figura

6). Itens flutuantes de pequeno tamanho, como Sargassum sp., Atlanta sp., C. uncinata, J.

janthina e Lepas sp. estiveram associados à menor classe de tamanho (Figura 7).

A dieta variou entre os anos de 2008 e 2009. Em 2008, as salpas foram o item

alimentar mais importante na dieta das tartarugas-cabeçudas, com um IIR de 97,54%,

enquanto em 2009, os pirossomos foram mais importantes, com um IIR de 94,35% (Figura

8). Salpas estiveram altamente associadas com 2008, enquanto que pirossomos tiveram alta

associação com 2009 (Figura 9).

13


As salpas representaram cerca de 50% do volume na dieta das tartarugas-cabeçudas.

Este item alimentar apresentou um valor energético de 0,37 kJ/g, o segundo item com

maior volume foram os pirossomos, que possuem o valor energético de 0,95 kJ/g (Tabela

IV). Salpas apresentaram a maior contribuição em massa da dieta, seguido dos pirossomos

(Tabela V). Porém, quando a massa consumida da isca do espinhel pelágico também é

considerada, esta passa a ser a segunda maior contribuição em massa na dieta e apresenta

um valor energético maior que as presas naturais da tartaruga-cabeçuda (Tabela IV e V).

Ingestão de resíduos sólidos

Os resíduos sólidos antropogênicos representaram 1,84% em volume total do conteúdo

gastrointestinal das tartarugas-cabeçudas oceânicas e tiveram uma frequência de ocorrência

de 91,43%. O volume médio dos resíduos nos tratos gastrointestinais foi de 7,06 ml (DP ±

9,46), o volume médio relativo em relação ao conteúdo do trato gastrointestinal foi de

3,83%. Plásticos representaram 69% dos resíduos sólidos antropogênicos, seguidos de

madeira (Figura 10).

Houve uma relação baixa, inversa, mas significativa, entre o tamanho das tartarugas

(CCC) e a quantidade de lixo ingerida (n=35, Spearman R=-0,30, p<0,05).

Discussão

Observou-se uma alta variabilidade no volume do conteúdo alimentar das

tartarugas-cabeçudas, evidenciada pelo alto desvio padrão. Resultados semelhantes foram

registrados para o Pacífico Norte por PARKER et al. (2005). Provavelmente isto está

relacionado com as grandes variações na disponibilidade de alimento no ambiente

14

oceânico. HAWKES et al. (2006), em estudos com o uso de telemetria, perceberam uma

notável variação individual nos padrões de forrageamento das tartarugas em ambiente

oceânico, a qual foi atribuída às variações ambientais.

Salpas e pirossomos foram os itens mais importantes na dieta da tartaruga-cabeçuda

no ambiente oceânico no sul do Brasil, assim como na maioria dos estudos de dieta desta

espécie durante sua fase oceânica (VAN NIEROP & DEN HARTOG 1984, PARKER et al. 2005,

REVELLES et al. 2007, MARTINEZ-SOUZA 2009). Salpas e pirossomos são importantes

componentes da comunidade zooplanctônica em oceano aberto e amplamente distribuídas

(ESNAL 1999, ESNAL & DAPONTE 1999). Estes itens representaram 79,72% do volume da

dieta, indicando dominância dessas presas na dieta das tartarugas-cabeçudas.

MARTINEZ-SOUZA (2009) encontrou salpas e sifonóforos como os itens mais

importantes e com maior volume relativo na dieta das tartarugas-cabeçudas capturadas em

espinhel pelágico no Uruguai, região muito próxima à área de estudo. Como não existem

estudos sobre a abundância e distribuição de pirossomos e sifonóforos nestas regiões, torna-

se difícil explicar as causas dessas diferenças na dieta, mas provavelmente seja devido à

disponibilidade variável desses organismos. No sul do Brasil, pirossomos foram registrados

na dieta da tartaruga-de-couro e de juvenis de tartaruga-verde (PINEDO et al. 1998, BARROS

et al. 2010).

Apesar da dominância de salpas e pirossomos, a presença de itens como Lepas sp.,

as algas pardas Sargassum sp. e Macrocystis pyrifera e pterópodos indica que as tartarugas-

cabeçudas no sul do Brasil e áreas adjacentes são oportunistas, se alimentam próximo à

superfície e ingerem itens flutuantes nos primeiros metros da coluna d’água.

15

WITHERINGTON (2002) encontrou mais de 100 taxa em estudo utilizando lavados

esofágicos em filhotes recém nascidos de tartarugas-cabeçudas. No presente estudo, a

variedade de presas não foi tão alta, mas apresentaram um nicho também amplo, se

alimentando ocasionalmente de diversas presas. Talvez tartarugas menores tenham uma

menor habilidade de escolha. Isso também é sugerido pela associação, na análise de

correspondência, de itens como Sargassum sp., Janthina janthina, Lepas spp. e pteropodos

à menor classe de tamanho das tartarugas oceânicas. PLOTKIN (1996), no noroeste do Golfo

do México, analisou tartarugas-cabeçudas com CCC entre 10,8 e 32,5 cm (média = 20,7) e

estes mesmos itens estavam presentes na dieta. Além disso, existe uma correlação baixa,

inversa, porém significativa entre o CCC e a quantidade de resíduos sólidos antropogênicos

ingerida pelas tartarugas-cabeçudas.

A dieta das tartarugas-cabeçudas no sul do Brasil foi predominantemente carnívora,

embora ocasionalmente as algas Sargassum sp. e Macrocystis pyrifera foram encontradas,

fato também registrados na literatura científica (BJORNDAL 1997). Além disso, é comum o

registro de tartarugas oceânicas associadas com Sargassum sp. (CARR 1986,

WITHERINGTON 1994), enquanto que a associação com Macrocystis não é tão conhecida.

Entretanto, no México, tartarugas-verdes em fase oceânica foram registradas associadas a

Macrocystis sp. (NICHOLS et al. 2001). Dois dos três espécimes que apresentaram M.

pyrifera na dieta foram capturados na latidude 37°S (norte da Argentina). Bancos dessas

algas são encontrados em águas frias, até o norte da Patagônia, Província de Chubut

(BARRALES & LOBBAN 1975) e fragmentos dos mesmos podem ser carregados pela corrente

das Malvinas para latitudes menores (COLL & OLIVEIRA 1999).

16

O siri Portunus spinimanus também foi uma espécie de presa frequente na dieta da

tartaruga-cabeçuda, especialmente no outono. Esta é uma espécie de importância comercial,

e registrada para áreas costeiras, no entanto, existe o registro desta espécie em frentes de

Sargassum sp. (MELO 1999).

Heterópodas e pterópodos são frequentemente encontrados na dieta da tartaruga-

cabeçuda em fase oceânica (PARKER et al. 2005, MARTINEZ-SOUZA 2009), inclusive no sul

do Brasil. Na mesma região, esses itens foram registrados na dieta de tartarugas-verdes

juvenis (BARROS et al. 2010) e também na dieta de outras espécies oceânicas, como do

atum albacora-laje (Thunnus albacares), tubarão-azul (Prionace glauca) e anekim (Isurus

oxyrynchus) (VASKE-JR. & RINCÓN 1998, VASKE-JR. & CASTELLO 1998). As espécies de

pterópodos encontrados na dieta da tartaruga-cabeçuda são epipelágicos e estão associados

a massas de águas quentes (corrente do Brasil) segundo VAN DER SPOEL & DADON (1999),

mas apesar disso, na dieta das tartarugas-cabeçudas, pterópodas foram mais frequentes no

inverno.

O mamangá-liso (Porichthys porosissimus) foi encontrado inteiro no trato de uma

tartaruga, porém essa espécie de peixe é capturada pela pesca sobre a plataforma,

principalmente entre 40 e 80 m de profundidade (HAIMOVICI et al. 1996). LENZ (2009)

registrou esta espécie de peixe na dieta de tartarugas-cabeçudas no ambiente nerítico, no

litoral norte do Rio Grande do Sul. Esta ingestão sugere que o animal estava, anteriormente,

ocupando o ambiente nerítico.

Indivíduos de C. caretta são capturados por consumir as iscas presas aos anzóis dos

espinhéis (WITZELL 1999). No presente estudo, em três estômagos foram encontradas mais

de uma isca no mesmo estado de digestão, o que sugere que as tartarugas podem estar se

17

alimentado destas iscas sem que a captura aconteça. REVELLES et al. (2007a) levanta esta

hipótese, mas salienta que não há informações comprobatórias. MARTINEZ-SOUZA (2009)

também reporta a presença de mais de uma isca por estômago nas tartarugas-cabeçudas

capturadas na pescaria de espinhel pelágico no Uruguai. No presente estudo também se

registrou a presença de duas lulas no mesmo estômago. Neste caso, isso aconteceu porque

nesse lance de pesca duas lulas foram colocadas como isca no mesmo anzol por serem

pequenas.

Pirossomos foram fortemente associados ao outono e ao inverno, e salpas à

primavera. MARTINEZ-SOUZA (2009) encontrou maiores IIR para as salpas na primavera.

Mesmo com valores superiores aos outros grupos de presa, observou-se uma queda no

IIR% das salpas durante o outono e o inverno, enquanto que pirossomos se sobressaem

nesta última estação. Parece existir a tendência de salpas serem ingeridas na primavera

enquanto que pirossomos no outono e no inverno. Talvez isso ocorra devido a variações

sazonais na disponibilidade desses grupos no ambiente oceânico, influenciando diretamente

na dieta das tartarugas.

Entre os anos também houveram diferenças na dieta. No ano de 2008, as salpas

foram mais importantes, enquanto que em 2009 foram os pirossomos. A abundância de

salpas tem alta variabilidade interanual (MADIN et al. 2006) e isso pode acarretar em

diferenças na sua importância na dieta. Em ecossistemas marinhos, processos

oceanográficos e climatológicos determinam a disponibilidade de recursos e podem ter

profundos impactos nas populações animais (STENSETH et al. 2002).

Os intervalos de probabilidade de 95%, resultados do cálculo do IIR% pelo método

de inferência bayesiana estende as possibilidades inferenciais ao fornecer margens de erro,

18

ao contrário da estimativa convencional (MARTINEZ-SOUZA 2009). Além disso, os

resultados encontrados por KINAS & MARTINEZ-SOUZA (em preparação) mostram que o

estimador bayesiano apresentou um melhor desempenho que o IIR comum. Porém, no

presente estudo os intervalos foram muito grandes, talvez pelo pequeno número de

amostras resultantes quando divididas em estações, ou ainda pela grande variabilidade do

volume da dieta dos espécimes de tartaruga-cabeçuda. Sendo assim, não foram muito

informativos em relação às diferenças na dieta.

Os itens alimentares das tartarugas capturadas em espinhel pelágico permitem

inferir que os indivíduos analisados estão na fase oceânica, com exceção dos dois

espécimes que continham itens neríticos. Além da composição da dieta, isso é reforçado

pela significativa diferença, na região de estudo, entre a média de tamanho dos animais em

ambiente oceânico capturados em espinhel pelágico e dos espécimes que utilizam a

plataforma e são encontrados encalhados nas praias do Rio Grande do Sul (MONTEIRO et al.

2006).

Por outro lado, os dois animais com itens comumente encontrados no ambiente

nerítico, indicam o momento de transição entre a fase oceânica e nerítica desses animais.

Segundo MCCLELLAN & READ (2007), a transição entre fases é complexa e reversível,

durante a qual alguns indivíduos podem transitar entre águas costeiras e oceânicas por

alguns anos, por motivos ainda desconhecidos. Um destes espécimes possuía o CCC=51,5

cm, menor que o tamanho médio dos animais capturados em espinhel pelágico (58 cm),

enquanto o outro possuía o CCC maior que da média de captura (62 cm). A diferença de

tamanho entre os dois animais em transição indica que esta transição pode variar em cada

indivíduo. Estudos utilizando isótopos estáveis e telemetria, juntamente com a análise do

19

conteúdo gastrointestinal poderiam elucidar o padrão de uso do ambiente oceânico e

nerítico, além de outros aspectos relativos à ecologia trófica e uso do habitat no sul do

Brasil.

Provavelmente a existência das fases oceânica, nerítica e transicionais estão ligadas

às diferenças geográficas e oceanográficas dos locais que as tartarugas-cabeçudas habitam.

Estudos recentes têm revelado que alguns indivíduos adultos permanecem se alimentando

em ambientes oceânicos como os juvenis (HATASE et al. 2002, HAWKES et al. 2006, REICH

et al. 2010) e isso tem sido atribuído a variações intrapopulacionais por motivos não

conhecidos, mas que, provavelmente, estão relacionados a demandas nutricionais variáveis

em função de diferenças regionais na qualidade nutricional do alimento entre os ambientes

pelágico e nerítico.


As presas pelágicas possuem alto conteúdo de umidade e baixo valor energético,

principalmente quando comparados com as presas neríticas (Apêndice 2). DAVENPORT &

BALAZS (1991) também determinaram a composição proximal para pirossomos e

encontraram valores muito semelhantes ao presente estudo. O valor médio de umidade

encontrado por estes autores foi de 93,69%, enquanto que no presente estudo foi de

92,03%. Os autores estudaram a dieta da tartaruga-de-couro, e como resultado encontraram

pirossomos como uma importante presa dessa espécie. Estes autores sugerem ainda, que a

tartaruga-de-couro deve compensar o baixo valor nutricional das presas com a ingestão de

grandes quantidades destas. Parece que isto também ocorre com a tartaruga-cabeçuda, e é

evidenciado pelo maior volume médio e frequência de ocorrência dos itens nos tratos

gastrointestinais de tartarugas oceânicas quando comparado com tartarugas neríticas

20

(Apêndice 2). A frequência de itens alimentares no trato gastrointestinal foi de 100%, o que

sugere a constante busca por alimento para compensar o seu baixo valor energético.

As salpas e os pirossomos apresentaram um valor energético baixo quando

comparados com a lula Illex argentinus. Quando as lulas são incluídas na análise da dieta,

representam grande volume relativo. A lula não é um item natural da dieta, mas parece ser

muito atrativa às tartarugas, podendo representar um grande aporte de energia para esses

animais. Esta espécie parece ter a capacidade de ingerir a isca dos anzóis do espinhel sem

ser capturada, como foi registrado neste estudo e por MARTINEZ-SOUZA (2009).

Resíduos sólidos antropogênicos

Registrou-se um baixo volume relativo dos resíduos sólidos antropogênicos na dieta

das tartarugas-cabeçudas no sul do Brasil. Entretanto, registrou-se uma alta frequência de

ocorrência desses resíduos, o que representa um problema para a conservação das

tartarugas-cabeçudas em ambiente oceânico. Segundo BJORNDAL (1997), a obstrução do

trato gastrointestinal pode acontecer mesmo com a ingestão de pequenas quantidades. Os

efeitos sub-letais da ingestão podem ter consequências severas, mas são difíceis de

quantificar (BOLTEN 2003).

A alta frequência de resíduos sólidos na dieta da tartaruga-cabeçuda é uma

consequência do tipo de alimentação desta espécie. Ao alimentarem-se de itens flutuantes,

estão sujeitas à ingestão dos resíduos presentes no ambiente. Além disso, tartarugas-

cabeçudas, quando em fase oceânica, costumam se associar aos limites e frentes de

convergência (POLOVINA et al. 2004), onde o acúmulo dos resíduos sólidos é favorecido, e,

dessa forma, a sua ingestão pelas tartarugas.

21

Sabe-se que juvenis oceânicos frequentemente ingerem resíduos sólidos (CARR

1987, BJORNDAL 1997). Isso tem sido registrado em diversos locais no mundo. No

Mediterrâneo, REVELLES et al. (2007a) encontraram resíduos em 63,15% das tartarugas

analisadas, dos quais, plásticos e madeiras também foram os tipos mais comumente

ingeridos. Em área próxima, também no Mediterrâneo, TOMÁS et al. (2002) registraram

79,6% das tartarugas com ingestão de resíduos sólidos. No Uruguai, MARTINEZ-SOUZA

(2009) encontraram materiais de origem antrópica em 45,7% das tartarugas oceânicas,

porém o intestino não foi quantificado quanto aos resíduos, o que provavelmente explica a

diferença encontrada em relação ao presente estudo.

A frequência de resíduos sólidos no sul do Brasil foi extremamente alta e é a maior

entre os registros disponíveis na literatura. Sendo assim, além da captura incidental em

espinhel pelágico, a ingestão de resíduos sólidos também parece ser uma ameaça à

sobrevivência das tartarugas-cabeçudas que habitam as áreas oceânicas do sul do Brasil.

O controle da poluição marinha está ligado à gestão ambiental e ao processo de

tomada de decisão para o gerenciamento da zona costeira, o que torna a ingestão de

resíduos sólidos pelas tartarugas marinhas um problema bastante complexo para a

conservação desses animais, principalmente porque atingem regiões distantes, como as

áreas oceânicas.

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35

Figura 1. Localização dos espécimes de Caretta caretta coletados no sul do Brasil entre os anos de 2007 e

2009.

Tabela I. Distribuição de anos, estações do ano e classes de tamanho, das tartarugas analisadas no sul do

Brasil entre 2007 e 2009.

Número de amostras

Anos

2007 2

2008 14

2009 19

36

Estações

Outono 8

Inverno 12

Primavera 15

Classes de tamanho

40 - 49,9 1

50 - 59,9 20

60 - 69,9 14

Tabela II. Volume relativo (%V), frequência de ocorrência (%FO), índice de importância relativa (%IIR)

(método convencional), estimador (média da distribuição posterior para o índice de importância relativa do

método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares encontrados nos tratos

gastrointestinais da tartaruga-cabeçuda provenientes da captura incidental em espinhel pelágico no Rio

Grande do Sul entre os anos de 2007 a 2009.

Itens alimetares VR% FO% IIR% Estimador Intervalo (95%) Tunicados Salpas 52,50 71,43 63,83 41,66 (22,32 – 61,58) Pyrossomidae 27,22 57,14 26,48 38,87 (19,46 – 57,98) Crustáceos Lepas sp. 0,89 45,71 0,66 7,46 (2,58 – 14,58) Portunus spinimanus 0,36 8,57 0,05 1,71 (0,04 – 6,83) Portunidae 0,51 8,57 0,06 Hyperideo 0,01 8,57 0,00 0,23 (0,01 – 0,85) Macroalgas Sargassum sp. 0,81 14,29 0,20 2,31 (0,19 – 8,76) Macrocystis pyrifera 1,10 8,57 0,15 2,29 (0,08 – 9,17) Moluscos Cavolinia uncinata 0,28 40,00 0,18 3,59 (1,03 – 7,95) Atlanta peronii 0,04 22,86 0,02 0,97 (0,16 – 2,52) Diacria trispinosa 0,07 14,29 0,01 0,52 (0,05 – 1,85) Janthina janthina 0,02 11,43 0,06 0,39 (0,03 – 1,33) Janthina exigua 0,01 2,86 0,01 - - Cavolinia longirostris 0,01 2,86 0,01 - - Crassatela riograndensis 0,13 2,86 0,01 - - Limopsis janeiroensis 0,01 2,86 0,01 - - Cnidários Aequorea sp. 0,55 5,71 0,05 - - Siphonophora 0,08 5,71 0,01 - - Peixes Porichthis porosissimus 0,10 2,86 0,01 - - Peixe NI 1,12 5,71 0,11 Ovos 0,22 2,86 0,01 - - Outros

37

Gelatinosos não identificado 9,34 34,29 5,43 - - Não identificado 4,53 34,29 2,64 - -

Tabela III. Frequência de ocorrência (FO%) e inferência bayesiana do Índice de Importância Relativa

(Estimador) das principais presas da tartaruga-cabeçuda para as diferentes estações do ano.

Outono (n=8) Inverno (n=12) Primavera (n=15)

Itens

alimentares FO% Estimador Intervalo (95%) FO% Estimador Intervalo (95%) FO% Estimador Intervalo (95%)

M. pyrifera 25 10,82 (0 - 36,56) 0 - - 8,33 1,33 (0 – 2,83)

Sargassum sp. 25 12,87 (0 - 39,12) 8,33 3,55 (0,01 - 17,17) 13,33 8,1 (0,02 - 99,89)

Atlanta sp. 37,5 4,44 (0 - 18,74) 16,67 1,67 (0 - 5,91) 20 1,31 (0 - 3,9)

C. uncinata 50 4,77 (0 - 20,3) 58,33 3,56 (0,01 - 13,58) 20 0,83 (0 - 2,97)

D. trispinosai 25 6,93 (0 - 85,65) 8,33 1,39 (0 - 5,26) 0 - -

J. janthina 12,5 3,03 (0 - 13,21) 8,33 1,81 (0 - 3,16) 13,34 0,37 (0 - 1,39)

Hyperideo 25 1,78 (0 - 4,22) 0 - - 13,3 0,37 (0 - 1,52)

Lepas spp. 50 10,85 (0 - 31,77) 41,64 7,51 (0,02 - 32,68) 46,67 4,68 (0 - 12,28)

P. spinimanus 37,5 14,06 (0 - 99,7) 0 - - 8,33 1,53 (0 – 3,95)

Pyrossomidae 62,5 24,76 (0 - 63,44) 50 51,22 (0,26 - 86,61) 60 24,76 (0 - 48,13)

Salpas 37,5 5,69 (0 - 58,4) 66,67 29,29 (0,06 - 62,88) 93,33 56,71 (0 - 82,12)

Tabela IV. Média da composição proximal de algumas presas da tartaruga-cabeçuda no Rio Grande do Sul.

Espécie Proteína (%) Lipídio (%) Umidade (%) Cinzas (%) Valor energético (KJ/g)

Salpas 0,97 0,36 95,00 - 0,37

Pirossomos 4,03 92,03 - 0,95

Ilex argentinus - - - - 6,42*

* Valor retirado de EDER & LEWIS (2005)

Tabela V. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens alimentares da tartaruga-

cabeçuda.

Presas Total Média DP

38

Pirossomo 2746,56 144,56 269,25

Salpa 5346,18 232,44 869,45

Illex argentinus 3266,68 108,89 78,81

0

5

10

15

20

25

40 - 49,9 50 - 59,9 60 - 69,9

CCC (cm)

Núm

ero

de in

diví

duos

Figura 2. Distribuição de tamanho (Comprimento curvilíneo da carapaça – CCC) de Caretta caretta coletados

no Rio Grande do Sul entre os anos de 2007 e 2009.

0102030405060708090

100

Ss As Cu Ls Pi Sa

Principais presas

IIR%

Out (n=8)Inv (n=12)Prim (n=15)

Figura 3. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas da tartaruga-cabeçuda na

fase oceânica nas diferentes estações do ano; Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu),

Lepas sp. (Ls), Pirossomo (Pi) e Salpas (Sa).

39

Figura 4. Componentes principais da análise de correspondência entre estação e principais presas da tartaruga-

cabeçuda utilizando os valores do índice de importância relativa. Linhas: Outono (Out), Inverno (Inv) e

Primavera (Pri). Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina



cabeçuda utilizando os valores de frequência de ocorrência. Linhas: Outono (Out), Inverno (Inv) e Primavera

-0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3

-0.3

-0.2

-0.1

0.0

0.1

0.2

0.3

Out

Inv

Pri

-0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3

-0.3

-0.2

-0.1

0.0

0.1

0.2

0.3Ss

As

Cu

Jj

LsPi

Sa

-0.5 0.0 0.5 1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

Out

Inv

Pri

-0.5 0.0 0.5 1.0 1.5

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

Ss As

Cu Ls

Pi Sa

40

(Pri). Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj), Lepas

sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas (Sa).

0102030405060708090

100

Ss As Cu Ls Pi Sa

Principais presas

IIR%

40 - 49,9 (n=1)50 - 59,9 (n=20)60 - 69,9 (n=14)


fase oceânica nas diferentes classes de tamanho; Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata

(Cu), Lepas sp. (Ls), Pirossomo (Pi) e Salpas (Sa).

Figura 7. Componentes principais da análise de correspondência entre classes de tamanho e principais presas

da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1) e classe 2, (60 – 69,9

-0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2

-0.2

-0.1

0.0

0.1

0.2

C1 C2

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

SsAs CuLs Pi Sa

41

cm, C2) . Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj),

Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas (Sa).

0102030405060708090

100

Ss As Cu Ls Pi As

Principais presas

IIR% 2008 (n=14)

2009 (n=19)


fase oceânica nos diferentes anos; Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp.

(Ls), Pirossomo (Pi) e Salpas (Sa).

Figura 9. Componentes principais da análise de correspondência entre anos e principais presas da tartaruga-

cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha: anos 2008 e 2009. Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp.

(As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj), Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas (Sa).

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

2008 2009

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

Ss As Cu Ls PiSa

42

Proporção dos tipos de resíduos sólidos

42%

27%

9%4% 1%

1%

3%

13%Plástico mole

Plástico duro

IsoporBorracha

Madeira

Linhas

Fibra sintética

Carvão

Figura 10. Proporção dos tipos de resíduos sólidos encontrados nos tratos gastrointestinais da tartaruga-

cabeçuda no ambiente oceânico entre 2007 e 2009.

43

ANEXO

Espécies identificadas no conteúdo gastrointestinal das tartarugas-cabeçudas (Caretta

caretta) e respectivos números de tombamento no Museu Oceanográfico da Universidade

Federal do Rio Grande - FURG

Espécie Número de tombamento

Atlanta peronii Lesuer, 1817 51.019, 51.030, 51.046

Crassatella riograndensis (Vokes, 1973) 51.013

Cavolinia longirostris (Blainv., 1821) 51.037, 51.042

Cavolinia uncinata (Rang, 1829) 51.014, 51.017, 51.020, 51.028, 51.036

Janthina janthina (Linnaeus, 1758) 51.039

Janthina sp. 51.021, 51.035

Limopsis janeiroensis (E.A.Sm., 1915) 51.011, 51.040

Spirotropis stirophora (Watson, 1881) 51.012

Diacria trispinosa (Blainville, 1821) 51.018, 51.026, 51.029, 51.034

Cavolinia tridentata (Niebuhr, 1775) 51.027

Cylindriscala acus (Watson, 1883) 51.015

Janthina exigua (Lamarck, 1816) 51.010

1

APÊNDICE 2

Manuscrito formatado para a Revista Brasileira de Zoologia

Dieta da tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) (Testudines, Cheloniidae) em habitat

nerítico no sul do Brasil: composição e aspectos nutricionais

Juliana de Azevedo Barros1,2,3; Danielle da Silveira Monteiro1; Sérgio Curi Estima1;

Eduardo Resende Secchi2

1 Núcleo de Educação e Monitoramento Ambiental – NEMA. Rua Maria Araújo 450

Cassino Rio Grande - RS.

2 Laboratório de Tartarugas e Mamíferos Marinhos. Instituto de Oceanografia,

Universidade Federal do Rio Grande – FURG, Avenida Itália Km 8, CEP 96201-900, Rio

Grande-RS.

3 Programa de Pós-graduação em Oceanografia Biológica. Universidade Federal do Rio

Grande – FURG.

Diet of neritic loggerhead sea turtles (Caretta caretta) (Testudines, Cheloniidae) in

southern Brazil: composition and insights on nutritional value

Abstract

The diet of loggerhead sea turtles (Caretta caretta) in southern Brazil was investigated by

analyzing the contents of complete digestive tracts (n=45) and stomachs (n=15) of neritic-

phase animals washed ashore in 1993-1995 and 2007-2009. Mean curve carapace lengths

(CCL) were 87 (±22.7) cm and 71.3 (± 9.3) cm for neritic turtles collected in 1993-1995

and 2007-2009 sampling periods, respectively. Libinia spinosa, Buccinanops cochlidium

and Loxopagurus loxochelis, were the most important prey in the first period while L.

loxochelis and Buccinanops spp. were in the second. No seasonal or size-related differences

2

were found, though the diet varied between periods. Data also indicate that fishery discards

are relevant in the diet C. caretta in these two phases of its life cycle. The preys of

loggerheads in neritic habitat had high energetic values. Anthropogenic debris were rarely

observed. The results demonstrate that the southern Brazil continental shelf is an important

feeding ground to loggerhead turtles.

Key-words: Feeding ecology, Proximal composition, Sea turtles.

Resumo

Estômagos (15) e tratos gastrointestinais completos (45) de tartarugas-cabeçudas (Caretta

caretta) coletadas entre 1993-1995 e 2007-2009, respectivamente, a partir de

monitoramentos de praia, no sul do Brasil, foram analisados. As tartarugas do primeiro

período tiveram um comprimento curvilíneo da carapaça médio de 87 cm (±22,7), enquanto

que as do segundo de 71,3 cm (± 9,3). Os itens alimentares mais importantes da tartaruga-

cabeçuda foram Loxopagurus loxochelis, Buccinanops spp., Dardanus insignis e Libinia

spinosa. Peixes, entretanto, apresentaram baixa frequência, mas elevado volume na dieta

nos dois períodos analisados, o que indica a utilização de descarte das pescarias para

alimentação. As presas da tartaruga-cabeçuda na fase nerítica possuem alto valor

energético. Resíduos antropogênicos raramente foram encontrados nos tratos

gastrointestinais. Os resultados indicam que a tartaruga-cabeçuda utiliza a plataforma

interna e média, para predar sobre animais bentônicos e que estas áreas são importantes

ambientes de alimentação.

Palavras-chave: Composição proximal, Ecologia alimentar, Tartaruga-marinha.

Introdução

3

A tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) apresenta distribuição circunglobal (DODD

1988). No Brasil, esta espécie desova principalmente na Bahia, Espírito Santo, Rio de

Janeiro e Sergipe (MARCOVALDI & CHALOUPKA 2007). Das cinco espécies de tartarugas

marinhas que utilizam a costa brasileira para alimentação e reprodução C. caretta é a que

possui o maior número de fêmeas desovantes (MARCOVALDI & CHALOUPKA 2007). No

passado a espécie foi intensamente caçada e seus ovos coletados para consumo humano,

hoje, todo ano, muitos indivíduos são capturados incidentalmente principalmente em redes

de deriva e espinhel durante sua fase pelágica e em redes de emalhe de fundo e arrasto

durante a fase nerítica. Além da pesca, a poluição marinha também é uma das principais

ameaça às tartarugas marinhas. Apesar dos esforços mundiais de conservação e evidente

recuperação em certas áreas, a tartaruga-cabeçuda continua classificada como ameaçada de

extinção (IUCN 2009).

Caretta caretta apresenta uma dieta carnívora durante toda a sua vida. Nos estágios

iniciais e de juvenil se alimentam de itens planctônicos, em habitats oceânicos (PARKER et

al. 2005, Apêndice 1). Quando em estágios juvenis mais avançados, C. caretta recruta para

habitats neríticos. De acordo com BJORNDAL et al. (2001), no Atlântico Norte, esse

recrutamento acontece quando estes animais têm um comprimento retilíneo da carapaça

entre 46 e 64 cm. Nessa fase, predam principalmente sobre crustáceos e moluscos

bentônicos (BJORNDAL 1997, BOLTEN 2003).

No sul do Brasil, a tartaruga-cabeçuda habita ambientes neríticos, nos estágios de

juvenil avançado e adulto e é encontrada encalhada nas praias e capturada em pescarias que

atuam sobre a plataforma (HAIMOVICI & HABIAGA 1982, MONTEIRO et al. 2006). Esta

região apresenta anualmente índices de encalhes elevados de C. caretta (MONTEIRO et al.

4

2006), e parece ser uma importante área de alimentação para esta espécie (PINEDO et al.

1998, BUGONI et al. 2003). De todo o litoral brasileiro, o Rio Grande do Sul é o estado que

apresenta o maior número de encalhes de C. caretta (MARCOVALDI & CHALOUPKA 2007).

Estudos sobre a dieta da tartaruga-cabeçuda em habitats neríticos são bastante

comuns (HOPKINS-MURPHY et al. 2003). SENEY & MUSICK (2007) demonstraram que a

dieta varia ontogeneticamente entre classes de tamanho, e que, machos e fêmeas partilham

os mesmos recursos alimentares. Outros estudos revelam diferenças na dieta entre áreas

geográficas e estações do ano (HOPKINS-MURPHY et al. 2003). Em geral, Caretta caretta

tem uma alimentação oportunista (PARKER et al. 2005, CASALE et al. 2008), e se alimentam

inclusive de descarte de pescarias (WHITE 2004, SENEY & MUSICK 2007).

No Brasil, informações sobre a dieta da tartaruga-cabeçuda são raras, restritas ao

Rio Grande do Sul e algumas vezes baseadas em poucos exemplares (PINEDO et al. 1998;

BUGONI et al. 2003; LENZ 2009). PINEDO et al. (1998) encontraram crustáceos como os

itens mais frequente, seguidos de moluscos e peixes. No estudo de BUGONI et al. (2003) os

peixes foram o grupo mais frequente e a maior contribuição numérica foi de crustáceos.

Diversas abordagens têm sido empregadas para identificar espécies de presas

dominantes ou importantes na dieta de animais (MACDONALD & GREEN 1983), como

abundância numérica, volume ou peso, frequência de ocorrência e valores energéticos

(HYSLOP 1980). Cada uma dessas medidas atende diferentes objetivos. Por exemplo,

medidas de abundância numérica refletem processos de aquisição dependente da densidade

das presas, por outro lado, volume ou peso são medidas que consideram o valor nutricional

da dieta ou ainda podem ser usados quando presas são muito numerosas ou coloniais e

incontáveis (MACDONALD & GREEN 1983).

5

Conhecer o valor nutricional e energético dos itens alimentares é importante, pois

pode influenciar o comportamento de escolha do alimento e consequentemente a relação

presa-predador. Tartaruga-verde (Chelonia mydas), por exemplo, pasta seletivamente sobre

as folhas mais novas de Thalassia testudinum, as quais possuem uma maior qualidade

nutricional (BJORNDAL 1980). Existe uma lacuna no conhecimento sobre os valores

energéticos de presas potenciais de diversos predadores (DOYLE et al. 2007), incluindo de

tartarugas marinhas. As tartarugas-cabeçudas alteram completamente sua dieta e

consequentemente, o valor energético de suas presas quando mudam de habitat, o que pode

ter importantes implicações ecológicas, como por exemplo, influenciar taxas de

crescimento e de reprodução.

Para entender o papel desses animais no ecossistema e construir bons modelos

ecológicos quantitativos, é essencial compreender as interações da tartaruga-cabeçuda com

outras espécies (fluxo de energia e nutrientes) e com seu ambiente (BJORNDAL 2003).

Conhecer essas interações, assim como possíveis ameaças, permite tomar decisões de

manejo adequadas e, adicionalmente, fazer predições a respeito dos efeitos das mudanças

no ambiente sobre esses animais. Informações sobre dieta permitem entender sobre a

qualidade das áreas de alimentação, como os recursos tróficos são utilizados por estes

animais e como as atividades humanas podem interferir no padrão de uso do habitat pelas

tartarugas marinhas. Dessa forma, o presente estudo tem como objetivo caracterizar a dieta

da tartaruga-cabeçuda em ambiente nerítico do extremo sul do Brasil, e ainda, avaliar o

valor nutricional da dieta.

Metodologia

Área de estudo

6

A plataforma continental do sul do Brasil atinge 140 km de largura, em média, na

parte compreendida entre Rio Grande e Chuí, sendo mais estreita ao norte. A cobertura

sedimentar é predominantemente arenosa na parte costeira e lamosa a partir dos 40-50 m de

profundidade. Fundos de conchas e areia ocorrem paralelos à costa. A plataforma

continental e a região litorânea do sul do Brasil têm influência das descargas de água

continental do Rio da Prata e da Lagoa dos Patos, bem como da Corrente do Brasil, de

águas quentes e que se desloca na direção Norte-Sul no verão e da Corrente das Malvinas,

de águas frias e de direção oposta, no inverno. O encontro destas duas massas de água

forma a Convergência Subtropical, um ambiente de elevada produtividade, e local de

reprodução, desenvolvimento e alimentação de inúmeras espécies animais (CASTELLO et al.

1998). A elevada produtividade e as características do fundo oceânico na região permitem

uma intensa pesca de arrasto e emalhe demersal de diversas espécies de peixes.

Monitoramento e coleta dos animais

O trato gastrointestinal foi coletado de espécimes mortos de C. caretta encalhados

na região praial. Os animais encontravam-se em diferentes estágios de decomposição,

embora animais frescos foram priorizados. As coletas, realizadas pelo Núcleo de Educação

e Monitoramento Ambiental-NEMA, ocorreram entre junho de 2007 e dezembro de 2009.

Utilizou-se um veículo 4x4 para monitorar a praia a uma velocidade média de 30 km/h.

Percorreu-se, mensalmente, 355 km de praia no litoral do Rio Grande do Sul, entre a Lagoa

do Peixe (31°20’S; 51°05’O) até o Arroio Chuí (33°45’S; 53°22’O) (Figura 1). Um

espécime coletado em 2004 e dois em 2006 foram utilizados nas análises. De todos os

animais mediu-se o comprimento curvilíneo da carapaça (CCC), tomado do ponto anterior

7

médio do escudo nucal até a ponta posterior dos escudos supracaudais (BOLTEN 1999), para

permitir comparações da dieta entre classes de tamanho.

Quinze conteúdos estomacais da coleção do Laboratório de Tartarugas e Mamíferos

Marinhos (LTMM) - FURG, coletados entre 1993 e 1995 foram também analisados. Desses

animais foi medido o comprimento retilíneo da carapaça (CRC, porém esses valores foram

convertidos em CCC pela equação CCC = (CRC – 0,323)/0,924 (REVELLES et al. 2007b)

para fins comparativos com as tartarugas do período posterior.

Triagem e análise do conteúdo gastrointestinal

Em cada espécime, o conteúdo gastrointestinal foi analisado desde o esôfago até a

porção final do intestino grosso. O conteúdo do trato gastrointestinal foi lavado em peneira

fina (4 mm) com água corrente, dividido em itens e classificado como matéria orgânica

(restos animais e vegetais) e material de origem antropogênica (como por exemplo,

plástico, pedaços de petrechos de pesca). As amostras de conteúdos orgânicos foram

preservadas em solução de álcool 70%. O material sintético foi seco e armazenado em

sacos plásticos.

Os itens da dieta foram identificados ao menor táxon possível. A identificação dos

crustáceos foi realizada por comparação com a coleção de referência do Laboratório de

Crustáceos Decápodas da FURG e bibliografia específica (MELO 1996, 1999). Os moluscos

foram identificados a partir da comparação de conchas com a coleção do Museu

Oceanográfico da FURG e guia de identificação (COSTA 2005, RIOS 2009). Para a

identificação dos peixes, compararam-se os otólitos encontrados com a coleção de

referência do Laboratório de Recursos Pesqueiros Demersais e Cefalópodes da FURG. A

identificação de todos os grupos taxonômicos contou com o auxílio de especialistas. A

8

quantificação dos itens alimentares foi feita pelo peso úmido (g), volume (ml) e número.

Para a pesagem foi utilizada balança e o volume foi medido através do deslocamento de

líquido em uma proveta de 50 ou 1000 ml, escolhida conforme volume dos itens.


A composição proximal e o conteúdo energético foram determinados para alguns

dos principais itens da dieta da tartaruga-cabeçuda. O ermitão (Loxopagurus loxochelis) e o

molusco (Buccinanops cochlidium) foram coletados na região intermareal da praia do

Cassino ainda frescos, no dia 27/07/2009. Os peixes, corvina (Micropogonias furnieri),

maria-luiza (Paralonchurus brasiliensis) e peixe-espada (Trichiurus lepturus) foram

coletados em uma indústria de pescado, em Rio Grande, no ano de 2009. Os organismos

foram utilizados inteiros, com exceção do peixe-espada, do qual, utilizou-se apenas a

cabeça, por tratar-se da porção descartada a bordo e, provavelmente a qual é consumida

pelas tartarugas.

Para determinar a composição proximal dos crustáceos, peixes e molusco foram

realizadas, segundo metodologia oficial (AOAC 1995), quantificação de proteína, umidade,

lipídios, e cinzas, em triplicata para cada análise, com exceção do Buccinanops (duplicata).

Para análise da umidade, utilizou-se o método de secagem em estufa a 105ºC, com

circulação de ar, até peso constante, e com 5g para cada amostra (Método 950.46); para

lipídios, o método de extração por Soxhlet, com 5g para cada amostra (Método 960.39);

para determinação de cinzas, o método de incineração em mufla a 600ºC até peso

constante, com 1,5g para cada amostra (Método 920.153) e as proteínas foram

determinadas por micro Kjeldahl, com 0,2g para cada amostra (Método 928.08).

9

Geralmente o valor de carboidratos em peixes é baixo, sendo assim, não foi medido

pois seu valor energético é praticamente zero (MÁRQUEZ et al. 1996, PAYNE et al. 1999). O

valor energético foi obtido indiretamente, utilizando o coeficiente de Rubner para

organismos aquáticos: 9,5 kcal g-1 para lipídios, 5,65 kcal g-1 para proteínas (WINBERG


Análise dos dados

A importância dos itens na dieta foi calculada a partir do número relativo (N%, Eq.

1), volume relativo (V%, Eq. 2), frequência de ocorrência (FO%, Eq. 3), e índice de

importância relativa modificado de PINKAS et al. (1971) (IIR, Eq. 4) no qual se substituiu o

peso pelo volume. Para uma melhor compreensão, o IIR é apresentado em porcentagem

(Cortés 1997).

N (%) = Ni x 100 Eq. 1

Nt

Onde: Ni = Número total do item alimentar i, Nt = Número total de todos os itens

alimentares.

V (%) = Vi x 100 Eq. 2

Vt

Onde: Vi = Volume total do item alimentar i, Vt = Volume total de todos os itens

alimentares.

FO (%) = ΣTDi x 100 Eq. 3

ΣTDt

10

Onde: TDi = Tratos digestivos com o item alimentar i, TDt = Tratos digestivos que

continham itens alimentares.

IIR = (N% + V%) * FO% Eq. 4

O comprimento total (CT) dos peixes foram estimados a partir do comprimento do

otólito (CO), por meio de equações de regressão para a corvina (Micropogonias furnieri)

(Eq. 5), maria-luiza (Paralonchurus brasiliensis) (Eq. 6) e peixe-espada (Trichiurus

lepturus) (Eq. 7). As equações utilizadas foram retiradas de BASSOI (2005).

CT corvina = 18,343*CO1,0987 Eq. 5

CT maria-luiza = 26,005*CO -21,709 Eq. 6

CT peixe-espada = 84,378*CO1,3022 Eq. 7

As estações do ano representadas nos dados foram a primavera (outubro, novembro

e dezembro), o verão (janeiro, fevereiro e março) e o outono (abril, maio e junho). As

tartarugas foram classificadas em quatro classes de tamanho de acordo com o CCC (C1 de

50 a 59,9 cm; C2 de 60 a 69,9 cm; C3 de 70 a 79,9 cm e C4 maiores de 80 cm).

Categorizou-se como temporada o agrupamento dos meses sequenciais da primavera, verão

e outono, pois encalhes de tartarugas marinhas na região são comuns nesses meses. Sendo

assim, o ano não foi considerado nessa comparação. Dessa forma a temporada 1 (T1) inclui

de setembro de 2007 a junho de 2008 e a temporada 2 (T2) inclui setembro de 2008 a junho

de 2009 (Tabela I).

11

Análises estatísticas

Análises de correspondência foram utilizadas para verificar como os tipos de presas

ingeridas pelas tartarugas-cabeçudas estão relacionadas com as variáveis temporadas,

classes de tamanho e estações. Embora seja considerada uma técnica descritiva e

exploratória, esta análise simplifica dados complexos e produz análises exaustivas de

informações que suportam conclusões a respeito das mesmas. A análise de

correspondência, basicamente, converte uma matriz de dados não negativos em um tipo

particular de representação gráfica em que as linhas e colunas da matriz são

simultaneamente representadas em dimensão reduzida, isto é, por pontos no gráfico. Este

método permite estudar as relações e semelhanças existentes entre as categorias de linhas

(temporadas, classes de tamanho e estações) e entre as categorias de colunas (tipos de

presas) (GREENACRE & HASTIE 1987). Para esta análise, utilizaram-se os valores de IIR%

dos tipos de presas, pois este índice considera a frequência, o volume e o número. Devido

ao baixo número, as amostras da coleção do LTMM-FURG não foram incluídas nas

análises de correspondência.

Modelos estatísticos que permitem uma inferência bayesiana para IIR% foram

gerados para todos os espécimes e para agrupamentos por estação do ano. Tais modelos,

propostos por KINAS & MARTINEZ-SOUZA (em preparação), fornecem o estimador (média)

para os itens que apresentaram ocorrência em mais de dois tratos gastrointestinais e

também um intervalo de probabilidade, o qual permitiu comparar o estimador entre

diferentes estações.

As análises estatísticas foram realizadas utilizando o software R versão 2.10.0 (R.

DEVELOPMENT CORE TEAM 2007) e o programa Statistica for Windows versão 7.0.

12

Resultados

Quinze estômagos de tartaruga-cabeçuda coletados no sul do Brasil, que fazem

parte da coleção do LTMM-FURG foram analisados. Estes animais tiveram um CCC

médio de 87 cm (DP=22,7; 50,5 – 112,5). Os conteúdos estomacais apresentaram um

volume médio de 37,87 ml (DP = 66,72). Dois estômagos estavam vazios. Tratos

gastrointestinais completos (n=45) provenientes de encalhe de praia também foram

analisados. Os animais coletados mediram em média 71,3 cm (± 9,3; 57 – 98,5). Os

conteúdos dos tratos gastrointestinais completos apresentaram um volume médio de 265,41

ml (DP = 252,3). Três animais estavam com trato gastrointestinal vazio.

A média do CCC dos animais da coleção (LTMM – FURG) foi maior que dos animais

coletados entre os anos de 2007 e 2009 (Figura 2).

Registrou-se um total de 53 taxa na dieta das tartarugas-cabeçudas no ambiente

nerítico. Os principais grupos encontrados foram crustáceos, moluscos e peixes. Entre os

anos de 1993 e 1995, as presas mais importantes da tartaruga-cabeçuda foram Libinia

spinosa e Buccinanops cochlidium. Segundo o estimador bayesiano, Loxopagurus

loxochelis também foi um dos itens mais importantes da dieta (Tabela II). Crustáceos

apresentaram uma importante contribuição numérica, assim como um grande volume

relativo, representando 72,69% do volume da dieta (Tabela II). No período seguinte (2007

– 2009), L. loxochelis, Buccinanops spp., L. spinosa e D. insignis foram os itens

alimentares mais importantes na dieta da tartaruga-cabeçuda (Tabela III). Crustáceos

também representaram um grande volume relativo, de 59,86% na dieta.

13

Nos dois períodos, os peixes apresentaram baixa frequência na dieta, porém, um

significativo volume relativo, representando 19,45% e 20,25% respectivamente. Os

otólitos, quando bem preservados, permitiram o conhecimento do tamanho do peixe

ingerido pelas tartarugas (Tabela IV). Em um trato gastrointestinal, encontraram-se 23

pares de otólitos de corvina. Os otólitos dos peixes presentes no conteúdo gastrointestinal

da tartaruga-cabeçuda algumas vezes não foram encontrados, sendo assim, o peixe-espada

(Trichiurus lepturus), na maioria das vezes, foi identificado pela mandíbula.

No conteúdo gastrointestinal dos espécimes analisados entre 2007 e 2009,

constatou-se que em 68,18% da ocorrência de Buccinanops spp. encontraram-se apenas as

conchas (provavelmente ocupadas por ermitões), enquanto que em 31,82% opérculos ou a

parte mole (pé) do molusco foram encontrados, sugerindo a predação do molusco inteiro.

Treze indivíduos do camarão Pleoticus muelleri foram encontrados no esôfago de uma

tartaruga. Itens de origem pelágica, como salpas, pteropodas e Lepas spp. foram

encontrados em três tartarugas provenientes do encalhe de praia com CCC de 57, 68 e 69

cm, porém nestes espécimes não havia itens de origem bentônica/nerítica comumente

encontrados. Na fase nerítica, resíduos antropogênicos não foram comuns, ocorrendo em

baixo volume em apenas cinco das 60 tartarugas analisadas. Apenas plástico mole foi

encontrado.

Os grandes intervalos de probabilidade obtidos pela inferência bayesiana refletem a

grande variabilidade do número, volume e frequência das presas nos tratos gastrointestinais

das tartarugas (Tabela II e III).

14

No conteúdo gastrointestinal das tartarugas-cabeçudas analisadas foi notada a

frequente presença de sedimentos, principalmente de lama. Areia e cascalhos biodetríticos

também estiveram presentes.

Não foi observada variação sazonal na dieta das tartarugas-cabeçudas durante sua

fase nerítica. Embora o ermitão Dardanus insignis pareça estar associado à primavera

(Figura 3, Tabela V), essa associação não foi tão marcante (Figura 4). A associação da

maria-luiza e do peixe-espada com o verão e o outono, respectivamente, não deve ser

considerada importante devido à baixa frequência de amostras contendo peixes. Os itens

alimentares parecem não estar associados com as classes de tamanho (Figura 5 e 6), com

exceção dos peixes maria-luiza (Paralonchurus brasiliensis) e peixe-espada (Trichiurus

lepturus) que parecem estar associados com classes intermediárias (Figura 6). Buccinanops

spp. foi a presa mais importante na temporada de 2007-2008, enquanto que L. loxochelis

predominou na temporada de 2008-2009 (Figura 7), embora na análise de correspondência

esse padrão não pareça evidente (Figura 8).

Composição proximal de presas

O conteúdo de proteína, lipídios, cinzas e umidade variou entre as espécies de

presas analisadas. O conteúdo de umidade variou entre 73,9% e 81,73%. Os maiores

valores de proteína se referem aos peixes e ao molusco Buccinanops spp. O maior valor

lipídico e de cinzas foi do ermitão Loxopagurus loxochelis (Tabela VI).

A corvina (Micropogonias furnieri) e o ermitão (Loxopagurus loxochelis) foram os

itens com maiores valores energéticos entre os analisados (Tabela VI). O ermitão foi a

presa mais frequentemente ingerida e com maior volume relativo na dieta das tartarugas

15

coletadas no período de 2007 – 2009. Em termos de massa total consumida, as maiores

contribuições foram do ermitão e do peixe-espada (Tabela VII).

Discussão

Foi encontrada uma alta diversidade de itens alimentares na dieta da tartaruga-

cabeçuda, na fase nerítica, no extremo sul do Brasil. O número de taxa registrado foi maior

que dos espécimes em fase oceânica (Artigo 1). Entretanto a maioria dos itens alimentares

encontrados nos conteúdos gastrointestinais da tartaruga-cabeçuda tem baixo número e

frequência e, provavelmente, algumas das ingestões são acidentais, principalmente como de

pequenos bivalves e gastrópodos. TOMÁS et al. (2001) também encontraram um grande

número de taxa (47) na dieta das tartarugas-cabeçudas no Mediterrâneo e atribuíram ao

oportunismo de C. caretta, e ao que torna difícil fazer inferências sobre a dieta em outras

áreas (DODD 1988, PLOTKIN et al. 1993).

No ambiente nerítico do Rio Grande do Sul, as tartarugas-cabeçudas são

generalistas, resultado este também encontrado por outros autores (DODD 1988, PLOTKIN et

al. 1993, TOMAS et al. 2001, BUGONI et al. 2003, LENZ 2009). Entretanto, há a

possibilidade de que essas tartarugas realizem alguma seleção de suas presas, pois a

dominância de L. loxochelis e Buccinanops spp. na dieta é evidente, principalmente no

segundo período analisado. Porém, como não é conhecida a abundância destes organismos

na região não é possível saber se C. caretta seleciona estes itens ou se os mesmos são

consumidos por serem os mais abundantes.

Loxopagurus loxochelis, Buccinanops spp., L. spinosa e D. arasor são espécies

bentônicas e habitam profundidades entre 11 e 75 m (CAPITOLI & BEMVENUTI 2004),

16

indicando que C. caretta utiliza a plataforma interna e média do Rio Grande do Sul para

sua alimentação na fase nerítica. Em Cabo Verde, estudos de telemetria demonstraram que

três espécimes de tartaruga-cabeçuda no ambiente nerítico, permaneceram a profundidades

médias de 26, 59 e 60 metros (HAWKES et al. 2006), corroborando com o resultado

encontrado pela análise de dieta.

As espécies com maior contribuição numérica, em ordem de importância, foram D.

insignis, L. spinosa, Buccinanops e L. loxochelis no primeiro período (1993 – 1995) e L.

loxochelis, Buccinanops spp., L. spinosa e D. insignis no segundo (2007 – 2009). Estas

desigualdades podem ter ocorrido devido a diferenças na abundância das presas entre os

dois períodos, ou ainda, pelo número amostral não ser representativo, especialmente no

primeiro período. Em áreas próximas, como litoral norte do Rio Grande do Sul e Uruguai,

crustáceos também são reportados com a maior porcentagem numérica da dieta de

tartarugas-cabeçudas (LENZ 2009, MARTINEZ-SOUZA 2009), demonstrando que são os

principais recursos alimentares da espécie na região.

Os ermitões L. loxochelis e D. insignis, além de numerosos também foram bastante

frequentes na dieta das tartarugas-cabeçudas no sul do Rio Grande do Sul. Sendo assim,

devido ao elevado número, volume e frequência, os ermitões são considerados as principais

presas da tartaruga-cabeçuda na região. Em geral, ermitões são importantes presas das

tartarugas-cabeçudas. Na Geórgia, ocorreram em 68% dos tratos gastrointestinais das

tartarugas (YOUNGKIN & WYNEKEN 2004), enquanto que na Virginia ocorreram entre 5,3 a

36,2% (SENEY & MUSICK (2007).

Além de serem presas de movimento lento e de alto valor nutritivo, provavelmente

exista uma grande abundância dos ermitões, assim como do gastrópode Buccinanops spp.

17

na região. AYRES-PERES et al. (2008) em estudo recente no litoral do Rio Grande do Sul

encontrou D. insignis e L. loxochelis como as espécies de ermitões mais abundantes entre

as isóbatas de 12 e 50m. Apesar disso, não se conhece muito sobre a ecologia e distribuição

do ermitão L. loxochelis na região de estudo, porém sabe-se que é encontrado no ambiente

costeiro do Rio Grande do Sul em profundidades de 8 a 30 m, em fundos com lama e areia

(RIEGER 1997).

Existe uma associação entre os ermitões (L. loxochelis e D. insignis) e os

gastrópodes Buccinanops spp.. A concha deste molusco é a mais utilizada por estas

espécies na área de estudo (AYRES-PERES et al. 2008), no entanto, não se sabe se a

tartaruga-cabeçuda procura se alimentar do molusco ou do crustáceo.

O caranguejo-aranha (Libinia spinosa) também foi um crustáceo importante na dieta

das tartarugas analisadas. É um item presente na dieta das tartarugas-cabeçudas no litoral

norte do Rio Grande do Sul (BUGONI et al. 2003, LENZ 2009) e Uruguai (MARTINEZ-SOUZA

2009). Libinia spinosa faz parte de um núcleo de espécies dominantes de Brachyura

durante todo ano no Rio Grande do Sul (SOUZA 1998). Outras espécies do gênero Libinia

são importantes presas de C. caretta nos Estados Unidos (PLOTKIN et al. 1993, BURKE et al.

1993).

Loxopagurus loxochelis e L. spinosa têm preferências por fundos de lama (RIEGER

1997, MELO 1999). Segundo CAPÍTOLI (2002), as maiores concentrações de organismos

bentônicos ocorreram entre 30 e 75 metros de profundidade, associadas ao aumento dos

teores de lama no substrato. Sendo assim, é possível que exista uma relação entre o

substrato e as áreas utilizadas para alimentação pela tartaruga-cabeçuda. Dada a presença

18

frequente de sedimento areno-lodoso nas amostras, recomenda-se estudos sedimentológicos

para verificar se essa relação existe.

No litoral norte do Rio Grande do Sul, BUGONI et al. (2003) encontraram peixes

como o item mais frequente na dieta das tartarugas-cabeçudas e LENZ (2009) encontrou

peixes em 48% das tartarugas analisadas, porém no presente estudo, o conteúdo

gastrointestinal apresentou baixa frequência e grande volume. As espécies mais frequentes

foram Trichiurus lepturus e Micropogonias furnieri. Segundo HAIMOVICI et al. (1996),

estas duas espécies são abundantes sobre a plataforma do Rio Grande do Sul. Entretanto

não há pescaria direcionada ao peixe-espada, o qual é capturado e descartado em quase

todas as pescarias, principalmente no arrasto (MAGRO 2005). Os espécimes de corvina

registrados na dieta das tartarugas-cabeçudas tiveram em média 19 cm, e são também,

provavelmente, descartes de barcos de pesca. Nesta região, na maioria das pescarias de

arrasto, é comum o descarte a bordo de algumas espécies por não apresentarem valor ou

tamanho comercial (HAIMOVICI et al. 1998). Provavelmente os peixes não sejam predados

pelas tartarugas-cabeçudas a menos que estejam moribundos ou mortos, dada sua

velocidade de natação. Assim, sugere-se que estes animais estejam se alimentando do

rejeito da pesca, similarmente ao registrado no Mediterrâneo e Atlântico Norte (SHOOP &

RUCKDESCHEL 1982, SENEY & MUSICK 2007).

No presente estudo, peixes tiveram maior importância na dieta de tartarugas de

classes de tamanho intermediárias, resultado semelhante ao encontrado por SENEY &

MUSICK (2007), entretanto a razão para essa diferença ontogenética é desconhecida.

Segundo LENZ (2009), camarões não estiveram presentes no trato de tartarugas no

litoral norte, porém já haviam sido registrados por BUGONI et al. (2003). Talvez este item

19

também não faça parte da alimentação natural da espécie, sendo encontrado raras vezes,

provavelmente quando o animal coletado foi capturado pela pescaria direcionada aos

camarões. A presença deste item no esôfago da tartaruga pode ser um indício da captura

incidental pela pescaria de arrasto de tangones. Esta pescaria ocorre principalmente em

profundidade de até 40 metros (BAPTISTA-METRI 2007). O arrasto de camarão foi apontado

como a maior causa da mortalidade de juvenis, subadultos e adultos de tartarugas marinhas

associada a ações humanas, com uma estimativa de captura anual em todo o mundo de 150

mil indivíduos (ORAVETZ 1999).

Provavelmente as pescarias de arrasto têm afetado diretamente as taxas de

sobrevivência das tartarugas marinhas no sul do Brasil devido às capturas incidentais. Além

disso, tais pescarias interferem na estrutura do habitat das principais presas da tartaruga-

cabeçuda, que se alimenta predominantemente no fundo, e, portanto, potencialmente

afetam, indiretamente, a aptidão desses animais.

Não foi observada variação sazonal na dieta da tartaruga-cabeçuda, provavelmente

porque a composição das presas não variou no período amostrado. Entretanto, esperava-se

encontrar diferenças entre as estações, pois a característica hidrográfica mais marcante nos

fundos da plataforma continental é o ingresso meridional da Água Subantártica de

plataforma no inverno e a intrusão da Água Central do Atlântico Sul (ACAS) no verão

(CASTELLO et al. 1998, PIOLA et al. 2000). Além disso, alguns estudos revelam diferenças

na dieta da tartaruga-cabeçuda entre as estações do ano (HOPKINS-MURPHY et al. 2003).

Parece haver uma pequena diferença na composição da dieta das tartarugas entre as

temporadas de 2007-2008 e 2008-2009. No primeiro período Buccinanops possui um maior

IIR%, enquanto que L. loxochelis é mais importante no segundo. SENEY & MUSICK (2007)

20

encontraram variabilidade entre períodos, porém monitoraram a dieta das tartarugas durante

um intervalo de tempo de 20 anos e com isso detectaram uma grande mudança na dieta,

relacionada com as pescarias que capturam presas das tartarugas na região. Recomenda-se

que o acompanhamento da composição da dieta de tartarugas-cabeçudas seja mantido em

longo prazo para detectar oscilações temporais, caso ocorram, e suas causas.

Alguns animais encontrados no ambiente nerítico apresentaram itens característicos

de tartarugas que se alimentam no ambiente oceânico do Sul do Brasil (Apêndice 1). Esses

animais podem estar em uma fase de transição entre o ambiente oceânico e nerítico.

MCCLELLAN & READ (2007) argumentam que a transição da fase oceânica para nerítica é

complexa e reversível e que alguns indivíduos podem deslocar-se entre águas costeiras e

oceânicas por alguns anos, por motivos ainda desconhecidos. Esta é uma das hipóteses do

que pode estar acontecendo com estes animais, visto que dois desses espécimes possuíam

68 e 69 cm de CCC, tamanhos estes que estão próximos da média de CCC das tartarugas na

fase nerítica no sul do Brasil (MONTEIRO et al. 2006). Outra hipótese é de que estes animais

possam ter sido capturados e descartados em ambiente oceânico e chegaram à praia, pois

apresentavam apenas os itens oceânicos no trato gastrointestinal. Entretanto a interpretação

deve ser feita com cautela, pois estudos com animais encalhados podem dificultar a

identificação da procedência dos animais antes do encalhe. Estudos utilizando isótopos

estáveis e telemetria são essenciais para tentar preencher estas lacunas no conhecimento da

história de vida e ecologia alimentar das tartarugas-cabeçudas nesta região.

Os itens alimentares das tartarugas coletadas na região praial do Rio Grande do Sul

permitem inferir que os indivíduos analisados estão na fase nerítica, com exceção dos três

exemplares com itens oceânicos. Além da composição da dieta, isso é reforçado pela

21

significativa diferença entre o tamanho médio dos animais em ambiente oceânico

capturados em espinhel pelágico (58 cm) e dos espécimes que utilizam a plataforma (74

cm) e que são encontrados encalhados na praia do Rio Grande do Sul (MONTEIRO et al.

2006).

Composição Proximal

Moluscos e crustáceos possuem valores energéticos bastante semelhantes entre si e

próximos aos dos peixes. Diferente do que acontece com os animais da fase oceânica

(Apêndice 1), os rejeitos de pesca tornam-se atrativos pela facilidade do encontro, porém

não possuem valor energético maior que presas naturais.

Os valores energéticos do ermitão L. loxochelis e do molusco B. cochlidium são

similares, sendo assim, do ponto de vista energético, o consumo de um item ou outro não

faz diferença para a tartaruga-cabeçuda. Porém, o ermitão possui maiores valores de

lipídeos, enquanto que o molusco maiores valores protéicos.

Quando comparados com as presas oceânicas (Apêndice 1), os itens alimentares

neríticos possuem um valor energético cerca de uma ordem de magnitude maior. Os

conteúdos energéticos das presas das tartarugas-cabeçudas podem estar influenciando o

comportamento na busca por alimento. Na fase pelágica, devido ao baixo valor energético a

busca por alimento deve ser constante (Apêndice 1), o que provavelmente não está

ocorrendo com os animais na fase nerítica. Talvez o valor energético de suas presas permita

a busca por presas adequadas, corroborado pela evidente dominância do ermitão e do

molusco Buccinanops spp., e isso pode ser uma razão para a ocorrência de três animais

com o trato gastrointestinal vazio. Alternativamente o trato gastrointestinal vazio também

pode ser devido a algum tipo de debilidade das tartarugas.

22

No sul do Brasil, no ambiente nerítico, a interação das tartarugas-cabeçudas com

resíduos sólidos antropogênicos não parece ser um problema. No litoral norte do Rio

Grande do Sul, LENZ (2009) encontraram resíduos em 21% das tartarugas analisadas,

porém estes apresentaram pequeno tamanho. Na mesma região, BUGONI et al. (2001)

encontraram resíduos em 60% das tartarugas-verde analisadas e BARROS et al. (2010) em

85,7%. Na fase oceânica, no sul do Brasil, foram encontrados resíduos sólidos em 91,43%

das tartarugas-cabeçudas analisadas (Apêndice 1). Provavelmente é o hábito alimentar da

tartaruga-cabeçuda, predominantemente demersal, na fase nerítica, que a torna menos

propensa à ingestão de resíduos sólidos.

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Figura 1. Área de estudo das coletas de Caretta caretta no sul do Brasil.

33

Tabela I. Distribuição de anos, temporadas, estações do ano e classes de tamanho, das tartarugas analisadas no

sul do Brasil.

Número de amostras

Anos

2004 1

2006 2

2007 1

2008 27

2009 12

Temporadas

2007 - 2008 18

2008 - 2009 18

2009 - 2010 3

Estações

Verão 23

Outono 8

Primavera 11

Classes de tamanho

50 – 59,9 4

60 – 69,9 14

70 – 79,9 16

80 – 89,9 7

90 < 1

Tabela II. Porcentagem numérica (%N), volume relativo (%V), frequência de ocorrência (%FO) e índice de

importância relativa (%IIR) (método convencional), estimador (média da distribuição posterior para o índice

de importância relativa do método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares da

tartaruga-cabeçuda encontradas encalhadas na costa do Rio Grande do Sul entre os anos de 1993 a 1995

(provenientes da coleção do Laboratório de Tartarugas e Mamíferos Marinhos - FURG).

Itens alimentares %N %V %FO %IIR Estimador Intervalo (95%)

Moluscos

Buccinanops cochlidium 15,92 1,23 26,67 12,81 18,39 (5,23 – 38,91)

Adelomelon brasiliana 1,14 4,41 6,67 1,13 - -

Phalium granulatum 3,41 0,53 6,67 0,80 - -

Tonna galea 3,41 0,19 13,33 0,74 7,11 (1,4 – 18,4)

34

Mactra sp. 3,41 0,18 6,67 0,73 - -

Mactra isabelleana 1,14 0,35 6,67 0,30 - -

Ostrea sp. 1,14 0,00 6,67 0,23 - -

Anachis isabellei* 3,41 0,00 13,33 0,23 - -

Crustáceos

Libinia spinosa 13,64 43,65 33,33 58,56 42,54 (13,55 – 70,08)

Dardanus arasor 15,92 17,60 6,67 6,85 - -

Loxopagurus loxochelis 12,50 3,70 6,67 3,31 16,27 (3,12 – 48,88)

Balanus sp.* 12,50 0,18 6,67 2,59 - -

Excirolana armata 3,41 0,26 20,00 2,25 5,35 (0,71 – 15,68)

Hepatus pudibundus 2,27 2,02 13,33 1,76 10,34 (1,2 – 31,65)

Portunidae 1,14 5,28 6,67 1,31 - -

Peixes

Paralonchurus brasiliensis 2,27 19,36 6,67 4,42 - -

Peixe não identificado 1,14 0,09 6,67 0,25 - -

Outros

Salpa 2,27 0,09 13,33 0,97 - -

Tubo de poliqueta 0,00 6,67 - - -

Não identificado 0,88 0,00 - - -

* Possível ingestão acidental

Tabela III. Porcentagem numérica (%N), volume relativo (%V), frequência de ocorrência (%FO), índice de

importância relativa (%IIR) (método convencional), estimador (média da distribuição posterior para o índice

de importância relativa do método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares

encontrados nos tratos gastrointestinais da tartaruga-cabeçuda encontradas encalhadas na costa do Rio Grande

do Sul entre os anos de 2007 e 2009.

Itens alimentares %N %V %FO %IIR Estimador Intervalo (95%)

Moluscos

Buccinanops spp. 28,16 14,65 60,0 32,27 34,01 (25,28 - 43,27)

Anachis isabellei* 16,31 0,16 11,1 2,30 2,13 (0,84 - 4,99)

Olivancellaria urceus 0,85 0,74 17,8 0,35 0,70 (0,25 - 2,26)

Adelomelon brasiliana 0,47 0,48 2,2 0,04 - -

Cylindriscala acus 1,05 0,01 2,2 0,03 - -

Abra sp. 0,10 0,03 6,7 0,02 - -

Corbula patagonica 0,14 0,01 4,4 0,01 - -

Mactra isabelleana 0,10 0,03 4,4 0,01 - -

35

Mactra patagonica 0,10 0,00 6,7 0,01 0,04 (0,01 - 0,22)

Musculus viator 0,30 0,00 2,2 0,01 - -

Corbula caribaea 0,07 0,00 2,2 0,01 - -

Cardiomya cleryana 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Erodona mactroides 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Chlamys sentis 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Cavolinia uncinata 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Stramonita haemastoma 0,17 0,00 4,4 0,01 - -

Nassarius albus 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Argonauta nodosa 0,07 0,00 4,4 0,00 - -

Adrana patagonica 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Natica sp. 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Nucula puelcha 0,03 0,01 2,2 0,00 - -

Ostrea sp. 0,07 0,00 4,4 0,00 0,04 (0,01 - 0,2)

Pitar rostratus 0,10 0,00 2,2 0,00 - -

Pleurotomella aguayoi 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Tivela ventricosa 0,10 0,00 2,2 0,00 - -

Tonna galea 0,03 0,00 2,2 0,00 - -

Crustáceos

Loxopagurus loxochelis 41,22 31,20 53,3 48,55 42,24 (31,31 – 52,55)

Libinia spinosa 2,10 15,16 37,8 8,19 6,28 (2,65 - 11,83)

Dardanus insignis 3,28 4,81 35,6 3,62 5,50 (2,36 - 9,94)

Clibanarius sclopetarius 0,71 1,41 11,1 0,30 2,18 (0,17 - 0,82)

Persephona mediterranea 0,30 0,82 17,8 0,25 0,76 (0,16 - 2,29)

Portunus spinicarpus 0,24 2,75 6,7 0,25 0,56 (0,03 - 2,31)

Hepatus pudibundus 0,30 0,60 17,8 0,20 0,75 (0,17 - 0,78)

Lepas spp.* 0,10 0,49 8,9 0,07 0,52 (0,03 - 0,15)

Excirolana armata 0,17 0,03 6,7 0,02 0,10 (0,01 - 0,43)

Balanus sp.* 0,37 0,44 2,2 0,02 - -

Pleoticus muelleri 0,44 0,34 2,2 0,02 - -

Portunidae 0,07 0,01 0,0 0,00 - -

Crustáceo não identificado 0,07 1,80 0,0 0,00 - -

Peixes

Trichiurus lepturus 0,64 10,06 17,8 2,39 2,59 (0,63 - 6,35)

Micropogonias furnieri 0,88 6,76 8,9 0,85 1,00 (0,13 - 3,37)

Paralonchurus brasiliensis 0,41 2,17 4,4 0,14 0,60 (0,04 - 0,62)

36

Macrodon ancylodon 0,07 0,00 4,4 0,00 - -

Peixe não identificado - 1,26 - - - -

Outros

Salpa 0,07 0,00 2,2 0,00 - -

Odonata* 0,03 0,04 2,2 0,00 - -

Poliqueta (tubos) 0,03 1,94 2,2 0,06 - -

Não identificado - 1,79 - - - -

* Possível ingestão acidental

Tabela IV. Número de otólitos medidos, tamanho médio e desvio-padrão (DP) dos peixes encontrados no

conteúdo gastrointestinal de Caretta caretta a partir de equações de regressão utilizando o tamanho dos

otólitos.

Espécie

N otólitos

esquerdos Tamanho médio (mm) DP

Corvina (M. furnieri) 30 196,66 21,79

Maria-luiza (P. brasilienses) 6 188,64 0,29

Peixe-espada (T. lepturus) 1* 1398,806** -

*Foram encontrados 18 pares de mandíbulas

* *Valor respectivo a um otólito e não valor médio.

Tabela V. Inferência bayesiana do Índice de Importância Relativa (Estimador e intervalo de probabilidade de

95%) das principais presas da tartaruga-cabeçuda para as diferentes estações do ano.

Primavera (n = 11) Verão (n = 23) Outono (n = 8)

Itens Alimentares Estimador Intervalo (95%) Estimador Intervalo (95%) Estimador Intervalo (95%)

A. isabellei 0 - 5,91 [1,3 - 14,07] 2,37 [0,23 - 7,07]

Buccinanops spp. 24,88 [10,39 - 43,29] 30,17 [17,18 - 45,82] 31,21 [15,37 - 48,81]

O. urceus 1,14 [0,08 - 3,93] 2,19 [0,29 - 7,69] 0,81 [0,01 – 3]

D. insignis 5,8 [1,04 - 15,16] 6,50 [2,17 - 13,86] 5,01 [0,24 - 24,91]

E. armata 0,74 [0,01 - 2,39] 0 - 0,64 [0,02 - 1,65]

H. pudibundus 2,81 [0,24 - 9,2] 0,48 [0 - 1,72] 2,28 [0,17 - 7,72]

L. spinosa 10,56 [1,63 - 26,6] 6,38 [1,01 - 15,65] 5,31 [0,67 - 15,97]

L. loxochelis 49,33 [26,95 - 70,97] 39,17 [24,65 – 54,61] 34,45 [15,04 - 54,63]

P. mediterranea 2,44 [0,06 - 23,85] 1,27 [0,11 - 3,75] 0,62 [0,01 - 1,76]

P. spinicarpus 0 - 2,27 [0,05 - 16,53] 1,31 [0,02 - 5,95]

M. furnieri 0 - 2,59 [0,13 - 12,22] 3,23 [0,09 - 12,71]

T. lepturus 2,30 [0,04 - 11,36] 3,07 [0,13 - 13,23] 12,76 [0,36 - 48,42]

37

Tabela VI. Composição proximal média de algumas presas da tartaruga-cabeçuda do ambiente nerítico do Rio

Grande do Sul.

Espécie Proteína (%) Lipídio (%) Umidade (%) Cinzas (%) Valor energético (KJ/g)

Loxopagurus

loxochelis 11,02 4,14 73,09 10,63 4,24

Buccinanops

cochlidium 17,49 0,36 79,73 0,76 4,13

Micropogonias

furnieri 17,60 3,38 76,65 3,01 5,50

Trichiurus

lepturus* 12,44 0,34 81,73 3,49 3,07

Paralonchurus

brasiliensis 16,86 0,27 78,87 3,50 4,08* Valores relativos à cabeça da espécie.

Tabela VII. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens alimentares da tartaruga-

cabeçuda.

Presas Total Média DP

Buccinanops spp. 539,94 90,99 163,91

Loxopagurus loxochelis 3085,72 119,03 178,10

Micropogonias furnieri 673,03 136,61 187,13

Paralonchurus brasiliensis 276,77 194,92 140,97

Trichiurus lepturus 1621,45 244,56 247,92

38

02468

1012141618

50 - 59,9 60 - 69,9 70 - 79,9 80 - 89,9 90 - 99,9 100 -109,9

110 < Semmedida

Classes de tamanho - CCC (cm)

Núm

ero

de e

spéc

imes

1993 - 19952007 - 2009

Figura 2. Distribuição de tamanho (Comprimento curvilíneo da carapaça – CCC) de Caretta caretta coletados

no Rio Grande do Sul nos anos de 1993-1995 e 2007-2009.

0102030405060708090

100

Bs Di Ls Ll Mf Tl

Principais presas

%IIR

Primavera (n=11)Verão (n=23)Outono (n=8)

Figura 3. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas da tartaruga-cabeçuda no

ambiente nerítico nas diferentes estações do ano; Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia

spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus (Tl).

39


cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linhas: Primavera (Pri), Verão (Ver) e Outono (Out). Colunas:

Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),

Micropogonias furnieri (Mf), Paralonchurus brasiliensis (Pb) e Trichiurus lepturus (Tl).

0102030405060708090

100

Bs Di Ls Ll Mf Tl

Principais presas

IIR%

50 - 59,9 (n=4)60 - 69,9 (n=14)70 - 79,9 (n=16)80< (n=8)

Figura 5. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas da tartaruga-cabeçuda, para

as diferentes classes de tamanho: Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls),

Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus (Tl).

-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4

-0.4

-0.2

0.0

0.2

0.4

Pri

Ver

Out

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

Bs

Di

Ls

Ll

Mf

Pb

Tl

40

Figura 6. Componentes principais da análise de correspondência entre classes de tamanho e principais presas

da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1), classe 2 (60 – 69,9

cm, C2), classe 3 (70 – 79,9 cm, C3), classe 4 (maior que 80 cm, C4). Colunas: Buccinanops spp. (Bs),

Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf),

Paralonchurus brasiliensis (Pb) e Trichiurus lepturus (Tl).

0,00

10,00

20,00

30,00

40,00

50,00

60,00

70,00

80,00

90,00

100,00

Bs Di Ls Ll Mf Tl

T1 (n=18)T2 (n=18)

Figura 7. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas da tartaruga-cabeçuda para

temporada 1 (T1) e temporada 2 (T2); Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls),

Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus (Tl).

-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4

-0.4

-0.2

0.0

0.2

0.4

C1

C2

C3

C4

-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5

-1.5

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

Bs Di

Ls

Ll Mf

Pb

Tl

41

Figura 8. Componentes principais da análise de correspondência entre temporadas e principais presas da

tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha: temporada 1 (T1) e temporada 2 (T2). Colunas:

Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis. (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),

Micropogonias furnieri (Mf), Paralonchurus brasiliensis (Pb) e Trichiurus lepturus (Tl).

-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4

-0.4

-0.2

0.0

0.2

0.4

T1 T2

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

Bs Di LsLlMfPb Tl

42

ANEXO II

Espécies identificadas no conteúdo gastrointestinal das tartarugas-cabeçudas (Caretta

caretta) e respectivos números de tombamento no Museu Oceanográfico da Universidade

Federal do Rio Grande - FURG

Espécie Número de tombamento

Musculus viator (Orb., 1846) 50.986

Corbula caribaea Orbigny, 1842 50.987

Chlamys sentis (Reeve, 1853) 50.988

Pteria hirundo (Linnaeus, 1758) 50.989

Mactra sp. 50.992, 51.009, 51.032, 51.044

Abra sp. 50.993

Codakia pectinella (C.B.Adams, 1852) 50.994

Adrana patagonica (Orbigny, 1846) 50.995

Pitar rostratus (Philippi, 1844) 50.996

Tivela ventricosa (Born, 1778) 50.997

Corbula patagonica Orbigny, 1846 50.998, 51.006

Erodona mactroides Bosc, 1802 50.999

Ostrea sp. 51.000

Cylindriscala acus (Watson, 1883) 51.002

Prunum martini (Petit, 1853) 51.003

Pleurotomella aguayoi (Carc., 1953) 51.004

Nassarius albus (Say, 1826) 51.005, 51.038

Anachis isabellei (Orbigny, 1841) 51.001, 51.007, 51.008, 51.022, 51.025, 51.031,

51.033, 51.041

Natica sp. 51.016

Bivalvia sd. 51.023

Buccinanops sp. (opérculos) 51.024

Nucula puelcha (Orbigny, 1846) 51.045

Tonna galea (Linnaeus, 1758) 51.043

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http://www.livrosgratis.com.br/cat_5/astronomia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_6/biologia_geral/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_8/ciencia_da_computacao/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_9/ciencia_da_informacao/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_7/ciencia_politica/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_10/ciencias_da_saude/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_11/comunicacao/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_12/conselho_nacional_de_educacao_-_cne/1















http://www.livrosgratis.com.br/cat_13/defesa_civil/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_14/direito/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_15/direitos_humanos/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_16/economia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_17/economia_domestica/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_18/educacao/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_19/educacao_-_transito/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_20/educacao_fisica/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_21/engenharia_aeroespacial/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_22/farmacia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_23/filosofia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_24/fisica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_25/geociencias/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_26/geografia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_27/historia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_31/linguas/1







Baixar livros de LiteraturaBaixar livros de Literatura de CordelBaixar livros de Literatura InfantilBaixar livros de MatemáticaBaixar livros de MedicinaBaixar livros de Medicina VeterináriaBaixar livros de Meio AmbienteBaixar livros de MeteorologiaBaixar Monografias e TCCBaixar livros MultidisciplinarBaixar livros de MúsicaBaixar livros de PsicologiaBaixar livros de QuímicaBaixar livros de Saúde ColetivaBaixar livros de Serviço SocialBaixar livros de SociologiaBaixar livros de TeologiaBaixar livros de TrabalhoBaixar livros de Turismo

http://www.livrosgratis.com.br/cat_28/literatura/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_30/literatura_de_cordel/1











http://www.livrosgratis.com.br/cat_29/literatura_infantil/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_32/matematica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_33/medicina/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_34/medicina_veterinaria/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_35/meio_ambiente/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_36/meteorologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_45/monografias_e_tcc/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_37/multidisciplinar/1





http://www.livrosgratis.com.br/cat_38/musica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_39/psicologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_40/quimica/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_41/saude_coletiva/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_42/servico_social/1









http://www.livrosgratis.com.br/cat_43/sociologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_44/teologia/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_46/trabalho/1







http://www.livrosgratis.com.br/cat_47/turismo/1







alimentaÇÃo da tartaruga-cabeÇuda caretta caretta)...

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